lÍpidos totales, colesterol y … · cautiverio, niveles altos o bajos de colesterol ... tamente...

Ciencias Marinas

ISSN: 0185-3880

[email protected]

Universidad Autónoma de Baja California

México

Castro, María Isabel; Aurioles, David; Montaño, Sara; Pérez, Fernando; López, Norma

Lípidos totales, colesterol y triglicéridos en crías del lobo marino de california del Golfo de California

Ciencias Marinas, vol. 27, núm. 3, septiembre, 2001, pp. 375-396

Universidad Autónoma de Baja California

Ensenada, México

Disponible en: http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=48027304

Cómo citar el artículo

Número completo

Más información del artículo

Página de la revista en redalyc.org

Sistema de Información Científica

Red de Revistas Científicas de América Latina, el Caribe, España y Portugal

Proyecto académico sin fines de lucro, desarrollado bajo la iniciativa de acceso abierto

http://www.redalyc.org/revista.oa?id=480

http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=48027304

http://www.redalyc.org/comocitar.oa?id=48027304

http://www.redalyc.org/fasciculo.oa?id=480&numero=4597

http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=48027304

http://www.redalyc.org/revista.oa?id=480

http://www.redalyc.org

Ciencias Marinas (2001), 27(3): 375–396

375

LÍPIDOS TOTALES, COLESTEROL Y TRIGLICÉRIDOS PLASMÁTICOS EN CRÍAS DEL LOBO MARINO DE CALIFORNIA (Zalophus californianus)

DEL GOLFO DE CALIFORNIA

TOTAL LIPIDS, CHOLESTEROL AND PLASMATIC TRIGLYCERIDESIN CALIFORNIA SEA LION PUPS (Zalophus californianus)

FROM THE GULF OF CALIFORNIA

María Isabel Castro-González1*David Aurioles-Gamboa2

Sara Montaño-Benavides1

Fernando Pérez-Gil Romo1

Norma López-Orea3

1 Dirección de NutriciónInstituto Nacional de Ciencias Médicas y Nutrición “Salvador Zubirán”

Vasco de Quiroga 15Tlalpan, C.P. 14000, México, D.F., México

* E-mail: [email protected]

2 Laboratorio de Ecología de Mamíferos MarinosCentro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, IPN

Playa El Conchalito s/nLa Paz, C.P. 23000, Baja California Sur, México

E-mail: [email protected]

3 Nutriología ClínicaInstituto Nacional de Ciencias Médicas y Nutrición “Salvador Zubirán”

Vasco de Quiroga 15Tlalpan, C.P. 14000, México, D.F., México

Recibido en agosto de 2000; aceptado en mayo de 2001

RESUMEN

Se cuantificó la concentración de lípidos totales, colesterol y triglicéridos plasmáticos de 30 crías deZalophus californianus de Los Islotes (Baja California Sur, México) durante el verano de 1999. Loscontenidos de lípidos totales y colesterol encontrados fueron semejantes entre hembras y machos, con unintervalo de 0.056 a 0.061 mg/dL y 108 a 240 mg/dL, respectivamente. El valor máximo de colesterolencontrado en machos perteneció a aquellos con menor peso (240 mg/dL: 8.1 kg); en las hembras sucediólo contrario (112 mg/dL: 14.1 kg). Un comportamiento similar se observó al compararse el colesterol conel grosor de la capa de grasa. Los valores de triglicéridos fueron muy heterogéneos tanto en hembras

Ciencias Marinas, Vol. 27, No. 3, 2001

376

INTRODUCCIÓN

El lobo marino de California (Zalophuscalifornianus, Lesson, 1828) se distribuyedesde las costas de Columbia Británica, enCanadá, hasta las islas Tres Marías, en México,incluyendo el Golfo de California (Odell,

INTRODUCTION

The California sea lion (Zalophuscalifornianus, Lesson, 1828) is found from thecoast of British Columbia, in Canada, to TresMarías Islands, in Mexico, including the Gulfof California (Odell, 1981). In this last region,

como en machos, ya que estos valores están muy influenciados por los diferentes periodos de ayuno delas crías y porque durante la lipemia alimenticia estos niveles se elevan; para las hembras se encontró unintervalo de 11 a 306 mg/dL y para los machos de 15 a 232 mg/dL. La correlación entre los parámetrosmorfométricos y los parámetros clínicos fue muy baja. Se detectó una mayor correlación entre elcolesterol y peso en las hembras; en los machos fue casi nula. No se detectó correlación entre lostriglicéridos y los parámetros morfométricos estudiados. La población de Los Islotes ha mostrado, en losúltimos cuatro años, condiciones de bienestar (producción de crías estable, condición corporal de críasalta, fecundidad de hembras estable) y en este muestreo en particular, todas las crías quedaron dentro delos márgenes normales estimados para el Golfo de California con respecto al grosor de capa de grasasubcutánea, perímetro axilar/longitud estándar y factor de condición de Fulton. Por esta razón, seconsidera que el colesterol y los triglicéridos plasmáticos de crías de menos de dos meses puedenutilizarse como marco de referencia en estudios comparativos subsecuentes, particularmente duranteperiodos de estrés ambiental, como el fenómeno de El Niño.

Palabras clave: Zalophus californianus, lípidos totales, colesterol, triglicéridos, plasma.

ABSTRACT

The concentrations of total lipids, cholesterol and plasmatic triglycerides of breeding pups ofZalophus californianus from Los Islotes (Baja California Sur, Mexico) were quantified during thesummer of 1999. The contents of total lipids and cholesterol were similar between females and males,with a range of 0.056–0.061 mg/dL and 108–240 mg/dL, respectively. The maximum value of cholesterolfound in males belonged to those with smaller weight (240 mg/dL: 8.1 kg); in females, the oppositeoccurred (112 mg/dL: 14.1 kg). A similar behavior was observed when cholesterol was compared to thethickness of the fat layer. Triglyceride values were very heterogeneous in both females and males, sincethese values are strongly influenced by the different fasting periods of the pups and because these levelsrise during the nutritious lipemia, ranging from 11 to 306 mg/dL in females and from 15 to 232 mg/dL inmales. The correlation between morphometric measurements and the clinical parameters was very low. Agreater correlation was detected between cholesterol and weight in females; in males it was almost null.No correlation was detected between triglycerides and the morphometric measurements studied. Thepopulation at Los Islotes has shown good status during the last four breeding seasons (steady pupproduction, high pup body condition, stable female fecundity), and during the 1999 sampling, pup bodyconditions were within the normal values estimated for the Gulf of California in regard to axillary girth,sculp thickness and Fulton’s condition factor. For these reasons, we consider that triglycerides andcholesterol in pup plasma circa two months old could provide a reference framework for subsequentcomparative studies, particularly during periods of environmental stress, such as El Niño.

Key words: Zalophus californianus, total lipids, cholesterol, triglycerides, plasma.

Castro-González et al.: Lípidos plasmáticos del lobo marino de California

377

1981). En esta última región se conocen 13colonias reproductoras, siendo la más sureñaLos Islotes. Esta colonia ha sido estudiadapor más de 20 años (Aurioles-Gamboa et al.,1983, 1984; Aurioles-Gamboa y Sinsel, 1988;Aurioles-Gamboa y Zavala, 1994; Harcourtet al., 1994). Como consecuencia de esosestudios, se ha generado una base de datos deltamaño y estructura de la población, produc-ción y condición corporal de las crías, hábitos yconducta alimentaria, etc., que permite utili-zarla como patrón de comparación para otrascolonias en México (D. Aurioles-Gamboa,CICIMAR).

En años recientes se ha buscado identificarvariables biológicas y ecológicas de la pobla-ción de lobo marino en el Golfo de California,que se asocien con cambios generados por lainteracción con el medio, como, por ejemplo,los eventos El Niño (Aurioles-Gamboa y LeBoeuf, 1991; Samaniego, 1999), distribución yabundancia de presas (Durán-Lizárraga, 1998;García-Rodríguez, 1999) y variaciones geográ-ficas de la condición corporal de las crías(Luque-Flores, 1999; Luque-Flores y Aurioles-Gamboa, 2001), entre otros. La condicióncorporal de las crías puede ser asociada con eléxito de forrajeo de sus madres y grado de lainversión materna (Boyd y McCann, 1989;Lunn y Boyd, 1993). En particular para el lobofino antártico (Arctocephalus gazella), Lunn yBoyd (1993) mostraron que la variable quemejor explicó el crecimiento de las crías fue laduración de los viajes de alimentación; esto seinterpretó como una medida del esfuerzo de lasmadres en conseguir alimento, donde a mayorduración o estancia en el mar, mayor dificultadde encontrar alimento. Una relación similar hasido encontrada para el lobo marino deCalifornia en Los Islotes, donde las hembrasque pasan más tiempo en el mar (medido con lafrecuencia de los viajes de alimentación y suduración) tuvieron crías con menor crecimiento(García-Aguilar, 1999).

there are 13 breeding rookeries, the southern-most one being Los Islotes. This colony hasbeen studied for more than 20 years (Aurioles-Gamboa et al., 1983, 1984; Aurioles-Gamboaand Sinsel, 1988; Aurioles-Gamboa andZavala, 1994; Harcourt et al., 1994), and adata base has been generated regarding thesize and structure of the population, produc-tion and body condition of the pups, theirhabits and feeding behavior, etc., which canbe used to compare other colonies in Mexico(D. Aurioles-Gamboa, CICIMAR).

In recent years, researchers have tried toidentify biological and ecological variables ofthe sea lion population from the Gulf ofCalifornia, associated with changes producedby the interaction with the environment, suchas, for instance, the El Niño events (Aurioles-Gamboa and Le Boeuf, 1991; Samaniego,1999), the distribution and abundance of prey(Durán-Lizárraga, 1998; García-Rodríguez,1999), and the geographical variations in thebody condition of the pups (Luque-Flores,1999; Luque-Flores and Aurioles-Gamboa,2001), among others. The body condition of thepups can be associated with the foragingsuccess of their mothers and the degree ofmaternal investment (Boyd and McCann, 1989;Lunn and Boyd, 1993). In particular, for theAntarctic fur seal (Arctocephalus gazella),Lunn and Boyd (1993) showed that the variablethat best explained the growth of the pups wasthe duration of the feeding trips. This was inter-preted as a measure of the effort of the mothersto obtain food, where the longer the stay at sea,the greater the difficulty to find food. A similarrelationship has been found for the Californiasea lions at Los Islotes, where femalesspending more time at sea (measured by thefrequency of the foraging trips and theirduration) had pups with lesser growth (García-Aguilar, 1999).

The maternal milk of the marine mammalshas a high fat content and, in pinnipeds in


378

La leche materna de los mamíferos marinostiene un alto contenido de grasa y puede variar,en particular para los pinnípedos, entre un 30%y 60% de su composición. La grasa forma parteimportante de distintas funciones, ya que seemplea como fuente de energía, proporcionaflotabilidad y sirve como aislante térmico(Young, 1976). No se conocen reportes sobrelos componentes lipídicos de la grasa de laleche y aquella que se encuentra en el plasma yla grasa subcutánea de las crías del lobo marinode California, siendo ésta una línea de inves-tigación que puede ayudar a explicar diferen-cias en el crecimiento de crías de distintaslocalidades.

Los constituyentes bioquímicos plasmáti-cos son frecuentemente empleados en eldiagnóstico y manejo de una gran variedad deenfermedades, tanto en humanos como enanimales. Así mismo, se emplean como indica-dores del estado de salud (Cargill et al., 1979;Geraci et al., 1979; Bossart y Dierauf, 1990;Roletto, 1993). En los mamíferos marinos encautiverio, niveles altos o bajos de colesterolson indicadores de desórdenes metabólicos(Bossart y Dierauf, 1990). En los pinnípedos, lagrasa de la leche representa el constituyentemás abundante después del agua y se sugiereque este contenido de grasa se relaciona direc-tamente con la composición de la dieta de lasmadres. Los pinnípedos lactantes son extrema-damente eficientes para la digestión de los lípi-dos, comparados con otras especies (Oftedal etal., 1987; Riedman, 1990).

El objetivo de este trabajo fue cuantificar elcontenido de lípidos totales, colesterol y trigli-céridos presentes en el plasma de crías de lobomarino de Los Islotes, Baja California Sur(México), durante el periodo en el que depen-den exclusivamente de la leche materna ydurante un año (1999) en que las condicionesambientales se reflejaron en una alta pro-ducción de crías y condición corporal. Losvalores plasmáticos cobran importancia en este

particular, it may constitute from 30% to 60%of its composition. Fat plays an important rolein several functions, since it is used as asource of energy, it provides buoyancy andworks as a thermal insulator (Young, 1976).There are no reports about the lipidic compo-nents of the milk fat and the fat found in theplasma and sculp of the California sea lionpups. This line of research may help to explainthe differences in pup growth at differentlocalities.

The biochemical constituents of the plasmaare frequently used in the diagnosis andhandling of a wide variety of diseases in bothhumans and animals. Moreover, they are usedas indicators of the health condition (Cargillet al., 1979; Geraci et al., 1979; Bossart andDierauf, 1990; Roletto, 1993). In marinemammals in captivity, high or low levels ofcholesterol are indicators of metabolicdisorders (Bossart and Dierauf, 1990). Inpinnipeds, the milk fat represents, after thewater, the most abundant component and it hasbeen suggested that this fat content is directlyrelated to the composition of the mother’s diet.Compared to other species, lactating pinnipedsare extremely efficient in regard to the diges-tion of lipids (Oftedal et al., 1987; Riedman,1990).

The aim of this work is to quantify thecontent of total lipids, cholesterol and trigly-cerides found in the plasma of the sea lionpups from Los Islotes, Baja California Sur(Mexico), during the period when theydepend exclusively upon maternal milk, andduring a year (1999) in which the environ-mental conditions were reflected in highpup production and body condition. In thiscontext, the plasmatic values become impor-tant, since they can be compared to valuesobtained during years of low productivity, suchas El Niño years (Samaniego, 1999), or duringevents of massive mortality (Vidal and Gallo,1996).


379

contexto, ya que pueden ser comparados convalores obtenidos durante años de baja produc-tividad, como El Niño (Samaniego, 1999), odurante eventos de mortandad masiva (Vidal yGallo, 1996).

MATERIALES Y MÉTODOS

Zona de recolección

La Bahía de La Paz se localiza en la partesuroccidental del Golfo de California, aproxi-madamente entre los 24º15′ y 24º45′ N y entrelos 110º17′ y 110º45′ W. El régimen de mareade este cuerpo de agua es semidiurno. Lasvelocidades más altas de flujo y reflujo demarea se observan en la parte norte de la IslaPartida, en el Canal de San Lorenzo y en laEnsenada de La Paz (Jiménez, 1996). En loslímites de la bahía y al norte del complejoinsular Espíritu Santo/La Partida, se encuentraLos Islotes, que es una isla rocosa deaproximadamente 250 m de longitud. En estapequeña isla, además del lobo marino habitanvarias aves marinas regionales, como gaviotas(Larus occidentalis), alcatraces (Sulaleucogaster y S. nebouxi), tijeretas (Fregatamagnificens) y petreles (Oceanodromamicrosoma) (Aurioles-Gamboa, 1988). Loslobos marinos se distribuyen principalmente endos zonas de la lobera: la primera se localiza enla parte este y es una zona de reproducción ydonde se capturaron los animales para el pre-sente estudio; la segunda se localiza en la parteoeste y es una zona de solteros (Hernández,1996).

Estimación de la producción de crías

Debido a que los censos de crías de lobomarino en áreas rocosas realizados desde laembarcación causan una subestimación de porlo menos 50%, todos los censos para estimar laproducción total de crías fueron directos y

MATERIALS AND METHODS

Collection area

La Paz Bay is located in the southwesternpart of the Gulf of California, approximatelybetween 24º15′ and 24º45′ N and between110º17′ and 110º45′ W. The tide regime inthis embayment is semi-diurnal. The highestvelocities of tidal ebb and flow are observed inthe northern part of Partida Island, in the SanLorenzo Channel and in the Ensenada de LaPaz (Jiménez, 1996). Los Islotes, an approxi-mately 250-m-long rocky island, is located inthe limits of the bay and north of the EspírituSanto/La Partida island complex. Apart fromthe sea lion, several regional marine birdsinhabit this small island, such as seagulls(Larus occidentalis), gannets (Sula leucogasterand S. nebouxi), frigatebirds (Fregatamagnificens) and petrels (Oceanodromamicrosoma) (Aurioles-Gamboa, 1988). The sealions are mainly distributed in two areas of therookery: the first, located in the eastern part ofthe island, is a breeding area and where the ani-mals for this study were captured; the second,located in the western part, is where single sealions occur (Hernández, 1996).

Pup production estimate

An underestimation of at least 50% canoccur in the censuses of sea lion pups in rockyareas if they are conducted from the boats;therefore, the censuses to determine the totalproduction of pups were made directly on landto obtain a more accurate estimate (Le Boeuf etal., 1983). The pups at Los Islotes are bornbetween the end of May and the end of June(Aurioles-Gamboa and Le Boeuf, 1991), so inorder to estimate the total number of pups borneach year, the censuses are carried out duringthe first week in July, which is when most pupshave already been born and the accumulated


380

desde tierra para lograr una estimación másexacta (Le Boeuf et al., 1983). Las crías en LosIslotes comienzan a nacer a finales de mayo yterminan a finales de junio (Aurioles-Gamboay Le Boeuf, 1991), por lo que para obtener laestimación del total de crías nacidas cada año,el censo se realiza durante la primera semanade julio, ya que en este momento han nacidocasi todas las crías y la mortalidad acumuladaes todavía muy baja (Aurioles-Gamboa ySinsel, 1988).

Toma de medidas morfométricas

Se capturaron 35 crías lactantes de lobomarino al azar. Cada una se pesó (con ayuda deuna bolsa y un dinamómetro) y se determinó elsexo. Posteriormente, se trasladaron al cubículode contención donde se les aplicó anestesia conisofluorano; se mantuvo el registro de los sig-nos vitales y la temperatura. Una vez relajadala cría, se le tomó las siguientes medidasbásicas: (1) longitud estándar, con cintamétrica; (2) circunferencia o perímetro axilar,con cinta métrica; y (3) grosor de la capa degrasa, mediante un adipómetro (Lange, BethaTechnology, Inc.) que mide el grosor de la piely la capa de grasa subcutánea a nivel delesternón (Luque-Flores y Aurioles-Gamboa,2001). Con base en los datos anteriores, secalcularon los siguientes índices morfométri-cos: (1) factor de condición de Fulton (FCF) =peso × 105/longitud3, el cual es un índice ade-cuado para comparar el peso de las crías delobo marino de diferentes longitudes estándarhasta un mes de edad, durante una temporadareproductora determinada; este índice eliminael efecto de la talla sobre el peso. (2) Índice delperímetro axilar/longitud estándar (PA/LE) =PA/LE × 100; este índice se emplea paraeliminar el efecto de la talla sobre el grosor ocircunferencia del animal. (3) Grosor de la capade grasa (GCG), medida directa explicadaanteriormente.

mortality is still very low (Aurioles-Gamboaand Sinsel, 1988).

Morphometric measurements

Thirty-five lactating sea lion pups werecaught at random. Each of them was weighed(using a bag and a dynamometer) and their sexwas determined. They were placed in theholding compartment, where they wereanesthetized with isofluorene; a record waskept of the vital signs and temperature. Oncethe pup relaxed, the following basic measure-ments were taken: (1) standard length, with ameasuring tape; (2) axillary girth, with a mea-suring tape; and (3) sculp thickness, with anadipometer (Lange, Betha Technology, Inc.),which measures the thickness of the skin andthe sculp at the sternum (Luque-Flores andAurioles-Gamboa, 2001). Based on these data,the following morphometric indexes were cal-culated: (1) Fulton’s condition factor (FCF) =weight × 105/length3, which is a suitable indexto compare the weight of sea lion pupsof different standard lengths up to one monthold, within a given reproductive season;this index eliminates the effect of size onweight. (2) Axillary girth/standard length index(PA/LE) = PA/LE × 100; this index is used toeliminate the effect of the size on the thicknessor the circumference of the animal. (3) Sculpthickness (GCG), a direct measurement thathas already been explained.

Blood sampling

The blood samples were taken from thejugular area with a Vacutainer system (Becton-Dickinson), sometimes with a holder andsometimes with a butterfly, depending on thedepth of the vein. Two 7-mL tubes of bloodwere collected; they were shaken in orderto homogenize the EDTA and placed on theracks of an ice-chest with gels and ice,


381

Toma de muestras sanguíneas

Las muestras de sangre se tomaron de laregión yugular con el sistema Vacutainer(Becton-Dickinson), en ocasiones con holdery en otras con mariposa, dependiendo de laprofundidad de la vena. Se recolectaron dostubos de 7 mL de sangre, se agitaron suave-mente para homogeneizar el EDTA y secolocaron en las charolas en la hielera con losgeles y hielo, evitando poner los tubos en con-tacto directo con el hielo. Posteriormente, setrasladaron al barco en donde se continuó sumanejo.

Manejo a bordo

Los tubos con sangre se centrifugaron a3500 rpm durante 15 minutos. El plasma seseparó con pipetas Pasteur y se guardó en crio-viales que contenían los siguientes reactivos:aprotinina, benzamidina y etoxiquin (MerckCo.) en diferentes soluciones, con una breveagitación. Las muestras se guardaron en conge-lación a –10ºC durante el resto del crucero yhasta la realización de los análisis.

Análisis químicos

Lípidos totales

Las muestras se descongelaron a tempera-tura ambiente. Se sometió una alícuota de500 µL de plasma a la técnica de extracciónde lípidos totales en plasma, descrita porUmemura et al. (1993).

Colesterol

Se empleó el reactivo Cholesterol Reagent(CHOL) de Beckman, número de kit 442735,en conjunto con el sistema multicalibradorSynchron CX para la determinación cuan-titativa de la concentración total de colesterol

avoiding direct contact with the ice. They werethen transferred to the vessel for furtherhandling.

Handling on board

The tubes with blood were centrifuged at3500 rpm for 15 minutes. The plasma wasseparated with Pasteur pipettes and kept incryovials that contained the following reagents:aprotinin, benzamidine and ethoxyquin (MerckCo.) in different solutions, with slight agitation.The samples were kept frozen at –10ºC for therest of the cruise and until the analyses werecarried out.

Chemical analyses

Total lipids

The samples were thawed at room tem-perature. The extraction technique of totallipids in plasma, described by Umemura et al.(1993), was applied to a 500-µL aliquot ofplasma.

Cholesterol

Beckman’s Cholesterol Reagent (CHOL),kit number 442735, was used together withthe Synchron CX multicalibrator system forthe quantitative determination of the totalcholesterol concentration in plasma. Thisreagent was used to measure the concen-tration with the final point method. In thereaction, the cholesterol esterase (CE)hydrolyzes the cholesterol esters to freecholesterol and fatty acids. The free cholesterolis oxidized to cholestane-3-1 and hydrogenperoxide by the cholesterol oxidase (CO). Theperoxidase catalyzes the reaction of thehydrogen peroxide with 4-aminoantipyrine andphenol to produce a colored quinoneiminicproduct.


382

en plasma. Este reactivo se empleó para medirla concentración por medio del método depunto final. En la reacción, el colesterolesterasa (CE) hidroliza los ésteres de coles-terol a colesterol libre y ácidos grasos. Elcolesterol libre es oxidado a colestano-3-1 yperóxido de hidrógeno por el colesterol oxidasa(CO). La peroxidasa cataliza la reacción deperóxido de hidrógeno con 4-aminoantipirina yfenol para producir un producto quinoneimí-nico colorido.

Triglicéridos

El reactivo Triglycerides GPO (TG-B concorrección de blanco) de Beckman, número dekit 445850, en conjunto con el sistema multi-calibrador Synchron CX se empleó para ladeterminación cuantitativa de la concentracióntotal de triglicéridos en plasma. Este reactivose empleó para medir la concentración detriglicéridos a través de un método de puntofinal. Los triglicéridos en la muestra fueronhidrolizados a glicerol y ácidos grasos librespor la acción de una lipasa. Una secuencia detres pasos pareados enzimáticos empleandoglicerol quinasa (GK), glicerofosfato oxidasa(GPO) y peroxidasa Horseradish (HPO)ocasiona el acoplamiento oxidativo de3,5-dicloro-ácido 2-hidroxibenzenosulfónico(DHBS) con 4-aminoantipirina para formar unprecipitado rojo quinoneimínico.

El sistema Synchron CX proporcionóautomáticamente los volúmenes de muestra yreactivo apropiados dentro de un vial. Laproporción empleada fue de 1:100. El sistemamonitoreó el cambio en la absorbancia a520 nm a un tiempo de intervalos dados. Estecambio en la absorbancia es directamenteproporcional a la concentración de colesterol ytriglicéridos en la muestra y es usado por elsistema Synchron CX para calcular y expresarla concentración de colesterol y triglicéridos(Beckman, 1993).

Triglycerides

Beckman’s Triglyceride GPO reagent(TG-B), kit number 445850, was used togetherwith the Synchron CX multicalibrator systemfor the quantitative determination of the totalconcentration of triglycerides in plasma. Thisreagent was used to measure the triglycerideconcentration with the final point method. Thetriglycerides in the sample were hydrolyzed toglycerol and free fatty acids by the action of alipase. A sequence of three paired enzymaticsteps using glycerokinase (GK), glycerophos-phate oxidase (GPO) and horseradish peroxi-dase (HPO) causes the oxidative coupling of3,5-dichloro-2-hydroxy-benzenesulfonic acid(DHBS) with 4-aminoantipyrine to form a redquinoneiminic precipitate.

The Synchron CX system automaticallyprovides the appropriate volumes of sampleand reagent in a vial. The ratio used was 1:100.The system monitored the shift in the absor-bance at 520 nm at given time intervals. Thisshift in absorbance is directly proportional tothe concentration of cholesterol and trig-lycerides in the sample and is used by the Syn-chron CX system to calculate and express theconcentration of cholesterol and triglycerides(Beckman, 1993).

Statistical analysis

With the results obtained, a descriptive sta-tistical analysis, Student’s t-test, was made, aswell as a correlation analysis using the Stat100and Stata (Biosoft) computer packages, bothfor Windows.

RESULTS AND DISCUSSION

Characteristics of the population studied

In the last four years, the population fromLos Islotes has shown good conditions (steady


383

Análisis estadístico

Los resultados obtenidos se sometieron aun análisis de estadística descriptiva, prueba tde Student, y un análisis de correlación con lospaquetes Stat100 y Stata (Biosoft), ambos paraWindows.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Características de la población estudiada

En los últimos cuatro años, la población deLos Islotes ha mostrado condiciones de bien-estar (producción de crías estable, condicióncorporal de crías alta, fecundidad de hembrasestable). En este muestreo en particular, todaslas crías se observaron en buena condicióncorporal y mostraron mucha vitalidad durantela captura, tuvieron buena respuesta a la anes-tesia y una buena recuperación de la misma; asímismo, no se encontraron animales con efectosnegativos posteriores a la toma de muestra, almenos durante varias horas posteriores almanejo.

La producción de crías en Los Islotes hamostrado un crecimiento continuo y por lomenos desde los años noventa, este crecimientoha sido notable (fig. 1). De 1978 a 1990, elnúmero de crías nacidas aumentó 60%, mien-tras que entre 1990 y 1999, el número seduplicó. El aumento en el número de crías estáasociado con un aumento de la población(Aurioles-Gamboa, datos no publicados). Otracaracterística de las crías de Los Islotes es lacondición corporal que se ha mantenido más omenos estable en los últimos años, a partir de1995 (fig. 2). En esta gráfica se puede notar quela condición corporal de las crías aumentó de1992 a 1995 y que después se ha mantenidoentre valores de 2.2 y 2.4 (valor adimensionalque varía entre 1.5 y 3). Tanto el aumento en elnúmero de crías en la ultima década como losvalores de condición corporal de las mismas

pup production, high pup body condition,stable female fecundity). In this sampling inparticular, all the pups showed good body con-dition and great vitality during their capture;they responded well to the anesthesia andrecovered well from it. Furthermore, none ofthe animals presented negative effects after thesampling, at least within several hours afterbeing handled.

Pup production at Los Islotes has growncontinuously and, at least since the 1990s, thisgrowth has been remarkable (fig. 1). From1978 to 1990, the number of pups bornincreased 60%, whereas between 1990 and1999, the number doubled. The increase in thenumber of pups is associated with an increasein the population (Aurioles-Gamboa, unpub-lished data). Another characteristic of the pupsfrom Los Islotes is the body condition, whichhas remained more or less stable since 1995(fig. 2). This figure shows that the body condi-tion of the pups increased from 1992 to 1995and since then has remained stable with valuesbetween 2.2 and 2.4 (nondimensional valuethat varies from 1.5 to 3). Both the increase inthe number of pups in the last decade and theirbody condition values indicate that the condi-tion of the pup population at Los Islotes hasbeen good over the past few years, including1999.

In addition to the observation of these ten-dencies, the values obtained from the mor-phometry of the pups from Los Islotes werecompared with equivalent values obtained fromdifferent rookeries in the Gulf of California(Luque-Flores and Aurioles-Gamboa, 2001).The standard deviations of each parameter esti-mated were calculated by the these authorsbased on the samplings that group togetheraround 600 individuals. The groups of differentbody condition were considered as follows:group 1, in bad condition, composed ofindividuals with values smaller than the meanminus the standard deviation; group 2, in good


384

A Ñ O S

N U

M E

R O

D

E

C R

I A

S

30

50

70

90

110

130

150

1976 1980 1984 1988 1992 1996 2000

y = aebx

r = 0.978b = 0.0568a = 5.4339

Figura 1. Número máximo de crías (producción anual) de lobo marino de California Zalophuscalifornianus en Los Islotes (Baja California Sur, México). El aumento en la producción de crías se hasostenido desde 1990.Figure 1. Maximum number of pups (annual production) of California sea lion (Zalophus californianus)at Los Islotes (Baja California Sur, Mexico). The increase in pup production has been sustained since1990.

A Ñ O S

FA

CTO

R D

E C

ON

DIC

ION

1.4

1.6

1.8

2.0

2.2

2.4

2.6

2.8

3.0

1992 1993 1994 1995 1996 1997 1998 1999

62

30

14

9

9

14

29 35

Figura 2. Condición corporal (factor de condición de Fulton, FCF) en crías de lobo marino Zalophuscalifornianus de Los Islotes en diferentes años. A mayor valor de FCF, mejor condición corporal. Loscírculos llenos indican el valor de la media, la caja representa el valor del error estándar y las líneas el dela desviación estándar.Figure 2. Body condition (Fulton’s condition factor, FCF) in California sea lion (Zalophus californianus)pups from Los Islotes in different years. The higher the FCF value, the better the body condition. Filledcircles indicate the value of the mean, the box represents the value of the standard error and the lines thatof the standard deviation.


385

nos permiten considerar a la población de críasde Los Islotes en buenas condiciones para losúltimos años, incluido 1999.

Además de la observación de estas tenden-cias, se compararon los valores obtenidos de lamorfometría de crías en Los Islotes con valoresequivalentes y obtenidos de distintas coloniasdel Golfo de California (Luque-Flores yAurioles-Gamboa, 2001). Se calcularon lasdesviaciones estándar para cada parámetroestimado por los mencionados autores basadosen muestreos que agrupan alrededor de 600individuos y se consideraron grupos de distintacondición corporal de la siguiente manera:grupo 1, de mala condición, conformado porindividuos con valores menores a la mediamenos el valor de la desviación estándar;grupo 2, de buena condición, conformado porindividuos con valores mayores o iguales queel valor anterior y menores o iguales que lamedia más la desviación estándar; y grupo 3,de excelente condición, con individuos convalores mayores que la media más la desvia-ción estándar.

Los resultados de la estadística descriptivade los índices morfométricos (FCF, PA/LE yGCG) de las crías de la lobera Los Islotesdesde 1981 hasta 1998 (Luque-Flores, 1999) ydurante 1999, año en que se realizó el mues-treo para el presente trabajo, se presentan en latabla 1. Con relación a esta comparación, sepudo calificar a las crías de Los Islotes durante1999 dentro del grupo 2 o en condición corpo-ral buena.

En la tabla 2 se observan las medidasmorfométricas, que presentaron una menorvariación numérica en comparación con losparámetros lipídicos; del total de crías cap-turadas, 14 fueron hembras y 21 machos. Losvalores mínimo y máximo del peso en lashembras fueron 8.4 y 14.2 kg, respectivamente,mientras que en los machos fueron 6.9 y13.9 kg, respectivamente. Para la longitudestándar, se obtuvieron valores muy parecidos

condition, formed by individuals with valuesgreater than or equal to the former value andsmaller than or equal to the mean plus thestandard deviation; finally, group 3, inexcellent condition, formed by individuals withvalues greater than the mean plus the standarddeviation.

The results of the descriptive statistics ofthe morphometric indexes (FCF, PA/LE andGCG) of the pups at the Los Islotes rookeryfrom 1981 to 1998 (Luque-Flores, 1999), andduring 1999, when the sampling for this workwas carried out, are shown in table 1.According to this comparison, it was possibleto classify the pups from Los Islotes during1999 in group 2, or in normal body condition.

The morphometric measurements are pre-sented in table 2, showing a smaller numericalvariation in comparison to the lipidic parame-ters; 14 of the total number of pups capturedwere females and 21 were males. The mini-mum and maximum weight values for femaleswere 8.4 and 14.2 kg, respectively, and 6.9 and13.9 kg, respectively, for males. Similar valueswere obtained for the standard length of bothgroups (72–84 cm for females and 70.5–84 cmfor males); therefore, this can be considered aless variable parameter for pups less than onemonth old. On average, both weight and lengthwere similar between males and females,and no significant differences were found(P > 0.05); however, the confidence intervalstend to be higher in males for both variables.The combination of these variables in the FCFsuggests very similar values between sexes.In pinnipeds, this value is used as an indicatorof body condition, where the higher the value,the better the condition (Luque-Flores andAurioles-Gamboa, 2001). The FCF valueobtained in this study is among the values cal-culated for Los Islotes in recent years (fig. 2).The PA/LE and GCG were similar betweenmales and females, with very small standarddeviations and confidence intervals.


386

* Luque-Flores y Aurioles-Gamboa (2001).

Tabla 1. Índices morfométricos de crías de Zalophus californianus del Golfo de California en diferentesaños. FCF = factor de condición de Fulton, PA/LE = perímetro axilar/longitud estándar, GCG = grosor dela capa de grasa, DE = desviación estándar y EE = error estándar.Table 1. Morphometric indexes of Zalophus californianus pups from the Gulf of California in differentyears. FCF = Fulton’s condition factor, PA/LE = axillary girth/standard length, GCG = sculp thickness,DE = standard deviation and EE = standard error.

Índice n Media Media – DE Media + DE Varianza DE EE

FCF*(1981–1998)

617 2.27 2.05 2.49 0.0477 0.218 0.0088

PA/LE*(1996–1998)

593 65.03 61.03 69.03 16.04 4.00 0.1644

Islotes 1999

FCF 35 2.23 2.04 2.42 0.036 0.19 0.032

PA/LE 35 63.41 60.09 66.73 11.03 3.32 0.56

GCG (cm) 35 14.61 11.01 18.21 13.04 3.6 0.61

Tabla 2. Medidas morfométricas de crías de Zalophus californianus de Los Islotes durante elperiodo reproductivo de 1999. Se presenta la media, desviación estándar e intervalo de confianza (95%).No se detectó una diferencia significativa (P > 0.05) entre columnas. LE = longitud estándar, FCF =factor de condición de Fulton, PA/LE = perímetro axilar/longitud estándar y GCG = grosor de la capa degrasa.Table 2. Morphometric measurements of Zalophus californianus pups from Los Islotes during the 1999breeding season. The mean, standard deviation and confidence interval (95%) are presented. There wasno significant difference (P > 0.05) between columns. LE = standard length, FCF = Fulton’s conditionfactor, PA/LE = axillary girth/standard length and GCG = sculp thickness.

Medidas Hembrasn = 14

Machosn = 21

Total

Peso (kg) 10.54 ± 1.84 (8.7–10.6) 11.21 ± 1.77 (9.65–11.4) 10.34 ± 1.8 (9.75–10.9)

LE (cm) 76.54 ± 3.99 (73.8–77.9) 77.55 ± 3.34 (75.8–79.0) 77.14 ± 3.6 (75.95–78.3)

FCF 2.2 ± 0.22 (2.07–2.33) 2.25 ± 0.19 (2.16–2.33) 2.23 ± 0.19 (2.17–2.3)

PA/LE 63.84 ± 2.8 (62.2–65.4) 62.9 ± 3.8 (61.1–64.7) 63.41 ± 3.32 (62.3–64.5)

GCG (cm) 14.04 ± 4.17 (11.7–16.4) 13.9 ± 3.11 (12.5–15.4) 14.61 ± 3.6 (13.4–15.8)


387

entre grupos (72 a 84 cm para hembras y 70.5 a84 cm para machos), por lo que se puede consi-derar como un parámetro menos variable encrías de menos de un mes de nacidas. Tanto elpeso como la longitud, en promedio, fueronsemejantes entre machos y hembras, y no sedetectó diferencia significativa (P > 0.05); sinembargo, en ambas variables se puede observarque los valores de los intervalos de confianzatienden a ser más altos en los machos. Lacombinación de estas variables en el FCFsugiere valores muy semejantes entre sexos. Enpinnípedos este valor se emplea como un indi-cador de la condición corporal, donde a mayorvalor, mejor es la condición (Luque-Flores yAurioles-Gamboa, 2001). El valor del FCFobtenido en esta recolección se encuentra entrelos valores calculados para Los Islotes en losúltimos años (fig. 2). El PA/LE y GCG fueronmuy semejantes entre machos y hembras, condesviaciones estándar e intervalos de confianzamuy pequeños.

Parámetros químicos de la población

Del número total de animales capturados(35), sólo en 30 fue posible realizar una tomade muestra sanguínea exitosa, ya que enalgunos animales las venas estaban másprofundas y, por tanto, más difíciles de encon-trar. La concentración de lípidos totales sepresenta en la tabla 3, en donde se puedeobservar que este parámetro es bastante pare-cido entre hembras (0.059 g/dL) y machos(0.058 g/dL), con desviaciones estándar muypequeñas (0.007 y 0.009) y con valoresextremos muy semejantes (0.048–0.072 parahembras y 0.044–0.074 para machos). No seencontró una diferencia significativa (P < 0.05)entre los grupos. Los lípidos totales cuantificanen forma gruesa el contenido de ácidos grasoslibres, triglicéridos, colesterol y vitaminas lipo-solubles, aunque con este solo valor no sepuede diferenciar la cantidad correspondiente a

Chemical parameters of the population

A total of 35 animals were captured, but itwas only possible to successfully obtain ablood sample from 30, because in some ani-mals the veins were deeper and, therefore,more difficult to find. The concentration oftotal lipids is shown in table 3. This parameteris similar for females (0.059 g/dL) and males(0.058 g/dL), with very small standard devia-tions (0.007 and 0.009), and with very similarextreme values (0.048–0.072 for females and0.044–0.074 for males). No significant differ-ence (P < 0.05) was found between the groups.Total lipids roughly quantify the content of freefatty acids, triglycerides, cholesterol and lipo-soluble vitamins, although only with this valueit is not possible to differentiate the amountcorresponding to each group. The results of thecorrelation are presented in table 4, whichshow that the highest correlation betweenlipidic parameters was between the total lipidsand the cholesterol (r = 0.54; r2 = 0.29),suggesting that 29% of the total lipid concen-tration of the plasma from the California sealion pups responds to a variation in the choles-terol content. In other words, as the cholesterolcontent in the plasma increases, the amount oftotal lipids increases. The correlation betweenlipidic parameters and morphometric indexeswas low and not significant. A possibleexplanation is that in otariids, morphometricparameters like weight vary according torhythms of several days (Goebel andCalambokidis, 1998) that are probably relatedto the length of the foraging trips of thefemales. As the weight varies, the conditionfactor changes, so that a pup that has beenfasting for three days (with low conditionvalue) may show high lipid values if the bloodsample is collected right after being fed.

On the other hand, the quality of the foodingested by the mother can affect the values offat or lipids in the milk and, therefore, in the


388

cada grupo. En la tabla 4 se presentan los resul-tados de correlación y se observa que la corre-lación más alta, entre parámetros lipídicos, fueentre los lípidos totales y el colesterol (r = 0.54;r2 = 0.29), lo que sugiere que el 29% de la con-centración de lípidos totales del plasma de críasde lobo marino de California responde a unavariación del contenido de colesterol. En otraspalabras, conforme aumenta el contenido decolesterol en el plasma se eleva la cuenta delípidos totales. La correlación entre parámetroslipídicos e índices morfométricos fue baja y nosignificativa. Una posible explicación es que enotáridos, los parámetros morfométricos comoel peso varían de acuerdo con ritmos de variosdías (Goebel y Calambokidis, 1998) que proba-blemente estén relacionados con la duración delos viajes de alimentación de las hembras. Alvariar el peso, cambia el factor de condición, demodo que una cría que ha pasado por un ayunode tres días (con factor de condición bajo),puede tener valores lipídicos altos si la muestrade sangre se toma justo después de haber sidoalimentada.

Por otra parte, la calidad del alimento con-sumido por las madres puede afectar los valo-res de grasas o lípidos en la leche y, por tanto,en la sangre de las crías. Esto se debe a que elcontenido de energía varía entre las presas; porejemplo, 2 kg de anchoveta con 18% de lípidosaporta un valor energético de 21.7 MJ, mientrasque 2 kg de capelín con 3% de lípidos aporta9.5 MJ de energía (Worthy, 1990).

El colesterol plasmático fue diferente entresexos (tabla 3); sin embargo, la diferencia nofue significativa. El intervalo de confianza fuemayor en las hembras, así como los valoresextremos (112/240 para hembras y 108/214para machos). En general y para ambos grupos,el valor máximo de colesterol encontradoperteneció a los animales con el menor peso(240/8.15 y 214/6.9, respectivamente), aunquehubo algunas excepciones (139/8.15). Estemismo comportamiento se observó al comparar

pup’s blood. This is because the content ofenergy varies among different prey. For exam-ple, 2 kg of anchovies with 18% lipids yield anenergetic value of 21.7 MJ, whereas 2 kg ofcapelin with 3% lipids yield 9.5 MJ of energy(Worthy, 1990).

The plasmatic cholesterol was differentbetween sexes (table 3), though the differencewas not significant. The confidence intervalwas greater in females, as were the extremevalues (112/240 for females and 108/214 formales). In general, for both groups, the maxi-mum cholesterol value belonged to the animalsthat weighed less (240/8.15 and 214/6.9,respectively), although there were someexceptions (139/8.15). The same behavior wasobserved when cholesterol was compared tothe CGC; the highest cholesterol concentrationwas associated with the smallest CGC values(in females it was the second smallest value)(240/9.5 and 214/9.0).

Table 4 shows that the statistical correla-tion (r) between cholesterol and the othermorphometric parameters is low and not sig-nificant. In all the correlation analyses carriedout, negative values were found. The highestcorrelation calculated for all the pups was theone that appeared with the weight, with a deter-mination coefficient (r2) of 0.165, indicatingthat only 17% of the cholesterol concentrationin the plasma of the California sea lion pupsresponds to a variation in weight. The lowestcorrelation occurred between cholesterol andthe levels of triglycerides, even though both ofthem probably come, at least partially, from thesame food source.

The correlation between cholesterol andweight was calculated for males (–0.25) andfemales (–0.57), showing a more than two-folddifference in females, but with no differencebetween means, which suggests that theplasmatic cholesterol concentration in Z.californianus pups is not related to sex. All thevalues obtained in this work came from


389

Tabla 3. Lípidos totales, colesterol y triglicéridos en el plasma de crías de Zalophus californianus de LosIslotes durante 1999. Se presenta la media, desviación estándar e intervalo de confianza (95%). No sedetectó una diferencia significativa (P > 0.05) entre columnas.Table 3. Total lipids, cholesterol and triglycerides in the plasma of Zalophus californianus pups from LosIslotes during 1999. The mean, standard deviation and confidence interval (95%) are presented. There wasno significant difference (P > 0.05) between columns.

Fracción lipídica Hembras Machos Total

Lípidos totales(g/dL)

0.059 ± 0.007(0.055–0.063)

0.058 ± 0.009(0.054–0.062)

0.058 ± 0.008(0.056–0.061)

Colesterol(mg/dL)

163.9 ± 37.9(143–185)

154.1 ± 29.8(140–168)

158 ± 33(146–170)

Triglicéridos(mg/dL)

75.3 ± 86.7(26–124)

74.3 ± 66.9(43–105)

74.7 ± 74(48–101)

Tabla 4. Resultados del análisis de correlación entre las diferentes variables de las crías de Zalophuscalifornianus de Los Islotes durante 1999. Col. = colesterol, Trig. = triglicéridos, Líp. tot. = lípidostotales, P = peso, LE = longitud estándar, FCF = factor de condición de Fulton, PA/LE = perímetro axilar/longitud estándar y GCG = grosor de la capa de grasa.Table 4. Results of the correlation analysis among the different variables of Zalophus californianus pupsfrom Los Islotes during 1999. Col. = cholesterol, Trig. = triglycerides, Líp. tot. = total lipids, P = weight,LE = standard length, FCF = Fulton’s condition factor, PA/LE = axillary girth/standard length andGCG = sculp thickness.

Col. Trig. Líp. tot. P LE FCF PA/LE GCG

Col. 1.0

Trig. –0.16 1.0

Líp. tot. 0.54 0.30 1.0

P –0.41 –0.09 –0.18 1.0

LE –0.32 –0.27 –0.22 0.86 1.0

FCF –0.33 0.22 –0.02 0.65 0.18 1.0

PA/LE –0.37 0.02 –0.02 0.85 0.71 0.57 1.0

GCG –0.32 –0.06 –0.05 0.72 0.59 0.51 0.70 1.0


390

el colesterol con el GCG; la mayor concentra-ción de colesterol se asoció con los valoresmenores del GCG (en las hembras fue elsegundo valor menor) (240/9.5 y 214/9.0).

Como se puede observar en la tabla 4, lacorrelación estadística (r) entre el colesterol ylos demás parámetros morfométricos es baja yno significativa. En todos los análisis decorrelación realizados se encontraron valoresnegativos. La correlación más alta calculadapara todas las crías fue la que se presentó con elpeso, en la cual el coeficiente de determinación(r2) fue de 0.165, lo cual significa que sólo el17% de la concentración de colesterol en elplasma de crías de lobo marino de Californiaresponde a una variación del peso. La correla-ción más baja se dio entre el colesterol y losniveles de triglicéridos, a pesar de que ambosprobablemente provengan, al menos en parte,de la misma fuente alimenticia.

La correlación entre el colesterol y elpeso se calculó para machos (–0.25) y hembras(–0.57), observándose una diferencia de másdel doble en las hembras, pero sin diferenciaentre medias; esto sugiere que la concentraciónde colesterol plasmático en crías de Z.californianus no está relacionada con el sexo.Todos los valores obtenidos en este estudioprovienen de muestras en buen estado; sinembargo, existe un reporte de que la hemólisisde las muestras eleva los valores de colesterolcuando se emplean pruebas colorimétricas(Bossart y Dierauf, 1990). Por otro lado, estosautores mencionan que no existe reporte de quesituaciones de estrés en los animales eleven losniveles de colesterol, lo cual sí ocurre con otrosanalitos. En estudios realizados en mamíferosmarinos en cautiverio (Bossart y Dierauf,1990), se ha detectado que el colesterol seeleva si hay hipotiroidismo, diabetes mellitus,obstrucción del conducto biliar, exceso decorticosteriodes, consumo excesivo de grasa ypreñez, y disminuye si hay hipertiroidismo,mala nutrición y mala absorción; por estos dos

samples in good condition; nevertheless,hemolysis in samples has been reported toraise the cholesterol values when colorimetrytests are used (Bossart and Dierauf, 1990). Onthe other hand, these authors mention thatthere is no record that situations of stress inanimals increase the levels of cholesterol,which does occur in other analytes. In studiescarried out on marine mammals in captivity(Bossart and Dierauf, 1990), cholesterol hasbeen found to increase if there is hypothy-roidism, diabetes mellitus, bile duct obstruc-tion, excess of corticosteroids, excessive fatconsumption and pregnancy, and to decrease ifthere is hyperthyroidism, deficient nutritionand bad absorption; because of these last twoissues, it is important to determine this com-pound when studying the health condition ofthe California sea lion, as well as the levels ofreference for the population from the Gulf ofCalifornia.

Puppione (1983) reports a cholesterol con-centration of 253.8 mg/dL in a Zalophus adultmale, which is 68 mg/dL more than the maxi-mum reported in this work, suggesting a widevariation between pups and adults (table 5).When the values of the pups under survey arecompared with those of other species ofpinnipeds, in this case seals (table 5), the valuesof the Z. californianus pups represent less than50% of the cholesterol reported for seal pups,which also show a wide variation (Phocagroenlandica). This difference may also berelated to the fat concentration in the milk ofseals and sea lions. The fat concentration infive species of seals was 54.4% in the northernelephant seal, Mirounga angustirostris; 40.4%in the hooded seal, Cystophora cristata; 46.9%in the grey seal, Halichoerus grypus; 45%in the harp seal, Phoca groenlandica; and 42%in the Wedell seal, Leptonychotes wedelli(Worthy, 1990). These values are equivalent toa mean of 45.7 ± 4.8%. In four otariid speciesstudied, the concentration of fat in milk was


391

últimos puntos, es importante la determinaciónde este compuesto en el estudio sobre el estadode salud del lobo marino de California, asícomo los niveles de referencia para la pobla-ción del Golfo de California.

Puppione (1983) informa una concentra-ción de colesterol en un macho adulto deZalophus de 253.8 mg/dL; esto es, 68 mg/dLmás que el máximo reportado en este trabajo,lo cual sugiere gran variación entre crías yadultos (tabla 5). Cuando los valores de lascrías estudiadas se comparan con las de otrasespecies de pinnípedos, en esta caso de focas(tabla 5), los valores de las crías de Z.californianus significan menos del 50% delcolesterol reportado para las crías de focas, queademás muestran también una gran variación(Phoca groenlandica). Esta diferencia puede,en parte, estar relacionada con la concentraciónde grasas en la leche de focas y lobos marinos.La concentración de grasas en la leche de cincoespecies de focas fue de 54.4% en el elefantemarino del norte, Mirounga angustirostris;40.4% en la foca capuchina, Cystophoracristata; 46.9% en la foca gris, Halichoerusgrypus; 45% en la foca de harpa, Phocagroenlandica; y 42% en la foca de Wedell,Leptonychotes wedelli (Worthy, 1990). Estosvalores equivalen a una media de 45.7 ± 4.8%.En cuatro especies de otáridos estudiados, laconcentración de grasa en leche fue de 20.5%en el lobo marino del norte, Eumetopiasjubatus; 36.5% en el lobo marino de California,Z. californianus; 53.3% en el oso marino delnorte, Callorhinus ursinus; y 26.4% en el lobofino antártico, Arctocephalus gazella (Worthy,1990), es decir una media de 34.1 ± 12%. Laleche de los fócidos fue 1.34 veces más con-centrada en grasa que la de los otáridos.

Por otra parte, los triglicéridos de hembrasy machos (tabla 3) tuvieron medias semejantes,con desviaciones estándar e intervalos deconfianza muy grandes; los mayores valoresextremos correspondieron a las hembras

20.5% in Steller’s sea lion, Eumetopiasjubatus; 36.5% in the California sea lion, Z.californianus; 53.3% in the northern sea bear,Callorhinus ursinus; and 26.4% in theAntarctic fur seal, Arctocephalus gazella(Worthy, 1990), that is a mean of 34.1 ± 12%.The concentration of fat in the milk of thephocids was 1.34 times higher than in the milkof the otariids.

On the other hand, the triglycerides infemales and males (table 3) had similar means,with large standard deviations and confidenceintervals; the highest extreme values corre-sponded to females (26–124 and 43–105,respectively). According to some authors(Puppione, 1983; Bossart and Dierauf, 1990),the reason for this variation may be that thereare less triglycerides in the serum or plasma ofanimals that have been fasting and that thelevels of triglycerides rise during the nutritiouslipemia.

Seals with food in their stomach havelipemic serum that is high in triglycerides;harbor seals and California sea lions that havejust been born or that have not consumed foodhave very low triglyceride values. Likewise,pregnant harbor seals have higher triglyceridevalues than non-pregnant seals. On the otherhand, if feeding precedes the sampling, theserum becomes lipemic and the triglycerideswill be the dominant fraction. Stress has notbeen reported to affect the triglyceride levels(Bossart and Dierauf, 1990). Even in cases oflow activity, as in pinniped fasting, thetriglyceride-rich lipoproteins are probably theenergy source for these animals (Puppione,1983). Table 4 shows that the triglyceridecontent in the plasma of the newborn pups ofthe California sea lion at Los Islotes had nosignificant correlation with any of the morpho-metric parameters, nor with the cholesterol.The large variations found for this analyte maybe due basically to whether the pups werefasting or not, since it is known that


392

(26–124 y 43–105, respectivamente). Estavariación puede deberse, según algunos autores(Puppione, 1983; Bossart y Dierauf, 1990), aque los triglicéridos son menores en el suero oplasma de animales que han ayunado y quedurante la lipemia alimenticia, los niveles detriglicéridos se elevan.

Las focas con alimento en su estómagopresentan el suero lipémico que es alto en tri-glicéridos; la foca de puerto y el lobo marinode California, recién nacidos y sin haber consu-mido alimento, tienen valores de triglicéridosmuy bajos. Así mismo, las focas de puerto pre-ñadas tienen valores de triglicéridos más altosque las focas no preñadas. Por otro lado, si laalimentación precede a la toma de muestra, elsuero se vuelve lipémico y los triglicéridosserán la fracción predominante. Tampoco se hareportado que el estrés afecte los niveles detriglicéridos (Bossart y Dierauf, 1990). Aunen casos de poca actividad, como en el casodel ayuno en los pinnípedos, las lipoproteínasricas en triglicéridos son probablemente lasproveedoras de energía para estos animales(Puppione, 1983). En la tabla 4 se puedeobservar que el contenido de triglicéridos enel plasma de crías recién nacidas del lobomarino de California de Los Islotes, no tuvocorrelación significativa con ninguno de los

triglyceride levels in adults may shift consider-ably with changes in the diet and that a lipemicserum may also raise these levels. Anotherpossible cause may be associated with thequality of the mothers’ milk due to the foodconsumed, although in terms of lactation effort,no noticeable differences were observed amongthe adult females at Los Islotes (García-Aguilar, 1999).

In marine mammals in captivity, thetriglycerides have been found to increase when:(1) the food remains in the stomach, (2) there ispancreatitis and (3) there is presence of lipemicserum; these levels decrease when fastingoccurs for a long time. This last point can beexplained because pinnipeds lack suitablelipases to break the triglycerides in their blood(Bossart and Dierauf, 1990). This low lipaseactivity suggests that fat is not the preferredenergy source, which is understandable in adiving mammal, in which only glycogen can beused in case of a lack of oxygen (Bossart andDierauf, 1990). The triglyceride concentrationvalues are given in table 5 and a large variationin their levels is observed. Finally, as a result ofthe differences in the triglyceride valuesobtained in this study, one could speculateabout the fasting conditions: for the females,only three organisms had probably eaten before

Tabla 5. Triglicéridos, colesterol y glucosa (mg/dL) en adultos de Zalophus californianus y en crías deotros pinnípedos (Bossart y Dierauf, 1990; * Puppione, 1983). 1 = adultos, 2 = recién nacidos (<2 meses)y nd = no determinado.Table 5. Triglycerides, cholesterol and glucose (mg/dL) in adults of Zalophus californianus and pups ofother pinnipeds (Bossart and Dierauf, 1990; * Puppione, 1983). 1 = adults, 2 = newly born (<2 meses) andnd = not determined.

Zalophuscalifornianus1

Phocavitulina2

Phocagroenlandica

Cystophoracristata

Triglicéridos 6–277 53 Nd Nd

Colesterol 253.8* 302 221–576 336–352

Glucosa 17–205 108 Nd 59–123


393

parámetros morfométricos, ni con el colesterol.Las grandes variaciones encontradas para esteanalito se pueden deber básicamente al ayuno ono ayuno al que las crías seguramente estuvie-ron sometidas, debido a que se sabe que en losadultos los niveles de triglicéridos puedenvariar ampliamente con cambios en la dieta yque también un suero lipémico puede elevarestos niveles. Otra posible causa puede estarasociada con la calidad de la leche de lasmadres debido al alimento consumido, aunqueen términos de esfuerzo de lactancia no seobservaron diferencias marcadas entre las hem-bras adultas en Los Islotes (García-Aguilar,1999).

En mamíferos marinos en cautiverio, se haencontrado que los triglicéridos se elevancuando: (1) el alimento permanece en elestómago, (2) existe pancreatitis y (3) haypresencia de suero lipémico; estos niveles dis-minuyen cuando hay un ayuno prolongado.Este último punto se puede explicar porque lospinnípedos carecen de lipasas adecuadas pararomper los triglicéridos en su sangre (Bossart yDierauf, 1990). Esta baja actividad de laslipasas sugiere que la grasa no es la fuente deenergía preferida, lo cual es comprensible enun mamífero buceador, donde sólo el glicógenopuede ser empleado en ausencia de oxígeno(Bossart y Dierauf, 1990). En la tabla 5 se danlos valores de concentración de triglicéridos yse observa una gran variación en los niveles detriglicéridos. Finalmente, por la diferenciaentre los valores de triglicéridos que seobtuvieron en el presente estudio, se podríaespecular sobre el estado de ayuno: para lashembras, sólo tres organismos podrían habersealimentado poco antes de su captura (con valo-res de triglicéridos entre 134 y 306 mg/dL),encontrándose las demás en diversos grados deayuno (con valores entre 11 y 75 mg/dL); paralos machos, cuatro individuos podrían habersealimentado poco antes de la captura (conconcentraciones de triglicéridos entre 135 y

capture (with triglyceride values between 134and 306 mg/dL) and the rest were in differentdegrees of fasting (with values between 11 and75 mg/dL); for the males, four individuals hadprobably eaten shortly before their capture(with triglyceride concentrations between135 and 232 mg/dL) and the rest were indifferent degrees of fasting, with an intervalof values greater than that of the females, from15 to 93 mg/dL.

CONCLUSIONS

Under the criteria established to qualify thebody condition of sea lion pups in the Gulf ofCalifornia (Aurioles-Gamboa, 1996; Luque-Flores, 1999; Luque-Flores and Aurioles-Gamboa, 2001), the results presented hereincorrespond to a population that was in anacceptable nutritional status. The pup produc-tion in 1999 suggests that the population alsohad a successful reproductive period. The useof anesthesia optimized the sampling of bloodand the measurement of the morphometricparameters. There was no difference betweensexes regarding the contents of total lipids,cholesterol or triglycerides; of these, there wasa closer relationship between the first two.Hence, in the future it will be possible to usemixed samples (given the difficulty of gettingthem) that will help to interpret, together withother variables, the nutritional status of the sealion pups, based on chemical parameters of theplasma. A greater correlation between choles-terol and weight was detected in females, whilein males it was almost null. The levels of plas-matic triglycerides are, until now, the lipidicfraction with the greatest variation as toconcentration, but they are also the ones thatprovide most information regarding the feedingactivity between mothers and offspring, so theycould be considered as a nutritional indicatorassociated with FCF.


394

232 mg/dL) y el resto estaban en diversos gra-dos de ayuno, con un intervalo de valoresmayor al de las hembras, de 15 a 93 mg/dL.

CONCLUSIONES

Bajo los criterios establecidos para calificarla condición corporal de las crías de lobomarino en el Golfo de California (Aurioles-Gamboa, 1996; Luque-Flores, 1999; Luque-Flores y Aurioles-Gamboa, 2001), se consideraque los resultados aquí presentados correspon-den a una población que se encontraba enestado nutricional aceptable. La producción decrías en 1999 sugiere que la población tam-bién tuvo un periodo reproductivo exitoso. Elempleo de la anestesia optimizó la toma demuestra sanguínea y de parámetros morfomé-tricos. No existió diferencia entre sexos para elcontenido de lípidos totales, colesterol o trigli-céridos; de éstos, los dos primeros tuvieron unamayor relación entre sí. Esta ausencia de dife-rencia sexual permitirá, en el futuro, utilizarmuestras mixtas (dada la dificultad en la obten-ción de las mismas), que puedan ayudar a inter-pretar, junto con otras variables, el estado denutrición de las crías de lobo marino basado enparámetros químicos en plasma. Se detectó unacorrelación mayor entre el colesterol y el pesoen las hembras; en machos fue casi nula. Losniveles de triglicéridos plasmáticos son hasta elmomento la fracción lipídica con más variaciónen cuanto a concentración, pero también sonlos que aportan más información en cuanto a laactividad alimenticia entre madres y crías, porlo que pudieran considerarse como un indica-dor nutricio asociado con el FCF.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al CONACYT elapoyo financiero otorgado a través del proyectocon clave 26430-N y por la beca-crédito conce-dida al primer autor para estudios de doctorado,

ACKNOWLEDGEMENTS

The authors thank CONACYT for financialsupport (project 26430-N) and for the scholar-ship given to the first author for her doctoralstudies, and SEMARNAP (Instituto Nacionalde Ecología) for the research permits issued(DOO 750.-4172/97 and DOO 750.-4443/98).They also thank the following people thatparticipated in the field work: Sebastián Luque-Flores, Carlos Godínez-Reyes, ClaudiaHernández-Camacho and Manolo Alvarez.Special thanks to Alberto Parás (AFRICAM-SAFARI) for his excellent work in giving theanesthesia.

English translation by Manuel Gardea._____________________________________

así como a la SEMARNAP (Instituto Nacionalde Ecología) los permisos de investigaciónotorgados (DOO 750.-4172/97 y DOO 750.-4443/98). También agradecen a las siguientespersonas que participaron en el trabajo decampo: Sebastián Luque-Flores, CarlosGodínez-Reyes, Claudia Hernández-Camachoy Manolo Álvarez. Muy especialmente agrade-cen el apoyo de Alberto Parás (AFRICAM-SAFARI), quien llevó a cabo las anestesias tanadecuadamente, lo que posibilitó la calidad ycantidad de muestras obtenidas.

REFERENCIAS

Aurioles-Gamboa, D. (1988). Behavioral ecology ofCalifornia sea lions in the Gulf of California.Ph.D. thesis, University of California, SantaCruz, 175 pp.

Aurioles-Gamboa, D. (1996). Variaciones en elfactor de condición de crías de lobo marino(Zalophus californianus) en el Golfo deCalifornia. Resúmenes, XXI ReuniónInternacional para el estudio de los Mamíferos


395

Marinos. 8–12 abril 1996, Chetumal, QuintanaRoo, p. 39.

Aurioles-Gamboa, D. and Sinsel, F. (1988).Mortality of California sea lion pups at LosIslotes, Baja California Sur, Mexico. J.Mammal., 69(1): 180–183.

Aurioles-Gamboa, D. and Le Boeuf, B.J. (1991).Effects of the El Niño 1982–1983 on Californiasea lions in Mexico. In: F. Trillmich and K.A.Ono (eds.), Pinnipeds and El Niño. Springer-Verlag, pp. 112–118.

Aurioles-Gamboa, D. y Zavala, G.A. (1994).Algunos factores ecológicos que determinan ladistribución y abundancia del lobo marinoZalophus californianus, en el Golfo deCalifornia. Ciencias Marinas, 20(4): 535–553.

Aurioles-Gamboa, D., Sinsel, F., Fox, C., Alvarado,E. and Maravilla, O. (1983). Winter migrationsof subadult male California sea lions Zalophuscalifornianus in the southern part of BajaCalifornia. J. Mammal., 64(3): 513–518.

Aurioles-Gamboa, D., Fox., C., Sinsel, F. and Tanos,G. (1984). Prey of the California sea lion(Zalophus californianus) in the Bay of La Paz,Baja California Sur, Mexico. J. Mammal., 65(3):519–521.

Beckman (1993). Synchron CX Systems ChemistryInformation. Beckman Instruments Inc., USA.Chol1-Chol5/TG1-TG5.

Bossart, G.D. and Dierauf, L.A. (1990). Marinemammal clinical laboratory medicine. In: L.A.Dierauf (ed.), Handbook of Marine MammalMedicine: Health Disease and Rehabilitation.CRC Press, 735 pp.

Boyd, I.L. and McCann, T.S. (1989). Pre-natalinvestment in reproduction of female Antarcticfur seals. Behav. Ecol. Sociobiol., 24: 377–385.

Cargill, C.F., Needham D.J. and Judson, G.J. (1979).Plasma biochemical values of clinically-normalAustralian sea lions (Neophoca cinerea). J.Wildlife Dis., 15: 105–110.

Durán-Lizárraga, M.E. (1998). Caracterización delos buceos de alimentación del lobo marinoZalophus californianus y su relación convariables ambientales en la Bahía de La Paz,BCS. Tesis de maestría, Instituto PolitécnicoNacional, CICIMAR, La Paz, BCS, México,82 pp.

García-Aguilar, M.C. (1999). Estrategias de con-ducta de hembras reproductoras de lobo marinode California (Zalophus californianus) en lalobera Los Islotes, Bahía de La Paz, México.Tesis de maestría, Instituto Politécnico Nacional,CICIMAR, México, 49 pp.

García-Rodríguez, F.J. (1999). Cambios espaciales yestacionales en la estructura trófica y consumodel lobo marino de California, Zalophuscalifornianus, en la región de las Grandes Islas,Golfo de California. Tesis de maestría, InstitutoPolitécnico Nacional, CICIMAR, México, 89 pp.

Geraci, J.R., St. Aubin, D.J. and Smith, T.G. (1979).Influence of age, condition, sampling time andmethod on plasma chemical constituents in free-ranging ringed seals, Phoca hispida. J. Fish. Res.Board Can., 36: 1278–1282.

Goebel, M.E. and Calambokidis, J. (1998). Neonatalgrowth and behavior. In: R.L. Gentry (ed.),Behavior and Ecology of the Northern Fur Seal.Princeton Univ. Press, pp. 232–242.

Harcourt, R., Aurioles-Gamboa, D. and Sánchez, J.(1994). Entanglement of California sea lions atLos Islotes, Baja California Sur, Mexico. Mar.Mammal Sci., 10(1): 122–125.

Hernández, C.C.J. (1996). Dinámica poblacional dellobo marino de California Zalophuscalifornianus, en la lobera Los Islotes, Golfo deCalifornia, México. Tesis de licenciatura,Universidad Nacional Autónoma de México,105 pp.

Jiménez, I.A. (1996). Análisis de procesosbarotrópicos y baroclínicos en la Bahía de LaPaz, BCS. Tesis de doctorado, UniversidadNacional Autónoma de México, 193 pp.

Le Boeuf, B.J., Aurioles-Gamboa, D., Condit, R.,Fox, C., Gisiner, R., Romero, R. and Sinsel, F.(1983). Size and distribution of the Californiasea lion population in Mexico. Proc. Calif. Acad.Sci., 43(7): 77–85.

Luque-Flores, S. (1999). Comparación de la condi-ción corporal de crías de lobo marino, Zalophuscalifornianus, en once colonias reproductivas delGolfo de California. Tesis de maestría, InstitutoPolitécnico Nacional, CICIMAR, La Paz, BCS,México, 109 pp.

Luque-Flores, S. and Aurioles-Gamboa, D. (2001).Sex differences in body size and body condition


396

of California sea lion (Zalophus californianus)pups in the Gulf of California. Mar. MammalSci., 17(1): 147–160.

Lunn, N.J. and Boyd, I.L. (1993). Effects of maternalage and condition on parturition and theperinatal period of Antarctic fur seals. J. Zool.Lond., 229: 55–67.

Odell, D.K. (1981). California sea lion Zalophuscalifornianus (Lesson, 1828). In: S.H. Ridgwayand R. Harrison (eds.), Handbook of MarineMammals. Vol. I. The Walruses, Sea Lions,Furseals, and Sea Otter. Academic Press,London, pp. 67–97.

Oftedal, O.V., Iverson, S. and Boness, D.J. (1987).Milk and energy intakes of suckling Californiasea lion Zalophus californianus pups in rela-tion to sex, growth, and predicted main-tenance requirements. Physiol. Zool., 60(5):560–575.

Puppione, D.L. (1983). Marine mammalian lipo-proteins. In: CRC Handbook of Electrophoresis.CRC Press, pp. 79–100.

Riedman, M. (1990). The Pinnipeds: Seals, SeaLions and Walruses. Univ. California Press,Berkeley.

Roletto, J. (1993). Hematology and serum chemistryvalues for clinically healthy and sick pinnipeds.J. Zoo Wildlife Med., 24(2): 145–157.

Samaniego, H.A. (1999). El efecto de El Niño(1997–1998) sobre la población de lobo marino(Zalophus californianus, Lesson, 1828) en laBahía de La Paz, BCS, México. Tesis delicenciatura, Univ. Michoacana de San Nicolásde Hidalgo, Morelia, Michoacán, México, 54 pp.

Umemura, U., Koike, K., Iso, H., Sankai, T.,Shimamoto, T., Sato, S., Iida, M., Handa, K. andKomachi, Y. (1993). Population-based com-parative study on dietary habits and serum fattyacid compositions. Jpn. J. Hyg., 48: 939–959.

Vidal, O.Y.P. and Gallo, R. (1996). Die-offs ofmarine mammals and sea birds in the Gulf ofCalifornia, Mexico. Mar. Mammal Sci.,, 12(4):627–635.

Worthy, G.A. (1990). Nutritional energetics ofmarine mammals. In: L.A. Dierauf (ed.),Handbook of Marine Mammal Medicine:Health Disease and Rehabilitation. CRC Press,pp. 489–520.

Young, R.A. (1976). Fat, energy and mammaliansurvival. Am. Zool., 16: 699–710.

lÍpidos totales, colesterol y … · cautiverio, niveles altos o bajos de colesterol ... tamente...

Documents