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PARTE VI

Efectos Producidos por los Ingenierosdel Ecosistema desde la Dimensión

de la Muestra Unitaria hasta laParcela Experimental

Determinación del Nivel de Fósforo Orgánico...

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ResumenSe evaluaron —mediante laespectroscopía de la resonanciamagnética nuclear (RMN) con 31P, elfraccionamiento del P y la absorciónde P— los cambios que experimentael contenido de P en el horizonte A(0-10 cm) de los suelos ácidos desabana en Colombia, que fueronfertilizados con aplicaciones bajas deP y en los cuales habían crecidocontinuamente durante 15 años unpastizal de una sola gramínea(Brachiaria decumbens) y otro en quese asociaban la gramínea y unaleguminosa forrajera (B. decumbens+ Pueraria phaseoloides). El Pdisponible, analizado mediante elmétodo Bray, fue bajo en la sabananativa (1.3 mg/kg suelo) y dio unarespuesta moderada alestablecimiento del pastizal. Almismo tiempo, la afinidad del suelopor el P inorgánico disminuyóligeramente después de dichoestablecimiento. La espectroscopíade RMN con 31P mostró que el P

asociado con los ácidos húmicosestaba dominado por un P-monoéster y, en segundo lugar, porun P-diéster. Se observaroncantidades proporcionalmente másbajas de fosfonatos, de ácido teicóico,de ortofosfato y de pirofosfato. El Pasociado con los ácidos fúlvicospresentó una relación proporcionalmás bajas del P-diéster y uncontenido mayor de ortofosfato. Enla sabana nativa, las reservas de lasespecies de P orgánico inestable(fosfonatos y P-diéster, además delácido teicóico) asociadas con losácidos húmico y fúlvico fueron de12.4 y 1.1 kg/ha, respectivamente;estas asociaciones aumentaron,respectivamente, hasta 18.1 y1.8 kg/ha en el pastizal sinleguminosa y hasta 19.5 y 2.3 kg/haen el pastizal con leguminosa. Losdatos muestran la importancia de lasespecies de P orgánico inestable parael suministro de P a las plantas enlos pastizales mejorados de lostrópicos; indican, además, que el Pdel ácido húmico, en particular,responde a los cambios que presentael uso de la tierrra dentro de unaescala de tiempo relativamente corta.Las heces de las lombrices de tierrafueron muy abundantes en elpastizal de B. decumbens +P. phaseoloides y estabanenriquecidas con especies de Porgánico inestable. La conclusión

CAPÍTULO 20

Determinación, mediante laEspectroscopía de RMN con 31P, delNivel de Fósforo Orgánico de unOxisol, en Pastizales del TrópicoDerivados de la Sabana Nativa1

G. Guggenberger*, L. Haumaier*, R. J. Thomas** yW. Zech*

1. Publicado en Biology and Fertility of Soils 23,p 332-339, por Guggenberger et al.Copyright © 1996 de Springer. Impreso conpermiso de la casa editorial.

* Institute of Soil Science and Soil Geography,University of Bayreuth, D-95440 Bayreuth,Alemania.

** CIAT, AA 6713, Cali, Colombia.

334

El Arado Natural:…

extraída de este estudio es que laactividad de las lombrices mejora elaporte de P en los suelos de estospastizales, porque genera una reservade P orgánico fácilmente asimilable.

Palabras clave: especies orgánicas deP, espectroscopía de RMN con 31P,fósforo del suelo, heces de lombrizde tierra, pastizales tropicalesmejorados, suelos de sabanaácidos

Este trabajo está dedicado alProfesor J.C.G. Ottow con motivo de

su 60º cumpleaños (G.G.)

IntroducciónHay una firme convicción de que lossuelos del trópico húmedo estánsometidos a deficiencias de P, N, K,Ca, Mg, S, Zn y Mo, la cual revisteespecial importancia para losUltisoles y Oxisoles del neotrópico,que son viejos y están intensamentemeteorizados. En los suelos ácidos delas sabanas de América Latina, el Pconstituye un problema particularporque es fijado por los óxidos ehidróxidos de Fe y de Al, y seconvierte así en una limitante químicapara la producción agrícola en esossuelos.

Ball-Coelho et al. (1993)demostraron que el P orgánico delsuelo contribuye a la nutrición de lasplantas en los suelos fuertementemeteorizados. El conocimientodetallado de la composición del Porgánico puede revelar sucontribución potencial en la cadenaque va desde la descomposiciónmicrobiana de la materia orgánica(MO) hasta el P inorgánicosuministrado a las plantas. Newmany Tate (1980) y Tate y Newman (1982)fueron pioneros en el uso de laespectroscopía de resonanciamagnética nuclear (RMN) con 31P paracuantificar las especies de P orgánico

e inorgánico de los extractos alcalinosdel suelo. En condiciones tropicales,la fracción soluble de NaOH puedeformar una reserva relativamenteactiva de P y puede reaccionar mássensiblemente a los cambios en elsistema de uso de la tierra dentro deuna escala de tiempo relativamentecorta, representando así una fracciónmás lábil de P (Oberson et al. 1995;Tiessen et al. 1992). De los diferentestipos de compuestos de Pidentificados por el análisis de RMNcon 31P, los diésteres de ortofosfato,incluyendo en ellos los fosfolípidos ylos ácidos nucleicos, se conviertenmuy fácilmente en P inorgánico, queestá disponible para las plantas,cuando el suelo ofrece un ambientefavorable (Hinedi et al. 1988; Tate yNewman 1982).

Los pastizales se han convertidoen un sistema de uso de la tierra muyextendido, tras la deforestación o eldesarrollo de cultivos en los suelos dela sabana tropical. Hay pruebas muyclaras de que el establecimiento depastizales mejorados en los suelosácidos de fertilidad baja de unasabana, especialmente cuando sesiembran en él especies vegetales queproduzcan una gran cantidad debiomasa en el interior del suelo,puede incrementar realmente elcontenido de la MO y la fertilidad deese suelo (Thomas et al. 1995).

En el presente estudio se empleóla RMN con 31P en los ácidos fúlvico yhúmico para estudiar la composiciónquímica del P moderadamenteresistente en el horizonte A de unOxisol. Los datos obtenidos se hanusado para establecer posiblesdiferencias entre estas fracciones deP, tanto en la sabana nativa como enun pastizal de gramínea sola, en otrode gramínea asociada conleguminosa, y en las heces de laslombrices, muy abundantes en elsistema en que se sembraron lagramínea y la leguminosa. Se discute


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la importancia que tienen para ladisponibilidad del P las especies de Pidentificadas, partiendo de los datosdel fraccionamiento de P y de unexperimento de sorción (o sea, deabsorción o adsorción) de P.

Materiales y Métodos

Descripción del sitio delensayoEl sitio de estudio representa lassabanas isohipertérmicas biendrenadas y se encuentra en el CentroNacional de InvestigacionesAgropecuarias (CNIA) Carimagua, enColombia (4º37’ N, 71º19’ O,175 msnm). Los valores mediosanuales de la temperatura y laprecipitación fueron 26 ºC y2200 mm, respectivamente,distribuidos desde abril hastadiciembre. Los suelos son, en sumayoría, Oxisoles de baja fertilidadcaracterizados por un pH bajo(< 5, en agua), una saturación de Alalta (> 75%) y niveles bajos de loscationes intercambiables de Ca, Mg yK. Los factores que contribuyen a lainfertilidad de estos suelos soncomplejos y entre ellos están latoxicidad debida al Al, y los bajoscontenidos de cationes básicosintercambiables y de P disponible.En 1978 se sembró la especieforrajera tropical de raíces profundasBrachiaria decumbens cv. Basiliskjunto con la leguminosa Puerariaphaseoloides CIAT 9900 (kudzú) enun área ocupada antes por la sabananativa. Ambas especies forrajerasestán muy bien adaptadas a lascondiciones de estos suelos ácidos.La aplicación de fertilizante (kg/ha)durante 15 años (1978-1993) a lospastizales introducidos fue de 0 N,103 P, 63 K, 648 Ca, 56 Mg y 77 S ala gramínea y de 0 N, 106 P, 80 K,648 Ca, 63 Mg y 90 S a las franjasde leguminosa.

El establecimiento del pastizalcausó un impacto significativo en laabundancia de la macrofauna delsuelo. La biomasa de lombrices en lasabana, en el pastizal de gramíneasola y en el de gramínea conleguminosa fue, respectivamente, de4.78, 22.95 y 51.09 g peso fresco/m2

(Decaëns et al. 1994). La ingestiónanual de suelo por las lombricesen el sistema B. decumbens +P. phaseoloides se calculó en 680 Mgsuelo/ha (Jiménez et al. 1994).

Muestreo del sueloEn septiembre de 1993 se tomaron alazar, manualmente, cuatro muestrasde suelo en cada uno de lostratamientos, los cuales habían sidosometidos a 15 años de pastoreo. Lasmuestras se tomaron en el horizontemineral A (0-10 cm) solamente, yaque la MO del suelo del pastizal esmás abundante cerca de su superficiey decrece al descender en el perfil delsuelo (Rao et al. 1994). Se recogieronademás al azar unas 20 heces delombriz de tierra en el pastizal de1 ha de B. decumbens + P.phaseoloides. En el laboratorio, lasmuestras fueron homogeneizadas y seextrajeron de ellas los restos visiblesde raíces. Todas las muestras desuelo se almacenaron secas y sutemperatura de secado, 105 °C, setomó como base de los resultados.

ExtracciónLos extractos alcalinos de los suelosse obtuvieron agregando, a 50 g desuelo fino (< 2 mm) secado al aire,200 ml de NaOH 0.1 M durante 24 hbajo una atmósfera de N2. Una vezcentrifugada la mezcla, elsobrenadante se acidificó hasta pH 2con HCl 2 M, y luego se centrifugópara separar las fracciones húmica yfúlvica ácidas. Los residuos sedispersaron mediante ultrasonidoempleando 200 ml de NaOH 0.5 M

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durante 10 minutos, y undesintegrador de tipo sonda (HeatSystems-Ultrasonics, ModeloW 185-F). La cantidad de energíatotal disipada fue de 270 J/ml. Lassuspensiones se centrifugaron y lossobrenadantes se acidificaron hastapH 2 con HCl 2 M, y se centrifugaronde nuevo para separar por segundavez las fracciones húmica y fúlvica. Atodas las fracciones se les practicóuna diálisis extensa. Terminadaésta, las dos fracciones húmicasácidas se combinaron en una sola,así como las dos fracciones fúlvicasácidas, se secaron ambas en frío y seanalizaron respecto a su contenido deC en un analizador “EL CNSElementar Vario”.

El P contenido en los ácidoshúmico y fúlvico correspondió a lasuma de las fracciones de Pobtenidas con NaOH, es decir, por elmétodo del fraccionamientosecuencial de P según Hedley et al.(1982). El P orgánico soluble en aguay el P inorgánico soluble en agua y enNaHCO3 (las formas inestables delprocedimiento de Hedley et al. 1982)no pudieron ser extraídos,probablemente, con el método aquíindicado, ya que las moléculas muypequeñas extraídas con NaOHatraviesan el tubo de la diálisis.

Análisis químico del PEl P total del suelo se extrajomediante la adición en secuencia deH2SO4 concentrado, H2O2 y ácidofluorhídrico (HF) (Bowman 1988); el Pinorgánico se determinó a partir de laextracción en secuencia con H2SO4 yHF solamente, y el P orgánico secalculó como la diferencia entre esosdos valores. Los valores del Porgánico son cantidades mínimas, yaque parte de ese P puede serhidrolizado por el H2SO4. Paracalcular el P disponible para lasplantas se empleó el método Bray II(Olsen y Sommers 1982). El P total

de las fracciones húmica y fúlvica sedeterminó tras la ignición (550 ºC) yla disolución de los residuos en H2SO40.1 M; el P inorgánico se midiódirectamente en los extractos; y el Porgánico de estas fracciones secalculó como la diferencia entre losvalores anteriores. En todos estoscasos, el P se analizó mediante unmétodo modificado que emplea azulde molibdeno.

Sorción de P inorgánicoLa sorción (absorción o adsorción) porel suelo del P inorgánico se determinóagitando 10 g de suelo con 100 ml deagua deionizada que contenían,alternativamente, 4.96, 9.92, 14.88,19.84 y 24.80 mg/L de P comoKH2PO4, durante 24 h a temperaturaambiente constante (25±1 ºC) y sinajustar el pH. Tras la centrifugacióny la filtración, el P inorgánico sedeterminó colorimétricamente en elsobrenadante (Olsen y Sommers1982). La diferencia entre el Pinorgánico en solución antes delexperimento y después delexperimento dio la cantidad de Pinorgánico extraído de la solución.

Mediciones de RMN con 31PUna muestra de 150 mg secadaen frío se disolvió en 3 cm3 deNaOD 0.5 M en tubos de RMN de10 mm y se analizó a los 2 días. Seusó un espectrómetro Bruker AM 500que funcionaba a una frecuencia de202 MHz, para obtener, una vezrecolectadas entre 8,000 y 20,000imágenes de barrido, los espectros nodesacoplados de 1H. Los espectros seregistraron a una temperatura de20 ºC, con un ángulo de impulso de90º, con un retraso del impulso de0.2 s, y con un tiempo de adquisiciónde 0.1 s. En estudios preliminares enque el retraso del impulso fue de 2 sse obtuvo una distribución de lasdiferentes especies de P que se


337

equipara a la anterior, aunque laresolución de los espectros obtenidano fue mejor que cuando se trabajócon un retraso de impulso de 0.2 s.

Las mediciones se hicieron conrespecto al ácido ortofosfórico al 85%.Los picos fueron asignados según lainformación obtenida en la literatura(Condron et al. 1990; Newman y Tate1980) y las áreas bajo los picos semidieron por integración electrónica.Dado que el ortofosfato orgánicoasociado a especies paramagnéticas,como el hierro, no sería detectado porel análisis RMN con 31P (Bedrock et al.1995), los resultados de este trabajono son cuantitativos, pero puedenusarse para hacer comparaciones;en efecto, el contenido de hierro de lafracción húmica fue comparableen las cuatro muestras de sueloempleadas (ácido húmico:56-81 g/kg, ácido fúlvico:1.4-1.9 g/kg).

Resultados

Distribución del CLa cantidad de C orgánico del sueloaumentó desde 22 g/kg en la sabanahasta 26 g/kg en el pastizal, sinleguminosa o con ella (Guggenbergeret al. 1995). El contenido de Corgánico de las heces de las lombricesfue de 56 g/kg.

De las cuatro muestras de suelose extrajeron 330 g/kg de C orgánico

mediante el procedimiento deextracción en secuencia(Cuadro 20-1). La mayor parte deeste C fue separado como ácidohúmico. Oberson et al. (1995)hicieron extracciones en los mismossuelos mediante el esquema defraccionamiento de Hedley et al.(1982). La suma de las fracciones deC orgánico soluble, extraídassecuencialmente en agua, en NaHCO3y en NaOH, fue de 470 g/kg. Sinembargo, el rendimiento del Corgánico de los extractos alcalinos deOberson et al. (1995) pudocompararse a la suma del C orgánicode las fracciones húmica y fúlvica delas muestras de este estudio. Estosresultados indicaron que la fracciónlábil de P, soluble en NaHCO3 y enagua, se perdió durante la diálisis.

Concentraciones de PLos niveles de P total (Cuadro 20-2)aumentaron ligeramente en el ordensiguiente:

sabana pastizal de pastizal denativa gramínea gramínea y

leguminosa

(332 mg/kg) (358 mg/kg) <(382 mg/kg)

Estos valores fueron 1.6 vecessuperiores a los obtenidos mediantela digestión con ácido perclórico(Oberson et al. 1995). Según Olsen ySommers (1982), la digestión conácido perclórico puede subestimar elcontenido de P en los suelosaltamente meteorizados. Esta

Cuadro 20-1. Distribución del carbono entre las fracciones del ácido húmico (AH), del ácido fúlvico(AF) y de la humina en los suelos de Carimagua. La suma de C-AH, C-AF y C-huminaes < 1000 g/kg C debido a la pérdida de C durante la centrifugación y, principalmente,a la diálisis de los compuestos de peso molecular bajo.

Muestra de: Carbono (g/kg C) en la fracción:C-AH C-AF C-humina

Sabana nativa 226 87 325Brachiaria decumbens 248 82 271B. decumbens + Pueraria phaseoloides (B+P) 239 85 277Heces de lombrices en B+P 236 80 395

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discrepancia refleja, sin duda, losproblemas que surgen cuando sedetermina el P en los suelostropicales. La cantidad de Pinorgánico fluctuó entre 144 y188 mg/kg de suelo, mientras que lade P orgánico fue aproximadamentede 190 mg/kg suelo. El métodoBray arrojó una cantidad pequeñade P en el suelo de la sabana nativa(1.3 mg/kg suelo) y una cantidadapenas un poco mayor que ésta enel pastizal de la asociación degramínea y leguminosa.

La mayor parte del P extraíbleestaba asociado a los ácidoshúmicos. Al establecer los pastizalesmejorados, aumentó la cantidad deP total de los ácidos húmico y fúlvicoen más de un 40%, si se comparacon la obtenida para ellos en lasabana nativa (Cuadro 20-2). Estosvalores fueron de dos a cuatro vecessuperiores en las heces de laslombrices que en el suelo que lascircundaba, lo que indica unenriquecimiento notable del Pextraíble.

El P orgánico dominóinvariablemente al P de los ácidoshúmicos y la relación proporcionaldel P inorgánico en dichos ácidos fuemuy alta en las muestras de lasheces de las lombrices. En general,la relación proporcional del Pinorgánico fue mayor respecto al Pdel ácido fúlvico que respecto al P

del ácido húmico; en las heces, el Pcontenido en el ácido fúlvico fuetotalmente inorgánico cuando sedeterminó por los procedimientoshúmedos de la química.

Sorción de PEl fraccionamiento del P inorgánicoentre la solución y las fases desorción (Figura 20-1) mostró que elsuelo de Carimagua tenía unaafinidad por el P inorgánico entre bajae intermedia, según los criterios de

Cuadro 20-2. Concentración de P (mg/kg de suelo) y su distribución en los ácidos húmicos y fúlvicosde los suelos de Carimagua. Los valores se basan en dos repeticiones, n = 2; elcoeficiente de variación del P en las fracciones individuales fue < 5%; PT = P total en elsuelo; Pi = P inorgánico; Po= P orgánico; P Bray = P extraíble en NH4F-HCl.

Muestra de: PT Pi Po P Bray P de ácido húmico P de ácido fúlvico

PT Po Pi PT Po Pi

Sabana nativa 332 144 188 1.3 23.1 18.9 4.9 4.0 2.3 1.7B. decumbens 358 163 195 1.4 32.9 25.7 7.2 5.7 3.6 2.1B. decumbens + 382 188 194 2.2 30.8 24.2 6.6 6.5 4.0 2.5 P. phaseoloides (B+P)

Heces de lombrices 592 392 200 n.a.a 69.9 60.1 9.8 31.4 0 31.4 en B+P

a. No analizado.

250

200

150

100

50

00 1 10

Sabana nativaB. decumbensB. decumbens + P. phaseoloidesB. decumbens + P. phaseoloides(heces de lombrices)

P en la solución

Figura 20-1. Isotermas de sorción de P en lossuelos de Carimagua.

P de

sor

ción

(mg/

kg)


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Juo y Fox (1977). La MO del suelosuperficial pudo haber contribuido ala sorción relativamente baja del Ppor el suelo. Juo y Fox (1977)reportaron isotermas de sorciónsimilares en la superficie de Ultisolesque se desarrollaron sobre rocasácidas. La afinidad del suelo por el Pinorgánico disminuyó un poco tras elestablecimiento de los pastizales.Las heces de las lombricespresentaron una concentración de Pinorgánico en equilibrio muchomayor que el suelo que lascircundaba, cuando se añadieron ala solución cantidades pequeñas de Pinorgánico. Sin embargo, cuando seaplicó la cantidad más alta posiblede P, los valores fueron similares.

Espectroscopía de RMN con 31PLos espectros de RMN con 31P de losácidos húmico y fúlvico que seextrajeron de las muestras deCarimagua (Figuras 20-2 y 20-3)presentaron señales intensas enδ = [4.3-5.6] ppm, que provenían demonoésteres de ortofosfato, unaforma diversa de P que comprendefosfatos de inositol, fosfatos deazúcares y mononucleótidos. Laseñal en δ = 4.3 ppm puede serasignada a la fosfocolina. Losdiésteres de ortofosfato, por ejemplolos fosfolípidos y el ADN (Newman yTate 1980), dieron resonancia enδ = [0.0-0.2] ppm. Las señalesseparadas de los diésteres obtenidasen δ = [1.0-2.0] ppm pueden provenirdel ácido teicóico, un diéster deortofosfato que consta de unidadesde un azúcar ligadas a grupos fosfato(Condron et al. 1990). Puesto que elácido teicóico no es un compuestosimple sino uno complejo, semanifiesta en un rango de δ ppm.El pico de señal obtenido enδ = 19.2 ppm procedía de losfosfonatos. Las señalescorrespondientes al P inorgánicohicieron picos en δ = 6.5 ppm

(ortofosfato) y en δ = -4.4 ppm(pirofosfatos). En el Cuadro 20-3 semuestra la distribución de lasespecies de P mencionadas.

Los datos obtenidos con laquímica desarrollada en mediohúmedo concuerdan con laespectroscopía de RMN con 31P en losiguiente: las especies de P orgánicodominan los ácidos húmicos (> 94%de toda la intensidad de la señal). ElP monoéster constituyó unporcentaje significativo del P de losácidos húmicos (44% a 59% de la

Figura 20-2. Espectros de resonancia magnéticanuclear (RMN) con 31P de los ácidoshúmicos extraídos de los suelos deCarimagua. El contenido de P enlos ácidos húmicos fue el siguente:sabana nativa, 1146 mg/kg;B. decumbens, 1294 mg/kg;B. decumbens + P. phaseoloides,1320 mg/kg; heces de laslombrices en B. decumbens +P. phaseoloides, 2138 mg/kg.

Sabana nativa

5.0 0.14.5

B. decumbens

-4.4

B. decumbens +P. phaseoloides

B. decumbens +P. phaseoloides(heces delombrices)

1.5

ppm20 10 0 -10 -20

19.2

6.5

340


Figura 20-3. Espectros de RMN con 31P de losácidos fúlvicos extraídos de lossuelos de Carimagua. El contenidode P en los ácidos fúlvicos fueel siguiente: sabana nativa,705 mg/kg; B. decumbens,901 mg/kg; B. decumbens +P. phaseoloides, 971 mg/kg; hecesde las lombrices en B. decumbens+ P. phaseoloides, 2207 mg/kg.

intensidad total de la señal) ydisminuyó según el siguiente orden:sabana nativa > pastizal degramínea = pastizal de gramíneacon leguminosa > heces de laslombrices. En cambio, el P diésteraumentó desde un 30% de laintensidad total de la señal hasta un44% de la misma, en las heces de laslombrices. Por tanto, la relaciónmonoéster:diéster del P disminuyódesde 1.9 (en la sabana nativa) hasta1.3 y 1.4 (en los dos pastizalesintroducidos) y hasta 0.9 (en lasheces de las lombrices). La relación

proporcional de los fosfonatos fuebaja en la sabana nativa ydisminuyó progresivamente desde elestablecimiento de los pastizalestropicales; no se detectaronfosfonatos en los ácidos húmicosextraídos de las heces de laslombrices.

La participación del Pinorgánico fue proporcionalmentemayor en los ácidos fúlvicos(Cuadro 20-2) que en los ácidoshúmicos relacionados con ellos. Loocurrido con los ácidos húmicos serepitió en los ácidos fúlvicos: unacantidad relativamente más alta deP orgánico se determinó con elanálisis de RMN con 31P que con ladeterminación química húmeda.Los monoésteres dominaron en losácidos fúlvicos extraídos del sueloque provenían de la sabana nativa,del pastizal de B. decumbens y delpastizal de B. decumbens + P.phaseoloides (54% a 64% de laintensidad total de la señal),mientras que las moléculas deortofosfato dominaron en los ácidosfúlvicos de las heces de laslombrices (68% de la intensidadtotal de la señal). En todas lasmuestras tomadas, sólo sedetectaron trazas de P-diéster noperteneciente al ácido teicóico,aunque los ácidos teicóicosrepresentaban una parteproporcionalmente significativa delP de los ácidos fúlvicos. Unporcentaje significativo de Pproveniente del ácido teicóico esaceptable, al parecer, ya que laespectroscopía de RMN con 13Cmostró que el C de los ácidosfúlvicos corresponde,principalmente, a carbohidratos(70% a 80% de C alquil-O de laintensidad total de la señal; G.Guggenberger, datos sin publicar).La relación [P-monoéster:P-diéster]aumentó desde 2.7 en la sabananativa hasta 3.0 en el pastizal degramínea, pero disminuyó a 2.3 en

Sabana nativa

6.5 5.6

B. decumbens 1.1

B. decumbens +P. phaseoloides

B. decumbens +P. phaseoloides(heces delombrices)

ppm20 10 0 -10 -20

5.44.3

-4.4

1.9

Determ

inación del Nivel de Fósforo O

rgánico...

341

Muestra de: Fosfonato Ortofosfato P-monoéster P-ácido teicóico P diéster Pirofosfato P-monoéster:(19.2) (6.5) (4.3-5.6) (1.0-2.0) (0-0.2) (-4.4) (P-diéster +

P-ácido teicóico)

Acidos húmicos

Sabana nativa 7 3 59 1 30 tr.a 1.9B. decumbens 3 4 51 3 37 2 1.3B. decumbens + P. phaseoloides (B+P) 4 3 53 1 38 1 1.4

Heces de lombrices en B+P - 6 44 6 44 tr. 0.9

Acidos fúlvicos

Sabana nativa - 18 54 20 tr. 8 2.7B. decumbens - 15 64 21 tr. tr. 3.0B. decumbens + P. phaseoloides (B+P) - 16 54 24 tr. 6 2.3

Heces de lombrices en B+P - 68 18 12 tr. 2 1.6

a. Trazas.

Cuadro 20-3. Distribución de los compuestos de P (porcentaje del total de la intensidad de la señal) en los ácidos húmicos y fúlvicos de los suelos de Carimagua,tal como la presenta el análisis de RMN con 31P (las cifras entre paréntesis indican el punto de salto o cambio químico, en ppm).

342


Cuadro 20-4. Reservas calculadas (kg/ha) de P total (PT), de P Bray y de las diferentes especies de Pasociadas con los ácidos húmicos y fúlvicos en la capa superficial del suelo (0-10 cm) deCarimagua. El P inorgánico incluye a los ortofosfatos y al pirofosfato; el P-diéster incluyeal P del ácido teicóico.

Muestra de: PT P Bray P de ácido húmico P de ácido fúlvico Inorgánico Mono- Diéster + Inorgánico Mono- Diéster +

éster fosfonato éster fosfonato

Sabana nativa 461 1.8 0.8 19.1 12.4 1.4 3.0 1.1B. decumbens 501 1.9 2.5 23.6 20.0 0.9 5.4 1.8B. decumbens + 534 3.0 2.1 22.5 18.1 1.5 5.2 2.3

P. phaseoloides

el pastizal de gramínea conleguminosa. Las heces de laslombrices presentaron los valoresmás bajos de esta relación del P.

DiscusiónLa cantidad de P calculada a partirde los resultados obtenidos indicóque el incremento en las reservas delP total, una vez establecido elpastizal (Cuadro 20-4) fue menor queel P total añadido en forma defertilizante (103 kg/ha de P en elpastizal de gramínea y 106 kg/ha deP en el pastizal de gramínea asociadacon leguminosa). El P que no sepudo contabilizar ascendió a63 kg/ha en el pastizal deB. decumbens y a 30 kg/ha en elpastizal de B. decumbens + P.phaseoloides. Las pérdidas de P enel suelo del pastizal de gramínea conleguminosa se atribuyeron alpastoreo (36 kg/ha, Oberson et al.1995), aunque en el suelo delpastizal de gramínea sola lacantidad de P que se pierde comoconsecuencia del pastoreo(24 kg/ha, Oberson et al. 1995) fuemuy pequeña como para responderpor todo el P que no pudo sercuantificado. En concordancia conOberson et al. (1995), el movimientodel P orgánico soluble y constituidoen partículas desde la superficie delsuelo hasta los horizontes másprofundos fue, probablemente, elresponsable del balance negativo del

P en la superficie del suelo de laparcela de B. decumbens en elpresente estudio. De este modo, ladiferencia entre el pastizal degramínea sola y el de gramíneaasociada con leguminosa se atribuyóa la mayor eficiencia de laleguminosa respecto a la gramíneapara extraer el P desde el subsuelohasta la superficie.

La fuerte interacción entre el ionfosfato y los hidróxidos de Fe y de Ales típica de los Oxisoles y fueresponsable de las bajasconcentraciones del P disponiblepara las plantas obtenidas con elmétodo Bray. Como lo reportaronOberson et al. (1995), elestablecimiento de los pastizalesmejorados y la concurrenteaplicación de P en forma defertilizante aumentaron la cantidadde P inorgánico fácilmentedisponible.

Los resultados obtenidos en esteestudio mediante el análisis de RMNcon 31P indicaron que las especies deP orgánico solubles en álcali estabanunidas, principalmente, por enlacesestéricos a la MO del suelo, de talmodo que quedaban integradas aesas moléculas orgánicas (Stewart yTiessen 1987). La mayor parte del Porgánico estaba asociada con losácidos húmicos (Cuadro 20-2). Sinembargo, tanto los datos obtenidosmediante los análisis químicos y elanálisis de RMN con 31P indicaron


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que los ácidos húmicosintensamente dializados y los ácidosfúlvicos, en especial, presentabancontenidos significativos de Pinorgánico. Este efecto no es,probablemente, un resultado de lahidrólisis alcalina del P-monoéster ydel P-diéster en la solución de NaOHpreparada para la espectroscopía deRMN. Newman y Tate (1980)encontraron que los extractosalcalinos pueden almacenarsedurante algunos días sin queaparezcan cambios significativos enlos espectros; los resultados delpresente estudio indicaron solamentecambios menores en la distribuciónde las especies de P tras una semanade almacenamiento (L. Haumaier,datos sin publicar). Las diferenciasdetectadas entre los resultados delmétodo químico en medio húmedo yla espectroscopía se debieron, enparte, a las incertidumbres quegenera el método químico indirectoen la determinación del P orgánico.Sin embargo, la cantidad de Pinorgánico de los extractosanalizados mediante RMN con 31P fuesiempre menor, proporcionalmente,que la obtenida mediante la químicaen húmedo, lo que indica un errorsistemático. Bedrock et al. (1995)reportaron que las moléculas deortofosfato inorgánico asociadas conespecies paramagnéticas, como el Fe,no son detectadas por la prueba deRMN con 31P.

Bowman y Cole (1978)demostraron que la MO extraíble conNaOH contenía cantidadesproporcionalmente altas de Pmineral. En varios estudios se hamostrado que el P inorgánico estáligado a los ácidos fúlvico y húmicomediante puentes catiónicos, comolos complejos P-Ca-humato(o -fulvato) (Dormaar 1972) o elP-Fe(Al)-humato (o -fulvato) (Gerke yHermann 1992). Estos complejospueden ser lo suficientemente

grandes como para tolerar la diálisis.La degradación y la mineralizaciónde la MO hace disponible el Pmineral que se encuentra unido a lasmoléculas orgánicas (Bowman y Cole1978).

Se acepta que el P orgánicosoluble en NaOH fluctúe, en general,de moderadamente lábil amoderadamente estable (Bowman yCole 1978). Numerosasinvestigaciones han mostrado que laespectroscopía de RMN con 31P esmuy apropiada para distinguir loscompuestos de P que presentendiferentes grados de estabilidadfrente a la acción microbiana.Hinedi et al. (1988) encontraron quela fracción de P-diéster puedeconvertirse con relativa rapidez en Pinorgánico en suelos favorables,mientras que la de P-monoéster esmucho más estable. De este modo,el descenso en la tasa P-monoéster:P-diéster encontrada en los ácidoshúmicos sugiere que los niveles de Porgánico lábil aumentan tras elestablecimiento de un pastizaltropical. Hay evidencias queprueban que los productos derivadosde la acción microbiana contribuyen,de modo importante, a la cantidad deP diéster, incluyendo los ácidosteicóicos (Condron et al. 1990). Tatey Newman (1982) encontraron unafuerte correlación entre el P diéster yvarios índices obtenidos a partir dela biomasa microbiana. Según estosmismos autores, los fosfonatospueden contribuir también a lasconcentraciones del P orgánico lábilderivado de la actividad microbiana.

Las relaciones [P diéster:Pmonoéster] encontradas en losácidos húmicos (1-3:1) fueron másbajas que las referenciadas en laliteratura para los extractos alcalinos(4-20:1) (Condron et al. 1990;Hawkes et al. 1984; Zech et al.1987); esto indica que las especiesde P orgánico lábil enriquecían los

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ácidos húmicos de los suelos deCarimagua. Estas elevadasconcentraciones de especies de Porgánico lábil asociadas a ácidoshúmicos entran en conflicto con lamayor parte de los hallazgosanteriores, en los que el P orgánicode los ácidos húmicos se consideró elreflejo de la larga y lentatrasformación que experimenta el P(Bowman y Cole 1978). Ahora bien,según Ball-Coelho et al. (1983),cualquier asignación que se hagaordinariamente a la estabilidad del Pno refleja, necesariamente, losprocesos que se desarrollan en elcampo; además, Tiessen et al. (1992)mostraron, en los suelos cercanos aBrasilia, que la fracción de Porgánico soluble en NaOH reflejó loscambios globales experimentadospor la MO del suelo y por los nivelesde P orgánico cuando se modificó eluso dado a la tierra. La fracción deP orgánico encontrada en los ácidoshúmicos era representativa de lafracción de P orgánico alcalino-soluble determinada por Oberson etal. (1995), ya que los ácidos húmicosde los suelos de Carimaguacontenían 90% del total del Porgánico alcalino-soluble(Cuadro 20-2). Los mismos autoresconcluyeron que se debe ajustar lainterpretación actual del P orgánicoalcalino-soluble a las condicionestropicales, porque esta fracciónreacciona, en períodos cortos detiempo, ante los cambios queocurran en el uso de la tierra.

A diferencia de lo ocurrido en larelación [P monoéster:P diéster] delos ácidos húmicos, esta clase derelación no mostró, en los ácidosfúlvicos, una tendencia definidacuando cambió el uso de la tierra.Es más, la relación [P monoéster:P diéster] de los ácidos fúlvicos fuemayor que la correspondiente de losácidos húmicos, al menos en lasfracciones extraídas del suelo

cubierto con pastizales mejorados.Estos resultados sugieren que el Porgánico de los ácidos fúlvicos esmás estable, lo que concuerda, a suvez, con la medida más alta de larelación [C:P orgánico] que se hallóen los ácidos fúlvicos. En los ácidoshúmicos, la relación [C:P orgánico]fue de 225:1 (sabana nativa), 200:1(B. decumbens) y 220:1 (B.decumbens + P. phaseoloides), y elvalor de esta relacióncorrespondiente a los ácidos fúlvicosfue de 620:1 (sabana nativa), 450:1(B. decumbens) y 430:1 (B.decumbens + P. phaseoloides). El Pse mineraliza cuando la relación [C:Porgánico] es igual a 22 o menor queeste valor, según Dalal (1977), y lainmovilización del P inorgánicoocurre cuando esa relación es igual a300 o es mayor que este valor.Ahora bien, Oberson et al. (1995)pusieron en duda las tasas críticasde la relación [C:P orgánico]empleadas y sugieren su revisiónpara adaptarlas a las condicionesencontradas en los suelos tropicales.

El P que se encuentra en losgrupos fosfonato y diéster, enparticular (incluyendo aquí el P delácido teicóico) podría suministrarrápidamente, si se mineraliza, el Pinorgánico disponible para lasplantas (Tate y Newman 1982). Elcálculo de la reserva de las diferentesfracciones de P en el suelo superficial(0 a 10 cm) demostró que lasreservas de P-diéster lábil y de Pfosfonado que se asocian con losácidos húmicos excedieron concreces la reserva del P disponiblepara las plantas (Bray P;Cuadro 20-4). Las reservas de Porgánico lábil asociadas con losácidos fúlvicos fueron similares a lasobtenidas por el método Bray. Elmanejo del pastizal de gramínea solao asociada con leguminosa, juntocon una aplicación de fertilizante,incrementó ligeramente la cantidad


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del P determinado por el métodoBray y causó un incrementósignificativo en las reservas de lasespecies lábiles de P orgánico. Esteresultado se debió, principalmente, auna relación proporcional más altadel P-diéster en los extractos.

Es difícil establecer, empleandosolamente los datos de la RMN con31P, si una reserva grande de Porgánico fácilmente disponible puedaatribuirse al aumento de la actividadmicrobiana y a tasas de reciclajealtas o, en cambio, a unaacumulación de P orgánico lábildebida a una actividad microbianalimitada. Condron et al. (1990) yHawkes et al. (1984), por ejemplo,informaron que el descenso de la MOasociado con el cultivo de pastizalesen los suelos de Europa y Canadácoincidía con una pérdida constantede P-diéster. Ahora bien, lasrelaciones proporcionalmente másaltas de P-diéster y de fosfonatos sehan encontrado en sueloshidromórficos, los cuales presentanuna actividad microbiana reducida(Condron et al. 1990; Zech et al.1987). Por consiguiente, losresultados obtenidos mediante elanálisis de RMN con 31P en elpresente estudio deberíanrelacionarse con otros estudiosrealizados en los suelos deCarimagua.

Oberson et al. (1995) aportaronpruebas evidentes de que,combinando una aplicación baja defertilizantes con el establecimiento deun pastizal mejorado, se modificabanlos parámetros químicos del suelo yse favorecía su actividad biológica.Estos autores concluyeron que el Porgánico de los residuos vegetales yde las deposiciones del ganado fuereciclado con más eficiencia en lospastizales mejorados que en lasabana nativa, habida cuenta de laactividad relativamente alta de lafosfatasa y del alto valor de las

reservas de P encontradas.Asimismo, la concentración y ladistribución de los carbohidratos yde la lignina en los agregados dediferente tamaño indicaron que laMO estaba más disponible para lasbacterias, como fuente de C y deenergía, en los pastizales que en lasabana nativa. Guggenberger et al.(1995) y Rao et al. (1994)encontraron tasas potencialescrecientes de mineralización del N enel pastizal cubierto con gramínea yleguminosa. Se sugiere, por tanto,que la concentración más alta, conrespecto a la de la sabana nativa, delas especies de P orgánico lábilencontradas en los pastizalesmejorados en el presente estudioindica que la situación nutricional delas poblaciones microbianas y de lamacrofauna del suelo han mejoradoy que se intensificaron, por ello, elciclo de los nutrientes y el de la MOdel suelo.

Los resultados de este estudiomostraron también que la actividadde las lombrices de tierra tuvo unfuerte efecto en la disponibilidad delP en los Oxisoles estudiados, y pudohaber causado un efecto mayor alaumentar las reservas del P activo.La biomasa debida a las lombricesen el pastizal de gramínea conleguminosa fue dos veces superior ala encontrada en el pastizal degramínea sola, la cual fue, por suparte, cinco veces mayor que laregistrada en la sabana nativa(Decaëns et al. 1994). En las hecesde las lombrices se detectó menorafinidad por el P inorgánico(experimento de sorción) que en elsuelo que las circundaba, lo quesugiere una disponibilidad más altade P en las heces. Asimismo, laconcentración del P extraíble conálcali fue mucho mayor en las hecesque en el suelo testigo, destacándosemás en esto las especies de Porgánico lábil de los ácidos húmicos.Lavelle y Martin (1992) reportaron

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también un aumento en ladisponibilidad de P a corto plazo,gracias a la actividad de laslombrices.

Las heces de las lombrices quecomponen las comunidades de lasabana neotropical son estructurasresistentes (Lavelle y Martin 1992).La acumulación de las reservas de Porgánico lábil se debió a suestabilización física en el interior delas heces, puesto que la inclusiónfísica de un material orgánico enmicroagregados, a los cuales losmicroorganismos no tienen acceso, esel principal control ejercido sobre losprocesos de descomposición en losque intervienen las bacterias (vanVeen y Kuikman 1990). Lavelle yMartin (1992) señalaron que estaestabilización física de la MO delsuelo en las estructuras compactasde las heces de las lombrices es unafase intermedia porque, a largo plazo,la actividad de las lombrices tiende aacelerar el ciclo de la MO y de losnutrientes asociados con ella, procesoen que gran parte de esta MO se hallaen forma activa más que en formapasiva.

En las heces de las lombrices, losfulvatos son elementos constitutivosimportantes para la sorción de P,dado que se han halladoconcentraciones altas de P inorgánicoen los ácidos fúlvicos. Lavelle yMartin (1992) encontraron que el Pinorgánico intercambiable era másabundante en los suelos ingeridos porlas lombrices que en aquéllos que nolo fueron. Probablemente, el Pinorgánico unido a los ácidos fúlvicosestá más disponible que el que hasido fijado por los óxidos e hidróxidosde Fe y Al.

AgradecimientosLos autores agradecen a Tanja Gonterpor los análisis químicos en húmedo

del P y a Iris Zimmermann por lapreparación de los extractosalcalinos. Están también altamenteagradecidos con Astrid Oberson porsus valiosos comentarios sobre elmanuscrito.

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Alteración de la Lignina y de los Carbohidratos...

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ResumenLos pastizales mejoradosestablecidos en los suelos ácidos delas sabanas tropicales puedenincrementar tanto el contenido de lamateria orgánica (MO) como lafertilidad de un suelo. El objetivo deeste estudio fue seguir los cambioscuantitativos y cualitativos de la MOasociada a las fracciones de arenas,de limos y de arcillas en los suelos delas sabanas isohipertérmicas deColombia, después de establecer enellos pastizales de gramínea sola(Brachiaria decumbens) y pastizalesde gramínea con leguminosa(B. decumbens + Puerariaphaseoloides). Se investigaron,asimismo, las heces de las lombricesanécicas y endo-anécicasprovenientes del pastizal quecontenía la leguminosa. Sedeterminaron el C, el N, los fenolesderivados de la lignina (oxidaciónalcalina con CuO) y loscarbohidratos (hidrólisis ácida con

ácido trifluoracético 4 M), en el suelototal y en sus agregados.

El contenido de C se incrementó,desde la sabana hasta el pastizal conleguminosa, en el siguiente orden (eng/kg de fracción de suelo): enarenas (1.6 a 3.3) < en limos (25.8 a32.1) < en arcillas (38.8 a 43.0);además, la relación C:N disminuyóen el mismo orden. Después de15 años contados desde laintroducción del pastizal, la cantidadde C se incrementó, respecto a losvalores obtenidos en la sabananativa, en los siguientes factores:2 (fracción de arenas), 1.3 (fracciónde limos) y 1.1 (fracción de arcillas).El descenso observado en laproducción de compuestos deoxidación de CuO de tipo fenólico y elincremento en la oxidación de lacadena lateral de la ligninaremanente indicaron que hay unaalteración progresiva de la ligninarelacionada con la disminución en eltamaño de las partículas del suelo.En el suelo de la sabana se encontróuna cantidad menor de fragmentosintactos de lignina que en el suelo delos dos tipos de pastizal. Losfactores de enriquecimiento, E =(mg/kg de suelo del pastizal / mg/kgde suelo de la sabana), de los fenolesderivados de la lignina tras elestablecimiento de los pastizales deB. decumbens y B. decumbens +

CAPÍTULO 21

Alteración de la Lignina y de losCarbohidratos en los Agregados de unOxisol, en Pastizales TropicalesDerivados de la Sabana Nativa1

G. Guggenberger* , W. Zech* y R. J. Thomas**

1. Publicado en Soil Biology and Biochemistry27, p 1629-1638, por Guggenberger et al.Copyright © 1995 de Elsevier. Impreso conpermiso de la casa editorial.

* Institute of Soil Science and Soil Geography,University of Bayreuth, D-95440 Bayreuth,Alemania.

** Unidad de Suelos y Nutrición de Plantas,CIAT, AA 6713, Cali, Colombia.

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P. phaseoloides fueron,respectivamente, 3.9 y 2.7, 4.3 y 2.4y 2.6 y 2.6 para las respectivasfracciones de arenas, de limos y dearcillas. La MO asociada con lasarcillas tenía azúcares derivados dela actividad microbiana, mientrasque los azúcares encontrados en laMO asociada con las arenasprovenían de las plantas. La MOasociada con la fracción de limospresentó, por otro lado,concentraciones bajas de ambasclases de azúcar. El establecimientodel pastizal de gramínea y del quetiene leguminosa incrementó,respectivamente, la cantidad deazúcares fácilmente degradables enlos siguientes factores: 3.0 y 3.5 (enla fracción de arenas), 1.9 y 1.3 (enla fracción de limos) y 1.1 y 1.1 (en lafracción de arcillas). La distribuciónde la MO en los agregados del suelosugiere que hubo, tras laintroducción de los pastizales, unaumento en la cantidad de la macro-MO no protegida. Al mismo tiempo,las trazas de lignina y decarbohidratos indicaron nivelesbastante altos de MO vegetal sindescomponer, en especial en lafracción de arenas. Se concluyó queel aumento de esta fracción de la MOtiene efectos benéficos en el ciclointerno del N, en lo que concierne ala mineralización e inmovilización deéste. En comparación con el sueloque las circunda, las heces de laslombrices se caracterizaron por unenriquecimiento muy grande, en lafracción arenosa, en C, en lignina yen azúcares derivados de las plantas.Estos resultados sugieren que lahojarasca fresca se incorpora, demanera notoria, a la parte mineraldel suelo (efecto anécico), que losprocesos de descomposición adoptanun ritmo lento en las heces, y que sedesarrolla una reserva de MO en elsuelo que, aunque relativamentelábil, está protegida físicamente enlas heces.

Palabras clave: agregados, heces,lombrices, materia orgánica delsuelo, nitrógeno, pastizales,suelos de sabana

IntroducciónLa materia orgánica (MO) del suelose compone de un variado conjuntode residuos vegetales, animales ymicrobianos, en todos los estadosposibles de descomposición debido ala compleja interacción de losprocesos biológicos, químicos yfísicos que se desarrollan en el suelo(Swift et al. 1979). Por cuestiones deanálisis funcional, en la MO delsuelo se clasifican unas pocasentidades, y las diferentes tasas dedescomposición de dicha MO seinterpretan conceptualmente comomodelos matemáticos queconsideran la cinética de losdiferentes compartimentos(Jenkinson y Rayner 1977; Partonet al. 1987).

Los cambios en las prácticasagrícolas de manejo de los cultivosinfluyen en la cantidad de la MOpresente en el suelo y en su tasa dedescomposición. En las revisionesde literatura realizadas, se halló lasugerencia de que la pérdida de MOque sigue a la tala del bosquetropical y a su conversión en pastizalfluctúa entre un 20% y un 50%(Bouwman 1990; Sombroek et al.1993). Las prácticas relacionadascon el uso dado a la tierra afectantambién la distribución de la MO delsuelo entre su fracción lábil y sufracción estable (Cambardella yElliott 1992; Christensen 1992;Tiessen y Stewart 1983). Las laboresdel cultivo disminuyen, de maneramucho más notoria, la cantidad deMO en el suelo, en especial en lafracción lábil. La eliminación de estafracción lábil y el enriquecimientorelativo en materiales biológicamenteresistentes, conduce a un suministro


351

menor de nutrientes de tipoorgánico, en especial los de N y losde P. La reducción en la fertilidaddel suelo asociada con la situaciónanterior es, probablemente, mayorque la hallada cuando se compara laMO total de un suelo virgen y de otrocultivado (Tiessen y Stewart 1983).

Los pastizales son un sistema deuso de la tierra que se ha extendidoenormemente tras la deforestaciónde los ecosistemas tropicales y lasiembra en sus suelos de cultivosintroducidos (Sombroek et al. 1993).Hay indicios de que elestablecimiento de pastizales ensuelos de fertilidad baja, como los delas sabanas ácidas, y en especialcuando se emplean especies queproducen niveles altos de biomasaradicular, pueden aumentar lacantidad de MO y mejorar lafertilidad del suelo (Serrão et al.1979; Sombroek et al. 1993; Thomaset al. 1995). Estos pastizalestropicales se basan, a menudo, enmezclas de gramíneas y leguminosasforrajeras. Rao et al. (1994)emplearon la relación de isótopos delC para evaluar la contribución de lasleguminosas al mejoramiento de lacalidad del suelo. Estos autoresdemostraron que la crecientecontribución de MO derivada de lasleguminosas está ligada a unincremento de la fertilidad del suelo,como lo indica el aumento de lastasas potenciales de mineralizacióndel N.

El fraccionamiento del suelosegún el tamaño de sus agregados(arenas, limos y arcillas) generafracciones órgano-minerales cuyaspropiedades se diferencian mucho delas que caracterizan el ciclo de la MO(Anderson y Paul 1984; Tiessen yStewart 1983). Algunos estudioshan demostrado que la MO del sueloasociada a la fracción de arenas esimportante en los ciclos a corto plazode la MO, mientras que la fracción de

arcillas domina en los de plazointermedio, y la de limos participa enlos de largo plazo (Christensen1992). Guggenberger et al. (1994)demostraron la utilidad de laoxidación de CuO de tipo alcalino yde la hidrólisis ácida paradeterminar, respectivamente, laalteración de la lignina y de loscarbohidratos, y esto desde losagregados más gruesos hasta losmás finos y después de un cambioen el sistema de uso de la tierra.

El objetivo de este estudio fueseguir los cambios cuantitativos ycualitativos de la MO del suelo en elhorizonte A de un Oxisol, despuésdel establecimiento de un pastizal degramíneas introducidas en un áreade sabana nativa. Se empleó laseparación de los agregados segúnsu tamaño para calcular la cantidadde MO libre en el suelo en partículas(en la fracción de arenas) y la de MOestabilizada por la asociación con lasfracciones de limos y de arcillas. Seemplearon la oxidación del CuO detipo alcalino y la hidrólisis de loscarbohidratos con ácidotrifluoroacético (ATF) para detectar laalteración de la lignina y de loscarbohidratos. Los datos sediscutieron respecto a ladisponibilidad del C y a los efectosque puede ejercer el fenómenoestudiado en el ciclo del N del suelo.


Descripción del sitioEl área del estudio se encuentra enel Centro Nacional de InvestigacionesAgropecuarias (CNIA) Carimagua(4°37’ N, 71°19’ O, 175 msnm), enColombia. La temperatura mediaanual es de 26 °C y la precipitaciónmedia anual es de unos 2200 mm,que se distribuyen desde abril hastadiciembre. El área es representativa

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de las sabanas isohipertérmicas biendrenadas, donde predominan losOxisoles de fertilidad baja. Estossuelos se caracterizan por un pHbajo (4.5, en agua), 96% desaturación de Al, y cantidadespequeñas de cationesintercambiables, como los de Ca, Mgy K (Lascano y Estrada 1989). Losfactores que contribuyen a la escasafertilidad de estos suelos ácidos y losefectos que causan en el crecimientode las plantas son complejos; entreellos figuran la toxicidad debida alAl, los niveles bajos de P disponible,y las tasas bajas de mineralizacióndel N (Rao et al. 1993).

En 1978 se sembraron tanto lagramínea tropical Brachiariadecumbens cv. Basilisk como laleguminosa Pueraria phaseoloidesCIAT 9900 (kudzú), sola o enasociación, en un terreno dondeantes había sólo vegetación desabana. Ambas especies están bienadaptadas a las condiciones de lossuelos ácidos. Se aplicaron lassiguientes dosis de fertilizante(kg/ha) durante 15 años (1978-1993)en los pastizales establecidos: 0 N,103 P, 63 K, 648 Ca, 56 Mg y 77 Sen el de gramínea sola, y 0 N, 106 P,80 K, 648 Ca, 63 Mg y 90 S en el degramínea asociada con laleguminosa. La caracterización delas variables físicas y químicas (porejemplo, la textura, los óxidos ehidróxidos de Al o de Fe) del sueloconfirmaron que el origen de éste erasimilar en todos los tratamientos.

El establecimiento del pastizalintroducido ejerció un efectosignificativo en la abundancia de lamacrofauna del suelo. La biomasade lombrices en la sabana nativa, enel pastizal de gramínea sola y en elpastizal en que se asocian gramíneay leguminosa fueron,respectivamente, 4.78, 22.95 y51.09 g PF/m2, respectivamente(Decaëns et al. 1994). J.J. Jiménez

estimó una ingestión de 680 Mgsuelo/ha en el pastizal deB. decumbens + P. phaseoloides. Lasespecies de lombriz de tierra quepredominaron fueron Martiodrilussp., de tipo anécico, y Andiorrhinussp., que es endo-anécica, ambaspertenecientes a la familiaGlossoscolecidae.

Muestreo del sueloEn 1993 y tras 15 años de pastoreo,se tomaron muestras del suelo en lasabana nativa, en el pastizal degramínea y en el de gramínea conleguminosa. En cada tratamiento seextrajeron, manualmente, cuatromuestras al azar. Se tomaronmuestras solamente del horizontemineral A, puesto que el contenidode C del pastizal era muy alto en lasuperficie del suelo y descendíagradualmente según la profundidad.Rao et al. (1994) informaron que el Cderivado del pastizal introducidoconstituía el 29% del C orgánico enel intervalo de 0 a 2 cm deprofundidad y menos del 7% en loshorizontes inferiores. Por tanto, seesperaba obtener diferenciassignificativas en la distribución y enla composición del C orgánicosolamente en la superficie del suelo.Los cambios que se puedanpresentar a través del perfil delsuelo, especialmente los más sutilesen los horizontes profundos, puedentardar décadas y aun siglos endesarrollarse totalmente.

Se tomaron también muestras delas heces depositadas por laslombrices en la superficie del pastizalde B. decumbens + P. phaseoloides,en el que había gran cantidad deheces de tamaño considerable (2 a8 cm ∅ ). Se recogieron al azar20 heces superficiales en la parcelade 1 ha. Las muestras se llevaron allaboratorio en donde se secaron alaire, se tamizaron a una trama de


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2 mm y, finalmente, se volvieron asecar a 40 °C durante 5 días. Losresultados obtenidos en los análisisquímicos se calcularon a partir demuestras que se habían secado a105 °C.

Aislamiento de las partículasdel suelo según su tamañoLa separación de las partículas desuelo por tamaños se realizó portriplicado en un material < 2 mm,según el método de Christensen(1985); las raíces visibles se retiraronantes del fraccionamiento.Empleando un desintegrador (“HeatSystems-Ultrasonics”, ModeloW 185-F) se dispersaron medianteultrasonido 30 g de suelo en 150 mlde agua. La energía total disipadafue de 1500 J/ml. Las fracciones dearcillas (< 2 µm) y de limos (2-20 µm)se separaron por sedimentacióngravitacional en agua y el sedimentoobtenido, tras el aislamiento de lasarcillas y los limos, constituyó lafracción de arenas (20-2000 µm).Los resultados del estudio seexpresan en materiales secados a40 °C. Antes del análisis, la fracciónde arenas se molió (a < 20 µm).

Análisis químicosLos contenidos totales de C y de Ndel suelo y de cada una de lasfracciones se determinaron con unanalizador de combustión seca(“Elementary Vario EL C:NAnalyzer”). Los coeficientes devariación entre las repeticiones de losanálisis fueron de ± 2%.

La cantidad y el estado dedescomposición oxidativa de lalignina en el suelo y en las fraccionesdel suelo se calcularon mediante elsistema de parámetros de la ligninaobtenidos de la oxidación alcalina deCuO (Ertel y Hedges 1984; Kögel-Knabner et al. 1991). El CuO se

empleó para oxidar muestras de[100(arcilla) – 1000(arena)] mg juntocon NaOH 2 M durante 2 h, a 170 °Cbajo una atmósfera de N2 (Hedges yErtel 1982). Los productos fenólicosde la oxidación de CuO fueronanalizados mediante cromatografíade gas capilar (a lo largo de unacolumna de sílice fundido OV-1)obteniendo derivados del trimetil-silil, en un aparato HP 5890equipado con un detector FID(“Flame Ionization Detector”). Elácido fenilacético se empleó comoestándar de control interno.

La suma de las unidades devanililo (V), siringilo (S) y cinamilo (C)(V+S+C) se tomó como un indicadorde la cantidad de residuos intactosde lignina. No se calculó la cantidadde lignina dentro de las muestrasporque la cantidad de fenoles querinde la lignina difiere según lasespecies vegetales (Sarkanen yLudwig 1971) y porque no existe,además, una forma independiente decalcular la cantidad de ligninacontenida en la MO del suelo (Kögel-Knabner et al. 1991). En cambio,fue más oportuno usar losrendimientos brutos de modocomparativo. Se consideraron lasrelaciones ácido-aldehído de lasunidades de vanililo (ac/al)V ysiringilo (ac/al)S para establecer elgrado de oxidación de la cadenarestante de lignina debido a lasbacterias. El coeficiente de variaciónobtenido en la determinación de unfenol a nivel individual fue de 8% yde 6% para las tasas de (ac/al)V y(ac/al)S que se calcularon (Kögel-Knabner et al. 1991).

La concentración y lacomposición de los carbohidratos sedeterminaron mediante el análisis delos monómeros de azúcar liberadosen la hidrólisis ácida. Sehidrolizaron muestras de 100 mg(arcillas) – 1000 mg (arenas) conácido trifluoroacético (ATF) a 100 °C

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durante 4 h bajo una atmósferaenriquecida con N2. Losmonosacáridos liberados se separaronde los residuos húmicos y de loscationes con C activo (Charcoal) y conresina Dowex 50, respectivamente(Boas 1953). La derivación de losazúcares incluye, también, laoximación con O-metilhidroxylaminay la sililación con bis-trimetilsilil-trifluoroacetamida (Andrews 1989).Los monómeros de los azúcares seanalizaron en un cromatógrafo de gasHP 5890 equipado con una columnade sílice fundida HP-5 y un detectorselectivo de masa HP 5971A. Lacuantificación se logró mediante laintegración del área bajo los picos dela respuesta de los fragmentos demasa de características selectas,empleando el 1,3-difenoxibencenocomo elemento estándar de controlinterno. El coeficiente de variación enlos análisis de los monosacáridososciló entre el 1% y el 17% (J. Hejzlar,com. pers.).

Puesto que los carbohidratoscristalinos (la celulosa) no sondigeridos por el ATF, los azúcaresmonoméricos liberados por lahidrólisis ácida provinieron de lahemicelulosa de las plantas y de losmetabolitos de origen microbiano.Los polisacáridos encontrados en lascélulas vegetales se caracterizan porpresentar una relación alta,proporcionalmente, de las pentosas(azúcares con cinco átomos de C)arabinosa y xylosa, mientras que laspoblaciones microbianas sintetizan,principalmente, las hexosas (seisátomos de C) galactosa y manosa, losoxiazúcares ramnosa y fucosa y otrosazúcares menores (Moers et al. 1990).La cantidad proporcional decarbohidratos derivados de lasplantas y de la actividad microbianapueden calcularse a partir de larelación molar simple de losmonómeros del azúcar. Oades (1984)estableció que la relación

galactosa+manosa/arabinosa+xylosa [(G+M/A+X)] esbaja (< 0.5) en el caso de loscarbohidratos derivados de lasplantas y alta (> 2.0) en el caso delos polisacáridos bacterianos.Murayama (1984) usó la relacióncreciente ramnosa+fucosa/arabinosa+xylosa [(R+F)/(A+X)] parainvestigar la síntesis de loscarbohidratos bacterianos durantela descomposición de la paja.

Resultados

Carbono y nitrógenoLa cantidad de sólidos del sueloobtenidos por dispersiónultrasónica y sedimentacióngravitacional varió desde 973hasta 999 g/kg de suelo total(Cuadro 21-1). No hubo diferenciassignificativas entre los tratamientosen la fracción de arenas; por suparte, el suelo de los dos pastizalesintroducidos tenía un contenidomenor de limos y mayor de arcillasque el de la sabana nativa. Latextura global de los suelos indicó,en términos de peso, que éstos erancomparables. Las heces de laslombrices presentaban mayorcontenido de partículas de lafracción de limos que de la dearcillas.

La cantidad de C total del suelode sabana fue de 22.6 g/kg desuelo. El establecimiento delpastizal introducido de gramíneasola aumentó esta cantidad de Chasta 26.6 g/kg de suelo y el degramínea con leguminosa hasta26.0 g/kg de suelo. La mayorcantidad de C se registró, sinembargo, en las heces de laslombrices (56.3 g/kg) recolectadasen el pastizal de gramínea conleguminosa. La cantidad de C en lafracción de arenas fue


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extremadamente baja, excepto enlas heces de las lombrices(Cuadro 21-2). Por consiguiente,aunque la fracción de arenasrepresentaba más del 40% de la masade suelo, sólo una pequeñaproporción del C total estaba asociadaa dicha fracción (3.4% en la sabananativa), es decir, correspondía a laMO del suelo en forma de partículas.Sin embargo, la MO del sueloasociada a la fracción de arenaspresentó el mayor aumento relativoen los pastizales de gramínea sola yde gramínea con leguminosa. Hubotambién, al parecer, una respuestapositiva de la actividad de cultivorespecto al C total en las fraccionesde limos y de arcillas. Laconcentración de C alcanzó su valormáximo en la fracción arcillosa delsuelo que provenía ya sea de lasabana, del pastizal de gramínea sola

o del pastizal de gramínea conleguminosa; en las heces, en cambio,ese valor máximo se registró en lafracción de limos.

LigninaLa serie de fenoles liberados de lasmuestras de suelo mediante laoxidación alcalina de CuO comprendelos radicales p-hidroxifenilo (P),vanililo (V), siringilo (S) y cinamilo (C).Se identificaron, además, algunosdímeros de la lignina a partir de lacromatografía de gas y de laespectroscopía de masa. Sólo seempleó, para interpretar los datos, lasuma V+S+C, porque el P proviene defuentes adicionales diferentes de lalignina (Hedges y Parker 1976) y lascantidades de dímeros de lignina eranmuy bajas para poder cuantificarlascon precisión.

Cuadro 21-2. Contenidos de C y relación C:N de las fracciones de suelo aisladas de las muestras desuelo del horizonte A.a

Parcela o muestra C (g/kg) Relación C:NArenas Limos Arcillas Arenas Limos Arcillas

Sabana nativa 1.6 25.8 38.8 26.7 23.4 14.5B. decumbens 3.3b 36.7b 41.0 23.5b 20.1b 13.0b

B. decumbens + P. phaseoloides 2.8b 32.1b 43.0 22.8b 21.7b 12.9b

(B+P)Heces de lombriz en B+P 35.0d 63.3d 57.8d 22.2 16.9 12.4

a. Letras diferentes a la derecha de las cifras indican diferencias significativas entre las medias segúnla prueba de la t de Student, a P < 0.05.

b. Diferencias significativas entre cada uno de los pastizales introducidos y la sabana nativa.c. Diferencias significativas entre los pastizales B. decumbens y B. decumbens + P. phaseoloides.d. Diferencias significativas entre las heces de las lombrices encontradas en el pastizal de

B. decumbens + P. phaseoloides y el suelo que las circundaba.

Cuadro 21-1. Peso seco (g/kg de suelo total) de los agregados del suelo aislados de las muestras desuelo del horizonte A. Las diferencias marcadas en cada valor corresponden al errorestándar de las diferencias entre las medias (n = 3).

Parcela o muestra Arenas Limos Arcillas Suma de las(20-2000 µm) (2-20 µm) (< 2 µm) fracciones

Sabana nativa 418 ± 1 167 ± 10 394 ± 4 979 ± 7

Brachiaria decumbens 416 ± 3 152 ± 1 408 ± 5 977 ± 8

B. decumbens + Pueraria phaseoloides 406 ± 23 159 ± 4 406 ± 4 973 ± 9(B+P)

Heces de lombriz en B+P 415 ± 4 272 ± 5 313 ± 5 999 ± 14

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En el suelo de la sabana nativase registró la menor cantidad deunidades de V+S+C (3.5 g/kg C),mientras que en los pastizales losvalores observados fueron 11.5 g/kgC (en B. decumbens) y 9.7 g/kg C (enB. decumbens + P. phaseoloides)(Cuadro 21-3). Las heces de lombrizdepositadas en el pastizal degramínea con leguminosapresentaron los valores más altos deV+S+C (19.2 g/kg C). La suma delos productos de oxidación de CuOdisminuyó en el orden siguiente:arenas > limos > arcillas. Como elsuelo total, también los agregadosdel suelo de la sabana nativapresentaron la cantidad más bajaobservada de V+S+C. Una vezestablecido un pastizal, el mayorincremento en los productos de laoxidación fenólica de CuO se produjoen la fracción de arenas. Aunque lasuma V+S+C en los agregadoscontenidos en las heces no fuesignificativamente mayor que en losrespectivos agregados del suelo quelas circundaba, las mediciones en lasmuestras de suelo total arrojaronvalores mucho más altos que losanteriores en los productos de laoxidación fenólica de CuO de lasheces. Estos resultados se explicanporque la MO asociada a la fracciónde arenas contribuye, en gran parte,

al total de MO del suelo presente enlas heces (Cuadro 21-2).

Las relaciones ácido:aldehído delos radicales vanililo y siringilo,[(ac/al)V, (ac/al)S] muestran el gradode alteración microbiana de lalignina, y el aumento en la relación(ac/al)V refleja directamente unincremento en la oxidación de lacadena lateral del radicalfenilpropano (Hedges et al. 1988).En todos los suelos analizados, ladisminución del tamaño de laspartículas del suelo trajo consigo unaumento de las relaciones (ac/al)V y(ac/al)S (Cuadro 21-4), lo que indicaun incremento en la degradación dela lignina según el orden siguiente:arenas > limos > arcillas. En todaslas fracciones de suelo analizadas,las relaciones (ac/al)V y (ac/al)S másaltas se observaron en la sabananativa. En los pastizales, los valoresde estas relaciones fueron menoresque los anteriores y fueron los másbajos en las heces analizadas.

En la Figura 21-1 se muestranlos cambios de la lignina respecto ala tasa C:N. Según la Figura 21-1A,el valor generado por la suma V+S+Cdisminuía cuando la relación C:N sereducía, es decir, cuando aumentabala descomposición de la MO delsuelo. Al mismo tiempo, la oxidación

Cuadro 21-3. Rendimiento (expresado como la suma de los radicales V, S y C) de los productos deoxidación de CuO, en la MO del suelo asociada con las fracciones aisladas de muestrastomadas en el horizonte A del suelo.

Parcela o muestra V + S + C (g/kg C) en:Arenas Limos Arcillas Suma de las Suelo

fracciones total

Sabana nativa 24.8 5.8 2.8 3.9 3.5B. decumbens 48.2b 19.1b 6.6b 10.9b 11.5b

B. decumbens + P. phaseoloides 39.9b 13.7b 4.9b,c 7.6b 9.7b

(B+P)Heces de lombriz en B+P 44.3 18.1 6.8 19.1d 19.2d





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de la cadena lateral de la ligninaremanente, es decir, la relación(ac/al)V, aumentó al disminuir larelación C:N (Figura 21-1B). Ahorabien, al comparar los diferentessistemas de uso de la tierra, losparámetros de la lignina sugierenque la descomposición de éstaalcanza un estado más avanzadocuando aumenta la relación C:N, enel siguiente orden:

heces de lombrices en el pastizalde B. decumbens + P.phaseoloides <

Cuadro 21-4. Relaciones (ac/al)v y (ac/al)s de la MO del suelo asociada con las fracciones de sueloaisladas de las muestras recolectadas en el horizonte A.a

Parcela o muestra (ac/al)v (ac/al)sArenas Limos Arcillas Arenas Limos Arcillas

Sabana nativa 0.77 1.33 1.54 1.27 1.56 1.95 B. decumbens 0.45 1.16 1.21 0.66b 1.00b 1.42b

B. decumbens + P. phaseoloides 0.39b 0.80b 1.10b 0.58b 0.84b 0.88b,c

(B+P)Heces de lombriz en B+P 0.22 0.47d 0.62d 0.33d 0.62 0.84




0 10 20 30 40 50 0 0.4 0.8 1.2 1.6

30

25

20

15

10

5

0

V+S+C (g/kg)

A B

(ac/al)v

Figura 21-1. (A) Cambios en el rendimiento de los productos de oxidación de CuO (V+S+C) y(B) cambios en las relaciones (ac/al)V al aumentar la descomposición, desde la fracción dearenas hasta la de arcillas, en muestras de suelo tomadas en el horizonte A. = sabananativa; = Brachiaria decumbens; = B. decumbens + Pueraria phaseoloides. = hecesde lombrices en B. decumbens + P. phaseoloides.

C/N

Arenas

Limos

Arcillas

Arenas

Limos

Arcillas

< pastizal de B. decumbens+ P. phaseoloides B. <

< pastizal de B. decumbens< sabana nativa.

CarbohidratosLa concentración de loscarbohidratos del suelo recolectadoen la sabana nativa, en el pastizal degramínea y en el pastizal de gramíneaasociada con leguminosa fueronsimilares (190 g/kg C,aproximadamente), y fue un poco

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superior (200 g/kg de C) en las hecesde las lombrices. En el Cuadro 21-5se muestra que no se encontrabancarbohidratos, generalmente, en laMO del suelo asociada a la fracciónde limos, y que había máscarbohidratos en la MO del sueloasociada a las fracciones de arenas yde arcillas. El efecto del sistema deuso de la tierra es visible solamenteen la fracción arenosa del suelo. Laconcentración de carbohidratos de laMO asociada a la fracción de arenasaumentó así:

sabana nativa < pastizal deB. decumbens <

< pastizal de B. decumbens +P. phaseoloides <

< heces de lombrices del pastizalde B. decumbens + P.phaseoloides.

No obstante, este incremento nose manifestó en una mayorconcentración de carbohidratos delsuelo total a causa de la pequeñacantidad de C asociado a la fracciónarenosa, aunque sí se observó en lasheces de las lombrices (Cuadro 21-1).

Las diferencias en la composiciónde los carbohidratos fue significativasegún la fracción considerada delsuelo (Cuadro 21-6). Las relacionesbajas de [(M+G)/(A+X)] y [(R+F)/(A+X)] de la fracción de arenasindicaron un predominio de loscarbohidratos de origen vegetal. En

Cuadro 21-5. Rendimiento de carbohidratos (expresados como la suma de los monómerosidentificados por CG-EM) obtenidos en la MO del suelo asociada con las fracciones desuelo aisladas en muestras tomadas en el horizonte A.a

Parcela o muestra Carbohidratos (g/kg C) en:

Arenas Limos Arcillas Suma de las Suelofracciones total

Sabana nativa 124 103 215 188 187B. decumbens 171b 115 210 186 183

B. decumbens + P. phaseoloides 237b 110 212 192 188(B+P)

Heces de lombriz en B+P 249 137 222 200 203a. Letras diferentes a la derecha de las cifras indican diferencias significativas entre las medias según

la prueba de la t de Student, a P < 0.05.b. Diferencias significativas entre cada uno de los pastizales introducidos y la sabana nativa.c. Diferencias significativas entre los pastizales B. decumbens y B. decumbens + P. phaseoloides.d. Diferencias significativas entre las heces de las lombrices encontradas en el pastizal de


Cuadro 21-6. Relaciones [(M + G)/(A + X)] y [(R + F)/(A + X)] de la MO del suelo asociada con lasfracciones del suelo aisladas en las muestras tomadas en el horizonte A.a

Parcela o muestra (ac/al)v (ac/al)s

Arenas Limos Arcillas Arenas Limos Arcillas

Sabana nativa 0.39 1.27 2.13 0.05 0.15 0.46B. decumbens 0.26 0.80 1.90 0.03 0.12 0.46B. decumbens + P. phaseoloides 0.28 0.94 2.38 0.03 0.12 0.50

(B+P)Heces de lombriz en B+P 0.52d 1.17 1.89d 0.08d 0.14 0.39





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cambio, estas relaciones fueronaltas en las fracciones de limos y dearcillas, e indicaron así la presenciade carbohidratos sintetizados porlas bacterias. Las relaciones[(M+G)/(A+X)] y [(R+F)/(A+X)] fueronalgo menores en las fracciones dearenas y de limos de los dospastizales introducidos que en lasfracciones correspondientes de lasabana nativa, lo que ilustra lagran importancia de las plantas enla presencia de los carbohidratosdetectados en las señales. En lafracción de arenas de las heces delas lombrices se encontró mayorcantidad de azúcares microbianosque en la respectiva fracción de lasdemás muestras.

DiscusiónEl objetivo de este estudio fueinvestigar las posibles diferenciasexistentes entre la composición delos carbohidratos y de la lignina delsuelo tras la introducción depastizales tropicales mejorados.Puesto que el ciclo de la MO delsuelo está muy influido por suasociación con las partículasminerales primarias (Anderson yPaul 1984), se trató de distinguir,ante todo, entre la MO del suelo queno había sido estabilizada por lasinteracciones con la matriz mineraly la MO que se hallaba dentro delos complejos órgano-minerales.Christensen (1992) señaló que laseparación de las partículas delsuelo por medio de la dispersiónultrasónica es un mecanismo útilpara separar la MO del suelo enforma de complejos órgano-minerales de arcillas y de limos, ycomo MO libre y reducida apartículas que se fraccionabanjunto con los minerales de lafracción de arenas. Este mismo

autor recomienda que la energíaadecuada para la dispersión delsuelo sea de 1500 J/ml; sinembargo, se desconoce aún lapotencia de sonda efectiva.

En la literatura científicaconsultada se discuten aún laslimitaciones de la dispersiónultrasónica del suelo. Una de lasprincipales limitantes asociadas aluso del ultrasonido (sonicación)para dispersar el suelo es la posibleredistribución, entre las fraccionesdel suelo, de la fracción ligera de laMO del suelo (Elliott y Cambardella1991). La MO libre y la fracciónligera de la MO puede permaneceren las fracciones de limos y dearcillas después de un tratamientoultrasónico. Ahora bien, los datosobtenidos sobre la composiciónquímica de la MO del sueloasociada a la fracción de limos y dearcillas no confirmaron laexistencia de una considerableredistribución de la fracción ligerade la MO. La MO asociada a lasfracciones del suelo de menortamaño aparece mucho másdegradada que la fracción ligera dela MO asociada a la fracción dearenas (Baldock et al. 1992;Guggenberger et al. 1994). Otradesventaja de la aplicación delultrasonido se relaciona con laredistribución del C microbiano.Los tratamientos ultrasónicos, aúnlos de acción limitada, liberan elcontenido de muchas célulasbacterianas (Ahmed y Oades 1984),que es adsorbido, probablemente,por las fracciones de limos y dearcillas. La biomasa microbiana noexcede, normalmente, el 5% de laMO del suelo (Jenkinson y Powlson1976); por consiguiente, laredistribución de la MO se limita auna parte proporcionalmentepequeña de la MO total.

360


Alteración de la cantidad y ladistribución de la MO totalLa reducción de la MO asociada a lafracción de arenas del suelo y elaumento de la MO asociada a lasfracciones de limos y de arcillasconforman un proceso que seobserva a menudo en el suelo(Christensen 1992). Enconsonancia con Christensen(1986), la MO del suelo asociada a lafracción arenosa consiste en macro-MO que no forma complejos órgano-minerales (= la fracción liviana de laMO) y, por tanto, es mucho mássusceptible a la mineralización quela MO unida a los limos y a lasarcillas. En comparación con lafracción arenosa de los suelos de laspraderas norteamericanas(Anderson et al. 1981; Tiessen yStewart 1983), la arena aislada delsuelo de las sabanasisohipertérmicas tenía una cantidadde MO mucho menor, lo quesubraya la importancia de lasasociaciones órgano-minerales en laestabilización de la MO en los suelostropicales. De acuerdo con Duxburyet al. (1989), las condicionesclimáticas cálidas y húmedasconducen a una mayor y máscompleta descomposición de losmateriales orgánicos que no esténprotegidos. En cambio, la MO delsuelo estabilizada en los complejosórgano-minerales fue menosafectada por los cambios dehumedad y de temperatura(Duxbury et al. 1989).

Es probable que la introducciónde B. decumbens y de B. decumbens+ P. phaseoloides en los pastizalesincremente el contenido de C en elsuelo, principalmente porque enellos se genera un volumenconsiderable de desechos de raíces(Serrão et al. 1979; Sombroek et al.1993). Muertas las raíces, entranen primer lugar en la fracciónarenosa porque son partículas

discretas. El cálculo delenriquecimiento en C (EC) tras laintroducción de los pastizales, esdecir:

indicó que ese contenido de C seduplicaba en la fracción de arenas(Cuadro 21-7). Durante los procesosque siguen a la descomposición yhumificación de la hojarasca, haypartes de la MO del suelo quepueden formar complejos con losminerales de la fracción de arcillas yde limos (Anderson y Flanagan 1989;Baldock et al. 1992). No se produjoun aumento significativo en elcontenido de C del complejo dearcillas (EC = 1.1) 15 años despuésde la introducción del pastizal,puesto que la cantidad de C en lafracción de arcillas era relativamentealta y la transformación de losresiduos vegetales frescos encomplejos órgano-minerales eralenta.

La actividad de las lombrices detierra tuvo un efecto considerable enel proceso de redistribución de la MOen el suelo; la fracción de arenas delas heces, especialmente, era másabundante en C que el suelo que lascircundaba (EC = 12.8). Puesto quelas especies de lombrices quepredominaban en el pastizalpertenecían a las categorías anécicay endo-anécica —las cuales sealimentan, al menos en parte, dehojarasca aunque vivan en galeríasconstruidas en el suelo (Lee 1985)—esta hojarasca se mezclóíntimamente con la fracción mineraldel suelo en el tracto digestivo de laslombrices. De acuerdo con E.Blanchart [tesis doctoral sinpublicar, Universidad de Rennes I,1990, citado en Lavelle y Martin(1992)], las heces grandesdepositadas por las lombrices en las

EC = g C/kg de fracción del sueloo de suelo total de la sabana

g C/kg de fracción del sueloo de suelo total del pastizal

(Ecuación 1)

Alteración de la Lignina y de los C

arbohidratos...

361

Cuadro 21-7. Enriquecimiento en carbono (C), en productos de oxidación de CuO derivados de la lignina (V+S+C), y en arabinosa más xilosa (A+X), tiempo despuésde establecido el pastizal y expresándolos como factores de enriquecimiento según las respectivas ecuaciones (1), (2) y (3) del texto.a

Parcela o muestra EC EV+S+C EA+X

Arenas Limos Arcillas Suelo Arenas Limos Arcillas Suelo Arenas Limos Arcillas Suelototal total total

B. decumbens 2.0b 1.4b 1.1 1.2b 3.9b 4.3b 2.6b 3.6b 3.0b 1.9b 1.1 1.4

B. decumbens + 1.7b 1.3b 1.1 1.2b 2.7b,c 2.4b,c 2.6b 2.5b 3.5b 1.3 1.1 1.3P. phaseoloides (B+P)

Heces de lombrices en (12.8)d (2.0)d (1.3)d (2.2)d (14.4)d (2.6)d (1.9)d (4.4)d (10.3)d (2.1)d (1.7)d (3.3)d

B+P

a. Letras diferentes a la derecha de las cifras indican diferencias significativas entre las medias según la prueba de la t de Student, a P < 0.05.b. Diferencias significativas entre cada uno de los pastizales introducidos y la sabana nativa.c. Diferencias significativas entre los pastizales B. decumbens y B. decumbens + P. phaseoloides.d. Diferencias significativas entre las heces de las lombrices encontradas en el pastizal de B. decumbens + P. phaseoloides y el suelo que las circundaba.

362


sabanas tropicales son estructurasresistentes. Los estudiospreliminares sobre estabilidad de losagregados demostraron que habíauna cantidad mucho mayor deagregados estables en agua en lasheces analizadas que en el sueloalrededor de ellas (Guggenberger,información sin publicar). Lavelle yMartin (1992) mostraron que losprocesos de descomposición sonconsiderablemente lentos en lasheces viejas, especialmente a causade la protección física que recibe laMO en las estructuras compactas delas heces. Esta MO del sueloprotegida físicamente deja de serloen la fracción arenosa después de laaplicación del ultrasonido(Christensen 1992).

El aumento de la fracción delimos en detrimento de la de arcillas(Cuadro 21-1) se debió,probablemente, a la unión fuerte delas partículas de arcilla con lafracción de limos mediante elmucílago segregado por laslombrices, fracción que no fuedestruida por el ultrasonido. La MOdel suelo presente en losmicroagregados puede ser muyestable frente a la acción de lasbacterias puesto que está protegidafísicamente en las heces (Skjemstadet al. 1993).

Alteración de la lignina delsueloTanto los rendimientos totalesobtenidos de la suma V+S+C comolas relaciones (ac/al)V y (ac/al)S de laMO del suelo asociada a la fracciónarenosa fueron muy parecidos a losde la MO ligeramente alterada en losestratos orgánicos del suelo (Kögel etal. 1988; Ziegler et al. 1986); estehecho apoya la idea de que la MO delsuelo distribuida en la fracción dearenas presenta las característicasbioquímicas de aquellos residuos

vegetales que no han sido alterados(Baldock et al. 1992; Christensen1992).

La biodegradación de la ligninalleva a una modificación de lospolímeros de ésta y aparecen,entonces, contenidos más bajos deresiduos intactos de lignina que sedeben a la descomposición de losanillos y a un mayor grado deoxidación de las cadenas laterales(Kögel-Knabner et al. 1988; Zech yKögel-Knabner 1994). Por lo tanto,la disminución del rendimiento enproductos de la oxidación de CuO,junto con el aumento de lasrelaciones (ac/al)V y (ac/al)S, sonindicadores del proceso dedescomposición de la lignina que seobserva cuando aumenta laprofundidad del suelo (Kögel-Knabner et al. 1988; Zech y Kögel-Knabner 1994) y cuando disminuyeel tamaño de las partículas del suelo(Guggenberger et al. 1994).

Los datos indicaron también quela lignina de la sabana nativa seencontraba en un estado dedescomposición muy avanzado. Lacantidad de lignina que rindió elsuelo total fue bastante baja y lasrelaciones (ac/al)V y (ac/al)Scorrespondientes fueronconsiderablemente más altas que lasencontradas habitualmente en lossuelos de bosque de las zonastempladas (V+S+C = 8 a 20 mg/g C;(ac/al)V = 0.4 a 1.0 mg/g C; Zech etal. 1992). Este resultado seexplicaría por el régimen detemperaturas altas de la sabanatropical. Los procesos dedescomposición de la MO en el sueloocurren, generalmente, a unavelocidad varias veces mayor en losclimas tropicales que en lostemplados (Coleman et al. 1989). Noobstante, la descomposición de lalignina se hallaba en un punto muybajo tras el establecimiento de lospastizales.


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El notable incremento enrendimiento de los productos deoxidación del CuO, junto con eldescenso del valor de las relaciones(ac/al)V y (ac/al)S, en los pastizalesproductivos de gramínea sola o degramínea con leguminosa ocasionó,probablemente, en comparación conla sabana nativa, un nivelrelativamente alto de incorporaciónde la hojarasca (Serrão et al. 1979).Los tejidos vasculares sindescomponer de los vegetales noleñosos se caracterizan porque lasuma de V+S+C rinde entre 30 y80 g/kg C y porque presentan unarelación (ac/al)V de 0.15 ± 0.05(Hedges y Mann 1979). Porconsiguiente, un aporte mayor deresiduos vegetales frescos no sóloaumenta la cantidad de macro-MOdel suelo (ver más arriba) sinotambién la cantidad de ligninaintacta del suelo (y mucho más quela anterior). Hay pruebas evidentesde que la lignina se descompone másen un sistema en que hayalimitaciones de N (Fog 1988; Haider1986). De ahí que el contenido másalto de N que se registró en lospastizales pudo aminorar lavelocidad de la lignólisis, lo que noocurrió en el suelo más pobre en Nde la sabana nativa.

Los factores de enriquecimientorelacionados con la suma V+S+C,que se expresan como:

indican que, después delestablecimiento de un pastizal, hayun enriquecimiento en productos deoxidación del CuO mayor que en Ctotal, en cada fracción por tamañoanalizada (Cuadro 21-7). Puesto queun valor alto de la suma de V+S+C esun indicador de la presencia dematerial vegetal sin descomponer

(Kögel-Knabner et al. 1988; Ziegler etal. 1986), los resultados obtenidosindicarían que la MO adicionalconsiste, principalmente, en recursosprimarios (de origen vegetal).

El valor de la suma V+S+Cobtenido en las heces de laslombrices fue el doble del obtenidoen el suelo que las circundaba, en elpastizal de B. decumbens + P.phaseoloides (Cuadro 21-3); además,el 60% de los productos de laoxidación fenólica de CuO estabaasociado a la fracción arenosa. En elcálculo de estos datos se ponderó lasuma V+S+C con el contenido de C ycon la masa de cada fracción. Enrelación con esto, el valor 0.22 de larelación (ac/al)V es sólo ligeramentesuperior al del tejido vascular vegetalque no se ha degradado (Hedges yMann 1979). Estos resultadossugieren que, considerada laestrategia ecológica de las lombricesde hábito anécico o endo-anécico, lahojarasca se incorporó fuertemente ala fracción mineral del suelo [efectoanécico según Lavelle (1988)] y lalignina quedó bien preservada dentrode las heces de las lombrices.

Alteración de loscarbohidratos del sueloLa concentración del total decarbohidratos hidrolizables seregistró, en cada caso, en todo elrango de 50 a 250 mg de C (derivadode carbohidratos)/g de C, tal como loreportó Cheshire (1979). Asimismo,la distribución de los carbohidratosen las diferentes fracciones resultócomparable con los datosencontrados en suelos de latitudestempladas (Angers y Mehuys 1990;Guggenberger et al. 1994).

El enriquecimiento relativo enazúcares (derivados de plantas) de lafracción de arenas confirmó lahipótesis de que la MO del sueloasociada a esta fracción estaba

g (V+S+C)/kg de fraccióndel suelo o de suelo total

de la sabana

g (V+S+C)/kg de fraccióndel suelo o de suelo total

del pastizal(Ecuación 2)EV+S+C =

364


compuesta, en gran parte, porresiduos vegetales. Por su parte, losvalores altos de [(M+G)/(A+X)] y[(R+F)/(A+X)] de la fracción dearcillas indicaron ya sea tasaselevadas de síntesis de carbohidratospor las bacterias o ya estabilizaciónde los metabolitos de origenbacteriano. De acuerdo conChristensen (1992), la colonizaciónbacteriana se concentra dentro delas partículas de la fracción dearcillas y hay pruebas claras de quelos carbohidratos provenientes demicroorganismos se estabilizanmediante una asociación íntima concomponentes inorgánicos, entre ellosel Fe, en la fracción de arcillas(Oades et al. 1987; Oades 1989). LaMO del suelo asociada a la fracciónde limos estuvo ausente en ambostipos de azúcares (de origen vegetal obacteriano). Oades (1989) señalóque la fracción de limos estáenriquecida en ácidos húmicos, queson químicamente complejos yamorfos, y presentan un contenidobajo de carbohidratos (Kögel-Knabner et al. 1988).

En el Cuadro 21-7 se consideróque la cantidad de carbohidratos deorigen vegetal estaba representadapor la suma de la arabinosa y laxilosa (A+X), y de ahí se calculó elenriquecimiento de A+X tras laintroducción del pastizal:

El sistema de uso de la tierraafectó principalmente la cantidad decarbohidratos de la fracción arenosa.Esta fracción se caracterizó, despuésde establecido el pastizal, por unenriquecimiento proporcionalmentemayor en carbohidratos de origenvegetal que en C total. Losresultados indicaron un incremento

en el componente lábil de la MO delsuelo, ya que las hemicelulosas sedegradan fácilmente. La diversidadde la vegetación afectó menos lacantidad y la composición de loscarbohidratos asociados a lasfracciones de limos y de arcillas.

Las señales detectadas paracarbohidratos en los análisis de lasheces indicaron que el efectoprincipal de la actividad de laslombrices no fue una alteración de laconcentración del C de loscarbohidratos asociado a cada unade las fracciones, sino el notableenriquecimiento en carbohidratos deorigen vegetal debido a laconcentración alta de C en lafracción de arenas.

Consecuencias para el ciclo delC y del NRao et al. (1994) demostraron,empleando los isótopos del C, que11 años después de la introduccióndel pastizal, la MO del suelo derivadade éste contribuyó significativamentea la MO total; por ejemplo, en losprimeros 2 cm del suelo, el 29% delC orgánico del suelo del pastizal quecontenía gramínea y leguminosaprovenía de residuos de laleguminosa. En el presente estudio,la mayor parte de la MO adicionalencontrada en el pastizal se habíaseparado como fracción arenosa.Las señales detectadas en el análisispara la lignina y los carbohidratosrevelaron, además, que estasituación correspondía a unaumento en la cantidad desustancias de origen vegetalligeramente alteradas.

En algunos estudios (Schulten yHempfling 1992; Schulten yLeinweber 1993; Preston et al. 1994)se ha señalado que la MO de unsuelo que no esté degradadopresenta, generalmente,concentraciones más altas de

(Ecuación 3)EA+X = g (A+X)/kg de fraccióndel suelo o de suelo total

de la sabana

g (A+X)/kg de fraccióndel suelo o de suelo total

del pastizal


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recursos primarios que se puedendescomponer, que la MO de un suelodegradado adyacente al anterior;éste se caracteriza por una cantidadconsiderable de sustanciascompletamente humificadas. Seobservan, en general, cantidadesdecrecientes de sustancias lábilestras el cultivo de un suelo nativo enque haya un débil retorno deresiduos vegetales al suelo(Christensen 1992).

A diferencia de la anteriorsituación, el Oxisol investigado eneste estudio se caracterizó por tenerconcentraciones bajas de sustanciasfácilmente degradables que noestaban protegidas dentro decomplejos órgano-minerales. Lamineralización del N se reducetambién cuando hay cantidadesbajas de MO lábil (Duxbury et al.1989). Aunque no fue posibledistinguir entre los efectos de la solafertilización y del establecimiento dela gramínea y la leguminosa, lasinergia de ambas acciones produjoconcentraciones mayores derecursos primarios. Rao et al. (1994)encontraron que los residuosprovenientes de la leguminosacontribuían a la fertilidad del sueloal aumentar las tasas potenciales demineralización del N. Avanzando enesta línea, Follett y Schimel (1989) ySchulten y Hempfling (1992)hallaron que la baja disponibilidad ocalidad (en cuanto a la capacidad dedegradación) de las fuentes de Cpropicia un crecimiento bacterianolimitado, que reduce a su vez lacapacidad de inmovilizar y conservarel N mineral. El incremento de lareserva de fuentes de C disponibleque se presenta tras elestablecimiento de un pastizalpermite, por tanto, estimular elcrecimiento bacteriano y evitar laspérdidas de N del suelo porlixiviación (puesto que aumenta la

capacidad del suelo para almacenarN) (Follett y Schimel 1989).

Las señales detectadas en elanálisis para la lignina y loscarbohidratos sugieren que en lasheces de las lombrices seincrementan los residuos vegetalesligeramente alterados en la fracciónde arenas. Estos resultados apoyanla hipótesis de que los procesos dedescomposición adquieren,temporalmente, un ritmo lento enlas heces de las lombrices, donde secrea una reserva lábil de MO queestá protegida físicamente (Lavelle yMartin 1992). La actividad de laslombrices aumenta también laincorporación de MO en el horizontemineral puesto que, al excavar susgalerías, las lombrices incorporan lahojarasca fresca en el suelo. Dadoque los suelos de la sabanapresentan, a menudo, una intensaactividad de lombrices de tierra(Lavelle 1988) cuyas heces cubrencompletamente, a veces, lasuperficie del suelo (como en el casode la parcela de B. decumbens + P.phaseoloides), el papel de estaslombrices en la transformación de laMO del suelo y en la liberación delos nutrientes unidos a complejosorgánicos (N, P, S) merece serinvestigado con más detenimiento.

AgradecimientosLos autores agradecen a Bent T.Christensen por su apoyo en laintroducción del método deseparación de fracciones del sueloen el laboratorio de que ellosdisponían. Asimismo, a LudwigHaumaier por sus comentariosútiles sobre el manuscrito. Graciastambién a Tanja Gonter y a IrisZimmermann por su apoyo técnicodurante la realización de estetrabajo.

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ResumenSe evaluaron los efectos que unaespecie de lombriz anécica quehorada galerías profundas en elsuelo, Martiodrilus carimaguensis,causa en la fertilidad del suelo y enel crecimiento de las plantas, endos pastizales de los LlanosOrientales de Colombia. Estaespecie permanece inactiva (enestivación) a cierta profundidaddurante la época seca. Paraimpedir que estas lombricescolonicen la capa superficial delsuelo al retornar a ella al inicio dela época lluviosa, se usó una red defibra de vidrio. Mediante unanálisis de componentesprincipales, se estudiaron losefectos de la ausencia de estaespecie en las propiedades del

suelo y en la biomasa de lasplantas. La manipulaciónexperimental logró impedir laactividad de M. carimaguensis en lacapa superficial del suelo. Lamayor parte de la varianzaregistrada en este estudio (29.35%)se debió al efecto del tipo y la edaddel pastizal en la estructura delsuelo y en la materia orgánica.Una menor parte de la varianza(10.81%) se atribuyó al efecto de laleguminosa en las propiedadesfísicas del suelo. El efecto causadopor la ausencia de las lombrices enlas propiedades del suelo y en elcrecimiento de las plantas explicó el16.50% de la varianza total. Labiomasa de los individuos deM. carimaguensis se relacionó conlos siguientes factores: menorcompactación del suelo, mayorcontenido de C, menor saturaciónde Al, mayor biomasa herbácea ymenor biomasa de malezas. Estosresultados apoyan la creenciageneral de que las lombricesafectan la fertilidad del suelo y elcrecimiento de las plantas.

Palabras clave: ecología del suelo,fertilidad del suelo, lombricesanécicas, manipulación delombrices, pastizales tropicales

CAPÍTULO 22

Efecto de la Exclusión de la LombrizAnécica Martiodrilus carimaguensisJiménez y Moreno en las Propiedadesdel Suelo y en el Crecimiento de lasPlantas, en Pastizales de los LlanosOrientales de Colombia1

T. Decaëns* , J. J. Jiménez** y P. Lavelle*

1. Publicado en Pedobiologia 43, p 835-841, porDecaëns et al. Copyright © 1999 de Urban &Fischer Verlag. Impreso con permiso de lacasa editorial.

* Laboratoire d’Ecologie des Sols Tropicaux,IRD/Unidad de Suelos y Nutrición dePlantas, CIAT, 32 Av. Henri Varagnat,F-93143 Bondy Cx, Francia.

** Departamento de Biología Animal I, Facultadde Biología, Universidad Complutense,28040 Madrid, España.

Efecto de la Exclusión de la Lombriz Anécica...

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IntroducciónLa mayoría de los estudios sobre elimpacto que hace en el suelo laactividad de las lombrices de tierrahan sido realizados enexperimentos de laboratorio decorta duración (Derouard et al.1997; Pashanasi et al. 1992; Spainet al. 1992). A pesar de que esteenfoque ha permitido un avancesignificativo en la comprensión delpapel que desempeñan laslombrices en los procesosdesarrollados en el suelo, son aúnincompletos los conocimientosactuales sobre la forma en queestos organismos influyen en losprocesos relacionados con unecosistema, en condiciones decampo in situ (Bohlen et al. 1995).

El objetivo de este estudio fue lavaloración de un método innovador(Baker 1998) que excluyeraselectivamente, de pequeñasunidades experimentales, laslombrices anécicas (sensu Bouché1977). Se evaluó la eficiencia delmétodo respecto a su capacidad deeliminar las lombrices anécicasgrandes, pertenecientes a la especieMartiodrilus carimaguensis Jiménezy Moreno, del suelo superficial dedos pastizales de gramínea yleguminosa en los Llanos Orientalesde Colombia. Allí, en el CNICarimagua, las poblaciones de estaespecie han sido favorecidas por lospastizales intensivos, pero se hanreducido dramáticamente en loscultivos anuales (Jiménez et al.1998a). El estudio determina losefectos que produce la desapariciónde esta especie en los procesos delsuelo y en el crecimiento de lasplantas, y los compara con losefectos debidos a otros factoresambientales.


Sitio del estudioEl estudio se realizó en la estaciónexperimental Carimagua delconvenio CIAT-CORPOICA (4°37’ N,71°19’ O), en los Llanos Orientales(Meta), en Colombia. El clima estropical húmedo con unatemperatura y una precipitación de26 °C y 2300 mm, respectivamente,como valor medio anual (datos delCIAT). La vegetación nativa estácompuesta por parches de sabanaabierta y de bosques de galería. Lossuelos son Oxisoles bien agregados,de acidez alta y de fertilidad químicabaja.

Diseño y parcelasexperimentalesEl experimento se realizó en dospastizales, cada uno de ellossometido a pastoreo con2.0 animales/ha: un pastizal A, de3 años, que contiene Brachiariahumidicola, Arachis pintoi,Stylosanthes capitata y Centrosemaacutifolium; un pastizal B, de 1 año,con Panicum maximum y A. pintoi.

La ecología de las lombrices deCarimagua puede consultarse enJiménez et al. (1998a, 1998b).Todas las especies están inactivas enla época seca. Las lombrices de laespecie anécica M. carimaguensishacen galerías profundas en el suelo(60 a 100 cm) y entran en diapausahasta la siguiente época lluviosa(Jiménez et al. 1998b). La idea delestudio fue impedir el retorno de losindividuos hacia las capassuperficiales del suelo cuandocomenzaran las lluvias. Dado queotras especies estivan en esas capassuperficiales, se esperaba que de esemodo el experimento tendría efectosespecíficos en los individuos de M.carimaguensis.

372


Al final de la época seca (finalesde marzo de 1996) se establecieron12 unidades experimentalespequeñas en cada pastizalmencionado, que fueron sometidas alpastoreo habitual. El protocolo deestablecimiento se resume en laFigura 22-1:

1. Se extrajo, con una pala, unmonolito de suelo de40 x 40 x 30 cm;

2. Cada uno de los lados delmonolito (excepto la partesuperior) se envolvió en unared de fibra de vidrio de0.5 mm de luz;

3. El monolito se introdujo denuevo en el hueco que dejó laextracción y, para evitar

cualquier movimiento de laslombrices, se enterraronplanchas metálicas alrededorde las unidadesexperimentales;

4. Se delimitó un área dondelos individuos deM. carimaguensis, que selocalizaban por la presenciade las heces frescas (Jiménezet al. 1998b), fueronsistemáticamente controladoscon la inyección de 0.01 g decarbofuran activo en cadagalería.

Se establecieron también12 unidades sin red como testigo.

Se tomaron muestras de lavegetación y del suelo antes del

4

31

15 cm15 cm

15 c

m

Lámina demetal

Malla de fibrade vidrio,completo

30 c

m

40 cm

Superficie de muestreo

Superficie de controlquímico

2

Figura 22-1. Descripción del procedimiento de muestreo. Los números corresponden al ordencronológico de los diferentes pasos del procedimiento empleado y se refieren adescripciones completas incluidas en el texto.

70 cm


373

experimento, 6 meses después de suinicio y 18 meses después del mismo(en octubre de 1995, en agosto de1996 y en junio de 1997,respectivamente). En cada fecha setomaron cuatro unidadesexperimentales al azar en cadapastizal. Las muestras se usaronpara caracterizar la vegetación(biomasas radicular y aérea), laspropiedades del suelo (densidadaparente, densidad del tamañomedio de los agregados, resistencia ala penetración, sorción [capacidad deabsorción o adsorción], infiltración ypropiedades químicas), laspoblaciones de lombrices (densidad ybiomasa), las de hormigas y las determitas (número de cámaras). Seemplearon los métodosrecomendados por el programa TSBF(Programa de Biología y Fertilidad delos Suelos Tropicales) (Anderson eIngram 1989). De cada muestra setomaron cuatro repeticiones. Lossitios en que se establecían lasunidades experimentales en elcampo se ubicaron al azar, evitandosiempre el efecto de borde delpastizal.

EstadísticaMediante la prueba PLSD de Fisherse probó el efecto de la manipulaciónexperimental, tanto en la densidad yen la biomasa de las lombrices, comoen la abundancia de las cámaras delas hormigas y de las termitas. Laasimetría de los datos se redujo alaplicar una transformación Box-Cox(Sokal y Rohlf 1995) empleando elprograma estadístico “Vernorm”(Legendre y Vaudor 1991). Se aplicóla corrección de Bonferroni y losniveles ajustados de significación al0.05, 0.01 y 0.001 fueron 0.008,0.002 y 0.0002, respectivamente.

El Análisis de ComponentesPrincipales (ACP) se realizó con elprograma (software) ADE (Thioulouseet al. 1997), con el fin de extraer la

principal fuente de variación de losdatos ambientales. Se diseñó unamatriz de 40 líneas (muestras) y23 columnas (variables del suelo y dela vegetación). La biomasa de cadaespecie de lombriz y la abundanciade las cámaras de las hormigas y delas termitas se proyectaron sobre losejes del ACP como columnasadicionales. Se hizo un análisis deregresión simple para comprobar lascorrelaciones entre los parámetros dela fauna del suelo y los ejes del ACP.

ResultadosAl final del experimento sólo seencontró un individuo de M.carimaguensis en el conjunto de lasunidades experimentales. El grantamaño de los individuos deM. carimaguensis fue la causa de queuna ligera disminución de ladensidad de las lombricesdeterminara una reducción bruscade su biomasa total (desde -89%hasta -100%, P < 0.01) (Figura 22-2).Las diferencias observadas en lasotras especies (Figura 22-2) y en losartrópodos sociales (no se presentanaquí) no fueron significativas.

El eje 1 extraído del ACP explicóel 29.33% de la inercia total de losdatos (Cuadro 22-1). La correlaciónasociada con las variables dio valoresnegativos entre: (a) de un lado,biomasa alta de las gramíneas, delas raíces y del componenteherbáceo; valores altos de densidadaparente en el estrato de 5 a 10 cmdel suelo; alta resistencia a lapenetración; pH alto; y contenido denutrientes disponibles; y (b) del otro,saturación de Al alta (Figura 22-3,A,Cuadro 22-1). El ordenamiento delas muestras mostró una separaciónentre: (a) de un lado, las tomadas enlas dos primeras fechas y lastomadas posteriormente(Figura 22-3,B); y (b) del otro, lastomadas en el pastizal A y las del

374


pastizal B (Figura 22-3,C). Este eje seinterpretó entonces como el efecto delas características y de la edad delpastizal en las propiedades físicas yquímicas del suelo.

El eje 2 explicó el 16.52% de lainercia total (Cuadro 22-1). Este ejeopuso las siguientes variables:(a) biomasa alta de malezas,

densidad aparente alta, altaresistencia a la penetración,contenidos de N altos, y saturaciónalta de Al, a estas otras variables:(b) biomasa alta, tanto herbáceacomo de las raíces (de la leguminosay la gramínea), contenidos altos de Ctotal, y diámetro medio de agregadosdel suelo alto (Figura 22-3,A,

80

60

40

20

0

8

6

4

2

00 m 6 m- 6 m+ 18 m- 18 m+ 0 m 6 m- 6 m+ 18 m- 18 m+

M. carimaguensis Glossodrilus sp. Andiodrilus sp. Ocnerodrilidae sp.

Pastizal B

Bio

mas

a de

lom

bric

es (g

/m2 ,

mat

eria

fres

ca)

Den

sida

d de

lom

bric

es (i

nd.

/m2 )

Figura 22-2. (A) Densidad y (B) biomasa de cada una de las especies de lombrices encontradasen las unidades experimentales con malla (+) y sin malla (-), en cada fecha de muestreo yen los dos pastizales (N = 8 para los controles y 4 para las otras fechas de muestreo;ind. = individuos; 0 m = antes; 6 m = 6 meses; 18 m = 18 meses).

A

B

Pastizal A


375

Cuadro 22-1). Este eje separó,claramente, las muestras tomadasdentro de las unidadesexperimentales de exclusión deaquéllas tomadas en el suelocircundante (Figura 22-3,D) y sedefinió como el efecto de la exclusiónde M. carimaguensis en la fertilidaddel suelo y en el crecimiento de lasplantas.

El eje 3 explicó el 10.81% devarianza total. La abundancia deleguminosa en la cobertura vegetal ylas propiedades hidráulicas del suelo(sorción [ver antes] e infiltración)definieron dicho eje (Cuadro 22-1).Este eje se interpretó como el efectode la leguminosa en las propiedadesfísicas del suelo. Las muestras no seordenaron a lo largo de este eje segúnun orden lógico, como en el caso de

los dos primeros ejes (datos nopresentados).

La biomasa de los individuos deM. carimaguensis se correlacionónegativamente con el eje 2 cuando seproyectó en el plano definido por losdos primeros ejes del ACP(Figura 22-3,A). El coeficiente deregresión confirmó dicha relaciónnegativa (r = 0.63; P < 0.001). Labiomasa de las otras especies delombrices y la abundancia de lascámaras de insectos socialesencontradas se localizaron en lasintersecciones de los ejes, lo queindica que estas variables noestuvieron correlacionadas conninguno de ellos (Figura 22-3,A). Nose encontraron correlacionessignificativas entre la biomasa de lamacrofauna y el tercer eje del ACP.

Cuadro 22-1. Inercia relativa de cada uno de los tres ejes (entre paréntesis) y coeficientes decorrelación asociados con las variables incluidas en el análisis de componentesprincipales (ACP) y relacionados con los ejes.

Variables Código Eje 1 Eje 2 Eje 3(29.33%) (16.52%) (10.81%)

Características de la vegetación

Biomasa de gramínea BG -0.751 -0.447 -0.039Biomasa de leguminosa BL -0.173 -0.402 -0.709Biomasa de malezas BM -0.086 0.492 -0.044Leguminosa (%) %L 0.080 -0.101 -0.796Biomasa herbácea BH -0.748 -0.464 -0.191Biomasa radicular BR -0.707 -0.5 -0.245

Propiedades químicas del suelo (0-5 cm)

pH pH -0.786 0.159 0.114C total C% -0.168 -0.359 0.018N total N% -0.188 0.532 -0.089P total PT -0.738 0.190 0.030Saturación de Al Al 0.625 0.493 -0.360Contenido de Ca Ca -0.817 -0.332 0.217Contenido de Mg Mg -0.803 -0.347 0.262Contenido de K K -0.336 -0.182 0.251

Propiedades físicas del suelo

Densidad aparente (0-5 cm) DA0-5 -0.281 0.518 -0.131Densidad aparente (5-10 cm) DA5-10 -0.612 0.515 -0.091Diámetro medio de los agregados (0-10 cm) DPM -0.054 -0.377 0.167Resistencia a la penetración (0-15 cm) RP0-15 -0.623 0.538 0.205Resistencia a la penetración (15-30 cm) RP15-30 -0.651 0.499 -0.181Resistencia a la penetración (30-60 cm) RP30-60 -0.464 0.400 -0.198Resistencia a la penetración (0-60 cm) RP0-60 -0.703 0.579 -0.021Sorción (ver texto, en Materiales y Métodos) S -0.164 -0.171 -0.645Constante de infiltración A -0.174 0.030 -0.579

376


DiscusiónLos experimentos que se realizancon lombrices de tierra encondiciones de campo sirven paraevaluar los efectos causados porellas en los parámetros del suelo yen el crecimiento de las plantas.Este enfoque puede ser muy útil

RP0-15

RP

RP15-30

pH

PT

DA5-10

AyRP30-60

BMDA0-5 N%

A

K

SCaMgBGBH BR

Al

Gs

C%BL

DPM

Mc

Oc

HorTerm

%L

Eje 2

Eje 1

A Eje 2

Eje 1

Fecha de muestreo

4.63.9-5.7

-4.4

18m

0m

Eje 2

Eje 1

Tipo de pastizalEje 2

Eje 1

Presencia deM. carimaguensis

B

C D

B

A

+

–

Figura 22-3. Resultados del análisis de componentes principales (ACP): (A): círculo de correlación y devalores propios o ‘eigenvalues’ (variables en letra sencilla; variables adicionales en negrita;códigos igual que en el Cuadro 22-1. Mc = biomasa de M. carimaguensis; Ay = biomasa deAndiodrilus n. sp.; Gs = biomasa de Glossodrilus n. sp.; Oc = biomasa de Ocnerodrilidaesp.; Ant = abundancia de hormigas; Term = abundancia de termitas); (B) (C) y(D): ordenación de las muestras en el plano definido por los ejes 1 y 2 del ACP (el cuadrointerno de (B) representa la escala de las figuras 3B, 3C y 3D; 0m = antes; 6m = 6 meses;18m = 18 meses; A = pastizal de B. humidicola; B = pastizal de P. maximum; + = conmalla; – = sin malla).

6m

cuando se trata de establecer elpapel de las lombrices en laproducción primaria de losecosistemas naturales y de los queson explotados por el hombre(Bohlen et al. 1995). En nuestroestudio, el bloqueo del movimientovertical de las lombrices, en laépoca y a la profundidad


377

adecuadas, resultó ser un métodoeficiente para eliminar la especieanécica deseada.

Los principales factores queinfluyeron en las propiedades delsuelo fueron el tipo y la edad delpastizal. Este resultado puedeatribuirse a los efectos específicos delas plantas, a la protección que da alsuelo la cubierta vegetal, a la calidady a la producción de la hojarasca, yal efecto acumulativo del pisoteo delganado que puede variar según lahistoria y la naturaleza de lospastizales (Gijsman 1996; Gijsman yThomas 1996; Sánchez et al. 1991).El efecto de las leguminosas en laspropiedades físicas del suelo ocupóun tercer lugar en importancia; laexplicación de este resultado estaríaen el efecto de los canales que abrenlas raíces y aumentan lamacroporosidad y la permeabilidaddel suelo (Mytton et al. 1993).

La desaparición de M.carimaguensis produjo cambiossignificativos en las propiedades delsuelo y en la biomasa de las plantas,aunque este impacto fue deimportancia secundaria encomparación con el efecto delpastizal. La disminución de labiomasa de las lombrices se asociócon la degradación del suelo(aumentó la compactación del sueloy la saturación de Al y disminuyó elcontenido de C) y de la biomasaherbácea. A su vez, la disminuciónde la biomasa vegetal favoreció lapresencia de especies de malezasoportunistas. Estos resultadosconcuerdan con el conocimientogeneral de que las lombrices puedeninfluir en las propiedades del suelo yen el crecimiento de las plantas (verrevisión de Edwards y Bohlen 1996;Lal 1988; Lavelle 1997; Lee 1985).Se demuestra también que lapérdida de una especie en unacomunidad de lombrices de tierra,cuando aquella especie está asociada

a un importante descenso de labiomasa total, puede originarpérdidas significativas en lasfunciones del ecosistema. Ahorabien, la rapidez e intensidad de losefectos observados en este estudiofueron acentuadas, probablemente,por el pastoreo intensivo. Encondiciones naturales, sinperturbación del suelo, el impactoque hacen las lombrices de tierra enlos procesos del suelo persiste a unaescala grande de tiempo (de variosmeses o años) (Blanchart 1992).

Las poblaciones de lombrices sonmuy sensibles a las prácticas demanejo del suelo (ver, por ejemplo,Lavelle y Pashanasi 1989; Reddy etal. 1995). En Carimagua, la biomasade las especies nativas aumentaenormemente en los pastizalesintroducidos por el hombre;disminuye, en cambio,dramáticamente en los cultivosanuales (Decaëns et al. 1994;Jiménez et al. 1998a). Tales efectospueden tener, a su vez,consecuencias decisivas para lafunción del suelo y su producciónprimaria (Lavelle 1996, 1997). Sedebe centrar la atención ahora en elmanejo de las poblaciones delombrices en los agroecosistemastropicales, con el fin de beneficiarsede su actividad y del impacto quecausan en la fertilidad del suelo,para mejorar de este modo lasostenibilidad de la producciónagrícola.

AgradecimientosLos autores agradecen a R.J.Thomas, D.K. Friesen, E. Amézquita,C.G. Meléndez y N. Asakawa (CIAT)por su apoyo técnico y financiero. AJ.-P. Rossi (IRD) y a dos revisoresanónimos por la revisión útil quehicieron a una versión anterior deeste artículo.

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380


CAPÍTULO 23

Estructura Espacio-Temporal de unaComunidad de Lombrices de Tierra yHeterogeneidad del Suelo en unPastizal Tropical en Carimagua,Colombia1

T. Decaëns* y J.-P. Rossi**

ResumenSe estableció la estructura espacio-temporal de una comunidad delombrices de tierra en un pastizaltropical en Colombia y se comparódicha estructura con laheterogeneidad espacial del suelo.Se tomaron muestras de laslombrices en seis fechas distintasdurante 1 año; las propiedades delsuelo, en cambio, se establecieron enuna sola muestra tomada al final dedicho período. El diseño delmuestreo, que fue espacialmenteexplícito, consistió en una redregular de puntos separados entre sí5 m. En cada fecha se tomaron120 muestras de lombrices paradeterminar su densidad, pero setomaron 60 puntos para establecerlas propiedades del suelo. Con el finde describir la estructura espacial delos datos recolectados se hicieron

análisis multivariables (variablemúltiple) y análisis geoestadísticos.La prueba de Mantel y la pruebaparcial de Mantel se usaron paraestablecer las relaciones entre lospatrones de distribución espacio-temporal de las lombrices y laheterogeneidad del suelo. Losresultados obtenidos demostraroncon claridad la existencia de unconjunto estructurado en lacomunidad de lombrices. Parte deestos patrones fueron estables en eltiempo, al menos en la escalatemporal correspondiente al períodode estudio, y respondían a undominio alterno de parches depoblación de determinados conjuntosde especies. A partir de estosresultados se discute el significadoecológico de estos grupos deespecies.

Las propiedades del suelomanifestaron también unaorganización espacial significativa ysólo una parte pequeña de laestructura espacio-temporal de ladistribución de las lombrices serelacionó con esas propiedades. Lasespecies pequeñas fueron másabundantes en áreas (parches) enque el suelo era más compacto,mientras que las especies grandes seasociaban con áreas en que labiomasa de las raíces y el nivel de Ceran altos. Se discute también en

1. Publicado en Ecography 24(6), p 671-682,por Decaëns y Rossi. Copyright © 2001 deEcography. Impreso con permiso de la casaeditorial.

* Laboratoire d’Ecologie des Sols Tropicaux,IRD, 32 Av. Henri Varagnat, F-93143 BondyCedex, Francia/Unidad de Suelos yNutrición de Plantas, CIAT, AA 6713, Cali,Colombia.

** Laboratoire d’Ecologie des Sols Tropicaux,IRD, 32 Av. Henri Varagnat, F-93143 BondyCedex, Francia.

Estructura Espacio-Temporal de una Comunidad de Lombrices...

381

este trabajo si la distribuciónespacio-temporal de las lombricesinduce patrones similares dedistribución en las propiedadesfísico-químicas del suelo o si, por elcontrario, son éstas las quedeterminan la distribución de laslombrices. Los resultados de estetrabajo sugieren que la organizaciónde la comunidad de lombricescorresponde, en gran parte, a unsistema que no está en equilibrio,donde las poblaciones móviles dealgunas especies de lombricesinfluyen en las propiedades delsuelo. Es difícil establecer el efectoglobal de la comunidad de lombricesen el suelo porque en él predominanfactores que se expresan,principalmente, a una escala mayoren la jerarquía ecológica.

IntroducciónEn los ecosistemas terrestres, losprocesos que acontecen en el sueloejercen una función reguladora enla mayoría de los ciclosbiogeoquímicos (Anderson yFlanagan 1989; Swift et al. 1979). Elpapel que desempeñan en estosciclos los macroinvertebradosexcavadores de tamaño grande (porejemplo, las lombrices, las termitas ylas hormigas) se ha reconocidoampliamente (Lavelle et al. 1993), ydichos organismos han sidodefinidos como los ingenieros delecosistema (Jones et al. 1994). Estosorganismos producen, en efecto,estructuras físicas (heces, domos ygalerías) que constituyen lugaresespecíficos de regulación dondeocurren procesos importantes delsuelo a una escala mayor (Anderson1995; Lavelle 1996), que puedeninfluir o bien en la proliferación deotros organismos del suelo o bien enla estructura de las comunidades deéstos. Jones et al. (1994, 1997)señalaron la necesidad de establecer

los patrones de distribución espacialde las poblaciones de ingenierosecológicos con el fin de comprendermejor la importancia que tienen lasfunciones que ellos cumplen.

Se sabe, desde hace algúntiempo, que las lombrices de tierrainfluyen en los procesos y en laspropiedades del suelo a diferentesescalas de tiempo y de espacio(Lavelle et al. 1992; Syers y Springett1984). Las heces que producenestán compuestas por agregadosórgano-minerales cuya estabilidadestructural es, generalmente, mayorque la de los agregados del suelo(Blanchart et al. 1997; Lal yAkinremi 1983; Lee y Foster 1991).Los procesos de mineralización de lamateria orgánica (MO) se intensificanen las heces frescas y se reducen odesaparecen en las heces secas(Lavelle et al. 1998; Martin 1991).Se ha demostrado también, enexperimentos realizados a nivel demicrocosmos, que una comunidadsencilla de lombrices puede causarefectos significativos en laspropiedades del suelo y en elcrecimiento de las plantas (Bohlen yEdwards 1995; Derouard et al. 1997;Haimi y Huhta 1990). Por otro lado,falta información sobre el posibleimpacto in situ de conjuntoscomplejos de especies a escalasespacio-temporales más grandes.

La distribución de la fauna delsuelo es, con frecuencia, agregada, almenos en una escala espacial devarias decenas de metros (Robertsony Freckman 1995; Rossi et al. 1995,1997; Webster y Boag 1992). Lospatrones de distribución espacial,incluso cuando varían de unaespecie a otra, son principalmenteoposiciones o alternancias entreparches de alta densidad deindividuos y parches de bajadensidad. Esta heterogeneidadocurre a una escala generalmentemenor que 100 m y se extiende

382


desde 20 hasta 40 m para laslombrices, aunque se han observadoestructuras más reducidas de 2 a10 m (Rossi 1998). Se desconocen,en gran parte, los factores quepropician esta ordenación relativa dela estructura espacial. Pueden sermuy complejos, probablemente, ypueden implicar el influjo que causanla heterogeneidad ambiental y losparámetros demográficos de laspoblaciones (Rossi et al. 1997).

Se demostró, hace poco tiempo,que la distribución espacial de lascomunidades de lombrices presentauna estabilidad temporal relativa, almenos durante períodos de 1 ó2 años (Jiménez 1999; Rossi 1998).En algunos casos, las estructurasespacio-temporales consisten en unaalternancia de áreas dondepredominan determinados conjuntosde especies o algunos gruposfuncionales. A consecuencia de esto,diferentes parches de poblacióncorresponderían a efectos diferentesen las propiedades del suelo y en elcrecimiento de las plantas (Rossi1998). Por tanto, el papel funcionalde la organización espacio-temporalde la comunidad de lombrices puedetener un efecto regulador en algunosaspectos del funcionamiento delsuelo, al menos a cierta escalaespacio-temporal de observación(Rossi 1998).

El objetivo de este estudio fueestablecer la posible relación entre laorganización espacio-temporal de lacomunidad de lombrices y laheterogeneidad espacial de algunaspropiedades del suelo, en un pastizaltropical. Numerosos estudiosrealizados en el sitio experimental deeste estudio y en otros lugares handemostrado que algunos procesosque acontecen en el suelo estánregulados por la actividad de laslombrices, al menos a la escala deobservación de la bioestructura queellas producen (heces de algunos cm)

o en el entorno cercano (unasdecenas de cm). La meta del trabajofue verificar si el impacto causado porlas lombrices en el suelo puedeobservarse a una escala mayor (unaparcela de algunas decenas demetros). Se probó la hipótesis de quela estructura espacio-temporal de losconjuntos de especies de lombricesinduce patrones similares deheterogeneidad espacial en el suelo(al mismo tamaño de resolución) y deque el fenómeno inverso, o sea, quedicha heterogeneidad influya en laagrupación de especies de la fauna desuelo, no se presenta.


Sitio del estudioEl estudio se realizó en la estaciónexperimental Carimagua del convenioCORPOICA-CIAT (4°37’ N, 71°19’ O),localizada en la unidad fitogeográficade las sabanas isohipertérmicas biendrenadas de los Llanos Orientales deColombia. El clima presenta unrégimen tropical subhúmedo con unamedia anual de 26 °C de temperaturay 2300 mm de precipitación: la épocaseca está muy bien definida y vadesde noviembre hasta marzo (datosdel CIAT). La vegetación nativa varíacon la topografía: hay sabanasabiertas en las zonas altas (los“altos”) y bosques de galería osabanas inundables en las zonasbajas (los “bajos”). Los suelos sonOxisoles (Tropeptic HaplustoxIsohipertérmicos) en los altos yUltisoles (Ultic Aeric Plintaquox) enlos bajos. Ambos tipos de suelos secaracterizan por sus propiedadesfísicas favorables (agregación,porosidad, retención de agua), suacidez alta (pH (H2O) < 5), y unafertilidad química baja (saturación deAl > 80%, CIC < 5 meq/100 g desuelo seco) (datos del CIAT).


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Las muestras se tomaron en unpastizal previamente arado deBrachiaria humidicola (Rendle) (CIAT679), Arachis pintoi Krap. y Greg.(CIAT 17434), Stylosanthes capitataVog. (cv. Capica) y Centrosemaacutifolium Benth. (cv. Vichada) quetenía 3 años. La parcela experimentalestaba situada en un alto biendrenado y el ganado pastoreaba enella con una carga animal de2 animales/ha. Las muestras setomaron en un área de 35 x 70 m quese delimitó en el centro de la parcela.

Muestreo de lombricesLas fechas de muestreo se escogieronpara cubrir, de manera precisa, unciclo estacional completo. Laslombrices se muestrearon desdeoctubre de 1995 hasta octubre de1996 en las siguientes fechas: (a) enoctubre de 1995 y (b) cada 2 meses,entre febrero y octubre de 1996.

El método empleado pararecolectar las lombrices se adaptó delaplicado en el programa de Biología yFertilidad de los Suelos Tropicales(TSBF, acrónimo en inglés) deAnderson e Ingram (1993) y consistíaen la extracción rápida de unmonolito de suelo de 25 x 25 x 30 m.Este suelo se revisó manualmente enel campo sobre una lámina deplástico y las lombrices recolectadasse identificaron hasta el nivel deespecie (según Jiménez 1999), secontaron, y se devolvieron al lugar enque se hallaba el monolito junto contodo el suelo ya revisado.

Antes de la extracción delmonolito, se calculó la densidad de laespecie anécica grande, Martiodriluscarimaguensis Jiménez y Moreno, apartir del número de heces frescasdepositadas sobre una superficie de1 m2, cuyo centro se hallaba en elárea ocupada por el monolito. Larelación existente entre el número deindividuos y el de heces frescas

presentes sobre la superficie delsuelo se ha considerado como elmétodo más eficiente paradeterminar la densidad poblacionalde esta especie (Jiménez et al.1998a). En realidad, M.carimaguensis escapa fácilmentehacia los horizontes profundos delsuelo cuando se emplea el métodoclásico de extracción manual, acausa de su gran tamaño y de lasgalerías profundas que excava.

Los sitios de muestreo selocalizaron regularmente cada 5 men la red diseñada de 35 x 70 m.Este procedimiento permitía ubicarlos puntos en el espacio mediantecoordenadas (x, y), y facilitaba laaplicación de técnicas de estadísticaespacial. Para evitar que semuestrearan dos monolitosexactamente en el mismo punto, lasmuestras se desplazaban, de unafecha a otra, a lo largo de una espiralcuyo origen correspondía al puntomuestreado en la primera fecha.Esta diferencia de localización (unos30 cm) se consideró despreciable alcompararla con el tamaño total de laparcela estudiada; las coordenadasde los puntos, por tanto, fueronidénticas de una fecha a la otra. Entotal, se muestrearon 120 monolitosen cada fecha, número que excedeen mucho el tamaño mínimo de lamuestra, el cual se consideranecesario para realizar la mayoría delos análisis espaciales (Legendre yFortin 1989; Rossi 1996).

Propiedades del suelo ybiomasa radicularSe tomaron muestras de suelo alterminar el período en que se hizo elmuestreo de las lombrices(septiembre de 1996). La dinámicatemporal de la heterogeneidad delsuelo no se tuvo en cuenta porque esdifícil establecer vínculos entre ésta yla dinámica temporal reciente de la

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distribución de las lombrices. Esposible, en realidad, que tanto laslombrices como las propiedades delsuelo se influencien mutuamente conun determinado intervalo temporal,que es el tiempo necesario para quelas estructuras influyan en elambiente cercano o para que losindividuos ocupen áreas favorables.En consecuencia, es posible queestos dos compartimentos (laslombrices y las propiedades del suelo)no manifiesten simultáneamentepatrones espacio-temporales. Esteestudio partió, por tanto, delsupuesto de que el diseño delmuestreo arrojaría dos tipos posiblesde resultados, que corresponderían adistintos tipos de interacciones entreel suelo y la fauna contenida en él.

- En primer lugar, la distribuciónde las lombrices es estable en eltiempo y muestra una correlaciónmuy fuerte con los parámetrosdel suelo, lo que indica que laheterogeneidad del suelopresenta una inercia temporalalta e influye en la distribuciónde los organismos durante todo elperíodo de muestreo (hipótesisdel equilibrio).

- En segundo lugar, laspoblaciones de lombrices sonmóviles y su distribución no serelaciona con los parámetros delsuelo o, si existe, es muy débil;esto significa que los patrones dedistribución espacial de lacomunidad y del suelo puedeninfluirse mutuamente en unsistema que no está en equilibrio.

La biomasa de las raíces secalculó también en esta misma fechadel muestreo del suelo con el fin deconocer el efecto que causan laslombrices en el crecimiento de lasplantas. En ningún caso se tomaronmuestras de la biomasa de la parteaérea de las plantas, porque elpastoreo intensivo influye más en ella

que la actividad de las lombrices o lascaracterísticas del suelo. Lasmuestras que se tomaron del suelo yde las raíces provenían solamente dela capa de 0 a 10 cm, porque durantela época lluviosa la mayoría de laslombrices están activas a esaprofundidad (Jiménez y Decaëns2000).

La resistencia a la penetración semidió en cuatro profundidades (0,2.5, 5 y 10 cm) con un penetrómetroDAIKI 5520 (diámetro del cono de1 cm, ángulo de 26°). La densidadaparente se determinó en las capasde 0 a 5 cm y de 5 a 10 cm, partiendodel peso de un cilindro de suelo (5 cmde diámetro) que se había secadopreviamente durante una semana a75 °C. El C total se calculó en lacapa de 0 a 10 cm mediante elmétodo de digestión ácida y posteriordeterminación colorimétrica, enmuestras de 2 g de suelo secado alaire (Houba et al. 1988). Las raícesse recolectaron mediante el lavado yel tamizado (en malla de 0.053 mm)de muestras de suelo que habían sidotomadas con cilindros de 10 cm dediámetro hasta 10 cm deprofundidad, y que se habían secadoa 75 °C durante 48 horas.

Los puntos de muestreo selocalizaron en la misma red diseñadapara el muestreo de las lombrices.Aunque se tomaron muestrassolamente en la mitad de estos120 puntos, el total de 60 puntossigue siendo superior al que seconsidera suficiente para aplicar elanálisis estadístico espacial (Legendrey Fortin 1989; Rossi 1996).

Análisis estadísticos

Análisis triádico parcialEl análisis triádico parcial (ATP)

es un método específico paraconjuntos o matrices cúbicas de


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datos. Este método es muy útilcuando se analiza una serie de tablasrelacionadas con t fechas demuestreo que tuvieron lugar en lamisma localidad (o estación) s. Encada fecha se establecen p variablesen cada estación o cada punto demuestreo y el ATP permite extraer laestructura de inercia que es común alas diferentes fechas. El métodoimplica la realización de tres pasossucesivos (Centofanti et al. 1989;Thioulouse y Chessel 1987), de loscuales se hicieron dos en esteestudio:

• El análisis de lainterestructura: este análisisproporciona una descripción delas estaciones en función de latipología de las fechas demuestreo y extrae la estructuraque es común a las diferentesfechas, para cada una de lasvariables p.

• El análisis de compromiso: esteanálisis permite describir lasestaciones en función de latipología de las variables, ytambién identificar las variablesque explican la estructura comúna las diferentes fechas demuestreo.

En este estudio, la tabla oconjunto original de datosrepresentaba seis tablas iniciales(correspondientes a las seis fechas demuestreo), cada una de ellascompuesta de 120 líneas (estación =punto de muestreo) y 5 columnas(variable = especie de lombriz). Lascoordenadas factoriales de los puntosde muestreo, extraídas en el análisisde la interestructura, serepresentaron en un mapa con el finde describir los patrones dedistribución espacio-temporal decada especie de lombriz. Asimismo,los patrones espaciales, comunes alas diferentes fechas, de los distintosconjuntos de especies se ubicaron en

un mapa con las coordenadasfactoriales suministradas por elanálisis de compromiso. Los análisisy sus cifras correspondientes fueronprocesados en el módulo STATIS y enlos módulos gráficos asociados delprograma informático (software)ADE-4 (Thioulouse et al. 1997).

Análisis de componentesprincipalesPara analizar los parámetros del

suelo y la biomasa de las raíces sellevó a cabo un análisis decomponentes principales (ACP). Latabla de datos comprendía 60 líneas(los puntos de muestreo) y8 columnas (los parámetros del sueloy la biomasa radicular). Se trazaronmapas con las coordenadasfactoriales de los puntos de muestreocon el propósito de identificar lospatrones de variación espacial, tantode las variables del suelo como de labiomasa de las raíces, siguiendo elmismo procedimiento descritoanteriormente para el ATP. Esteanálisis se realizó con el módulo ACPdel programa informático ADE-4(Thioulouse et al. 1997).

Cálculo de los valoresfaltantes mediante“kriging”Se calcularon las coordenadas

factoriales sobre el eje del ACP paralos 60 puntos en que no se tomaronmuestras de suelo ni de raíces, conel fin de comparar, posteriormente,los diferentes patrones espacialesrevelados en el análisis factorial.Este cálculo se hizo empleando latécnica de interpolación mediante el“kriging” puntual (Burgess y Webster1980; Yost et al. 1982a), unprocedimiento que tiene en cuentalos valores de la variable en lospuntos cercanos y su autocorrelacióntal como se describe en su

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semi-variograma (es decir, en larepresentación de su semivarianza enfunción de la distancia entre lospares de puntos muestreados). Tantolos semi-variogramas como losvalores calculados con “kriging” seobtuvieron con el programainformático (software) VAR5, que fuedesarrollado por la Universidad deHawaii (Yost et al. 1989).

Autocorrelogramas deMoranLas estructuras espacio-

temporales extraídas del análisis devariable múltiple (multivariado)fueron probadas y descritas mediantelos autocorrelogramas de Moran(Moran 1950). El índice de Moran secalculó para las coordenadasfactoriales de los puntos de muestreoen los dos primeros ejes tanto delACP como del análisis decompromiso. Los datos se asignarona 14 clases de distancia (verCuadro 23-1, donde se muestran loslímites y el número de pares de

puntos de cada clase). El nivel designificación estadística en que seprobó cada coeficiente fue deP = 0.05. El correlograma entero seconsideró significativo cuando almenos uno de los coeficientes lo fueal nivel de probabilidad corregidode Bonferroni: 0.003 = 0.05/14(14 = número de clases de distancia)(Cooper 1968). La prueba estadísticade Kolmogorov-Smirnov se utilizópara comprobar la normalidad de ladistribución de la frecuencia de losdatos, antes de hacer el cómputo delos índices. Cuando fue necesarioreducir la asimetría de la distribuciónde los datos, se aplicó latransformación Box-Cox (Sokal yRohlf 1995). Los diversos módulosdel paquete estadístico “R Package” seusaron en todos estos pasos(Legendre y Vaudor 1991).

Prueba de MantelSe empleó la r estadística de la

prueba sencilla de Mantel (Mantel1967) para subrayar los patronescomunes tanto a la distribuciónespacio-temporal de las lombricescomo a la distribución espacial de laspropiedades del suelo y de la biomasaradicular. Esta prueba consiste en elcálculo y la comprobación de lacorrelación que existe entre dosmatrices de distancia que reflejan laestructura espacial de dos variablesdadas (Legendre y Fortin 1989;Legendre y Trousselier 1988). Secrearon cuatro matrices en este caso,que son las siguientes:

- EAW1 y EAW2, quecontienen las coordenadasfactoriales de las muestrassituadas en los dos primerosejes del análisis decompromiso; y

- SOIL1 y SOIL2, que contienenlas coordenadas factoriales delas muestras situadas en losdos primeros ejes del ACP

Cuadro 23-1. Límites inferior y superior ynúmero de pares de puntos encada una de las 14 clases dedistancia empleadas en elcómputo del correlograma.

Clase de Límite Límite Pares dedistancia inferior superior puntos

(m) (m) (no.)

1 0 5.6 2172 5.6 11.2 7403 11.2 16.8 6354 16.8 22.4 10445 22.4 28.0 7536 28.0 33.5 9887 33.5 39.1 7158 39.1 44.7 5549 44.7 50.3 558

10 50.3 55.9 39011 55.9 61.5 24012 61.5 67.1 19613 67.1 72.7 8614 72.7 78.3 24


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(obtenidas una vez aplicadoel “kriging”).

De este modo, la prueba deMantel se llevó a cabo entre cadauna de las matrices EAW y SOIL.

Se puede lograr una estadísticasignificativa en la prueba de Mantel apartir de un factor inesperado queejerza un efecto similar y simultáneoen ambas variables estudiadas(Legendre y Fortin 1989; Rossi yQuénéhervé 1998). Se empleó, portanto, en lo sucesivo la estadística dela prueba parcial de Mantel (Smouseet al. 1986) para comprobar estaeventualidad y resaltar lasverdaderas relaciones entre lasmatrices EAW y SOIL. Esta pruebaconsiste en probar cada matriz EAWrespecto a cada matriz SOIL,condicionando la prueba a unamatriz de distancia SPACE que seconstituye a partir de lascoordenadas geográficas de lospuntos de muestreo. Se presume, deeste modo, que la matriz SPACErepresenta los patrones espacialescomunes a todas las variablesanalizadas (Legendre y Troussellier1988; Rossi y Quénéhervé 1998).

El módulo “Mantel 3.0” delpaquete estadístico “R Package” deLegendre y Vaudor (1991) se utilizópara llevar a cabo la prueba simplede Mantel y la prueba parcial deMantel. La significación estadísticase verificó mediante una prueba depermutación (1000 permutaciones) aun nivel de P = 0.05 (Legendre yFortin 1989).

Resultados

Estructura espacio-temporalde la comunidad de lombricesLa comunidad de lombricesestudiada estaba constituida, en sumayor parte, por especies geófagas

(endógeas, sensu Bouché 1977) ycontaba con la presencia de unaespecie polihúmica (sensu Lavelle1979) que ingiere suelo rico en MO(Ocnerodrilidae sp.), de una especiemesohúmica (sensu Lavelle 1979)que ingiere suelo con un contenidobajo de MO (Andiodrilus sp.), y deuna especie intermedia entre lasanteriores (Glossodrilus sp.). Laespecie de tamaño grandeM. carimaguensis, que ingiere tantohojarasca fresca como suelo yconstruye galerías subverticales,representaba la especie anécica(sensu Bouché 1977), mientras queuna sola especie, Aymara sp., seconsideró como transformadora de lahojarasca (epígea, sensu Bouché,1977) (Jiménez et al. 1998b).

La densidad media de laslombrices fue de 4.8 y95.4 individuos/m2 durante febrero yjunio, respectivamente. Las especiesendógeas predominaron en ladensidad poblacional:Ocnerodrilidae sp. (≅ 35% de ladensidad total de lombrices),Andiodrilus sp. (≅ 35%) yGlossodrilus sp. (≅ 20%). Sólo el 2%de la densidad total de las lombricesestaba representada porM. carimaguensis, pero esta especiedominó en la estructura de lacomunidad en cuanto a la biomasa,dado su gran tamaño encomparación con el de las demásespecies.

Análisis de lainterestructuraEl valor propio (“eigenvalue”) del

primer eje sobresalió entre lossiguientes, en tanto que eldecrecimiento global fue suave(Figura 23-1,A); este comportamientosugirió que solamente el primer ejepodía escogerse para el análisis decompromiso.

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Figura 23-1. Resultados obtenidos en el análisis de la tabla de interestructura: (A) Diagrama de losvalores propios o “eigenvalues”. (B) Círculo de correlación con las fechas de muestreoproyectadas en el plano factorial definido por los dos primeros ejes del ACP de la matriz deinterestructura. (C) Mapas de las coordenadas factoriales de los 120 puntos de muestreosobre el primer componente del análisis para cada una de las cinco especies de lombriz(los círculos y los cuadrados representan, respectivamente, las coordenadas positivas ynegativas; la superficie del símbolo es proporcional al valor correspondiente obtenido).

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Eje 2 (17.8%)

Eje 1 (20.2%)

II/96

VI/96

IV/96

X/96

X/95

VIII/96

B

A

Glossodrilus sp.

Aymara sp.

Andiodrilus sp.

Martiodrilus carimaguensis

Ocnerodrilidae sp.

C

N

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1212


389

El primer eje (20.2% de la inerciatotal) correspondió claramente alllamado “efecto de tamaño” entre lastablas (todas las variables tuvieron elmismo signo en el eje 1)(Figura 23-1,B), y esto significa quelas correlaciones entre las tablasfueron todas positivas. En otraspalabras, no hubo inversión de laestructura espacial de una fecha aotra y los patrones observados en ladistribución espacial de las lombricesfueron, al menos en parte, comunes atodas las fechas de muestreo. Lavariabilidad de los datos restantes nofue afectada por las estructurasespacio-temporales, lo que refleja laalta variabilidad espacio-temporalglobal de los conjuntos de especies.

Los mapas trazados con lascoordenadas factoriales de los puntosde muestreo (Figura 23-1,C) revelaronla existencia de patrones espacialesagregados que eran estables en eltiempo, al menos en la escalatemporal considerada en este estudio.La estructura agregada, enparticular, fue muy clara respecto ala distribución espacio-temporal deGlossodrilus sp., especie que presentóun área o parche de densidad altamuy bien definida en la parte inferiorizquierda de la red diseñada en laparcela. En cambio, la densidad deAndiodrilus sp. fue alta en la mitadderecha de dicha red y baja en sumitad izquierda. Las estructurasespaciales no fueron muy claras en elcaso de M. carimaguensis, aunque seobservó un área más densa en lamitad izquierda de la zonamuestreada. Los parches dedensidad alta que presentaron lasespecies Glossodrilus sp. yM. carimaguensis eran, en parte,superponibles y se oponíanclaramente al parche de altadensidad de Andiodrilus sp. De lasdemás especies se observaronpequeños parches distribuidos portoda la parcela (como paraOcnerodrilidae sp.) o agrupados en la

parte superior de ésta (como paraAymara sp.)

Primer análisis decompromisoEl descenso fuerte de los valores

propios de los ejes justificó laelección de sólo los dos primeros ejespara la interpretación de los datos(Figura 23-2,A). Este análisis decompromiso se hizo con el primer ejedel análisis de la interestructura, quesólo representaba el 20.2% de lainercia total de la matriz de datos.

El primer eje (34.2% de la inerciatotal) estuvo caracterizado, en granparte, por una oposición entre dosconjuntos de especies: por un lado,Andiodrilus sp. y Aymara sp. y, por elotro, Glossodrilus sp. junto conOcnerodrilidae sp. y M.carimaguensis (Figura 23-2,B). Elmapa de las coordenadas de lospuntos de muestreo sobre el primereje del análisis reveló la presencia dedos zonas diferenciadas: la primera,situada en la parte inferior izquierdade la parcela, estaba dominada porel conjunto de las especiesGlossodrilus sp.-Ocnerodrilidae sp.-M. carimaguensis; la segunda, en laparte superior derecha, estabaocupada, en su mayor parte, porAndiodrilus sp. y Aymara sp.(Figura 23-2,C). El correlograma deMoran, calculado sobre lascoordenadas factoriales de lospuntos de muestreo, fue globalmentesignificativo (P < 0.001, Figura 23-3),donde las cuatro primeras clases dedistancia tuvieron valoresindividuales positivos, que fueronnegativos desde la sexta clase enadelante. Estos resultados indicanque los conjuntos de especiesdescritos se localizaban en parchesagregados que medían unos 20 m.

El segundo eje (23.0% de lainercia total) mostró la separaciónentre las especies pequeñas

390


12345671234567123456712345671234567123456712345671234567

1234512345123451234512345

Figura 23-2. Resultados de la tabla del análisis de compromiso: (A) Diagrama de los valores propios o“eigenvalues”. (B) Círculo de correlación con las variables (especies) proyectadas en elplano factorial definido por los dos primeros ejes del ACP de la matriz de compromiso.(C) Mapas de las coordenadas factoriales de los 120 puntos de muestreo sobre losprimeros dos componentes del análisis (los círculos y los cuadrados representan,respectivamente, las coordenadas positivas y negativas; la superficie del símbolo esproporcional al valor correspondiente obtenido).

123123123123

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123412341234

123412341234

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123412341234123412345

12345123451234512345

1234123412341234

123123

1212

123123123

1234512345123451234512345

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121212

1234123412341234

1231231231231234

1234123412341234

121212

1212

1212

1234123412341234

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121212341234123412341234

123451234512345123451234

1234123412341234

123123123

123123123

1234123412341234

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1234123412341234

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12341234123412341234

12341234123412341234

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1234123412341234

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123123123

1234512345123451234512345

123123123

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1234512345123451234512345

123412341234

1212

1212

123123

123451234512345123451234512345

123123123

12

1212

123456712345671234567123456712345671234567

123412341234

123123123123

1234123412341234

123456123456123456123456123456123456

123456123456123456123456123456123456

123123

1234123412341234

123412341234

1212

123412341234

123412341234

1234123412341234

123123123

123123123

123123123

12341234123412341234

123456123456123456123456123456123456

1234512345123451234512345

123451234512345123451234512345

123456781234567812345678123456781234567812345678123456781234567812345678

123456123456123456123456123456123456123456

1234512345123451234512345

1212

1212

1212

1234512345123451234512345123456123456123456123456123456123456

1212

123123123

1234512345123451234512345

123456123456123456123456123456

123123

123456123456123456123456123456123456

1234567123456712345671234567123456712345671234567

123456123456123456123456123456

123412341234

12345678123456781234567812345678123456781234567812345678

1212

1212

Eje 2 (23.0%)

Eje 1 (34.2%)A

B

C

Glossodrilus sp.

Aymara sp.

Andiodrilus sp.

M. carimaguensis

Ocnerodrilidae sp.

Eje 1

Eje 2

N123456789123456789123456789123456789123456789123456789123456789123456789123456789

123456123456123456123456123456123456

12345123451234512345

1234512345123451234512345

1234512345123451234512345

123456123456123456123456123456123456

12

1212

11

123456712345671234567123456712345671234567

123456123456123456123456123456123456

123456123456123456123456123456123456

11

1212

1212

1212

12


391

(Aymara sp. y Ocnerodrilidae sp.) ylas especies de mayor tamaño(Glossodrilus sp., Andiodrilus sp. yM. carimaguensis) (Figura 23-2,B). Adiferencia del patrón descrito para elprimer eje, el mapa trazado con lascoordenadas factoriales sobre esteeje no reflejó una estructura espacialclara (Figura 23-2,C). Sin embargo,se observaron pequeños parches decoordenadas positivas o negativas,las primeras en la parte inferiorderecha y en la superior derecha dela parcela, y las segundas en elcentro y en la parte inferior izquierdade ésta. El correlograma de Moranconfirmó la presencia de estasestructuras espaciales (P < 0.003,

Figura 23-3), aunque sólo aparecióuna autocorrelación positiva en lasegunda clase de distancia. De ahíque este eje reflejara la oposición quemanifiestan en el espacio lasespecies de diferente tamaño que selocalizaban en parches pequeños deunos 10 m.

Heterogeneidad del sueloLos valores mínimos y máximos quese obtuvieron para las propiedadesdel suelo y para la biomasa radicularse muestran en el Cuadro 23-2. Eldescenso de los valores propiosasociados con los ejes del ACP fuebrusco, lo que indicó que sólo los dosprimeros ejes debían tomarse parainterpretar los datos (Figura 23-4,A).

El primer eje (44.3% de la inerciatotal) presentó la oposición entre el Ctotal y la biomasa de las raíces, porun lado y, por el otro, entre algunasvariables que describen lacompactación del suelo (por ejemplo,la resistencia a la penetración y ladensidad aparente) (Figura 23-4,B).El mapa trazado con las coordenadasfactoriales reveló la presencia de dosáreas, fácilmente identificables, en

Figura 23-3. Correlogramas de Moran obtenidosa partir de las coordenadasfactoriales de los 120 puntos demuestreo sobre los dos primerosejes del ACP de la matriz decompromiso ( = valoressignificativos individuales al nivelde P < 0.05; = valores nosignificativos; el valor de P serefiere al nivel de significaciónglobal del correlograma).

0.50

0.25

0

-0.25

-0.50

0.50

0.25

0

-0.25

-0.501 2 3 4 5 6 7 8 9 10 1112 13 14

Eje 1 del compromiso

Eje 2 del compromiso

Clases de distancia

P < 0.003

P < 0.001

Indi

ce d

e M

oran

Indi

ce d

e M

oran

Cuadro 23-2. Valor medio de las propiedadesdel suelo y de la biomasaradicular (ss = suelo seco,rs = raíces secas).

Propiedades Capa Mín. Máx.(cm)

C orgánico total (%) 0-10 2.2 3.6

Densidad aparente 0-5 0.82 1.43(g/cm3 de ss) 5-10 1.07 1.77

Resistencia a la 0 0 4.3penetración 2.5 0 6.0

(kg/cm2) 6 0.7 8.310 4.0 16.820 8.8 17.830 11.3 23.040 15.2 25.050 16.3 25.0

Biomasa radicular 0-10 21.4 141.0(g/m2 de rs)

392


las cuales los valores de lascoordenadas eran positivos (en laparte inferior izquierda y derecha dela red diseñada) o negativas (en elcentro de la red de la parcela)(Figura 23-4,C).

El segundo eje (17.4% de lainercia total) enfrentó la densidadaparente (en 5-10 cm del perfil) a labiomasa radicular y al C total(Figura 23-4,B). El mapa de lascoordenadas factoriales mostró,principalmente, valores positivos enla mitad superior de la parcela ynegativos en la mitad inferior(Figura 23-4,C).

Los correlogramas y los semi-variogramas obtenidos a partir de las

coordenadas axiales de los puntosde muestreo demostraronclaramente una autocorrelaciónespacial en ambos ejes (Figura 23-5).Los correlogramas fueronsignificativos (P < 0.001) y losvalores individuales fueronsignificativos en las dos primerasclases de distancia, es decir, habíaparches de unos 10 mcaracterizados por propiedadesespecíficas del suelo. Los modelosteóricos ajustados a los variogramasfueron esféricos en los dos casos y elrango fue de 30 y 20 m para elprimero y el segundo eje,respectivamente. Por consiguiente,el análisis de la semivarianza (o sea,la forma del modelo teórico) conduce

Figura 23-4. Resultados del ACP sobre los parámetros del suelo y la biomasa radicular: (A) Diagramacon los valores propios o “eigenvalues”. (B) Círculo de correlación con las variablesproyectadas sobre el plano factorial definido por los dos primeros ejes del ACP (BR =biomasa radicular; CT = carbono total; DA = densidad aparente; RP = resistencia a lapenetración). (C) Mapas de las coordenadas factoriales de los 60 puntos de muestreosobre los dos primeros componentes del análisis (los círculos y los cuadrados representan,respectivamente, las coordenadas positivas y negativas; la superficie del símbolo esproporcional al valor correspondiente obtenido).

1234123412341234

123123123

12341234123412341234

123456712345671234567123456712345671234567

1234512345123451234512345

123456123456123456123456123456123456

1212

123123

1234123412341234

123123123

12

123123123

1234512345123451234512345

123412341234

123412341234123412341234512345123451234512345123456123456123456123456123456123456

1234123412341234

1234567123456712345671234567123456712345671234567

123456712345671234567123456712345671234567

123123123

1212

1234123412341234

1234123412341234

123123123123

123456123456123456123456123456123456

1212

123123123

123123123123

123123

1212

1234123412341234

1231231234

123412341234

12345123451234512345

123123123

1234123412341234

123123123

1212

1234123412341234

1234123412341234

123456123456123456123456123456123456

123123123

123412341234

12345123451234512345

1234512345123451234512345

123123123

Eje 1 (44.3%)

A

C Eje 1

N123451234512345123451234512345

12341234123412341234

1234512345123451234512345

123123

1234123412341234

123456123456123456123456123456123456

123456123456123456123456123456123456

123123123

1234512345123451234512345

123412341234

123451234512345123451234512345

1234123412341234

123123123

Eje 2 (17.4%)B

DA5-10cm

DA0-5cmRP0cm

BRCT

Eje 2RP2.5cmRP6cm

RP10cm

12

1

11


393

también a la conclusión de que laspropiedades del suelo estánespacialmente agregadas, aunqueparece sobreestimar el tamaño de laestructura espacial (es decir, ladistancia a la cual se alcanza elrango) cuando es comparado con elanálisis de autocorrelación. Larepresentación de las coordenadasfactoriales en un mapa, después deaplicar el procedimiento “kriging”, semuestra en la Figura 23-6.

Correlaciones entre lacomunidad de lombrices y laheterogeneidad del sueloEn la prueba de Mantel realizadasolamente se halló una correlaciónsignificativa entre EAW2 y SOIL2(Cuadro 23-3). Este resultado indicaque las zonas en que predominabanlas especies pequeñas de lombricesse caracterizaban también porquetenían valores altos de densidad

aparente, en la capa de 5-10 cm, yvalores bajos en el contenido de Ctotal y en la biomasa radicular. Encambio, las especies más grandesde lombriz dominaron en losparches donde la densidadaparente del suelo era menor en lacapa de 5-10 cm y el contenido deC total y la biomasa radicular eranmayores. Sin embargo, estacorrelación sólo representó unapequeña relación proporcional de lainformación total incluida en lamatriz inicial de datos. Enrealidad, esta correlación sólointeresa al segundo eje del análisisde compromiso del ATP (23.0% dela inercia total), el cual se calcula apartir del primer eje del análisis dela interestructura (17.8% de lainercia total) y del segundo eje delACP, que sólo representaba el17.4% de la varianza de losparámetros del suelo y de lasraíces.

Figura 23-5. Correlogramas de Moran y semi-variogramas calculados a partir de las coordenadasfactoriales de los 60 puntos de muestreo sobre los dos primeros ejes del ACP.

0.75

0.50

0.25

0

-0.25

-0.50

-0.75

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 1112 13 14

Eje 1 del ACP Eje 1 del ACP

Clases de distancia

P < 0.001

P < 0.001

Indi

ce d

e M

oran

Indi

ce d

e M

oran

0.75

0.50

0.25

0

-0.25

-0.50

-0.750 10 20 30 40 50 60 70

Clases de distancia

6

5

4

3

2

1

0

6

5

4

3

2

1

0

Sem

i-va

rian

zaS

emi-

vari

anza

Modelo esférico(C0 = 2.81; C = 0.77; a = 30.34)

Modelo esférico(C0 = 1.05; C = 0.44; a = 20.98)

Eje 2 del ACP Eje 2 del ACP

394


La significación de la estadísticade Mantel se examinó, una vezconsiderado el efecto de la matrizSPACE, para establecer si lacorrelación entre EAW2 y SOIL2 eraverdadera o dudosa. La pruebaparcial de Mantel [EAW2.SOIL2].SPACE (que es una prueba parcialentre EAW2 y SOIL2 condicionada aSPACE) se llevó a cabo para verificarla validez de la correlaciónobservada. El coeficiente r obtenidofue 0.42 (P = 0.039), cuyo significadoes que la similitud observada entrelos dos patrones de organizaciónespacial correspondía a unacorrelación fuerte.

Figura 23-6. Mapas de las coordenadas factoriales de los 120 puntos de muestreo sobre los dos primerosejes del ACP después de la interpolación puntual de “kriging” de los puntos no muestreados(valores ausentes). (Los círculos y los cuadrados representan, respectivamente, lascoordenadas positivas y negativas; la superficie del símbolo es proporcional al valorcorrespondiente obtenido).

123412341234

1234567812345678123456781234567812345678123456781234567812345678

123412341234

123412341234

123123123

123123123

123123123

123456123456123456123456123456123456

1212

123123123123

1212

1212

123123

12345123451234512345

1234123412341234

123456123456123456123456123456123456123456123456123456123456123456123456

123456123456123456123456123456123456

1234123412341234

12345123451234512345

123123123

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1

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Eje 1N

Eje 2

1

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Cuadro 23-3. Coeficientes r estandarizados deMantel y probabilidad asociada.(EAW1 y EAW2 = matrices dedistancia para las coordenadasfactoriales de los puntos demuestreo sobre el primero y elsegundo ejes del análisis decompromiso, respectivamente;SOIL1 y SOIL2 = matrices dedistancia para las coordenadasfactoriales de los puntos demuestreo sobre el primero y elsegundo ejes del ACP,respectivamente.)

r estándar Probabilidada

de Mantel

EAW1.SOIL1 0.079 0.332 NSEAW1.SOIL2 0.170 0.257 NSEAW2.SOIL1 -0.266 0.276 NSEAW2.SOIL2 0.424 0.039*

a. NS = no significativo; * significativo aP < 0.05.


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DiscusiónEste estudio demuestra, en formaexplícita, la existencia de un conjuntoestructurado en las comunidades delombrices, al menos en la escalatemporal referida al período delestudio. Esta estructura corresponde,en gran parte, a la alternancia deparches donde predominan conjuntosde especies particulares. El patrónglobal se puede describir en diferentesniveles de organización espacial, quese encajan unos dentro de otros enun momento dado y quecorresponden a distintoscomponentes del análisis decompromiso. Estas estructurasespacio-temporales han sido yadescritas para algunas comunidadesde lombrices de las sabanas de Costade Marfil (Rossi 1998; Tondoh 1998) yde pastizales de Colombia (Jiménez1999). La escala espacial a la que seexpresan estas estructuras (unos20 m) concuerda con la quepresentan otros autores respecto a ladistribución espacial de las lombricesen estudios diseñados para una solafecha de muestreo (Nuutinen et al.1998; Rossi et al. 1995, 1997). Esimportante recalcar que lasestructuras descritas sólo representanun porcentaje bajo de la variabilidadtotal de la matriz de datos (57.0% del20.2% que fue explicado por el primereje de la interestructura). Esosresultados indican que los conjuntosde especies son relativamente móviles,aunque se observa una estabilidadespacial relativa en ciertas áreas de laparcela experimental. Esta falta deestabilidad en el patrón espacio-temporal de las lombrices reflejaríauna situación en la que el sistema noestá en equilibrio. De este modo, laoposición entre los conjuntos deespecies sería el efecto de unfenómeno de exclusión competitiva, otambién de una segregación espacialen el caso de que las lombricesrespondan a factores ambientales que

no son estables ni en el tiempo ni enel espacio (es decir, cuando unacaracterística de estos mismosfactores es que no están en equilibrio).

El primer eje del análisis decompromiso expresó, principalmente,la segregación espacial entreAndiodrilus sp. y Glossodrilus sp.Este resultado fue observado ya enuna sabana nativa y en un pastizal demuchos años de edad sembrado congramínea y leguminosa en Carimagua(Jiménez 1999). Ambas especies sonendógeas, presentan característicasbiométricas similares y, por tanto,muestran un alto índice desuperposición de nichos, que fuedesarrollado (Jiménez 1999) a partirde los datos de biometría y dedistribución vertical. Porconsiguiente, se puede interpretar laoposición espacial entre estas dosespecies como el resultado de unfenómeno de exclusión competitiva.De ahí que, en los parches en quepredomina una u otra especie, lacoexistencia con otras especies debeser un efecto de los mecanismos dedistribución del nicho ecológico.Parece que esta hipótesis es bastantereal, ya que las especies que coexistentienen tamaños diferentes, distintoshábitos alimenticios y diversasestrategias adaptativas. No obstante,se necesitan aún más datos ecológicosdetallados (p.ej., el régimenalimenticio) para obtener lossiguientes resultados:

- establecer el grado deseparación de nichos quepresenta realmente estacomunidad de lombrices;

- identificar las especies quecompiten entre sí, losmecanismos de exclusión quese observan, el mejorcompetidor encontrado, y losfactores ambientales quefacilitan la presencia de otrasespecies.

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El segundo eje manifestó laoposición entre las especies más omenos pequeñas (Ocnerodrilidae sp.y Aymara sp.) y las grandes(Glossodrilus sp., Andiodrilus sp. yM. carimaguensis). Se supone quelos hábitos de las especies grandesson diferentes de los que tienen laspequeñas y que probablemente poresto no compiten entre sí. De estemodo, la alternancia de parches quedescribe este eje se puede interpretarcomo la respuesta de la comunidadde lombrices a la heterogeneidadambiental (o sea, segregaciónespacial). El estiércol del ganado,por ejemplo, puede tener efectospositivos en las especies pequeñas,las cuales ingieren, de preferencia,sustratos ricos en MO y puedenpresentar hábitos coprófagosoportunistas; las especies grandes,en cambio, se alimentangeneralmente de hojarasca, deraicillas muertas o de MOhumificada.

Los parches en quepredominaban o bien las especiesgrandes o las pequeñas seencontraban en áreas que secaracterizaban por tener propiedadesdel suelo y valores de biomasaradical específicos. Sin embargo,este resultado no permitía establecersi la distribución espacial de laslombrices determinaba laheterogeneidad del suelo o si ocurríalo contrario. Se pueden postular, porconsiguiente, dos hipótesis:

• Hipótesis A. Las lombricespueden influir en las propiedadesdel suelo, de modo que sudistribución espacial presentapatrones similares a los de laheterogeneidad del suelo. Estahipótesis supone que lasdiferentes especies de lombricesproducen heces de tamaño ypropiedades distintas y tienen,por tanto, efectos diferentes enlas propiedades del suelo

(Blanchart 1992; Derouard et al.1997). En Carimagua,Ocnerodrilidae sp. produceagregados pequeños y se creeque fragmenta las heces grandesdepositadas por otras especies(Jiménez et al. 1998b), mientrasque Aymara sp. produce,probablemente, pequeñosgránulos holorgánicos cuyoefecto en la estructura del sueloes reducido. Las especies detamaño grande producen hecesestables, compactas y ricas enMO que se degradan en pocosmeses por la actividad de otrosinvertebrados, los cualeshoradan en ellas galerías y lasfragmentan en agregados máspequeños y menos compactos(Decaëns 2000; Decaëns et al.1999b, 1999c). Puedepresentarse una regulacióneficiente de la estructura delsuelo en aquellos parchesdominados por las especiesgrandes, la cual propiciaría unamacroagregación más intensa ypermitiría, probablemente, quese acumule una reserva de Cdado que se protege físicamentela MO contra los procesos demineralización. Estos efectos enla MO y en las propiedadesfísicas del suelo tendrían,lógicamente, consecuencias en elcrecimiento de las plantas, lascuales se han observado en esteestudio como aumento de labiomasa de las raíces. Encambio, el predominio de lasespecies pequeñas, queproducen grandes cantidades deagregados poco estables ypequeños, puede hacer que elsuelo desarrolle una estructuradebilitada y sensible al pisoteodel ganado.

• Hipótesis B. La heterogeneidadespacial del suelo puede influiren el conjunto de las especies de


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lombrices. Esta hipótesispostula que la segregaciónespacial es el mecanismo queconduce a la distribución delconjunto de especies que se haobservado. Las especiesendógeas grandes (Andiodrilussp. y Glossodrilus sp.) selocalizan en zonas donde ladisponibilidad del recurso tróficoes grande, por ejemplo dondehay un alto contenido de C. Losvalores altos de C estánasociados a una alta biomasa deraíces y a una agregación delsuelo también alta (Fisher et al.1994; Gijsman 1996; Gijsman yThomas 1995; Rao 1998).Cuando el contenido de MO deun parche es relativamente bajo,el suelo presentará unacapacidad de carga menor, lo quelleva a una reducción en elnúmero de especies endógeasgrandes y a un aumentoproporcional de las especiespequeñas. Además, el dominiode una especie polihúmica puedeacentuarse por su aptitud paravivir en un suelo compacto. Estahabilidad ya ha sido demostradapor una especie pequeñaafricana de la familia Eudrilidae(Blanchart et al. 1997; Rossi1998), que presenta similitudesmorfológicas y ecológicas conOcnerodrilidae sp.

Para elegir la hipótesis que seaproxima más a la realidad, convieneconsiderar que la correlación sóloafectó una pequeña parte de lavariabilidad inicial de los datos. Enrealidad, se podría suponer que lavariabilidad temporal de laspropiedades del suelo es muchomenor que la variabilidad de ladistribución espacial de laslombrices. Por tanto, si lascomunidades de lombricesrespondieran a la heterogeneidadambiental —es decir, si las especies

se localizan en parches quepresenten condiciones óptimas parala vida— se observaría unavariabilidad temporal baja de suspatrones de organización espacial,así como una correlación alta con laspropiedades del suelo. Ahora bien,la baja correlación observada indicaque las lombrices influyen en elsuelo, aunque estos efectos sondifíciles de observar por la altavariabilidad espacio-temporal delconjunto de las especies. Así pues,la correlación entre la comunidad yel ambiente sólo es perceptible dondeaparece una estabilidad temporalrelativa en el conjunto de lasespecies (es decir, las estructurasobservadas en el ATP).

Otros experimentos y variasobservaciones empíricas sobre elimpacto que hace M. carimaguensisen el funcionamiento del sueloapoyan la primera hipótesis. Losefectos producidos por esta especieen el suelo pueden serdesproporcionados si losrelacionamos con su densidad (dadosu peso individual tan alto) auncuando la especie no participesignificativamente en los patrones dedistribución aquí descritos. Lasheces superficiales producidas poresta especie tienen tambiénimportancia en los procesosrelacionados con la estructura delsuelo, la dinámica de la MO, laliberación de nutrientes, e inclusocon los puntos del suelo en que seincrementa la biomasa radicular yque están situados justo debajo deesas bioestructuras (Decaëns 2000;Decaëns et al. 1999c). En un trabajoreciente, Decaëns et al. (1999a)demostraron que la desaparición deM. carimaguensis conducía a unacompactación superficial rápida y aun descenso de los niveles de C en elsuelo y de la biomasa vegetal, tantode la parte aérea como de las raíces.Estos resultados concuerdan con la

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idea general de que las lombricesregulan la estructura del suelo, ladinámica de la MO del suelo y elcrecimiento de las plantas, a laescala de las heces y del suelo quelas circunda (Edwards y Lofty 1978,1980; Lavelle y Martin 1992; Lavelleet al. 1998; Martin 1991). Sedescribió recientemente, a la escalamás grande de la parcela en elpastizal, el impacto que hace en laestructura del suelo de una sabanade Costa de Marfil la distribuciónespacial de las lombrices, cuandoestá caracterizada por una oposiciónde parches dominados por especiesde diferente tamaño (Rossi 1998).

Un aspecto sorprendente de esteestudio es que la mayor parte de lavariabilidad de las propiedades delsuelo y de la biomasa de las raícesno estaba ligada a la distribuciónespacio-temporal de las lombrices.Esto significa que son otros losfactores que desempeñan un papelpredominante en la regulación delfuncionamiento del suelo o que elefecto debido a las lombrices seexpresa en una escala espacio-temporal muy pequeña (por ejemplo,la escala de las bioestructuras queellas producen) que difícilmentepodía ser percibida por la reddiseñada para el muestreo en elpresente estudio. La biomasa de lasraíces, por ejemplo, parece tener unpapel predominante; el índice decorrelación r obtenido en unaprueba parcial de Mantel que se hizoadicionalmente, en la que serelacionó la biomasa radicular con elC total, fue de 0.62 (P < 0.001). Esteresultado apoya las conclusionesobtenidas en estudios recientesrealizados en los suelos de la sabanacolombiana, donde se observó queuna biomasa radicular alta conducea la acumulación de C en el suelo(Fisher et al. 1994; Rao 1998),contribuye así al mejoramiento de laestructura del suelo (Gijsman 1996;

Gijsman y Thomas 1995), y mantienefinalmente las propiedades físicas deéste (Gijsman y Thomas 1996).Tanto las raíces como las lombricesse consideran ingenieros delecosistema y la función de ambos enel suelo exhibe, al parecer,características convergentes, almenos para ciertos procesosespecíficos, por ejemplo laacumulación de C o la agregación delsuelo. Es necesario emprendernuevos estudios para establecer laactividad funcional de un amplioespectro de organismos del suelo:este trabajo permitirá definir losgrupos funcionales de los ingenierosdel ecosistema.

Los atributos funcionales de unaespecie o de un grupo funcionalpueden considerarse a diferentesniveles de observación, dentro deuna jerarquía de sistemas queinteractúan y se presentan encajadosunos dentro de otros. Cuando seasciende en esta jerarquía, losniveles sucesivos describirán losmismos procesos, pero con unadinámica cada vez más lenta y enescalas espaciales cada vez másgrandes (Allen y Starr 1982). Unmétodo muy utilizado para definir lafunción de las lombrices de tierra esla descripción del impacto que hacecada especie individualmente. Esteprimer paso es necesario, aunqueimplica el riesgo de ejecutar ciertasextrapolaciones que permitiríantrasladar los resultados obtenidos ala escala del ecosistema (el enfoque“bottom-up”: de abajo a arriba o delo inferior a lo superior, Anderson1995). En este trabajo se aplicó, sinembargo, el enfoque “top-down” (dearriba a abajo o de lo superior a loinferior) para deducir los atributosfuncionales de una especie delombriz partiendo de un estudio agran escala. Se identificaron lascorrelaciones, aunque no fue tareafácil llegar hasta ellas. Esta


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situación es, probablemente,inevitable en el diseño experimentalempleado, en razón de los efectospredominantes de los factoresambientales que regulan tanto losprocesos del suelo como la dinámicade las comunidades en niveles muyaltos de la escala jerárquica(Anderson 1995). Ahora bien, losestudios de tipo “top-down” sobre laactividad funcional de losorganismos del suelo son necesariospara determinar el alcance a quepuede llegar la extrapolación, aescalas espacio-temporales másgrandes, de un estudio realizado anivel de los individuos.

En conclusión, pocos indiciospermiten afirmar que las lombricesinfluyen en las propiedades del sueloo que ocurre lo contrario. Algunosresultados indican, sin embargo, queel sistema se encontraba en unestado no equilibrado y que laspoblaciones móviles de lombricesejercían un influjo global en el suelo,el cual fue, por su parte, difícil dedetectar. Probar esta hipótesisimplica la realización de estudioscomparativos de la dinámicaespacio-temporal tanto de losconjuntos de lombrices como de laspropiedades del suelo, con el fin deidentificar los intervalos de tiempo yde establecer los enlaces de tipocausal que relacionan estos doscompartimentos.

AgradecimientosLos autores agradecen a R.J.Thomas, D.K. Friesen, E. Amézquitay C.G. Meléndez (CIAT) y aD. Cárdenas (CORPOICA) por suayuda científica y técnica. Elprograma global de los centros delGCIAI para el Manejo de Suelos,Agua y Nutrientes (SWNM, en inglés),perteneciente al consorcio del Manejo

de Suelos Acidos (MAS, en inglés)financió, en parte, este trabajo.Expresan además su más sinceroagradecimiento a L. Mariani yP. Lavelle (IRD), a D. Alard yP. Margerie (Universidad de Rouen) ya R. Thomas, I. Rao y J.J. Jiménez(CIAT) por sus comentarios útiles auna versión preliminar delmanuscrito.

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