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DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL CENTRO NACIONAL DE REFERENCIA FITOSANITARIA

Ficha Técnica

Marchitez por Verticillium

Verticillium dahliae Klebahn

Créditos: Steven Koike, UCCE; Cornel University; Ellis, 2008.

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CONTENIDO

IDENTIDAD ........................................................................................................................................... 3

Nombre científico .............................................................................................................................. 3

Clasificación taxonómica .................................................................................................................. 3

Nombre común .................................................................................................................................. 3

Código EPPO .................................................................................................................................... 3

Estatus fitosanitario ........................................................................................................................... 3

Situación en México .......................................................................................................................... 3

IMPORTANCIA ECONÓMICA DE LA PLAGA ................................................................................... 4

Impacto económico ........................................................................................................................... 4

Impacto económico potencial en México ........................................................................................ 4

DISTRIBUCIÓN..................................................................................................................................... 4

HOSPEDANTES ................................................................................................................................... 5

ASPECTOS BIOLÓGICOS .................................................................................................................. 5

Morfología .......................................................................................................................................... 5

Ciclo biológico ................................................................................................................................... 6

Síntomas ............................................................................................................................................ 7

ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS .................................................................................................... 11

Dispersión ........................................................................................................................................ 11

MÉTODOS DE DETECCIÓN ............................................................................................................. 12

MUESTREO ........................................................................................................................................ 12

ESTRATEGIAS DE MANEJO Y CONTROL .................................................................................... 13

Control cultural ................................................................................................................................ 13

Control químico ............................................................................................................................... 14

Resistencia genética ....................................................................................................................... 14

BIBLIOGRAFÍA ................................................................................................................................... 14

3


IDENTIDAD

Nombre científico

Verticillium dahliae Klebahn

Clasificación taxonómica

Phylum: Ascomycota

Clase: Sordariomycetes

Orden: Hypocreales

Familia: Hypocreaceae

Género: Hypomyces

Género: Verticillium (género

anamórfico)

Especie: Verticillium

dahliae (EPPO-PQR, 2014)

Nombre común

Marchitez por Verticillium, marchitez por

Verticillium en algodón, encueradera del

algodonero, verticilosis del albaricoquero.

Código EPPO

Verticillium dahliae VERTDA

Estatus fitosanitario

Verticillium dahliae, es un hongo fitopatógeno

que de acuerdo a lo dispuesto en la ISPM 8,

Determination of pest status in an Area (IPPC,

2011d), se encuentra Presente: solo en

algunas áreas en México, sin embargo no se

encuentra bajo control oficial, por lo que no

cumple con la definición de plaga cuarentenaria

establecida en la ISPM No. 5, Glossary of

Phytosanitary Terms (IPPC, 2012).

Situación en México

Verticillium dahliae, se reporta provocando

daños en Solanum cardiophyllum Lindl y

Solanum ehrenbergii (Bitt) Rydb, dos especies

de papa silvestre cultivadas en México

(Rodríguez-Alvarado, 2000). Además, Palomo et

al. (2003) reportan la presencia de V. dahliae en

la localidad de Matamoros, estado de Coahuila,

en cultivo de algodón; Avelar et al. (2001) la

reportaron en las localidades de Calvillo,

Aguascalientes y en Apozol en Zacatecas, en

cultivo de guayaba. Aunque al momento no se

tiene ningún reporte de V. dahliae en frutillas

(arándano, frambuesa, fresa y zarzamora) en el

país.

El SENASICA a través de la Dirección General

de Sanidad Vegetal instrumenta programas y

campañas fitosanitarias para prevenir la

introducción o dispersión de plagas que puedan

afectar a los vegetales, sus productos y

subproductos de la agricultura nacional, así

como para mejorar o conservar los estatus

fitosanitarios en la producción agrícola. El

Programa de Vigilancia Epidemiológica

Fitosanitaria, tiene el objetivo de determinar la

ocurrencia o ausencia de plagas en un área

específica. Mediante su operación se registra la

situación fitosanitaria de las plagas

reglamentadas en campo. Cebe mencionar que

Verticillium dahliae se ha colocado dentro de

este programa, con la finalidad de determinar su

ocurrencia o ausencia en las zonas productoras

de berries, en los estados de Jalisco, Michoacán

y Colima, México (SENASICA-DGSV, 2014).

4


IMPORTANCIA ECONÓMICA DE LA PLAGA

Impacto económico

Se ha reportado que los cultivares de fresa son

muy susceptibles a la infección por V. dahliae;

de tal forma que menos de 2 microesclerocios

por gramo de suelo pueden ocasionar un 100%

de incidencia de la enfermedad. Asimismo se ha

indicado que la marchitez provocada por

Verticillium sp. ocasiona pérdidas del 20-30%

en el rendimiento de fresa (Subbarao et al.,

2007; Subbarao et al., 2000). Por otra parte se

sabe que las frambuesas negras son más

susceptibles que las rojas, aunque no se tienen

cifras exactas de las pérdidas económicas

provocadas por el patógeno en estos cultivos.

Impacto económico potencial en México

En México se cultivan frutillas como son

arándano, frambuesa, zarzamora y fresa. Éstos

cultivos en conjunto ocuparon para el año 2012,

una superficie sembrada de 15536.42 ha, con un

valor de producción de $5, 161,998.21 (SIAP,

2014). Por lo anterior y considerando los daños

provocados por V. dahliae, la presencia de esta

enfermedad en el país ocasionaría importantes

pérdidas en estos cultivos.

DISTRIBUCIÓN

De acuerdo a EPPO-PQR (2014) y CABI (2014),

V. dahliae se encuentra distribuida en:

Africa: Congo, Egipto, Kenia, Madagascar,

Malawi, Marruecos, Mozambique, Nigeria,

Rwanda, Sudáfrica, Tanzania, Tunez, Uganda,

Zambia, Zimbabwe.

América: Argentina, Brasil (Minas Gerais),

Canadá (Columbia Británica, Ontario, Quebec),

Chile, Cuba, México, Perú, Trinidad y Tobago,

USA (California, Illinois, Kansas, Maryland,

Michigan, Nueva Jersey, Nueva York, Ohio,

Oregon, Washington, Wisconsin).

Asia: China (Anhui, Hubei, Hunan, Jiangsu,

Jiangsi, Shaanxi, Xinjiang, Yunnan), India

(Karnataka, Maharashtra, Rajasthan, Tamil

Nadu), Iran, Irak, Israel, Japón, Jordania,

República de Corea, Kyrgyzstan, Paquistán,

Siria, Tajikistan, Turkmenistan, Uzbekistan.

Europa: Albania, Armenia, Austria, Azerbaijan,

Bélgica, Bulgaria, Chipre, República Checa,

Checoslovaquia, Dinamarca, Francia, Alemania,

Grecia, Hungría, Italia, Malta, Moldova,

Montenegro, Países bajos, Portugal, Rumania,

Rusia (Siberia Oriental, Lejano Oriente, Siberia

Occidental), España, Suecia, Suiza, Turquía,

Ucrania, Reino Unido.

Oceanía: Nueva Gales del Sur, Queensland,

Australia del Sur, Tasmania, Victoria, Australia

Occidental, Nueva Zelanda.

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Figura 1. Mapa de distribución mundial de Verticillium dahliae (EPPO-PQR, 2014).

HOSPEDANTES

Verticillium dahliae tiene un amplio rango de

hospedantes, incluyendo plantas anuales y

perennes, herbáceas y leñosas perennes. Se

reporta afectando más de 300 especies de

plantas pertenecientes a diferentes géneros,

entre ellas se reportan a fresa (Fragaria ×

ananassa), frambuesa (Rubus idaeus),

frambuesa americana (Rubus loganobaccus),

frambuesa negra (Rubus occidentalis), zarza de

California (Rubus ursinus), zarzamora (Rubus

fruticosus) (Farr y Rossman, 2014).

ASPECTOS BIOLÓGICOS

Morfología

El micelio vegetativo es hialino, septado y

multinucleado. Los núcleos son haploides. Los

conidios son de forma oval-alargada y

normalmente unicelulares. Estos se producen en

fiálides, que son hifas especializadas producidas

en una espiral alrededor de cada conidióforo

(Figura 2). Cada fiálide contiene una masa de

conidios. La ramificación de los conidióforos se

produce en verticilos (Berlanger y Powelson,

2000; Fradin y Thomma, 2006).

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Figura 2. Fiálides de Verticillium sp. Fuente: http://www.apsnet.org/edcenter/intropp/lessons/

fungi/ascomycetes/Article%20Images/VerticilliumWilt10.jpg. Consultado: 06/06/2014.

Ciclo biológico

La marchitez provocada por V. dahliae se ve

favorecida por suelos húmedos y un rango de

temperatura entre 21-27 °C. Los

microesclerocios son estimulados a germinar por

exudados de las raíces tanto de plantas

hospedantes como no hospedantes, las hifas

producidos por éstos pueden penetrar la raíz a

través de heridas ocasionadas por insectos,

nematodos o directamente. El hongo penetra la

raíz en la zona de alargamiento y coloniza la

corteza. Desde la corteza, las hifas invaden los

vasos del xilema donde forman conidios. La

colonización vascular ocurre cuando los conidios

son transportados con la savia ascendente.

Debido a los materiales fúngicos y productos de

defensa producidos por el hospedante, como

son tilosas (crecimiento de células del

parénquima adyacentes a vasos del xilema) y

goma, el sistema vascular es bloqueado,

evitando que el agua llegue a las partes

superiores de la planta. La obstrucción vascular

ocasiona que tanto hojas como tallos,

comiencen a exhibir síntomas de marchitez y

clorosis (Figura 3). Conforme las plantas

enfermas envejecen, el hongo produce

microesclerocios que son liberados en el suelo

con la descomposición de residuos vegetales. El

hongo sobrevive durante muchos años en esta

forma latente o como micelio o conidios en el

sistema vascular de plantas perennes (Berlanger

y Powelson, 2000; Steffek et al., 2006).

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Figura 3. Ciclo de vida de Verticillium sp. Fuente:

http://www.apsnet.org/edcenter/intropp/lessons/fungi/ascomycetes/Pages/VerticilliumWilt.aspx.

Consultado: 06/06/2014.

Síntomas

En hojas: Los síntomas provocados por V.

dahliae en fresa incluyen marchitez, clorosis,

enanismo, necrosis, o aclaramiento de

nervaduras. Las secciones transversales de los

tejidos del tallo pueden presentar un tejido

vascular color marrón (Frandin y Thomma,

2006). Se observa una coloración marrón en los

márgenes y entre las nervaduras de hojas

exteriores. Las hojas interiores se atrofian, pero

generalmente permanecen verdes y turgentes

hasta que ocurre la muerte de la planta, estas

hojas tienden a enrollarse a lo largo de la

nervadura central y muestran rayas o manchas

de color café negruzco (Figura 4). Este último

síntoma a veces ayuda a diferenciar esta

enfermedad de la pudrición de la corona

provocada por Phytophthora (Zalom et al., 2005;

Steffek et al., 2006). Se puede observar también

8


rayas o manchas de color marrón -azul oscuro

en los estolones o pecíolos. Las nuevas raíces

que crecen de la corona generalmente son

pequeñas y con puntas ennegrecidas (Ellis,

2008a).

Los primeros síntomas de marchitez por

Verticillium en nuevas plantaciones de fresa con

frecuencia aparecen en el periodo en que los

estolones empiezan a formarse. En las

plantaciones de mayor edad, los síntomas

suelen aparecer justo antes de la cosecha. Los

síntomas iniciales aparecen a finales de

primavera durante períodos de estrés hídrico

(alta temperatura, alta intensidad de luz, baja

humedad del suelo). Los síntomas tienden a ser

más graves en plantas en fructificación. Algunas

plantas pueden recuperarse del daño por

marchitez, pero nunca podrán recuperar su

productividad económica. Los síntomas pueden

aparecer en plantas individuales o en grupos de

plantas sanas que se encuentran cerca de

plantas infectadas (Figura 6). (Gordon y

Subbarao, 2008).

En hojas de frambuesa, infestadas por V.

dahliae, se observa un color verde pálido u

opaco en comparación con el verde intenso de

las hojas normales. Posteriormente, las hojas se

marchitan, se tornan amarillas y caen. Los

síntomas se inician en la base del tallo y

progresan hacia arriba del mismo (Ellis, 2008b).

En tallos. Los síntomas provocados por V.

dahliae en frambuesa, mora y zarzamora,

aparecen al final de la temporada de

crecimiento, los tallos se doblan y toman un

color azulado. Debido a esta sintomatología, la

enfermedad se conoce comúnmente como tallo

azul (Figura 5). Se ha reportado que las

frambuesas negras son más susceptibles que

las rojas (Kenneth, 2013). Los tallos infestados

generalmente mueren antes que los frutos

maduren, lo que ocasiona frutos pequeños y sin

sabor (Ellis, 2008b).

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Figura 4. Síntomas en hojas de frambuesa (A) y fresa (B y C), provocados por V. dahliae. Los síntomas

de marchitez inician en las hojas exteriores con mayor desarrollo mientras que las más jóvenes (interior)

permanecen aparentemente sanas. Fuente: Jerry Weiland (USDA-ARS); Cornell University, Steven

Koike, UCCE. En: http://ucanr.edu/blogs/blogcore/postdetail.cfm?postnum=11047.Consultado: 9/06/2014.

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Figura 5. Coloración azul en tallos de frambuesa, síntoma provocado por V. dahliae. Créditos: Ellis, 2008;

http://www.fruit.cornell.edu/tfabp/Dom/dec11.htm. Consultado: 12/06/2014.

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Figura 6. A) Cultivo de fresa y B) Cultivo de frambuesa con síntomas de marchitez en plantas causados

por la infección de Verticilllium dahliae. Fuente: http://www.ipm.ucdavis.edu/PMG/V/D-CB-VESP-

FO.001.html; http://ucanr.edu/blogs/blogcore/postdetail.cfm?postnum=5296. Consultado: 12/06/2014.

ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS

Después de que el hospedante muere o la

temporada de crecimiento termina, V. dahliae

sobrevive como micelio, el cual inverna en

residuos vegetales muertos que se encuentran

en el suelo; el hongo también puede vivir

saprófitamente, exista o no un hospedante

disponible. La supervivencia puede ocurrir en

raíces de especies no hospedantes en las

cuales no se produce infección sistémica.

Los días fríos y nublados intercalados con días

cálidos y luminosos son más propicios para el

desarrollo de la marchitez por V. dahliae. La

infección y el desarrollo de la enfermedad

ocurren cuando las temperaturas del suelo están

entre 12 y 30 °C, con un óptimo entre 21-24 °C.

La marchitez por Verticillium se presenta

principalmente en zonas de clima templado. En

Illinois, USA, la enfermedad es particularmente

grave durante las estaciones frías (Report on

Plant Disease, 2001)

Dispersión

Los microesclerocios son capaces de sobrevivir

a largo plazo (hasta 15 años), sin contacto con

una planta hospedante. Ellos pueden ser

introducidos a nuevas áreas por el viento o el

agua donde sirven como inóculo. El patógeno

también puede diseminarse por semilla

contaminada, esquejes vegetativos, trasplantes,

tubérculos, brotes, plantas de vivero, cepellones,

o raíces desnudas de árboles infectados.

Además, el micelio y microesclerocios pueden

ser transportados por las operaciones normales

de labranza, herramientas, o maquinaria

agrícola. Una vez que establece contacto con un

nuevo hospedante, el hongo infecta nuevamente

el sistema radical, se desplaza hacia arriba, y se

repite el ciclo (Ward y Kaiser, 2013).

12


MÉTODOS DE DETECCIÓN

Actualmente, se utilizan diversas técnicas

moleculares para la detección, monitoreo,

cuantificación y estimación de la densidad de

propágulos de Verticillium spp., tanto en el suelo

como en la planta. Tales técnicas se refieren al

uso de la Reacción en Cadena de la Polimerasa

(PCR), Restricción de Fragmentos de Longitud

Polimórfica (RFLP), Amplificación Aleatoria de

Fragmentos de ADN Polimórfico (RAPD) y la

Secuenciación de Espacios Intergénicos (IGS)

(Collado-Romero et al., 2006; Fradin y Thomma,

2006).

Se ha reportado que el método de PCR resulta

ser más sensible que el de aislamiento en medio

de cultivo tanto en muestras sintomáticas como

en asintomáticas, para la detección de V.

dahliae (Karajeh y Masoud, 2006; Morera et al.,

2005).

MUESTREO

El muestreo de V. dahliae en berries se realizará

bajo la siguiente metodología de búsqueda en

forma de zig-zag con nueve puntos (Figura 7),

considerando una superficie de 1 ha. En cada

punto se deben tomar 5 muestras para un total

de 45 muestras por zig-zag; en cada lote de

producción se realizará el mismo procedimiento;

al momento del muestreo el personal encargado

debe de considerar los síntomas o daños típicos,

ocasionados por el patógeno. Los muestreos se

deberán realizar cada dos semanas, desde la

siembra hasta la cosecha, esto con la finalidad

de detectar oportunamente la enfermedad.

La distribución de los nueve puntos de muestreo

dentro del zig-zag, deberán estar asociados a

zonas con los siguientes factores: zonas con

humedad alta o inundada, dirección de

corrientes de viento, dirección de lámina de

riego, prácticas culturales recientes, aplicación

de residuos vegetales.

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Figura 7. Esquema de muestreo en zigzag para Verticillium dahliae en una superficie de 1 ha.

ESTRATEGIAS DE MANEJO Y CONTROL

Control cultural

• Fertilización adecuada para promover el

crecimiento vigoroso y mantener un balance de

nitrógeno, fósforo y potasio. La fertilización

puede ayudar a reducir los síntomas en el vivero

y campo.

• Evitar campos utilizados anteriormente con

cultivos susceptibles por ejemplo, tomate,

pimiento, papa, berenjena, melón, okra, menta,

zarzas, frutales de hueso, crisantemos, rosas,

entre otros.

• Eliminar malezas que puedan servir como

reservorios de inóculo en los alrededores de los

sitios de plantación (Report on Plant Disease,

1997; Berlanger y Powelson, 2000).

• Desinfestar todas las herramientas utilizadas

durante las actividades de poda con una

solución de alcohol al 70%.

• Esterilizar el suelo utilizado para plantas en

macetas o para cultivos en bancales en

invernadero y vivero, a 82 °C durante 30

minutos o a 71 °C durante una hora también es

recomendado.

• La solarización del suelo es una técnica de

desinfección que emplea la radiación solar

durante los meses de verano para aumentar la

temperatura del suelo en un campo, el cual es

cubierto con polietileno, y en el que el contenido

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de agua del suelo se lleva a la capacidad de

campo. Esta metodología ha mostrado ser eficaz

en el control de patógenos, tales como V.

dahliae. Para una solarización exitosa se

requiere de 30-45 días y temperaturas del suelo

superiores a 50 °C (Ajwa et al., 2003).

• La rotación de cultivos con brócoli y col de

Bruselas ha demostrado ser un buen método

para reducir el inóculo de V. dahliae en el suelo

(Subbarao et al., 2007; Zalom et al., 2005).

Control químico

Los cultivares de fresa susceptibles a V. dahliae

pueden cultivarse en campos infestados siempre

y cuando se aplique un tratamiento de

fumigación al suelo, antes de la siembra. La

fumigación del suelo no es una opción

recomendable en cultivos de traspatio. El

fumigante del suelo más eficaz consiste en una

mezcla de cloropicrina (gas lacrimógeno) al 33%

y bromuro de metilo 66% (Ellis, 2008a), cabe

mencionar que en la actualidad ya no se

recomienda el uso de Bromuro de metilo, por su

efecto negativo a l ambiente.

Resistencia genética

El uso de variedades resistentes es uno de los

métodos de control más importantes para esta

enfermedad. Para el caso de fresa, varios

cultivares han mostrado resistencia natural a V.

dahliae, tales como: Allstar; Catskill; Delite;

Earliglow; Guardián; Lester; Rechief; De Scott;

Sunrise; Surecrop y Tennessee. Las variedades

Homenaje y Tristar, también son reportadas

como resistentes (Ellis, 2008a).

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Forma recomendada de citar:

DGSV-CNRF. 2014. Marchitez por Verticillium,

Verticillium dahliae. Dirección General de

Sanidad Vegetal- Centro Nacional de Referencia

Fitosanitaria. Ficha Técnica. México, Distrito

Federal. 16 p.

Elaborada por:

Grupo Especialista Fitosanitario

M.C. Lázaro-Dzul M.O.

Dr. Quezada-Salinas A.

Dr. García-Avila C. J.

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