histoanatomical and ecophysiological studies on …biologie.uvt.ro/annals/vol_14/vol_xiv_53-64...

Annals of West University of Timişoara, ser. Biology, 2011, vol XIV, pp. 53-64

53

HISTOANATOMICAL AND ECOPHYSIOLOGICAL STUDIES ON SOME HALOPHYTES FROM ROMANIA -

PLANTAGO SCHWARZENBERGIANA

Nicoleta IANOVICI

West University of Timisoara, Faculty of Chemistry-Biology-Geography, Department of Biology, Pestalozzi 16, Romania

Corresponding author e-mail: [email protected] ABSTRACT This paper presents the histoanatomical characteristics of a halophilic species:

Plantago schwarzenbergiana. The cross sections of the vegetative organs were

subjected to the usual steps of the histoanatomical analysis. Results are presented

with original photographs. We identified the protective trichomes and secretory

trichomes in the epidermis of the aerial stem and the leaves. The aerenchyma is a

histo-anatomical feature of these plants in the habitats with poor ventilation of

saline soils. The relative lignification of aerial stem and the petiole can be related

to an excessive salinity in soil. The analysis of leaf anatomy in P.

schwarzenbergiana showed that the leaves contained xeromorphic traits. We

determined the ecophysiological parameters: stomatal density, leaf lamina

thickness, vascular bundles thickness, cuticle thickness, density and length of

trichomes (protective and secretory), relative saturation deficit (LRDS) and

succulence. LRDS was higher in leaves affected (average slightly damaged).

KEY WORDS: Plantago schwarzenbergiana, (LRDS) leaf relative saturation

deficit, succulence

INTRODUCERE

Plantago schwarzenbergiana este o specie endemic răspândită în România, Ungaria şi Rusia (după Flora Europaea), Serbia (Kneževič et al, 2009) şi Ucraina (Kawada et al, 2006). Este halofită, perenă (Ciocârlan, 2000; Ianovici et al., 2010a; Ianovici et al, 2010b) şi descrisă în Flora României ca având rizom pivotant lung. Frunzele bazale erecte, puţin cărnoase, lanceolate sau eliptic lanceolate sunt lungi de 2-7 cm şi late de 1-2.5 cm, cu peţiol lung de 1–7 cm, întregi sau denticulate, cu peri lungi sau glabre, cu 3–5 nervuri evidente. Scapurile florifere lungi de 6–25 cm au peri rari. Spicele înguste şi dense sunt lungi de 5 cm. Bracteile sunt aproape de lungimea caliciului, arcuite, concave, eliptice, la vârf obtuz rotunjite, cu lungimea de 2.5 mm, carenate. Sepalele anterioare sunt îngust eliptice, scurt apiculate (2.25-2.50 mm), carenate iar cele posterioare hialine, lungi de 1.5 mm, necarenate. Laciniile corolei de culoare albă au formă ovată (1.5 mm). Anterele albe, lungi de 2 mm sunt ieşite din corolă. Capsula este conică, cu 4–5 seminţe lungi de 1.25 mm, neregulate, elipsoidale sau mai mult sau mai puţin oblic trunchiate, puţin cărnoase, dorsal convexe şi fin punctate. S-a constatat variaţia taliei plantelor în raport cu factorul hidric. Astfel în condiţii de ariditate scapul are înălţimea de 6-12 cm. În condiţii de umiditate ridicată poate ajunge la 18-25cm. Pe teritoriul României au fost descrise 3 forme (microphylla, macrophylla, pilosula).

IANOVICI: Histoanatomical and ecophysiological studies on some halophytes from Romania - Plantago

schwarzenbergiana

54

Plantago schwarzenbergiana caracterizează soloneţurile (soluri alcalice, soluri alcaline, sărături negre) şi solonceacuri care au evoluat sub o vegetaţie caracteristică alcătuită din specii ierboase care tolerează reacţia alcalină (Popescu et al. 1958; Ţopa, 1965; Mititelu, 1971; Teodorescu – Soare & Slonovschi, 2006; Boros, 2003; Molnár & Borhidi, 2003; Alec, 2010). P. schwarzenbergiana este mezofilă, moderat termofilă, bazifilă. Vegetează în microstaţiuni plane, argiloase, cu sărăturare moderată de tip carbonato-sodică, slab sulfatică sau clorurică şi un pronunţat deficit hidric în timpul verii. Cantitatea de săruri minerale acumulată în corpul plantei a fost apreciată la 18.72%, iar raportul dintre sărurile acumulate şi substanţele organice sintetizate de 1:2.1, specia fiind încadrată în categoria halofitelor reglatoare - acumulatoare (Pop, 1977). Grigore & Toma (2008) au introdus această specie pe baza datelor histoanatomice în categoria halofitelor xeromezofile.

Plantago schwarzenbergiana se asociază îndeosebi cu specii care tolerează cantităţi mari de săruri minerale în sol, asociate cu un xerofilism accentuat. Uneori se asociază cu specii mezo-xerofile, cum sunt: Hordeum hystrix, Aster tripolium,

Rorippa sylvestris etc. În Câmpia Banatului specia a fost identificată în localităţile: Cenad,

Saravale, Tomnatec, Sânnicolaul Mare, Sânmihaiul Român, Foeni, Diniaş, Cruceni, Biled, Sânmartinul Sârbesc, Ivanda, Săcălaz, Giulvăz, Ciacova, Utvin, Giera, Rudna, Beba Veche, Becicherecu Mic, Sînandrei şi Timişoara (Popescu et al., 1958; Popescu, 1963; Oprea et al, 1969; Grigore, 1971; Pop, 1977; Pătruţ et al, 2005; Pop et al, 2004; Ianovici, 2009).

Lucrarea de faţă îşi propune evidenţierea la Plantago schwarzenbergiana a principalelor caracteristici histoanatomice şi a unor parametri ecofiziologici.

MATERIALE SI METODE

Plantele analizate au fost recoltate pe sărăturile de la Diniaş la sfârşitul lunii mai pentru analiza histoanatomică şi la începutul lunii august pentru analize ecofiziologice. Plantele au fost fixate în alcool etilic 70℅ şi s-au efectuat secţiuni transversale de mână şi preparate proaspete. Am folosit rectivul genevez şi albastru de toluidină pentru colorare. Pentru detaşarea epidermei am utilizat metoda jupuirii. S-au efectuat câte zece preparate de pe ambele suprafeţe ale frunzei. Epidermele au fost decolorate într-o soluţie de 5% hipoclorit de sodiu timp de 30-60 de minute. Densitatea stomatică (DS) şi a perilor epidermici (DP) reprezintă numărul de stomate per mm², respectiv numărul de peri per mm² (Ianovici, 2009). Pentru determinarea DS şi DP, dar şi a celorlalţi parametri foliari am folosit coeficientul micrometric pentru fiecare pereche obiectiv-ocular la microscopul Optika B500. Au fost realizate fotografii cu ajutorul aparatului Cannon PowerSchot A630. Parametri calculaţi (tab.1) au fost verificaţi cu softul QuickPHOTO MICRO 2.3. Prelucrarea statistică am realizat-o cu Microsoft Office Excel 2007 (Ianovici, 2009).


55

Eşantionarea probelor pentru analize ecofiziologice au avut în vedere recoltarea frunzelor afectate şi neafectate de dăunători. Daunele vizuale au fost evaluate pe o scară de cinci puncte pentru următoarele caracteristici: cloroze, necroze şi frunze uscate (Manning & Feder 1980; Posthumus 1982; Dimitrova & Ninova 1998). Scara include: nivelul I - frunze intacte (0% suprafaţa frunzelor deteriorată), nivelul II – frunze uşor deteriorate (până la 25%), nivelul III – frunze mediu deteriorate (până la 50%), nivelul IV – frunze deteriorate considerabil (până la 75%) şi nivelul V – frunze puternic deteriorate (peste 75%), inclusiv frunze moarte. Am identificat doar necroze de nivelul II şi III.

Deficitul relativ de saturaţie foliară (“leaf relative saturation deficit” –LRSD sau “saturation water deficit“ - SWD) a fost determinat începând cu greutatea probei eşantionate în stare proaspătă a frunzelor (FW). O probă a fost alcătuită din 10 frunze, colectate de la aceeaşi plantă. În scopul de a obţine greutatea foliară turgescentă (TM), frunzele s-au introdus în apă distilată în interiorul unui vas Petri închis pentru 24 ore, în condiţii de iluminare mai slabă şi la temperatura fluctuantă din laborator. Probele au fost apoi uscate la 70°C până la greutate constantă (DW). LRSD a fost calculat folosind următoarea formulă (Barr & Weatherley, 1962; Ashraf et al, 2006):

LRSD = [(T.W - F.W) / (T.W – D.W)] × 100 Cuantificarea suculenţei am realizat-o raportând greutatea materialului

vegetal proaspăt la greutatea materialului uscat (FW / DW) (Zotz & Winter, 1994; Franco et al.1996; Hoolbrook & Putz,1996).

REZULTATE ŞI DISCUŢII

Exemplarele studiate de noi evidenţiază prin detaşare epidermală la nivelul frunzei că celulele epidermice văzute din faţă au contur regulat, cu pereţii laterali ondulaţi. Stomatele sunt prezente pe ambele epiderme, deci limbul este amfistomatic. Conform clasificării concepute de Prabhakar (2004), aparatele stomatice din epidermele foliare de la Plantago schwarzenbergiana se încadrează în tipul isotricitic, rar fiind prezente stomate anisocitice şi tetracitice. Densitatea stomatică în epiderma inferioară (135 stomate/mm2) este foarte apropiată densităţii stomatice din epiderma superioară (145 stomate/mm2). Perii tectori pluricelulari sunt scurţi, aculeiformi, cu vârful foarte ascuţit sau cu vârful rotunjit. Pedicelul perilor tectori are o lungime de 257.6µm. Perii glandulari sunt mai numeroşi. Sunt capitaţi, glanda fiind bicelulară. Lungimea unui astfel de păr este în medie de 64.4µm. Densitatea perilor este mică: în epiderma superioară (12 peri/mm2) este foarte apropiată de cea din epiderma inferioară (13 peri/mm2).

În secţiune transversală putem observa celulele epidermice inegale ca mărime. În epiderma superioară perimetrul celulelor este de 137 µm iar aria de 1321 µm2. În epiderma inferioară perimetrul celulelor are o medie de 114 µm iar aria de 909 µm2. Grosimea limbului între nervuri este în medie de 437µm. În secţiune transversală mezofilul este format dintr-un clorenchim palisadic cu celule heterodiametrice, dispuse pe câte 2-3 straturi pe ambele feţe ale frunzei. Între celulele palisadice sunt diferenţe de mărime, straturile dinspre epiderma abaxială


schwarzenbergiana

56

fiind foarte joase, atipice. Celulele palisadice din straturile adaxiale au un perimetru de 174 µmm şi aria de 1871 µm2. Celulele palisadice din straturile abaxiale prezintă un perimetru de 115 µm şi o arie medie de 606 µm2. Creşterea suprafeţei interne libere este datorată creşterii dezvoltării ţesutului palisadic. Cu creşterea în volum a ţesutului palisadic, la care conductibilitatea în direcţia paralelă cu suprafaţa frunzei este mică, distanţa dintre fascicule devine mai mică. Clorenchimul lacunos, foarte slab dezvoltat în comparaţie cu cel palisadic, format din puţine celule izodiametrice, dispuse pe 1-2 rânduri, cu spaţii intercelulare mici este localizat în zona mediană a mezofilului.

Fasciculele conducătoare libero-lemnoase sunt protejate de arcuri de

colenchim. Fasciculul din nervuri este gros de 170µm. Fasciculele sunt înconjurate de o endodermă. Sub epiderma inferioară, în dreptul fiecărui fascicul vascular se găsesc câteva celule colenchimatizate. Vasele lemnoase sunt dispuse radiar şi sunt separate prin parenchim lemnos biseriat. Liberul orientat spre faţa abaxială are o dispunere în semicerc. Fasciculul este prevăzut cu două calote colenchimatice. Cuticula este mai groasă în dreptul nervurii şi la extremităţi (13,8µm). Cuticula în restul limbului prezintă o grosime de 4,6 µm. Cel mai frecvent, aparatele stomatice

Fig. 1. Plantago schwarzenbergiana – habitus


57

sunt la acelaşi nivel sau uşor ridicate deasupra epidermei. În frunză se pot observa numeroase fascicule cu organizare mai simplă, fără teci de susţinere şi mărginite de endodermă, de aspect circular. Apreciem această structură ca fiind ecvifacială centric heterogenă şi intermediară.

Secţiunile transversale executate la nivelul peţiolului evidenţiază forma

distinctă a acestuia. Acesta apare de contur semilunar, cu două coaste laterale şi una mai proeminentă dispusă median. Şanţul adaxial se adânceşte progresiv. Clorenchimul palisadic se retrage spre epiderme, cea mai mare parte a peţiolului fiind constituită din celule parenchimatice. Sunt prezente trei fascicule mari şi câteva mai mici între ele. Endoderma fasciculelor este uşor suberificată. Fasciculele sunt înconjurate de două calote sclerenchimatice care se unesc. Acest aspect a mai fost descris la Plantago cornuti (Ianovici, 2009). În concavitatea lemnului se găseşte parenchim liberian. În extremităţile peţiolului sunt evidente alte două fascicule de dimensiuni medii care nu prezintă întotdeauna ambele teci de

Tabel 28. Parametri foliari Plantago schwarzenbergiana Valori

Densitatea stomatică în epiderma superioară 135 stomate/mm2

Densitatea stomatică în epiderma inferioară 145 stomate/mm2 Peri tectori 257,6µm Peri glandulari 64,4µm Grosimea limbului între nervuri 437µm Cuticula în dreptul nervurii 13.8µm

Cuticula între nervuri 4,6 µm Fasciculul din nervura 170µm

Fig. 2. Plantago schwarzenbergiana – epidermele foliare cu aparatele stomatice, 200x zoom4

Fig. 3. Plantago schwarzenbergiana – peri glandulari şi tectori, 200x oom4


schwarzenbergiana

58

susţinere. Extremităţile peţiolului şi nervura mediană se colenchimatizează progresiv. Epiderma prezintă stomate şi peri tectori.

Fig. 4. Plantago schwarzenbergiana - sectiune transversală prin frunza, 100x

Fig. 5. Plantago schwarzenbergiana – fascicule vasculare foliare , 400x

Fig. 6. Plantago schwarzenbergiana – sectiune transversală prin peţiol, 40x şi 100x


59

Tulpina aeriană are un contur circular în secţiune transversală. Epiderma are celule cu peretele extern mult mai îngroşat decât ceilalţi şi acoperit de o cuticulă subţire. Din loc în loc pot fi observaţi perii tectori aculeiformi. Scoarţa are 4-5 straturi celulare, cel intern constituindu-se într-o endodermă primară. Cilindrul

Fig. 7. Plantago schwarzenbergiana- fascicul vascular în peţiol şi sectiune transversală prin extremitatea peţiolului (400x)

Fig. 8. Plantago schwarzenbergiana- sectiuni transversale prin scap, 40x şi 100x

Fig.9. Plantago schwarzenbergiana- sectiuni transversale prin scap înainte şi după înflorire cu

evidenţierea fasciculelor vasculare, 400x


schwarzenbergiana

60

central începe cu un periciclu sclerenchimatic gros, puternic îngroşat. Ondulaţiile se accentuează cu vârsta în dreptul fasciculelor de dimensiuni mari. Fasciculele mari sunt în număr de 8. Fiecare are dispersate spre periciclu insule mici de liber. Vasele lemnoase în şiruri radiare şi sunt separate de parenchim celulozic. Între fasciculele conducătoare tipice, în contact cu periciclul se află uneori fascicule constituite numai din elemente liberiene. Este prezent şi liberul perimedular care nu este separat de vasele lemnoase. Parenchimul medular se lignifică în jurul fasciculelor şi perimedular, în rest fiind celulozic. Central se formează o lacună aeriferă neregulată.

Fig.10. Plantago schwarzenbergiana- sectiuni transversale prin rădăcina tânără, 40x şi 400x zoom4

Fig. 11. Plantago schwarzenbergiana - sectiuni transversale prin rădăcina secundară , 40x şi 100x zoom4

Fig. 12. Plantago schwarzenbergiana-

periderma rădăcinii 400x zoom4

Fig. 13. Plantago schwarzenbergiana-

lacune aerifere în rădăcină, 400x zoom4


61

La Plantago schwarzenbergiana rădăcina are o structură secundară, edificată mai întâi pe seama cambiului. La nivelul scoarţei externe se diferenţiază o exodermă cu celule poligonale, suberificate. Scoarţa este parenchimatică şi meatică. Endoderma şi periciclul delimitează cilindrul central în care ţesuturile conducătoare secundare, rezultate din activitatea cambiului, formează un inel extern foarte subţire de liber şi un corp lemnos central mai gros. Iniţial rădăcina este tetrarhă. Vasele de metaxilem ocupă o poziţie centrală. Într-o etapă ulterioară, se diferenţiază şi felogenul care generează suberul tipic. Felodermul se deosebeşte greu de scoarţa primară. Felodermul, scoarţa primară şi o parte a liberului secundar sunt de natură celulozică şi limita între ele este imprecisă. Această zonă ocupă cea mai mare parte a rădăcinii şi este particulară. Şirurile radiare de celule ca nişte şiraguri de mărgele au o dispunere laxă între cilindrul central şi suber. La nivelul său sunt prezente lacune de aer. Ţesuturile conducătoare secundare, rezultate din activitatea cambiului, formează un inel extern subţire de liber şi un corp lemnos central relativ subţire. Liberul este format din tuburi ciuruite, celule anexe şi celule de parenchim, cu dispoziţie în şiruri radiare. Cambiul generează şi lemnul secundar care este format din numeroase vase dispersate în masa fundamentală de libriform. Vasele sunt solitare sau grupate în şiruri radiare discontinue şi au dimensiuni foarte mici. Pot fi observate şi primordiile radicelelor.

Tabel 2. Parametri ecofiziologici foliari la Plantago schwarzenbergiana (I)

Frunze mature, afectate, uşor şi mediu deteriorate

LRSD Suculenţa

Proba 1 36.11% 5.22 Proba 2 18.86% 6.05 Proba 3 24.43% 5.43 Proba 4 22.58% 7 Proba 5 27.27% 5.12 Proba 6 27.84% 4.8 Proba 7 31% 4.45

Tabel 3. Parametri morfofiziologici foliari la Plantago schwarzenbergiana (II)

Frunze mature, nonafectate, intacte

LRSD Suculenţa

Proba 1 7.37% 8.1 Proba 2 5.97% 6.96 Proba 3 9.01% 7.65 Proba 4 5.1% 7 Proba 5 8.27% 7.38 Proba 6 5.97% 6.04 Proba 7 7.14% 5.97

Greutatea medie în stare proaspătă (FW) a fost scăzută: 157.2mg pentru

frunzele nonafectate şi 87.7mg pentru frunzele afectate. Greutatea medie a frunzelor uscate (DW) a fost de 59.2mg pentru frunzele nonafectate şi 17.8mg pentru frunzele afectate.


schwarzenbergiana

62

Valoarea medie a suculenţei la frunzele nonafectate a fost de 7.01 iar la frunzele afectate de 5.43. Suculenţa este diferită pentru cele două tipuri de frunze luate în studiu, frunzele sănătoase acumulând mai multă apă. Expunerea la concentrații saline creşte conţinutul de apă din țesuturile halofitelor (Khan et al, 2005; Lee et al, 2005; Sayed, 1996). Frunzele afectate de dăunători pierd o parte din această capacitate, păstrându-şi totuşi viabilitatea.

Datele noastre arată că deficitul relativ de saturaţie foliară are o valoare medie mare pentru frunzele afectate de atacul ierbivorelor (26.87%) şi o valoare medie mult mai mică pentru frunzele sănătoase (6.97%). Deficitul relativ de saturaţie foliară (LRSD) creşte cu scăderea conținutului de apă relativ din frunze. La multe specii s-a demonstrat că în condiţii de stres se produce modificarea activități metabolice (Lawlor & Cornic, 2002), reducerea conținutului de apă relativ la plante și scăderea vigorii (Halder & Burrage, 2003; Lopez et al, 2002). LRSD este unul dintre indicatorii cei mai de încredere pentru identificarea tipurilor sensibile / rezistente la secetă (Ashraf et al., 1994; Sanchez-Rodriguez et al., 2010) dar exprimă şi rezistenţa la atacul ierbivorelor. Multor plante le creşte rezistenţa sistemică la atacul de agenți patogeni și insecte (Johnson et al, 2003; Kaplan et al, 2007, 2008). Situațiile de stres induc o cascadă de semnale care permit plantelor să reacționeze în consecință. Activarea unui răspuns adecvat de apărare presupune un set complex de reacții (Brands și Ho, 2002; Suzuki et al, 2005; Meyer et al, 2006; Haydon și Cobbett, 2007). Aceste mecanisme permit plantelor să se adapteze și să supraviețuiască. După atacul patogen, frunzele noninfestate devin mai rezistente la alţi agenti patogeni, un fenomen numit rezistență sistemică dobândită (SAR). Efectul cel mai important care conduce la schimbare în rezistenţă este stresul hidric indus de ierbivor. Modificările hidrice și toleranța ulterioară a plantelor poate contribui la creșterea sistemică în rezistență a plantelor (Vlot et al, 2008). Variaţiile LRSD pot explica mai bine consecinţele atacului. Se impun cercetări sezoniere ulterioare care să surprindă dinamica LRSD şi să demonstreze că frunzele unei plante comunică în urma atacului fungic şi/sau organismelor fitofage în urma instalării rezistenţei sistemice dobândite.

BIBLIOGRAFIE

• Alec A. 2010. The interrelation between the geological substratum and the populations of some

rare halophytic species from the Transylvanian Basin, PhD thesis, BABEŞ-BOLYAI UNIVERSITY, FACULTY OF ENVIRONMENTAL SCIENCE

• Ashraf M.Y., Akhter K., Hussain F., Iqbal J. 2006. Screening of different accessions of three potential grass species from Cholistan desert for salt tolerance Pakistan J. Bot., 38: 1589–1597

• Ashraf M.Y., Azmi A.R., Khan A.H., Naqvi S.S.M. 1994. Water relation in different wheat (Triticum aestivum L.) geno type under soil water deficits. Acta Physiol. Plant., 16: 231–240

• Barr H.D., Weatherley P.E. 1962. A re-examination of the relative turgidity technique for estimating water deficit in leaves. Aust. J. Biol. Sci. 15: 413-428.

• Boros E. 2003. Alkaline lakes. National Ecological Network 4: 28. Authority for Nature Conservation, Ministry of Environment and Water, Budapest,Hungary


63

• Brands A., Ho T-H.D., 2002. Function of a plant stress-induced gene, HVA22. Synthetic enhancement screen with its yeast homolog reveals its role in vesicular traffic. Plant Physiology

130:1-11 • Ciocârlan V., 2000. Flora ilustrată a României: Pteridophyta et Spermatophyta, ed. 2, Editura

Ceres, Bucureşti, 1138 p. • Dimitrova I., Ninova D. 1998. Morphological investigations of plants under conditions of

industrial pollution. – Nauchni Trudove Plovdivski Univ. “Paisiy Hilendarski”, Plantarum, 34(6): 111-118

• Franco A. C., Haaj-Kerwer A., Herzoj B., Graus T. E. E., Ball E., Mattos E. A., Scarano F. R., Barreto S., Garcia M. A., Mantovani A., Lüttge U. 1996. The effect of light levels on daily patterns of chlorophyll fluorescence and organic acid accumulation in the tropical CAM tree Clusia hilariana. Trees, 10, 359-365.

• Grigore M.N., Toma C. 2008. Ecological anatomy investigations related to some halophyte species from Moldavia, ROM. J. BIOL. -PLANT BIOL. 53 (1): 23-30

• Grigore S., 1971. Flora şi vegetaţia din interfluviul Timiş-Bega, Teză de doctorat, Univ. I.I. de la Brad, Iaşi

• Halder K.P., Burrage S.W. 2003. Drought stress effects on water relations of rice grown in nutrient film technique. Pakistan J. Biol.Sci., 6: 441–444

• Haydon M.J., Cobbett C.S., 2007. A novel major facilitator superfamily protein at the tonoplast influences zinc tolerance and accumulation in Arabidopsis. Plant Physiology

143:1705-1719 • Hoolbrook N. M., Putz F. E. 1996, From epiphyte to tree: differences transition in growth

forms in eight species of hemiepiphytes. Plant, Cell and Environ., 19, 631- 642. • Ianovici N. 2009. Morphoanatomical researches on Plantago species from România, PhD

Thesis, University of Bucharest, 306 p • Ianovici N., Andrei M., Răduţoiu M.N., Istodor Tican L. 2010b. Histoanatomical studies on

some halophytes from Romania - Plantago coronopus, Annals of West University of Timişoara, ser. Biology, 13: 19-36

• Ianovici N., Ţărău G., Todosi A.L., Iriza E., Danciu A., Ţolea L., Tudosie D., Munteanu F., Bogdan D., Ciobănică V. 2010a. Contributions to the characterization of Plantago species from Romania. Review, Annals of West University of Timişoara, ser. Biology, 13: 37-76

• Johnson SN, Douglas AE, Woodward S, Hartley SE. 2003. Microbial impacts on plant–herbivore interactions: the indirect effects of a birch pathogen on a birch aphid. Oecologia 134: 388–396.

• Kaplan I, Halitschke R, Kessler A, Rehill BJ, Sardanelli S, Denno RF. 2008. Physiological integration of roots and shoots in plant defense strategies links above- and belowground herbivory. Ecology Letters 11: 841–851.

• Kaplan I, Lynch ME, Dively GP, Denno RF. 2007. Leafhopper-induced plant resistance enhances predation risk in a phytophagous beetle. Oecologia 152: 665–675.

• Kawada K, Vovk AG, Filatova OV, Araki M, Nakamura T, Hayashi I. 2006. Floristic composition and plant biomass production of steppe communities in the vicinity of Kharkiv, Ukraine. Grassl Sci 51: 205–213.

• Khan M.A., Ungar I.A., Showalter A.M. 2005. Salt stimulation and tolerance in an intertidal stem-succulent halophyte. J. Plant Nutri. 28, 1365–1374.

• Kneževič A., Boža P., Stankov M., Nikoliš L.J., Stojanoviš S., Džigurski D., Ljenaiš B., Poliš D., 2009. Plant cover of the saline grassland in the riparian zone of the Okanj oxbow lake (the Vojvodina province, Serbia), Annals of the Faculty of Engineering Hunedoara – Journal of

Engineering, VII (4): 189-194. • Lawlor D.W., Cornic G. 2002. Photosynthetic carbon assimilation and associated metabolism

in relation to water deficits in higher plants. Plant. Cell Environ., 25: 275–295 • Lee G., Carrow V., Duncan A. 2005. Growth and water relation responses to salinity stress in

halophytic sea shore Paspalum ecotypes. Sci. Hort. 104, 221–236.


schwarzenbergiana

64

• Lopez C.M.L., Takahashi H., Yamazaki S. 2002. Plant water relations of kidney bean plants treated with NaCl and foliarly applied glycinebetaine. J. Agron. Crop. Sci., 188: 73–80

• Manning W.J., Feder W. A. 1980. Biomonitoring air pollutants with plants. London: Applied Science Pub. Ltd; 142 p.

• Meyer S.T., Roces F., Wirth R., 2006. Selecting the drought stressed: effect of plant stress on intraspecific and within-plant herbivory patterns of the leaf-cutting ant Atta colombica. Functional Ecology 20:973-981

• Mititelu D., 1971. Contribuţii la studiul vegetaţiei halofile din depresiunea Elanului (jud. Vaslui), Analele Şt. Ale Universităţii A.I.Cuza, Secţ. Biol., Tom XVII, fasc. 1, 395-404

• Molnár Zs., Borhidi A. 2003. Hungarian alkali vegetation: Origins, landscape history, syntaxonomy, conservation. Phyotocoenologia 33: 377-408.

• Oprea C.V., Ştefănescu E., Iliescu M., Ionescu S., 1969, Solurile saline şi alcalice din partea de vest a R.S. României şi ameliorarea lor, Lucr. consf.: Solurile saline şi alcalice din partea de

vest a R.S. României şi ameliorarea lor la Timişoara, I.A.Timişoara, 1-22 • Parkhust D.F. 1994. Diffusion of CO2 and other gases inside leaves. New Phytologist, 126:

449-479. • Pătruţ D., Pop A., Coste I., 2005. Biodiversitatea halofitelor din Câmpia Banatului, Ed.

Eurobit, Timişoara • Pop A. 1977. Flora şi vegetaţia halofilă din Câmpia joasă a Timişului, Studiu floristic, ecologic

şi geobotanic, Teză de doctorat, Univ. Babeş-Bolyai Cluj-Napoca • Pop A., Şumălan R., Dobrei C. 2004. Researches concerning the correlations between saline

soils and some species of Plantago genus, Contribuţii Botanice, XXXIX, 69-72 • Popescu C.P., 1963. Contribuţii la studiul vegetaţiei sărăturilor din Banat şi Crişana, Lucrările

Grad. Bot. Bucureşti, 2, 797-817 • Popescu P.C., Crişan I., Drăgan I., 1958. Contribuţii la cunoaşterea corelaţiei dintre însuşirile

unor sărături, soluri sărăturate şi vegetaţia spontană, Şt. şi cerc., Şt. Agr., V, 75-89 • Posthumus A.C. 1982. Biological indicators of air pollution. In: Unsworth, M. H.; Ormrod, D.

P., eds. Effects of gaseous air pollution in agriculture and horticulture. London: Butterworth; 115-120.

• Prabhakar M. 2004. Structure, Delimitation, Nomenclature and Classification of Stomata, Acta

Botanica Sinica, 46 (2): 242-252 • Sanchez-Rodriguez E., Wilhelmi M.R., Cervilla L.M., Blasco B., Rios J.J., Rosales M.A.,

Romero L., Ruiz J.M. 2010. Genotypic differences in some physiological parameters symptomatic for oxidative stress under moderate drought in tomato plants. Plant Sci., 178:30–40

• Sayed O.H. 1996. Adaptational responses of Zygophyllum qatarense Hadidi to stress conditions in desert environment. Journal of Arid Environments, 42: 445-452.

• Suzuki N., Rizhsky L., Liang H., Shuman J., Shulaev V., Mittler R., 2005. Enhanced tolerance to environmental stress in transgenic plants expressing the transcriptional coactivator multiprotein bridging factor 1c. Plant Physiology 139:1313-1322

• Teodorescu – Soare E., Slonovschi V., 2006. Corelaţii de interdependenţă între vegetaţia spontană şi formarea şi evoluţia solurilor (II) Lucrări Ştiinţifice, seria Horticultură, anul XLIX (49), 1109-1114

• Ţopa E. 1965. Flora sărăturilor de la Băile Turda, Stud. Şi Cercet. De Biologie, Seria Botanică, 17 (4-5), 49-51

• Vlot A.C., Klessig D.F., Park S.W. 2008. Systemic acquired resistance: the elusive signal(s), Current Opinion in Plant Biology, 11:436–442

• Zotz G., Winter K. 1994. A one year study on carbon, water and nutrient relationships in a tropical C3-CAM hemiepiphyte, Clusia uvitana Pittier. New Phytol., 127, 45-60.

***** Flora RPR–RSR, 1952-1976 - vol. I-XIII, Ed. Acad.Rom., Bucureşti *****Flora Europaea, 1976, Volume 4, Plantaginaceae to Composite (and Rubiacead), Edited by Tutin T.G., Heywood V.H., Burges N.A., Valentine D.H., Cambridge University Press

histoanatomical and ecophysiological studies on …biologie.uvt.ro/annals/vol_14/vol_xiv_53-64...

Documents