aprendizados do passado a mortalidade das...

BEEINFOrmed N° 1_2014

APRENDIZADOS DO PASSADO

A MORTALIDADE DAS ABELHAS E SUA RELEVÂNCIA ATUALAo longo de muitos milênios na história da humanidade, o mel foi o único adoçante conhecido pelos homens.

A importância do mel na culinária e na economia é um dos motivos pelos quais há uma grande quantidade

de registros históricos a respeito da mortalidade das abelhas. Os entendimentos adquiridos sobre o histórico

patológico das abelhas podem nos ajudar a analisar o debate atual sobre as causas da mortalidade de abelhas

de forma mais equilibrada. E a história da atenção às abelhas na Bayer nas últimas décadas ilustra o que

temos feito para preservar esses vitais insetos benéficos.

Porque o histórico patológico importa

A importância da pesquisa histórica para o entendimento de doenças em animais foi enfatizada em um livro revolucionário publicado em Londres em 1871. O autor, George Fleming, foi presidente da Central Veterinary Medical Society e membro do Royal College of Veterinary Surgeons. Na introdução ao seu trabalho épico “Animal Plagues: Their History, Nature, and Prevention” from 1490 BC. a 1800 AD (Pragas animais, sua história, natureza e prevenção, de 1490 a.C. a 1800 d.C.), Fleming disse o seguinte sobre a importância da pesquisa patológica:

E, citando Hecker (Annalen, 1828), Fleming faz uma declaração de notável relevância ao debate atual sobre as causas da mortalidade das abelhas: “Os homens contemplaram o fenômeno com assombro, e mesmo antes de terem uma percepção justa a respeito de sua natureza, já manifestaram suas opiniões e, como estavam fortemente divididos em partes opostas, as defenderam com todo o ardor de fanáticos.” Ele poderia estar escrevendo sobre a controvérsia atual referente aos reais fatores que afetam a saúde das abelhas.

George Fleming (1833–1901) por

B. Hudson

“Um registro de doenças epizoóticas baseado na história e na observação precisa será um trabalho de grande importância para a ciência médica e à civilização […]. Da mesma forma como o curador da humanidade, o patologista comparativo não pode abrir mão da história das doenças [...], pois à medida que ele ganha conhecimento sobre o passado estará mais bem posicionado para controlar o presente e fazer provisões para o futuro”.

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Escultura de um apicultor egípcio antigo com abelhas Escultura de uma colmeia em forma de cúpula, Dinamarca 1823

Obstáculos históricos

Embora o histórico patológico dos animais sem dúvida seja importante, qualquer estudo das diversas fontes históricas logo depara com grandes obstáculos. Da antiguidade até o século XVIII, a fé cega e a superstição turvaram mentes humanas à medida que procuravam atribuir uma causa a uma doença específica - quer de humanos, quer de animais. Com pouco conhecimento sobre a ciência veterinária, de modo geral, os homens das eras antiga e medieval atribuíam as doenças de animais à vingança divina ou aos espíritos do mal. Suas “explicações divinas sobre pragas animais” (Fleming) deixaram registros históricos que frequentemente descrevem as calamidades que tais pragas causaram, expõem vagamente os sintomas e quase sempre atribuem às doenças a alguma divindade raivosa. Consequentemente, o historiador moderno pode fazer pouco mais do que citar fatos limitados a respeito da mortalidade das abelhas desde os primeiros dias da apicultura, no Antigo Egito, ao Iluminismo, no século XVIII. Como em muitos outros campos da ciência, o Iluminismo finalmente jogou a reveladora luz da ciência nos obscuros anais da patologia animal. Um verdadeiro pioneiro do estudo objetivo de doenças animais, o médico e filósofo italiano Bernadino Ramazzini (1633-1714) estabeleceu as bases para observações precisas no campo da ciência veterinária.

O único adoçante da humanidade

Por muitos nãos, o mel era “o único adoçante disponível às primeiras civ-ilizações africanas, do Oriente Médio e europeias” (vanEngelsdorp et al., 2009). As abelhas eram domesticadas pelos egípcios antigos, já antes de 2600 a.C., para este propósito. No século VII a.C., os gregos antigos também já criavam abelhas, e suas habilidades apiárias foram repas-sadas aos romanos em torno de 150 a.C. A arte da apicultura foi então disseminada por todo o Império Romano e se tornou vastamente prat-icada no início do período medieval europeu. Foram os descendentes emigrantes de apicultores da Europa medieval que levaram as abelhas e a arte da apicultura ao resto do mundo.

Como o único adoçante disponível na Europa até o desenvolvimento da tecnologia de refino do açúcar, a partir da cana-de-açúcar e da beterraba, o mel era uma mercadoria economicamente importante, papel que desempenha ainda hoje, mesmo que por razões diferentes. De longe, a contribuição mais importante que as abelhas melíferas fazem para a economia mundial atual é seu papel como polinizadoras. Estudos demonstram que 52 dos 115 principais produtos alimentícios globais dependem da polinização feita por abelhas e outros insetos, que direta ou indiretamente beneficiam 35% da dieta humana (Klein et al., 2007).

5000 anos

Por cerca de cinco mil anos, as abelhas fizeram grande contribuição para o nosso bem-estar, fato

que também é responsável pela abundância de registros históricos sobre a mortalidade das abelhas.

90% dos alimentos do mundo, Dos 100 cultivos que fornecem

70 se beneficiam de polinização por abelhas e outros insetos.

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A MORTALIDADE DAS ABELHAS E SUA RELEVÂNCIA ATUAL

Casa de pedra de colmeia, Irlanda Colmeias antigas de Puertomingalvo, Espanha

Dos 100 cultivos que fornecem

70 se beneficiam de polinização por abelhas e outros insetos.

Evento de extinção pré-histórica

O mais antigo caso conhecido da extinção em massa de abelhas ocorreu em tempos pré-históricos. Uma subfamília de abelhas, a Xylocopinae, foi praticamente extinta há cerca de 65 milhões de anos, próximo ao chamado limite K-Pg, entre os períodos Cretáceo e Paleogeno. Em um artigo publicado em outubro de 2013, na revista acadêmica Plos One, Sandra Rehan e sua equipe de biólogos da Universidade de New Hampshire descrevem como utilizaram a análise de relacionamento evolucionário molecular para mostrar que essa extinção em massa matou dinossauros não aviários e muitas plantas floríferas. E foi entre os meados e o final do período Cretáceo que as abelhas desenvolveram um relacionamento coevolucionário com as plantas eudicotiledôneas, uma ampla subseção de um grupo de plantas dicotiledôneas que contém a maioria das plantas cultivadas e muitas árvores. Acredita-se que a extinção em massa Cretáceo-Paleogeno foi causada por uma mudança devastadora no clima global, provavelmente devido ao impacto de um enorme cometa ou asteroide. É interessante observar que a maioria dos eventos de mortalidade de abelhas que Fleming registra também pode ter conexão com condições climáticas adversas, embora, naturalmente, em escala vastamente menor.

Mortalidade na era medieval

A menção mais antiga de Fleming a respeito de mortalidade de abelhas na era medieval europeia ocorreu na Irlanda em 950 d.C., quando os anais de Ulster relataram uma “mortalidade de abelhas”. Infelizmente, nenhuma informação adicional foi fornecida sobre o incidente. Em 992, novamente na Irlanda, as fontes de Fleming são mais úteis, já que “uma grande mortalidade cai sobre o homem, gado e abelhas na Irlanda” (anais de Ulster), precedida por um “longo e rigoroso inverno e um verão extremamente seco, seguido de grande escassez de produtos e fome. As plantações de trigo foram afetadas por míldio [...] e a forragem era quase toda de baixa qualidade”. Tais condições meteorológicas teriam causado também um efeito adverso em plantas floríferas. Como menciona Fleming, “as abelhas eram criadas amplamente na Irlanda naquela época,

e eram excelente fonte de riqueza para as pessoas”. Em 1035, Chronicle of Œfele relatou que um inverno bastante severo e um verão extremamente seco levaram a “uma perda antes nunca vista de animais, e isso, em conjunto com a destruição das abelhas, afetaram a Bavária toda”. O clima na Inglaterra, em junho daquele ano, estava tão frio que todos os grãos e frutas foram destruídos. A conexão climática ficou clara novamente em 1124, quando os anais de Ulster registraram um eclipse do sol em 3 de agosto, “seguido de uma grande pestilência em bois, carneiros, porcos e abelhas. Nem mesmo as plantações vingaram”. Um fascinante registro detalhado sobre doenças animais que ocorreram na Inglaterra no século XIV encontra-se nos registros de uma Casa Grande de Norfolk mantidos durante um período de 63 anos, nos reinados de Edward III, Richard II e Henry IV. Uma morrinha (doença) que afetou as abelhas é mencionada várias vezes. Em 1380, por exemplo, até dez colmeias foram perdidas, e algumas perdas foram registradas no apiário quase todos os anos durante 20 anos. Retornando à Irlanda, descobrimos uma mortalidade de abelhas induzida pelo clima em 1443, quando os anais da Irlanda relataram “um ano de muita chuva após o mês de maio, [...] que prejudicou abelhas e ovelhas”.

Mesmo esses registros históricos não científicos da Europa medieval apontam para uma clara causalidade: o mau tempo reduz a produção de néctar o que, por sua vez, tem impacto negativo na produtividade da colônia. Isso está totalmente em linha com a pesquisa moderna. Como explicam vanEngelsdorp et al. em seu estudo de 2009 sobre os fatores que afetam as populações manejadas de abelhas melíferas,

Tipos de clima podem impactar

o bem-estar de uma colônia de

abelhas

“...o clima tem efeito real no bem-estar da colônia. No passado, períodos prolongados de frio, chuva ou calor foram culpados pela mortalidade grave e frequentemente inexplicável de colônias”.

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Bernardino Ramazzini, 1633 to 1714, medica and physiologica

Observações científicas

A mortalidade das abelhas registrada com precisão por Bernadino Ramazzini, em Lombardy, em 1960, pode claramente ser atribuída às condições adversas do forrageamento: “As fortes chuvas, que continuaram quase ininterruptamente até o final de junho, foram seguidas por um período de seca de aproximadamente dois meses [...] e acompanhadas de muito calor”. Após notar os efeitos desses extremos climáticos em animais de todas as espécies, que “morreram em grande número”, como relatado por Ramazzini, “outros animais sofreram devido às plantas doentes. Até as abelhas, que não conseguiam extrair nenhuma doçura dos cálices das flores, mas sim um veneno amargo, morreram ou deixaram o país”. Em 1717, houve “grande mortalidade de abelhas e carpas na Silésia”, em um ano que Fleming descreve como de modo geral frio, com uma primavera fria e úmida. 1780 testemunhou uma erupção do Monte Vesúvio e do Monte Etna, e na Saxônia foi registrada uma doença ou “podridão” que afetava os ovos das abelhas, entre 1780 e 1783. Esta podridão altamente destrutiva de ovos reapareceu entre as abelhas na Saxônia de 1796 a 1803.

“A doença apareceu em 1796, depois de as abelhas terem sofrido muito em um inverno severo e longo e uma primavera estranhamente fria e faminta. A doença continuou em primaveras semelhantes, quando o clima irregular e tempestades severas danificaram os vinhedos”. (Die Faulbrut oder Bienenpest, Dresden, 1804)

Essa é uma clara indicação de que as larvas das abelhas haviam sido afetadas pela Loque europeia (EFB), doença causada pela bactéria gram-positiva Melissococcus plutonius. O excelente trabalho de Fleming nos leva ao início do século XIX, época em que os registros históricos a respeito da mortalidade das abelhas haviam se tornado muito mais extensivos e informativos.

Mortalidade de abelhas nas Américas

A mais antiga remessa de abelhas para as Américas de que se tem registro ocorreu a partir da Inglaterra, em 1621. Até 1650, quase todas as fazendas da Nova Inglaterra relatavam ter uma ou duas colônias de abelhas, mas há evidência de que o número de abelhas manejadas por colonos americanos caiu após 1670. Em sua obra, “History of American Beekeeping” (História da apicultura americana) (1938), F.C. Pellett presume que a causa tenha sido a Loque americana (AFB), doença bacteriana que afeta as ninhadas de abelhas, causada pela bactéria gram-positiva Paenibacillus larvae. No final do século XIX e início do século XX, a AFB e a EFB haviam se tornado uma “verdadeira calamidade” em muitas partes do país, como demonstrou H.A. Surface em um estudo de 1916. A mortalidade de abelhas ocorrida no século XX nas Américas é de particular interesse ao historiador de patologias porque a Desordem do Colapso das Colônias (CCD) ocorreu pela primeira vez nos EUA em 2006. Como indicam vanEngelsdorp et al., “é provável que fatores de doenças como a AFB e a EFB tenham desempenhado papel importante no declínio das colônias de abelhas melíferas nos EUA há mais de um século; entretanto, seu papel no declínio geral atual deve ser mínimo”. Em seu estudo de 2009, os autores concluem que:

“É provável que os ácaros Varroa, em conjunto com o complexo virótico associado ao parasitismo de ácaros, sejam uma das principais causas das importantes perdas ocorridas durante o inverno que foram documentadas por muitas nações do norte nos últimos anos [...]. Inseticidas modernos com toxicidade aguda reduzida podem ter efeitos subletais mais difíceis de quantificar. Outros fatores, como a redução da forragem das abelhas, o clima, o estreitamento da base genética, rainhas fracas e fatores socioeconômicos têm efeitos mensuráveis no manejo das populações de abelhas melíferas”.

Esses aclamados cientistas especializados em abelhas posicionam-se firmemente ao lado da multi causas para explicar a mortalidade das abelhas. Segundo o Monitor de Seca dos EUA, este ano 80% do estado da Califórnia está passando por

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Uma citação geralmente atribuída a Winston Churchill:“Aqueles que deixam de aprender com a história estão condenados a repetí-la”, mostra porque faz sentido estudar todos os fatores que podem contribuir para a mortalidade das abelhas. E, como Fleming disse tão corretamente, quanto mais conhecemos o passado, mais bem estamos posicionados para controlar o presente e fazer provisões para o futuro.

uma estiagem “extrema” ou “excepcional” pelo terceiro ano consecutivo, o que, de acordo com o Ministério da Agricultura dos EUA, causou forte queda na produção, de 12,5 milhões de quilos, em 2010, para 4,9 milhões de quilos no ano passado.

Epidemias inexplicáveis

Muitas das epidemias que atingiram abelhas e que foram registradas em detalhes no passado mais recente continuam inexplicadas. Em 1903, duas mil colônias foram perdidas devido a uma “doença de desaparecimento” desconhecida no Vale Cache, de Utah. É importante observar, entretanto, que o inverno anterior havia sido difícil e a primavera fria. Em 1995 e 1996, apicultores da Pensilvânia perderam 53% de suas colônias devido a uma causa desconhecida. Uma das epidemias mais infames ocorreu na Ilha de Wight, uma pequena ilha próxima da costa sul da Inglaterra, quando três epidemias separadas, ocorridas entre 1905 e 1919, eliminaram 90% das abelhas existentes na ilha. Como observaram os apicultores, “muitas de suas colônias de abelhas estavam morrendo, e muitas abelhas rastejavam para fora da colmeia sem conseguir voar” (Neumann and Carreck, 2010). Os apicultores presumiram que o problema tivesse sido causado por uma doença nova e altamente infecciosa, especialmente porque há relatos da “Doença da Ilha de Wight”, afetando abelhas em toda a Grã-Bretanha.

A “Doença da Ilha de Wight” e a CCD

Muitas décadas depois, pesquisas mais detalhadas sobre esta epidemia (Bailey e Ball, 1991; Adam, 1968) levaram à conclusão de que a doença havia, na verdade, sido causada por uma combinação de fatores, “em particular a infecção pela paralisia crônica das abelhas (completamente desconhecida na época), em conjunto com o clima precário que inibia o forrageamento e um excesso de colônias de abelhas sendo mantidas para a quantidade de forragem disponível”. Como observam Neumann e Carreck, “a recente preocupação sobre a CCD tem muito em comum com o episódio da ‘Doença da Ilha de Wight’, e muitas lições podem ser aprendidas.

A preocupação inicial com as perdas de colônias em uma área específica, os EUA, chamou a atenção da imprensa global. Além disso, as perdas de colônias em todo o mundo estão sendo atribuídas à CCD, embora esse termo tenha sido cunhado especificamente para descrever um conjunto de sintomas definidos com precisão (vanEngelsdorp et al., 2009) e não as perdas de colônias propriamente ditas. De fato, as colônias de abelhas melíferas podem morrer por muitas razões, e a CCD é apenas uma delas”.

À medida que o debate continua a respeito das causas da CCD e outros incidentes de mortalidade de abelhas melíferas, é importante lembrar as lições do histórico patológico e tomar cuidado para não chegar a conclusões apressadas.

Condições climáticas foram fundamentais para reduzir as perdas durante o inverno de 2013/14 Em julho de 2014, a rede independente de proteção de abelhas COLOSS anunciou os resultados preliminares de um estudo internacional realizado para investigar a perda de colônias de abelhas melíferas no inverno de 2013/14. Dados foram coletados em Israel, na Argélia e em 19 países euro-peus. Este estudo é estatisticamente significativo pelo núme-ro de países cobertos e devido ao número de apicultores que responderam. No total, 17.135 apicultores, manejando mais de 376.754 colônias, forneceram à COLOSS dados sobre a mortalidade ocorrida durante o inverno. Perdas durante o inverno de 2013/14 variavam de 6%, na Noruega, a 14% em Portugal e apresentaram fortes diferenças regionais na maioria dos países. A perda média durante o inverno nos 21 países foi de 9%, o valor mais baixo desde que esse grupo de trabalho começou a coletar dados em 2007. Apenas para fins de comparação, a média de perdas durante o inverno para o mesmo período na Inglaterra e no País de Gales foi de 7,85%, e as perdas durante o inverno de 2013/14 nos EUA diminuíram 24% em comparação com o ano anterior. Além

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são gastas em testes de produtos para proteção de cultivos visando assegurar, entre outras coisas, sua segurança para insetos benéficos.

Controle dos ácaros Varroa

A maioria dos cientistas especializados em saúde de abelhas concordaria que o ácaro da abelha melífera, o destruidor Varroa, ainda hoje é a maior ameaça à apicultura. O ácaro Varroa é um parasita relativamente novo que afeta as abelhas melíferas, tendo sido introduzido na Europa na década de 1970 e na América do Norte na de 1980, vindo da Ásia. Desde então, espalhou para a maior parte do mundo, exceto à Austrália, em um tempo relativamente curto. A varroose, a doença provocada pelo Varroa, afeta tanto as abelhas adultas quanto as ninhadas, e este parasita também pode afetar a saúde das abelhas melíferas ao espalhar cerca de 20 vírus, que podem causar deformidades em abelhas, que nascem sem pernas ou asas. Infestações não tratadas de ácaros Varroa podem matar a colônia de abelhas.

Percebendo o efeito devastador que este parasita pode ter na saúde das abelhas caso não seja controlado, a Bayer começou a desenvolver uma medicação efetiva para o tratamento de colônias de abelhas infestadas. O primeiro produto lançado foi o Perizin®, que foi registrado em 1986 como o primeiro medicamento para o tratamento oral de colmeias sem ninhadas. Isso foi seguido pelo registro, em 1991, do Bayvarol® e, em 2001, do CheckMite+®, ambas na forma de tiras formuladas para uso no tratamento tópico de colônias que estão criando ninhadas. Os diferentes ingredientes ativos – cumafós (Perizin® e CheckMite+®) e o flumerina (Bayvarol®), e várias formulações, capacitam a integração destes tratamentos em uma ampla variedade de programas de controle de pragas.

disso, a maioria das províncias canadenses apresentou bem menos perdas do que em 2013. O coordenador do grupo de trabalho de Monitoramento e Diagnóstico da COLOSS, Dr. Romée van der Zee, do Centro Holandês para Pesquisas de Abelhas, disse o seguinte sobre as descobertas do estudo: “A contribuição de muitos fatores correlacionados às perdas de colônias parece ser muito dependente das condições climáticas. As colônias construíram seus ninhos de cria com atraso por causa da primavera relativamente fria em 2013. Isso pode ter diminuído o número de ciclos reprodutivos do ácaro parasitário Varroa, produzindo menos ácaros. O bom clima do verão proporcionou, posteriormente, excelentes oportunidades de forrageamento”. Novamente, as condições climáticas têm papel fundamental em influenciar os níveis de mortalidade das abelhas.

Testes de produtos de proteção de cultivosJá em 1917 a Bayer havia montado um Departamento para Proteção de Plantas e Controle de Pragas independente. Naquele mesmo ano, a empresa adquiriu uma propriedade, a Gut Paulinenhof, localizada próxima da sua sede corporativa em Leverkusen, porque estufas e campos eram necessários para testar novos produtos para proteção de plantas. Em 1940, a Bayer adquiriu outra propriedade, a Gut Höfchen, com 180 hectares de terra perto de Leverkusen, onde foi estabelecida a primeira estação experimental do mundo dedicada a testar produtos para proteção de cultivos. O apiário construído para ensaios com abelhas na localidade de Gut Höfchen é prova do antigo compromisso da Bayer com a segurança das abelhas, em relação aos seus produtos para proteção de cultivos. E não foi apenas na Alemanha que a Bayer testou seus produtos de todas as formas possíveis. Em 1941, uma estação de testes foi montada no Japão; em 1962, a Bayer comprou uma fazenda perto de Monheim, e próximo ao Rio Reno em Leverkusen, para realizar tais ensaios; e em 1964, a Bayer estabeleceu outra instalação de testes em Kaha, perto do Cairo. Dos três bilhões de euros que a Bayer atualmente investe em P&D a cada ano, grandes somas

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Tecnologia de portão para o Varroa

As abelhas friccionam-se contra o produto químico antiácaro no orifício de entrada

e quando retornam à colmeia carrega o produto com elas. Suprimentos frescos do

produto são liberados imediatamente a partir do núcleo da tira plástica à sua

superfície, assegurando proteção de longo prazo.

Quando aplicados corretamente, estes tratamentos podem controlar as infestações do ácaro Varroa nas colônias de abelhas melíferas de forma eficaz. Mais recentemente, a Bayer continuou desenvolvendo soluções inovadoras para combater o ácaro Varroa e, atualmente, está desenvolvendo uma tecnologia de portão para o Varroa para evitar a infestação inicial e também a reinfestação de colmeias limpas.

Julian trabalha no campo da ciência vegetal e produção agrícola há mais de 20 anos. Com doutorado em Patologia Molecular de Plantas da Universidade de Wales, ele ingressou na Rhone-Poulenc como bioquímico de plantas trabalhando no Reino Unido e na França, e depois na gestão de projetos de pesquisa na Aventis CropScience. Dr. Julian passou a comunicar ciência em 2002 e é atualmente Gerente de Comunicações e Assuntos Governamentais da Bayer CropScience no Reino Unido. Trabalhando a partir de Cambridge, ele lida com solicitações da imprensa, políticas e públicas a respeito da produção agrícola, melhoramento inovador de vegetais, juntamente com assuntos mais gerais sobre o uso de inseticidas e agricultura sustentável.

Autor Dr. Julian Little, Equipe Bayer Bee Care

Programa Bayer Bee Care

A Bayer pesquisa e desenvolve produtos projetados especificamente para promover a saúde das abelhas há cerca de 30 anos. Em 2011, a Bayer tomou uma decisão estratégica para estabelecer seu programa de atenção às abelhas. Como resultado, até o momento a empresa abriu dois Centros chamados Bayer Bee Care, um na Alemanha, em 2012, e o outro na América do Norte, desde abril deste ano. Em um passado recente, a Bayer intensificou suas parcerias externas para desenvolver novas soluções para a saúde das abelhas e fornecer informações e apoio para várias partes interessadas. A Bayer acredita que tal cooperação seja essencial para o desenvolvimento de soluções sustentáveis para melhorar a saúde das abelhas.

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FOTOSBayer CropScience: pág. 2 direita, 7 abaixoFotolia: 3Shutterstock: pág. 1 acima, 6, 7, 8Royal College of Veterinary Surgeons: pág. 1 abaixoPintura de mural do túmulo de Pa-bu-Sa , 630 a.C.: pág. 2 esquerdaGeneva_ Cramer & Perachon, 1717: p 4 acima

www.twitter.com/bayerbeecarewww.facebook.com/bayerbeecarecenterwww.youtube.com/user/bayerbeecarecenter

Imprint

PUBLICADO EM SETEMBRO DE 2014 PELOCentro de Atenção às Abelhas da BayerAlfred-Nobel-Straße 5040789 Monheim am Rhein | [email protected]

LAYOUT E ARTESageko . agentur für gestaltete kommunikation IMPRESSÃOHH Print Management Deutschland GmbH

ILUSTRAÇÕESBayer CropScience: pág. 2, 4 abaixo, 6 abaixoShutterstock: pág. 3 abaixo, 6 acima, 7 acima

Fontes citadas no texto:

Adam B (1968): ““Isle of Wight” or acarine disease: its historical and practical perspectives”. Bee World, vol. 49Bailey L, Ball BV (1991): “Honey bee pathology”. Academic Press, London, UK vanEngelsdorp D, Meixner MD (2009): “A historical review of managed honey bee populations in Europe and the United States, and the fac-tors that may affect them”. Journal of Invertebrate PathologyFleming G (1871): “Animal Plagues: Their History, Natury and Prevention”Hecker JFC (1828): “Annalen der gesammten Heilkunde”Klein AM, Vaissière BE, Cane J, Steffan-Dewenter I, Cunningham SA, Kremen C, Tscharntke T (2007): “Importance of pollinators in changing landscapes for world crops” . The Proceedings of the Royal Society of London Neumann P, Carreck NL (2010): “Honey bee colony losses” (2010). Journal of Apicultural Researchhttp://www.researchgate.net/journal/0021-8839_Journal_of_Apicultural_ResearchRehan S, Leys R, Schwarz MP (2013): “First Evidence for a Massive Extinction Event Affecting Bees Close to the K-T Boundary”. PLoS ONE

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