histoanatomical and ecophysiological studies on

Annals of West University of Timişoara, ser. Biology, 2011, vol XIV, pp.1-14

1

HISTOANATOMICAL AND ECOPHYSIOLOGICAL STUDIES ON SOME HALOPHYTES FROM ROMANIA -

PLANTAGO MARITIMA

Nicoleta IANOVICI

West University of Timisoara, Faculty of Chemistry-Biology-Geography, Department of Biology, Pestalozzi 16, Romania

Corresponding author e-mail: [email protected]

ABSTRACT This paper presents an histoanatomical and ecophysiological study of Plantago

maritima. Studies were conducted to assess the diversity of anatomical

adaptations of vegetative organs (roots, aerial stems, rhizomes and leaves) in this

taxa. Results are presented with original photographs. The analysis of leaf

anatomy in P. maritima showed that the leaves contained xeromorphic traits (high

development of palisade and water storage parenchyma). Stomatal density is high

for both epidermis and cuticle is very thick. Analyses made in the scope of the

present study indicated that total ash content of the dry leaf matter is 11.98%.

Rhizome is strong and shows aeriferous tissue. Leaf relative water content

(LRWC) values indicates that juvenile leaves harvested from eroded and nude soil,

exposed to salt stress and heat can accumulate more water.

KEY WORDS: Plantago maritima, xeromorphic traits, salt stress, leaf relative

water content (LRWC), leaf ash content (LAC)

INTRODUCERE

Halofitele sunt considerate a fi forme rare de plante care au apărut separat în cadrul mai multor familii în timpul diversificării magnoliofitelor (O'Leary & Glenn, 1994). Aronson (1989) a elaborat o listă parţială care conţinea 1560 de halofite aparţinând la 550 genuri si 117 familii. Le Houerou (1993) a estimat că această listă a inclus, probabil, 20-30% din flora terestră halofilă, care ar ajunge de fapt la 5000- 6000 specii, sau 2% dintre angiosperme. Dintre speciile din listă, 57% provin din 13 familii.Cel mai mare număr de specii sunt în Chenopodiaceae. Un număr mare de halofite se găsesc în Poaceae, Fabaceae şi Asteraceae. Mai recent însă, Flowers & Colmer ( 2008 ) au definit halofitele ca plante care tolerează cel puţin 200 mM NaCl. Aplicarea noii definiţii la baza de date a lui Aronson de către Flowers et al. (2010), modifică clasificarea, reţinând un total de 350 de halofite majore distribuite în 20 de ordine şi 256 de familii. Autorii susţin că nu pot reprezenta mai mult de ~ 0,25% din speciile cunoscute de angiosperme.

Flowers et al. (1977) au arătat în dendrograme apariţia halofitelor în ordine diferite, primitive şi evoluate, având origine polifiletică (Flowers et al., 2010).

Halofitele diferă foarte mult în adaptările lor pentru a ocupa sărăturile (Ungar, 1991). Sistemele de clasificare au fost construite pe baza potrivirii caracterelor morfologice şi fiziologice specifice habitatelor sau strategii de creştere specifice. Le Houerou (1993) a revizuit trei scheme care au împărţit halofitele în 4 tipuri în funcţie de gradul de toleranţă la sare, 5 tipuri bazate pe asociaţii ecologice

IANOVICI: Histoanatomical and ecophysiological studies on some halophytes from Romania - Plantago

maritima

2

şi 12 tipuri bazate pe factori edafici. Un alt studiu a încercat să coreleze anatomia frunzei cu zonarea a 13 halofite de-a lungul unei transect într-o mlaştină de sare în Iordania (Weiglin & Winter, 1991). Scopul a fost de a determina dacă speciile cu frunze xeromorfice au fost distribuite diferit decât cele cu frunze mesomorfice; speciile de-a lungul transectului au variat în mecanismul de fotosinteză (C3 sau C4), gradul de suculenţă, precum şi numeroase alte caracteristici, şi au fost clasificate ca euhalofite (halofite adevărate), psuedohalofite şi crinohalofite (excretoare de sare). Toate combinaţiile au coexistat la 9 din cele 11 staţii de-a lungul transectului, iar autorii nu au identificat nicio corelaţie între poziţia în mlaştină şi morfologia frunzei sau oricare dintre celelalte caracteristici măsurate în acest studiu.

Spre deosebire de glicofite, pentru care mecanismele de toleranţă la sare sunt încă puternic dezbătute (Wyn Jones & Gorham, 1986; Munns, 1993; Neumann, 1997), o imagine clară a fiziologiei halofitelor privind toleranţa la sare s-a conturat, mai multe sisteme de enzime cheie şi mecanisme genetice de control fiind identificate (Flowers et al, 1977; Flowers & Yeo, 1986). Halofitele utilizează controlul absorbţiei de Na+ (echilibrată de Cl- şi alţi anioni) în vacuole pentru a conduce apa în plantă împotriva unui potenţial extern scăzut. Halofitele dicotiledonate, în general, acumulează mai mult NaCl în ţesuturi decât halofitele monocotiledonate (Greenway, 1968; Ahmad et al, 1981). Studii asupra Spartina

alterniflora (Bradley & Morris, 1991), Leptochloa fusca (Jeschke et al., 1995), Sporobolus viginicus (Blits & Gallagher, 1991), orz (Fricke et al, 1996), Plantago

spp. (Erdei & Kuiper, 1979) şi Triglochin spp. (Naidoo, 1994) arată că poaceele şi alte halofite monocotiledonate folosesc Na+ în frunze pentru reglare osmotică, la fel ca dicotiledonatele halofite (Glenn et al, 1999). Aceste studii evidenţiază existenţa a două tipuri de mecanisme de adaptare a halofitelor: mecanisme de dezvoltare, morfologice şi fiziologice pe de o parte; mecanisme biochimice pe de altă parte (Tester & Davenport, 2003).

Halofitele sunt caracterizate prin capacitatea lor de a ajusta potentialul apei din ţesuturi la un nivel care este mai mic decât potențialul apei din solul caracteristic habitatului lor (Zhang et al, 1999; Zhu, 2001). Conținutul de apă și capacitatea de a face ajustări osmotice au fost privite ca factori determinanți de răspuns prin creştere (Maggio et al, 2000; Kurkova et al, 2002; Ben Amor et al, 2005; Benlloch-Gonzalez et al, 2005; Nedjimi et al, 2006). Este unanim acceptat faptul că expunerea la concentrații ridicate de NaCl reduce creșterea și dezvoltarea plantelor (Munns & Tester, 2008). Inhibarea creșterii frunzelor sau alungirea acestora par a fi dintre primele efecte ale stresului salin (Beartiz et al, 2001).

Aproape 20 de specii în cadrul genului Plantago sunt halofite sau cel puţin includ genotipuri capabile să crească în condiţii de stres salin, în timp ce altele sunt glicofite. De exemplu P. maritima poate suporta concentraţii de NaCl de 250-300 mM, în timp ce P. media este înalt sensibilă şi suferă distrugeri semnificative şi chiar moartea, în cazul unor concentraţii de 50 mMNaCl (Vicente et al, 2004). P.

coronopus care ocupă habitate cu condiţii variabile de salinitate, arată grade diferite de toleranţă, crescând la peste 150mM NaCl (Koyro, 2005). Diferite aspecte ale răspunsurilor la salinitate au fost studiate în special la P. maritima în


3

comparaţie cu alte specii non-halofite din cadrul genului (Erdei & Kuiper, 1979).Genul Plantago apare ca un bun model de studiu la stres salin, incluzând specii cu diferenţe considerabile în ceea ce priveşte toleranţa (Smekens et al, 2001; Ianovici, 2009; Ianovici et al, 2010a; Ianovici et al, 2010b; Andrei et al, 2009).

P. maritima caracterizează vegetaţia naturală caracteristică solonceacurilor, reprezentată prin asociaţii de plante obligat halofile (Teodorescu – Soare & Slonovschi, 2006). Preferinţa speciei faţă de soloneţurile sodate a fost evidenţiată de Mititelu (1971), odată cu studiul asociaţiei Plantaginetum maritimae Rapaics 1927, în Depresiunea Elan. Specia preferă salinizare sulfato-sodică şi carbonato-sodică şi mai puţin clorurică (Popescu, 1963; Sanda et al, 1983; Spiridon et al, 1984; Sanda et al, 1998; Sanda & Popescu, 1984; Pătruţ et al, 2005), cu reacţie neutră până la puternic alcalină.

În România, specia este citată în toate regiunile ţării. Este frecventă în jurul lacurilor sărate din Dobrogea (Iacob, 1978), precum şi în apropierea ocnelor de sare din Transilvania (Morariu & Ular, 1968). În Câmpia Banatului vegetează în microstaţiuni nisipoase, sau uşor argiloase, freatice umede, nebăltite, adesea de-a lungul canalelor de desecare. Specia a fost identificată în localităţile: Cenad, Diniaş, Ivanda, Giulvăz (Grigore, 1971; Oprea et al, 1969; Pop, 1977; Pătruţ et al, 2005). P. maritima este o specie hemicriptofită, cu o bună adaptare la salinitatea accentuată a solului, asociată deficitului de umiditate din timpul verii. Pop (1977) aprecia că P. maritima acumulează în frunze 12.5% săruri minerale, iar raportul săruri minerale/substanţe organice a fost stabilit la 1:1.9, incluzând specia în categoria halofitelor de tip reglator-acumulator, ce utilizează săruri minerale pentru ridicarea presiunii osmotice la nivel tisular (Pop et al, 2004).

Potrivit observaţiilor proprii din teren, în zona Banatului se întâlneşte P.

maritima var. communis f. maritima. Se constată reducerea arealului speciei, ca urmare a diminuării nivelului pânzei freatice şi a scăderii cantităţii de precipitaţii atmosferice. Specia vegetează în microstaţiuni cu sol erodat, pe chelituri, cu o vegetaţie slab închegată, cu cantităţi foarte reduse de humus. Talia plantelor este variabilă în funcţie de condiţiile de biotop. Studiul de faţă urmăreşte evidenţierea unor particularităţi anatomice şi ecofiziologice la această specie halofilă.

MATERIALE SI METODE

Materialul biologic a fost recoltat în 2008 de pe sărăturile din Diniaş, judeţul Timiş. De-a lungul canalelor de desecare cu apă permanentă, talia plantelor atinge înălţimea de 25-30 cm. Pe solurile erodate şi nude, înalţimea plantelor este de 10-20 cm. Plantele scunde au fost fixate în alcool etilic 70℅ şi s-au efectuat secţiuni transversale de mână şi preparate proaspete. Am folosit rectivul genevez pentru colorare. Pentru detaşarea epidermei am utilizat metoda jupuirii. S-au efectuat câte zece preparate de pe ambele suprafeţe ale frunzei. Epidermele au fost decolorate într-o soluţie de 5% hipoclorit de sodiu timp de 30-60 de minute. Densitatea stomatică (DS) şi a perilor epidermici (DP) reprezintă numărul de stomate per mm², respectiv numărul de peri per mm² (Ianovici, 2009). Pentru determinarea DS şi DP, dar şi a celorlalţi parametri foliari am folosit coeficientul


maritima

4

micrometric pentru fiecare pereche obiectiv-ocular la microscopul Optika B500. Au fost realizate fotografii cu ajutorul aparatului Cannon PowerSchot A630. Parametri calculaţi au fost verificaţi cu softul QuickPHOTO MICRO 2.3. Prelucrarea statistică am realizat-o cu Microsoft Office Excel 2007 (Ianovici, 2009).

Conţinutul relativ de apă foliară (LRWC) a fost determinat începând cu greutatea probei eşantionate în stare proaspătă a frunzelor (FW). O probă a fost alcătuită din 10 frunze, colectate de la aceeaşi plantă. În scopul de a obţine greutatea foliară turgescentă (TM), frunzele s-au introdus în apă distilată în interiorul unui vas Petri închis pentru 24 ore, în condiţii de iluminare mai slabă şi la temperatura fluctuantă din laborator. Probele au fost apoi uscate la 70°C până la greutate constantă (DW). LRWC a fost calculat folosind următoarea formulă (Barr and Weatherley,1962; Turner, 1981; Yamasaki & Rebello Dillenburg, 1999; Faur & Ianovici, 2004; Kirkham, 2005):

LRWC = [(F.W – D.W) / (T.W – D.W)] × 100 Suculența frunzelor este un parametru al activității fotosintetice și s-a

demonstrat că a crescut semnificativ ca un mecanism de adaptare al vegetaţiei halofite. Un număr de indici au cuantificat suculența de-a lungul timpului (Delf, 1912; von Willert et al, 1990; Kluge and Ting, 1978; Ogburn & Edwards, 2010; Mantovani, 1999). Zotz & Winter (1994), Franco et al. (1996) și Hoolbrook & Putz (1996) au analizat suculența prin raportul greutate material vegetal proaspăt / greutate uscată (FW / DW). Acest din urmă parametru l-am folosit şi noi.

Conținutul de cenușă reprezintă conținutul de minerale și alte materii anorganice în biomasă. Determinarea cantităţii de cenuşă din frunze (ash content –AC) prin incinerare simplă constă în supunerea materialului vegetal distrucţiei (600ºC, 1-2 ore) într-un cuptor electric (Faur & Ianovici, 2004; Abbas, 2005; Oboh & Masodje, 2009; Sarkiyayi & Agar, 2010). Am calculat procentul de cenuşă din greutatea substanţei foliare uscate (DW) luate ca probă.

REZULTATE ŞI DISCUŢII

Prin detaşare epidermală am observat la P. maritima var. communis f.

maritima aparatele stomatice în totalitate de tip diacitic. Stomatele sunt distribuite inegal pe cele două epiderme ale limbului foliar. La P. maritima var. communis f.

maritima densitatea stomatică în epiderma superioară este de 266 stomate/mm2 şi densitatea stomatică în epiderma inferioară de 236 stomate/mm2. Aceste valori se explică prin poziţia recurbată a limbului, epiderma feţei abaxiale fiind în poziţie exterioară. Planta nu este glabră. Densitatea perilor în epiderma superioară (8 peri/mm2) este mult mai mică decât densitatea perilor în epiderma inferioară (11 peri/mm2). Perii glandulari sunt cei care dau această densitate. Lungimea unui păr glandular capitat este în medie de 78.2 µm. Perii au un picior monocelular iar cele 4-5 celule secretoare sunt mici, dispuse ca într-un evantai, una fiind terminală.

În secţiune transversală, epiderma frunzei este formată din celule heterodiametrice, mici, cu pereţii externi bogat cutinizaţi. Pot fi observate stomatele dispuse la acelaşi nivel cu celelalte celule epidermice şi camera substomatică mare. Celulele epidermice sunt mari (P=133 µm ; A=1344 µm2).


5

Caracterul de halosuculenţă este dat de întregul mezofil. Grosimea limbului între nervuri este de 1076.6 µm. Cuticula celulelor epidermice între nervuri prezintă o grosime de 11.5 µm. Cuticula în dreptul unei nervuri şi la extremităţi este mult mai groasă, având în medie 13.8 µm. Apreciem că frunza este de tip ecvifacial cu structură centric-heterogenă. Mezofilul frunzei este alcătuit din clorenchim palisadic şi lacunos. Clorenchimul palisadic, format din celule heterodiametrice, bogate în cloroplaste, este dispus pe mai multe straturi, sub ambele epiderme. Spaţiile intercelulare sunt foarte mici. Se poate observa creşterea progresivă a parametrilor celulelor palisadice dinspre epiderme spre zona mediană a mezofilului. În primul strat de celule palisadice perimetrul are în medie 55 µm iar aria 214 µm2. În stratul al doilea perimetrul este în medie de 84 µm iar aria de 360 µm2. Celulele din stratul al treilea au perimetrul de 96 µm şi aria de 634 µm2. Clorenchimul lacunos este alcătuit din celule izodiametrice, cu puţine cloroplaste şi cu vacuole bine dezvoltate, prezentând caracteristici apropiate de cele ale unui ţesut acvifer. La nivelul mezofilului se găsesc 3 fascicule conducătoare libero-lemnoase mari, protejate de arcuri de colenchim. Fiecare fascicul vascular este înconjurat de o endodermă proprie.Celulele parenchimatice sunt dispuse radiar în jurul fasciculelor (P=100 µm; A=639 µm2). Fasciculul din nervura principală are în medie o grosime de 299µm.

În partea bazală a frunzei, mezofilul este modificat, amintind de structura unui peţiol. Trecerea spre această structură se realizează treptat. Limbul îşi modifică poziţia devenind recurbat accentuat, distingându-se trei fascicule de dimensiuni mari şi încă 9-10 fascicule de dimensiuni mai mici. Parenchimul este omogen şi asimilator. Spre faţa abaxială se observă subepidermal prezenţa unui colenchim dispus pe 3-4 straturi, în timp ce spre faţa adaxială, doar 1-2 straturi se colenchimatizează. Lemnul în fascicul are o dispoziţie specială, realizând o curbură către faţa adaxială. Endoderma este uşor suberificată. Fasciculele din partea bazală a laminei sunt mai mari (P=837 µm; A=54473 µm2).

Fig. 1. Plantago maritima var. communis f. maritima - habitus


maritima

6

Tabel 1. Parametri foliari Plantago maritima var. communis f. maritima Valori

Densitatea stomatică în epiderma superioară 266 stomate/mm2

Densitatea stomatică în epiderma inferioară 236 stomate/mm2 Densitatea perilor în epiderma superioară 8 peri/ mm2 Densitatea perilor în epiderma inferioară 11 peri/ mm2

Peri glandulari 78.2 µm Grosimea limbului între nervuri 1076.6 µm Cuticula în dreptul nervurii şi extremităţi 13.8 µm Cuticula între nervuri 11.5 µm Fasciculul din nervura 299 µm

Fig. 3. Păr glandular capitat multicelular, 400x

Fig. 6. Sector median al mezofilului acvifer, 400x

Fig. 2. Epiderma foliară cu aparate stomatice diacitice, 200x zoom4

Fig. 5. Aparate stomatice la nivelul ambelor

epiderme foliare, 400x zoom 1.2

Fig. 4. Secţiuni transversale prin frunză, 100x


7

Conturul secţiunii transversale prin tulpina aeriană este circular. Epiderma

prezintă celule izodiametrice, cu pereţii intern şi extern mai îngroşaţi decât ceilalţi; cuticula este groasă. Din loc în loc se observă stomate, peri tectori pluricelulari, uniseriaţi şi peri secretori. Camerele substomatice sunt foarte evidente. Scoarţa este parenchimatic-asimilatoare, de tip meatic, din 4-5 straturi celulare. Primele 3-4 straturi sunt colenchimatizate. Stratul cortical cel mai intern reprezintă o endodermă de tip primar cu celulele bine individualizate, alungite tangenţial. Cilindrul central începe cu un periciclu sclerenchimatic pluristratificat, foarte gros, uneori şi din 10 straturi celulare. Fasciculele vasculare sunt numeroase, simple ca alcătuire şi de dimensiuni asemănătoare. Fiecare prezintă câteva vase lemnoase

Fig. 7. Secţiuni transversale prin lamina din 1/3 inferioară şi bazală, 40x

Fig. 8. Sector median al laminei bazale, 100x

Fig. 9.Fascicul vascular de la baza

frunzei, 400x

Fig. 10. Zona colenchimatică subepidermală a

frunzei, 400x Fig. 11. Extremitatea colenchimatică

a frunzei în partea sa bazală, 400x


maritima

8

dispuse în şiruri radiare şi spre periciclu insule mici de liber (tuburi ciuruite şi celule anexe). Fasciculele sunt separate de parenchim celulozic. Măduva este groasă, parenchimatic-celulozică, de tip meatic.

În structura primară rădăcina prezintă la exterior o rizodermă sub care se formează o exodermă. Scoarţa parenchimatică primară cu celule aşezate radiar se finalizează cu o endodermă ce prezintă îngroşări de forma literei U. Rădăcina are o structură secundară. La exterior se observă suberul pluristratificat cu tendinţă de exfoliere. Felodermul rezultat din activitatea felogenului şi scoarţa parenchimatică primară prezintă spaţii mari între şirurile celulare radiare. Ţesuturile conducătoare secundare, rezultate din activitatea cambiului, formează un inel extern subţire de liber şi un corp central gros de lemn. Liberul este format din tuburi ciuruite, celule anexe şi celule de parenchim cu dispoziţie în şiruri radiare. Lemnul secundar prezintă numeroase vase solitare sau grupate în şiruri radiare discontinue, de aproximativ acelaşi diametru în toată grosimea corpului lemnos. Razele medulare se disting cu greu în grosimea lemnului.

Rizomul multicapitat este foarte gros şi puternic. Structura rizomului este secundară de tip fasciculat. Se caracterizeazî prin următoarele trăsături: suber

Fig. 12. Scap florifer sectionat transversal, 40x şi 100x

Fig. 13. Scoarta şi periciclul scapului, 400x zoom 1.2

Fig. 14. Sector la nivelul cilindrului central şi periciclului, 400x


9

persistent şi gros; feloderm şi scoarţă primară bine reprezentate, cu celule dispuse în şiruri radiare între care se formează lacune aerifere; ţesuturile conducătoare, liberian şi lemnos, au origine secundară şi sunt străbătute de raze medulare, unele foarte largi, de unde rezultă aspectul fascicular al cilindrului central; măduva este bine reprezentată, de tip parenchimatic şi meatic, cu aspect asemănător celui de la P. schwarzenbergiana (Ianovici, 2009). Uneori pot fi prezente sclereide izolate.

Tabel 2. Parametri ecofiziologici foliari la Plantago maritima var. communis f. maritima (I)

Frunze mature LRWC Suculenţa Proba 1 84.11% 7.107 Proba 2 82.29% 6.966 Proba 3 89.3% 6.857 Proba 4 90% 6.765 Proba 5 83.48% 6.24 Proba 6 88.3% 6.707 Proba 7 89.77% 5.844

Tabel 3. Parametri ecofiziologici foliari la Plantago maritima var. communis f. maritima (II)

Frunze juvenile LRWC Suculenţa Proba 1 89.28% 4.57 Proba 2 90% 7.352 Proba 3 86.44% 5.25 Proba 4 91.93% 6.7 Proba 5 94.64% 6.88 Proba 6 92.06% 6.8

LRWC este utilizat pentru a cuantifica deficitul de apă din ţesuturile

foliare. Conţinutul de apă este un indicator util al echilibrului apei în plante (Yamasaki & Rebello Dillenburg, 1999; Farhat et al., 2008). Greutatea medie în stare proaspătă (FW) a fost scăzută: 199mg pentru frunzele mature şi 34.7mg pentru frunzele juvenile (tab.2, 3). Greutatea medie a frunzelor uscate (DW) a fost de 29.9mg pentru frunzele mature şi 17mg pentru frunzele juvenile. Conţinutul relativ de apă foliară (LRWC) este ridicat pentru această specie. Datele ne arată

Fig. 15. Secţiune transversală prin

rădăcina cu structură primară, 100x Fig. 16. Secţiune transversală prin rizom, 40x


maritima

10

faptul că acest indicator este mai mare în cazul frunzelor tinere. Status-ul apei în frunze este strâns legat de mai multe variabile fiziologice, cum ar fi turgescenta, creşterea, conductanţa stomatală, transpiraţia, fotosinteza şi respiraţia (Kramer & Boyer, 1995). Pentru frunzele tinere, LRWC mediu este de 90.72% iar pentru frunzele mature de 86.75%. Acest parametru indică capacitatea mai mare a frunzelor tinere de a permite imbibarea ţesuturilor cu apă.

Suculența este o adaptare anatomică care prin creșterea volumului vacuolar, permite acumularea unor cantități mari de apă și ioni dizolvaţi (Munns, 2002). Valoarea medie a suculenţei la frunzele mature a fost de 6.64 iar la frunzele juvenile de 6.25. Suculenţa este apropiată valoric pentru cele două tipuri de frunze luate în studiu.

Conţinutul de cenuşă foliar (LAC) a fost de 11.98%, uşor mai scăzut în cazul frunzelor tinere. Le Houérou (1993) a raportat că halofitele au 15-50% săruri minerale din substanța foliară uscată. Khan et al. (2000) au arătat că acumularea de cantități mari de ioni, cu conținut de cenușă ajungând la 39% din greutatea uscată în frunze la tratament cu NaCl. Gul et al. (2001) au demonstrat că schimbările sezoniere din greutatea uscată sunt direct legate de stresul exercitat de salinitatea solului și că ionii de Na+ și Cl- s-au acumulat în țesuturile vegetale în cantități mult mai mari decât alți ioni.

Valorile LRWC ne indică faptul că frunzele juvenile recoltate de pe un sol erodat şi nud, expuse stresului salin, hidric şi termic, pot acumula mai multă apă.

BIBLIOGRAFIE

• Abbas J. A. 2005. Seasonal variations of ash content of the halophyte Zygophyllum qatarense from saline and non-saline habitats in Bahrain, Pak. J. Bot., 37(4): 853-858

• Ahmad I., Larher F., Stewart G. 1981. The accumulation of acetylornithine and other solutes in the salt marsh grass Puccinellia maritima. Phytochemistry. 20:1501–1504.

• Andrei M., Ardelean A., Ianovici N. 2009. Habitatele din România cu Plantago sp. şi valoarea lor conservativă, NATURA – Biologie, Seria III, 51 (1): 41-67

• Aronson J. A. 1989. HALOPH: A Data Base of Salt Tolerant Plants of the World. Arid Land Studies, University of Arizona, Tucson, AZ.

• Barr H.D., Weatherley P.E. 1962. A re-examination of the relative turgidity technique for estimating water deficit in leaves. Aust. J. Biol. Sci. 15: 413-428.

• Beartiz G., Neves-Piestun, Bernstein N., 2001. Salinity-induced inhibition of leaf elongation in maize is not mediated by changes in cell wall acidification capacity. Plant Physiol., 125(3): 1419-1428.

• Ben Amor N., Ben Hamed K., Debez A., Grignon, Abdelly C. 2005. Physiological and antioxidant responses of the perennial halophyte Crithmum maritimum to salinity. Plant Sci. 168, 889–899.

• Benlloch-Gonzalez M., Fournier J.M., Ramos J., Benlloch M. 2005. Strategies underlying salt tolerance in halophytes are present in Cynara cardunculus. Plant Sci. 168, 653–659.

• Blits K., Gallagher J. 1991. Morphological and physiological responses to increased salinity in marsh and dune ecotypes of Sporobolus virginicus (L.) Kunth. Oecologia

87:330–335.


11

• Bradley P. M., Morris J. T. 1991. Relative importance of ion exclusion, secretion and accumulation in Spartina alterniflora Loisel. J. Exp. Bot. 42:1525–1532.

• Delf E. M. 1912. Transpiration in succulent plants. Annals of Botany 26, 409–442 • Erdei L., Kuiper PJC. 1979. The effect of salinity on growth. cation content. Na+

uptake and translocation in salt-sensitive and salt-tolerant Plantago species. Physiologia Plantarum 47: 95-99

• Farhat J., Shahbaz M., Ashraf M. 2008. Discriminating some prospective cultivars of maize (Zea mays L.) for drought tolerance using gas exchange characteristics and proline contents as physiological markers. Pakist. J. Bot., 40: 2329- 2343.

• Faur A., Ianovici N. 2004. Practicum de fiziologie vegetală, Ed. Mirton, Timişoara • Flowers T., Troke P.F., Yeo A.R. 1977. The mechanism of salt tolerance in

halophytes. Ann. Rev. Plant Physiol. 28:89–121. • Flowers T., Yeo A. 1986. Ion relations of plants under drought and salinity. Aust. J.

Plant Physiol. 13:75–91. • Flowers TJ, Colmer TD. 2008. Salinity tolerance in halophytes. New Phytol,

179:945–963 • Flowers TJ, Galal HK, Bromham L. 2010. Evolution of halophytes: multiple origins

of salt tolerance. Funct Plant Biol 37:604–612 • Franco A. C., Haaj-Kerwer A., Herzoj B., Graus T. E. E., Ball E., Mattos E. A.,

Scarano F. R., Barreto S., Garcia M. A., Mantovani A., Lüttge U. 1996. The effect of light levels on daily patterns of chlorophyll fluorescence and organic acid accumulation in the tropical CAM tree Clusia hilariana. Trees, 10, 359-365.

• Fricke W., Leigh R. A., Tomos A. D. 1996. The intercellular distribution of vacuolar solutes in the epidermis and mesophyll of barley leaves changes in response to NaCl. J. Exp. Bot. 47:1413–1426.

• Glenn E.P., Brown J.J., Blumwald E., 1999. Salt tolerance and crop potential of halophytes, Critical Reviews in Plant Sciences, 18(2):227–255

• Greenway H. 1968. Growth stimulation by high chloride concentrations in halophytes. Isr. J. Bot.17:169–177.

• Grigore S., 1971. Flora şi vegetaţia din interfluviul Timiş-Bega, Teză de doctorat, Universitatea Ion Ionescu de la Brad, Iaşi

• Gul B., Weber D.J., Khan M.A.. 2001. Growth, ionic and osmotic relations of an Allenrolfea occidentalis population in an inland salt playa of the Great Basin Desert. Journal of Arid Environments, 48: 445-460.

• Hoolbrook N. M., Putz F. E. 1996, From epiphyte to tree: differences transition in growth forms in eight species of hemiepiphytes. Plant, Cell and Environ., 19, 631- 642.

• Iacob T. 1978. Contribuţii la studiul ecologiei asociaţiilor halofile din bazinul inferior

al Jijiei şi Bahluiului, Teză de doctorat • Ianovici N. 2009. Morphoanatomical researches on Plantago species from România,

PhD Thesis, University of Bucharest, 306 p. • Ianovici N., Andrei M., Răduţoiu M.N., Istodor Tican L. 2010b. Histoanatomical

studies on some halophytes from Romania - Plantago coronopus, Annals of West

University of Timişoara, ser. Biology, 13: 19-36 • Ianovici N., Ţărău G., Todosi A.L., Iriza E., Danciu A., Ţolea L., Tudosie D.,

Munteanu F., Bogdan D., Ciobănică V. 2010a. Contributions to the characterization of Plantago species from Romania. Review, Annals of West University of Timişoara,

ser. Biology, 13: 37-76


maritima

12

• Jeschke W.D., Klagges S., Hilpert A., Vhatti A. S., Sarwar G. 1995. Partitioning and flows of ions and nutrients in salt-treated plants of Leptochloa fusca L. Kunth. New Phytol. 130:23–35.

• Khan M.A., Ungar I.A., Showalter A.M. 2000. Effects of salinity on growth, water relations and ion accumulation of the subtropical perennial halophyte, Atriplex griffithii var. stocksii. Annals of Botany, 85: 225-232.

• Kluge M., Ting I. P. 1978. Crassulacean acid metabolism: analysis of an ecological

adaptation, Ecological studies 30, Springer-Verlag, Berlin. • Koyro H.W. 2005. Effect of salinity on growth, photosynthesis, water relations and

solute composition of the potential cash crop halophyte Plantago coronopus (L.). Environmental and Experimental Botany, 56 (2), 136-146

• Kramer P.J., Boyer J.S. Water relations of plants and soils. San Diego, Academic Press, 1995. 495 p.

• Kurkova E.B., Kalinkina L.G., Baburina O.K., Myasoedov N.A., Naumova T.G. 2002. Responses of Seidlitzia rosmarinus to salt stress. Biol. Bull. 29(3), 221–228.

• Le Houerou H. N. 1993. Forage halophytes in the Mediterranean basin. In: Advanced

Course on Halophyte Utilization in Agriculture. (Eds.): R. Choukr-Alla & A. Hamdy. Hassan II University, Agadir, Morocco. pp. 405-436.

• Le Houerou H. N. 1993. Salt-tolerant plants for the arid regions of the Mediterranean isoclimatic zone. In: Towards the Rational Use of High Salinity Tolerant Plants, Vol. 1. pp. 403–422. Lieth, H. and Masoom, A., Eds., Kluwer Academic Publishers, Dordrecht.

• Li Y., 2009. Physiological Responses of Tomato Seedlings (Lycopersicon esculentum)

to Salt Stress, Modern Applied Science, 3 (3), 171-176 • Maggio A., Reddy M.P., Joly R.J. 2000. Leaf gas exchange and solute accumulation

in the halophyte Salvadora persica grown at moderate salinity. Environ. Exp. Bot. 44, 31–38.

• Mantovani A. 1999. A Method to Improve Leaf Succulence Quantification, Braz.

arch. biol. technol. [online]. 42 (1), http://dx.doi.org/10.1590/S1516-89131999000100002

• Mititelu D., 1971. Contribuţii la studiul vegetaţiei halofile din depresiunea Elanului (jud. Vaslui), Analele Şt. Ale Universităţii A.I.Cuza, Secţ. Biol., Tom XVII, fasc. 1, 395-404

• Morariu I., Ularu P., 1968. Vegetaţia halofilă de la Băile Perşani (Munţii Perşani), Culegere de studii şi comunicări, Cumidava, II, Braşov, 383-390

• Munns R. 1993. Physiological processes limiting plant growth in saline soils: some dogmas and hypotheses. Plant Cell Environ. 16:15–24.

• Munns R. 2002. Comparative physiology of salt and water stress. Plant Cell Environ.

25, 239–250. • Munns R., Tester M., 2008. Mechanisms of Salinity Tolerance. Annu. Rev. Plant

Biol., 59: 651-8. • Naidoo G. 1994. Growth, water and ion relationships in the coastal halophytes

Triglochin Bulbosa and T. Striata. Environ. Exp. Bot. 34:419–426. • Nedjimi B., Daoud Y., Touati M. 2006. Growth, water relations, proline and ion

content of in vitro cultured Atriplex halimus subsp. schweinfurthii as affected by CaCl2, Communications in Biometry and Crop Science, Vol. 1, No. 2, 2006, pp. 79–89

• Neumann P. 1997. Salinity resistance and plant growth revisited. Plant Cell Environ.

20: 1193–1198.


13

• O’Leary J., Glenn E. 1994. Global distribution and potential for halophytes. In: Halophytes as a Resource for Livestock and for Rehabilitation of Degraded Land. pp. 7–17. Squires, V. R. and Ayoub, A., Eds., Kluwer Academic, Netherlands.

• Oboh F. O. J., Masodje H. I.. 2009. Nutritional and Antimicrobial Properties of Vernonia amygdalina Leaves, Int. J. Biomed & Hlth. Sci., 5 (2): 51-56

• Ogburn R.M., Edwards E.J. 2010. The Ecological Water-Use Strategies of Succulent Plants. In Jean-Claude Kader and Michel Delseny, editors: Advances in Botanical Research, Vol. 55, Burlington: Academic Press, 179-225

• Oprea C.V., Ştefănescu E., Iliescu M., Ionescu S., 1969, Solurile saline şi alcalice din partea de vest a R.S. României şi ameliorarea lor, Lucr. consf.: Solurile saline şi

alcalice din partea de vest a R.S. României şi ameliorarea lor la Timişoara, I.A.Timişoara, 1-22

• Pătruţ D., Pop A., Coste I., 2005. Biodiversitatea halofitelor din Câmpia Banatului, Ed. Eurobit, Timişoara

• Pop A., Şumălan R., Dobrei C. 2004. Researches concerning the correlations between saline soils and some species of Plantago genus, Contribuţii Botanice, XXXIX, 69-72

• Pop A. 1977. Flora şi vegetaţia halofilă din Câmpia joasă a Timişului, Studiu floristic, ecologic şi geobotanic, Teză de doctorat, Univ. Babeş-Bolyai Cluj-Napoca

• Popescu C.P., 1963, Contribuţii la studiul vegetaţiei sărăturilor din Banat şi Crişana, Lucrările Grad. Bot. Bucureşti, 2, 797-817

• Sanda V., Popescu A., 1984. Structura unor fitocenoze de pe terenurile halofile din Câmpia Brăilei, Contr. Bot. Cluj-Napoca, 156-167

• Sanda V., Popescu A., Barabaş N., 1998. Cenotaxonomia şi caracterizarea grupărilor vegetale din România, Studii şi comunicări Biologie vegetală, 14, Complexul Muzeal de Ştiinţele Naturii, Ed. I Borcea, Bacău

• Sanda V., Popescu A., Doltu M.I., Doniţă N., 1983. Caracterizarea ecologică şi fitocenologică a speciilor spontane din Flora României, Studii şi comunicări 25, Supliment Ştiinţe naturale, Muzeul Brukental, Sibiu

• Sarkiyayi S., Agar T.M. 2010. Comparative Analysis on the Nutritional and Anti-Nutritional Contents of the Sweet and Bitter Cassava Varieties, Adv. J. Food Sci.

Technol 2(6): 328-334 • Smekens, M.J., van Tienderen P.H. 2001. Genetic variation and plasticity of

Plantago coronopus under saline conditions, ACTA OECOL, 22(4), 187-200 • Spiridon L., Popescu Gh., Matei M., 1984. Vegetaţia halofilă a lacurilor de la Ocna

Sibiu, Acta Bot. Horti Bucurestiensis, 201-210 • Teodorescu – Soare E., Slonovschi V., 2006. Corelaţii de interdependenţă între

vegetaţia spontană şi formarea şi evoluţia solurilor (II) Lucrări Ştiinţifice, seria

Horticultură, anul XLIX (49), 1109-1114 • Tester M., Davenport R. 2003. Na+ tolerance and Na+ transport in higher

plants,Annals of Botany, 91, 503-527 • Turner NC.1981. Techniques and experimental approaches for the measurement of

plant water stress. Plant Soil, 58: 339-366. • Ungar I. 1991. Ecophysiology of Vascular Halophytes. CRC Press, Boca Raton. • Vicente O., Boscaiu M, Naranjo MA, Estrelles E, Bellés JM, Soriano P. 2004.

Responses to salt stress in the halophyte Plantago crassifolia (Plantaginaceae). Journal

of Arid Environments 58: 463-481


maritima

14

• von Willert D. J., Eller B. M., Werger M. J. A., Brinckmann E. 1990. Desert succulents and their life strategies. Vegetatio 90, 133–143.

• Weiglin C., Winter E. 1991. Leaf structures of xerohalophytes from an East Jordanian Salt Pan. Flora (Jena) 185:405–424.

• Wyn Jones R. G., Gorham J. 1986. The potential for enhancing the salt tolerance of wheat and other important crop plants. Outlook Agric. 15:33–39.

• Yamasaki S., Rebello Dillenburg L. 1999. Measurements of leaf relative water content in Araucaria angustifolia, Revista Brasileira de Fisiologia Vegetal, 11(2):69-75

• Zhang J., Nguyen H.T., Blum A. 1999. Genetic analysis of osmotic adjustment in crop plant. J. Exp. Bot. 50, 291–302.

• Zhu J.K. 2001. Plant salt tolerance. Trends Plant Sci. 6, 66–71. • Zotz G., Winter K. 1994. A one year study on carbon, water and nutrient relationships

in a tropical C3-CAM hemiepiphyte, Clusia uvitana Pittier. New Phytol., 127, 45-60. ***** Flora RPR–RSR, 1952-1976 - vol. I-XIII, Ed. Acad.Rom., Bucureşti *****Flora Europaea, 1976, Volume 4, Plantaginaceae to Composite (and Rubiacead), Series: Flora Europaea, Edited by Tutin T.G., Heywood V.H., Burges N.A., Valentine D.H., Cambridge University Press • Kaya C., Higgs D., Ince F., Amador B.M., Cakir A., Sakar E. 2003. Ameliorative effects of

potassium phosphate on salt-stressed pepper and cucumber. Journal of Plant Nutrition, 26: 807-820

histoanatomical and ecophysiological studies on

Documents