mutualismo de hormigas y flor

48

A E E TASOCIACIN ESPAOLA DE ECOLOGA TERRESTRE

Ecosistemas 23(3): 48-57 [Septiembre-Diciembre 2014]Doi.: 10.7818/ECOS.2014.23-3.07

Artculo publicado en Open Access bajo los trminos de Creative Commons attribution Non Comercial License 3.0.

MONOGRFICO: Ecologa reproductiva de las plantas

ecosistemasREVISTA CIENTFICA DE ECOLOGA Y MEDIO AMBIENTE

ISSN 1697-2473 / Open accessdisponible en www.revistaecosistemas.net

2014 Los Autores. Editado por la AEET. [Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor]

Polinizacin por hormigas: conceptos, evidencias y futurasdireccionesC. de Vega1*, J.M. Gmez2,3

(1) Estacin Biolgica de Doana, Consejo Superior de Investigaciones Cientficas (CSIC), Avenida de Amrico Vespucio s/n, 41092 Sevilla, Espaa.(2) Estacin Experimental de Zonas ridas. CSIC. Ctra. Sacramento s/n. La Caada de San Urbano. 04120 Almera, Espaa.(3) Departamento de Ecologa. Facultad de Ciencias. Universidad de Granada. 18071 Granada, Espaa.

* Autor de correspondencia: C. de Vega [[email protected]]

> Recibido el 31 de diciembre de 2013 - Aceptado el 10 de marzo de 2014

de Vega, C., Gmez, J.M. 2014. Polinizacin por hormigas: conceptos, evidencias y futuras direcciones. Ecosistemas 23(3): 48-57. Doi.:10.7818/ECOS.2014.23-3.07Las relaciones entre hormigas y plantas presentan una larga historia evolutiva, ocupando todo un continuo que va desde el mutualismo al antago-nismo. Tradicionalmente, la actividad de las hormigas en las flores se ha considerado negativa para las plantas, en ocasiones basndose en asun-ciones clsicas sin un apoyo emprico slido. Sin embargo, en los ltimos aos un creciente nmero de estudios estn resaltando el rol beneficiosode las hormigas en la polinizacin de las plantas, lo que demanda una reevaluacin de pasadas generalizaciones. En este artculo se presenta unarevisin sobre relaciones flor-hormiga, centrado en la polinizacin. Se exponen las teoras clsicas y el sndrome de polinizacin por hormigas re-visadas, los casos hasta ahora descritos y numerosos nuevos ejemplos de plantas potencialmente polinizadas por hormigas. Yendo ms all, seabordan nuevas teoras sobre la importancia de las sealas qumicas en las interacciones flor-hormiga, y las posibles direcciones futuras para elestudio de estas relaciones mutualistas.

Palabras clave: flor; mutualismo; hormiga; interacciones planta-polinizador; sndrome de polinizacin; voltiles florales

de Vega, C., Gmez, J.M. 2014. Pollination by ants: concepts, evidences and future directions. Ecosistemas 23(3): 48-57. Doi.:10.7818/ECOS.2014.23-3.07Relationships between ants and plants have a long evolutionary history that span a continuum from mutualism to antagonism. Traditionally, theactivity of ants at flowers has been considered to be negative, sometimes based in classic assumptions lacking a solid empiric base. However, a gro-wing number of studies are highlighting the positive role of ants as pollinators of plants, which demands a revaluation of earlier overviews. In thispaper we review ant-flower interactions, focusing on pollination. We expose a reassessment of classic theories, the ant-pollination syndrome, thefew cases of ant-pollinated plants described to date and numerous new examples of plants potentially pollinated by ants. Further, new theories aboutthe importance of chemical signals for ant-plant interactions are discussed, as well as challenges and future directions for the study of these mutualisticinteractions.

Key words: flower; mutualism; ant; plant-pollinator interactions; pollination syndrome; floral volatiles

Si miramos con detenimiento la vegetacin en prcticamentecualquier ecosistema terrestre observaremos con gran probabilidadhormigas interaccionando con las plantas. Las hormigas se extien-den virtualmente por todos los hbitats, estableciendo con las plantasunas relaciones que resultan fundamentales en la naturaleza (Beattiey Hughes 2009). Utilizan hojas, tallos, flores, frutos y semillas, lo queda lugar a una enorme diversidad de interacciones. Defensa frentea herbvoros, dispersin de semillas, polinizacin, depredacin desemillas, herbivora, e incluso la formacin de autnticos jardines deepfitas, son algunas de las principales actividades desarrolladas porlas hormigas (Rico-Gray y Oliveira 2007). Adems, la influencia delas hormigas sobre las caractersticas fisicoqumicas del suelo llegaa repercutir en ltima instancia sobre el establecimiento, abundanciao composicin de muchas especies vegetales (Culver y Beattie 1983;Folgarait et al. 2002; Wagner y Niclen 2010).

La forma de vida de las hormigas per se y sus colonias hanfascinado al ser humano desde la antigedad, apareciendo citassobre su actividad en textos clsicos de Plinio, Aristteles, oposteriormente en obras renacentistas, como la interesanteSilva de varia leccin del sevillano Pedro Mexa (s. XVI). Si bienlos primeros estudios experimentales sobre relaciones entreplantas y hormigas datan de finales del s. XIX por von Wettstein(1889), no fue hasta la llegada de los relevantes estudios deJanzen (1966 y dems posteriores) cuando las relaciones entrehormigas y plantas comenzaron a analizarse detalladamente.Desde entonces, se han ido desvelando sus diversas manerasde interactuar, y profundizando en aspectos ecolgicos, demo-grficos, qumicos, genticos y evolutivos que revelan laenorme complejidad que se esconde tras las interaccionesplanta-hormiga.

Relaciones mutualistas planta-hormiga: Por qulas interacciones flor-hormiga se han consideradotradicionalmente antagonistas?

Las relaciones entre hormigas y plantas presentan una largahistoria evolutiva que se remonta probablemente al Cretcico, ocu-pando todo un continuo que va desde el mutualismo al antago-nismo (Beattie 1985; Rico-Gray y Oliveira 2007). Las interaccionesplanta-hormiga que se consideran mutualismos altamente evolu-cionados son las que se han estudiado ms en detalle. Entre estosdestacan los sistemas en los que hormigas protegen a las plantasde los herbvoros a cambio de una recompensa que puede ser biendomacios (cavidades producidas por las plantas a partir de diferen-tes rganos, en las que las hormigas pueden anidar) y/o bien ali-mento proporcionado por el nctar extrafloral o los corpsculosnutritivos (Janzen 1966; Willmer y Stone1997; Heil y McKey 2003).La dispersin de semillas por hormigas mediada por la presenciadel eleosoma (estructura nutritiva principalmente de materias gra-sas que se encuentra en el exterior de algunas semillas) es otromutualismo que confiere importantes beneficios a ambas partes(Hanzawa et al. 1988; Giladi 2006). La proteccin indirecta de laplanta va relaciones con hempteros (Gaume et al. 1998; Beattie yHughes, 2009) la dispersin secundaria de semillas (Levey y Byrne1993; Christianini y Oliveira 2010) o la formacin de jardines de ep-fitas (Davidson 1988; Kaufmann y Maschwitz 2006) son tambindestacados mutualismos entre plantas y hormigas. Las relacionesde las hormigas con las estructuras reproductoras de las plantashan sido objeto de debate frecuente. Si bien se considera tradicio-nalmente que las visitas de las hormigas a las flores tienen unefecto negativo sobre las plantas, hay sin embargo evidencias deque estos insectos pueden a veces ser beneficiosos. Son estascontrovertidas relaciones entre flores y hormigas el objeto centralde este trabajo, y ms particularmente, el papel de las hormigas enla polinizacin de las plantas.

La idea de que las hormigas son ladronas de nctar y/o depre-dadoras se gest a finales del s. XIX, y desde entonces ha perma-necido prcticamente inalterable. Debido a estas asuncionesclsicas, diversas caractersticas anatmicas, morfolgicas y qumi-cas de las flores han sido interpretadas como adaptaciones paraevitar el acceso de estos indeseables visitantes. Entre estas adap-taciones destacan barreras fsicas, como la presencia de tejidos pe-gajosos o pelos glandulares, y qumicas, como la existencia devoltiles en los ptalos con posible actividad repelente, o compues-tos del nctar potencialmente txicos (Janzen 1977; Guerrant y Fie-dler 1981; Ghazoul 2001; Willmer et al. 2009). Asimismo losnectarios extraflorales se consideran rganos diseados para dis-traer a las hormigas de las flores (Bentley 1977; Wagner y Kay2002). Entonces, sirven realmente estas defensas de las plantaspara evitar el acceso de las hormigas? y es siempre tan negativala presencia de hormigas en las flores? La respuesta a las dos pre-guntas es que probablemente no en muchos casos, pero que el re-sultado depender de las especies implicadas. A pesar de estospotenciales impedimentos en algunas plantas, las hormigas son vi-das colectoras de nctar en una enorme diversidad de comunidadesvegetales (Rico-Gray y Oliveira 2007). Adems, si bien es cierto quehay casos estudiados en los que las hormigas ejercen un papel ne-gativo sobre la reproduccin de la planta (Fritz y Morse 1981; Galen,1983; Galen y Butchart 2003; Ness 2006), tambin es cierto queprobablemente es mucha ms la creencia popular que los casosempricos que demuestran este argumento tratado como universal.

Las hiptesis clsicas en contra de la polinizacinpor hormigas: una reevaluacin

Actualmente existe un creciente inters por el potencial papelbeneficioso de las hormigas para la reproduccin vegetal. Sin em-bargo, son an pocos los casos conocidos de polinizacin por hor-migas. Siendo visitantes florales frecuentes, por qu las hormigasson consideradas antagonistas a diferencia de sus parientes cer-canos, abejas o avispas?

Tamao, caractersticas morfolgicas, y conducta de lashormigas: desfavorables para la polinizacin?

En primer lugar, el tamao de las hormigas supone para algu-nos autores un obstculo para su funcin en la polinizacin al im-pedir un transporte eficaz de polen al estigma (Armstrong 1979;Inouye 1980). En contra de este argumento, diferentes estudiosavalan que pequeas hormigas, de incluso menos de 3 milme-tros, pueden funcionar como polinizadores efectivos (Gmez y Za-mora 1992; Garca et al. 1995; Gmez et al. 1996; de Vega et al.2009). Asimismo muchas de las flores visitadas por hormigas sonde pequeo tamao, lo que facilitara el contacto entre polen yestigma (Rico-Gray y Oliveira 2007). Adems no todas las hor-migas presentan un tamao tan pequeo, siendo habitual tam-bin ver hormigas de mayor tamao (c. 7-8 mm o superior)alimentndose en las flores (p.e. de los gneros Camponotus,Formica, o Aphaenogaster).

Otra de las razones clsicas argumentadas es que las hormigaspresentan un integumento suave que impide que los granos depolen se adhieran a su cuerpo (Armstrong 1979). Sin embargo, mu-chas especies de hormigas presentan pelos, adems de un inte-gumento ornamentado (Hlldobler y Wilson 1990), lo que permiteque el polen se adhiera con mayor facilidad (Beattie 1985; Gmezy Zamora 1992). As, se ha observado un nmero alto de granosde polen transportados por diversas hormigas como Iridomyrmex(148 granos de polen; Andersson et al 1982), Proformica longiseta(295 granos de polen; Gmez y Zamora 1992) o Plagiolepispygmaea (278 granos de polen; de Vega et al 2009). Adicional-mente, la existencia de un polen pegajoso en muchas especies ve-getales o las polinias con sustancias aglutinadoras que se adhierena los cuerpos de los polinizadores facilitaran su dispersin por hor-migas (Peakall y Beattie 1991; Schielst y Glaser 2012).

El hecho que las hormigas obreras (las que usualmente visitanlas flores) no vuelen se ha propuesto como otro impedimento para lapolinizacin efectiva, ya que se supone que su actividad conducira auna dispersin polnica muy limitada en el espacio (Proctor y Yeo1973). Diferentes estudios indican que el principal papel de las hor-migas en la polinizacin es a travs de autogamia y geitonogamia(p.e. Peakall y Beattie 1991; Ramsey 1995; de Vega et al 2009). Porello, su actividad como polinizadores puede depender en cierta me-dida del sistema de compatibilidad de la especie. De hecho, un altoporcentaje de las especies en las que se ha descrito mirmecofilia sonautocompatibles (Tabla 1). Sin embargo, hay trabajos que demues-tran que las hormigas tambin efectan movimientos entre plantastanto hermafroditas como dioicas, promoviendo la xenogamia (Svens-son 1985; Peakall y Beattie 1991; Garca et al. 1995, 2012; Putter-baugh 1998; Ashman y King 2005; Tabla 1). Adems, incluso endiferentes casos se ha comprobado que las hormigas pueden mo-verse a distancias similares a la de polinizadores alados (Wyatt y Sto-neburner 1981; Svensson 1985; Peakall et al. 1990; Gmez 2000).Por ltimo, cabe destacar que si bien se trata de un caso excepcional,existe un interesante ejemplo de polinizacin por pseudocopulacinllevada a cabo por hormigas macho aladas en una especie de orqu-dea, en las que los vuelos entre plantas se extendan incluso hasta20 metros (Peakall et al. 1987; Peakall 1989; Fig. 1A).

Que las hormigas limpien su cuerpo con asiduidad ha sidopostulado como otro factor en contra de su actividad polinizadora(Faegri y van der Pijl 1979). Sin embargo, otros polinizadores con-siderados muy efectivos, como las abejas, tambin limpian suscuerpos con frecuencia, a menudo en vuelo entre flores, redu-ciendo el total de polen disponible para ser depositado en otrasflores (Thomson 1986; Holmquist et al. 2012). Se han observadohormigas con cientos de granos de polen adheridos a sus cuerpostras las visitas a las flores, presentndose estas cargas polnicasprincipalmente en trax, patas y cabeza (Svensson 1985; Gmezy Zamora 1992; Ramsey 1995; de Vega et al. 2009; Kawakita yKato 2009). La presencia de polen en masas compactas, ascomo el llevar cargas de polen relativamente pequeas podra li-mitar un potencial efecto perjudicial de esta conducta de limpieza(Hickman 1974). A pesar de ello, plantas que producen enormes

49

de Vega y Gmez 2014Ecosistemas 23(3): 48-57

50


Familia de planta/Especie

Habitat Sistema decruzamiento

Movimientos % visitas Hormigas Referencia

AnacardiaceaeMangifera indica Cultivo, Australia AM/? DP 50 % Iridomyrmex sp.

(grupo purpureus)Anderson et al. 1982

ApiaceaeApium bermejoi Torrentes silceos,

EspaaH/AC ? ? Pheidole pallidula, Tapinoma

madeirense, Lasius grandis y Plagiolepis pygmaea

Cursach y Rita 2012a

Naufraga balearica Acantilados, Espaa H/AC EP, DP 100 % Plagiolepis pygmaea, Lasiusgrandis, Pheidole pallidula, Temnothorax recedens y Camponotus ruber

Cursach y Rita 2012b

Trinia glauca Herbazal costero,Inglaterra

D/AI EP, DP 85 % Lasius alienus, Formica fusca yTemnothorax albipennis

Carvalheiro et al. 2008

Foeniculum vulgare Herbazal tipo sabana, Espaa

H/AC ? 78 % ? Bosch et al. 1997

Daucus carota Herbazal tipo sabana, Espaa

AM/AC ? 29 % ? Bosch et al. 1997

AsteraceaeCentaurea aspera Herbazal tipo sabana,

EspaaH/? ? 30 % ? Bosch et al. 1997

Galactites tomentosa Herbazal tipo sabana, Espaa

H/? ? 53 % ? Bosch et al. 1997

Lecocarpus pinnatifidus Lecho de lava volcnica,Islas Galpagos

H/AC DP c. 50 % ? Philipp et al. 2004

BalanophoraceaeBalanophora kuroiwai Bosque verde primario,

JapnM/AC DP 73 % Leptothorax sp. Kawakita y Kato 2002

Balanophora tobiracola Bosque subtropical,Japn

M/AC DP 89 % Aphaenogaster sp. y Paratrechina flavipes

Kawakita y Kato 2002

BoraginaceaeTournefortia rufo-sericea Bosque perennifolio, Islas

GalpagosH/AC DP 100 %

(visitasdiurnas)

Cardiocondyla emeryi yParatrechina vaga

McMullen 2007

BrassicaceaeAlyssum purpureum Alpino rido, Espaa H/AC? ? 97 % Proformica longiseta Gmez et al. 1996

Hormathophylla spinosa Alpino, Espaa H/AC EP 91 % Proformica longiseta Gmez y Zamora 1992

Lobularia maritima Costa, Espaa H/AC ? 39 % Camponotus micans Gmez 2000

CaryophyllaceaeArenaria tetraquetra Alpino, Espaa H/AC? ? 82 % Proformica longiseta y

Tapinoma nigerrimumGmez et al. 1996

Paronychia pulvinata Alpino, EEUU GD/AC ? 99 % Formica neorufibarbis Puterbaugh 1998

Scleranthus perennis Arenales, Suecia H/AC EP, DP ? pero dominantes

Formica rufibarbis Svensson 1985, 1986

CrassulaceaeDiamorpha smallii Afloramientos granticos,

EEUUH/AI EP, DP ? Formica schaufussi y

F. subsericeaWyatt 1981; Wyatt yStoneburner 1981

Sedum anglicum Alpino, Espaa H/? ? 100 % Proformica longiseta Gmez et al. 1996

CytinaceaeCytinus hypocistis Matorral mediterrneo,

EspaaM/AC EP, DP 97 % Aphaenogaster senilis,

Camponotus pilicornis, Crematogaster auberti, C. scutellaris, Pheidole pallidula,Plagiolepis pygmaea, P. schmitzii,Tapinoma nigerrimum, Tetramorium ruginodey T. semilaeve

de Vega et al. 2009

DioscoreaceaeBorderea chouardii Alpino, Espaa D/AI DP, EP 76 % Lasius grandis y L. cinereus Garca et al. 2012

Borderea pyrenaica Alpino, Espaa D/AI DP, EP 9 % Leptothorax tuberum Garca et al. 1995

Tabla 1. Especies de plantas polinizadas por hormigas ordenadas por familias, especies de hormigas implicadas, caractersticas de los sistemas y hbitatsdonde se han estudiado. Sistema de cruzamiento (H, hermafrodita; D, dioica; M, monoica; AM, andromonoica; GD, ginodioica/ AC, autocompatible; AI,autoincompatible). Movimientos (EP, movimientos de hormigas observados entre plantas; DP, movimientos dentro de planta). % visitas (porcentaje devisitas de hormigas). Modificado de de Vega et al. 2014.Table 1. Plants species pollinated by ants ordered by family, ant species involved, characteristics of the systems and habitats. Breeding systems (H, her-maphrodite; D, dioecious; M, monoecious; AM, andomonoecious; GD, gynodioecious/AC, self-compatible; AI, self-incompatible). Movements (EP, move-ments of ants among plants; DP, movements within plant). % visits (percentage of visits made by ants). Modified from de Vega et al. 2014.

51


Familia de planta/Especie

Habitat Sistema de cruzamiento

Movimientos % visitas Hormigas Referencia

EuphorbiaceaeEuphorbia characias Alcornocal, Espaa M/AC? DP 29 % (zonas

no invadidas)Camponotus cruentatus, Plagiolepis pygmaea, Formica cunicularia, Leptothorax nylanderi, Crematogaster scutellaris

Blancafort y Gmez2005

Euphorbia cyparissias Herbazal calcreo, Suiza M/AC ? ? Lasius alienus, Formicapratensis y F. cunicularia

Schrch et al. 2000

Euphorbia geniculata Bosque templado, China AM/AC DP 52-100 % Camponotus compressus Araf et al. 2010

Euphorbia segetalis Herbazal tipo sabana, Espaa

AM/AC ? 66 % ? Bosch et al. 1997

Euphorbia seguieriana ? M/AC ? ? ? Rosts y Tatz 2011

Jatropha curcas Cultivo, China M/AC DP 74 % Tapinoma melanocephalum, Plagiolepis wroughtoni, Camponotus parius, Crematogaster politula, Iridomyrmex ancepsy Paratrechina vividula

Luo et al. 2012

FabaceaeOnonis natrix Herbazal tipo sabana,

EspaaH/? ? 31 % ? Bosch et al. 1997

Psoralea bituminosa Herbazal tipo sabana, Espaa

H/? ? 46 % ? Bosch et al. 1997

Retama sphaerocarpa Yesos, zonas ridas, Espaa

H/AI ? 74 % Camponotus foreli Gmez et al. 1996

FrankeniaceaeFrankenia thymifolia Yesos, zonas ridas,

EspaaH/? ? 90 % Camponotus foreli,

Camponotus sp. y Leptothorax fuentei

Gmez et al. 1996

Liliaceae

Blandfordia grandiflora Costa, Australia H/AC DP ? Iridomyrmex sp. Ramsey 1995

OrchidaceaeChamorchis alpina Alpino, Suiza H/AC ? 93 % Formica lemani y

Leptothorax acervorumSchiestl y Glaser 2012

Chenorchis singchii Subtropical montaoso,China

H/AC DP, EP 100 % Temnothorax sp. Zhongjian et al. 2008

Epipactis palustris Suecia H/AC DP ? Lasius niger, Formica fuscay F. rufibarbis

Nilsson 1978

Epipactis palustris Polonia H/AC EP, DP ? Lasius niger y Formica polyctena

Brantjes 1981

Epipactis thunbergii Herbazal seminatural,Japn

H/AC DP 40 % Camponotus japonicus Sugiura et al. 2006

Leporella fimbriata Bosque esclerfilo, Australia

H/AC DP, EP 100 % Myrmecia urens Peakall 1989; Peakallet al. 1987; 1990

Microtis parviflora Bosque esclerfilo, Australia

H/AC DP, EP 100 % Iridomyrmex sp., Meranoplus sp. y Rhytidoponera tasmaniensis

Jones 1975

Microtis parviflora Herbazal, Australia H/AC DP, EP 100 % Iridomyrmex gracilis, Monomorium sp., Crematogostersp. y Polyrochis spp.

Peakall y Beattie 1989

Neottia listeroides Alpino, China H/AC DP, EP 83 % Leptothoras sp. y Paratrechina sp.

Wang et al. 2008

OrobanchaceaeEpifagus virginiana Costero, EEUU H/AC DP, EP 93 % Crematogaster spp.

y Prenolepis imparisAbbate y Campbell2013

PetrosaviaceaePetrosavia sakuraii Bosque caduciflio

y de conferas, JapnH/AC DP ? pero muy

frecuentesParatrechina flavipes, Camponotus obscuripesy C. tokioensis

Takahashi et al. 1993

PolygonaceaePolygonum cascadense Alpino, EEUU H/AI EP, DP ? pero muy

frecuentesFormica argentea Hickman 1974

RosaceaeFragaria virginiana reas perturbadas, EEUU GD/AC (las

hermafroditas)EP, DP 10-80 % Prenolepis impairs, Formica

subsericea, y Tapinoma sessileAshman y King 2005

SolanaceaeIochroma ellipticum Vegetacin secundaria,

EcuadorH/AI? ? 17 % Paratrechina sp.

y Wasmannnia auroSmith et al. 2008

52


Figura 1. Hormigas polinizando diferentes especies de plantas. (A) Leporella fimbriata, (B) Cytinus hypocistis, (C) Euphorbia nicaeensis, (D) Limodorumabortivum, (E) Orobanche densiflora, (F) Narcissus obsoletus, y (G) Lepidium stylatum. Fotos: R. Peakall (A), C. de Vega (B), E. Narbona (C), R. G. Al-baladejo (D-F), J. M. Gmez (G).Figure 1. Ants pollinating different plant species. (A) Leporella fimbriata, (B) Cytinus hypocistis, (C) Euphorbia nicaeensis, (D) Limodorum abortivum,(E) Orobanche densiflora, (F) Narcissus obsoletus, y (G) Lepidium stylatum. Photos: R. Peakall (A), C. de Vega (B), E. Narbona (C), R. G. Albaladejo (D-F), J. M. Gmez (G).

cantidades de polen, como Cytinus hypocistis (> 1 milln granospolen/flor) son polinizadas muy efectivamente por hormigas (deVega et al. 2009; Fig. 1B).

Glndulas metapleurales, un obstculo insalvable para la po-linizacin?

Andrew J. Beattie y colaboradores (1984) propusieron una teoraalternativa que quizs sea la que mejor explique la escasez decasos documentados de polinizacin por hormigas. Esta teora sebasa en la presencia de secreciones antibiticas en el cuerpo demuchas hormigas, excretadas principalmente por glndulas meta-pleurales (y otras glndulas exocrinas) que las protegen frente alataque de microorganismos patgenos, comunes en los nidos y elsuelo (Yek y Mueller 2011). Esta hiptesis propone que estas secre-ciones, ausentes en sus parientes abejas o avispas, indirectamentetambin vuelven inviable al polen, y han impedido la evolucin delos sistemas de polinizacin por hormigas. Pero son realmenteestas secreciones antibiticas un obstculo insuperable para la po-linizacin? Otros autores han demostrado posteriormente que la re-duccin media de la viabilidad del polen en contacto con el cuerpode hormigas puede ser del 18 % (Hull y Beattie 1988), 34 % (Gmezy Zamora 1992), 33 % (de Vega et al. 2009), 6 % (Ramsey 1995), oexistir una ausencia total de reduccin de viabilidad (Peakall y Be-attie 1989; Garca et al. 1995). Estos estudios demuestran que exis-ten grandes diferencias en funcin de las especies de plantas yhormigas implicadas, pero que aun as, un alto porcentaje de polenpermanece viable, suficiente para que ocurra la polinizacin. Ade-ms las hormigas pueden transportar el polen en las patas, o en lacabeza, o el polen ser transportados en masas compactas, evitandoas el dao potencial por las sustancias antibiticas.

Y a pesar de todo, las hormigas polinizanFrente a todas las teoras anteriormente descritas en contra de

la polinizacin por hormigas existe una contrapartida, aspectos po-sitivos de su actividad en las flores que apenas han sido tenidosen cuenta. En general, la efectividad de un polinizador dependetanto de su abundancia y frecuencia de visitas, como de su eficien-cia dispersando el polen y depositndolo en estigmas compatibles(Herrera 1987, 1989; Ivey et al. 2003; Rader et al. 2009). En el casoparticular de las hormigas, la densidad de stas en las inflorescen-cias suele ser alta, lo que aumenta las probabilidades de traspasode polen al estigma. De hecho, las hormigas pueden ser muchoms abundantes que otros polinizadores alados atrados tambinpor las flores (Tabla 1). Visitan muchas, si no todas las flores delas inflorescencias, con una actividad que se expande a lo largo detodo el da, en contra de muchos otros polinizadores con una acti-vidad muy concentrada en el tiempo. As, diferentes estudios handemostrado que cuando hay implicadas un nmero alto de hormi-gas y las visitas son frecuentes, los que suele ser habitual, la poli-nizacin por hormigas es efectiva (p.e. Gmez y Zamora 1992;Ashman y King 2005; de Vega et al. 2009; Luo et al. 2012).

Hasta la fecha se ha descrito la existencia de polinizacin porhormigas en alrededor de 46 especies de 20 familias de plantas,observndose tanto en monocotiledneas como en eudicotiled-neas. En estos casos descritos hay implicadas ms de 60 especiesde hormigas, que pertenecen a las subfamilias Dolichoderinae,Myrmeciinae, Myrmicinae y Formicinae (y un nico caso dudoso enla familia Ectatomminae) (Tabla 1). Resulta muy interesante obser-var la progresin temporal en los casos publicados de plantas po-linizadas por hormigas (Fig. 2; Tabla 1). Esta clara progresin enel aumento de eventos de polinizacin por hormigas no hace msque apoyar la idea que el rol de stas en las flores dista mucho deser comprendido, y que claramente hacen falta ms estudios paraentender su importancia en la polinizacin.

Adicionalmente, basndose en observaciones de campo pun-tuales, estudios anteriores tambin sugirieron la polinizacin porhormigas en Orthocarpus pusillus (Orobanchaceae; Kincaid 1963),Herniaria ciliolata (Caryophillaceae; Frost 1967 en Proctor y Yeo1973), Halogeton glomeratus y Suaeda suffrutescens (Chenopo-

diaceae; Blackwell y Powell 1981), Morinda royoc (Rubiaceae; Per-cival 1974), Cordia brownei, y C. globosa (Boraginaceae; Percival1974). Asimismo, recientes observaciones sugieren un muy proba-ble papel beneficioso de las hormigas en la polinizacin de las es-pecies Euphorbia nicaeensis (Euphorbiaceae; Fig. 1C; E. Narbona,comunicacin personal), Limodorum abortivum (Orchidaceae; Fig.1D; C. de Vega y R.G. Albaladejo), Orobanche densiflora (Oroban-chaceae; Fig. 1E; C. de Vega y R.G. Albaladejo), y Narcissus ob-soletus (Amaryllidaceae; Fig. 1F; G. Nieto, comunicacin personal),Malvaviscus arboreus (Malvaceae; King et al. 2013) e Ipomea(Convolvulaceae; King et al. 2013). De confirmarse, quizs todosestos nuevos casos arrojen ms luz sobre las interacciones mutua-listas flor-hormiga.

Crucferas de zonas alpinas y ridas: sistemas idneos parael estudio de polinizacin por hormigas?

Recientes observaciones de campo apuntan a que un numerosogrupo de crucferas de montaa y zonas ridas son visitadas muyfrecuentemente por hormigas, y cuantiosos indicios apuntan a questas ejercen un papel importante en su polinizacin. Se trata deplantas que en general presentan muchas de las caractersticas ci-tadas dentro del sndrome de polinizacin por hormigas descrito porHickman (ver abajo). Son plantas de pequeo porte, con flores pe-queas, abiertas, amarillas o blancas, que ofrecen polen y nctar enbaja cantidad, y situadas en hbitats ridos y alpinos. Si bien las hor-migas no son los nicos visitantes florales de estas especies, puedenllegar a suponer hasta un 70 % del total de las visitas. Dentro de estegrupo de plantas se incluyen: Alyssum gadorense (visitada por lashormigas Camponotus cruentatus, Lasius flavus, Lasius niger, Lep-tothorax tristis, Plagiolepis schmitzii, y Proformica longiseta), Alyssumserpyllifolium (Camponotus cruentatus, Cataglyphis velox, Plagiole-pis schmitzii, y Proformica longiseta), Biscutella glacialis (Proformicalongiseta), Biscutella laxa (Plagiolepis schmitzii), Biscutella lyrata(Plagiolepis pygmaea), Erysimum crassistylum (Camponotus vagus,Lasius niger, Leptothorax sp. y Plagiolepis pygmaea), Erysimummyriophyllum (Cataglyphis velox, Crematogaster auberti, Plagiolepisschmitzii, Plagiolepis pygmaea, y Tapinoma nigerrimum), Erysimummerxmuelleri (Camponotus cruentatus, Camponotus sylvaticus, For-mica rufa, Lasius niger, y Plagiolepis pygmaea), Erysimum neva-dense (Camponotus cruentatus, Crematogaster auberti, Lasius niger,Leptothorax tristis, Plagiolepis pygmaea, Plagiolepis schmitzii, Pro-formica longiseta, Tapinoma nigerrimum, y Temnothorax formosus),Erysimum penyalarense (Lasius niger y Myrmica xavieri), Lepidiumstylatum (Formica lemani y Proformica longiseta; Fig. 1G), Lycocar-pus fugax (Plagiolepis schmitzii), y Thlaspi nevadense (Formica le-mani y Proformica longiseta).

53


Figura 2. Evolucin temporal del nmero de casos descritos de plantas po-linizadas por hormigas en cada dcadaFigure 2. Evolution in the number of published studies of plants pollinatedby ants by decade

A stas especies mencionadas anteriormente hay que unir otrasdos en las que la polinizacin por hormigas ya ha sido descrita de-talladamente, Alyssum purpureum (Gmez et al. 1996) y Horma-thophylla spinosa (Gmez y Zamora 1992), donde las hormigassupusieron un 97 % y un 91 % del total de visitas, respectivamente.Es indiscutible que son necesarios estudios empricos que propor-cionen informacin ms exacta de la importancia de las hormigasen la biologa de las numerosas especies mencionadas. Sin em-bargo, los datos preliminares ya apuntan a que este grupo de cru-cferas podran suponer unos sistemas ideales para evaluar elpapel de las hormigas en la polinizacin de angiospermas.

El sndrome de polinizacin por hormigasJames C. Hickman, adems de ser uno de los primero eclogos

en describir la polinizacin por hormigas detalladamente, propusoen su estudio de 1974 lo que podra considerarse como el sn-drome de polinizacin por hormigas, caractersticas bsicas quedeben poseer las plantas adaptadas a la polinizacin por estos in-sectos. Segn describe, las plantas deben ser postradas o de portepequeo, y con poca sincrona en la floracin dentro de planta, parapromover movimientos entre plantas. Las plantas implicadas debenformar poblaciones densas, para que las hormigas no vuelvan alsuelo despus de visitarlas. La morfologa floral tambin se pro-pone como clave para la interaccin flor-hormiga. Las flores debenser pequeas, abiertas, ssiles, con nectarios accesibles a insectosde probscide corta y con poco nctar. De esta manera seran pocoatractivas para polinizadores alados que requieren de una mayorrecompensa energtica. Las flores adems deberan contenerpocos vulos y poco polen para evitar la continua conducta de lim-pieza que podra conducir a que se eliminase el polen adherido asu integumento. Finalmente las plantas polinizadas por hormigasse encontrarn en zonas donde la actividad de stas sea alta, esdecir, en hbitats calurosos y secos, y en ambientes ridos, semialpinos y alpinos.

Muchas de los casos documentados de polinizacin por hormi-gas coinciden en mayor o menor medida con los rasgos descritos.Las caractersticas de este sndrome que ms se cumplen entreplantas polinizadas por hormigas son las relacionadas con el portede la planta y la morfologa floral. En otros casos la ausencia decoincidencia con estas caractersticas es ms notoria, como la po-linizacin por hormigas en arbustos y rboles (Gmez et al. 1996;Luo et al. 2012) y en flores de gran tamao (Ramsey 1995) o enorqudeas, si bien estas ltimas presentaron un pequeo tamaofloral (Brantjes 1981; Peakall et al. 1987; Peakall 1989; Peakall yBeattie 1989; Zhongjian et al. 2008; Schielst y Glaser 2012).

El grado de especializacin de los sistemas de polinizacinplanta-hormiga vara enormemente. A pesar de esta teora en prode la seleccin de caractersticas vegetales que favorezcan la po-linizacin, en muchos de los casos descritos este mutualismo seha considerado como facultativo. As, las hormigas no se han con-siderado generalmente como polinizadores especialistas, sinocomo parte de un conjunto de polinizadores generalistas que pue-den variar espacial y temporalmente (Gmez y Zamora 1992;Gmez 2000; Ashman y King 2005; Sugiura et al. 2006). Hay in-cluso plantas adaptadas a la polinizacin por pjaros, en las quelas hormigas participan activamente en la polinizacin (Ramsey1995). Sin embargo, existen evidencias de que en algunos casosel mutualismo es el resultado evolutivo de una clara adaptacinpara que se produzca la polinizacin. Es por ejemplo el caso de lapseudocopulacin por hormigas macho en una especie de orqu-dea (Peakall et al. 1987, Peakall 1989). Las complejas interaccio-nes entre flores y hormigas, y la relativa poca atencin que se lesha prestado, hacen que en el caso de que exista una seleccin quefavorezca la polinizacin por hormigas ms all de la morfologafloral, sta sea muy difcil de detectar y comprender. El desarrollode nuevas tcnicas est permitiendo algunos avances en este sen-tido y recientes investigaciones apuntan en direcciones sorpren-dentes. As, el estudio de los voltiles florales que atraen ahormigas mutualistas y facilitan la polinizacin est revelando quela seleccin podra estar actuando sobre este mutualismo de for-

mas hasta ahora inexploradas (Schielst y Glaser 2012; de Vega etal. 2014), como se indica a continuacin.

Importancia de seales qumicas en la interaccinflor-hormiga: nuevas evidencias

Las seales qumicas son una fuente de informacin fundamen-tal para las hormigas, y las plantas han evolucionado para producirdeterminadas sustancias qumicas cuya presencia puede ser deci-siva en el establecimiento de las relaciones con estos insectos. Porejemplo, los voltiles emitidos por estructuras vegetativas de plan-tas son determinantes para atraer a las hormigas que protegen alas plantas de los herbvoros (Brouat et al. 2000; Edwards et al.2006; Inui y Itioka 2007). Los eleosomas de las semillas puedencontener cidos grasos mimticos de olores de sus presas y atraera hormigas mutualistas (Hughes et al. 1994; Gammans et al. 2006),y los voltiles emitidos por las semillas de ciertas plantas son fun-damentales para que se formen los jardines de epfitas en el trpico(Youngsteadt et al. 2008).

En general, los compuestos voltiles emitidos por las flores jue-gan un papel fundamental en comunicacin entre las plantas y po-linizadores, siendo determinantes en muchos casos para elestablecimiento del mutualismo (Ayasse 2006; Raguso 2008;Schiestl 2010; Schiestl y Dtterl 2012). Sin embargo, el papel delos voltiles florales en relacin con las hormigas es controvertido.Generalmente se ha argumentado que muchos voltiles emitidospor las flores actan como alomonas con funcin repelente paraevitar el acceso a las hormigas (Willmer y Stone 1997; Junker yBlthgen 2008; Willmer et al. 2009; Junker et al. 2011). An existeuna enorme escasez de trabajos experimentales acerca de la im-portancia del olor floral en la polinizacin por hormigas, aunque re-cientemente se ha demostrado que ciertas plantas polinizadas porhormigas emiten compuestos que actan como sinomonas y favo-recen el establecimiento del mutualismo. Los dos casos estudiadoshasta ahora corresponden a una orqudea en los Alpes suizos(Chamorchis alpina; Schiestl y Glaser 2012) y a una pequeaplanta en el matorral mediterrneo en el sur de Espaa (Cytinushypocistis; de Vega et al. 2014).

Un caso concreto: la importancia de los voltiles florales parala polinizacin por hormigas en Cytinus hypocistis

Cytinus hypocistis es una pequea planta holoparsita y mo-noica (de Vega et al. 2007, 2008) en la que las hormigas son suspolinizadores efectivos, ya que suponen un 97 % del total de las vi-sitas y conducen a un porcentaje de fructificacin cercano al 80 %(de Vega et al. 2009). Recientemente, desarrollamos un estudiopara averiguar como el olor floral media el mutualismo entre estaplanta y sus hormigas polinizadoras (de Vega et al. 2014). Medianteel uso de anlisis qumicos-electrofisiolgicos y experimentos deconducta en el campo, identificamos los principales voltiles florales,examinamos los compuestos que desencadenan respuestas en lasantenas de las hormigas y evaluamos si estos compuestos tambinconllevan respuestas conductuales favorables para la polinizacin.

La cromatografa de gases y espectrofotometra de masas re-vel que las flores de Cytinus, y no las estructuras vegetativas, emi-ten durante el da y la noche ocho compuestos aromticos y tresterpenos irregulares. De ellos, tres compuestos fueron muy abun-dantes, (E)-cinamaldehdo, (E)-cinamil alcohol, y 4-oxoisoforona.Estos compuestos principales desencadenaron respuestas electro-fisiolgicas en las antenas de las hormigas, medidas por un elec-troantenograma conectado a un cromatgrafo de gases (ver deVega et al. 2014).

Posteriormente, evaluamos la respuesta conductual de las hor-migas hacia los olores de Cytinus en poblaciones naturales mediantedos experimentos complementarios. En un primer experimento ana-lizamos la importancia del conjunto de voltiles emitidos por las in-florescencias. Se excavaron en el suelo pares de cavidades en lasque en una se introduca una inflorescencia, siendo el control pare-ado un hueco vaco, y se tapaban con tul para evitar la influencia

54


de seales visuales para las hormigas y permitir nicamente las ol-fativas. Los resultados fueron concluyentes: el 86 % de las visitasde las hormigas se hicieron a los huecos que contenan las inflo-rescencias ocultas, siendo adems el nmero de hormigas queatendan a estos huecos mucho mayor y su conducta marcada-mente diferente. En un segundo experimento trabajamos exclusi-vamente con compuestos sintticos individuales y mezcla de ellos.Un volumen pequeo de estos compuestos, simulando la cantidadpresente en las flores, se pipetearon en wicks (trozos de 12 5 mmde papel de cromatografa, Whatman17MM) usando como controlwicks con parafina, el compuesto usado para disolver los voltiles.De nuevo los resultados fueron incuestionables: se observ unapreferencia altamente significativa por los wicks que contuvierontanto la mezcla de voltiles como (E)-cinamil alcohol y (E)-cinamal-dehdo. Las hormigas Aphaenogaster senilis, Crematogaster au-berti, Pheidole pallidula, Plagiolepis pygmaea y Tetramoriumsemilaeve, todas ellas polinizadores efectivos de Cytinus (de Vegaet al. 2009) fueron atradas por los voltiles florales en los experi-mentos de campo. Es muy destacable que los voltiles florales deCytinus actuaron como seales nicamente para las hormigas mu-tualistas. As, ninguna de las otras especies de hormigas presentesen la poblacin (de los gneros Formica, Goniomma o Messor), yque no estn implicadas en la polinizacin de Cytinus, mostraronningn inters por los voltiles florales. Estos resultados indicanque el olor floral juega un papel fundamental en las interaccionesCytinus-hormigas y sugieren que la evolucin de las seales olfa-tivas pueden haber sido determinantes para el establecimiento delmutualismo.

Variacin intraespecfica de compuestos voltiles en plantaspolinizadas por hormigas

En el otro caso conocido de la importancia de los voltiles en lapolinizacin por hormigas, los compuestos implicados fueron dife-rentes. Para Chamorchis alpina se ha verificado que las hormigasse ven atradas por la mezcla de compuestos emitidos por las flo-res, entre los que se incluyen linalol, 1,8-cineol, -terpineol, -fe-landreno, y -cariofileno (Schiestl y Glaser 2012). An no se hacomprobado la importancia relativa de cada uno de los compuestosindividuales. Adems de estos dos trabajos especficos, se conocela composicin del olor floral en dos plantas generalistas poliniza-das por un amplio espectro de insectos, incluyendo las hormigas(Schrch et al. 2000; Ashman y King 2005; Kaiser 2006). Los com-puestos dominantes en estas especies pertenecen a grupos qu-micos muy diversos, incluyendo entre otros monoterpenos,sesquiterpenos, compuestos aromticos o alcoholes. Sin embargo,el papel de los voltiles florales en la atraccin de las hormigas noha sido evaluado en estos estudios. Es evidente que con los esca-sos datos disponibles hasta ahora no es posible sacar conclusionesacerca de voltiles asociados a la polinizacin por hormigas. Loque s es indudable que existe una amplia variacin interespecficaen los voltiles florales emitidos, que puede estar reflejando dife-rentes preferencias olfativas por parte de distintas especies de hor-migas. Es probable que en algunos casos las hormigas puedanreaccionar y aprovechar voltiles que inicialmente evolucionaronpara atraer a otro grupo de polinizadores. Sin embargo, la presen-cia de determinados compuestos se ha interpretado en casos se-alados de polinizacin por hormigas como el resultado evolutivode una interaccin especializada (Schiestl y Glaser 2012; de Vegaet al. 2014).

Nuevas perspectivas en las interacciones hormiga-flor

Queda sin duda mucho por comprender acerca de las relacio-nes entre flores y hormigas, y de cmo la seleccin ha actuado ensu favor o en contra. El desarrollo de nuevas tcnicas, y sobre todo,el inters por explorar campos hasta ahora desconocidos estn lle-vando en los ltimos aos a descubrir eventos hasta ahora insos-pechados.

Por ejemplo, recientes estudios han mostrado que las hormigaspueden llevar a cabo en las flores una actividad ms all del robode nctar o de la polinizacin, y es su influencia sobre la qumicadel nctar. Las hormigas transportan microbios en sus cuerpos, yms concretamente levaduras, que pueden disminuir la concentra-cin del nctar y alterar los perfiles de azcares, si bien estos cam-bios dependen de la especie de hormiga y de microbios implicados(de Vega et al. 2012, 2013). Dada la ubicuidad de las hormigas enlas flores en una gran diversidad de ecosistemas, su actividad in-visible como modificadores de las caractersticas del nctar pro-bablemente sea muy extendida, si bien su repercusin ecolgicapermanece an desconocida.

Profundizar en la importancia de los voltiles florales ser de-terminante para comprender la evolucin de las interaccionesplanta-hormiga y entender como se establece y mantiene el mu-tualismo. Las investigaciones deberan ir centradas a detectar lapresencia de determinados compuestos florales que desencadenenrespuestas fisiolgicas y conductuales que favorezcan su atraccina las flores y posterior polinizacin. Es conocido que las hormigasson capaces de establecer asociaciones olor-recompensa cuandose les ofrecen soluciones azucaradas (Dupuy et al. 2006; Bos etal. 2012). Desvelar las respuestas innatas en hormigas novelesfrente a diferentes voltiles florales y estudiar respuestas en hor-migas ya acostumbradas a asociar olor-recompensa son sin dudaaspectos muy prometedores para estas investigaciones.

En las plantas con polinizacin generalista, que son las msabundantes, el papel de las hormigas ha sido a menudo ignorado.Animamos a que se reevale el papel de las hormigas en los sis-temas en los que, aun siendo abundantes y frecuentes, se las diocomo ladronas de nctar exclusivamente. Igualmente, tener encuenta las variaciones espacio temporales de estos insectos, comose hace con otros visitantes florales. No se pretende argumentarcon todo lo mencionado anteriormente que siempre que una florsea visitada por hormigas, stas estarn llevando a cabo una poli-nizacin efectiva. Sin embargo, es necesario recalcar que deberansimplemente ser consideradas como un visitante ms, y en el casode ser abundantes y frecuentes, llevar a cabo experimentos con-trolados para testar su rol en las flores, ms all del asumido con-sumo de nctar.

En definitiva, nos aventuramos a decir que la escasez de casosdescritos de polinizacin por hormigas es debida en gran parte aun limitado nmero de observaciones, y a la losa que suponen aveces las asunciones clsicas, muchas de ellas con un dbil apoyo.Analizar las bases qumicas y las consecuencias ecolgicas de po-linizacin por hormigas con una perspectiva diferente, y estudiarnuevos eventos en ms detalle podr ayudarnos a desvelar qusistemas son casuales, es decir, el resultado de las condicionesecolgicas dominantes en un momento determinado y en cuales laevolucin ha jugado un papel fundamental, siendo la polinizacinpor hormigas el resultado de una interaccin especializada.

Agradecimientos

Agradecemos a R.G. Albaladejo, Dr. R. Torices y a los revisoresannimos sus comentarios sobre el manuscrito. Asimismo, agra-decemos a los doctores R. Peakall, R.G. Albaladejo, G. Nieto y E.Narbona las fotografas e informacin compartidas. C de Vega estfinanciada por el Ministerio de Economa y Competitividad, a travsdel Programa Severo Ochoa para Centros de Excelencia en I+D+I(SEV-2012-0262).

ReferenciasAbbate, A.P., Campbell, J.W. 2013. Parasitic beechdrops (Epifagus virgini-

ana): a possible antpollinated plant. Southeastern Naturalist 12: 661665.

Anderson, D.L., Sedgley, M., Short, J.R.T., Allwood, A.J. 1982. Insect polli-nation of mango in northern Australia Mangifera indica. Australian Jour-nal of Agricultural Research 33: 541548.

55


Araf, M., Kumar, S., Hamal, I.A. 2010. Ant pollination of an invasive nonnative weed, Euphorbia geniculata Ortega in north west Himalaya(India). The Bioscan 5: 8183.

Armstrong, J.A. 1979. Biotic pollination mechanisms in the Australian flora a review. New Zealand Journal of Botany 17: 467508.

Ashman, T.L., King, E.A. 2005. Are flowervisiting ants mutualists or antag-onists? A study in a gynodioecious wild strawberry. American Journal ofBotany 92: 891895.

Ayasse, M. 2006. Floral scent and pollinator attraction in sexually deceptiveorchids. En: Dudareva, N., Pichersky, E. (eds.), Biology of floral scent,pp. 219241. Taylor and Francis Group, Boca Raton, Estados Unidos.

Beattie, A.J. 1985. The evolutionary ecology of antplant mutualisms. Cam-bridge University Press, Cambridge, Reino Unido.

Beattie, A.J., Hughes, L. 2009. Antplant interactions. En: Herrera, C.M.,Pellmyr, O. (eds.), Plantanimal interactions: an evolutionary approach,pp. 211247. WileyBlackwell, Hoboken, NJ, Estados Unidos.

Beattie, A.J., Turnbull, C., Knox, R.B., Williams, E.G. 1984. Ant inhibition ofpollen functions, a possible reason why ant pollination is rare. AmericanJournal of Botany 71: 421426.

Bentley, B.L. 1977. Extrafloral nectaries and pugnacious bodyguards. An-nual Review of Ecology and Systematics 8: 407427.

Blackwell, W.H., Powell, M.J. 1981. A preliminary note on pollination in theChenopodiaceae. Annals of the Missouri Botanical Garden 68: 524526.

Blancafort, X., Gmez, C. 2005. Consequences of the Argentine ant, Linep-ithema humile (Mayr), invasion on pollination of Euphorbia characias(L.) (Euphorbiaceae). Acta Oecologica 28: 4955

Bos, N., Dreier, S., Jrgensen, C.G., Nielsen, J., Guerrieri, F.J., dEttorre,P. 2012. Learning and perceptual similarity among cuticular hydrocar-bons in ants. Journal of Insect Physiology 58: 138146.

Bosch, J., Retana, J., Cerd, X. 1997. Flowering phenology, floral traits andpollinator composition in a herbaceous Mediterranean plant community.Oecologia 109: 583591.

Brantjes, N.B.M. 1981. Ant, bee and fly pollination in Epipactis palustris (L.)Crantz (Orchidaceae). Acta Botanica Neerlandica 30: 5968.

Brouat, C., McKey, D., Bessibre, J.M., Pascal, L., HossaertMcKey, M.2000. Leaf volatile compounds and the distribution of ant patrolling inan antplant protection mutualism, preliminary results on Leonardoxa(Fabaceae, Caesalpinioideae) and Petalomyrmex (Formicidae, Formic-inae). Acta Oecologica 21: 349357.

Carvalheiro, L.G., Barbosa, E.R.M., Memmott, J. 2008. Pollinator networks,alien species and the conservation of rare plants: Trinia glauca as acase study. Journal of Applied Ecology 45: 14191427.

Christianini, A.V., Oliveira, P.S. 2010. Birds and ants provide complementaryseed dispersal in a neotropical savanna. Journal of Ecology 98: 573-582.

Culver, D.C., Beattie, A.J. 1983. Effects of ant mounds on soil chemistry andvegetation patterns in a Colorado montane meadow. Ecology 64: 485-492.

Cursach, J., Rita, J. 2012a. Reproductive biology and reproductive outputassessment in natural and introduced subpopulations of Apium berme-joi, a Critically Endangered endemic plant from Menorca (westernMediterranean). Nordic Journal of Botany 30: 754768.

Cursach, J., Rita, J. 2012b. Implications of the reproductive biology of thenarrow endemic Naufraga balearica (Apiaceae) for its conservation sta-tus. Plant Systematics and Evolution 298: 581596.

Davidson, D.W. 1988. Ecological studies of neotropical ant gardens. Ecology69: 11381152.

de Vega, C., Ortiz, P.L., Arista, M., Talavera, S. 2007. The endophytic systemof Mediterranean Cytinus (Cytinaceae) developing on five host Cis-taceae species. Annals of Botany 100: 12091217.

de Vega, C., Berjano, R., Arista, M., Ortiz, P.L., Talavera, S., Stuessy, T.F.2008. Genetic races associated with the genera and sections of hostspecies in the holoparasitic plant Cytinus (Cytinaceae) in the WesternMediterranean basin. New Phytologist 178: 875887.

de Vega, C., Arista, M., Ortiz, P.L., Herrera, C.M., Talavera, S. 2009. Theantpollination system of Cytinus hypocistis (Cytinaceae), a Mediter-ranean root holoparasite. Annals of Botany 103: 10651075.

de Vega, C., Herrera, C.M. 2012. Relationships among nectardwellingyeasts, flowers and ants: patterns and incidence on nectar traits. Oikos121: 18781888.

de Vega, C., Herrera, C.M. 2013. Microorganisms transported by ants in-duce changes in floral nectar composition of an antpollinated plant.American Journal of Botany 100: 792800.

de Vega, C., Herrera, C.M., Dtterl, S. 2014.Floral volatiles play a key rolein specialized ant pollination. Perspectives in Plant Ecology, Evolutionand Systematics 16: 3242.

Dupuy, F., Sandoz, J.C., Giurfa, M., Josens, R. 2006. Individual olfactorylearning in Camponotus ants. Animal Behaviour 72: 10811091.

Edwards, D.P., Hassall, M., Sutherland, W.J., Yu, D.W. 2006. Assembling amutualism: ant symbionts locate their host plants by detecting volatilechemicals. Insectes Sociaux 53: 172176.

Faegri, K., van der Pijl, L. 1979. The principles of pollination ecology, thirdedition. Pergamon Press, Oxford, Reino Unido.

Folgarait, P.J, Perelman, S., Gorosito, N., Pizzio, R., Fernndez, J. 2002.Effects of Camponotus punctulatus ants on plant community composi-tion and soil properties across landuse histories. Plant Ecology 163:113.

Fritz, R.S., Morse, D.H. 1981. Nectar parasitism of Asclepias syriaca byants: effect on nectar levels, pollinia insertion, pollinaria removal, andpod production. Oecologia 50: 316319.

Galen, C. 1983. The effects of nectar thieving ants on seed set in floral scentmorphs of Polemonius viscosum. Oikos 41: 245249.

Galen, C., Butchart, B. 2003. Ants in your plants: effects of nectarthieveson pollen fertility and seedsiring capacity in the alpine wildflower, Pole-monium viscosum. Oikos 101: 521528.

Gammans, N., Bullock, J.M., Gibbons, H., Schnrogge, K. 2006. Reactionof mutualistic and granivorous ants to Ulex elaiosome chemicals. Jour-nal of Chemical Ecology 32: 19351947.

Garca, M.B., Antor, R.J., Espadaler, X. 1995. Ant pollination of the paleoen-demic dioecious Borderea pyrenaica (Dioscoreaceae). Plant Systemat-ics and Evolution 198: 1727.

Garca, M.B., Espadaler, X., Olesen, J.M. 2012. Extreme reproduction andsurvival of a true cliffhanger: the endangered plant Borderea chouardii(Dioscoreaceae). PLoS ONE 7(9): e44657.

Gaume, L., McKey, D., Terrin, S. 1998. Antplanthomopteran mutualism:how the third partner affects the interaction between a plantspecialistant and its myrmecophyte host Proceedings of the Royal Society B 265:569 575.

Ghazoul, J. 2001. Can floral repellents preempt potential antplant con-flicts? Ecology Letters 4: 295299.

Giladi, I. 2006. Choosing benefits or partners: a review of the evidence forthe evolution of myrmecochory. Oikos 112: 481492.

Gmez, J.M. 2000. Effectiveness of ants as pollinators of Lobularia mar-itima: effects on main sequential fitness components of the host plant.Oecologia 122: 9097.

Gmez, J.M., Zamora, R. 1992. Pollination by ants: consequences of thequantitative effects on a mutualistic system. Oecologia 91: 410418.

Gmez, J.M., Zamora, R., Hdar, J.A., Garca, D. 1996. Experimental studyof pollination by ants in Mediterranean high mountain and arid habitats.Oecologia 105: 236242.

Guerrant, E.O., Fiedler, P.L. 1981. Flower defenses against nectarpilferageby ants. Biotropica 13: 2533.

Hanzawa, F.M., Beattie, A.J., Culver, D.C. 1988. Directed dispersal: demo-graphic analysis of an antseed mutualism. The American Naturalist131: 113.

Heil, M., McKey, D. 2003. Protective antplant interactions as model sys-tems in ecological and evolutionary research. Annual Review of Ecologyand Evolution 34: 425453.

Herrera, C.M. 1987. Components of pollinator quality: comparative analy-sis of a diverse insect assemblage. Oikos 50: 7990.

Herrera, C.M. 1989. Pollinator abundance, morphology, and flower visitationrate: analysis of the quantity component in a plantpollinator system.Oecologia 80: 241248.

Hickman, J.C. 1974. Pollination by ants, a lowenergy system. Science 184:12901292.

Hlldobler, B., Wilson, E.O. 1990. The ants. Harvard University Press, Cam-bridge, Estados Unidos.

Holmquist, K.G., Mitchell, R.J., Karron, J.D. 2012. Influence of pollinatorgrooming on pollenmediated gene dispersal in Mimulus ringens (Phry-maceae). Plant Species Biology 27: 7785.

Hughes, L., Westoby, M., Jurado, E. 1994. Convergence of elaiosomes andinsect prey: evidence from ant foraging behaviour and fatty acid com-position. Functional Ecology 8: 358365.

56


Hull, D.A., Beattie, A.J. 1988. Adverse effects on pollen exposed to Atta tex-ana and other North American ants: implications for ant pollination. Oe-cologia 75: 153155.

Inouye, D.W. 1980. The terminology of nectar larceny. Ecology 61: 1251-1253.Inui, Y., Itioka, T. 2007. Speciesspecific leaf volatile compounds of obligate

Macaranga myrmecophytes and hostspecific aggressiveness of sym-biotic Crematogaster ants. Journal of Chemical Ecology 33: 20542063.

Ivey, C.T., Martinez, P., Wyatt, R. 2003. Variation in pollinator effectivenessin swamp milkweed, Asclepias incarnata (Apocynaceae). AmericanJournal of Botany 90: 214225.

Janzen, D.H. 1966. Coevolution of mutualism between ants and acacias inCentral America. Evolution 20: 249275.

Janzen, D.H. 1977. Why dont ants visit flowers? Biotropica 9: 252Jones, D.L. 1975. Pollination of Microtis parviflora R.Br. Annals of Botany

39: 585589.Junker, R.R., Blthgen, N. 2008. Floral scents repel potentially nectar thiev-

ing ants. Evolutionary Ecology Research 10: 295308.Junker, R.R., Gershenzon, J., Unsicker, S.B. 2011. Floral odor bouquet loses

its ant repellent properties after inhibition of terpene biosynthesis. Jour-nal of Chemical Ecology 37: 13231331.

Kaiser, R. 2006. Meaningful scents around the world: olfactory, chemical,biological, and cultural considerations. WileyVCH, Zurich, Suiza.

Kaufmann, E., Maschwitz, U. 2006. Antgardens of tropical Asian rain-forests. Naturwissenschaften 93: 216227.

Kawakita, A., Kato, M. 2002. Floral biology and unique pollination system ofroot holoparasites, Balanophora kuroiwai and B. tobiracola (Bal-anophoraceae). American Journal of Botany 89: 11641170.

Kawakita, A., Kato, M. 2009. Repeated independent evolution of obligatepollination mutualism in the PhyllantheaeEpicephala association. Pro-ceedings of the Royal Society B 276: 417426.

Kincaid, T. 1963. The antplant, Orthocarpus pusillus Bentham. Transac-tions of the American Microscopical Society 82: 101105.

King, C., Ballantyne, G., Willmer, P.G. 2013. Why flower visitation is a poorproxy for pollination: measuring single-visit pollen deposition, with im-plications for pollination networks and conservation. Methods in Ecologyand Evolution 4: 811818.

Levey, D., Byrne, M.M. 1993. Complex antplant interactions: rainforestants as secondary dispersers and postdispersal seed predators. Ecol-ogy 74: 18021812.

Luo, C.W., Li, K., Chen, X.M., Huang, Z.Y. 2012. Ants contribute significantlyto the pollination of a biodiesel plant, Jatropha curcas. EnvironmentalEntomology 41: 11631168.

McMullen, C.K. 2007. Pollination biology of the Galpagos endemic, Tourne-fortia rufo-sericea (Boraginaceae). Botanical Journal of the Linnean So-ciety 153: 2131.

Ness, J.H. 2006. A mutualisms indirect costs: the most aggressive plantbodyguards also deter pollinators. Oikos 113: 506514.

Nilsson, L.A. 1978. Pollination ecology of Epipactis palustris (Orchidaceae).Botaniska Notiser 131: 355368.

Peakall, R. 1989. The unique pollination of Leporella fimbriata (Orchi-daceae): pollination by pseudocopulating male ants (Myrmecia urens,Formicidae). Plant Systematics and Evolution 167: 137148.

Peakall, R., Angus, C.J., Beattie, A.J. 1990. The significance of ant and planttraits for ant pollination in Leporella fimbriata. Oecologia 84: 457460.

Peakall, R., Beattie, A.J. 1989. Pollination of the orchid Microtis parvifloraR. Br. by flightless worker ants. Functional Ecology 3: 515522.

Peakall, R., Beattie, A.J. 1991. The genetic consequences of worker ant pol-lination in a selfcompatible clonal orchid. Evolution 45: 18371848.

Peakall, R., Beattie, A.J., James, H. 1987. Pseudocopulation of an orchidby male ants: a test of two hypotheses accounting for the rarity of antpollination. Oecologia 73: 522524.

Percival, M. 1974. Floral ecology of coastal scrub in southeast Jamaica.Biotropica 6: 104129.

Philipp, M., Hansen, L.B., Adsersen, H., Siegismund, H.R. 2004. Reproduc-tive ecology of the endemic Lecocarpus pinnatifidus (Asteraceae) in anisolated population in the Galpagos Islands. Botanical Journal of theLinnean Society 146: 171180.

Proctor, M., Yeo, P. 1973. The pollination of flowers. William Collins, Glas-gow, Reino Unido.

Puterbaugh, M.N. 1998. The roles of ants as flowers visitors: experimentalanalysis in three alpine plant species. Oikos 83: 3646.

Rader, R., Howlett, B.G., Cunningham, S.A., Westcott, D.A., NewstromLloyd, L.E., Walker, M.K., Teulon, D.A.J., Edward, W. 2009. Alternative

pollinator taxa are equally efficient but not as effective as the honeybeein a mass flowering crop. Journal of Applied Ecology 46: 10801087.

Raguso, R.A. 2008. Wake up and smell the roses, the ecology and evolutionof floral scent. Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics39: 549569.

Ramsey, M. 1995. Ant pollination of the perennial herb Blandfordia grandi-flora (Liliaceae). Oikos 74: 265272.

RicoGray, V., Oliveira, P.S. 2007. The ecology and evolution of antplantinteractions. The University of Chicago Press, Chicago, USA.

Rosts, M., Tautz, J. 2011. Ants as pollinators of plants and the role of floralscents. En: Dubinsky, Z., Seckbach, J. (eds.), All flesh is grass, pp. 151161. Springer, Berlin, Alemania.

Schiestl, F.P, Glaser, F. 2012. Specific antpollination in an alpine orchidand the role of floral scent in attracting pollinating ants. Alpine Botany122: 19.

Schiestl, F.P. 2010. The evolution of floral scent and insect chemical com-munication. Ecology Letters 13: 643656.

Schiestl, F.P., Dtterl, S. 2012. The evolution of floral scent and olfactorypreferences in pollinators: coevolution or preexisting bias? Evolution66: 20422055.

Schrch, S., Pfunder, M., Roy, B.A. 2000. Effects of ant on the reproductivesuccess of Euphorbia cyparissias and associated pathogenic rust fungi.Oikos 88: 612.

Smith, S.D.W., Hall, S.J., Izquierdo, P.R., Baum, D.A. 2008. Comparativepollination biology of sympatric and allopatric andean Iochroma(Solanaceae). Annals of the Missouri Botanical Garden 95: 600617.

Sugiura, N., Miyazaki, S., Nagaishi, S. 2006. A supplementary contributionof ants in the pollination of an orchid, Epipactis thunbergii, usually polli-nated by hover flies. Plant Systematics and Evolution 258: 1726.

Svensson, L. 1985. An estimate of pollen carryover by ants in a natural pop-ulation of Scleranthus perennis L. (Caryophyllaceae). Oecologia 66:373377.

Svensson, L. 1986. Secondary pollen carryover by ants in a natural popu-lation of Scleranthus perennis (Caryophyllaceae). Oecologia 70: 631632.

Takahashi, H., Nishio, E., Hayashi, H. 1993. Pollination biology of the sapro-phytic species Petrosavia sakurafi (Makino) van Steenis in CentralJapan. Journal of Plant Research 106: 213217.

Thomson, J.D. 1986. Pollen transport and deposition by bumble bees in Ery-thronium: influences of floral nectar and bee grooming. Journal of Ecol-ogy 74: 329341.

Wagner, D., Kay, A. 2002. Do extrafloral nectaries distract ants from visitingflowers? an experimental test of an overlooked hypothesis. EvolutionaryEcology Research 4: 293305.

Wagner, D., Nicklen, E.F. 2010. Ant nest location, soil nutrients and nutrientuptake by antassociated plants: does extrafloral nectar attract antnests and thereby enhance plant nutrition? Journal of Ecology 98: 614624.

Wang, C.Q., Luo, Y.B., Tai, Y.D., An, D.J., Kou, Y. 2008. Ants pollinate Neottialisteroides (Orchidaceae) in Sichuan, China. Journal of Systematics andEvolution 46: 836846.

Wettstein, R.R. Von, 1889. ber die Composition der sterreichisch-un-garischen Flora mit zuckerabscheidenden Hullschuppen. sterreichis-che Akademie der Wissenschaften. Sitzungsberichte. Abteilung I.Mineralogie, Krystallographie, Botanik 97: 570589.

Willmer, P.G., Nuttman, C.V., Raine, N.E., Stone, G.N., Pattrick, J.G., Hen-son, K., Stillman, P., McIlroy, L., Potts, S.G., Knudsen, J.T. 2009. Floralvolatiles controlling ant behaviour. Functional Ecology 23: 888900.

Willmer, P.G., Stone, G.N. 1997. How aggressive antguards assist seedset in Acacia flowers. Nature 388: 165167.

Wyatt, R. 1981. Antpollination of the granite outcrop endemic Diamorphasmalii (Crassulaceae). American Journal of Botany 68: 12121217.

Wyatt, R., Stoneburner, A. 1981. Patterns of antmediated pollen dispersalin Diamorpha smallii (Crassulaceae). Systematic Botany 6: 17.

Yek, S.H., Mueller, U.G. 2011. The metapleural gland of ants. Biological Re-views 86: 774791.

Youngsteadt, E., Nojima, S., Hberlein, C., Schulz, S., Schal, C. 2008. Seedodor mediates an obligate antplant mutualism in Amazonian rain-forests. Proceedings of the National Academy Sciences USA 105:45714575.

Zhongjian, L., Lijun, C., Kewei, L., Liqiang, L., Xueyong, M., Wenhui, R.2008. Chenorchis, a new orchid genus, and its ecostrategy of ant pol-lination. Acta Ecologica Sinica 28: 24332444.

57


Polinizacin por hormigas: conceptos, evidencias y futurasdireccionesRelaciones mutualistas planta-hormiga: Por qulas interacciones flor-hormiga se han consideradotradicionalmente antagonistas?Las hiptesis clsicas en contra de la polinizacinpor hormigas: una reevaluacinTamao, caractersticas morfolgicas, y conducta de lashormigas: desfavorables para la polinizacin?Glndulas metapleurales, un obstculo insalvable para la polinizacin?

Y a pesar de todo, las hormigas polinizanCrucferas de zonas alpinas y ridas: sistemas idneos parael estudio de polinizacin por hormigas?El sndrome de polinizacin por hormigas

Importancia de seales qumicas en la interaccinflor-hormiga: nuevas evidenciasUn caso concreto: la importancia de los voltiles florales parala polinizacin por hormigas en Cytinus hypocistisVariacin intraespecfica de compuestos voltiles en plantaspolinizadas por hormigas

Nuevas perspectivas en las interacciones hormigaflorAgradecimientosReferencias

mutualismo de hormigas y flor

Documents