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PARTE II

Ciclo de Vida y Biología de lasLombrices de Tierra de la Sabana

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Las Comunidades de Lombrices en las Sabanas Nativas…

CAPÍTULO 4

Las Comunidades de Lombrices en lasSabanas Nativas y en los PastizalesIntroducidos de los Llanos Orientalesde Colombia1

J. J. Jiménez* , A. G. Moreno*, T. Decaëns**, P. Lavelle***,M. J. Fisher† y R. J. Thomas†

ResumenA lo largo de 18 meses se evaluaronla estructura y la variaciónestacional de las comunidades delombrices de una sabana natural yde un pastizal introducido, en unOxisol de Colombia. En cada uno deestos sistemas se delimitó un área de90 x 90 m y cada mes se extrajeronde ella al azar 5 muestras de 1 m2 x0.5 m y 10 muestras de 20 x 20 x20 cm, en un diseño de bloquesestratificados. La riqueza específicafue similar en las dos parcelasestudiadas (siete especies), mientrasque el índice de diversidad H’(Shannon y Weaner 1949) fue muydiferente, es decir, 2.89 en la sabanay 1.29 en el pastizal. Las diferenciasobservadas en la estructura de la

comunidad de lombrices respecto aambos sistemas son la explicación deestos resultados. La densidadmedia anual de la sabana fue de49.8 individuos/m2 y osciló entre10.8 y 135.8 individuos/m2; labiomasa fue de 3.3 g/m2 (método deextracción manual), con valores queoscilaron entre 0.9 y 11.5 g/m2. Enel pastizal introducido, la densidadmedia anual fue de 80.1 individuos/m2 y fluctuó entre 24 y215.8 individuos/m2; la biomasa fuemás de 10 veces superior y oscilóentre 29.2 y 110.4 g/m2. Esto sedebió, principalmente, a la presenciade una especie anécica de grantamaño, Martiodrilus carimaguensisJiménez y Moreno, perteneciente a lafamilia Glossoscolecidae, la cualresultó favorecida al sustituir lasabana nativa por el pastizalintroducido. Las especies endógeasdominaron la comunidad delombrices de la sabana, donde el88% de la biomasa total de lombricesdel pastizal era aportada por M.carimaguensis. La densidad y labiomasa total de las lombrices fueronsignificativamente diferentes en losdos sistemas estudiados (t-test).Estos resultados indican unarespuesta clara de las lombrices a lospastizales introducidos, un sistemaagropastoril que ha sido adoptadoprogresivamente en las sabanashúmedas neotropicales.

1. Publicado en Biology and Fertility of Soils,vol. 28, p 101-110, por Jiménez et al.Copyright © 1998 de Springer. Impreso conpermiso de la casa editorial.

* Departamento de Biología Animal I(Zoología), Facultad de Biología, UniversidadComplutense de Madrid, 28040 Madrid,España.

** Laboratoire d’Ecologie Vegetal, UFRSciences/Unidad de Suelos y Nutrición dePlantas, CIAT, Université de Rouen, 76821Mont Saint Aignan Cx, Francia.

*** Laboratoire d’Ecologie et Biologie des SolsTropicaux, IRD (ex-ORSTOM), 72, routed’Aulnay, 93143, Bondy Cx, Francia.

† Programa de Trópico Bajo (actualmente,Unidad de Suelos y Nutrición de Plantas),CIAT, AA 6713, Cali, Colombia.

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El Arado Natural:…

Palabras clave: abundancia,biomasa, comunidad delombrices, diversidad, pastizal,manejo de tierra, sabanastropicales

IntroducciónLas sabanas tropicales, cuyaextensión es de casi 250 millones dehectáreas, constituyen uno de losecosistemas predominantes enAmérica del Sur. Las sabanas son,por definición, comunidadesvegetales con una capa herbáceadominante y una capa arbóreadiscontinua, la cual puede constituirel 10% o el 50% de toda la cubiertavegetal (Johnson y Tothill 1985).

Los Oxisoles cubren un área deltrópico superior al 60%, y presentanvalores de pH y contenidos denutrientes bajos (Sánchez y Salinas1983). Estos suelos son el resultadode largos procesos pedogénicos quehan llevado al establecimiento deuna fauna tolerante al medio ácido,muy abundante y activa (Lavelle etal. 1995). Los Llanos Orientales deColombia, cubiertos por sabanasácidas, se dedican a sistemasextensivos de pastoreo en inmensasfincas cuya productividad animal esbaja; en algunas áreas interviene elhombre sembrando pastizalesintroducidos a los que se aplicanfertilizantes (Fisher et al. 1995).

El número de especies de unacomunidad de lombrices es,generalmente, menor después desustituir el ecosistema original, yaque los recursos explotados por lacomunidad se vuelven uniformes y,por tanto, la biodiversidad disminuye(Lavelle 1986). En los suelos ácidostropicales, los pastizales derivados deselvas o de sabanas puedenpresentar biomasas altas demacroinvertebrados del suelo(Decaëns et al. 1994; Lavelle y

Pashanasi 1989). Las especiesexóticas tienden a colonizar estosnuevos hábitat y a eliminar lasespecies endémicas que no consiguenadaptarse a las nuevas condiciones.La gran cantidad de poblacionesexóticas puede ser un factor de ladegradación del suelo. Por ejemplo,las poblaciones de Pontoscolexcorethrurus (Glossoscolecidae), unaespecie de distribución pantropical,compactan el suelo y a vecesocasionan problemas (Barros et al.1996; Pashanasi et al. 1992; Rose yWood 1980).

Hay un gran vacío de informaciónsobre la composición de especies y laestructura de las comunidades delombrices en las sabanas tropicales.Sólo unos pocos estudios hanconsiderado dicho tema: Dash yPatra (1977) y Senapati (1980)realizaron contribuciones importantesal estudio de las lombrices de la India;Lavelle (1978) y Lavelle et al. (1981)estudiaron la fauna oligoquetológicade las sabanas de Costa de Marfil yMéxico, respectivamente.

El objetivo del presente estudiofue evaluar el efecto que causan lospastizales introducidos en laestructura y en la abundancia de lascomunidades de lombrices de tierrade la sabana. La investigación serealizó en la estación experimental deCarimagua, en los Llanos Orientalesde Colombia, donde investiganCORPOICA y el CIAT. Un muestreopreliminar de las comunidades demacrofauna del suelo mostró unarespuesta espectacular de laspoblaciones de macroinvertebrados alos cambios inducidos por el manejode la tierra (Decaëns et al. 1994). Lasabana natural, que posee unacomunidad vegetal muy diversa peropoco productiva, es remplazada porun sistema mucho más productivo enel cual se asocian dos especies cuyaproducción de forraje es de altacalidad. La biomasa de lombrices en

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la sabana sin pastoreo fue de4.8 g/m2, mientras que en el pastizalde gramínea con leguminosa seincrementó hasta 50.0 g/m2

(Cuadro 4-1).

Con el fin de observar ladinámica de las diferentespoblaciones de lombrices de tierra,se hizo también un muestreo de suscomunidades durante los 18 mesesde este estudio.

Materiales y Métodos

Descripción del sitio de trabajo

El área de estudio se sitúa en elCentro Nacional de InvestigacionesAgropecuarias (CNIA) de Carimagua,

en los Llanos Orientales de Colombia(4°37’ N, 71°19’ O y 175 msnm). Lamedia anual de precipitación y detemperatura es 2280 mm y 26 °C,respectivamente, y la época seca va dediciembre a marzo (Figura 4-1). Lavegetación está dominada por sabanasisohipertérmicas bien drenadassituadas sobre Oxisoles infértiles, enlos ‘altos’, y sobre Ultisoles, en los‘bajos’. Los primeros se caracterizanpor su acidez alta (pH en agua = 4.5),una saturación alta de Al (> 90%) y porcontenidos bajos de Ca, Mg y Kintercambiables (Lascano y Estrada1989). Los factores químicos quecontribuyen a la infertilidad del sueloácido y los efectos que causan en elcrecimiento de las plantas sonbastante complejos; entre ellos estánla toxicidad debida al Al, el bajocontenido de P y las tasas bajas de

Cuadro 4-1. Biomasa total de lombrices (LB) y de macrofauna (MC) obtenida en diferentes ecosistemasde Carimagua mediante el muestreo TSBF (Decaëns et al. 1994).

Ecosistema Biomasa LB Biomasa MC Biomasa LB(g peso fresco/m2) (g peso fresco/m2) (%)

Pastizal introducido 51.1 62.5 82Sabana nativa 4.8 15.3 31Selva de galería 4.7 13.6 35Monocultivo anual 2.3 3.2 71

Tem

pera

tura

(°C

)

30

25

20

15

10

5

0E F M A M J J A S O N D

400

300

200

100

0

Figura 4-1. Media mensual de temperatura y de precipitación en Carimagua, durante 22 años(1973-1995).FUENTE: Base de datos del CIAT.

Prec

ipit

ació

n (m

m)

Temperatura PrecipitaciónMeses

60


mineralización del N (Rao et al.1993). Los suelos de la zonaestudiada se pueden definir como deun Haplustox típico, finos, caoliníticoe isohipertérmico (suelos franco-arcillosos). Las especies vegetalespredominantes son Andropogonbicornis, Gymnopogon sp., Panicumsp., Trachypogon sp. y Axonopus sp.

Se evaluaron dos sistemas demanejo que presentaban fuertescontrastes: una sabana natural y unpastizal de 17 años en que seasociaron una gramínea africanaexótica, Brachiaria decumbens cv.Basilisk, y una leguminosa herbáceaforrajera, la especie Puerariaphaseoloides CIAT 9900 (el “kudzú”),adaptadas ambas a las condicionesde los suelos ácidos. El pastizal seestableció en un área ocupada antespor la sabana, y se fertilizó con 44 P,40 K, 14 Mg y 22 S en el momentode la siembra y con 10 P, 9 K,92.5 Ca, 9 Mg y 11.5 S cada 2 años(las cifras en kg/ha) en los 9 añossiguientes (Lascano y Estrada 1989).La carga animal en el pastizal fue de1 animal/ha en la época seca y2 animales/ha en la época lluviosa.Las principales características físicasy químicas de los suelos donde se

hicieron los muestreos aparecen enel Cuadro 4-2. No hay diferenciassignificativas aparentes entre los dossitios muestreados respecto a suscondiciones físicas y químicas, yaque se localizan en la misma unidadedafológica (IGAC 1974).

Muestreo de lombricesLos muestreos se realizaron cadames en ambos sistemas desde marzode 1994 hasta septiembre de 1995,excepto en junio de 1994. En cadasistema se delimitó un área o lote de90 x 90 m que fue dividido enparcelas cuadradas regulares de10 x 10 m hasta obtener un númerode 81 unidades de muestreo. Laextracción de las lombrices se hizopor combinación de una recolecciónmanual directa de muestras de suelode 1 m2 x 0.5 m de profundidad y dellavado y tamizado de monolitos de20 x 20 x 20 cm de profundidad(Lavelle 1978). En cada lote (ysistema) se tomaron al mes cincomuestras al azar de 1 m2 y10 muestras de lavado y tamizado(excepto en marzo de 1994, dondeéstas fueron 3 y 6, respectivamente).

Cuadro 4-2. Principales propiedades físicas y químicas de los sistemas estudiados (Análisis CIAT). Losdatos son medias ± desviación típica (dt).

Propiedades del suelo Sabana nativa Pastizal mejorado

Carbono (%)a 3.44 ± 1.67 3.41 ± 1.46P (µg/g suelo; Bray II) 1.26 ± 0.38 2.91 ± 2.22P (µg/g suelo)b 3.85 ± 0.85 4.82 ± 2.04pH 3.97 ± 1.55 4.97 ± 0.07Al (meq/100 g suelo ) 2.42 ± 0.12 1.90 ± 0.19Ca (meq/100 g suelo ) 0.36 ± 0.26 0.89 ± 0.20Mg (meq/100 g suelo ) 1.22 ± 2.43 0.33 ± 0.27K (meq/100 g suelo ) 0.32 ± 0.68 0.71 ± 1.37H (meq/100 g suelo ) 2.01 ± 2.17 1.44 ± 2.44N total (µg/g suelo ) 1538.87 ± 250.77 1670.37 ± 116.03P total (µg/g suelo ) 184.75 ± 8.74 226.75 ± 12.83Textura Arcillosa Arcillosa

a. Walkey-Black modificado (con calor).b. Bray II modificado.

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La profundidad de muestreovarió estacionalmente a causa de lasmigraciones verticales de algunasespecies, como Martiodriluscarimaguensis (Glossoscolecidae), lacual se encuentra normalmente a80 cm de profundidad durante laépoca seca (Jiménez et al. 1998).Con el fin de facilitar la separaciónde los diferentes estratos analizadosy evitar la migración lateral dealgunas lombrices fuera delmonolito, se cavó una zanjaalrededor de éste. La muestra fuesubdividida en capas de 10 cm degrosor y todas las lombrices fueronrecogidas manualmente, lavadas enagua y fijadas en formol al 4% (10%de la dilución comercial). Laslombrices fueron separadas segúnsu especie y también en adultos,jóvenes e inmaduros, y fueron luegocontadas y pesadas en cada grupo(el peso fresco en formol es, enpromedio, un 15% menor que supeso vivo).

Cálculo del peso de laslombricesUna de las desventajas del muestreode extracción manual es que granparte de los individuos,principalmente los más grandes,quedan fragmentados, por lo que esbastante difícil conocer su pesoindividual. Se han buscado algunasrelaciones que permitan establecer elpeso completo de un individuo apartir de algunas variablesbiométricas de la parte anterior desu cuerpo de lombriz. El diámetropreclitelar máximo se usó paraestimar el peso total de losindividuos incompletos. La relaciónencontrada era o bien lineal oexponencial, y se hacían lascorrecciones pertinentes (Figura 4-2).

Medida de la humedad del sueloEn cada capa analizada manualmenteen el monolito de 1 m2 se tomaronmuestras de suelo que fueronintroducidas en bolsas plásticas yllevadas al laboratorio. De cada bolsase tomaron seis submuestras deaproximadamente 100 g de pesohúmedo y se secaron al horno duranteun mínimo de 4 días. El contenido deagua en el suelo se calculó según laexpresión:

[(Peso húmedo del suelo – peso secodel suelo)/Peso seco del suelo] x 100

Deposición de hecessuperficialesLas heces superficiales depositadaspor la especie anécica de gran tamañoM. carimaguensis (Glossoscolecidae),que tienen forma de torre y sedistinguen muy bien de lasdeposiciones de otras especies, fueroncontadas en ambos sistemas con el finde calcular la densidad poblacional.Las heces se retiraron de la unidad demuestreo escogida poco antes de laextracción del bloque de 1 m2 y seclasificaron en diferentes categorías:secas, frescas y frescas no recientes(de más de un día). Cada mes, en dosde las cinco muestras de 1 m2 serecogían todas las heces, se secaban yse pesaban para evaluar suproducción en ambos sistemas de usode la tierra.

Resultados

Riqueza específica, diversidad yequitatividadEn la región de Carimagua se hanrecolectado 21 especies de lombrices.La riqueza en especies de los dossistemas estudiados fue muy similar:8 especies en la sabana nativa y 7 enel pastizal (Cuadro 4-3). Andiorrhinus

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Cuadro 4-3. Lista de las especies de lombrices de tierra encontradas en los dos sistemas de uso de latierra estudiados en Carimagua.

Especiesa Familia Sitiob Categoría Peso del adulto (g)decológicac

Máximo Medio

Andiodrilus n. sp. Glossoscolecidae SN, PI Endógea 2.50 1.3Andiorrhinus n. sp. Glossoscolecidae SN, PI Endo-anécica 10.7 7.1

Andiorrhinus n. sp. 2 Glossoscolecidae SN Endo-anécica 4.9e —Dichogaster n. sp. Octochaetidae SN, PI Epígea 0.03 0.02Aymara n. sp. Glossoscolecidae SN, PI Epígea 0.10 0.06Glossodrilus n. sp. Glossoscolecidae SN, PI Endógea 0.20 0.09Martiodrilus Glossoscolecidae SN, PI Anécica 25 11.2carimaguensis n. sp.Ocnerodrilidae n. sp. Ocnerodrilidae SN, PI Endógea 0.013 0.006

a. n. sp. = nueva especie.b. SN = Sabana nativa; PI = pastizal introducido.c. Anécica: vive en el suelo pero se alimenta en la superficie; Epígea: vive y se alimenta sobre la

superficie del suelo; Endógea: vive y se alimenta en el suelo (según Bouché 1972 y Lavelle 1981,1983).

d. En formalina.e. Sólo un individuo.

Figura 4-2. Cálculo del peso fresco de algunas lombrices estudiadas en Carimagua (todas lasregresiones fueron significativas, P < 0.01); n. sp. = nueva especie.

Peso

(g)

3

2

1

00 1 2 3 4 5 6

y = 0.482x-0.892r = 0.947

Peso

(g)

302520151050

y = e0.514x - 2.423

r = 0.991

Diámetro preclitelar (mm)

Peso

(mg)

100

80

60

40

20

0

y = (0.083x-0.071)*103

r = 0.972

200

160

120

80

40

0

y = (0.123x-0.066)*103

r = 0.947

10

8

6

4

2

0

y = (0.0151x-0.0036)*103

r = 0.961

Diámetro preclitelar (mm)

121086420

y = 2.077x-7.922r = 0.935

3 4 5 6 7 8

0.8 1.0 1.2 1.4 1.6 1.8 2.0 0.8 1.0 1.2 1.4 1.6 1.8 2.0

2 4 6 8 10 12 0.3 0.4 0.5 0.6 0.7 0.8

Peso

(mg)

Peso

(mg)

Peso

(g)

(A) Andiodrilus n. sp.

(E) M. carimaguensis

(C) Aymara n. sp. (D) Glossodrilus n. sp.

(F) Ocnerodrilidae n. sp.

(B) Andiorrhinus n. sp.

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n. sp. 2 fue la única especie de lasabana nativa que no se encontró enel pastizal, aunque es muy rara en lasabana pues sólo se registró en ellaun solo individuo durante todo elperiodo de muestreo. No aparecieronespecies exóticas en el pastizal y las7 recolectadas provenían de lasabana.

El índice de diversidad se calculómediante valores del promedio anualde biomasa, ya que es éste elprocedimiento recomendado cuandose dispone de esos datos (Barbault1992; Ludwig y Reynolds 1988). Elíndice de Shannon transformado quese obtuvo para la sabana fue 2.89 yel obtenido para el pastizal fue 1.29;los valores respectivos deequitatividad, H’/lnS (Pielou 1975),fueron 0.51 y 0.27.

La familia Glossoscolecidae,endémica en el neotrópico, fue lamás abundante; de ella seencontraron 6 especies: Andiodrilusn. sp., Andiorrhinus n. sp. 1,Andiorrhinus n. sp. 2, M.carimaguensis, Glossodrilus n. sp. yAymara n. sp. Se recolectaron dosespecies más, pertenecientes una ala familia Octochaetidae y la otra a lafamilia Ocnerodrilidae.

La comunidad de lombrices deCarimagua está compuesta porespecies cuyo tamaño y funciónecológica son diversos; dos especiesson epígeas, cuatro endógeas y unaanécica. En los estratos profundosdel suelo, donde el contenido de MOes menor, se encontraron ejemplaresde la familia Ocnerodrilidae en lasheces depositadas por individuosgrandes de M. carimaguensis en elinterior de galerías verticales. Estaespecie disgrega estas masascompactas de heces en estructurasgranulares más finas.

Densidad y biomasaEl valor medio anual de la densidady de la biomasa obtenidas en lasabana fueron 49.8 individuos/m2 y3.26 g/m2, respectivamente,mientras que en el pastizal ladensidad fue de 80.1 individuos/m2

y la biomasa de 57.1 g/m2, es decir,más de 10 veces el valor respectivoen la sabana. Las diferencias entrelos sistemas en cuanto a la densidady la biomasa fueron significativas(P < 0.002 y P < 0.001) a causa,principalmente, del notableincremento que experimentan laspoblaciones de M. carimaguensiscuando la sabana se sustituye porun pastizal mejorado (Figura 4-3).

Las diferencias entre las parcelasde los dos sistemas respecto a losvalores del promedio mensual de lahumedad del suelo fueronsignificativos (P = 0.028, t-test). Lasabana natural estaba más húmedaque el pastizal mejorado (Cuadro 4-4)y los valores de densidad y debiomasa estuvieron fuertementecorrelacionados (al 1% designificación) con la humedad mediadel suelo, excepto los valores debiomasa obtenidos en la sabananatural (éstos lo están a un 5%). Porel contrario, las diferencias enhumedad del suelo a lo largo de losestratos, entre ambos sistemas deuso de la tierra, no fueronsignificativas (ANOVA).

Los valores mensuales dedensidad y biomasa estuvieronestrechamente ligados con lahumedad del suelo, y la presencia deuna época seca de 4 meses deduración disminuyó drásticamente ladensidad poblacional. La densidadmínima de lombrices en la sabanase obtuvo en febrero de 1995(10.8 individuos/m2) y la máxima enjulio de 1994 (135.8). En el pastizal,la densidad mínima se obtuvotambién en febrero de 1995

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Cuadro 4-4. Humedad del suelo, HS (porcentaje respecto al suelo seco) de cada mes en la sabana y enel pastizal durante todo el período de estudio. Cada dato es una media ± dt.

Mes HS en sabana nativa HS en pastizal introducido

Marzo 1994 20.3 ± 1.4 22.7 ± 0.8Abril 23.7 ± 0.8 24.6 ± 0.5Mayo 25.0 ± 1.0 24.5 ± 0.7Julio 25.8 ± 1.3 25.1 ± 0.5Agosto 26.1 ± 1.1 25.3 ± 0.6Septiembre 25.5 ± 1.0 24.5 ± 0.9Octubre 23.5 ± 1.0 23.5 ± 0.7Noviembre 26.2 ± 1.4 24.7 ± 1.1Diciembre 23.3 ± 1.0 22.7 ± 0.5Enero 1995 17.8 ± 0.8 18.0 ± 1.0Febrero 16.5 ± 0.8 16.2 ± 0.5Marzo 20.7 ± 1.3 18.0 ± 0.6Abril 21.7 ± 0.6 19.0 ± 0.7Mayo 24.6 ± 1.2 23.9 ± 1.0Junio 26.4 ± 0.9 26.4 ± 0.8Julio 25.6 ± 1.0 25.7 ± 1.7Agosto 25.2 ± 1.0 23.3 ± 0.5Septiembre 24.9 ± 1.1 22.8 ± 0.2

Meses

350

300

250

200

150

100

50

0

Den

sida

d (in

divi

duos

/m2 )

180

160

140

120

100

80

60

40

20

0

Bio

mas

a (g

/m2 )

Figura 4-3. Cambios mensuales (valor medio) de la densidad (A) y de la biomasa (B) de las lombricesestudiadas en Carimagua (individuos/m2 ± dt; método de extracción manual).

A

Sabana Pastizal

B

M94 A M JL A S O N D E F M A M J JL A S95

65


(24 individuos/m2) y la máxima enmayo de 1994 (215.8). La biomasaen la sabana fue mínima en marzode 1994 (0.74 g/m2) y máxima enseptiembre de 1995 (11.5 g/m2). Enel pastizal, la biomasa fue mínima enenero de 1995 (29.2 g/m2) y máximaen mayo de 1994 (110.4 g/m2). Enel segundo año de muestreo, seobservó un retraso en el inicio de laactividad de las lombrices, ya que laépoca lluviosa comenzó casi un mesmás tarde de lo habitual. Enseptiembre de 1994, la profundidadde muestreo se incrementó paraseguir tras las migracionesverticales de las poblaciones deM. carimaguensis, que comienzan dejulio en adelante; en agosto de 1994,la densidad y la biomasa fueron talvez subvaloradas puesto que,probablemente, parte de la poblaciónhabía comenzado ya a migrar hacialos horizontes más profundos.

Se encontraron tambiéndiferencias en la estructura de lacomunidad de lombrices. En lasabana nativa, la especie másabundante, en términos de biomasa,fue Glossodrilus n. sp., una especieendógea de tamaño mediano ydelgada, que vive a una profundidadmedia de 7 cm; las especiesendógeas aportaron el 80% de labiomasa total contabilizada. En elpastizal, M. carimaguensis fue elprincipal componente de la biomasa(con un 88% del total) y las especiesendógeas, en este caso, sólocontribuyeron con el 12% a labiomasa total de lombrices(Figura 4-4). En el pastizal, sólo tresespecies incrementaron suspoblaciones significativamente encomparación con las de la sabananatural, y ellas son: Andiodrilus n.sp., Andiorrhinus n. sp. 1 y M.carimaguensis (Cuadro 4-5).

Deposición de hecessuperficialesM. carimaguensis deposita, sobre lasuperficie del suelo, heces grandescon forma de torre que llegan amedir hasta 10 cm de altura y 5 cmde ancho. Esta especie de grantamaño, cuyos adultos miden, enpromedio, 9.3 mm de diámetro y194 mm de longitud, habita en

Figura 4-4. Contribución relativa anual de lasdiferentes categorías ecológicas delombrices a la biomasa total deéstas. El tamaño de los círculos esproporcional a la biomasaobtenida.

Sabana

Epígea2.4%

Endógeas83.2%

Anécica14.4%

Pastizal

Anécica87.9%

Epígea0.1%

Endógeas12.0%

Cuadro 4-5. Diferencias encontradas en ladensidad (letra normal) y en labiomasa (letra cursiva) de la mediaanual de lombrices por m2 en losdos sistemas de uso de la tierraestudiados.

Especies Sabana Pastizal

Andiodrilus n. sp. 2.3 5.00.82 2.39*

Andiorrhinus n. sp. 0 0.6*0 1.78*

Aymara n. sp. 13.1 6.60.25 0.15

Glossodrilus n. sp. 50.1 51.23.04 4.43

M. carimaguensis 0.2 18.2**0.47 50.74**

Ocnerodrilidae n. sp. 14.9 22.60.08 0.13

*, ** = P < 0.05, P < 0.001.

66


galerías verticales que no sonpermanentes.

La producción de estas hecesvarió mucho de la sabana al pastizalpues casi la totalidad de la superficiede éste último estaba cubierta porellas. Las heces frescas indicaban lapresencia de un individuo activo. Seencontró una relación significativa(P<0.01) entre el número de hecesfrescas y el número de individuos deesta especie encontrados en losprimeros 10 cm del suelo durante laépoca lluviosa (Figura 4-5). Elcoeficiente r estuvo muy próximo a1, lo que indica que cada deposiciónfresca es depositada por unindividuo que está activo en sugalería.

La producción de heces mostrótambién fluctuaciones estacionalesmuy notorias: fue máxima al iniciode la época lluviosa y nula durantela época seca (Figura 4-6). Elnúmero de heces frescas obtenidasen el pastizal fue 11 veces mayorque las halladas en la sabana(Cuadro 4-6). Sin embargo, en el

Figura 4-5. Correlación entre el número deheces frescas y la abundancia deindividuos de M. carimaguensis enun pastizal introducido (P < 0.01).Los datos fueron obtenidosdurante la época lluviosa, desdeabril hasta diciembre de 1994.

Abu

nda

nci

a (n

o./m

2 )

r = 0.907

Heces frescas (no./m2) 0 2 4 6 8 10 12 14 16

20

18

16

14

12

10

8

6

4

2

0

transcurso de un año, desde octubrede 1994 hasta septiembre de 1995, elpeso total de las heces recolectadas,frescas y secas, fue de 31.3 t/ha enla sabana y de 37.7 t/ha en elpastizal.

Variación estacional de laactividadLas sabanas tropicales secaracterizan por una notoriaestacionalidad de las condicionesambientales. En Carimagua, lahumedad del suelo descendía avalores que fluctuaban entre el12.6% y el 16.5% (pF 4.2 = 15.4%) enlos primeros 10 cm de suelo (pesoseco) durante la época seca. El valormínimo obtenido durante dichaépoca en el pastizal fue 13.5%.Durante la época de lluvias, losvalores más altos obtenidos en lasabana y en el pastizal fueron 34.7%y 34.6% y los valores medios fueron26% y 24.7%, respectivamente.Respecto a las lombrices, tanto en lassabanas naturales como en lospastizales se observaron diferenciasen su actividad, según la especie.Todas las lombrices de tierraestuvieron inactivas durante la épocaseca, desde diciembre hasta marzo.Puesto que el contenido de agua delsuelo también varió con laprofundidad, esto explica lasdiferencias en el ciclo estacional delas diferentes especies.

Andiodrilus n. sp. y Andiorrhinusn. sp. 1, dos especies endógeas, nopresentaron, aparentemente,ninguna estrategia o forma deresistencia a la época seca.Descendieron simplemente unasdecenas de centímetros en el suelo(hasta la capa de 30-50 cm) yentraron en una fase de quiescencia.Muchos individuos murieron y lossupervivientes empezaron areproducirse al inicio de la época delluvias para poder incrementar sus

67


poblaciones rápidamente. Grannúmero de ejemplares fueronhallados muertos con el tegumentocompletamente seco.

Glossodrilus n. sp. combinó dosestrategias: la quiescencia deindividuos enrollados en una cavidadmucosa y la producción de capullosal final de la época lluviosa, ennoviembre. Al comienzo de laslluvias todos los individuos queestaban en quiescencia se activarony los capullos supervivienteseclosionaron.

Martiodrilus carimaguensisexhibió el comportamiento mássorprendente ya que presentódiapausa verdadera, pero conpatrones diferentes para los adultos

y para los juveniles. Estos últimosestuvieron activos durante sólo4 meses, desde abril hasta julio,mientras que los adultospermanecieron activos hastadiciembre, durante 8 meses. Lapoblación inició el período deinactividad después de que losindividuos descendieron hasta unaprofundidad de 60 a 100 cm (laprofundidad media en que seencuentra la especie es de 30.1 cm) yconstruyeron una cámara deestivación, en la cual se enrollarontras vaciar su contenido intestinal.La población permaneció así hasta lasiguiente temporada de lluvias. Encondiciones controladas delaboratorio, no hubo respuestaalguna cuando se introdujeron

Cuadro 4-6. Número de heces por m2 y por mes de M. carimaguensis en dos sistemas de uso de latierra en Carimagua. Cada dato es una media ± dt.

Condición de las heces En sabana nativa (no.) En pastizal introducido (no.)

Epoca lluviosa Período de estudio Epoca lluviosa Período de estudio

Secas 7.2 ± 3.5 6.4 ± 3.4 20.4 ± 7.9 17.4 ± 8.9

Frescas (recientes) 0.3 ± 0.5 0.2 ± 0.5 3.2 ± 3.8 2.5 ± 3.6

Frescas (no recientes) 0.1 ± 0.2 0.1 ± 0.2 1.8 ± 2.1 1.4 ± 2.0

Total 7.6 ± 3.6 6.7 ± 3.6 25.4 ± 10.3 21.2 ± 11.9

M94 A JL A S O N D E F M A M J JL A S95

24

20

16

12

8

4

0

Hec

es fr

esca

s (n

o./m

2 )

Sabana nativa Pastizal introducido

Figura 4-6. Número medio mensual de heces frescas de M. carimaguensis en los dos sistemasestudiados de uso de la tierra.

Meses

68


individuos inactivos en un suelohumedecido hasta la capacidad decampo, lo que indica la presencia deun fenómeno de diapausafisiológicamente inducida. Otracaracterística importante de lalombriz que estiva es que,generalmente, sella el final de sugalería con varios tabiques formadoscon heces para evitar la pérdida dehumedad del tegumento, la cual esvital para mantener una tasamínima de respiración cutánea. Lacombinación de estos dos patronesde comportamiento permite a laespecie reducir un riesgo demortalidad que sería alto, dadas lascondiciones tan desfavorables de laépoca seca.

Los capullos de esta especieanécica son ovales, de color marrónclaro y miden 25 x 15 mm; laslombrices los depositan entre los20 y los 50 cm de profundidad,excepto aquellos adultos y juvenilesque se encuentren a mayorprofundidad durante su diapausa.De cada capullo surgen dosindividuos de 760 mg de peso mediocada uno (n = 33) los cuales, duranteel período de agosto a diciembredescienden rápidamente a las capasinferiores a inactivarse (Jiménez etal. 1998). La relación existente entreel peso del capullo y el del adulto esla más alta obtenida hasta la fecha

en los estudios de las comunidadesde lombrices (Cuadro 4-7).

La pequeña especie oligohúmicade la familia Ocnerodrilidae (20 a30 mm de longitud) se encontróinactiva a gran profundidad durantetoda la época seca. En la épocalluviosa se alimentaba de las hecesde M. carimaguensis, ingiriéndolas yformando agregados mucho máspequeños. Esta especie se alimentótambién de otros recursos orgánicos,por ejemplo, algunos nidos decoleópteros de la subfamiliaScarabeinae.

DiscusiónDos objetivos perseguía este trabajo:uno, contribuir al estudio de laslombrices de las sabanas de Américadel Sur, y otro, investigar los efectosdel establecimiento de pastizalesintroducidos en la comunidad delombrices que habita un suelo desabana cuya fertilidad se suponebaja. Se estudiaron estos efectos, enespecial, porque se sembraronespecies vegetales muy productivasque aumentaban la disponibilidad dela hojarasca y la MO del suelo(Sombroek et al. 1993; Thomas et al.1995).

Hay estudios sobre la ecología delas lombrices en los ecosistemas

Cuadro 4-7. Aspectos cuantitativos de la reproducción de algunas especies anécicas de latitudestempladas y tropicales.

Especies Categoría Peso del Peso del Fecundidad PC/PA Referenciaecológica adulto, capullo,

PA (mg) PC (mg)

Millsonia lamtoiana Epianécica 32,000 320 3.1 0.01 Lavelle 1978

Lampito mauritii Epianécica (?) 1220 26 9.3 0.02 Senapati 1980

Allolobophora longa Anécica 2150 60 8 0.03 Evans y Guild1948

Lumbricus terrestris Epianécica 5230 57.1 - - Evans y Guild1948

M. carimaguensis Anécica 9580 1804 0.49 0.19 Este estudio

69


tropicales que han considerado tantola función que cumplen las especiesendémicas como su capacidad deadaptación cuando los ecosistemasnaturales son sustituidos por laacción humana (Fragoso 1993;Lavelle 1978; Lavelle y Pashanasi1989; Nemeth 1981; Senapati 1980).En Carimagua se presenta unasituación muy diferente de laencontrada en muchos pastizalesneotropicales que han sustituido laselva primaria: en éstos, lacomunidad de lombrices estádominada por una especie exóticaque es endógea mesohúmicaneotropical y pertenece a la familiaGlossoscolecidae, es decir,Pontoscolex corethrurus Müller 1857.Tal es el caso de Yurimaguas en Perú(Lavelle y Pashanasi 1989), deFlorencia en Colombia (Jiménez, obs.pers.), de Manaos en Brasil, deMéxico y Costa Rica (Fragoso yLavelle 1992) y de Ecuador (Lavelle,com. pers.)

Los pastizales son similares a lassabanas, en términos funcionales(Lavelle et al. 1994). Cuandoaquéllos se establecen en áreasselváticas de alta precipitación,aparecen, generalmente, especiesalóctonas de lombrices, por ejemplo,P. corethrurus Müller 1857 yPolypheretima elongata Perrier 1872.Los pastizales establecidos en suelosde sabana, ya estén conformadossólo por gramíneas o ya asociadoscon leguminosas forrajeras, son máspropensos a conservar la comunidadnativa de lombrices que aquellosestablecidos en sitios cubiertos antespor el bosque húmedo tropical.

Aunque en Carimagua laintroducción del pastizal mejoradoes, sin duda, una perturbación delmedio, se conserva en él la riquezade especies de lombrices que poseíaoriginalmente la sabana, tanto si elpasto está solo en el pastizal oasociado con leguminosas. Ahora

bien, la diversidad del pastizal esmenor que la de la sabana cuando secalcula el índice H’ de Shannon(Shannon y Weaver 1949) y no todaslas especies de la sabana resultaronfavorecidas por la adopción delsistema mejorado.

La drilosfera, uno de los cuatrocomponentes de los sistemasbiológicos de regulación del suelo(Lavelle et al. 1993), desempeña unpapel importante en los pastizales,donde está muy desarrollada y esmuy activa. Lee (1985) y Syers ySpringett (1984) resaltan los altosvalores de densidad y de biomasa delombrices que se han hallado en esosecosistemas. Kouassi (1987) estudióla macrofauna endógea de lassabanas y de los pastizales de Costade Marfil y encontró que laslombrices fueron el principalcomponente de la biomasa total deambos sistemas, con algunasdiferencias entre ellos:

– en los pastizales, la biomasa delombrices varió desde 6.5 g/m2,en la época seca, hasta70.9 g/m2 en la época lluviosa;

– en las sabanas, la variaciónrespectiva de la biomasa fue de3.0 y 26.3 g/m2.

El número de lombrices de lasabana nativa de Carimagua, que seencontró y estudió, es bajo si secompara con el de otras sabanastropicales (Cuadro 4-8), pero labiomasa del pastizal es altacomparada con la de otros lugarestropicales; sin embargo, estascomparaciones deben hacerse concierta cautela ya que se emplearonmétodos diferentes de extracción delombrices en esos lugares. En elCuadro 4-9 se comparan la densidady la biomasa de las lombrices deCarimagua, así como la contribuciónrelativa de las diferentes especies aambos parámetros (abundancia y

70

El A

rado Natural:…

Cuadro 4-8. Abundancia y biomasa de las lombrices en varios sitios de las sabanas tropicales.

Localidad Tipo de sabana Precipitación Duración del Superficie Profundidad Método de Densidad Biomasa Referencia(mm) estudio (meses) muestreada (m2)a (cm)b extracción (individuos/m2) (g PF/m2)

Berhampur, Pastizales de 1250 18 11.3 20 EM 64-800 30.2 Dash y PatraOrissa (India) Cynodon dactylon e 1977

Hygrorhiza sp.

Sambalpur, Pastizal irrigado 1343 13 4.1 40 LT 17.4 41.0 Senapati 1980Orissa (India) en pastoreo

Pastizal irrigado 1343 19 5.9 40 LT 24.7 56.0 Senapati 1980sin pastoreo

Lamto Sabana herbácea 1183 24 288 + 23.04 60 EM, LT 188 38.0 Lavelle 1978(Costa de Sabana arbustiva 1183 24 288 + 23.04 60 EM, LT 287 48.6 Lavelle 1978Marfil) Sabana arbustiva 1276 12 288 + 23.04 60 EM, LT 400 35.9 Lavelle 1978

sin quema

Carimagua Sabana de 2280 18 88 + 7.04 50 EM, LT 58.0 5.0 Este estudio(Colombia) Andropogon spp.

Pastizal en pastoreo 2280 18 88 + 7.04 50 EM, LT 96.9 62.1 Este estudio

a. Cuando se emplean dos métodos de extracción diferentes, el segundo valor representa la capa superficial de suelo extraída en el lavado.b. En Carimagua, la profundidad de muestreo varió estacionalmente hasta un máximo de 90 cm en la época seca.c. EM = extracción manual, LT = lavado-tamizado.

71

Las Com

unidades de Lombrices en las Sabanas N

ativas…

Cuadro 4-9. Riqueza en especies, densidad, biomasa y relación proporcional de lombrices epígeas, endógeas y anécicas en Carimagua y en otros sitios deltrópico.

Región Ecosistema Densidad, D Biomasa, B Especies Epígeas Endógeas Anécicas(individuos/m2) (g/m2) (no.) D (%)b B (%)c D (%) B (%) D (%) B (%)

Carimagua Pastizal 96.4 62.2 7 1.9 0.1 79.8 12.0 18.3 87.9(24-215.8) (29.2-110.4)

Sabana 57.8 5.0 8 6.8 2.5 92.8 83.2 0.4 14.3(10.8-135.8) (0.7-11.5)

Trópico húmedoa Pastizal 310 59.7 6.5 0.75 1.75 99.25 98.25 0 0(93-740) (0.6-153) (2-9)

Sabana 236 44.1 8 3.5 6.5 96.5 93.5 0 0(187-286) (38-50.1) (8)

a. FUENTE: Fragoso (1992).b. Porcentaje de la densidad total.c. Porcentaje de la biomasa total.

72


biomasa totales), con los valoresobtenidos en otros sitios del trópicohúmedo.

Barois et al. (1988) y Lavelle yPashanasi (1989) han reportadovalores de biomasa de 1000 a3000 kg/ha en los pastizalesmejorados. Ambas comunidadesestudiadas estaban dominadas porpoblaciones de una única especieexótica que aportaba del 80% al100% de la biomasa total. EnCarimagua, en cambio, la biomasadebida a las lombrices fue de620 kg/ha y una especie anécicacontribuyó con el 88% del valor deesa biomasa total.

La deposición de heces de M.carimaguensis estuvo limitada a laépoca lluviosa, un resultado queGates (1961) y Madge (1969)reportaron también para otrasespecies tropicales de lombrices.Según Edwards y Bohlen (1996), elrecuento de las heces superficialesda una idea de la actividad de laslombrices aunque no es, enabsoluto, un método válido de laabundancia real y de la actividadtotal de las lombrices. En esteestudio se demuestra que existe unarelación muy estrecha entre elnúmero de heces frescas depositadaspor M. carimaguensis en la superficiedel suelo y el número de individuosque habitan en los primeros 10 cmde suelo. Por tanto, la densidad depoblación puede calcularse, enalgunos casos, a partir del númerode heces frescas. Evans y Guild(1947) observaron también unafuerte correlación entre dos especiesde lombrícidos, Allolobophora longa yA. caliginosa. Por otro lado, Lavelle(1978) indicó que el 1.7% y el 3.5%del suelo total ingerido,respectivamente, por Millsoniaanomala (Megascolecidae) y porlombrices pequeñas de la familiaEudrilidae, se deposita como hecessuperficiales.

Aunque se encontraron grandesdiferencias respecto a la deposiciónde heces frescas de M. carimaguensisen uno u otro de los sistemasestudiados, el peso total de las hecesno fue muy diferente en ambossistemas. Cabria una explicaciónalterna para este resultado: o existequizás en el pastizal mejorado unareingestión de las heces después dela incubación microbiana que ocurreen ellas —lo que es considerado porSwift et al. (1979) como un “rumenexterno”— o esa especie es másactiva en la sabana y produce asímayor cantidad de heces por unidadde biomasa. Lavelle et al. (1989)mostraron, por su parte, que laslombrices ingerían mayor cantidadde suelo cuando se alimentaban ensuelos poco fértiles.

Es preciso investigar lo siguiente:la mayoría de los pastizales delneotrópico dan pruebas evidentes desu progresiva degradación, y locontrario ocurre en Carimagua,donde no hay hasta la fecha ningunaprueba de esa degradación. Esteinterrogante permanece aún sinrespuesta y se sabe muy poco sobrelos procesos que contribuyen a lasostenibilidad o a la degradación delos pastizales en el trópico (Fisher etal. 1995). Por otra parte, hay queconsiderar la posible contribución delas especies endémicas de lombricesadaptables a los cambios queacompañan el establecimiento de unpastizal, con el fin de diseñarprácticas agrícolas que causen unimpacto dañino mínimo.

AgradecimientosEste estudio fue incorporado a unesquema de colaboración en lainvestigación en que intervinieron elproyecto Macrofauna STD-3 —unprograma internacionalsubvencionado por la Comunidad

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Europea y enfocado a la biología, laecología y las posibilidades demanejo de las lombrices presentes enlos ecosistemas naturales yperturbados del trópico— y elPrograma de Trópico Bajo(actualmente, Unidad de Suelos yNutrición de Plantas) del CentroInternacional de Agricultura Tropical(CIAT), situado en Cali, Colombia.Este estudio fue subvencionado, enparte, por una beca proveniente delprograma MACROFAUNA.

Los autores agradecen al CIAT,especialmente a todo el personal delantiguo Programa de Trópico Bajo,por el apoyo científico, técnico yhumano recibido. Expresan tambiénsu sincero agradecimiento por lavaliosa ayuda de los trabajadores deCarimagua en el duro trabajorealizado. Finalmente, el primerautor desea agradecer loscomentarios útiles que recibió de dosopiniones anónimas emitidas sobreel manuscrito preliminar.

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ResumenMartiodrilus carimaguensis(Oligochaeta, Glossoscolecidae) esuna lombriz nativa, grande, dehábito anécico, gris oscura por eldorso, que se encontró en lassabanas ácidas, tanto naturalescomo perturbadas, de los LlanosOrientales de Colombia. Desde abrilde 1994 hasta septiembre de 1995(excepto en junio de 1994) se estudióla dinámica de poblaciones de estaespecie en una sabana nativa y enun pastizal introducido sometido apastoreo durante 17 años, en que seasociaron una gramínea y unaleguminosa forrajera. La densidad yla biomasa fueron mayores en elpastizal que en la sabana. Seencontraron también diferencias enel número de heces frescasdepositadas sobre la superficie del

suelo: en el pastizal introducidohabía 38.4 x 103 de estas heces porhectárea, o sea, 11 veces más que localculado para la sabana. Se hallóuna correlación muy estrecha entreel número de individuos deM. carimaguensis y el de hecesfrescas superficiales. Se encontraronun patrón de adaptación a laestación seca en la población adultay otro diferente en la poblaciónjuvenil de esta especie. Los adultosson activos durante 8 meses,mientras que los juveniles inician unperíodo de diapausa de 3 a 4 mesesantes del final de la etapa deactividad de los adultos. Ladistribución vertical de la poblaciónde lombrices de tierra reflejó tambiénlos fuertes cambios estacionales delecosistema.

Palabras clave: dinámica depoblaciones, estrategiasadaptativas, Glossoscolecidae,Martiodrilus carimaguensis,Oligochaeta, sabanas

IntroducciónLa información disponible sobre labiología de las lombrices tropicaleses escasa (Dash y Patra 1977;Lavelle 1978). Pocas especies hansido estudiadas en detalle, tanto enlos ecosistemas de latitudestempladas como en los tropicales; de

CAPÍTULO 5

Dinámica de Poblaciones y EstrategiasAdaptativas de Martiodriluscarimaguensis (Oligochaeta,Glossoscolecidae), una Especie Nativade las Sabanas Bien Drenadas deColombia1

J. J. Jiménez* , A. G. Moreno*, P. Lavelle** y T. Decaëns***

1. Publicado en Applied Soil Ecology 9(1-3),p 153-160, por Jiménez et al. Copyright ©1998 de Elsevier. Impreso con permiso de lacasa editorial.

* Departamento de Biología Animal I(Zoología), Facultad de Biología, UniversidadComplutense de Madrid, 28040, Madrid,España.

** Laboratoire d’Ecologie et Biologie des SolsTropicaux, ORSTOM, 72, route d’Aulnay,93143 Bondy Cedex, Francia.

*** Laboratoire d’Ecologie Vegetal, UFRSciences/Unidad de Suelos y Nutrición dePlantas, CIAT, Université de Rouen, 76821Mont Saint Aignan Cedex, Francia.

Dinámica de Poblaciones y Estrategias Adaptativas...

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ellas, la mayoría han sidointroducidas por el hombre, porejemplo, Pontoscolex corethrurusMüller y Dichogaster bolaui(Michaelsen). En la mayor parte delas áreas perturbadas, lascomunidades de lombrices localesdesaparecen cuando son remplazadaspor especies introducidas (Bohlen etal. 1995; Lavelle y Pashanasi 1989;Lavelle et al. 1987).

Ahora bien, poca atención se haprestado al papel que hacen lasespecies nativas que se adaptan biena las perturbaciones experimentadaspor los ecosistemas naturales. EnCarimagua, los pastizalesintroducidos en las sabanasnaturales han conservado labiodiversidad original de laslombrices y su biomasa llegó a 51.1 gPF/m2 desde los 4.8 que tenía lasabana nativa (Decaëns et al. 1994).Esta clase de manejo que se le dio ala tierra favoreció a una especie,Martiodrilus carimaguensis Jiménez yMoreno, cuya densidad y biomasaaumentaron significativamente(P < 0.001).

M. carimaguensis es una especieanécica grande, perteneciente a lafamilia Glossoscolecidae; tiene, enpromedio, 9.3 mm de diámetro y194.3 mm de longitud y un pesofresco (en formalina al 4%) de 11.2 g(n = 29). El color del cuerpo deladulto es gris oscuro por la partedorsal y gris claro por la ventral(Jiménez y Moreno, en revisión).


Sitio del estudioLa zona en que se hizo este estudio seencuentra en la estaciónexperimental Carimagua de CIAT-CORPOICA (resultado de un convenioentre el Centro Internacional de

Agricultura Tropical y la CorporaciónColombiana de InvestigaciónAgropecuaria), la cual está asentadaen las sabanas isohipertérmicas biendrenadas de los Llanos Orientales deColombia (4°37' N y 71°19' O, a175 msnm). Como medias anuales,la precipitación es de 2280 mm y latemperatura de 26 °C; hay unaépoca seca entre diciembre y marzo.Los suelos son de dos tipos:Oxisoles de baja fertilidad en laszonas altas de la sabana (los “altos”)y Ultisoles en las zonas bajas (los“bajos”). Los Oxisoles secaracterizan por su acidez alta(pH(H2O) = 4.5), una saturación alta deAl (> 90%) y un contenido bajo de loscationes intercambiables Ca, Mg y K.Los factores químicos quecontribuyen a la infertilidad del sueloácido y a la aparición de los efectosderivados de él en el crecimientovegetal son bastante complejos; entreellos están la toxicidad debida al Al,el bajo contenido de P y las tasasbajas de mineralización del N (Rao etal. 1993).

Se evaluaron dos sistemasdiferentes de uso de la tierra quepresentan contrastes: una sabananatural (SN) sin ningunaintervención humana, en la que lasplantas Andropogon bicornis,Gymnopogon sp., Panicum spp.,Trachypogon spp. e Imperata sp.dominaban la vegetación, y unpastizal mejorado (PM) de 17 años enque se asociaban la gramíneaafricana Brachiaria decumbens cv.Basilisk y la leguminosa herbáceaforrajera Pueraria phaseoloides CIAT9900 (“kudzú”).

Muestreo de lombricesEn cada sistema se delimitó un áreade 90 x 90 m, que fue dividida encuadrados regulares de 10 x 10 m.Durante 17 meses, las lombrices serecogieron cada mes manualmente

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de 5 monolitos de suelo de 1 x 1 x0.5 m (según Lavelle 1978), quefueron extraídos en 5 cuadradosescogidos al azar en cada sistema.La profundidad de muestreo cambióestacionalmente a causa de lasmigraciones verticales de la especieestudiada. La muestra se subdividíaen capas de 10 cm y todas laslombrices recogidas en cada capa selavaban en agua y se fijaban enformalina al 4%. En el laboratorio seseparaban los adultos (que teníanclitelo y glándulas sexualesasociadas) de los individuos jóvenes(sin clitelo ni glándulas); ambos secontaban y se pesaban, lo mismoque los capullos.

Deposición de hecessuperficialesComo especie anécica,M. carimaguensis puede depositar,sobre la superficie del suelo, hecesde gran tamaño con forma de torreque pueden alcanzar 15 cm dealtura. En ambos sistemas demanejo de la tierra se escogieron alazar dos monolitos de 1 m2, y enellos se contaron estas hecessuperficiales, fácilmentedistinguibles de otras deposiciones, yse clasificaron en dos categorías:frescas y secas. Las heces sesecaron al horno a 60 ºC durante72 horas y se pesaron.

Resultados

Densidad y biomasaLa densidad media de laspoblaciones de M. carimaguensisvarió en la sabana desde0 individuos/m2 en noviembre de1994 hasta 1.06 individuos/m2 enseptiembre de 1995; en el pastizalvarió desde 11 individuos/m2 enseptiembre de 1994 hasta

23.2 individuos/m2 en mayo de 1995(Figura 5-1). Los valores más altosde densidad se registraron alcomienzo de la época lluviosa y elincremento de la densidad enoctubre de 1994 se debió a laeclosión de nuevos jóvenes. Ladensidad media en el pastizalintroducido y en la sabana nativafue, respectivamente, 17.9 y0.2 individuos/m2.

En la sabana, la biomasa oscilóentre 0.24 g/m2 (en marzo de 1994)y 8.76 g/m2 (en septiembre de 1995).En el pastizal, la biomasa variódesde 26.5 g/m2 (enero de 1995)hasta 94.8 g/m2 (mayo de 1994).Hubo una correlación significativaentre la biomasa media mensual y laprecipitación, aunque sólo en elpastizal introducido (r = 0.821;P < 0.01). Los valores de biomasamás altos se obtuvieron al comienzode la época lluviosa, cuando toda lapoblación estaba activa. Durantejulio y agosto, la biomasa descendióporque los individuos juveniles seinactivaron. Al final de la temporadade lluvias, la biomasa se redujo enun 50% porque los adultosdescendieron a cierta profundidad enel suelo y se inactivaron tras vaciarsu contenido intestinal.

En la sabana nativa,M. carimaguensis representó el15.1% de la biomasa total delombrices y en el pastizal introducidoel 85.1%. Otras cinco especiesnativas, cuatro endógeas y unaepígea, aportaron el resto de labiomasa.

No se encontró ninguna relaciónentre la densidad media mensual depoblación y la humedad del suelo; sehalló, en cambio, correlaciónsignificativa entre la humedad delsuelo y la biomasa (r = 0.651;P < 0.01) y entre dicha humedad y elporcentaje de actividad de lapoblación total (r = 0.673; P < 0.01).


79

Producción de hecessuperficialesLa producción media de hecessuperficiales en el pastizalintroducido fue 11 veces superior ala observada en la sabana nativa(Cuadro 5-1). El peso total de lasheces recolectadas durante un añoen la sabana fue de 31.3 Mg/ha,mientras que en el pastizal fue de37.7 Mg/ha.

Tanto el promedio mensual deproducción de heces frescas como laproducción total (Cuadro 5-1) fueronsignificativamente mayores (P < 0.01,prueba de t) en el pastizal que en lasabana, lo que muestra lasdiferencias existentes en la densidadde población de M. carimaguensis(Figura 5-2). La producción de hecesfrescas disminuyó en julio de 1994 yen julio de 1995, cuando todos losindividuos jóvenes habíandescendido algunas decenas decentímetros para iniciar la diapausa

y sólo los adultos permanecíanactivos. Se observó, también, en elpastizal una correlación positivaentre el número de heces frescassobre la superficie del suelo y ladensidad de individuos en losprimeros 10 cm de suelo (r = 0.907;P < 0.01).

Distribución verticalLos datos disponibles de ladistribución vertical de M.carimaguensis provienen sólo delpastizal, ya que su densidad en lasabana fue muy baja y no permitióestablecer un patrón claro en el perfilde suelo (Figura 5-3). La poblaciónde lombrices se encontró a unaprofundidad promedio de 30.1 cm,con un mínimo en mayo (13.5 cm) yun máximo durante la época seca(47.6 cm). Más del 50% de lapoblación total se localizó en losprimeros 30 cm; en la época lluviosa,más del 80% de los individuos se

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Bio

mas

a (g

PF/

m2 )


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Figura 5-1. Valores de abundancia y biomasa (± d.t.) de Martiodrilus carimaguensis en la sabananativa y en el pastizal mejorado. PF = peso fresco.

Densidad en sabana Biomasa en sabanaDensidad en pastizal Biomasa en pastizal

Meses

Den

sida

d (in

divi

duos

/m2 )

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encontraban próximos a lasuperficie, donde el contenido demateria orgánica era mayor. Loscapullos fueron depositados a unaprofundidad de 20 a 50 cm.

Adaptación a la época secaMartiodrilus carimaguensis exhibióun comportamiento interesante queincluyó un fenómeno de diapausaverdadera, aunque con patronesdiferentes entre los adultos y losindividuos jóvenes. Estos últimosestuvieron activos sólo durante4 meses, de abril a julio, de modoque iniciaron la diapausa muchoantes que los adultos: éstos, en

efecto, permanecieron activos hastadiciembre (8 meses). La inactividadcomenzó cuando los individuosdescendieron hasta una profundidadde 60 a 100 cm; cada uno de ellosconstruyó una cámara de estivaciónal final de su galeríasemipermanente, en la que seenrollaron tras vaciar su contenidointestinal y suspendieron todaactividad hasta el inicio de lasiguiente época lluviosa.Generalmente, el final de la galeríaestaba sellado con varios tabiqueselaborados con heces para impedir lapérdida de humedad del tegumento,la cual es vital para mantener unatasa mínima de respiración. El

Cuadro 5-1. Producción media mensual de heces de Martiodrilus carimaguensis por m2 (valores ± d.t.)en los dos sistemas estudiados (sabana y pastizal).

Condición Sabana nativa Pastizal mejorado

Epoca lluviosa Período Epoca lluviosa Períodode estudio de estudio

Heces secas 7.15 ± 3.5 6.38 ± 3.4 20.38 ± 7.9 17.35 ± 8.9

Heces frescas recientes 0.31 ± 0.5 0.23 ± 0.5 3.25 ± 3.8 2.48 ± 3.6

Heces frescas no recientesa 0.12 ± 0.2 0.09 ± 0.21 1.77 ± 2.1 1.39 ± 2.0

Total 7.58 ± 3.6 6.72 ± 3.6 25.43 ± 10.3 21.21 ± 11.9

a. Deposición fresca con la base seca.

de las heces

Figura 5-2. Valor medio mensual (± d.t.) de la cantidad de heces frescas de M. carimaguensis por m2.

Hec

es fr

esca

s/m

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20

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MesesSabana nativa Pastizal introducido


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grado de actividad de las lombricesdurante todo el período de estudio semuestra en la Figura 5-4. En elsegundo año de muestreo hubo, alparecer, un retraso en el comienzode la actividad, dado que laprecipitación en abril de 1995(155.7 mm) fue muy similar a la demarzo de 1994; el 60% de lapoblación, aproximadamente, estabaactiva. En mayo de 1995 toda lapoblación había recuperado denuevo su actividad.

Estrategia reproductoraEn agosto de ese año, después deque los individuos jóvenes quedaron

inactivos, los adultos comenzaron areproducirse y, un mes más tarde,los primeros capullos aparecieron auna profundidad de 20 a 50 cm.Los capullos recolectados en lasmuestras de campo, que setomaron casi siempre en el pastizal,se cultivaron en condicionescontroladas de laboratorio y sehalló que su periodo de incubaciónmáximo era de 48 días. Estetiempo de incubación se consideralargo, si se compara con el de otrasespecies tropicales, ya que éstasestán sometidas a una mínimavariación ambiental a esaprofundidad.

Población (%)

Prof

un

dida

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m)

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Prof

un

dida

d (c

m)

0 10 20 30 40 50 60 70 0 10 20 30 40 50 60 70Población (%)

A

C

B

N = 101 N = 52

N = 104N = 101

Adultos Subadultos Inmaduros Capullos

Figura 5-3. Distribución vertical de M. carimaguensis en el suelo del pastizal mejorado en mayo (A),julio (B), noviembre de 1994 (C) y enero de 1995 (D).

0-10

10-20

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30-40

40-50

50-60

60-70

70-80

D

Superficie del suelo




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Los capullos, que sonamarillentos y adquieren un colormarrón claro justo antes de laeclosión, tienen forma oval (25 x15 mm) y un peso medio de1804 mg. Dos individuos (densidad1.91 ± 0.3; n = 46) de 760 mg depeso medio salieron de cada capulloy descendieron rápidamente en elsuelo para entrar en diapausa.

La fecundidad (número decapullos por adulto y por año) fuebaja (0.49), aunque la relación entreel peso del capullo y el del adulto fue0.19, la más alta obtenida hasta lafecha, tanto en los ecosistemastropicales como en los de latitudestempladas. En agosto de 1994 seobservó un solo punto máximo en elnúmero de capullos (Figura 5-5),justo después de que los individuosjóvenes descendieran a las capasprofundas del suelo y los adultosiniciaran su período de reproducción.

DiscusiónHay poca información sobre ladinámica de las poblaciones deespecies anécicas en lugarescomparables al de Carimagua. Los

datos obtenidos por Lavelle (1978) enlas sabanas de Lamto (Costa deMarfil) indican que la densidad de laespecie anécica Millsonia lamtoiana(Omodeo y Vaillaud 1967) fluctuóentre 0.02 y 1.43 individuos/m2 y labiomasa entre 0.01 y 8.43 g PF/m2,valores muy similares a los obtenidosen este estudio.

Martiodrilus carimaguensispresenta una distribución espacialque es agregada y en la que hayparches de densidad alta quealternan con parches de densidadbaja (Jiménez, información sinpublicar). Hay pruebas serias de quelos individuos de esta especie migranverticalmente cuando percibencondiciones ambientalesdesfavorables, de modo que el gruesode la población ha llegado ya hastalos 80 cm de profundidad antes de laentrada del verano. La capacidadque tiene esta especie de iniciar ladiapausa antes del comienzo delverano y de construir galeríasprofundas semipermanentes es larazón de que la sequía afecte menosa sus poblaciones y de que éstaspuedan mantener su densidaddurante la época seca. La estivación

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Meses

Pobl

ació

n a

ctiv

a (%

)

Figura 5-4. Actividad de la población total de Martiodrilus carimaguensis en el pastizal mejorado (lasflechas indican meses en que los valores fueron subestimados).


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de las lombrices se ha observado enlas zonas templadas (Anderson 1980;Evans y Guild 1948; Nordstrom1975), en Africa (Madge 1969) y enAustralia (Garnsey 1994), pero seestudia por primera vez (con estetrabajo) en lombrices de tierra de lafamilia Glossoscolecidae en Américadel Sur.

La deposición de hecessuperficiales ha sido reportada porMadge (1969) y Lavelle (1978) y hayalgunos informes sobre las hecesproducidas por lombrices de tierraen algunos agroecosistemas(Bhadauria y Ramakrishnan 1989).Watanabe y Ruaysoongnern (1984)reportaron 24.5 Mg/ha al año deheces sobre la superficie —menosque lo obtenido en Carimagua enambos sistemas— y de 15.7 a40 Mg/ha año en barbechos de 5 y15 años de edad, respectivamente(Bhadauria y Ramakrishnan 1989).

Cuando el contenido de N delsuelo es alto, la relación C/N sereduce en él y, cuando esto ocurre,la densidad de las poblaciones delombrices de tierra disminuye (Kale y

Krishnamoorthy 1981). Ahora bien,los pastizales de Carimaguaintroducen también C al suelo(Fisher et al. 1994), de modo que larelación C/N es aquí más alta y, porconsiguiente, puede relacionarse conun aumento de la densidadpoblacional de las lombrices. Larelación C/N es 25 en las sabanas,tres veces más que en los suelos delatitudes templadas: en lospastizales del trópico, conleguminosas y sin ellas, es 30 y 35,respectivamente (Fisher, com. pers.).Es necesario que haya más estudiosenfocados hacia el papel de laactividad de las lombrices en el ciclodel C y de los nutrientes.

Los pastizales mantienenpoblaciones de lombrices de tierra dedensidad y biomasa altas (Lee 1985;Syers y Springett 1983). Lacomposición de la hojarasca es elprimer factor que determina estacaracterística (Cuendet 1984; Mishray Ramakrishnan 1988). Estadiferencia en calidad de la hojarascay la gran cantidad de deposicionesdel ganado, que son rápidamente

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Figura 5-5. Capullos de M. carimaguensis obtenidos por mes en cinco muestras de 1 m2 tomadas en elpastizal mejorado.

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incorporadas en el suelo por estaespecie de lombriz y por algunosescarabajos, serían los factoresresponsables del incremento de laactividad de M. carimaguensis en lospastizales mejorados.

Hay que tener en cuenta elcomportamiento anécico de M.carimaguensis, que es de granimportancia en relación con el ciclodel C y de otros nutrientes. Elpastizal que contiene unaleguminosa necesita el nitrógenosuministrado por ésta. Se haobservado también que las raíces dela gramínea y de la leguminosacolonizan las heces situadas en elinterior de las galerías y que unalombriz oligohúmica pequeña, de lafamilia Ocnerodrilidae, se alimentade estas heces (Jiménez et al. 1994).No hay datos, hasta la fecha, sobrelas interrelaciones que hay entre laslombrices, las heces depositadas ensus galerías y las raíces que seaproximan a a estas heces en elperfil del suelo; tampoco los haysobre el papel de las lombrices en elciclo del C y de los nutrientes, en lospastizales en que se asociangramíneas y leguminosas. Losautores creen que estos estudiosserán muy relevantes si puedendemostrar que M. carimaguensis esresponsable, en parte, delcrecimiento de estas raíces y queestaría contribuyendo, por tanto, a laacumulación de C en el suelo.

Aunque en la sabana nativa esbaja la densidad de esta especie ypocas las heces frescas halladas ensu superficie, el peso total de lasheces recolectadas en ella duranteun año no difiere mucho del obtenidoen un pastizal mejorado. Es posibleque, en este último sistema, laintensa actividad de las lombrices setraduzca en una reingestión de suspropias heces después de que éstas

han experimentado una incubaciónmicrobiana (Swift et al. 1979).

Finalmente, los pastizalesintroducidos presentan una fuerteactividad macrobiológica ymicrobiológica que mejora suspropiedades físicas y químicas, esdecir, los parámetros de calidad delsuelo. En estudios desarrolladosrecientemente en Carimagua, se haconsiderado la posibilidad demanejar los agroecosistemas demanera que las áreas donde laactividad de las lombrices es intensa,o sea, los pastizales introducidos, sesitúen adyacentes a los cultivosanuales para facilitar la difusión depoblaciones de lombrices hacia elloscon el fin de que los colonicen.Lavelle et al. (1994) han logradoavanzar en la comprensión de lasactividades de la fauna del suelolocal y en el uso potencial de lasespecies nativas en losagroecosistemas tropicales; convieneahora sugerir que se hagan másestudios para considerar lainfluencia de dicha actividadbiológica en las propiedades físicas yquímicas del suelo.

AgradecimientosEste trabajo fue sostenido por unasubvención para investigación delproyecto Macrofauna (STD3,programa de la UE), por la cualestamos profundamente agradecidos.Queremos agradecer también al CIAT(Centro Internacional de AgriculturaTropical), especialmente al antiguoPrograma de Trópico Bajo, por suapoyo humano y técnico y por lasdiscusiones científicas surgidas deeste estudio. Nuestro más profundoagradecimiento para la gente deCarimagua y, especialmente, para losoperarios de campo por suinestimable ayuda.


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Estrategias Reproductoras...

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ResumenEste trabajo presenta informaciónsobre la biología de la reproducciónde tres especies de lombrices detierra de la familia Glossoscolecidae,que son nativas de los LlanosOrientales de Colombia. Ladinámica estacional de lareproducción varió entre las especiesestudiadas que presentaban uno odos períodos de reproducción poraño. Las lombrices depositaban loscapullos a diferentes profundidades,siendo la máxima 50 cm. Larelación entre el peso del capullo y eldel adulto fue la misma (un 6%) endos especies de lombrices endógeas,mientras que la relación observadaen una especie anécica (alrededor de16%) ha sido la más alta obtenidahasta la fecha para cualquierlombriz del trópico o de las zonastempladas.

Palabras clave: capullo, ciclos devida, distribución vertical,

estrategias reproductoras,lombrices

IntroducciónLos estudios realizados sobrediferentes aspectos de las estrategiasreproductoras de las lombrices detierra son los siguientes:Stephenson (1930), Walsh (1936),Evans y Guild (1948), Gerard (1967),Satchell (1967), Bouché (1972),Reynolds (1973), Nowak (1975),Phillipson y Bolton (1977), Lavelle(1971, 1978, 1979), Senapati (1980)y Garnsey (1994), entre otros.

Bouché (1977) y Lavelle (1977)establecieron una relación muyestrecha entre las estrategiasreproductoras y las categoríasecológicas de las lombrices. Lasepígeas, que se alimentan y viven enla hojarasca, sobrevivengeneralmente al estrés ambientalporque producen capullos. Lasendógeas, que viven en el suelo y sealimentan de él, presentan unaforma de resistencia llamadaquiescencia durante las condicionesambientales desfavorables y entranrápidamente en la fase reproductoracuando éstas son favorables.Finalmente, las anécicas, que vivenen el suelo pero se alimentan en lasuperficie, emplean dos mecanismospara evitar la mortalidad de la

CAPÍTULO 6

Estrategias Reproductoras de TresEspecies de Lombrices Nativas de lasSabanas de Carimagua (Colombia)1

J. J. Jiménez* , A. G. Moreno* y P. Lavelle**

1. Publicado en Pedobiologia 43, p 851-858,por Jiménez et al. Copyright © 1999 deUrban & Fischer Verlag. Impreso conpermiso de la casa editorial.

* Departamento de Biología Animal I(Zoología), Facultad de Biología, UniversidadComplutense de Madrid, 28040, Madrid,España.

** Laboratoire d’Ecologie et Biologie des SolsTropicaux, IRD (ex-ORSTOM), 32 Av. HenriVaragnat, F-93143 Bondy Cedex, Francia.

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población: la diapausa, que puedeser diferente para los adultos y losindividuos juveniles, y los capullos,que aparecen al final de la épocalluviosa (Jiménez et al. 1998a).

Son relativamente escasosactualmente los conocimientosbásicos sobre la biología y la ecologíade las lombrices de tierra de la regiónneotropical del planeta, porque sehan emprendido muy pocos estudiossobre este tema. Németh (1981)estudió la fauna de lombrices de laselva tropical de Venezuela, Fragoso(1993) la de ambientes naturales yperturbados del sur de México,Feijoo (sin publicar) la de las laderasdel departamento de Cauca enColombia, y Muñoz-Pedreros (1997)la de Chile.

En un artículo previo (Jiménez etal. 1998a) se dan algunos datossobre la estrategia reproductora deMartiodrilus carimaguensis Jiménez yMoreno (en revisión). En este trabajose presentan, más detalladamente, elciclo de vida y la dinámicareproductora de tres especies nativasde los Llanos Orientales deColombia, Andiodrilus sp.,Glossodrilus sp. y M. carimaguensis.


Sitio del estudioEl sitio del estudio se halla en lassabanas isohipertérmicas biendrenadas de los Llanos Orientales deColombia, en la estación deinvestigación Carimagua. El valormedio anual de la precipitación y dela temperatura es 2280 mm y 26 °C,respectivamente, y la época seca seextiende de diciembre a marzo. Lossuelos son Oxisoles caracterizadospor su alta acidez [pH (H2O) 4.5],saturación de Al > 90%, y uncontenido bajo de los cationes

intercambiables Ca, Mg y K. Seevaluaron dos sistemas de uso de latierra que presentan fuertescontrastes: la sabana nativaherbácea y el pastizal mejorado enque se sembró una asociación degramínea y leguminosa (Brachiariadecumbens cv. Basilisk y Puerariaphaseoloides CIAT 9900). La cargaanimal de este sistema era de1 animal/ha en la época seca y de2 animales/ha en la época lluviosa;ningún tipo de manejo se empleó enel primer sistema.

Muestreo de lombricesEl diseño experimental se basa en unmuestreo estratificado al azar. Enambos sistemas de manejo sedelimitó un área de 90 x 90 m, quese dividió en cuadrículas regularesde 10 x 10 m. Durante 17 meses(desde abril de 1994 hastaseptiembre de 1995, excepto en juniode 1994) se emplearon dos métodosfísicos de extracción de lombrices: laextracción manual de cinco muestrasde suelo de 1 x 1 x 0.5 m cada mes,y el lavado y tamizado de10 muestras de suelo de 20 x 20 x20 cm cada mes (según Lavelle1978). Los monolitos fuerondivididos en capas de 10 cm degrosor para determinar el patrón dedistribución vertical de las lombrices,y todos los capullos recolectados encada capa fueron lavados en agua yllevados al laboratorio. Los detallesdel muestreo pueden consultarse enLavelle (1978) y Jiménez et al.(1998a, 1998b).

Incubación de los capullosLos capullos obtenidos en lasmuestras de campo se pesaron y secolocaron en placas de Petri sobrepapel de filtro húmedo. Los cultivosse rehumedecían todos los días y sepesaban los individuos que salían al


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hacer eclosión los capullos. Latemperatura del laboratorio semantuvo constante entre 26 y 28 ºC.

ResultadosLa cópula nunca pudo observarseporque ocurre, probablemente,durante la noche, tiempo en que noera posible salir de la estaciónexperimental. Se evaluó, por tanto,mediante métodos indirectos.

Capullos: morfología, tamañoy período de incubaciónLos capullos producidos porGlossodrilus sp. eran blanquecinos yesféricos (Cuadro 6-1) y tenían unextremo puntiagudo y extendido. Sutamaño medio era de 3.0 x 2.2 mm ysu peso fresco in vivo de 6.2 mg.Ninguno de los 79 capullosrecolectados en el campo pudoeclosionar bajo condicionescontroladas de laboratorio, por loque el período de incubación y elnúmero y el peso de los individuosrecién salidos de ellos no han podidodeterminarse para esta especie.

Los capullos de Andiodrilus sp.eran también esféricos, blanquecinosy algo translúcidos; su diámetromedio era de 5 mm y su peso fresco78.9 mg. Un solo zigoto podíaobservarse a través de cada capullo,el cual tenía un período deincubación medio de 13 días y unpeso fresco de 55.7 mg al momentode la eclosión. Aproximadamente, el50% del número total de capullosrecolectados no eclosionó en ellaboratorio. El 71% del peso total deun capullo correspondía al peso de lalombriz.

El capullo de M. carimaguensisera amarillento, oval y de grantamaño (23.6 x 14 mm) y su pesomedio alcanzó los 1,808 mg. Decada capullo salían dos embriones(sólo un capullo arrojó un soloembrión) cuyo peso medio era de760 mg (Figura 6-1). El períodomedio de incubación en esta especie,contando todos los capullos, fue de23.5 días; en cada capullo, el 80%del peso era aportado por losembriones. La tasa de eclosiónde capullos en el laboratorio fue de73.9%.

Cuadro 6-1. Principales características biológicas de los capullos de tres especies de lombrices detierra de Carimaguaa.

Características Glossodrilus n. sp. Andiodrilus n. sp. Martiodriluscarimaguensis

Capullos estudiados 79 88 46

Morfología Esférico Esférico Oval

Tamaño (mm) 3.0x2.2 6 23.6x14

Peso fresco in vivo (mg) 6.2 ± 1.4 78.9 ± 22.2 1808 ± 414.5(4.6-8.1) (30-130) (890-3020)

Período de incubación (días) — 12.8 ± 6.3 23.3 ± 12.9(1-28) (1-48)

Individuos por capullo — 1.02 ± 0.15 1.91 ± 0.29

Peso de individuos al 5b 55.7 ± 22.9 760 ± 219.4eclosionar capullo (mg) (20-120) (270-1760)

Peso adulto/peso capullo (%) 80.6 71 79.7

Tasa de eclosión en lab. (%) 0 48.3 73.9

a. Medias ± desviación típica (mínimo y máximo entre paréntesis). — = No fue determinado.b. Datos de individuos hallados en el campo.

90


Dinámica estacionalLa producción de capullos enCarimagua indicó que las lombricestendían a producirlos tanto alcomienzo como al final de la épocalluviosa, cuando las fluctuaciones dela humedad del suelo eran altas.Glossodrilus sp. y M. carimaguensispresentaron un solo período dereproducción anual, mientras queAndiodrilus sp. exhibió una dinámicaestacional bimodal (Figura 6-2).

Glossodrilus sp. puso suscapullos al final del período delluvias. En octubre de 1994 seencontraron los primeros capullos enla parcela de sabana y su númeromáximo se registró en enero de1995, cuando toda la población,principalmente los inmaduros,estaba inactiva. En el pastizal, encambio, los primeros capullos seencontraron en septiembre de 1994 yllegaron a un máximo en febrero de1995. La mayoría de los capulloseclosionan al inicio de la épocalluviosa. Esto explica la presencia delos picos máximos en la curva deaparición de capullos, que seobservaron durante los meses deverano.

Los capullos de Andiodrilus sp. seencontraron en dos períodosdiferentes durante la temporada delluvias. En la sabana se recolectaroncapullos principalmente al comienzo yen la mitad de la época húmeda.Durante el segundo año de estudioaparecieron dos picos (en la curva deabundancia) en los mismos meses,aunque el número de capullosregistrado fue más bajo que el delprimer año. En el pastizal seencontraron más capullos que en lasabana. Los picos máximos de lacurva se observaron en mayo yoctubre de 1994, y en mayo-junio yagosto del segundo año.

Martiodrilus carimaguensisdepositó sus capullos al final de laépoca húmeda y el número máximode éstos se registró en septiembre-octubre. En el siguiente año seencontraron capullos en marzo, loque prueba que algunos de ellos noeclosionan hasta la siguientetemporada de lluvias.

Distribución verticalA partir del número total de capullosrecolectados en cada capa se hacalculado la profundidad media a laque éstos fueron depositados(Figura 6-3). Las especies Andiodrilussp. y Glossodrilus sp. se encuentrancerca de la superficie del suelo, demodo que la mayoría de sus capullosse hallaban en los primeros 20 cm delperfil. La profundidad media a la queGlossodrilus sp. depositó los capullosen la sabana y en el pastizal fue de8.8 cm y de 12.4 cm,respectivamente. Estos datos sebasan en el número de capullosobtenidos por el método de lavado ytamizado. Algunos capullos seencontraron por debajo de los 20 cmde profundidad en las muestras de1 m2, lo que hizo necesaria unacorrección en el porcentaje decapullos encontrados.

1400

1200

1000

800

600

400

200

0

Figura 6-1. Gráfica encajada (box-plot) delpeso de los individuos reciénnacidos de Martiodriluscarimaguensis en la que aparecenla media (línea punteada) y lospercentiles 5% y 95%.

Peso individualmás bajo

Peso

rec

ién

nac

idos

(mg)

Peso individualmás alto

○ ○ ○ ○

○ ○ ○ ○


91

La distribución vertical de loscapullos de M. carimaguensis sedeterminó solamente en el pastizal,ya que se encontró un solo capulloen el estrato de 20-30 cm de lasabana, en julio de 1994. Loscapullos del pastizal se hallaron auna profundidad media de 26 cm,siendo la máxima 50 cm.

Tamaño del capullo vs. tamañodel adultoCuanto mayor es el adulto, mayor esel capullo que forma (Figura 6-4); sinembargo, la relación entre estas dosvariables (peso del adulto y peso delcapullo) fue la misma en dosespecies, Andiodrilus sp. y


20

15

10

5

0

N/5

m2

Figura 6-2. Número medio (N) de capullos recolectados cada mes en un área determinada (m2), enambos sistemas de uso de la tierra, que pertenecían a las especies (A) Glossodrilus sp.(método de lavado y tamizado), (B) Andiodrilus sp. (muestreo manual) y (C) M.carimaguensis (muestreo manual, sólo en el pastizal).

2400

2000

1600

1200

800

400

0

N/5

m2

50

40

30

20

10

0

N/5

m2

Meses

Sabana Pastizal

A

B

C

92


Glossodrilus sp., cuyos adultostenían tamaños diferentes. EnM. carimaguensis, el 16% del peso deladulto se invirtió en la formación delcapullo (Cuadro 6-2).

FecundidadLa fecundidad de las especies delombrices de tierra se ha establecidoa partir de los datos de campoobtenidos entre julio de 1994 y juniode 1995. Fue necesario emplear unfactor de corrección con el fin derecalcular la densidad de lapoblación de adultos de Glossodrilussp., ya que el 50% de esa población,

Cuadro 6-2. Fracción del peso del adulto invertido en la formación del capullo de tres especies delombrices de tierra.

Especie Peso del adulto, Peso del capullo, PC/PAPA (mg) PC (mg) (%)

Glossodrilus n. sp. 110.6 (n = 32) 6.2 (n = 60) 6.2Andiodrilus n. sp. 1340 (n = 26) 78.9 (n = 88) 5.9M. carimaguensis 11,240 (n = 29) 1808 (n = 46) 16.1

0-10

10-20

20-30

30-40

40-50

50-60

60-70

70-80

Est

rato

del

su

elo

(cm

)

100 80 60 40 20 0 20 40 60 80 100

N = 302X = 8.7 cm

N = 895X = 12.4 cm

Est

rato

del

su

elo

(cm

)

N = 20X = 6.5 cm

N = 51X = 5.6 cm

Est

rato

del

su

elo

(cm

)

N = 61X = 26.0 cm

A

B

C

Población (%)

Sabana Pastizal

Figura 6-3. Distribución vertical media anualde capullos en la sabana y en elpastizal, de lombrices de lasespecies (A) Glossodrilus sp.(lavado y tamizado), (B) Andiodrilussp. (muestreo manual), y (C) M.carimaguensis (muestreo manual,sólo en el pastizal).

0-10

10-20

20-30

30-40

40-50

50-60

60-70

70-80

0-10

10-20

20-30

30-40

40-50

50-60

60-70

70-80

3 4 5 6 7 8 9 10 11

Peso

del

cap

ullo

(mg)

8

7

6

5

4

3

2

1

0

Peso del adulto (mg)

Glo

And

Mca

r = 0.884

Figura 6-4. Relación entre el peso fresco(escala logarítmica) de los capullosy los adultos de 38 especies delombrices de tierra de la zonaintertropical ( ) y de las zonastempladas ( ), y también de tresespecies de Carimagua ( )(P < 0.01). Los datos fuerontomados de Lavelle (1981) y deBarois et al. (1996).(Glo = Glossodrilus sp.;And = Andiodrilus;Mca = M. carimaguensis.)


93

aproximadamente, no pudorecogerse de los monolitos de 1 m2

cuando se hizo el muestreo manual(Jiménez, información sin publicar).La fecundidad más alta, es decir, elmayor número de capullosproducidos por un adulto en un añose registró en Glossodrilus sp. Estaespecie produjo 9.9 y 13 capullos/adulto al año en la sabana y en elpastizal, respectivamente.Andiodrilus sp. y M. carimaguensispresentaron valores más bajos: parala primera especie se calcularon0.61 y 0.50 capullos/adulto alaño en la sabana y en el pastizal,respectivamente, y paraM. carimaguensis 0.25 en el pastizal;de hecho, este valor era 0.49, o sea,el producto de 0.25 por 1.91individuos que contenía cadacapullo.

DiscusiónLos factores que afectan la actividadreproductora de las lombrices detierra son la temperatura y lahumedad del suelo (Evans y Guild1948). Michalis y Panidis (1993)concluyeron que ambos factoresregulan el patrón reproductor deOctodrilus complanatus (Dugés) yReinecke y Kriel (1980) realizaronobservaciones similares en la lombrizEisenia fetida. En Carimagua, lasfuertes variaciones climáticasestacionales restringen la postura decapullos a sólo 8 meses del año, yaque en el resto del año la comunidadde lombrices está inactiva. Seencontraron en este estudio dosestrategias diferentes y generales: ladeposición continua de Andiodrilussp. y la deposición al final de laépoca lluviosa seguida de diapausade los adultos (en M. carimaguensis)o de muerte de los adultos (enGlossodrilus sp.).

El tamaño del capullo no serelaciona siempre con el del adulto

(Edwards y Bohlen 1996). Sinembargo, Lavelle (1981) encontróuna clara correlación positiva entreel tamaño de los adultos y el de loscapullos que éstos forman, en variasespecies tropicales y de latitudestempladas. La fuerte inversión deM. carimaguensis en su reproducciónpuede ser el resultado de unaestrategia adaptativa más compleja.El valor obtenido para esta especieha sido el más alto hasta la fecha, loque explica su posición en laFigura 6-4: el punto más alejado dela recta principal de regresión.

La mayoría de los capullos queno eclosionaron presentaron unainfección fungosa en su superficie.Esta afección pudo ser la causa delos valores bajos de eclosiónobtenidos en condiciones delaboratorio, aunque no es posibleasegurarlo: bien pudieron ser estoshongos el resultado de la inviabilidaddel capullo, como lo mencionóSenapati (1980) estudiando laslombrices de tierra de la India.

Existe una relación entre elnúmero de capullos producidos y sulocalización en el suelo (Satchell1967). Este autor concluye que lasespecies de lombrices que viven enambientes que propician unamortalidad elevada de sus individuospresentan una tasa mayor deproducción de capullos. Pues bien,Glossodrilus sp. fue la especie queprodujo, en este estudio, la mayorcantidad de capullos, y éstos sehallaban, principalmente, en losprimeros 10 cm del perfil del suelo.Muchos de estos capullos noeclosionarán y morirán, es decir, laespecie presenta una estrategia rtípica (Pianka 1970). Por elcontrario, M. carimaguensis es unaespecie que aplica la estrategia K, esdecir, produce mucho menoscapullos y es capaz de descenderhasta capas profundas del suelopara pasar por una diapausa.

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AgradecimientosEste estudio formó parte del proyectoMacrofauna STD-3 de la ComunidadEuropea y del antiguo Programa deTrópico Bajo del Centro Internacionalde Agricultura Tropical (CIAT),situado en Cali, Colombia. El primerautor expresa su más profundoagradecimiento a T. Decaëns por suayuda en el trabajo de campo y porlos comentarios que emitiórelacionados con este estudio.

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ResumenDurante 17 meses se estudió ladistribución vertical de las lombricesde tierra nativas en las sabanasnaturales y en las perturbadas cuyossuelos son Oxisoles de los LlanosOrientales de Colombia; el estudio sehizo en una sabana y en un pastizalde gramínea y leguminosa que habíasido pastoreado durante 17 años.Se encontraron diferentes patronesde estratificación vertical en todaslas especies evaluadas, y se observóuna fuerte migración de laspoblaciones hacia los estratos másprofundos del suelo durante la épocaseca. Aunque las especies másgrandes se encontraron a mayorprofundidad, la correlación entre eltamaño de la lombriz y laprofundidad media a la que ésta seencontraba no fue significativa(P > 0.05). Los hábitos de vida y lasestrategias adaptativas de la especiemás pequeña encontrada en los dossistemas de manejo estudiados,Ocnerodrilidae n. sp., contribuyeron

a estos resultados. Esta especieendógea está relacionada con lasacumulaciones orgánicas producidaspor una especie anécica y deberávalorarse, en futuros estudios,respecto al papel que desempeña en elfuncionamiento del ecosistema. Losindividuos adultos de la especieanécica se localizaron a unaprofundidad mayor que los inmaduros(P < 0.01). Hubo un efecto importantede la humedad del suelo en ladistribución vertical de las lombrices,aunque las diferencias encontradasen este parámetro entre losinmaduros y los adultos de la especieanécica Martiodrilus carimaguensisson también, probablemente, deorigen biótico. Este trabajo presenta,además, datos nuevos sobre labiología y la ecología de las especiesneotropicales estudiadas.

Palabras clave: distribución vertical,estrategias adaptativas, lombrices,perturbación, sabanas

Dedico este capítulo ala memoria de mi tío Juan Lobato yde mi tía Ramona Romero (J.J.J.)

IntroducciónLa distribución vertical de la fauna delsuelo es uno de los factores quedeterminan la partición del nicho enlas comunidades de macrofauna y

CAPÍTULO 7

Distribución Vertical de las Lombricesde Tierra en los Suelos de los “Llanos”de Colombia Cubiertos por EspeciesForrajeras1

J. J. Jiménez* y T. Decaëns**

1. Publicado en Biology and Fertility of Soils32(6), p 463-473, por Jiménez y Decaëns.Copyright © 2000 de Springer. Impreso conpermiso de la casa editorial.

* Unidad de Suelos y Nutrición de Plantas,CIAT, AA 6713, Cali, Colombia.

** Laboratoire d’Ecologie Vegetal, UFRSciences, Université de Rouen, F-76821Mont Saint Aignan Cedex, Francia.

Distribución Vertical de las Lombrices...

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reducen la competencia tantointerespecífica como intraespecíficaentre los taxones. Pocos estudios sehan realizado en la fauna del suelosobre diferenciación del nichoecológico. Kaczmareck (1975) yCurry (1978) estudiaron la amplituddel nicho en los artrópodos del suelo,Vegter (1983) la estudiaron enalgunas especies de Collemboladistribuidas a lo largo de ungradiente de humedad, y Davidson(1985) y Lynch et al. (1980) lainvestigaron en hormigas granívoras.Krishnamoorthy (1985) encontró, enlas lombrices de tierra, un ciertogrado de diferenciación del nicho enrelación con la distribución vertical,observando el contenido de materiaorgánica y la humedad a diferentesprofundidades.

La distribución de las lombricesdentro del perfil del suelo estádeterminada por factores abióticos(como la humedad y la temperatura)y bióticos (su comportamiento)(Martin y Lavelle 1992). La humedaddel suelo es un factor esencial quedetermina el grado de actividad y lalocalización de las lombrices en elsuelo, ya que son animales derespiración cutánea (Lavelle 1983;Lee 1985) que extraen agua del sueloque ingieren (Barois y Lavelle 1986).

La distribución vertical de laslombrices ha sido menos estudiadaen los ecosistemas tropicales que enlos de latitudes templadas. Reddy yPasha (1993) estudiaron ladistribución vertical de las lombricesen pastizales semiáridos de la India;Senapati (1980) en potreros bajopastoreo y sin pastoreo de la India;Németh y Herrera (1982) en lossuelos ácidos de una selva húmedatropical de Venezuela; Lavelle (1978)en diferentes tipos de la sabana deLamto (Costa de Marfil); y Fragoso(1993) en ecosistemas naturales yalterados del sureste mexicano. Enlos ecosistemas tropicales,

caracterizados por una fuerteestacionalidad, las lombrices migranhacia las capas inferiores del suelopara iniciar un estado de estivaciónde varios tipos, por ejemplo, laquiescencia o diapausa (Fragoso1985, 1993; Jiménez et al. 1998a;Lavelle 1978).

Algunos autores han reportadotambién las diferencias en ladistribución vertical que presentanlos individuos inmaduros y losadultos. Satchell (1955) encontróque los adultos de algunas especiesde lumbrícidos europeos seencontraban a una profundidadmayor que los inmaduros. Estefenómeno ha sido observado tambiénpor Gerard (1967) en pastizales deGran Bretaña, donde los adultosmaduros descendían a mayorprofundidad antes de entrar enreposo. Piearce (1983) confirmótambién este proceso y halló que losestadios juveniles estaban muchomás cerca de la superficie del sueloque los adultos, mientras que en elnorte de España Mato et al. (1988)encontraron este mismo patrón endos lumbrícidos. En Tasmania,Garnsey (1994) halló que losindividuos juveniles se localizaban auna profundidad menor que losadultos al iniciarse la estivación. Lasrazones que explican, generalmente,este patrón son dos: una, laprofundidad a la que sondepositados los capullos y, por ende,a la que se encuentran los estadiosjuveniles al eclosionar aquéllos; yotra, la débil capacidad deexcavación de los individuosjuveniles pequeños en comparacióncon la de los adultos.

La distribución vertical de laslombrices en el suelo se usa,habitualmente, como criterio para suclasificación en categorías ecológicas(Bouché 1972; Lavelle 1981, 1988;Lee 1959, 1985). El tamaño de lalombriz es otro parámetro que

98


algunos autores han relacionadocon su distribución vertical, esdecir, que cuanto mayor es lalombriz mayor será la profundidada la que desciende (Piearce 1983).Lavelle (1978) encontró unarelación positiva entre ladistribución vertical y el tamaño delas lombrices en las sabanas deLamto (Costa de Marfil), y Fragoso(1993) la observó en los suelosácidos aluviales de Chiapas(México).

Hay un interés creciente en ladescripción de la biodiversidad delsuelo y en la comprensión de losprocesos que explican elfuncionamiento de las comunidadesque lo habitan, tanto en losecosistemas naturales como en losalterados por el hombre (Giller1996). En las sabanas deCarimagua, situadas en los LlanosOrientales de Colombia, se hanllevado a cabo estudios quepersiguen estos objetivos en unárea donde no se había realizado,con anterioridad ningún intento deconocer la fauna del suelo (Decaënset al. 1994, 1999a, 1999b; Jiménezet al. 1998a, 1998b, 1999).

La descripción de ladistribución vertical de laslombrices de tierra y su explicaciónson elementos necesarios para elestudio de las poblaciones de éstas,con el fin de poseer todas lasherramientas posibles paramanejar, en el futuro, el recursonatural representado por dichaslombrices. El objetivo de esteestudio fue establecer los patronesestacionales de distribución verticalde la comunidad de lombrices detierra en una sabana nativa y en unpastizal intensivo, localizados en lassabanas isohipertérmicas biendrenadas de Colombia. Se analiza ydiscute la relación que hay entredicha distribución, de un lado, y lahumedad del suelo y el tamaño de

las diferentes especies de lombrices,del otro.


Descripción del lugar deestudioEl estudio se realizó en la estaciónexperimental de Carimagua (acuerdoCIAT-CORPOICA) situada en lassabanas isohipertérmicas biendrenadas de los Llanos Orientales deColombia (4°37’ N, 71°19’ O y175 msnm). Los valores mediosanuales de precipitación y detemperatura son 2280 mm y 26 °C,respectivamente (datos del CIAT,desde 1972 hasta 1995); hay unaépoca seca muy fuerte de diciembrea marzo. Los suelos se hanclasificado como finos, caoliníticos,isohipertérmicos, Haplustox típicoUSDA (suelo franco arcilloso), loscuales se suponen de baja fertilidad.Se caracterizan por su acidez(pH = 4.5, en agua), su saturación deAl alta (> 90%) y por valores bajos delos cationes intercambiables Ca, Mgy K (Lascano y Estrada 1989).

Se estudiaron dos parcelasdiferentes:

- una sabana natural herbácea sinpastorear, en donde ocurrió unfuego accidental 2 años antes delinicio de los muestreos;

- un pastizal mantenido 17 añosbajo pastoreo, en el cual unagramínea procedente de Africa(Brachiaria decumbens cv.Basilisk) se asoció con unaleguminosa herbácea (Puerariaphaseoloides CIAT 9900) llamada“kudzú”.

El pastizal se fertilizó con lasdosis siguientes (en kg/ha): 44 de P,40 de K, 14 de Mg y 22 de S duranteel establecimiento, y con 10 de P,


99

9 de K, 92.5 de Ca, 9 de Mg y11.5 de S cada segundo año, durantelos siguientes 9 años (Lascano yEstrada 1989). La carga animal enel pastizal introducido era de1 animal/ha en la época seca (el“verano”) y 2 animales/ha en laépoca lluviosa (el “invierno”).

Muestreo de lombricesTanto en la sabana como en elpastizal se tomaron muestras desuelo cada mes, desde marzo de1994 hasta septiembre de 1995. Enjunio de 1994 no fue posible hacerlodebido a la ausencia de personaldisponible. En cada uno de los dossistemas de manejo se realizó unmuestreo estratificado al azar en unárea de 90 x 90 m dividida encuadrantes regulares de 10 x 10 m,que fueron agrupados en cincozonas. Se aplicaron dos métodosfísicos (según Lavelle 1978):extracción manual en muestras de1 m2 x 0.5 m de profundidad, ylavado y tamizado en muestras de20 cm2 x 20 cm de profundidad.Cada mes y en cada sistema demanejo se tomaron al azar cincomuestras de 1 m2 y 10 muestras delavado y tamizado (excepto en marzode 1994, cuando fueron 3 y 6,respectivamente). Las muestrasempleadas para el proceso de lavadoy tamizado se tomaron a amboslados de la muestra de 1 m2.

Alrededor de las muestras de1 m2 se excavó una zanja para evitarla posible salida lateral de laslombrices y para facilitar laseparación de las diferentes capas desuelo de 10 cm de grosor cada una.La profundidad del muestreo varióestacionalmente porque algunasespecies, por ejemplo, Martiodriluscarimaguensis (Jiménez y Moreno, enrevisión), migraban verticalmente;esta especie presenta diapausa ysuele descender hasta 80 cm de

profundidad durante la época seca(Jiménez et al. 1998a). Todas laslombrices observadas fueronrecogidas, lavadas en agua y fijadasen formalina al 4% (10% de ladilución comercial). En el laboratoriose separaron según su especie, secontaron y se pesaronindividualmente los adultos (conclitelo presente), los subadultos (sinclitelo, pero con marcas sexualespresentes), los inmaduros (sin cliteloni marcas) y los capullos.

Humedad del sueloEn cada capa de suelo muestreadase tomaron, además, muestras delsuelo. El contenido de agua delsuelo (en porcentaje respecto al pesodel suelo seco) se calculó a partir deseis submuestras obtenidas en cadacapa, que se pesaron (unos 100 g desuelo húmedo) y se secaron al hornoa 60 ºC durante 4 días comomínimo.

Comunidad de lombrices en lasabana y en el pastizalLa comunidad de lombrices de lasabana y del pastizal estáconstituida por ocho especies nuevaspara la ciencia. Todas ellas sonnativas, incluso las del pastizal, ytienen tamaños y funcionesecológicas diversas (Jiménez et al.1998b). Aunque se mantiene lariqueza específica, el índice H’(Shannon y Weaner 1949) disminuyó(desde 2.89 hasta 1.29) cuando elecosistema natural fue remplazadopor el pastizal introducido; estadisminución se debió a una especieanécica que contribuye con el 88% ala biomasa total debida a laslombrices (Jiménez et al. 1998b).Aunque la densidad de las lombriceses muy similar en el pastizal y en lasabana (130.3 frente a 114.5individuos/m2), la biomasa de

100


aquéllas en el pastizal (59.4 g PF/m2)supera en más de 10 veces laregistrada en la sabana (4.8 g PF/m2). Los patrones de distribuciónvertical se establecieron solamenteen seis especies: Andiodrilus n. sp.(endógea mesohúmica), Andiorrhinusn. sp. (endoanécica), Aymara n. sp.(epígea), Glossodrilus n. sp. (endógeapolihúmica), M. carimaguensis(anécica) y Ocnerodrilidae n. sp.(endógea polihúmica).

Análisis estadísticosEl grado de correlación entre algunasvariables, por ejemplo, entre larelación longitud/diámetro (L/D) y larelación peso/diámetro (P/D), de unaparte, y la distribución vertical, deotra, o entre la densidad o labiomasa respecto a la humedad delsuelo, se obtuvo mediante unanálisis de regresión lineal simple (rde Pearson). Se emplearon tambiénla prueba de t y el análisis devarianza (ANOVA) con el fin deestablecer diferencias significativasentre las medias. Finalmente, seaplicó una prueba no paramétrica, elANOVA de Kruskal Wallis, paracomparar las variables bajo lapresunción de que el tamaño de lasmuestras era diferente. Se empleó elpaquete estadístico SPSS en todoslos casos y se aplicó el programa(software) “SigmaPlot JandelScientific” para la presentación delas figuras.

Resultados

Distribución vertical de lasespeciesLa evaluación del patrón dedistribución vertical de laspoblaciones de lombrices de tierrapermite definir las capas de sueloexplotadas por las diferentesespecies que integran la comunidadde lombrices. La distribuciónvertical media anual de las especiesdesde julio de 1994 hasta junio de1995, en los dos sistemas de manejoestudiados, se presenta en elCuadro 7-1. El sistema de uso de latierra no causó ningún efecto en ladistribución vertical de las especies,excepto en M. carimaguensis(ANOVA, P < 0.001). La humedadmedia del suelo, obtenida cada mes,fue significativamente diferente entrelos dos sistemas de uso (P = 0.028,prueba de t); sin embargo, lasdiferencias en el contenido dehumedad entre los estratos de suelode ambos sistemas no fueronsignificativas (ANOVA, P > 0.05).

Tres especies se encontraron auna profundidad media de 0 a10 cm: Andiodrilus n. sp., Aymaran. sp. y Glossodrilus n. sp.Andiorrhinus n. sp. se encontró auna profundidad media de 12 cm enel pastizal; no se observaronindividuos de esta especie en lasabana entre julio de 1994 y junio

Cuadro 7-1. Valor medio (cm) de la distribución vertical en que se encontraron algunas especies delombrices de Carimagua. Los valores seguidos de diferente letra indican diferenciassignificativas (ANOVA, P < 0.001).

Especies Categoría ecológica Sabana Pastizalnativa introducido

Andiodrilus n. sp. Endógea (mesohúmica) 9.5a 8.3aAndiorrhinus n. sp. Endo-anécica ND1 12.1Aymara n. sp. Epígea 10.8a 5.2aGlossodrilus n. sp. Endógea (polihúmica) 10.3a 6.7aMartiodrilus carimaguensis Anécica 39.3a 32.5bOcnerodrilidae n. sp. Endógea (polihúmica) 25.4a 22.7a

1. ND = no determinado.


101

de 1995. Otras dos especies seencontraron en las capas profundasdel suelo de la sabana y del pastizal(los valores son respectivos a estossistemas): M. carimaguensis, a 39.3 y32.5 cm bajo el suelo, y la pequeñalombriz de la familia Ocnerodrilidae, a25.4 y 22.7 cm de profundidad media.

El porcentaje de la población deAndiodrilus n. sp. encontrado en cada

capa diferente del suelo, en ambossistemas de manejo, se ilustra en laFigura 7-1,A. En la sabana, lamayoría de la población se localizóen las dos primeras capas: 68.6% enel estrato de 0 a 10 cm y 20.4% en elsegundo estrato; la máximaprofundidad a que llegaron fue40 cm. En el pastizal, los valoresobtenidos fueron similares: un 74%del total de la población en los

Cap

a (c

m)

A

Población (%)

Sabana Pastizal

Figura 7-1. Valores medios anuales de la distribución vertical de algunas especies de lombrices detierra en la sabana nativa y en el pastizal. (A) Andiodrilus n. sp., (B) Andiorrhinus n. sp.,(C) Aymara n. sp., (D) Glossodrilus n. sp., (E) Martiodrilus carimaguensis,(F) Ocnerodrilidae n. sp.

0-10

10-20

20-30

30-40

40-50

50-60

60-70

70-80

N = 137X = 9.5 cm

N = 315X = 8.3 cm

N = 34X = 12.1 cm

0 20 40 60 80 100

Cap

a (c

m)

C0-10

10-20

20-30

30-40

40-50

50-60

60-70

70-80

N = 186X = 10.8 cm

N = 89X = 5.2 cm

Cap

a (c

m)

E0-10

10-20

20-30

30-40

40-50

50-60

60-70

70-80

N = 9X = 38.3 cm

N = 1084X = 32.5 cm

100 80 60 40 20 0 20 40 60 80 100

D

N = 1769X = 10.3 cm

N = 1938X = 6.7 cm

F

N = 889X = 25.4 cm

N = 1378X = 22.7 cm

100 80 60 40 20 0 20 40 60 80 100Población (%)

B

102


primeros 10 cm y un 19.7% en lasegunda capa.

Andiorrhinus n. sp. no seencontró en la sabana, por lo que ladistribución vertical de esta especieestá representada por los valoresobtenidos en el pastizal(Figura 7-1,B). Los pocos individuosobservados indicaron que casi el80% del total de la población seencontraba en la primera capa, y quela profundidad máxima quealcanzaban era 60 cm.

En la sabana, Aymara n. sp. sedistribuyó por igual en las dosprimeras capas de suelo y sólo el5.4% se encontró en la capa de 20 a30 cm (Figura 7-1,C). En el pastizal,casi toda la población se encontró enlos primeros 10 cm de profundidad.

Glossodrilus n. sp. se encontró,principalmente, en las capas mássuperficiales del suelo. Durante laépoca seca, la máxima profundidaden la que se observaron lombrices deesta especie fue de 80 cm(Figura 7-1,D). En la sabana, el 76%de la población se halló en el estratode 0 a 10 cm y los demásporcentajes disminuían según laprofundidad. En el pastizal, el90.2% de los individuos seencontraron en los primeros 10 cm;algunos ejemplares aparecieronhasta en la capa de 70 a 80 cm.

La distribución vertical mediaanual de M. carimaguensis semuestra en la Figura 7-1,E. En lasabana se encontraron solamente9 individuos en un lapso de 1 año;por tanto, la comparación de estadistribución vertical de la especie conla del pastizal es tentativa. En elpastizal, las capas de 0 a 10 cm y de40 a 50 cm presentaron los valoresmás altos de población, es decir,21.3% y 19.2%, respectivamente.Estos resultados reflejan la variaciónestacional de la distribución verticalde esta especie. Porcentajes de

.

población aproximadamente igualesse observaron en cada una de lascapas restantes, hasta llegar a los60 cm de profundidad (los valoresoscilaron entre el 11.2% y el 13.4%).En las capas de 60 a 70 cm y de70 a 80 cm se encontraron el 8.2% yel 1.7%, respectivamente, de ladensidad total de la población.

Respecto a la especieOcnerodrilidae n. sp., cerca del 95%de su población, en la sabana, estabadistribuida homogéneamente hastalos 50 cm de profundidad(Figura 7-1,F). Menos del 5% deltotal se encontró a una profundidadmayor, cuyo valor máximo fue 80 cm.En el pastizal, el 22.6% de losindividuos se hallaron en la capa de0 a 10 cm y se obtuvieron valoressimilares en las dos capas siguientes.En las capas de 30 a 40 cm y de 40 a50 cm se encontró el 10.5% y el 9.9%de la población total, respectivamente,y sólo el 5% entre los 50 y los 80 cm.

Tamaño de la lombriz vs.distribución verticalAlgunos autores han establecidorelaciones entre algunas variablesbiométricas de las lombrices de tierray su distribución vertical en el perfildel suelo (Fragoso 1993; Lavelle1978). Piearce (1983) reveló laexistencia de una correlación positivaentre la longitud del cuerpo de lalombriz de tierra y la profundidad a laque excava el suelo.

Las relaciones L/D y P/D se hancorrelacionado con la distribuciónvertical media anual (Figura 7-2). Sinembargo, no se observarondiferencias significativas (P > 0.05)por la presencia de la especieOcnerodrilidae n. sp. Si esta especieno hubiera estado presente en lacomunidad de lombrices, lascorrelaciones habrían sidosignificativas, ya que ella estáasociada con los lugares donde el


103

contenido de materia orgánica es alto,por ejemplo, donde se produce ladescomposición de la hojarasca y delas raíces (T. Decaëns, datos nopublicados), con los nidos de especiesde coleópteros y con las galerías de M.carimaguensis (Jiménez et al. 1998a).Estas galerías penetran

0 5 10 15 20 25 30 35

Peso

/Diá

met

ro

1.0

0.8

0.6

0.4

0.2

0

Profundidad media (cm)

Aym

r = 0.552

B

Glo

And And

AymGlo Ocn Ocn

Anr

Mca

Lon

gitu

d/D

iám

etro

60

50

40

30

20

10

Aym

r = 0.319

A

And

AndAym

OcnOcn

Mca

GloGlo

Anr

Figura 7-2. (A) Correlación entre la longitudrelativa (L/D) de la lombriz y laprofundidad media en que sehallan varias especies de lasabana ( ) y del pastizal ( );(B) Correlación entre el pesorelativo (P/D) de la lombriz y laprofundidad media en que seencuentran varias especies de lasabana ( ) y del pastizal ( ) (nosignificativo. (And = Andiodrilus n.sp.; Anr = Andiorrhinus n. sp.;Aym = Aymara n. sp.;Glo = Glossodrilus n. sp.;Mca = M. carimaguensis;Ocn = Ocnerodrilidae n. sp.)

profundamente en el suelo, de modoque Ocnerodrilidae n. sp., a pesar desu tamaño, puede encontrarse a granprofundidad. Por otra parte, lasespecies de lombrices más grandes noestán localizadas, necesariamente, enlas capas más profundas del suelo.

La clasificación ecológica de laslombrices desarrollada por Lee (1959,op. cit. en 1985) sitúa especies en lahojarasca (‘litter’), en la capasuperficial (‘topsoil’) del suelo, y en laszonas más profundas (‘subsoil’) delsuelo:

- Aymara n. sp. es una especie de lahojarasca con una relaciónL/D que oscila entre 33 en lasabana hasta 29.0 en el pastizal;

- Andiodrilus n. sp. y Glossodrilussp. son especies superficiales cuyarelación L/D es de 20 y 53,respectivamente;

- Andiorrhinus sp. y Ocnerodrilidaen. sp. son especies intermediasentre la superficie y los estratosprofundos y su relación L/Doscila entre 22.9 y 32.4,respectivamente, aunque lainclusión de la última especie endicha categoría ecológica no estámuy clara;

- M. carimaguensis es una especiesuperficial con una relación L/Dde 20.7.

Las relaciones P/D oscilaron entre7 x 10-3 en Ocnerodrilidae n. sp. hasta0.90 en M. carimaguensis(Cuadro 7-2).

Distribución vertical de laestivación en M. carimaguensisMartiodrilus carimaguensis es unaespecie nativa perteneciente a lafamilia Glossoscolecidae; susdimensiones medias, en estado adulto,son 9.3 mm de diámetro y 194.3 mmde longitud, y su peso fresco es de

104


11.2 g (en formalina 4%; n = 29). Elcolor del cuerpo es gris oscuro en ellado dorsal y gris claro en el ladoventral (Jiménez et al. 1998a). Estaespecie es un anécico típico (sensuBouché 1972) que ha dado pruebasclaras de su migración vertical en elsuelo y que presenta diferencias,respecto al inicio de la diapausa, entrelos estados juveniles y los adultos:mientras éstos comienzan la diapausaal final de la época lluviosa, ennoviembre o diciembre, los juvenilesla inician 4 meses antes, en julio o enagosto (Jiménez et al. 1998a).

En general, se encontraron máslombrices en estivación en la capa de40 a 50 cm que en otras capas delsuelo, mientras que tanto los adultoscomo los subadultos se localizaban enla de 50 a 60 cm (Figura 7-3).Prescindiendo del estado demográficode toda la población, se obtuvo unarelación no lineal significativa entre elpeso de las lombrices en diapausa yla profundidad a la cual seencontraban (ANOVA Kruskal-Wallis,P = 0.011). Cuanto más grande es lalombriz, mayor es la profundidad a laque se encuentra (Figura 7-4);además, el peso medio de losindividuos en diapausa osciló entre1 y 2.5 g (4 g fue el máximo), que esbastante bajo si se compara con elpeso fresco del adulto. Esto se debe aque la lombriz expulsa su contenidointestinal antes de enrollarse en lacámara de estivación.

Figura 7-3. Distribución vertical de ladiapausa de acuerdo a la edad delas lombrices, en la especieM. carimaguensis en un pastizal.

Total individuos (no.)

Cap

a de

l su

elo

(cm

)

0-1010-2020-3030-4040-5050-6060-7070-8080-90

0 50 100 150 200 250 300

Superficie delsuelo

Adultos y subadultos Inmaduros

Figura 7-4. Relación entre el peso medio de losindividuos de M. carimaguensis enestivación y la diferenteprofundidad a que se encuentran.(Las barras indican la desviacióntípica; las cifras sobre las barrasindican número de individuos).

Peso medio (g)

Cap

a de

l su

elo

(cm

)

0 0.5 1 1.5 2 2.5 3 3.5 4 4.5 5

7

66

140254

202

104

18

0-10

10-20

20-30

30-40

40-50

50-60

60-70

70-80

80-90

Superficie delsuelo

Cuadro 7-2. Características biométricas de la comunidad de lombrices estudiada en la sabana y en elpastizal (cada dato indica la media ± desviación típica).

Especie Longitud/Diámetro Peso/Diámetro Muestra (n) en:

Sabana Pastizal Sabana Pastizal Sabana Pastizal

Andiodrilus n. sp. 23.0 ± 3.5 20.2 ± 4.3 0.17 ± 0.1 0.17 ± 0.1 31 52Andiorrhinus n. sp. ND1 22.9 ± 0.7 ND 0.39 ± 0.2 ND 24Aymara n. sp. 29.0 ± 5.1 33.9 ± 5.3 0.02 ± 0.01 0.03 ± 0.01 64 23Glossodrilus n. sp. 52.9 ± 4.8 52.0 ± 6.2 0.06 ± 0.01 0.06 ± 0.01 68 99M. carimaguensis ND 20.7 ± 0.6 ND 0.90 ± 0.4 ND 99Ocnerodrilidae n. sp. 31.6 ± 1.0 32.4 ± 0.9 8.10-3 ± 0.002 7.10-3 ± 0.002 135 198

1. ND = no determinado.

. .


105

Distribución vertical de loscapullosEste patrón de distribución verticalsólo ha podido analizarse en tresespecies: Andiodrilus n. sp.,Glossodrilus n. sp. y M.carimaguensis. Los capullos deAymara n. sp. y Ocnerodrilidae n.sp. no se recolectaron porque,probablemente, fueron destruidospor el método de lavado y tamizado.El valor medio de la profundidad a laque fueron depositados los capullosse calculó a partir del total de éstosque se recolectó en cada capa(Figura 7-5).

La profundidad media a la cualse depositaron los capullos deAndiodrilus n. sp. fue de 6.5 cm enla sabana y de 5.6 cm en el pastizal.La mayor parte de los capullos sehallaban en la capa más superficialdel suelo (Figura 7-5,A).

La primera capa del suelo fuetambién la más utilizada porGlossodrilus n. sp. para colocar suscapullos; la profundidad media dedeposición fue de 8.7 cm en lasabana y 12.4 cm en el pastizal(Figura 7-5,B). Estos datos serefieren al número de capullosobtenidos por el método de lavado ytamizado; dado que algunos capullosse encontraron por debajo de los20 cm de profundidad en losmuestreos de los monolitos de 1 m2,fue necesario introducir unacorrección en el porcentaje decapullos encontrados. Porconsiguiente, se considera que, en lasabana, el 95% del total de capullosse hallaba en los primeros 20 cm deprofundidad y el 5% restante en lacapa de 20 a 30 cm. En el pastizal,en cambio, el 85% de los capullos seencontraron en la capa de 0 a 20 cmy el 15% en la de 20 a 40 cm.Probablemente, una pequeñafracción del total de capullos estabapor debajo de los 20 cm, pero no

Figura 7-5. (A) Distribución vertical media delos capullos depositados porAndiodrilus n. sp. en la sabana yen el pastizal; muestreo manual delombrices. (B) Distribución verticalmedia de los capullos depositadospor Glossodrilus n. sp. en lasabana y en el pastizal; muestreopor el método de lavado ytamizado. (C) Distribución verticalmedia de los capullos depositadospor M. carimaguensis en la sabanay en el pastizal; muestreo manualde lombrices.

Cap

a de

l su

elo

(cm

)

A0-10

10-2020-3030-4040-5050-6060-7070-80

N = 20X = 6.5 cm

N = 51X = 5.6 cm

0-1010-2020-3030-4040-5050-6060-7070-80

Cap

a de

l su

elo

(cm

)

B

N = 302X = 8.7 cm

N = 895X = 12.4 cm

Población (%)

Cap

a de

l su

elo

(cm

)C

N = 61X = 26.0 cm

100 80 60 40 20 0 20 40 60 80100

0-1010-2020-3030-4040-5050-6060-7070-80

Sabana Pastizal

pudieron ser recolectados en ellavado y tamizado del suelo, métodocon que se trataron las muestras.En consecuencia, los datos de lasmuestras de 1 m2 se consideraronválidos.

106


Figura 7-6. Variación estacional de la humedad en la capa del suelo de 0-10 cm, en la sabana y en elpastizal.

A M J A S O N D E F M A M J JL A S

40

35

30

25

20

15

10

5

0

Hu

med

ad (%

pes

o su

elo

seco

)

Meses Sabana Pastizal

pF 2.5 = 38.5

pF 4.2 = 11.6

19951994

En el caso de M. carimaguensis,la distribución vertical de loscapullos sólo se pudo determinar enel pastizal. En la sabana se recolectósolamente un capullo (cuartamuestra de julio de 1994) en la capade 20 a 30 cm de profundidad; no serepresenta, por ello, gráficamente.Los capullos se encontraron a unaprofundidad media de 26 cm y a50 cm como máximo. Más del 50%de los capullos se localizaron en lacapa de 20 a 30 cm (Figura 7-5,C).

Variaciones estacionalesTodas las especies analizadas seajustaron a un patrón dedistribución vertical uniformedurante la época lluviosa, en la queuna fracción grande de individuos sehalló en los primeros 20 cm delperfil. En la época seca, laspoblaciones siguieron los cambiosque experimentaba la humedad del

suelo y se localizaron a mayorprofundidad. En ambos sistemas deuso de la tierra se encontrarondiferencias significativas (ANOVA deuna vía) en el contenido de humedadde la capa de 0 a 10 cm entre laépoca humeda y la seca (Figura 7-6).Cuando se introdujo dicho sistemacomo una covariable del análisisestadístico, sólo aparecierondiferencias significativas (P < 0.05)en las primeras tres capas (hasta lade 20 a 30 cm, inclusive). La granvariación que experimenta lahumedad del suelo en las capassuperficiales explica estosresultados. La humedad contenidaen todas las capas, hasta 50 cm deprofundidad, tanto en la época secacomo en la lluviosa, se muestra en laFigura 7-7.

Se encontraron, sin embargo,diferencias en la distribución verticalde los adultos y de los estadiosjuveniles de dos especies, hacia la


107

mitad de la época de lluvias: M.carimaguensis y Glossodrilus n. sp.

- Los individuos inmaduros deM. carimaguensis descendieronhacia las capas profundas delsuelo para iniciar la diapausa,4 meses antes que los adultos(Jiménez et al. 1998a). El patrónde distribución vertical deambas especies se ilustra en laFigura 7-8. Durante el primeraño de muestreo, al inicio de laépoca lluviosa, la mayor parte dela población de estas especies selocalizó en los primeros 20 cmdel perfil. Hacia la mitad dedicha época, además de loscambios ocurridos en el estadodemográfico de las poblaciones,se observó que, en las capas másprofundas del perfil, había unnúmero importante de individuosinactivos, especialmente de losinmaduros, de M. carimaguensis;los adultos de la especie, en

cambio, se mantenían todavíaactivos en los primeros 20 cm.

- Los individuos inmaduros deGlossodrilus n. sp. comenzaron adescender en el suelo de lasabana en agosto de 1994, y sunúmero aumentó con el tiempoen las capas más profundas. Enoctubre de 1994, la población deGlossodrilus n. sp. estabaconstituida completamente poradultos que preferían ubicarse enla capa de 0 a 10 cm. Encambio, la población deM. carimaguensis estaba dividida,al parecer, en dos grupos: losadultos aún se encontraban enlos primeros 20 cm y más abajohabía subadultos, individuosinmaduros y capullos (además dealgunos adultos). En enero de1995, no había ningún estímuloque hiciera retornar a suactividad a la comunidad delombrices (Jiménez et al. 2000);por ello, la población deGlossodrilus n. sp. estabacompuesta sólo de capullos eindividuos inmaduros, cada unode los cuales estivaba en elinterior de una esferatransparente de moco similar aun capullo (J. J. Jiménez, datossin publicar) en el estrato de 20 a40 cm. Algunos adultos ymuchos individuos inmaduros deM. carimaguensis se encontrabanentonces a una profundidad quevariaba entre 20 y 80 cm.

- Existió, al parecer, un retraso enel cese de actividades de lapoblación de Glossodrilus n. sp.que se hallaba en el pastizal, encomparación con la encontradaen la sabana. Cuando llegó laépoca de lluvias, todas estaslombrices se ubicaron de nuevoen el estrato de 0 a 10 cm. Sinembargo, los individuosinmaduros del pastizal

Figura 7-7. Humedad del suelo en diferentescapas del suelo en la épocalluviosa (julio de 1994) y en laépoca seca (febrero de 1995), en lasabana y en el pastizal estudiados.

12 14 16 18 20 22 24 26 28 30 32 34

Prof

un

dida

d (c

m)

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Humedad (% peso suelo seco)

Sabana (época lluviosa)Pastizal (época lluviosa)Sabana (época seca)Pastizal (época seca)

Superficie

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Figura 7-8. Variación estacional de la distribución vertical de dos especies de lombrices de tierra enun pastizal de Carimagua durante cuatro fechas de muestreo: M. carimaguensis (secciónizquierda) y Glossodrilus n. sp. (sección derecha); (A) abril 1994, (B) agosto 1994,(C) octubre 1994, (D) enero 1995.

Cap

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l su

elo

(cm

)A

0-1010-2020-3030-4040-5050-6060-7070-80

Cap

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10-2020-3030-4040-5050-6060-7070-80

Cap

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10-2020-3030-4040-5050-6060-7070-80

Población (%)

Cap

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10-2020-3030-4040-5050-6060-7070-80

0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100

Población (%)

Adultos Subadultos Inmaduros Capullos


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estuvieron más meses en eseprimer estrato del suelo que losinmaduros de la sabana; al finalde la época lluviosa, toda lapoblación de esta especie estabaconformada por adultos.

Discusión

En general, la sustitución antrópicade un ecosistema original por unsistema diferente de uso de la tierracausa un gran impacto en elfuncionamiento de dicho ecosistema.Por ejemplo, las comunidades delombrices nativas son eliminadas odrásticamente reducidas cuando losecosistemas tropicales sonremplazados tanto por monocultivosanuales de alto nivel de insumosagrícolas o por pastizales de usointensivo (Barros et al. 1998; Fragoso1993; Fragoso y Lavelle 1992). Noobstante, la conversión de la sabanaen pastizal introducido no presentóefecto alguno en la distribuciónvertical de la comunidad delombrices estudiada en Carimagua.

La falta de una clara relaciónentre las variables biométricasempleadas, es decir, entre lasrelaciones L/D y P/D, y ladistribución vertical de las especiesde lombrices no difiere respecto a losresultados obtenidos en otrosestudios (Fragoso 1993; Lavelle1978; Németh y Herrera 1982); enéstos se reporta que las especies demayor tamaño se distribuyen en elperfil del suelo hasta unaprofundidad considerable. Losresultados de este trabajo puedenexplicarse por el hábito de vida de laespecie Ocnerodrilidae n. sp., unalombriz polihúmica (sensu Lavelle1981) muy pequeña (5 x 10-3 g PF y19.2 mm de longitud) que vive a unaprofundidad media de 25.4 cm en lasabana y de 22.7 cm en el pastizal.

Esta especie está, al menosparcialmente, asociada con lasgalerías horadadas porM. carimaguensis. Su distribuciónvertical dependerá, entonces, de lapresencia de galerías llenas de hecesde la especie anécica. Ocnerodrilidaen. sp. puede considerarse como unaespecie que pertenece a un grupo delombrices de tierra adaptadas aambientes muy particulares yespecíficos. Bouché (1972) propusoel término de lombrices ‘foleófilas’(“pholéophiles”, en francés) paraaquellas especies epígeas que seencuentran en las galerías de otrasespecies. Saussey (1956), Bouché(1970) y Piearce (1983) encontraronque la lombriz epígea Dendrobaenamammalis (Lumbricidae) habitaba lasgalerías de la endógea Allolobophoralonga (Lumbricidae). Ocnerodrilidaen. sp. sería un caso particular en elque una lombriz endógea estáasociada con las galerías construidaspor una lombriz anécica.

Las diferencias significativasobtenidas (P < 0.05) en el contenidode humedad de las tres primerascapas estudiadas del suelo, cuandoel sistema de uso de la tierra seincluyó como covariable, tendrían suorigen en varios factores. Porejemplo, el tipo de vegetación, lacantidad de hojarasca sobre lasuperficie del suelo, la distribuciónde las raíces en el suelo y laestructura física de éste, entre otros,pueden afectar las propiedadeshidráulicas del suelo, como sucontenido de agua, en un sistema oen otro.

Aunque la humedad del sueloejerce un efecto importante en ladistribución vertical de las lombrices,las diferencias encontradas entre losadultos y los individuos inmadurosde M. carimaguensis tienen,probablemente, una causa biótica.La pronta entrada en diapausa de los

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inmaduros está fisiológicamenteinducida, ya que no hubo respuestaen ellos cuando fueron introducidosen un suelo humedecido hasta pF 2.8(Jiménez et al. 1998a). La razón deeste comportamiento sería unaestrategia adaptativa de las especiesgrandes que habitan la partesuperficial del suelo, con el fin deevitar densidades altas de individuosen las capas superiores durante elperíodo reproductor. Esto coincidecon Fragoso (1993), quien demostróque la competencia interespecíficapor nutrientes en las capassuperficiales del suelo puede ser unfactor que determine tanto el tamañocomo la distribución vertical de laslombrices endógeas.

Los resultados obtenidos en estey en otros estudios sugieren, comoconclusión obvia, que los factoresambientales influyen sobre el patrónde distribución vertical de lasespecies de lombrices de tierra,aunque hay factores de ordenfisiológico, en algunos casos, quepueden responder por dichocomportamiento. Los individuosinmaduros de M. carimaguensisdescienden en el suelo, en mitad dela época lluviosa, unas decenas decentímetros para iniciar la diapausa.Sería necesario emprender nuevosestudios en el futuro para encontrarlas razones que expliquen este patrónde comportamiento.

Lee (1959) clasificó la faunaoligoquetológica de Nueva Zelanda yconcluyó que las especies de lahojarasca presentaban una relaciónL/D que iba de 8 a 17, las de lascapas superficiales del suelo de 15 a40, y las de las capas más profundasde 20 a 130. Lavelle (1978) obtuvovalores similares en la familiaafricana Megascolecidae. EnCarimagua, Glossodrilus n. sp. esuna especie del suelo superficial,aunque es una excepción ya que surelación L/D es 53 (larga y fina).

Andiodrilus n. sp. y Glossodrilusn. sp. son especies que viven cerca dela superficie del suelo y que depositanlos capullos en los primeros 20 cm delperfil, principalmente en la capa de0 a 10 cm. Tras la eclosión de loscapullos, los individuos inmaduros deambas especies se localizan a esaprofundidad. A diferencia de ésta, M.carimaguensis es una especie anécicacuyos adultos depositan la mayorparte de sus capullos en la capa de20 a 30 cm; la profundidad media ala que se encontraron los capullos fuede 35 cm. Los individuos inmadurosrecién salidos de sus capullos al finalde la época lluviosa descienden en elsuelo para iniciar la diapausa(Jiménez et al. 1998a).

Tener un cuerpo de gran tamañopuede ser una adaptación pararesistir la sequía y para soportarlargos períodos de escasez dealimentos (Piearce 1983). Martiodriluscarimaguensis es la especie másgrande que haya sido encontrada enlas sabanas y en los pastizales deCarimagua y la estrategia queemplean sus individuos para superarla época seca es una de las mássorprendentes descubiertas hasta lafecha en los estudios sobrecomunidades de lombrices (Jiménezet al. 1998a). Una relación L/D altapuede ser importante para lograr unarespiración eficiente en un ambienteanaeróbico (Piearce 1983), como en elcaso de Allolobophora (sensu lato)oculata oculata (Lumbricidae) oHaplotaxis gordioides (Haplotaxidae).En Carimagua, Glossodrilus n. sp.presenta la mayor relación L/Dencontrada, lo que podría representaruna ventaja frente a otras especies,especialmente en Carimagua cuandolas lluvias fuertes inundan lasuperficie del suelo de los Llanosdurante cierto tiempo.

Las especies de lombrices quecoexisten en los sistemas de uso de latierra estudiados en Carimagua, tanto


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en el nativo como en el de pasturasintroducidas, están muyespecializadas; esto limita laexclusión competitiva puesto quehacen un uso diferencial de losrecursos. Aunque dos especies queviven cerca de la superficie del suelo,Andiodrilus n. sp. y Glossodrilus n.sp., muestran un grado alto desuperposición de nicho en la épocade lluvias respecto a su distribuciónvertical, debe reducirse, al parecer,su competencia a lo largo de algúnotro eje dimensional, por ejemplo,por la diferencia de tamaño de lasespecies, por la variación estacionalde su densidad poblacional, por lasestrategias adaptativas, y por el ciclode vida (J. J. Jiménez, datos sinpublicar). De este modo, las especiesexplotan diferentes capas del suelo yse alimentan de agregados del suelode diversos tamaños y de detritusorgánicos cuya tasa dedescomposición es variable.

La estrategia adaptativa de M.carimaguensis conduce a lareducción de la amplitud temporaldel nicho. Los individuos inmadurosdescienden hacia las capasprofundas del suelo para comenzarla diapausa 4 meses antes que losadultos, quienes inician después superiodo de reproducción. Puesto quelos adultos invierten casi el 16% desu peso en la formación de loscapullos —el porcentaje más altoregistrado hasta la fecha (Jiménez etal. 1999)— tal cantidad de energíadebe provenir, al parecer, derecursos orgánicos muy energéticos,como la hojarasca. Un númeroelevado de individuos, tantoinmaduros como adultos, reunidos aun tiempo en el mismo nicho,reducirían este recurso alimenticioenormemente e intensificarían lacompetencia intraespecífica.

Tanto los factores abióticos comolos bióticos (no cuantificados en esteestudio) influyen en el grado de

competencia que hay entre lasespecies de lombrices y permiten unareducción de ésta mediante lapartición de los recursos empleados.La especie que no reduzca lacompetencia en la dimensión verticaldel suelo lo hará en una de las otrasdos dimensiones principales, o sea,la temporal o la trófica (Giller 1984).

Por otro lado, las interaccionesbióticas crean patrones en lapartición de los recursos (Giller1984). Martiodrilus carimaguensis escapaz de producir diversasestructuras biogénicas, por ejemplo,galerías, cámaras de estivación ygran cantidad de heces superficiales,las cuales afectan tanto el ambientecircundante (Decaëns et al. 1999b)como a otros organismos del suelo(Decaëns et al. 1999a) y al banco desemillas del suelo (Decaëns et al.2003). Por consiguiente, se debeconsiderar el aspecto funcional deesta especie que es, sin duda alguna,un ingeniero del ecosistema (sensuJones et al. 1994), ya que moldea,directa o indirectamente, losrecursos y los hace disponibles paraotras especies imprimiendo cambiosfísicos en los materiales bióticos oabióticos (Decaëns 2000; Decaëns etal. 2001). Martiodrilus carimaguensiselabora estructuras cuando sealimenta, excava sus galerías ydeposita sus heces; las dos últimaspueden convertirse en un nuevohábitat para otros organismos. Nosólo la especie Ocnerodrilidae n. sp.resulta favorecida por estos procesos,sino también las raíces, las cualesencuentran cantidades considerablesde recursos tróficos en dichasestructuras. Una conclusión de estecapítulo sería, por tanto, que ladiversidad de obras de los ingenierosdel suelo propicia la diversidad enotros niveles tróficos, lo que daríaorigen a una comunidad debiodiversidades encajadas (Lavelle1996).

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AgradecimientosEste trabajo se realizó gracias a unasubvención para la investigación enel proyecto Macrofauna (CE-STD2).Los autores agradecen al ProfesorPatrick Lavelle (IRD, Francia) y a losDrs. Richard J. Thomas y Myles J.Fisher (Centro Internacional deAgricultura Tropical, CIAT, Cali,Colombia) por el ánimo recibido deellos y por el entusiasmo quemanifestaron en el estudio del papelde las lombrices en las sabanas y enlos pastizales de Carimagua, unaestación situada en los LlanosOrientales de Colombia. El primerautor quiere agradecer a Jean-PierreRossi (IRD, Francia) y a dos revisoresanónimos por sus comentarios y suscríticas a una primera versión deeste artículo.

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Distribución Espacial de las Lombrices...

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ResumenMediante el cómputo de índices deagregación y empleando lageoestadística, se estudió ladistribución espacial horizontal(DEH) de las lombrices de tierra enuna sabana nativa y en un pastizalde 17 años de edad, en Carimagua(Colombia). Los índices Id deMorisita y b de Taylor se calcularona partir de los datos de campoobtenidos en muestras de suelo de1 m2 (monolitos) durante 17 meses;tanto los semivariogramas como losmapas de densidad se obtuvieron entres fechas diferentes mediante unmuestreo rápido de 64 bloques desuelo de 40 x 40 x 15 cm,distribuidos regularmente en losnodos de una red de 8 x 8 puntos (osea, 70 x 70 m).

En los dos sistemas de uso de latierra estudiados, se observó en laslombrices la tendencia a unadistribución contagiosa, es decir, su

DEH resultó agregada; se encontró,además, una relación multivariadaentre el tamaño de las lombrices ylos índices de agregación empleados.El sistema de uso de la tierra noafectó la distribución espacial de laslombrices, las cuales pertenecían acategorías ecológicas diferentes, erande tamaño variado y tenían supoblación distribuida en parches devarias decenas de metros. Lossemivariogramas obtenidosreflejaban, en ocasiones, el tamañode estos parches; en otras fechas demuestreo no se obtuvo ningúnpatrón espacial. La causa de estaausencia pudo ser la distancia quehabía entre los puntos de muestreo(10 m), de modo que si se cambia laescala de observación podríanaparecer patrones no visualizadosanteriormente. El objetivo de esteestudio fue, en primer lugar,determinar la intensidad de laagregación espacial de los individuosde algunas especies de lombrices dela zona neotropical y, en segundolugar, observar el movimiento de losparches de población en lasdimensiones del área estudiada.Este tipo de análisis espacial,empleado junto con otros métodos,puede ser muy útil para establecer ladinámica de las poblaciones delombrices de tierra en condicionesnaturales.

CAPÍTULO 8

Distribución Espacial de lasLombrices en las Sabanas de SuelosAcidos de los Llanos Orientales deColombia1

J. J. Jiménez* , J.-P. Rossi** y P. Lavelle**

1. Publicado en Applied Soil Ecology 17(3),p 267-278, por Jiménez et al. Copyright ©2001 de Elsevier. Impreso con permiso de lacasa editorial.


** Laboratoire d’Ecologie et Biologie des SolsTropicaux, IRD, 32 Av. Henri Varagnat,F-93143 Bondy Cedex, Francia.

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Palabras clave: análisis decomponentes principales,distribución espacial, ecología depoblaciones, geoestadística,índice de agregación, sabanas

IntroducciónMuchos estudios se han realizadorecientemente sobre la abundancia yla distribución espacial de diversostaxones del reino animal que vivenen el suelo. El análisisgeoestadístico se ha empleado paradeterminar la distribución espacialde microorganismos y de colémbolos(Fromm et al. 1993), nematodos(Delaville et al. 1996; Ettema et al.1998; Robertson y Freckman 1995;Rossi et al. 1996; Wallace y Hawkins1994) y de lombrices de tierra (Poiery Richter 1992; Rossi et al. 1995,1997; Stein et al. 1992).

Aunque se sabe que ladistribución de las lombrices en elsuelo es irregular y agregada (Guild1955; Satchell 1955; Svendsen1957), Phillipson et al. (1976)trataron de cuantificar, por primeravez, el patrón espacial de laspoblaciones de lombrices, trabajoque fue continuado másdetalladamente por Boag et al.(1994), Decaëns y Rossi (2001),Fragoso (1993), Lavelle (1978,1983a, 1988), Rossi (1998), Rossi yLavelle (1998) y Rossi et al. (1995,1997). Estos estudios mostraron quela fauna del suelo formaba,generalmente, estructuras espacialesa escala pequeña (< 100 m)(Robertson 1994).

El conocimiento actual de losfactores que controlan los patronesde distribución espacial observadosen la macrofauna del suelo, o queinfluyen en ellos, es muy escaso. Sepresume que los factores abióticosexplican, al menos en parte, laestructura espacial que presentan

los macroinvertebrados del suelo.Ahora bien, varios estudios hanseñalado la ausencia de relaciónentre los factores abióticos y ladistribución espacial de variostaxones de invertebrados del suelo.Por ejemplo, Rossi et al. (1997)mostraron que la distribuciónespacial de la lombriz endógea(familia Megascolecidae)Polypheretima elongata Perrier eraindependiente del gradiente de lamateria orgánica del suelo, surecurso alimenticio. Ettema et al.(1998) demostraron, en un estudiosobre la dinámica espacio-temporalde nematodos bacteriófagos, la faltade correlación entre los nematodos ylos patrones de distribución de surecurso en el suelo, aunqueexplicaron los resultados por la pocaedad de las parcelas estudiadas. Losorganismos parecen estardistribuidos según ciertos factoresabióticos expresados a una escaladeterminada (por ejemplo, la texturadel suelo o la abundancia denematodos fitoparásitos [Wallace etal. 193]), aunque Rossi y Quénéhervé(1998) mostraron que estos tipos derelaciones pueden ser, en algunoscasos, muy débiles. Los patrones dedistribución espacial de estasespecies están controlados,generalmente, por muchos factoresque actúan a diferentes escalasespaciales y temporales.

La cubierta vegetal es uno de losfactores que influyen en ladistribución espacial de losorganismos del suelo, dando comoresultado un mosaico horizontal deáreas con gradientes diferentes dedisponibilidad de nutrientes y decondiciones microclimáticas (Lavelle1983b). Dicho patrón es,probablemente, más notorio en losecosistemas de sabana que encualquier otro, en razón de la fuerteestacionalidad del medio, que afectatanto al gradiente de temperatura


117

como al de humedad. Los sistemasde uso de la tierra y las prácticasagrícolas, por otro lado, afectandirectamente el patrón dedistribución en parches de losrecursos del suelo (Robertson et al.1993). A su vez, se supone que uncambio en la heterogeneidad de unrecurso del suelo causaría un efectopotencial muy fuerte en la estructurade la comunidad vegetal y en ladistribución de los organismos delsuelo (Tilman 1988). Asimismo, lacomposición de la comunidad vegetalestaría determinada por el tipo depráctica agrícola empleada y por elestado de los nutrientes del suelo(Miles 1985; Wardle y Lavelle 1997).Más aún, si la comunidad vegetalinfluye, por ejemplo, en lacomposición de las termitas y laslombrices (Lavelle et al. 1997),debería afectar también sudistribución espacial. El impacto deestos organismos en elfuncionamiento del suelo estácondicionado, obviamente, por elefecto per capita y también por lalocalización espacial de losindividuos. Cuando se valoran losefectos de los ingenieros delecosistema (sensu Jones et al. 1994),lo anterior cobra una relevanciaespecial.

El objetivo de este trabajo fueanalizar el efecto potencial queejercería el cambio de sabana nativaen pastizal mejorado —cambiodebido a la introducción degramíneas africanas y leguminosasherbáceas tropicales destinadas alpastoreo— en la distribución espacialde las lombrices de tierra y en suscaracteres morfológicos. Se examinótambién la relación existente, segúnel uso dado a la tierra, entre ladistribución espacial de las lombricesy los parámetros morfológicos deéstas, así como la utilidad de lastécnicas geoestadísticas paradescribir convenientemente ladistribución espacial de las

lombrices, dada la distancia que sedejó en el terreno entre una muestray otra.

Se calcularon diferentes índicesde agregación de las lombrices enuna sabana natural y en otraperturbada, con el fin de determinarel efecto de la perturbación en ladistribución espacial de suspoblaciones. Ahora bien, los índicesde agregación no consideran lalocalización real de las unidades opuntos de muestreo y, por tanto, nosuministran ninguna informaciónsobre la distribución espacial de losorganismos a una escala superior ala del tamaño de la unidad demuestreo (Rossi et al. 1995). Poresta razón se intentó caracterizarplenamente la distribución espacialde las lombrices empleando dostécnicas: el diseño de un esquemade muestreo que sea explícito ensentido espacial, y el análisisgeoestadístico aplicado alprocesamiento de los datos. Estemétodo permite valorar la coherenciade los patrones de distribuciónespacial así como la escala en queéstos se manifiestan (Robertson1994).


Descripción del sitio de estudioEl estudio se llevó a cabo en laestación experimental de Carimagua(del convenio CIAT-CORPOICA)situada en las sabanasisohipertérmicas bien drenadas delos Llanos Orientales de Colombia(4°37’ N y 71°19’ O), a 175 msnm. Elvalor medio anual de la precipitacióny de la temperatura es 2280 mm y26 °C, respectivamente, y la épocaseca se extiende desde diciembrehasta marzo. Los suelos de esa áreason de dos tipos: Oxisoles de bajafertilidad en las zonas altas (los

118


“altos”) y Ultisoles en las sabanasbajas (los “bajos”). Los primeros secaracterizan por su acidez (pH 4.5,en agua), su alta saturación de Al(> 90%) y el valor bajo de suscationes intercambiables Ca, Mg y K.

La investigación se realizó en dossistemas de uso de uso de la tierraque contrastaban entre sí:

- una sabana nativa donde no sepracticaban la quema ni elpastoreo (manejo tradicional) ycuyas especies vegetales másabundantes eran Andropogonbicornis, Gymnopogon sp.,Panicum spp., Trachypogon spp.e Imperata sp.;

- un pastizal que llevaba 17 añossometido a pastoreo, en el que secombinaban una gramíneaafricana (Brachiaria decumbenscv. Basilisk) y una leguminosaherbácea tropical (Puerariaphaseoloides CIAT 9900)conocida como “kudzú”.

Historial biológico de laslombricesEn las parcelas estudiadas, lacomunidad de lombrices estabacompuesta por ocho especies nativasque también se encontraron en elpastizal introducido (Jiménez et al.1998b). La mayoría de estasespecies pertenece a la familiaGlossoscolecidae, la más abundanteen la región neotropical: Andiodrilussp. (endógea mesohúmica),Andiorrhinus sp. (endoanécica),Andiorrhinus sp. 2 (endoanécica?),Aymara sp. (epígea), Glossodrilus sp.(endógea polihúmica) y Martiodriluscarimaguensis (anécica). Hay dosgéneros nuevos pertenecientes uno ala familia Ocnerodrilidae (endógeapolihúmica) y otro a la familiaAcanthodrilidae (epígea) (Jiménez yMoreno, datos sin publicar). Haygrandes diferencias en la estructura

de las comunidades de lombricesencontradas en las parcelas desabana y de pastizal mejorado. En lacomunidad de sabana, las especiesendógeas constituyen el 83.2% de labiomasa de todas las lombrices, hayalrededor de 3.26 g PF/m2, yGlossodrilus sp. es la especie másabundante; en la comunidad depastizal, en cambio, las especiesendógeas sólo representan el 12% dela biomasa total de lombrices, hay57.1 g PF/m2, y la especie anécicaconstituye el 88% de esa biomasatotal (Jiménez et al. 1998b).

Muestreo de lombricesEn este estudio se emplearon dosestrategias de muestreo:

• Muestreo mensual. Durante17 meses (desde abril de 1994hasta septiembre de 1995,excepto en junio de 1994) serealizó un muestreo estratificadoal azar en ambos sistemas de usode la tierra. Las lombrices serecogieron manualmente decinco monolitos de suelo de1 x 1 x 0.5 m (Lavelle 1978) encada sistema y se llevaron allaboratorio; en ellas se midierontres variables: longitud (mm),diámetro preclitelar (mm) ypeso (g).

• Muestreo espacialmenteexplícito. En ambos sistemas(sabana y pastizal) se tomaronmuestras en 64 puntos ubicadosen los nodos de una tramaregular de 70 x 70 m. En cadapunto nodal se extraíarápidamente un monolito de40 x 40 x 15 cm, que seexaminaba manualmente paraanotar las especies presentes asícomo su categoría demográfica:adultos (con clitelo yprotuberancias sexualespresentes), individuos juveniles(subadultos, con protuberancias


119

sexuales presentes pero sinclitelo visible), individuosinmaduros (sin clitelo niprotuberancias sexuales), ycapullos. El método, que seguíael esquema de Rossi y Lavelle(1993) debió ser adaptado acausa del gran tamaño de laespecie M. carimaguensis.Finalizado el muestreo, todas laslombrices fueron devueltas alagujero del suelo (en el nodo) dedonde se extrajeron. Con el finde evitar que, en diferentesfechas, se tomaran muestras enlos mismos puntos, las muestrassiguientes se tomaron siguiendoel curso de una espiral cuyoorigen estaba representado por elpunto muestreado en la primerafecha. Dado el tamaño de lasparcelas estudiadas (variashectáreas), la comparación deéstas con los puntos de muestreode las diferentes fechas hace queéstos se consideren idénticos.En los dos sistemas estudiados(sabana y pastizal) se tomaronmuestras en tres fechasdiferentes: para la sabananativa, en noviembre de 1993,noviembre de 1994 y mayo de1995; para el pastizal mejorado,en septiembre de 1993, octubrede 1994 y junio de 1995.

Análisis de los datos

Indices de agregaciónEn un primer intento de

determinar el patrón espacial de laslombrices se computaron dos índicesde agregación: el Id de Morisita(1959) y el b de Taylor (1961).

Indice de Morisita. Es precisoestablecer un índice que no seasensible a la media de la densidad depoblación cuando se compara laagregación espacial de poblacionesque presentan medias de densidad

muy diferentes. Morisita (1959,1971) propuso un índice deagregación independiente de lamedia de las muestras y del númerototal de individuos recolectados enlas muestras (∑x). Ahora bien, esteíndice está muy ligado al númerototal de unidades de muestreo. Elíndice se expresa así:

donde n es el número de unidadesde muestreo y Zi el recuento deindividuos en la unidad i demuestreo.

El índice de Morisita toma elvalor 1 cuando la distribución esaleatoria, un valor menor que 1 si ladistribución es regular, y un valormayor que 1 si la distribución esagregada. Un análisis de chi-cuadrado (χ2) permite decidir si ladistribución agregada es significativao no lo es (Elliot 1971).

Indice de Taylor. La LeyExponencial de Taylor (Taylor 1961,1984; Taylor et al. 1978) se basa enla relación empírica que se estableceentre la media m y la varianza s2 yse expresa mediante la siguientefunción exponencial:

s 2 = amb

Los parámetros a y b sonparámetros de población. Elparámetro b es una medidaintrínseca de la agregación de lapoblación y varía continuamentedesde cero, valor que toma en ladistribución regular (s2 = a, siendoa<1), pasando por el valor 1 en ladistribución al azar (s2 = m, siendoa = 1), hasta el valor ∞ en ladistribución muy agregada (Taylor1961).

El parámetro a es un factorescalar que depende del tamaño dela unidad de muestreo (Elliot 1971;

120


Taylor 1961). El exponente b seusa como índice de agregación; b seconsidera independiente de la mediapoblacional; de ese modo, es unvalor que mide la agregaciónindependientemente de los cambiosproducidos en la media de ladensidad poblacional (Taylor 1961,1984; Taylor et al. 1988).

Los parámetros a y b estándeterminados por la regresión linealexistente entre la media y lavarianza de las muestras, una vezejecutada la transformaciónlogarítmica de estas últimas:

log s2 = log a + b log mEl índice de agregación de la Ley

Exponencial de Taylor es propio decada especie (índice específico,Taylor 1961, 1988) y estárelacionado estrechamente con elciclo de vida de varias especies delombrices encontradas en Africa(Rossi y Lavelle 1998).

Análisis de ComponentesPrincipalesCon el fin de estudiar la relación

existente entre varios parámetrosbiológicos —por ejemplo, el peso deladulto (PA), la longitud del adulto(LA), el peso de los individuosinmaduros (PI), la longitud de losinmaduros (LI), la relación entre lalongitud y el diámetro (L/D), y larelación entre el peso y el diámetro(P/D)— de una parte, y ladistribución vertical anual (DV) juntocon los índices de agregación deMorisita y de Taylor, de la otra, sellevó a cabo un Análisis deComponentes Principales (ACP)(Webster y Oliver 1990). Paraconocer la influencia que ejercía elsistema de uso de la tierra en dichasvariables (o sea, en los índices deagregación y los caracteresbiológicos), cuyos valores seregistraron en las poblaciones de

lombrices presentes en las parcelasde pastizal y de sabana aquíestudiadas, estas parcelas seanalizaron conjuntamente.

GeoestadísticaLa Geoestadística, también

llamada Teoría de las VariablesRegionalizadas (Matheron 1965,1971), es una herramienta útil paradescribir la estructura espacial decualquier variable del suelo. Elaspecto central de la geoestadísticaes el semivariograma, o sea, lafunción que describe la evolución dela semi-varianza en relación con ladistancia entre los puntos demuestreo (Webster y McBratney1989). El semivariograma es la únicaherramienta sencilla realmenteimportante en la aplicación de lageoestadística a la distribuciónespacial de las variables del suelo(McBratney y Webster 1986). En lateoría de las variables regionalizadas,el parámetro (h) es la semi-varianzay se calcula a partir de la siguienteexpresión:

donde M (h) es el número de paresde muestras en cada intervalo dedistancia h (o sea, la distancia entredos puntos de muestreo), y Z (xi) yZ (xi+h) son los valores de la variableen dos puntos de muestreocualesquiera separados por unadistancia h.

El semivariograma es la gráficade la relación entre la semi-varianzay la distancia; la forma de esta curvaindica si la variable dependeespacialmente o no, es decir, si hayautocorrelación espacial. Cuantomás parecidos sean los valoresseparados por una distancia dada,menor será el valor de la semi-varianza. Esta aumenta,generalmente, al aumentar la

γ


121

distancia y al disminuir la similitudentre los puntos de muestreo. Si lavariable no presenta una estructuraespacial, la semi-varianza fluctúaalrededor de la varianza de lamuestra y el semivariogramaobtenido será ‘plano’.

Los valores calculados de lasemi-varianza se adaptan a unmodelo teórico (McBratney y Webster1986; Rossi et al. 1995; Webster yOliver 1990) que se ajusta alsemivariograma calculado a partir delos valores obtenidos en lasmuestras. En general, sólo seemplean algunas funcionesautorizadas cuando elsemivariograma se ajusta a unmodelo; consultar a Rossi et al. 1995y a Webster 1985 para una revisióndel tema y de los modelos utilizadoshabitualmente. Si existeautocorrelación espacial, elsemivariograma alcanza un valormáximo (la varianza “sill” o ‘deumbral’) cuando se llega a una ciertadistancia entre los puntos demuestreo (el rango). El rango marcael límite de la dependencia espacial ode la autocorrelación de la variableanalizada en el semivariograma.Cuando las distancias son mayoresque el rango, la semi-varianzapermanece fija y genera así unameseta en el semivariograma. Elpunto en que hay intercepción delsemivariograma (punto de corte) es,generalmente, un valor diferente decero llamado la varianza “nugget” (osea, mínima, C0) que expresa lavariabilidad debida a patrones nopercibidos (y no determinados en elsemivariograma), es decir, los que sepresentan a una escala menor que ladistancia mínima que separa lospuntos de muestreo. La varianzamáxima (“sill”) menos la varianzaminima (“nugget”) es la varianzaespacial (C). Este valor correspondea la parte de la varianza total quepuede ser modelada por la

estructura espacial (McBratney yWebster 1986).

Los semivariogramas secalcularon aplicando el programainformático VAR 5 (Yost et al. 1989),que permite hacer una estimacióndel semivariograma y ajustar elmodelo mediante un procedimientomodificado de diferencias mínimascuadráticas (Cressie 1985).

Mapas de contornoLos mapas clásicos de contorno

fueron trazados con ayuda delcomando “gráfico de contorno” queposee el programa informáticoSigmaplot 4.0.

ResultadosRespecto al muestreo geoestadístico,la densidad de las poblaciones delombrices varió según la especie delombriz y según la fecha. En los dossistemas de uso de la tierraestudiados, la especie másabundante fue Glossodrilus sp. Enla sabana nativa, su densidad mediavarió de 18.9 individuos/m2

(noviembre de 1994) hasta 46.3individuos/m2 (noviembre de 1993);en el pastizal mejorado, esa densidadvarió de 36.9 individuos/m2 (1994)hasta 102.5 individuos/m2 (1995).La especie epígea Aymara sp. seregistró solamente en el muestreo de1995, en el cual su densidad fue de7.81 y 13.5 individuos/m2 en lasabana y en el pastizal,respectivamente. La densidad de M.carimaguensis y de Andiorrhinus sp.fue inferior a 1 individuo/m2, exceptoen el muestreo realizado en elpastizal en 1995, cuando la primeraespecie obtuvo 14.5 individuos/m2.La densidad de las lombricespertenecientes a Ocnerodrilidae fuetambién baja: en la sabana, su valorosciló desde 2 individuos/m2 en

122


1993, hasta 7 individuos/m2 en1995, y en el pastizal, desde 6.6individuos/m2 hasta 18.8individuos/m2 en 1994 y 1995,respectivamente. Finalmente, losvalores de densidad obtenidos paraAndiodrilus sp. oscilaron entre1.97 individuos/m2 (en 1993) hasta2.7 individuos/m2 (en 1995), en lasabana, y desde 3.5 individuos/m2

(en 1993) hasta 6.2 individuos/m2

(en 1995) en el pastizal. Los datosobtenidos sobre los diferentesestadios demográficos de todas lasespecies, tanto en la sabana como enel pastizal, aparecen resumidos enlos Cuadros 8-1 y 8-2.

La distribución espacial de lasespecies de lombrices se manifestócomo agregada. Tanto el índice Idcomo el b mostraron que todas lasespecies estaban fuertementeagrupadas en ambos sistemas, lasabana y el pastizal (Cuadro 8-3).Todos los coeficientes de regresiónfueron significativos a un nivel deconfianza del 1%, excepto en el casode M. carimaguensis (P < 0.05).Respecto al índice Id, las especiesAndiodrilus sp., M. carimaguensis yAymara sp. presentaron la mayoragregación en la sabana; en elpastizal, esta agregación alta seregistró en Andiodrilus sp.,Andiorrhinus sp. y Aymara sp. Todoslos valores obtenidos fueronsignificativos, es decir, diferentes de1, según la prueba de χ2.

El ACP mostró una relaciónmultivariada entre el tamaño de laslombrices y su agregación(Figura 8-1). El porcentaje de lavarianza total explicada por los dosprimeros ejes fue de 57.6% y 22.1%,respectivamente. Las variablesbiométricas y la distribución vertical,excepto la relación L/D, definieron eleje 1. El eje 2, por su parte,discrimina la relación L/D y los dosíndices de agregación empleados. Eleje 1 separó las especies grandes que

descienden en el suelo a bastanteprofundidad (M. carimaguensis) deaquellas más pequeñas que vivencerca de la superficie, mientras queel eje 2 separó las especies quepresentan una relación L/D alta(como Glossodrilus sp.) de aquéllasque tienen una distribución másagregada y una relación L/D menor(Andiodrilus sp.). El sistema de usode la tierra no tuvo un efectosignificativo en las variables, exceptoen la distribución vertical anual(prueba de t, P = 0.0123). Ladistribución de las especies sobre losejes factoriales 1 y 2 (Figura 8-2)indicó que el sistema de uso de latierra no ejerció ningún efectocoherente, de modo que ladistribución de las especies delombrices debe ser explicada porfactores biológicos.

La estructura espacial de losdiferentes estadios demográficos dela población de lombrices sólo pudovalorarse en algunossemivariogramas. Esto significa que,en la mayoría de los casos, ladistancia con que se separaron lospuntos de muestreo, es decir, 10 m,fue muy grande y no permitióestablecer correctamente laestructura espacial de la comunidadde lombrices estudiada. Es probableque los patrones de distribuciónagregados que indicaban los índicesse expresen, en la mayoría de loscasos, más allá de la escala de 10 m.Cuando los semivariogramasobtenidos fueron significativos,pertenecían, en su mayoría, al tipoesférico (“spherical”) (Figura 8-3) eindicaban que la variabilidadespacial se expresaba en escalas quevariaban desde 27.1 m hasta57.4 m (Cuadro 8-4).

Las poblaciones de lombricesestuvieron distribuidas, en ambossistemas de uso de la tierra, enparches de tamaño variable de unafecha de muestreo a otra. El tamaño

Distribución E

spacial de las Lombrices...

123

Cuadro 8-1. Resumen estadístico de la abundancia de lombrices (N/m2) en los 64 puntos de muestreo pertenecientes a un esquema regular de red, en tres fechas yen la sabana nativa.a

Especie Categoría Fecha 1 Fecha 2 Fecha 3

Media D.t. E.S. Media D.t. E.S. Media D.t. E.S.

Andiodrilus sp. Adultos 0.94 2.9 0.36 0.7 2.2 0.3 2.1 4.2 0.53

Juveniles 1.03 2.9 0.37 2.1 3.7 0.5 0.4 1.5 0.18

Capullos 0 0 0 0.4 1.8 0.2 0.5 1.6 0.20

Andiorrhinus sp. Adultos 0 0 0 1.6 12.5 1.6 0.09 0.75 0.09

Juveniles 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Capullos 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Aymara sp. Adultos 0 0 0 0 0 0 4.5 6.4 0.80

Juveniles 0 0 0 1.36 3.6 0.4 3.3 5.3 0.67

Capullos 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Glossodrilus sp. Adultos 19.3 19.6 2.5 14.3 17.2 2.2 0 0 0

Juveniles 27.0 29.8 3.7 4.7 6.1 0.7 30.45 25.9 3.2

Capullos 3.9 7.2 0.9 0.3 1.8 0.2 0 0 0

Martiodrilus Adultos 0 0 0 0.09 0.75 0.09 0.3 1.78 0.22

Juveniles 0 0 0 0 0 0 0.39 1.92 0.24

Capullos 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Ocnerodrilidae sp. Adultos 1.9 6.0 0.75 3.13 6.23 0.78 4.8 1.63 0.2

Juveniles 0.09 0.75 0.09 0 0 0 2.1 8.3 1.03

Capullos 0 0 0 0 0 0 0 6.1 0.76

a. Datos tomados en el muestreo explícito espacial. D.t. = Desviación típica; E.S. = Error estándar.

carimaguensis

124

El A

rado Natural:…

Cuadro 8-2. Resumen estadístico de la abundancia de lombrices (N/m2) en los 64 puntos de muestreo pertenecientes a un esquema regular de red, en tres fechas yen el pastizal mejorado.a

Especie Categoría Fecha 1 Fecha 2 Fecha 3

Media D.t. E.S. Media D.t. E.S. Media D.t. E.S.

Andiodrilus sp. Adultos 0.6 2.1 0.26 1.5 3.9 0.48 2.4 5.4 0.67

Juveniles 2.9 5.6 0.70 2.9 6.5 0.82 3.8 9.6 1.2

Capullos 0 0 0 0.9 3.0 0.37 1.9 4.2 0.53

Andiorrhinus sp. Adultos 0.56 1.76 0.22 0 0 0 0.4 1.5 0.18

Juveniles 0.84 2.36 0.29 0.2 1.0 0.13 0 0 0

Capullos 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Aymara sp. Adultos 0 0 0 0.2 1.05 0.13 10.5 12.7 1.6

Juveniles 0 0 0 0.3 1.28 0.16 3.0 5.8 0.7

Capullos 0 0 0 0.7 3.34 0.42 0.8 6.2 0.8

Glossodrilus sp. Adultos 6.9 9.4 1.18 34.3 22.0 2.7 0 0 0

Juveniles 59.7 54.2 6.78 2.5 6.4 0.8 102.5 68.4 8.5

Capullos 0.2 1.0 0.13 0 0 0 0 0 0

M. carimaguensis Adultos 0.94 2.20 0.27 1.8 4.6 0.57 6.0 7.1 0.89

Juveniles 0.09 0.75 0.09 0.1 0.7 0.09 8.5 10.4 1.30

Capullos 0 0 0 0 0 0 0 0 0

Ocnerodrilidae sp. Adultos 0 0 0 6.44 10.6 1.32 14.6 17.7 2.22

Juveniles 0 0 0 0.2 1.62 0.20 4.2 8.2 1.02

Capullos 0 0 0 0 0 0 0 0 0

a. Datos tomados en el muestreo explícito en sentido espacial. D.t. = Desviación típica; E.S. = Error estándar.


125

Cuadro 8-3. Indices de agregación obtenidos para varias especies de lombrices de tierra en las parcelasde la sabana y del pastizal.

Especie Indice de Morisita Indice b de Taylor Valor ErrorSabana Pastizal Sabana Pastizal medio de b estándar

Andiodrilus sp. 2.903* 3.396* 1.889 1.704 1.797 0.131

Andiorrhinus sp. NDa 3.759* ND 1.801 1.801 NDAymara sp. 3.722* 3.505* 1.634 1.385 1.510 0.176Glossodrilus sp. 1.833* 2.160* 1.476 1.615 1.546 0.098M. carimaguensis 4.857* 1.137* 1.542 1.405 1.474 0.097Ocnerodrilidae sp. 2.604* 2.234* 1.579 1.603 1.591 0.017

a. ND = no determinado.* Indica un valor significativamente diferente de una distribución al azar (prueba de ‘chi´ cuadrado, χ2).

L/D

DV

Eje 1 (57.6%)

Eje

2 (2

2.1%

)

Indice Id

Indice b

LA

PA

PIP/D

LI

Figura 8-1. Mapa factorial del Análisis deComponentes Principales (ACP)ejecutado con algunas variablesbiométricas y con los dos índicesde agregación empleados.

11

-1-1

Eje 1 (57.6%)

M. carimaguensis(Pastizal)

Figura 8-2. Proyección de los objetos (las especies de lombrices de los dos sistemas, sabana y pastizal)en los dos primeros ejes extraídos del ACP.

Eje 2 (22.1%)

Glossodrilus sp.(Sabana)

Ocnerodrilidae sp.(Sabana)

Aymara sp.(Sabana)

Andiodrilus sp.(Pastizal)

Andiodrilus sp.(Sabana)

Andiorrhinus sp.(Pastizal)

Glossodrilus sp.(Pastizal)

Aymara sp. (Pastizal)

Ocnerodrilidae sp.(Pastizal)

Figura 8-3. Semivariograma esférico obtenidoen la especie Andiodrilus n. sp. conlos datos recolectados en elpastizal en junio de 1995.

3

2

1

0

Sem

i-va

rian

za

0 10 20 30 40 50Distancia (m)

126

El A

rado Natural:…

Cuadro 8-4. Modelo de los semivariogramas y rango obtenido (en m) para cada especie durante todo el período del estudio.

Nombre de la especie Estadio demográfico Sabana nativa Pastizal introducido

1993 1994 1995 1993 1994 1995

Andiodrilus sp. Adultos —a — Esférico — Esférico Esférico44.7 28.7 54.5

Juveniles — — — — Esférico Esférico27.1 30.3

Capullos — — — — — Esférico32.1

Aymara sp. Adultos — — Esférico — — —41.2

Juveniles — — Lineal — — —

Capullos — — — — — —

Glossodrilus sp. Adultos Esférico — — Lineal — —37.2

Juveniles Esférico Esférico — — Esférico Esférico29.8 36.2 57.4 41.8

Capullos Linear — — — — —

Ocnerodrilidae sp. Adultos — Esférico — — — Esférico30.9 30.8

Juveniles — — — — — —

Capullos NDb ND ND ND ND ND

a. Semivariograma de varianza mínima (“nugget”).b. ND = no determinado.


127

medio de los parches en que seagregaron las especies de lombricesfluctuaba entre 30 y 40 m, y a vecesera mayor. Por ejemplo, enseptiembre de 1993, casi todos losindividuos que constituían la especieGlossodrilus sp. en el pastizal eranjuveniles (Figura 8-4). En dichafigura se observan dos parches depoblación: uno de ellos es grande yse localiza en el lado izquierdo de laparcela (Figura 8-4,A) y el otro, unpoco menor que el primero, seencuentra en la esquina superiorderecha. En junio de 1995, latotalidad de la población estabaformada por individuos juveniles,

puesto que los adultos suelenaparecer al final de la época lluviosa(Jiménez et al. 1998b). Al parecer,el parche de población más grandese había movido hacia la izquierda yen la esquina superior derecha sedistinguían dos nuevos parches depoblación.

DiscusiónLas lombrices son organismos queadoptan una distribución espacialfuertemente agregada (Rossi yLavelle 1998). Los resultados deeste estudio coinciden con Piearce(1982), quien encontró que, sinconsiderar el índice de agregaciónempleado, las lombrices estabanmuy agrupadas en los suelos de lascostas noroccidentales de Inglaterra.Los valores obtenidos aquí para elíndice b de Taylor fueron muysimilares a los obtenidos por Tayloret al. (1978), quienes usaron losdatos de Gerard (1960). El valor altodel índice b obtenido en esteestudio para la especie Andiorrhinussp. puede explicarse por laabundancia de esta especie en losdos sistemas estudiados. Hairston(1959, citado en Lloyd [1967])concluye que los valores de losíndices de agregación son muy altospara las especies poco comunes yAndiorrhinus sp. es una especieescasa en Carimagua (Jiménez et al.1998b).

La evaluación de los índices deagregación depende de la escala demedición empleada y se aplica atodos los métodos que dan un valorcuantitativo a la varianza espacialde la distribución de cualquierorganismo (Horne y Schneider1995). Curtis y Mcintosh (1950) y,posteriormente, Pielou (1969) yGreig-Smith (1983) demostraron ladependencia de los índices deagregación respecto a la escalautilizada. Hurlbert (1990) concluyó,

Figura 8-4. Mapas de contorno que muestranla abundancia (N/m2) de individuosjuveniles de Glossodrilus sp. en elpastizal, en dos fechas diferentesde muestreo.

A

B

70

60

50

40

30

20

10

0

0 10 20 30 40 50 60 70

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40

40

40 40

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40

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40

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80

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120 120

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80

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80

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160 160 120

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160200240

120

120 160

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80 40

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16012040

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0

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40

128


sin embargo, que dicha evaluaciónes una medida de la agregación sininterpretación alguna. En este caso,la comparación de los índices deagregación entre las poblaciones sóloserá válida cuando se realice en lamisma escala espacial.

Martiodrilus carimaguensis esuna especie cuyos individuos seencuentran activos en una mismagalería, al menos durante la primerasemana después de iniciada ladeposición de heces sobre lasuperficie del suelo (Decaëns 2000;Jiménez et al. 1998a). Esta especiehabita, de manera semipermanente,galerías verticales en forma de U(Jiménez y Decaëns, datos sinpublicar) y su comportamiento esafectado por la estacionalidadambiental. Lo normal es que lalombriz abandone la galería cuandoésta se satura de agua de lluvia, yaque la inundación ocasiona undéficit de O2 en el suelo (Jiménez etal. 1998a). Es posible que este tipode comportamiento ocasione losvalores bajos del índice Id obtenidosen el pastizal; es probable, también,que la caracterización de ladistribución espacial de lasdiferentes categorías demográficas,por ejemplo de los adultos y de losindividuos inmaduros, revelediferencias aún no percibidas.

Los dos índices empleados eneste estudio fueron una herramientavaliosa para determinar el patrónespacial y su correlación conparámetros biológicos, por ejemplo eltamaño de las lombrices. Este tipode relación se estableció también enel estudio realizado en unacomunidad de lombrices de lasabana africana de Lamto (Rossi yLavelle 1998). Estos dos autoresencontraron también que lasespecies más pequeñas presentabanuna fuerte agregación. EnCarimagua, las especies de tamañomedio y grande arrojaron los índices

de agregación más altos; por tanto,estas conclusiones deben extraerssecon sumo cuidado y es necesarioestudiar otras comunidades delombrices para establecer lospatrones que definan la agregaciónde las especies. Una explicaciónplausible de esta diferencia puedeser la ausencia de una lombrizanécica, como M. carimaguensis, enLamto. Coincidimos también con losautores mencionados en que estetipo de análisis debe emplearse paradefinir, de un modo más preciso, lascategorías ecológicas de laslombrices, especialmente si el índiceb es específico de cada especie,como sostuvieron Taylor et al. (1988).

Son varios los factoresresponsables del poco éxito obtenidoen el análisis geoestadístico:

1. Densidad. La densidad de unapoblación fluctúaestacionalmente a causa de lascondiciones ambientales. Elnúmero de lombrices al final dela época lluviosa (1993 y 1994)es un poco bajo en algunasespecies porque sus poblacionesiniciaron ya el período deinactividad.

2. Tamaño de las especies. Elmuestreo se realizómanualmente y no todos losindividuos son recolectadoscuando se aplica un método demuestreo manual. En algunasespecies, como en Aymara sp.,Glossodrilus sp. y Ocnerodrilidaen. gen. n. sp., queda sinrecolectar casi el 50% de lapoblación cuando se aplica estemétodo (Jiménez, datos sinpublicar).

3. Tamaño de la unidad demuestreo. Es posible que eltamaño elegido no fuerarealmente el óptimo como pararecolectar individuos de la


129

especie anécica M.carimaguensis, que son de grantamaño y se retraen rápidamentehacia el interior de la galeríavertical.

4. Distancia entre las muestras.Las poblaciones de lombricespresentan una estructuraespacial agregada bastante clara,al menos en la escala de launidad de muestreo; esprobable, por tanto, que ladistancia mínima entre lospuntos de muestreo sea muygrande y no permita establecerun patrón claro de distribuciónespacial a una escala mayor quedicho valor mínimo. Losresultados de este estudiomuestran que algunas especiesestán agregadas en parches quetienen menos de 10 m dediámetro.

5. Estructura en mosaico. Martin(1991) desarrolló la hipótesis deque la especie Millsonia anomalaOmodeo presentabasubpoblaciones en diferentesfases demográficas. Es probableque los patrones observados enla comunidad de lombricesanalizada en ambos sistemas deuso de la tierra correspondan aun mosaico espacio-temporal deparches de población. Estahipótesis, sin embargo, debe serdemostrada en estudios futuros.

Los patrones de distribución ensentido horizontal de las lombricesson difíciles de establecer, ya quehan sido descritos en varias escalas,desde la local (Lavelle 1978;Phillipson et al. 1976) hasta laregional (Evans y Guild 1948;Németh 1981) y la geográfica(Bouché 1972; Fragoso 1993). Lavariabilidad de la distribuciónespacial horizontal de las lombricesva desde 1 m (Rossi 1998) hasta

50 m (Poier y Richter 1992). Laespecie endógea tropicalPolypheretima elongata Perrier sedistribuye en parches de poblaciónque miden de 20 a 30 m dediámetro, y presenta una notoriaoposición entre el patrón de losadultos y el de los individuosjuveniles (Rossi et al. 1997).Ninguno de los estadios demográficosde esta especie presentó unaautocorrelación con alguna variabledel suelo, por ejemplo la materiaorgánica o un gradiente en elcontenido de arcilla. En el estudioantes mencionado, los autoresexplican los patrones observadosbasándose en procesosdemográficos, como la competenciaintraespecífica que conduce a undescenso de la fecundidad en áreasdonde hay una densidad alta deadultos. El tamaño de los parchescoincide con el que reportaron Rossiy Lavelle (1998) y Rossi et al. (1997)para algunas especies de la sabanade Lamto (Costa de Marfil).Asimismo, el límite establecido parala distribución espacial de laslombrices de tierra en este estudio,que es el de parches menores que100 m, se ajusta al que describióRobertson (1994).

La estrategia de muestreoempleada en este estudio no fue muyútil al tratar de establecer, demanera precisa, la distribuciónespacial de las lombrices empleandoel análisis geoestadístico, inclusotras haber demostrado que lasespecies estaban agregadas (losíndices de agregación diferían de unadistribución al azar). La agregaciónes una característica de la poblaciónde lombrices de tierra, y fue fácildemostrarla empleando los dosíndices, Id y b; es necesario, sinembargo, aumentar la resolución delanálisis geoestadístico para mostrarel patrón de distribución real de laspoblaciones.

130


No se puede concluir, a partir delos resultados obtenidos, que ladistribución observada se debe afactores dinámicos, internos oexternos, incluidos en la poblaciónde lombrices. Rossi et al. (1997)establecieron la distribución espacialde P. elongata en las parcelas deproducción comercial de flores de laisla de Martinica, empleandoprocesos internos contenidos en lapoblación. En otro estudio, Rossi yQuénéhervé (1998) no encontraronninguna relación significativa entrelos nematodos, tanto de vida librecomo fitoparásitos, y variosparámetros de los suelos Vertisolesdel mismo lugar, excepto entre ladensidad del nematodo fitoparásitoHelicotylenchus retusus Siddiqui yBrown y el contenido de arcilla dedichos suelos, cuya correlación fuenegativa.

La perturbación de los sistemasecológicos es un factor determinanteen la estructuración de éstos puestoque crean un mosaico espacio-temporal de parches. Moloney yLevin (1996) sostienen que, engeneral, el patrón espacial de unaperturbación ha sido ignorado y sólose ha prestado atención a lacomprensión de los efectosprovocados por la tasa y laintensidad de la perturbación. Laestructura espacial de lasperturbaciones apenas ha sidoconsiderada en los estudiosrealizados sobre ese tema.Asimismo, la dinámica espacio-temporal de las variables del sueloen los sistemas perturbados, porejemplo la densidad de las lombrices,no ha sido estudiada enprofundidad, excepto por Decaëns yRossi (2001), Jiménez (1999) y Rossi(1998; datos sin publicar), quienessuministran información sobre estetema.

En este trabajo se ha resaltado lautilidad de las diferentes

herramientas estadísticas empleadasen el análisis espacial de laspoblaciones de lombrices. Lasprácticas del uso de la tierra, por suparte, no tuvieron un impacto claroen esa distribución, un hallazgo queresulta interesante. Este resultadoapoya la hipótesis de que ladistribución espacial de las lombricesestá determinada por factores queactúan dentro de sus poblaciones,aunque es necesario investigar máseste punto. Con ayuda de un métodonuevo para detectar modelos dedistribución espacial comunes en quese consideran diferentes fechas demuestreo (Jiménez et al., en revisión),se mostrará la estabilidad y ladistribución opuesta que presentanlas diferentes especies de lombrices.

AgradecimientosEste estudio fue incorporado alProyecto Macrofauna STD-2 de laUnión Europea. El primer autorquiere agradecer al CIAT (CentroInternacional de Agricultura Tropical)por el apoyo técnico y humanorecibido durante el tiempo delestudio, así como a T. Decaëns y ados evaluadores anónimos por susútiles comentarios a las primerasversiones de este trabajo.

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Diferencias en la Programación de la Diapausa...

135

ResumenLa estivación es un período deinactividad que forma parte del ciclode vida de muchos organismos delsuelo. Gracias a la heterogeneidadgenética, fisiológica y ambiental delas lombrices de tierra, su estivaciónocurre de muchas maneras. En esteestudio se emplea el términoestivación en el sentido deinactividad de una población delombrices de tierra en cualquierépoca del año. Se muestran aquítambién las diferentes estrategias deestivación encontradas en algunaslombrices tropicales. Los resultadosobtenidos provienen de estudiosdetallados de las comunidades delombrices de tierra encontradas enlas sabanas de Colombia y México,en varios pastizales de este último

país, y en algunos agroecosistemasde Tanzania. Aunque todas lasespecies construían cámaras deestivación en las que se enrollaban enciertas épocas del año, tenían, sinembargo, diferencias en sus patronesde estivación. Por ejemplo, laslombrices de dos especiesneotropicales fueron halladas en elinterior de una esfera recubierta conuna secreción mucosa; las de otrasdos de dichas especies no formaronninguna estructura mucosa, perosellaron el extremo de su galería convarios tabiques construidos conheces; las de una especie africanaformaron su cámara de estivacióncon granos de arena grandes que seadherían al exterior de las lombricese impedían así que éstas tocaran lasuperficie interna de la cámara.

Este capítulo presenta unadescripción detallada, junto con losdibujos correspondientes, de lascámaras de estivación de cincoespecies de lombrices; trae ademásun análisis completo de los procesosque determinan el mecanismo de estepatrón de comportamiento en unaespecie anécica de Colombia. Elcomienzo de la estivación fuediferente para los adultos y losindividuos jóvenes de dos especiesneotropicales de la familiaGlossoscolecidae: Glossodrilus n. sp.y Martiodrilus carimaguensis. Los

CAPÍTULO 9

Diferencias en la Programación dela Diapausa y en los Patrones deEstivación de Algunas Especies deLombriz de Tierra del Trópico1

J. J. Jiménez* , G. G. Brown**, T. Decaëns***,A. Feijoo† y P. Lavelle**

1. Publicado en Pedobiologia 44(6), p 677-694,por Jiménez et al. Copyright © 2000 deUrban & Fischer Verlag. Impreso conpermiso de la casa editorial.


** Laboratoire d’Ecologie et Biologie des SolsTropicaux, Université Pierre et Marie Curie,centre IRD d’Île de France, 32 Av. HenriVaragnat, F-93143 Bondy Cedex, Francia.

*** Laboratoire d’Ecologie, UFR Sciences etTechniques, Université de Rouen, F-76821Mont Saint Aignan Cedex, Francia.

† Proyecto de Laderas, CIAT, AA 6713, Cali,Colombia.

136


adultos de esta última especie, quees nativa de las sabanas deColombia, inician el proceso dediapausa después de horadar unagalería profunda en el suelo al finalde la época lluviosa; los individuosjóvenes inician ese proceso 4 mesesantes. Varios autores hanestablecido una relación entre lossegmentos nuevos añadidos alcuerpo de la lombriz y el período deestivación; en este estudio no sehalló ninguna relación de este tipoen la única especie que se estudiócon más detenimiento.

Palabras clave: diapausa, estivación,estrategias adaptativas,lombrices, sabanas

IntroducciónAlgunos organismos vivos tienencapacidad de entrar en una fase deinactividad o en una especie deletargo, cuando las condiciones delambiente son desfavorables. Laestivación2 es un período que formaparte del ciclo de vida de muchosorganismos del suelo y se puededefinir como la capacidad que tienende suspender su actividad duranteperíodos de tiempo variables. Casitodas las especies de lombrices detierra emplean este mecanismo comorespuesta a las fluctuacionesestacionales de la humedad y de latemperatura del suelo. Durante estafase de inactividad, los individuospermanecen en las capas profundasdel suelo inmóviles y sin alimentarse;pueden incluso experimentar lareabsorción de sus caracteressexuales primarios y secundarios.

De acuerdo con Bouché (1972,1984) y con Olive y Clark (1978, op.cit. Lee 1985), se distinguen tres

tipos de inactividad cuyos límites noestán definidos claramente; puedehaber, además, varios estadiosintermedios que dependen del estrésambiental (Lee 1985):

1. Quiescencia. Este procesoocurre cuando cambian lascondiciones ambientalesfavorables. Los individuosretoman la actividad cuando lascondiciones que iniciaron elproceso se vuelven favorablespara ellos. No construyencámaras de estivación ni seenroscan, sino que permanecenextendidos, por lo que puedenexperimentar una deshidrataciónmuy severa. Pueden vaciar elcontenido intestinal, pero suscaracteres sexuales no sonreabsorbidos.

2. Paradiapausa (= diapausafacultativa, Saussey 1966, op.cit.; Lee 1985). Este tipo deletargo es inducido por la pérdidade humedad del suelo. Lasupresión de los factores que loinducen propicia el reinicio de laactividad. Cada individuoconstruye una cámara deestivación y se enrolla en elladespués de vaciar su contenidodigestivo. Hay regresión de loscaracteres sexuales. En esteestado la deshidratación de laslombrices se reduce mucho.

3. Diapausa. Las condicionesadversas inducen, a nivelfisiológico, la diapausaobligatoria. Un factor ambientalle da origen, pero su final (o sea,el reinicio de la actividad) estádeterminado a nivel fisiológico. Adiferencia de la paradiapausa, nohay aquí respuesta de losindividuos cuando éstos sesometen a condiciones favorablesde un ambiente artificial, porejemplo, cuando las lombrices seintroducen en un suelo húmedo

2. Los autores se refieren a la inactividad deuna población animal en cualquier época delaño.


137

hasta la capacidad de campo(pF 2.8). Los individuos quepasan por diapausa construyentambién una cámara deestivación, pierden peso porquevacían su contenido intestinal yno sufren deshidratación.También se produce, duranteesta fase, una reabsorción de loscaracteres sexuales y a veces laregeneración de algunos tejidos.

Muchos autores han descrito lasdiferentes estrategias que presentanlas lombrices al comenzar su fase dequiescencia o de diapausa (Abeloos yAvel 1928; Bouché 1972, 1984;Evans y Guild 1948; Lee 1951;Morgan y Winters 1991; Satchell1967; Saussey 1966). Sin embargo,en pocos estudios se ha ilustrado elpatrón de formación de las cámarasde estivación. El objetivo delpresente trabajo fue, de un lado,ilustrar gráficamente las diversascámaras de estivación observadas envarias especies tropicales dediferentes familias en doscontinentes y, del otro, establecer losdetalles de los mecanismos deestivación (inducción), tantofisiológicos como edáficos, en unalombriz anécica de las sabanas delos Llanos Orientales de Colombia.

Materiales y MétodosLa estivación de las lombrices detierra se estableció a partir tanto deestudios detallados de suscomunidades, que se realizarondurante 18 meses en Carimagua(Colombia) y en La Víbora (México),como de observaciones de campo enagroecosistemas cercanos a Gairo(Tanzania) y en Isla, Tuxpan yCarranza (México); esta investigaciónformó parte de tres proyectosinternacionales (financiados por laUE, IFS y AECI). Las lombrices quepresentaron estivación, así como sus

cámaras, se observaron durante unmuestreo manual de aquéllas adiferente profundidad, en monolitosde suelo de tamaño variable(Anderson e Ingram 1993; Lavelle1978).

Sitio experimental enColombiaEl trabajo principal de campo serealizó en la estación experimentalde Carimagua (CIAT-CORPOICA) enlos Llanos Orientales de Colombia(4°37’ N y 71°19’ O, 175 msnm). Elvalor medio anual de la precipitaciónfue de 2200 mm y el de latemperatura de 26 ºC (en el período1973-1995). La fuerteestacionalidad ambiental se reflejaen una época seca de 4 meses deduración. Los suelos se clasificancomo Oxisoles y Ultisoles infértiles(USDA 1975) y sobre ellos seasientan sabanas herbáceas conarbustos aislados y bosques degalería anastomosados; éstoscomprenden, principalmente,palmas del género Mauritia y estánasociados a los cursos de agua. Unaparcela de sabana natural y unpastizal introducido de gramínea yleguminosa dedicado al pastoreo seeligieron como sitios de muestreo.

Se tomaron muestras detalladasde las comunidades de lombricesdurante 18 meses (desde marzo de1994 hasta septiembre de 1995,excepto en junio de 1994); en esasmuestras se combinó el muestreomanual de bloques de suelo de1 m2 x 0.5 m, y el lavado ytamizado de monolitos pequeños de20 x 20 cm. Aunque la profundidadhabitual de muestreo fue de 50 cm,ésta varió según la época del año acausa de la migración vertical dealgunas especies de lombrices(Jiménez et al. 1998a). Los bloquesde suelo fueron divididos en capasde 10 cm de espesor y todas las

138


lombrices encontradas en ellas seintrodujeron en formol al 4% (segúnla metodología de Lavelle 1978). Elmuestreo finalizaba cuando, en unacapa determinada (nunca antes de50 cm) no se encontraba ningunalombriz. En algunos casos,especialmente en la época seca, laprofundidad de muestreo llegó a80 cm. Cada mes se extraían cincomonolitos de 1 m2 y 10 muestraspara lavado y tamizado, según undiseño de bloques estratificado ycompletamente al azar, para ambossistemas de uso de la tierra.

La comunidad de lombrices detierra de la sabana nativa y de lospastizales introducidos estabaconstituida por ocho especies, todasellas nativas (Cuadro 9-1). Lariqueza en especies es similar enambos sistemas, pero hay unaespecie en la sabana que no seencuentra en el pastizal. Sinembargo, los valores medios anualesde la densidad y de la biomasa de lacomunidad de lombrices de lasabana fue de 49.8 individuos/m2 yde 3.26 g pF/m2, respectivamente;estos valores fueron mucho másbajos que los obtenidos en el pastizal(80.1 individuos/m2 y 57.1 g pF/m2,respectivamente) a causa de laabundante población de Martiodrilus

carimaguensis en este último sistema.Esta especie contribuye allí con un88% a la biomasa total de lombricesde tierra (Jiménez et al. 1998b).

Sitios experimentales enMéxicoEstos sitios se localizan al oriente deMéxico, en el estado de Veracruz, enla franja de la costa atlántica (35 a80 msnm); presentan un climaestacional húmedo y caluroso, conuna precipitación anual superior a1200 mm. Hay, sin embargo, unaépoca seca de 4 a 6 meses,interrumpida intermitentemente porfuertes vientos procedentes del nortey por lluvias suaves llamadas“nortes.” En Isla y en La Víbora, lossuelos (un Ultisol y un Alfisol,respectivamente) son de texturaarenosa o franco-arenosa, pobres enmateria orgánica (< 1.5% C), cuyavegetación original era,probablemente, la de una sabanaherbácea y arbustiva. En amboslugares, la vegetación actual consisteen una gramínea nativa que sirve depastura. En La Víbora, el muestreose realizó mensualmente (desde juniode 1996 hasta septiembre de 1997);se extrajeron manualmente bloquesde suelo de 25 x 25 cm2, hasta una

Cuadro 9-1. Comunidad de lombrices de las sabanas y de los pastizales de Carimagua y tamañomáximo alcanzado por los adultos.

Especie Familia Categoría Peso adulto Longitud adulto ecológicaa (g)b (mm)c

Andiodrilus n. sp. Glossoscolecidae Endógea 1.3 ± 0.3 109 ± 14.4Andiorrhinus n. sp. 1 Glossoscolecidae Endo-anécica 7.1 ± 2.1 188 ± 27.6Andiorrhinus n. sp. 2 Glossoscolecidae Endo-anécica 4.9d –Aymara n. sp. Glossoscolecidae Epígea 0.06 ± 0.02 58.1 ± 10.3Glossodrilus n. sp. Glossoscolecidae Endógea 0.09 ± 0.02 83.9 ± 10.7Martiodrilus carimaguensis Glossoscolecidae Anécica 11.2 ± 2.1 194.3 ± 24.3Octochaetidae n. gen. Octochaetidae Epígea 0.02 ± 0.01 45.2 ± 8.1Ocnerodrilidae n. gen. Ocnerodrilidae Endógea 6.10-3 ± 2.10-3 22.8 ± 2.7

a. Anécica: vive en el suelo, pero se alimenta en la superficie; Epigea: vive y se alimenta en lasuperficie del suelo; Endógea: vive y se alimenta en el suelo (según Bouché 1972 y Lavelle 1981).

b. En formol.c. Los datos son medias ± desviación típica.d. Sólo un ejemplar.


139

profundidad de 20 cm (Brown et al.sin publicar). Todas las lombricesencontradas se introdujeron enformol al 4% y se llevaron allaboratorio donde fueron pesadas.Se encontraron siete especies, unade ellas exótica y el resto nativas;tres de ellas eran nuevas para laciencia. En este capítulo se haráreferencia exclusivamente a losejemplares del género que pertenecea la familia Glossoscolecidae (gen.nov. 1). En Isla se tomaronmuestras en la época lluviosa(septiembre a octubre) y en la seca(mayo) de 1998 y 1999, mediantecalicatas rectangulares de 50 x25 cm que tenían de 40 a 60 cm deprofundidad.

En Carranza y Tuxpan, lossuelos son Vertisoles cuyo contenidode arcillas es alto (> 40%) y cuyariqueza en C (> 2.5%) es mayor queen los antes mencionados. Lavegetación original del sitio fue unbosque tropical semideciduo;actualmente, éste se ha convertidoen un pastizal de la especieintroducida Digitaria decumbens.Estos sitios fueron muestreados deigual manera y en las mismas fechasque los de Isla.

Otros sitios experimentales (enTanzania y en Colombia)El sitio de Tanzania se encuentracerca del pueblo de Rubeho (SE), aunos 900 msnm. La vegetaciónoriginal era el bosque de Miombo y elmuestreo (metodología TSBF;Anderson e Ingram 1993) se realizóen un campo de girasoles en 1996.El suelo es un Alfisol, de texturagruesa y con valores deC intermedios. El sitio, que seencuentra en el lado oeste de unacordillera orientada hacia el océano(al este), cerca de Gairo, secaracteriza por una época seca muyprolongada. La precipitación media

anual es de 700 mm que seregistran, en su mayor parte, entrenoviembre y febrero. Es bienconocida aquí la gran diversidad decienpiés (o milpiés), pero se sabepoco sobre la fauna relacionada conlas lombrices de tierra. Durante elmuestreo, el suelo estaba muy seco(8% p/p H2O). Las lombrices de lasmuestras se conservaron en formolal 4%.

El sitio de Colombia seencuentra en la cuenca del ríoCabuyal (departamento del Cauca),sobre las estribaciones de lacordillera andina, a 1400 msnm.Las muestras de lombrices de tierrase tomaron en un bosque secundariode más de 40 años, desde junio de1995 hasta febrero de 1997. Losvalores medios anuales deprecipitación y temperatura son1500 mm y 21 ºC, respectivamente,y el régimen de precipitación esbimodal. Hay dos épocas secas: dediciembre a febrero y de junio aagosto, y dos épocas lluviosas: demarzo a mayo y de septiembre anoviembre. Los suelos se definencomo Dystropept óxicos, provienende cenizas volcánicas, y son detextura fina, bien drenados yligeramente ácidos (pH = 5.3) (Feijoo,datos sin publicar).

Estivación vs. regeneración (enColombia)Se ha establecido una relación entrela estivación y la regeneración enM. carimaguensis, una especieanécica nativa que sobrevive a laépoca desfavorable del año mediantela diapausa. Se probó la hipótesisde que ciertas especies de lombricesincrementan el número desegmentos de su cuerpo durante esteperíodo de inactividad. Se contó, porello, el número de segmentos nuevosañadidos a la región posterior delcuerpo de las lombrices, tanto en los

140


adultos como en los individuossubadultos o immaduros que habíanpasado por la estivación.

Análisis de los datosLos análisis estadísticos se realizaroncon ayuda del paquete SPSS 6.0. Secalcularon las regresiones paraobtener las ecuaciones que mejor seajustaban a los datos. También seempleó el ANOVA de una sola vía deKruskal-Wallis (una prueba noparamétrica) empleando el númerode lombrices halladas a diferentesprofundidades en las muestras desuelo.

Resultados

Cámaras de estivaciónEn las lombrices de tierra dedistintas especies que serecolectaron durante la época secaen el interior de las cámaras deestivación se observaron diferentesestrategias adaptativas orientadas aevitar que se secaran los tejidos deesas lombrices. Estos diversospatrones de estivación se muestranen la Figura 9-1 (A-D):

A. Cámara de diapausa de unaespecie de gran tamaño (15 a30 cm de longitud) de lassabanas de Colombia: M.carimaguensis (Glossoscolecidae).

Cada individuo de esta especieconstruyó una cámara al final de lagalería en que habitaba de manerasemipermanente; se enroscó en lacámara después de vaciar sucontenido intestinal y suspendió suactividad hasta el comienzo de lasiguiente temporada de lluvias. Lainactivación se produjo después deque la especie descendió hasta unaprofundidad de 60 a 110 cm. Casisiempre, el extremo de la galería

estaba sellado con heces queformaban tabiques con el fin deevitar la pérdida de humedadcorporal de la lombriz, humedad quees vital para mantener una tasamínima de respiración. Hubodiferencias en el comienzo de laestivación de los adultos y de losindividuos jóvenes (Jiménez et al.1998a).

B. Cámara de estivación de laespecie pequeña (de 2 a 2.5 cm)feofílica (“feófila”) (Bouché 1972;Lee 1985) perteneciente aOcnerodrilidae n. gen. y de laespecie epígea Aymara n. sp.(Glossoscolecidae), halladas enCarimagua, Colombia.

Los individuos de estas especiesformaron una cámara de estivaciónal final de su galería pero no lasellaron, a diferencia de los deM. carimaguensis.

C. Cámara de estivación deGlossodrilus n. sp.(Glossoscolecidae), especie detamaño pequeño (de 8 a 10 cm)de los Llanos Orientales deColombia.

Estas lombrices se rodean deuna esfera mucosa cuya estructuraes muy similar a la de un capullo,aunque de mayor tamaño (unos5 mm de diámetro); los capullos deesta especie son muy pequeños,ovales, y miden 3.0 x 2.2 mm(Jiménez et al. 1999). La cámara nodebe confundirse con un capullocuando se practica un muestreo.

D. Cámara de estivación de unalombriz de tamaño intermedio(de 10 a 15 cm) de Tanzania aúnno clasificada, y paraChuniodrilus zielae Omodeo 1963(Eudrilidae) de Lamto, en Costade Marfil.


141

Figura 9-1. Diversas cámaras de estivación de varias lombrices tropicales. (A) Martiodriluscarimaguensis (Carimagua, Colombia); (B) Ocnerodrilidae n. gen. (Carimagua, Colombia);(C) Glossodrilus n. sp. (Carimagua, Colombia); D) especie no identificada de Rubeho,Tanzania; (E) M. heterostichon (Cauca, Colombia).Dibujos realizados por AG Moreno.

A B

C D

E

142


Estas lombrices hacen que losgranos grandes de arena quedenadheridos a la superficie interna dela cámara para evitar,probablemente, que se seque eltegumento de su cuerpo, expuesto aperder humedad hacia dichasuperficie interna de suelo. Hace yamás de un siglo, Darwin (1881) yHensen (1877) observaronfenómenos similares. Esa superficieinterna está recubierta con moco(que le da un aspecto brillante) yprobablemente con arcillas que lalombriz compactaría con la presiónde su cuerpo. Este recubrimientoayudó a evitar también la pérdida deagua hacia el suelo seco circundante.

E. Cámara de estivación de unalombriz de tamaño intermedio(de 8 a 12 cm de longitud), aúnno descrita, pero perteneciente ala subfamilia Acanthodrilinae, deIsla, México.

Esta especie formó una cámara auna profundidad de 30 a 50 cm y lausó incluso al final de la épocalluviosa cuando el medio estaba tanseco que podía inducir el proceso deestivación. Las cámaras eranestructuras discretas que podíansepararse fácilmente del suelocircundante y su interior estabarecubierto con una capa mucosa yarcillosa. Para construir estacámara, la lombriz debió seleccionarpartículas arcillosas de un suelo detextura franco-arenosa y depositarlasluego de manera que formaran unaesfera completa, con la cual secubrió para enroscarse en suinterior.

F. Cámara de estivación de ungénero nuevo de lombriz de tierrade tamaño intermedio (de 8 a12 cm) perteneciente aGlossoscolecidae gen. nov. 1, deLa Víbora, México.

Esta cámara puede considerarseintermedia entre la que construye la

especie de Isla y la del género nuevode la familia Ocnerodrilidae deColombia. La lombriz formó unacámara cuyas paredes internas,recubiertas con moco (yprobablemente con arcillas) yligeramente compactadas, lepermitieron enrollarse como unovillo. La cámara como tal quedabacerrada, aunque esta especie noforma estructuras discretas como laespecie hallada en Isla.

G. Cámara de estivación deMartiodrilus heterostichonSchmarda 1861(Glossoscolecidae), deldepartamento del Cauca,Colombia.

Esta especie endógeaoligohúmica construye una cámara a30 cm de profundidad (Figura 9-1,E),como mínimo, que usa incluso alfinal de la época lluviosa si lahumedad del suelo desciende amenos de 22% (p/p H2O), nivel alque se induce la diapausa. Lacámara observada era unaestructura discreta que podíasepararse completamente del restodel suelo y estaba recubierta en suinterior con moco y partículasarcillosas. Para construir estacámara, la lombriz debió seleccionarpartículas arcillosas de un suelo detextura franco-arenosa y depositarlasluego de manera que formaran unaestructura globosa, con la cual secubrió para enroscarse en suinterior. Cuando empieza la épocalluviosa, la lombriz abandona lacámara en cuyo interior hay heces, yasciende hacia los primeros 20 cmdel suelo. Es muy común encontrarestas cámaras llenas de heces, quetambién se encuentran en lasgalerías que abre la lombriz.

Patrones de estivaciónSe han observado diferentesestrategias de estivación en las


143

especies de Carimagua, donde laslombrices descienden a unaprofundidad mínima de 30 a 40 cmpara permanecer inactivas.

Andiodrilus n. sp. yAndiorrhinus n. sp. no manifestaronninguna adaptación al estrésambiental. Estas lombricesdescienden hasta una profundidadde 30 a 60 cm y permanecenquietas, extendidas en toda sulongitud. No construyeron ningunacámara de estivación y ninguno desus individuos se enroscó en formade ovillo; por ello, su superficiecorporal estaba totalmente seca yno hubo respuesta física al estímulotáctil, aunque recuperaron ciertogrado de movilidad al serhumedecidas en el laboratorio.Bouché (1984) clasificó estasespecies como “hipohigrófilas”, esdecir, las que permanecen en lascapas profundas y húmedas delsuelo sin mostrar ningún letargo ymueren cuando el contenido deagua de su cuerpo desciende pordebajo del nivel crítico.

La relación entre el diámetropreclitelar y el peso fresco de estaslombrices (valoración preliminar enJiménez et al. 1998b; Jiménez et al.2000), cuando se hallan en estadoinactivo, se obtuvo para las quefueron halladas en las muestras defebrero de 1994 (Figuras 9-2 y 9-3).Dado un mismo diámetro preclitelar,el peso de un individuo inactivo fueinferior al de otro activo, ya queaquél se ha deshidratado y havaciado su contenido intestinal. Sepuede decir que, en general, losadultos de ambas especies pierden el60% de su peso total durante laestivación (Figura 9-4). Se hanobservado pérdidas similares enlombrices de tierra del gen. nov. 1(Glossoscolecidae) de La Víbora(México); los individuos inactivosrecolectados fueron agrupados enocho clases de peso y siempre fueronsignificativamente más livianos quelos activos.

La estrategia adaptativa de lasespecies Glossodrilus n. sp., Aymaran. sp. y de un nuevo género de la

Activos Inactivos

Figura 9-2. Diferencias entre los individuosinactivos y activos de la especieAndiodrilus n. sp. respecto a larelación entre su peso y su tamaño(P < 0.01). El peso de los activos seexpresa como peso fresco in vivo,que es 18.8% mayor que el peso deéstos conservados en formol.

Peso

(g)

1 2 3 4 5 6Diámetro preclitelar (mm)

3.0

2.5

2.0

1.5

1.0

0.5

0

r = 0.947

r = 0.973

Figura 9-3. Diferencias entre los individuosinactivos y activos de la especieAndiorrhinus n. sp.1 respecto a larelación entre su peso y sutamaño (P < 0.01). El peso de losactivos se expresa como pesofresco in vivo, que es 15.4% mayorque el peso de éstos conservadosen formol.

Peso

(g)

3 4 5 6 7 8 9Diámetro preclitelar (mm)

12

10

8

6

4

2

0

Activos Inactivos

r = 0.934

r = 0.939

144


familia Octochaetidae fue laparadiapausa. Los especímenesinactivos de Glossodrilus n. sp.estaban enrollados a unaprofundidad de 50 a 60 cm en elinterior de una esfera mucosa quepodía confundirse con un capullo, yaque, en apariencia, era similar aéste, aunque su tamaño y su pesoeran superiores (5 mm ∅ y 0.04 g,respectivamente) a los del capullo.Los ejemplares inactivos de Aymaran. sp. y Ocnerodrilidae n. sp. seencontraron a una profundidad de40 cm y de 70 a 80 cm,respectivamente, en cámaras deestivación parecidas a las de laFigura 9-1,B.

La especie M. carimaguensispresentó el comportamiento mássorprendente. Antes de iniciar lafase de inactividad, los individuosvaciaron su contenido intestinal,sellaron el extremo de su galería convarios tabiques elaborados con suspropias heces (4 a 5 tabiques) yconstruyeron una cámara esférica enla que se enrollaron como un ovillocompacto. Casi todos los individuosen letargo recogidos en febrero de

1994 murieron al ser introducidos enplacas Petri de 10 cm ∅ recubiertascon papel de filtro húmedo, porqueabsorbieron el agua y se rehidrataronhasta estallar. Sólo sobrevivió unadulto de 7.33 g de peso in vivo, quepermaneció inactivo en el laboratoriodesde el 16 de febrero hasta el 12 demayo.

Variaciones estacionales de laactividadLa fuerte estacionalidad deCarimagua y de La Víboradeterminaron los patrones deactividad de las comunidades delombrices de tierra presentes en cadauno de esos sitios. Ahora bien, enCarimagua, el inicio del período deestivación puede ser diferente para losadultos y para los que todavía no loson, en dos especies: Glossodrilusn. sp. y M. carimaguensis. Laactividad de los individuos inmadurosde Glossodrilus n. sp. fue, al parecer,de mayor duración en el pastizal queen la sabana (Cuadro 9-2). En ambossistemas, los adultos y los subadultosde Glossodrilus n. sp., es decir, losestadios que constituyen la poblaciónal final de la época lluviosa,permanecieron activos durante estaépoca. La actividad de M.carimaguensis siguió la estacionalidadanual, no así los individuosinmaduros, los cuales se inactivaronen julio de 1994 y en junio de 1995(Cuadro 9-2). En abril y en mayo de1994, todos los individuos inmadurosestaban activos; iniciaron,probablemente, la diapausa en junio,pues sólo el 6% del total estabanactivos en julio. Durante septiembrey octubre de ese mismo año, elporcentaje de inmaduros activosaumentó porque se incorporaron aesa población los que habían nacidorecientemente, cuya diapausa sehabría iniciado en ese lapso. Ennoviembre ya no se encontrabaninmaduros activos, que reaparecieron

Andiodrilus n. sp. Andiorrhinus n. sp.

Figura 9-4. Relación entre el porcentaje devariación de la pérdida de pesofresco in vivo de los individuosinactivos y activos y su diámetropreclitar, en dos especies:Andiodrilus n. sp. y Andiorrhinusn. sp. 1.

Peso

(%

)

1 2 3 4 5 6 7 8 9Diámetro preclitelar (mm)

70

60

50

40

30

20

10

0


145

al comienzo de la siguiente temporadade lluvias. En abril de 1995, el 62%de los individuos inmaduros estabanactivos de nuevo y al mes siguiente el100%. Estos iniciaron su diapausaen junio, de modo que la población deinmaduros activos descendió a un3.8% en agosto. Hubo diferenciassignificativas (P < 0.01, ANOVAKruskal-Wallis) en el peso medio delos individuos que se hallaban enestivación, según la capa de suelo queocupaban (Figura 9-5).

En La Víbora, desde diciembrehasta junio todos los individuos delgen. nov. 1 se hallaban estivando auna profundidad mayor que 15 cm,generalmente, la cual dependía de laprofundidad del horizonte A. Duranteeste período, la humedad del suelofue inferior al punto demarchitamiento (pF 4.2, 4% H2O,p/p). Los primeros individuos activosse encontraron a finales de junio —enconexión con la llegada de lasprimeras lluvias— y su actividad

Cuadro 9-2. Variación estacional de la actividad de los individuos inmaduros (Inm) y no inmaduros(N Inm) de Glossodrilus n. sp. en la sabana y en el pastizal y de los inmaduros (Inm),subadultos (Su) y adultos (Ad) de M. carimaguensis en el pastizal.

Mes de Glossodrilus n. sp. M. carimaguensis Sabana Pastizal Pastizal

Inm N Inm Inm N Inm Inm Su Ad

En 1994Abril 100 –a 100 – 100 100 100Mayo 100 – 100 – 100 100 100Julio 100 – 100 – 6 100 100Agosto 97 100 100 – 5 84 100Septiembre 88 100 100 100 11 – 100Octubre 19 100 100 100 12 18 90Noviembre 7 100 91 100 0 0 70Diciembre 8 100 53 100 0 0 8

En 1995Enero 0 0 0 – 0 – 0Febrero 0 – 0 – 0 – 0Marzo 34 – 0 – 0 – 0Abril 85 – 90 – 62 – 82Mayo 100 – 100 – 100 100 100Junio 100 – 100 – 96 100 100Julio 100 – 100 – 43 – 100Agosto 100 – 100 – 4 – 80Septiembre 92 – 100 100 20 – 100

a. El signo – indica que no se recolectó ningún ejemplar durante el mes de muestreo; en el caso deGlossodrilus n. sp., porque los adultos aparecen hacia el final de la época lluviosa.

Figura 9-5. Relación entre la distribuciónvertical en diferentes capas delsuelo (cm de espesor) y el pesomedio (± desviación estándar) delos individuos de M. carimaguensisen estivación (ANOVA de Kruskal-Wallis, P < 0.01). Los númerossobre cada punto indican el totalde individuos encontrados en cadacapa.

Peso medio (g)

Cap

a de

l su

elo

(cm

)

0-1010-2020-3030-4040-5050-6060-7070-8080-90

0 0.5 1 1.5 2 2.5 3 3.5 4 4.5 5

Superficie delsuelo

7

66140

254202

10418

continuó hasta finales de diciembre—o hasta el tiempo en que finalizaba laépoca de lluvias.

muestreo

146


Estivación vs. regeneración enM. carimaguensisDe todas las lombrices de tierraencontradas en estivación (790), sóloel 6.6% presentó regeneración; larelación proporcional equivalentepara los individuos inmaduros fue de5.7% (Cuadro 9-3). No seencontraron diferencias significativasen el número de segmentos nuevosañadidos según el estado dedesarrollo de la lombriz (Kolmogorov-Smirnov, P = 0.85). Asimismo, no seencontró ninguna relación entre elnúmero de segmentos nuevos de laslombrices que estaban estivando y elpeso de éstas (Figura 9-6).

El porcentaje de adultos consegmentos nuevos totalmenteformados estaría señalando una tasade ‘fragmentación individual’ de laslombrices totalmente desarrolladas de

M. carimaguensis. El valor 8.8%corresponde a la pérdida de la parteposterior del cuerpo por causasnaturales, por ejemplo, ladepredación; cuando este valor seaplica a los individuos subadultos, latasa mencionada es de 9.9% (18.7%menos 8.8%, Cuadro 9-3). Este valores casi el doble del que se obtuvopara los individuos inmaduros(5.7%). Si se considera toda lapoblación (790 individuos), losadultos y los subadultos consegmentos nuevos sólo representanel 1.8% de ese total, del cualrepresentan los individuosinmaduros en iguales condiciones el4.8%.

La relación entre el número desegmentos nuevos añadidos y el pesode las lombrices en estivación semuestra en la Figura 9-7. La

Figura 9-6. Regresión entre el número desegmentos nuevos añadidos y elpeso de los individuos inmadurosen estivación de M. carimaguensis(n.s., P > 0.05).

Seg

men

tos

nu

evos

(no.

)

0 1 2 3 4 5

Peso (g)

120

100

80

60

40

20

0

r = 0.114

Figura 9-7. Regresión entre el número desegmentos nuevos añadidos yel peso de los individuosinmaduros (< 2 g) en estivación deM. carimaguensis (P < 0.05).

Seg

men

tos

nu

evos

(no.

)

0 0.5 1.0 1.5 2.0

Peso (g)

80

70

60

50

40

30

20

10

0

r = 0.518

Cuadro 9-3 Número de lombrices de la especie M. carimaguensis (N) halladas en diapausa y quepresentaban regeneración.

Lombrices en estivación Regeneración presente N2/N1 (%)

N1 % N2 %

Adultos 91 11.5 8 15.2 8.8Subadultos 32 4.0 6 11.5 18.7Inmaduros 667 84.4 38 73.1 5.7

Total 790 100 52 100


147

regresión no fue significativa,excepto cuando se consideraron laslombrices cuyo peso era inferior a2 g (P < 0.05). Estos datos indicanque los individuos de M.carimaguensis agregarán nuevossegmentos según su peso individual,y que ese aumento será mayorcuando tengan un peso inferior a2 g.

DiscusiónLa estivación de las lombrices se haestudiado en la zona templada deEuropa y en Australia (Anderson1980; Evans y Guild 1948; Garnsey1994; Gerard 1967; Nordström1975); en regiones de Africa tropical,para las especies Hyperiodrilusafricanus Beddard 1893 y Eudriluseugeniae Kinberg 1867 (Madge1969); en Africa del Sur, paraAporrectodea rosea Savigny yAllolobophora trapezoides Eisen 1874(Reinecke y Ljungström 1969); y enIndia, para Octochaetona surensisMichaelsen (Senapati 1980). En estetrabajo se estudian por primera vez yen detalle las lombrices de tierraneotropicales.

La duración de la diapausa de M.carimaguensis en el laboratorio fuesimilar a la que presentó encondiciones naturales (Jiménez et al.1998b). Este patrón fue observadotambién por Saussey y Debout(1984) en Aporrectodea giardiRibaucourt (Lumbricidae). Gates(1961) reportó, por su parte, quealgunas especies asiáticas entran enuna fase de quiescencia antes deque termine la época lluviosa, ypermanecen inactivas aunque seanintroducidas en un ambiente en quela humedad les sea favorable; estoindica, por tanto, la presencia deuna diapausa obligatoria.

Reinecke (1983) reportó tambiénque el inicio de la diapausa era

diferente para los adultos y para losindividuos inmaduros de la especiesurafricana Microchaetus modestus(Glossoscolecidae), aunque noidentificó la señal que determinaesas diferencias. Gerard (1967)encontró un patrón opuesto alencontrado en este estudio enalgunos pastizales británicos, dondelas lombrices de tierra, cuyo peso erasuperior a 3 g, se encontrabanquiescentes y a mayor profundidadque los individuos recién nacidos, loscuales se mantenían activos y cercade la superficie del suelo.

Se pueden proponer, por tanto,dos hipótesis sobre la adición desegmentos en las lombrices de tierradurante su período de estivación:

- que las lombrices presentan elmismo número de segmentosdurante toda su vida;

- que algunos individuospresentan, en cambio, unnúmero variable de segmentosdurante su crecimiento y puedenincrementar ese número en losperíodos de estivación.

Si esta última hipótesis resultaracierta, indicaría una estrategiaadaptativa intraespecífica por lasiguiente razón: estas lombricespodrían ingerir una cantidad mayorde suelo que permitiría,especialmente si los recursosorgánicos son limitados —contenidosde C y N bajos, por ejemplo— comoocurre en las sabanas de suelosácidos, que se incrementara laasimilación de nutrientes en sutracto digestivo.

Los adultos de Eisenia fetidaSavigny 1826 presentan un númerode segmentos similar al de losindividuos recién nacidos (Sun yPratt 1931). Moment (1953) sostieneque la adquisición de nuevossegmentos finaliza en el momento dela eclosión y que, si ocurre una

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amputación caudal, la lombrizproducirá para repararla el mismonúmero de segmentos que teníaantes. No obstante, el número desegmentos de los adultos puede sersuperior al de los individuos reciénnacidos, como ocurre en las especiesAllolobophora terrestris f. longaSavigny y A. nocturna (Evans y Guild1947) y en A. terrestris f. typica(Saussey 1971b).

Evans (1946) informó quealgunas especies adquierensegmentos adicionales durante elcrecimiento (otras no los producen).Abeloos y Avel (1928) y Saussey(1971) han establecido relacionesentre el período de estivación de laslombrices de tierra y su regeneraciónen la especie Allolobophora terrestrisf. typica, y Piearce (1983) en laespecie A. longa. En este últimoestudio no se encontró ningunarelación entre la regeneración y laestivación en los individuos de unade las especies investigadas con másdetenimiento.

Hay que realizar más estudiospara determinar si la regeneracióndurante la estivación es unaestrategia que les permite a laslombrices aumentar el número desegmentos o es, simplemente, unmecanismo de remplazo de la parteamputada. Es posible que ambosprocesos ocurran y esto explicaría laausencia de relación en los adultosde M. carimaguensis, aunque lasegunda hipótesis no ha sidoprobada todavía. Por otra parte, losindividuos inmaduros, cuyo pesoosciló entre 0.5 y 1 g, tenían unmayor número de segmentos nuevosque los que pesaron entre 1 y 2 g.Estos resultados podrían explicarsepor la extrema fragilidad de losindividuos inmaduros (Edwards yBohlen 1996), cuyas partes caudalesse rompen fácilmente —o son másatacadas por algunos depredadoresinvertebrados— cuando descienden a

estivar, lo que no ocurre entre losadultos y los subadultos.

La incorporación de segmentosnuevos implica, o bien uncrecimiento continuo (sin ningunaamputación) o bien una regeneraciónhipermérica tras producirse unaamputación caudal, como encontróSaussey (1971b) en A. terrestris.Omodeo (1962) afirma que laregeneración no se debe a unareparación caudal sino que es unafunción normal del crecimiento. Haytres veces más segmentos nuevos enlos adultos de A. caliginosa Savignyque en los individuos inmaduros dela especie. Sería muy extraño que,en este caso, les fuera amputada laparte caudal a las lombrices antes dellegar al estado adulto. Vedovini(1968, 1969) sostiene también estahipótesis en otras cuatro especies:Eophila dollfusi Tétry, E. dugesiRosa, A. caliginosa f. typica (Savigny)y E. sanaryensis Tétry. Saussey(1971b) demostró que hubo unaumento caudal en 4 individuos deun total de 27 a los que se indujoartificialmente la diapausa.

La formación de segmentosnuevos en la región caudal de A.terrestris ocurre siempre durante ladiapausa, en condiciones naturales(Abeloos y Avel 1928). Saussey(1971) demostró que los adultos deA. terrestris f. typica tienen mássegmentos nuevos que las lombricesrecién nacidas, aunque el porcentajede individuos que experimentaron laregeneración fue muy similar tantoen los inmaduros (57.1%) como enlos adultos (55%).

La diapausa puede considerarseuna inversión realizada en un estilode vida alternativo que ofrece suspropios beneficios, costos ycompensaciones, y no es tanto unahuida de las condicionesestacionales desfavorables(Bradshaw et al. 1998). Cuando el


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alimento disponible escasea, seactiva la diapausa en una granvariedad de organismos (Beck 1980;Gilbert y Schreiber 1998; Harper1977); un efecto igual produce elfotoperíodo en algunos insectos(Tauber et al. 1986) y en algunosácaros (Lees 1953). Tanto latemperatura como el fotoperíodo danseñales que inducen la diapausa enlas lombrices de tierra (Reinecke1983; Saussey y Debout 1984). Enla lombriz paleártica anécicaAporrectodea longa (Ude), los factoresque determinan el inicio de ladiapausa son la temperatura delsuelo, el estrés hídrico y elfotoperíodo, o sea, cuando laduración del día es superior a15.3 horas (Heidet y Bouché 1991).Morgan y Winters (1991) observaronun aumento en las reservasenergéticas de lípidos antes de iniciarla diapausa en la especie A. longa.Quizás los adultos segregan unasustancia inductora de la diapausaque es la responsable de la prontaentrada de los inmaduros en estafase. Una gran cantidad de estasustancia se produciríaespecialmente cuando los individuosinmaduros se inactivan en la mitadde la época de lluvias. Estosupondría, obviamente, un enormeesfuerzo energético para aquellasespecies que viven en suelos dondelos recursos orgánicos son bajos.

Después de la producción de loscapullos, los adultos de M.carimaguensis descienden a lascapas profundas del suelo tantocomo lo permite su peso corporal(Jiménez y Decaëns 2000). Estaespecie inicia la diapausa después deque sus adultos pierden el 20% delpeso fresco, al final de la épocalluviosa. En aquellos sitios donde laprecipitación es escasa o dondeexiste una estacionalidad muydefinida, como en las sabanasneotropicales, los mecanismos de

esta índole son, sin duda, esencialespara mantener la densidad de laspoblaciones de lombrices a lo largodel tiempo. Por tanto, la diapausadesempeña, al parecer, un papelmuy importante en el control delciclo de vida de M. carimaguensis.En las lombrices de tierra, ladiapausa estacional constituye unafase de regresión sexual, de ahorroenergético (Gallisian 1971) y decrecimiento postcaudal (Saussey ySong 1981). Forma parte no sólo dela regulación del ciclo de lasactividades trófica y sexual (Bouché1984), sino también de la densidadpoblacional.

Es poco probable que lascondiciones abióticas sean las quepropicien el inicio de la diapausa; encambio, la evasión de la competenciaintraespecífica e interespecífica, asícomo la depredación, pueden ser losfactores responsables de esecomienzo. Se ha observado tambiénque estos procesos son importantesen otros taxones, por ejemplo, enalgunas especies de copépodos(Santer y Lampert 1995). Quizás laexplicación posible delcomportamiento de M.carimaguiensis respecto a ladiapausa se encuentre en lanecesidad de reducir la competencia,en los hábitos reproductivos, en losfactores ambientales y aun en laescasez de alimento (disponibilidadde hojarasca); sin embargo, todosestos fenómenos deben serestudiados con más profundidad eninvestigaciones futuras.

La humedad del suelo es el factorresponsable de los patronesestacionales observados en ladistribución vertical de lascomunidades de lombrices de tierra,aunque las diferencias observadasentre los adultos y los individuosinmaduros de M. carimaguensispueden tener también un origenbiótico. La diapausa anticipada de

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los inmaduros responde a unainducción fisiológica (Jiménez et al.1998b), pero no hay aún unaevidencia experimental sobre lanaturaleza de los factores quedesencadenan ese fenómeno. Ahorabien, una explicación plausible seríala regulación de la densidad depoblación de las lombrices, ya que seajusta especialmente a esta especieque necesita 3 años, al menos, paraalcanzar la madurez sexual(Jiménez, datos sin publicar). Laestrategia adaptativa de las especiesmás grandes, que explotan las capassuperficiales del suelo para evitaruna concentración elevada deindividuos de la misma especie, yreducir así la competencia intra-específica, podría ser la que regulaeste tipo de comportamiento en M.carimaguensis. El fotoperíodo, comofactor de inducción de la diapausaen las lombrices (Begon et al. 1996;Saussey y Debout 1984), puedeafectar a los adultos y a losindividuos inmaduros de mododiferente. Cabe la observación deque esta diversidad de hipótesis yrespuestas requiere más estudios,principalmente de carácterfisiológico, que permitan definir lasdiferencias que existen entre losesquemas o patrones de estivaciónde las lombrices de tierra.

AgradecimientosLos autores agradecen a CarlosFragoso y a Isabelle Barois por suscríticas a la primera versión delmanuscrito, y a varios estudiantes yoperarios de campo por la ayudaprestada para este estudio.Agradecen también a A.G. Morenopor los dibujos de las diferentescámaras de estivación. Lainfraestructura y los fondos pararealizar el estudio provinieron

principalmente del CIAT y del IRD(antiguo ORSTOM). Agradecenademás el apoyo recibido, durantevarias fases de este trabajo, delPrograma de Biología y Fertilidad delos Suelos Tropicales (TSBF), de laUniversidad Complutense (España),del Instituto de Ecología (México) yde la Agencia Española deCooperación Internacional (AECI).Agradecen, finalmente, por loscomentarios y las sugerencias útilesde dos revisores anónimos.

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ResumenSe puede emplear una clasificaciónecológica basada en una serie decaracteres morfológicos paradescribir las funciones quedesempeñan las lombrices de tierraen el suelo, las cuales, en realidad,rara vez han sido verificadas. Seestudiaron las mollejas deMartiodrilus carimaguensis(Glossoscolecidae) para determinar sila morfología anécica correspondía ala dieta de la lombriz (ingestión dehojarasca y material órgano-mineraldel suelo). Mediante la observacióndirecta del contenido de la molleja de13 adultos con una lupa binocular yun microscopio de contraste de fase,se determinó que el porcentaje (envolumen) de fragmentos vegetales,raíces, materia orgánica (MO) amorfay partículas minerales era de 55, 6.3,

5.0 y 35% (v/v), respectivamente. El80% de los fragmentos vegetalescontenidos en la molleja eranmicroscópicos y, en su mayoría,estaban incorporados en la materiaórgano-mineral de las heces de laslombrices, que se conservaban bien ensus mollejas. Las característicaspredominantes de la dieta deM. carimaguensis fueron la coprofagiay la necrorizofagia. Ahora bien, lasheces producidas indicaban una granvariabilidad en su dieta, hecho quepodría relacionarse con la adopcióntransitoria de una dieta típicamenteanécica durante ciertos períodos detiempo.

Palabras clave: contenido intestinal,coprofagia, dieta, gruposecológicos, lombrices anécicas,sabana, suelos tropicales

IntroducciónLas lombrices constituyen un recursopotencial de gran interés en lasostenibilidad de la agricultura, yaque participan activamente en laregulación de las propiedades físicasdel suelo, en la dinámica de la MO delentorno y en el crecimiento de lasplantas (Lavelle et al. 1999). Lastécnicas de inoculación con lombricesde tierra, en condiciones naturales,proporcionan beneficios, aunque sucosto es muy alto; son, por tanto, una

CAPÍTULO 10

La Dieta de una Lombriz Anécica delas Sabanas Colombianas: UnaCuestión Relacionada con lasCategorías Ecológicas1

L. Mariani* , N. Bernier**, J. J. Jiménez*** yT. Decaëns†

1. Publicado en Comptes Rendus de l’Académiedes Sciences, Séries III 324(8), p 733-742,por Mariani et al. Copyright © 2001 deElsevier. Impreso con permiso de la casaeditorial.

* Laboratoire d’Ecologie et Biologie des SolsTropicaux, IRD, 32 Av. Henri Varagnat,F-93143 Bondy Cedex, Francia.

** Laboratoire d’Ecologie Générale, MuséumNational d’Histoire Naturelle, 4 Av. du PetitChâteau, F-91800, Brunoy, Francia.

*** Unidad de Suelos y Nutrición de Plantas,CIAT, AA 6713, Cali, Colombia.

† Laboratoire d’Ecologie, UFR Sciences etTechniques, Université de Rouen, F-76821,Mont Saint Aignan Cedex, Francia.

La Dieta de una Lombriz Anécica...

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inversión que sólo debería hacerse encultivos de alto valor comercial(Senapati et al. 1999). Estastécnicas no son aplicables a loscultivos más extendidos, como loscereales; por ello, el manejo indirectode las poblaciones demacroinvertebrados del suelo pareceser la solución, ya que emplea unaserie de prácticas agronómicas en uncontexto espacial. Ahora bien, unaetapa esencial de ese manejo es elconocimiento sólido de los hábitosalimenticios de las especies delombrices elegidas, para comprendery, en ocasiones, incrementar lacapacidad de carga de lombrices delas áreas cultivadas.

El régimen alimenticio de laslombrices es un componente esencialde su clasificación funcional.Bouché (1977) propuso una tipologíabasada en los caracteresmorfológicos de las lombrices y en surelación con los hábitos alimenticiosde éstas y, hasta cierto punto, con lafunción que se supone que ellasdesempeñan en el suelo. Laslombrices epígeas, homogéneamentepigmentadas y fácilmentereconocibles, viven entre la hojarascao justo en la capa de suelo situadabajo ella, y se alimentan de restosvegetales. Las lombrices endógeasno tienen pigmentación, presentanun sistema muscular apenasdesarrollado y se alimentan,principalmente, del suelo y dealgunas raíces. Las lombricesanécicas, cuya pigmentación antero-dorsal es muy notoria, presentan unsistema muscular muy desarrolladoque está en consonancia con suactividad de introducir hojarasca enel suelo. La información sobre loshábitos alimenticios de las lombricesanécicas está restringida a seisespecies solamente, ninguna de ellasperteneciente a una región tropical(Bernier 1998; Bolton y Phillipson1976; Bouché y Kretzschmar 1974;

Ferrière 1980; James y Cunningham1989; James y Seastedt 1986; Judas1992; Kakajondo 1984; Piearce1972). Considerando la visión delmanejo ecológico de losagroecosistemas, es importanteestablecer el alcance que tienen loscriterios morfológicos definidos porBouché (1977) como indicadoresacertados del régimen alimenticio delas lombrices de tierra. Asimismo, esnecesario conocer tanto el origencomo el destino de la MO ingeridapor una lombriz, una vez que aquéllaha pasado por su tracto digestivo.

La lombriz anécica Martiodriluscarimaguensis (Glossoscolecidae) esuna especie nativa de las sabanas delos Llanos Orientales de Colombia.Sus individuos son de tamañogrande: 9 mm de diámetro, 190 mmde longitud y 11 g de peso fresco enestado adulto (Jiménez et al. 1998a).Se escogió esta especie para elestudio porque adquiere, en lospastizales introducidos, una biomasamuy alta y porque es capaz decolonizar con regularidad los cultivosintensivos adyacentes (Decaëns et al.1994; Jiménez et al. 1998b). Lalombriz forma galerías sub-verticales,abiertas a la superficie del suelo,donde deposita heces de grantamaño (o turrículos) que puedenresistir las fuerzas de desagregacióndurante varios meses (Decaëns2000). Estos turrículos constituyenuna fuente de nutrientes asimilablescuando están frescos y una reservade MO una vez que se secan(Decaëns et al. 1999c). Variosestudios han mostrado el efectopositivo que estos turrículos ejercenen la biomasa radical, así como en ladensidad de algunos grupos demacroinvertebrados epígeos yanécicos (Decaëns et al. 1999b).Cuando se excluyó a M.carimaguensis de pequeñas parcelasexperimentales durante 18 meses,los resultados fueron la

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compactación del suelo, unareducción del contenido de C delsuelo y de la biomasa vegetal, unincremento de la saturación de Al yun porcentaje más alto de malashierbas (Decaëns et al. 1999a).


Sitio del estudioEste estudio se realizó en la estaciónexperimental de Carimagua(CORPOICA-CIAT) situada en losLlanos Orientales de Colombia(4°37’ N, 71°19’ O) a 175 msnm. Lavegetación dominante corresponde ala de una sabana herbácea noinundable. El valor medio anual dela precipitación y de la temperaturaes de 2280 mm y 26 °C,respectivamente (datos del CIAT) yhay una época seca muy definida dediciembre a marzo. Los suelos sonOxisoles bien estructurados, de pocafertilidad, con una acidez [pH (H2O)4.5] alta, y con una saturación dealuminio alta (más del 90% delcomplejo de absorción del suelo estásaturado con Al3+); además, sucontenido de cationesintercambiables (Ca2+, Mg2+ y K+) esbajo (datos del CIAT).

Las parcelas en que sedesarrolló el muestreo pertenecen aun ensayo agropastorilmultidisciplinario cuyo objetivo esestudiar el efecto que ejerce laintensificación agrícola en elfuncionamiento del suelo en lassabanas de América del Sur. Endicho ensayo se prueban numerososy diferentes agroecosistemas, desdelos cultivos anuales que requierenaplicaciones altas de insumos hastalos pastizales de uso intensivo; lasabana nativa se toma como testigo.

Se escogieron, por tanto, dossitios para llevar a cabo esteestudio:

• Una sabana natural que no hasido pastoreada, que se quemacada año antes del comienzo dela época seca, y dondeTrachypogon vestitus Anderss,Paspalum pectinatum Nees,Axonopus aureus Beauv.,Schyzachyrium hirtiflorum Ness,Gymnopogon foliosus Nees eHyptis conferta Pohl ex Benthson las gramíneas másabundantes.

• Un pastizal introducido en que seasocian la gramínea alóctonaBrachiaria humidicola Rendle ylas leguminosas Arachis pintoiKrap. & Greg., Desmodiumovalifolium Guill. & Perr. yStylosanthes capitata Vog.

En el pastizal introducido, lasgramíneas desarrollaron un sistemaradical profundo, aunque susmacollas se dispersen sobre lasuperficie del suelo, en el cualaparecen raíces superficialesespontáneas (Fisher et al. 1994). Elsuelo del pastizal está enriquecido enC, es decir, tiene 3.7% frente a2.83% de la sabana en los primeros5 cm del perfil (Decaëns et al.1999c). Durante la época lluviosa,la carga animal es de 2 UA/ha en elpastizal, mientras que en la sabananativa es de 1 UA por 2 ó 3 ha(1 UA = 250 kg). La capacidad decarga del pastizal para mantenerlombrices es cinco veces mayor quela de la sabana [1.6 individuos/m2

frente a 0.4 individuos/m2 (Jiménezet al. 1998b) que equivalen a 24 y6 g/m2, respectivamente, debiomasa].

Muestreo de las lombrices y dela fracción liviana de MO en elsuelo y en la hojarascaDurante el mes de agosto de 1999,se recolectaron individuos adultos encada parcela mediante la aplicación


157

directa de una solución de formol(0.2%) dentro de la galería de lalombriz. Estas lombrices seguardaron luego en una solución quecontenía, en partes iguales, formol al4% y alcohol al 70% y, finalmente, seconservaron en alcohol al 70%. Laslombrices se midieron y se pesarondespués. Todas se recolectaron en lasprimeras horas de la mañana durante2 semanas.

La hojarasca se obtuvo del interiorde dos superficies circulares de0.377 m2 cada una, concéntricas,delimitadas por dos aros metálicossituados alrededor de la galería de lalombriz. La superficie interior era uncírculo de 50 cm de diámetro y laexterior otro alejado de 50 a 70 cm dela entrada de la galería. La cantidadde hojarasca recolectada hacia elinterior del primer círculo seconsideró hojarasca de la galería,mientras que la recolectada entre éstey el círculo exterior se tomó comotestigo. La hojarasca se lavó despuéscon agua para quitar las partículas desuelo adheridas a ella y se secó en unhorno a 75 °C durante 2 días.

Se recolectaron también muestrasde suelo con un cilindro de aluminiode 10 cm de diámetro y 15 cm dealtura, a 5 m de la galería de donde sehabía extraído previamente la lombriz.La MO del suelo —en este caso, lafracción ligera mayor que 0.125 mm—se aisló mediante la técnica de lavadoy tamizado en cuatro clases según eltamaño: > 2mm, 1 a 2 mm, 0.5 a1 mm y 0.125 a 0.5 mm. Cada claseo subfracción se secó en un horno a75 °C durante 2 días y se pesó.

Se hizo también una colección dereferencia con las especies vegetalesmás abundantes en las dos parcelasestudiadas; tanto la parte aérea comolas raíces de las plantas recolectadasfueron conservadas en alcohol al70%.

Contenido de la mollejaSe aisló el contenido intestinal de8 lombrices adultas del pastizalintroducido y de 5 de la sabananativa y se analizó ya sea bajo unalupa binocular (magnificación 40X)cuando se trataba de materiaórgano-mineral mayor que 500 mm oya bajo un microscopio de contrastede fase (magnificación 630X) parapercibir los fragmentos órgano-minerales más pequeños (Bernier1998). El material que, una vezingerido por la lombriz, está menosmodificado es el que se encuentra enla molleja (Ferriére 1980).

Las observaciones realizadasbajo la lupa permitieron separar elmaterial vegetal, los fragmentosminerales (contenido de Fe), losagregados órgano-minerales (masaórgano-mineral de textura fina conelementos no identificables), elcarbón y las deyeccionesholorgánicas (heces). La materiavegetal macroscópica se clasificósegún su origen (de raíces, de parteaérea y sin determinar). Fue posibleobservar las estructuras órgano-minerales porque habían sidoconservadas en etanol al 95%; éstasse clasificaron como agregados biendefinidos procedentes de pequeñasbolas fecales depositadas por laslombrices, como agregadosangulares, y como agregados sinclasificar (debido, probablemente, ala manipulación y a la conservación).Bajo el microscopio se identificaronla materia vegetal libre, el carbón, lasestructuras minerales, la MO amorfaaislada y la incluida en complejosorgano-minerales, y la MO vegetal,amorfa y mineral (Bernier 1980). Elporcentaje volumétrico de cadacategoría se calculó por el método deconteo de puntos en una rejillatransparente. Cada punto de lamuestra se seleccionó al azar porquela imagen se enfoca primero en la redy después en el portaobjetos. En

158


ambos casos se contabilizan cercade 100 puntos por cadaportaobjetos analizado. Ahora bien,este método puede sobreestimar laproporción de elementos alargados oaplastados, lo que se compensa,supuestamente, por la disposiciónrelativamente aleatoria de estoselementos sobre el portaobjetos. Seregistraron en 12 clases de tamañolos fragmentos que oscilaban entre0.8 y 0.08 mm en el microscopio(para todos los componentes,excepto los amorfos) y entre 0.025 y3 mm en la lupa. Estas dos escalasde observación se superponenparcialmente porque las clasescomprendidas entre 0.025 y0.05 mm y entre 0.05 y 1 mm soncomunes a ambas escalas. Laspruebas de comparación empleadasinducen a elegir las observacionesrealizadas bajo el microscopio en laclase de 0.025 a 0.05 mm, ya quebajo la lupa ocurre unasubestimación importante. En laclase superior, en cambio, laelección de las observacionesrealizadas bajo la lupa es arbitrariaporque las dos medidas no sonestadísticamente diferentes.

El contenido de la molleja quees, generalmente, menor que 1 cm3,se observó bajo la lupa, mientrasque en el microscopio se empleó unaalícuota órgano-mineral extraída alazar de numerosos agregados. Elporcentaje de fragmentos observadoen el microscopio fue corregido auna prorrata de los valores de losagregados observados en la lupa.

La colección de plantas dereferencia se empleó para identificarel origen de los fragmentos vegetalesque se observaron bajo la lupa, esdecir, si provenían de la parte aéreao de la raíz.

Análisis estadísticosEl procedimiento Box-Cox permitetransformar los datos para reducir laasimetría y la kurtosis de lasdistribuciones (Sokal y Rohlf 1995)mediante el programa estadístico R(Legendre y Vadour 1995). Se aplicóuna serie de pruebas estadísticas noparamétricas a algunas de lasvariables analizadas, por dosrazones: las muestras eran pocas yla presunción de la homogeneidad delas varianzas no se cumplió(Scherrer 1984). Se empleó laprueba de U Wilcoxon-Mann-Whitney para comparar las muestrasque provenían de las dos parcelas ylas clases (según tamaño) comunesque se midieron en el microscopio yen la lupa. Se emplearon laspruebas de Wilcoxon de muestras nopareadas para comparar algunasvariables (los porcentajes defragmentos de raíz y de parte aérea).Se hicieron correlaciones noparamétricas (de rango) con el fin deexplicar la variabilidad intergrupos eintragrupos, entre la cantidad dehojarasca, la fracción liviana de laMO, la masa corporal de losindividuos y las características de lasmollejas.

Estas pruebas no paramétricasse realizan con variables o pares devariables y no emplean ningúncriterio para manejar múltiplescomparaciones partiendo de unconjunto especial de datos. Ahorabien, el riesgo de la primera especie(α) para k pruebas simultáneas esde 1- (1- αk), lo que da un valor de0.4 en lugar del nivel 0.05 para lascorrelaciones entre las cincovariables (Scherrer 1984). Paraejecutar correctamente las pruebasestadísticas se pueden seguir doscaminos: (Legendre P., Université deMontreal, com. pers.), o bien probarla hipótesis general incluyendo todaslas pruebas simultáneas trasefectuar cada prueba sin corrección,


159

o bien corregir el nivel designificación de cada prueba. Ennuestro caso, se ha probado lahipótesis global de la diferencia entrela media multidimensional de losdos grupos (parcelas o clases segúntamaño) con la prueba (test) deMantel: ésta consiste en lacomparación de una matriz quecontiene la similitud entre todas lasobservaciones y una matriz modeloque representa la división de lasobservaciones en dos grupos(Legendre y Fortín 1989; Legendre yLegendre 1998). Esta pruebaequivale a un análisis de la varianzamultivariante no-paramétrica. Lassimilitudes entre las observacionesse calculan a partir del coeficientecuantitativo y simétrico de Gower(Legendre y Legendre 1998, ecuación7.20 p. 259). Para las correlacionesparamétricas no existe ningunaprueba disponible; en este caso seha empleado la corrección múltiplede Bonferroni para pruebasmúltiples, modificada por Hochbergy que se desarrolla en dos etapas(Hochberg 1998; Legendre yLegendre 1998). En general, se tratade probar la hipótesis nula en que,del conjunto de pruebas simultáneasrealizadas al nivel α, hay al menosuna prueba significativa al nivel deα/(número de pruebas simultáneas).Después, y para probar la hipótesisnula en cada prueba, se ordenanen orden creciente las kprobabilidades, se corrigenempleando el factor k-i + 1 (dondei es el nivel de probabilidad), y secomparan con α.

Para la representación de lasvariables se escogieron la mediana,los quartiles y la desviación porquerepresentan mucho mejor ladistribución cuando las variables nose ajustan a una distribuciónnormal. Por consiguiente, en el casode una fuerte asimetría en ladistribución de los datos, la suma de

las medianas podría ser ligeramentesuperior a 100.

ResultadosEl contenido de las mollejas,conservado en alcohol y observadobajo la lupa, se mostró como unamasa órgano-mineral de textura fina(que se analizará luego bajo elmicroscopio), en la que aparecieronfragmentos macroscópicos denaturaleza mineral y vegetal. Estamasa órgano-mineral puede estar obien claramente moldeada o bienformada por un conjunto de gránulosque están dentro de la molleja.Estos se distinguen por su forma yson, de hecho, agregados biendefinidos. Estos agregados fueronmoldeados por otros animales y elalto contenido de suelo superficialindica que se trata de deyecciones delombrices más pequeñas. Dentro dela masa descrita se encontrarontambién pequeños fragmentos decarbón. La estructura de la masaera más o menos desagregada, dadala cantidad de fragmentos vegetalesde la muestra y el proceso demanipulación a que fue sometida.

Pese a la gran variabilidadindividual observada (Figura 10-1),se pudo constatar que los agregadosórgano-minerales de los 13individuos analizados (mediana =77%) fueron predominantes; losfragmentos vegetales y minerales> 50 µm eran escasos, y presentabanmedianas de 14% v/v y 11% v/v,respectivamente. Estos agregadosórgano-minerales contenían grandescantidades de fragmentos vegetales< 50 µm (44% v/v) y su contenidototal de MO fue mayor que el de losconstituyentes macroscópicos ymicroscópicos juntos (Figura 10-1,B).La MO liviana representó el 63% delvolumen total del contenido de lasmollejas, mientras que se obtuvo un

160


Rel

ació

n v

/v (%

)

A

MO livianaSin Con

quema quema

Rel

ació

n v

/v (%

)

80

70

60

50

40

30

20

10

0Agregados

Bien Otrosdefinidos

Minerales

MOliviana

Rel

ació

n v

/v (%

)

60

50

40

30

20

10

0MO

amorfaMinerales

B

MOliviana

80

60

40

20

0MO

amorfaMinerales

C

Figura 10-1. Características del contenido de una molleja que son comunes a las muestras de las dosparcelas estudiadas. (A) Elementos macroscópicos (>50 µm); (B) Elementos microscópicos(<50 µm), (C) Total; MO: materia orgánica. Los valores representan el mínimo, el máximo,los percentiles 25-75 y la mediana.

6.5% v/v para el valor de la MOamorfa y un 30% v/v para el de losminerales (Figura 10-1,C).

Las lombrices recolectadas en lasdos parcelas ensayadas habíaningerido heces de otras lombrices máspequeñas, a excepción de unalombriz del pastizal introducido.Esos agregados pertenecían, en sumayoría, a la clase de tamaño de0.2 a 0.75 mm y constituían del 9%al 71% del contenido total de lasmollejas (Figura 10-1, A). Estosvalores representaban una evaluaciónmínima de la fracción total deagregados redondeados, porque elreconocimiento de éstos dependía delgrado de conservación de la muestra.

Los fragmentos de raícesrepresentaron el 5% v/v en los13 individuos estudiados, siendo 4%la mediana obtenida en el pastizalintroducido y 9% la obtenida en lasabana nativa (diferencia nosignificativa). Los fragmentos departe aérea fueron menosabundantes (mediana global de0.2 v/v, 2.5% en la sabana natural y0% en el pastizal introducido,Figura 10-2), aunque las diferenciasno fueron significativamentediferentes. Sólo un individuo delpastizal se diferenció por la cantidadde fragmentos vegetalesmacroscópicos encontrados en lamolleja (47% v/v), de los cuales el


161

Rel

ació

n v

/v (%

)

35

30

25

20

15

10

5

0IndeterminadoParte aéreaRaíces

Figura 10-2. Naturaleza de los fragmentos vegetales macroscópicos en el conjunto del contenido de lasmollejas analizadas. Lectura del gráfico: igual que en la Figura 10-1.

70% era de la parte aérea de lasplantas. Esta lombriz ejercitótambién la coprofagia.

Como parte proporcionalimportante, las deyeccionesholorgánicas se hallaron solamenteen una lombriz del pastizalintroducido.

Hubo una diferencia significativa,aunque débil, entre el contenido dela molleja de las lombrices de lasabana y de las del pastizal. En laslombrices de la sabana (respecto alas del pastizal) se observó unacantidad mayor de complejos órgano-minerales (18.5% frente a un 6%) yde fragmentos vegetales (8% frente aun 2%) y de minerales (6% frente aun 2%); además, la MO amorfa tuvoun valor alto en esos complejos y unvalor bajo en la hojarasca cercana alas galerías de las lombrices (14 y97 g/m2 para la hojarasca testigo,37 y 78 g/m2 para la hojarasca de lagalería, en la sabana y en el pastizal,respectivamente) (Figura 10-3).

La Figura 10-4 presenta losdatos relativos al peso de losindividuos, a la biomasa de lahojarasca y a la fracción liviana de laMO. Entre las 16 variablesdescriptivas empleadas, sólo una,que está relacionada con elcontenido de MO en la molleja, tuvo

una correlación significativa con lacantidad de hojarasca testigo(Cuadro 10-1); esa variable fue elporcentaje volumétrico de losfragmentos vegetales incluidos en loscomplejos órgano-minerales(r2 = 0.706, Cuadro 10-2).

No hubo correlación alguna entrela medición bajo la lupa de lascaracterísticas de las mollejas y sumedición bajo el microscopio,mientras que la cantidad de hojarascatestigo y la de hojarasca de galeríarevelaron una fuerte correlación(Cuadro 10-2).

La relación entre la abundanciade las partículas orgánicas yminerales (en el contenido de lamolleja) y su tamaño arrojó una curvabimodal (Figura 10-5), en la cual seaprecian dos granulometrías claras:la más fina que se haya observado enel estudio (0.8 µm) y dos fraccionesgruesas (de 0.05 a 0.2 mm). La líneavertical interrumpida que aparece enla gráfica separa las fraccionesobservadas bajo la lupa de lasobservadas al microscopio. Estas dosescalas de observación (lupa ymicroscopio) corresponden,probablemente, a una dieta realcompuesta por heces de otraslombrices (MO fina incluida en la fasemineral), por raíces >500 µm (que no

162


Sabananativa

Com

plej

os ó

rgan

os-

min

eral

es, C

OM

(%,

v/v)

26

22

18

14

10

6

2Pastizal

introducido

A

Sabananativa

MO

livi

ana

en lo

s C

OM

(%,

v/v)

10

8

6

4

2

0

Pastizalintroducido

B

Sabananativa

Min

eral

es e

n lo

s C

OM

(%,

v/v)

10

8

6

4

2

0Pastizal

introducidoSabananativa

Hoj

aras

ca te

stig

o(g

/m2 )

160140120100806040200

Pastizalintroducido

D

Hoj

aras

ca d

e ga

lerí

a(g

/m2 )

2702402101801501209060300

E

Sabananativa

Pastizalintroducido

C

Figura 10-3. Comparación entre el contenido de las mollejas de los individuos de la sabana nativa ydel pastizal introducido. Las 16 variables indicadas en el Cuadro 10-2 arrojarondiferencias significativas al comparar los dos sistemas de uso de la tierra (sabana ypastizal). (A) Complejos órgano-minerales totales; (B) MO liviana de los complejosórgano-minerales; (C) MO amorfa de los complejos órgano-minerales; (D) Hojarascatestigo; (E) Hojarasca de galería. Ver Figura 10-1 para interpretar el gráfico.

estaban incorporadas en el suelo) ypor partículas minerales gruesas.

Discusión

Régimen alimenticio endógeopolihúmico o régimen anécicopor redefinirLas mollejas analizadas contenían un38.5% de MO liviana (8.5% defragmentos macroscópicos, de los

cuales la mayoría eran de raíces),7% de MO amorfa y 54% de materialmineral. Estas cifras se obtuvierontras la conversión de los porcentajesvolumétricos en porcentajesponderados utilizando como factorlas siguientes densidades: 2.7,2.2 y 1 g/cm3 para las partículasminerales, la MO amorfa y la MOliviana, respectivamente (Bernier1996; Christensen 1992). Se podríaconsiderar que la especie delombriz presenta un régimen


163

Hojarascatestigo

Peso

(g)

240

180

120

60

0Hojarascade galería

A

Masade los

individuos

28

24

20

16

12

8

4

0MO

liviana delsuelo

B

Peso

(g)

Figura 10-4. Biomasa de los individuos y características de los sistemas. (A) Masa de la hojarasca(g/m2); (B) Masa de los individuos (en gramos) y de la MO liviana del suelo (mg/g suelo).Ver Figura 10-1 para la interpretación.

mg/

g de

su

elo

Cuadro 10-2. Correlaciones significativas entrelas variables descritas en elCuadro 10-1.

Hojarascade galería

Hojarasca testigo 0.90***

Complejos órgano-minerales -0.84*

* = prueba significativa al 5%; *** = pruebasignificativa al 0.5%.

alimentario anécico si el 77% de losfragmentos vegetales no sonmicroscópicos ni están yaincorporados en los agregadosórgano-minerales. La identificaciónde la mayoría de estos agregadoscomo deyecciones de lombricesimplica que otras lombrices habíanincorporado este material al suelo.En consecuencia, la ingestión

Cuadro 10-1. Lista de las 16 variables empleadas en las correlaciones y en la comparación de lasparcelas estudiadas.

Observaciones bajo la lupa Fragmentos vegetalesAgregadosMineralesRaíz, fragmentos macroscópicosParte aérea, fragmentos macroscópicos

Observaciones bajo el microscopio Fragmentos vegetales y bacterias, total(%, en volumen) Minerales, contenido total

Fragmentos vegetales y bacterias en los complejosórgano-mineralesMinerales en los complejos órgano-mineralesMO amorfa en los complejos órgano-minerales

Complejos órgano-minerales, total

MO amorfa libre

MO amorfa total

MO total

Gramos, g Peso de los individuos en alcohol

mg/g de suelo Fragmentos vegetales del suelo

g/m2 Hojarasca testigo

Hojarasca de galería

(%, en volumen)

164


directa de hojarasca no ocurre en ladieta de M. carimaguensis (de 0 al20% g/g, con una mediana de 0).

Solamente un individuoanalizado había incorporado unacierta cantidad de hojarasca ypresentaba, por tanto, un régimenalimentario típico de una lombrizanécica. Los individuos recolectadosen ambos sistemas estudiadoscompartieron las característicaspredominantes de la dieta deM. carimaguensis, es decir, larizofagia y la coprofagia; sinembargo, la incorporación de MO enla fracción mineral fue más clara enlas lombrices de la sabana, al menoscuando se consideró el procesodigestivo a esta escala deobservación.

Las lombrices endógeaspolihúmicas produjeron heces quefueron ingeridas después porindividuos de M. carimaguensis; estoes lo que sugiere la alta proporciónde suelo y de material vegetalcontenidos en las heces. Estas hecespudieron ser depositadas por tresespecies endógeas presentes en elárea de estudio: Andiodrilus sp.,Glossodrilus sp. y la especie

perteneciente a la familiaOcnerodrilidae; asimismo, por losestados juveniles deM. carimaguensis dado su pesomedio y su diámetro preclitelar enestado adulto (Jiménez et al. 1998b).Se ha observado, además, que laespecie más pequeña se alimenta delas heces subterráneas depositadaspor M. carimaguensis (Jiménez et al.1998a). Esta coprofagia colocaría aM. carimaguensis al final de lacadena trófica del suelo, mientrasque la ingestión de hojarasca, unafunción asociada con las lombricesanécicas, estaría situada en el iniciode la cadena. En realidad, elconsumo de grandes cantidades dedeyecciones de lombrices junto conhojarasca muestra la grancomplejidad de las cadenas tróficasdel suelo, cuyos niveles diferentes nose han observado aún claramente(Ponsard y Arditi 2000).

Es poco probable que losindividuos de M. carimaguensisexploren el suelo en busca de hecesde otras lombrices, dadas la formade la galería (probablemente en U) ylas frecuentes salidas de aquéllos ala superficie del suelo (Jiménez,Decaëns y Mariani, datos sin

Figura 10-5. Densidad de la probabilidad de obtener partículas orgánicas (A) y minerales (B) en lasmollejas de las lombrices de tierra (escala logarítmica).

% V

/V p

or m

m (l

og)

10,000

1000

100

10

1

0.10.001 0.01 0.1 1 10

A

Microscopio Lupa

Tamaño de partículas (mm)

B

Tamaño de partículas (mm)

Pastizal introducido Sabana nativa

Microscopio Lupa

0.001 0.01 0.1 1 10


165

publicar). Hay además un númerorelativamente alto de heces en lasuperficie del suelo que fuerondepositadas por lombrices deespecies endógeas, como lo muestrala cartografía superficial de lasestructuras biogénicas en la mismaparcela de sabana nativa del estudio(Mariani, Decaëns y Jiménez, datossin publicar). De hecho, esteestudio revela que las hecessuperficiales de Glossodrilus sp. yde la especie de Ocnerodrilidae sonmuy escasas, mientras que las deAndiodrilus sp. cubren el 2.2% de lasuperficie total del suelo, aunque laheterogeneidad espacial presente esbastante alta (132% CV). Ahorabien, es necesario realizar estudiossobre la composición de lahojarasca, del humus y de ladistribución vertical de las heces,para comprender los factores quedeterminan la ingestión de unamasa órgano-mineral por parte deM. carimaguensis y poder atribuirlea esta acción un significadoecológico. Si se confirma lahipótesis de la ingestión selectiva deuna masa órgano-mineral en lasuperficie del suelo, se habráencontrado entonces uncomportamiento anécico típico,aunque con un sentido ecológicodiferente. Este hecho sería laconsecuencia de la adaptación deuna especie anécica a la ausenciade hojarasca en las sabanasdurante la quema periódica deéstas.

Variabilidad estacional delrégimen alimentario enM. carimaguensisEl análisis de las heces superficialesda resultados poco coherentesfrente a los datos obtenidos en esteestudio; además, se ha probadoclaramente que M. carimaguensisincorpora hojarasca a la masaórgano-mineral (Guggenberger et al.

1995, 1996). Ahora bien, esosfragmentos de hojarasca pudieronhaber sido incluidos durante ladeyección de heces que hace lalombriz en la superficie del suelo.En realidad, estas heces contienendos tipos de fragmentos vegetales:los primeros, grandes y rígidos,indican que no fueron ingeridos porla lombriz sino cubiertos,probablemente, por las heces de éstaen el momento de la deposición; lossegundos son fragmentos muy finos(de algunos mm), visibles después deque las gotas de lluvia destruyen laenvoltura fina (cortex) de ladeyección (Mariani et al., datos sinpublicar) y que, probablemente,pasaron por el intestino de lalombriz. Otras deyecciones,recogidas en las mismas parcelas yen las mismas fechas que las de esteestudio, contenían más fragmentosde semillas que las muestras desuelo (Decaëns et al. 2003). Comoresultado de lo anterior, la especieM. carimaguensis estaríaseleccionando su alimento, lo que nose confirmó en este estudio, quetrataba del contenido de susmollejas. Al analizar las seccionesfinas cortadas en las heces frescasde M. carimaguensis que serecolectaron en el pastizal y en lasabana nativa, se halló una granheterogeneidad en la distribución delos fragmentos vegetales finos dentrode las heces (Decaëns 2000). Dichaheterogeneidad se podría explicarmediante la variabilidad observadaen el régimen alimenticio de laslombrices de M. carimaguensis segúnla escala de tiempo en que seformaron las heces, es decir, en unpromedio de 3 días y con un máximode 3 semanas (Decaëns 2000;Decaëns y Jiménez, com. pers.).Dada esta hipótesis, las lombrices deM. carimaguensis podrían adoptar,periódicamente, un régimen anécicotípico.

166


ConclusionesEste estudio demuestra que la dietaalimenticia de los individuos deM. carimaguensis no contiene,simplemente, una mezcla de suelo yde hojarasca, ya que estas lombricespueden alimentarse también deraíces y de las heces de otraslombrices. Hace falta un análisisdetallado del humus, de la hojarascay del contenido intestinal de laslombrices, así como un estudio delciclo nictameral, para lograr dosobjetivos: descubrir el agente queincorpora la hojarasca a la partemineral del suelo y la forma en quelo hace, y determinar el tipo derelación que existe entre M.carimaguensis y las otras especies dela macrofauna del suelo.

AgradecimientosLos autores agradecen a P. Lavelledel LEST (IRD/Universidad de ParísVI, Francia) por sus comentariosútiles sobre una versión previa deeste manuscrito; asimismo, a lagente de la estación de Carimagua,Colombia, por el trabajo realizadodurante la temporada de muestreo.Agradecen también a P. Margerie, dela Universidad de Rouen, Francia,por su ayuda en la identificación delos fragmentos vegetales.

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parte ii -...

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