Este capítulo describe las causas y patogenia de laenfermedad periodontal que son de interés para elodontólogo general. Se revisan los procesos funda-mentales de la etiología y patogenia de la enfermedadperiodontal, y se presenta una discusión sobre el as-pecto clínico e histopatológico de los tejidos perio-dontales, y así como la susceptibilidad a la enferme-dad.

El término «enfermedad periodontal» en su sentidomás estricto se refiere tanto a la gingivitis como a laperiodontitis. La gingivitis es una afección inflamato-ria de los tejidos blandos que rodean a los dientes (en-cía) y es una respuesta inmunitaria directa a la placadental microbiana que se acumula en los dientes. Lagingivitis se ve modificada por varios factores, comoel tabaco, ciertos medicamentos y cambios hormo-nales que ocurren durante la pubertad y el embarazo.La periodontitis sigue a la gingivitis y también se ve

influida por la respuesta inmunitaria e inflamatoriaindividual. Está provocada por la placa bacteriana,pero aparece tan sólo en un subgrupo de la población.Implica destrucción de los tejidos de soporte de losdientes, el ligamento periodontal, el hueso y los teji-dos blandos. La periodontitis es, sin duda, la más sig-nificativa de estas enfermedades, pues es causa de pér-dida de dientes.

Gingivitis

La gingivitis crónica aparece habitualmente en per-sonas que dejan de cepillarse los dientes durante 10a 20 días (49). Los signos clínicos se exacerban y laencía está más edematosa e inflamada en individuosque presentan alteraciones hormonales asociadas ala pubertad o el embarazo (fig. 1). Ciertos fármacos,como el nifedipino (un antagonista del calcio utili-zado en pacientes hipertensos), las fenitoínas (parael control de la epilepsia) y la ciclosporina (un fár-maco inmunosupresor) pueden dar lugar a un so-brecrecimiento de la encía en aproximadamente el30% de los individuos que utilizan estas medicacio-nes. Este sobrecrecimiento gingival es una respuestaexagerada a la placa microbiana que provoca la gin-givitis, añadida al efecto de los fármacos sobre la en-cía. El tabaco también influye en la gingivitis. Tiendea reducir la inflamación gingival, posiblemente por elefecto vasoconstrictor de la nicotina y la consiguientereducción del edema tisular y de la producción de lí-quido crevicular.

Periodontitis

En contraste con la gingivitis, la periodontitis afectasólo a un subgrupo de la población (alrededor del 35%de los adultos en Estados Unidos) (1). De éstos, úni-camente un 13% de los mayores de 30 años padeceformas moderadas o graves de periodontitis, y un 22%presenta formas leves de la enfermedad (1). Anterior-mente se creía que todas las gingivitis progresaban aperiodontitis; sin embargo, actualmente se suele con-

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Periodontology 2000 (Ed Esp), Vol. 1, 2002, 8-20

Causas y patogeniade la enfermedad periodontalDENIS F. KINANE

Copyright © Blackwell Munksgaard

P E R I O D O N T O L O G Y 2 0 0 0ISSN 0906-6713

Copyright © stm Editores, S.A.

PERIODONTOLOGY 2000 (Ed Esp)ISSN 1695-1808

Fig. 1. Progresión de salud a gingivitis y periodontitis, conlos factores que influyen en esta progresión

Salud

Hormonas(embarazo, puber-tad)Drogas y fármacos(bloqueantesde los canalesiónicos, tabaco)

Susceptibilidaddel huésped/sitio

Placa

Placa

Gingivitis

Periodontitis

siderar que aunque la gingivitis precede a la perio-dontitis, no todas progresan a periodontitis (9). Ade-más, la periodontitis es muy variable, en el sentido deque no afecta uniformemente a todos los dientes, sinoque tiene predilección por algunos individuos y sitiosperiodontales. En la actualidad no es factible diag-nosticar los sitios específicos con gingivitis que pro-gresarán a periodontitis, por lo que un enfoque con-servador consistiría en tratar todas las gingivitis, y laestrategia preventiva correspondiente prevenir su de-sarrollo.

Los conceptos actuales sobre la epidemiología dela enfermedad periodontal se han visto muy influi-dos por los estudios que sugieren que relativamentepocos sujetos en cada grupo de edad sufren des-trucción periodontal avanzada, y sólo se ven afec-tados determinados sitios periodontales (35, 63)(fig. 1). Dado el cambio del nivel de inserción a lolargo del tiempo, resulta peculiar que sólo relativa-mente pocos sitios presenten una destrucción pe-riodontal extensa en un período determinado de ob-servación (35, 46). Lindhe y cols. (47) realizaron elseguimiento de 265 sujetos durante dos años, y en-contraron que el 70 % de los sitios periodontales queperdieron 3 mm o más se concentraban en sólo el12 % de los individuos. Socransky y cols. (76) sugi-rieron que la periodontitis progresa en episodios deexacerbación y remisión, y denominaron a este cursode la enfermedad «hipótesis de los brotes». Estudiosmás recientes parecen demostrar que la progresióntiene un patrón continuo más que episódico. La pro-gresión de la enfermedad periodontal puede consi-derarse un proceso continuo con períodos deexacerbación. Por lo tanto, ambas hipótesis, de pro-gresión continua y episódica, pueden coexistir. Enresumen, la enfermedad periodontal está ligada alindividuo, y sólo unos pocos de ellos experimentandestrucción tisular avanzada en varios dientes. Laprogresión de la enfermedad es, probablemente, con-tinua, con breves episodios de exacerbación y remi-siones ocasionales.

Papel de la placa

Ensayos clínicos experimentales de corta duraciónhan demostrado que los microorganismos colonizanrápidamente las superficies limpias del diente cuandose interrumpen las prácticas de higiene oral. En pocosdías se hacen evidentes los signos clínicos y microscó-picos de la gingivitis. Estos cambios inflamatorios de-saparecen cuando se reanudan los métodos adecuadosde limpieza dental (fig. 2) (49, 84). Los microorganis-mos que forman la placa bacteriana probablementeproducen gingivitis mediante la liberación de produc-tos bacterianos que inducen la inflamación tisular. Al-gunos ensayos clínicos han documentado la impor-

tancia de la placa supragingival y subgingival en el tra-tamiento de la gingivitis y la periodontitis. El clásico es-tudio de larga duración realizado sobre 300 adultos porAxelsson y cols. (2) demostró que la prevención de laacumulación de placa mediante técnicas profesionalesy personales era extremadamente efectiva en evitar lapérdida de inserción durante un período de 15 años.Es evidente que la gingivitis precede a la periodontitis,por lo que está claro que la prevención de la gingivitises también una medida de prevención primaria de laperiodontitis (fig. 1).

Como se ha dicho antes, no todos los pacientesdesarrollan periodontitis, y en los que aparece éstase debe a una respuesta del huésped ante la placamicrobiana, lo que supone un desafío en las investi-gaciones sobre la patogenia de esta enfermedad mul-tifactorial. La especificidad y predilección por deter-minados sitios periodontales se debe, probablemente,a la retención de placa en áreas concretas, comozonas donde la higiene oral es difícil o está deterio-rada, en áreas de acumulación de cálculo, restaura-ciones desbordantes o márgenes de restauracionesmal ajustados.

Causas y patogenia de la enfermedad periodontal

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Fig. 2. Gingivitis (arriba) y encía sana (abajo) tras la reso-lución de la gingivitis posterior a la fase higiénica del tra-tamiento.

Patogenia de la enfermedadperiodontal

La encía normal sana se caracteriza por su colorrosado y consistencia firme (fig. 3). Interdentalmente,los tejidos gingivales sanos son firmes, no sangran alsondaje suave y llenan el espacio bajo las áreas decontacto entre los dientes. A menudo, la encía sanaofrece una apariencia punteada (en «piel de na-ranja»), y presenta un margen en filo de cuchillo en-tre el tejido blando y el diente. En teoría, la encíasana está libre de manifestaciones histológicas de in-flamación, pero esta condición ideal se ve pocas ve-ces en las secciones tisulares microscópicas, lo quese debe a que la mayoría de los tejidos gingivales hu-manos, por sana que sea su apariencia clínica, estánligeramente inflamados como consecuencia de lapresencia constante de placa microbiana. Inclusocuando está muy sana, la encía tiene un infiltradoleucocitario formado predominantemente por neu-trófilos o leucocitos polimorfonucleares. Estos leu-cocitos son fagocitos, cuya misión primaria es des-truir las bacterias, tras migrar a través de los tejidoshacia el surco gingival.

Cuando se observa al microscopio una muestra deplaca subgingival, invariablemente aparecen micro-organismos de la placa y neutrófilos (fig. 4). Los neu-trófilos son atraídos a la bolsa periodontal o al surcogingival por moléculas liberadas por las bacterias, lla-madas péptidos quimiotácticos. Además, las bacte-rias dañan las células epiteliales, lo que hace que lascélulas epiteliales liberen moléculas llamadas citoci-nas, que aún atraen más leucocitos (predominante-mente neutrófilos) al surco. Los neutrófilos del inte-rior del surco pueden fagocitar y digerir las bacteriasy, de esta forma, eliminarlas del surco. Si el neutró-filo está sobrecargado de bacterias, se desgranula o«explota», lo que causa daño tisular debido a las en-zimas tóxicas liberadas por el neutrófilo. Por lo tanto,

los neutrófilos son a la vez una ayuda y un perjui-cio potencial. La defensa que ejercen los neutrófilospuede, en algunos casos, ser provechosa, reducir lacarga bacteriana y evitar que la lesión de la gingivitisse establezca. Sin embargo, cuando existe una sobre-carga de placa bacteriana, los neutrófilos y la barrerade células epiteliales no será suficiente para contro-lar la infección. En estos casos, el tejido gingival seinflamará de forma notable y aparecerá la gingivitisclínica. La mayoría de la personas desarrolla signosclínicos de gingivitis tras 10-20 días de acumulaciónde placa (84). La gingivitis se manifiesta por un en-rojecimiento e inflamación de la encía y un aumentode la tendencia de ésta a sangrar tras un sondaje suave.En este estadio, la inflamación gingival es reversiblesi se elimina la placa mediante métodos efectivos decontrol (49). En las etapas tempranas de la gingivitis,los cambios clínicos son bastante sutiles. No obstante,un examen microscópico de los tejidos revela cam-bios histopatológicos considerables, que incluyen laalteración de la red vascular, y muchos lechos capi-lares que deberían estar cerrados permanecen abier-tos. El trasudado de suero y proteínas de la sangreprovoca inflamación, y hay un flujo de células infla-matorias o leucocitos en el interior del tejido gingi-val. Las células inflamatorias incluyen linfocitos, ma-crófagos y neutrófilos. Los macrófagos y neutrófilosson células fagocíticas que engullen y digieren a lasbacterias, mientras que los linfocitos tienen como mi-sión elaborar la respuesta inmunitaria frente a los mi-crobios.

La encía sana completamente libre de signos his-tológicos de inflamación es el estándar absoluto de

Kinane

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Fig. 3. Encía clínicamente sana.

Fig. 4. Placa del surco gingival observada con microscopio,que muestra microorganismos de la placa y neutrófilos.

salud. Sin embargo, este estándar es clínicamentemuy difícil de alcanzar. Una mínima acumulación deplaca se produce incluso en la dentición más limpiay sana de las personas con encía clínicamente sana.La lesión temprana de la gingivitis se presenta his-tológicamente con un importante infiltrado de célu-las inflamatorias, y también con un pequeño númerode células plasmáticas. La lesión clínica de la gingi-vitis establecida no se asocia a pérdida de hueso omigración apical del epitelio a lo largo de la raíz. Enlas secciones histopatológicas, la densidad de célu-las plasmáticas, es decir, células productoras de an-ticuerpos, es sólo del 10-30% del total del infiltradoleucocitario. La periodontitis se caracteriza clínica-mente por la migración del epitelio a lo largo de lasuperficie radicular, o pérdida de inserción, aumentode la profundidad de la bolsa, y pérdida de crestaósea. Histopatológicamente es similar a la gingivitiscrónica y la densidad de células plasmáticas es su-perior al 50 %.

Dependiendo del individuo, la progresión de gingi-vitis a periodontitis requiere períodos de tiempo va-riables. Brecx y cols. sugieren que, en situaciones nor-males, son necesarios más de 6 meses para que lalesión de gingivitis evolucione a periodontitis. Ade-más, esta progresión de gingivitis a periodontitis seproduce sólo en un subgrupo de la población (1). Larazón por la cual algunos pacientes desarrollan pe-riodontitis más rápidamente que otros es poco clara,pero se cree que es multifactorial. Hay que tener encuenta que los cambios durante la gingivitis, inclusoen la lesión prolongada de gingivitis establecida, sonen su mayoría reversibles (fig. 2), mientras que loscambios durante la periodontitis, la pérdida de huesoy la migración apical del epitelio de inserción, son irre-versibles. La periodontitis es una condición acumula-tiva, y una vez se ha perdido hueso es casi imposiblerecuperarlo, y la mayoría de los pacientes pierdenhueso de soporte de forma progresiva a lo largo de losaños. Por lo tanto, las periodontitis más graves se sue-len apreciar más en los pacientes mayores que en losjóvenes, porque estos últimos no han desarrollado to-davía bolsas profundas, pérdida ósea extensa, o la re-cesión gingival asociada que se presenta en la perio-dontitis.

Los procesos patogénicos de la enfermedad perio-dontal son principalmente el resultado de la respuestadel huésped a la destrucción tisular inducida por losmicrobios. Estos procesos destructivos se inician porla bacterias, pero se propagan mediante las células delhuésped, de manera que lo que provoca la destruccióntisular es la respuesta de este último, porque produceenzimas que destruyen los tejidos. Este es un procesonecesario que se inicia y está controlado por el hués-ped a fin de permitir que los tejidos retrocedan antelas lesiones destructivas iniciadas por las bacterias. Losprocesos patogénicos de la enfermedad periodontal se

asemejan a una situación en la cual la estrategia delhuésped sería expulsar finalmente al diente para quese detenga la inflamación. Esta expulsión constituiríala respuesta final de los tejidos frente a la placa bac-teriana, de manera que, una vez se ha expulsado eldiente, la lesión queda finalmente eliminada, porqueya no hay más localización dental donde la placa seacumule, y sencillamente no hay más periodonto sus-ceptible de ser infectado. Por lo tanto, la exfoliación delos dientes durante la enfermedad periodontal se puedeentender como una estrategia preventiva del huéspedpara protegerse frente a una infección más profunda,como sería la osteomielitis.

Microbiología de la enfermedad periodontal

En las muestras de placa subgingival humana seencuentran hasta 300 o 400 especies bacterianas. Detodas ellas, posiblemente 10-20 especies intervienenen la patogenia de la enfermedad periodontal des-tructiva (78). Estas especies bacterianas deben sercapaces de colonizar para sobrevivir y dañar los te-jidos periodontales. Para colonizar los sitios subgin-givales, los microbios han de poder: a) adherirse alos tejidos periodontales; b) multiplicarse; c) com-petir con los demás microbios en su hábitat, y d) de-fenderse a sí mismos frente a los mecanismos dedefensa del huésped.

La zona del surco gingival es un lugar exuberantepara el crecimiento bacteriano, pero para colonizarsubgingivalmente, las bacterias tienen que superaruna serie de obstáculos derivados del huésped, in-cluyendo los mecanismos de defensa inespecíficos in-natos, como el desplazamiento mecánico y el flujo sa-lival y del líquido crevicular. Las sustancias presentesen la saliva y el líquido crevicular ayudan a evitar lacolonización y pueden bloquear la adhesión de las cé-lulas bacterianas a las superficies del diente y de lostejidos. Algunos constituyentes de la saliva y del lí-quido crevicular pueden incluso precipitar las bacte-rias y destruirlas directamente. Si una bacteria eludecon éxito los factores inhibidores de la saliva y se ad-hiere a una superficie del área subgingival, hay toda-vía otros mecanismos que superar, entre ellos la des-camación de las células epiteliales si las bacterias sehan adherido a una superficie epitelial, anticuerposque impiden la adherencia de las bacterias, y muertede las bacterias por fagocitosis a cargo de los neutró-filos. Cuando una especie bacteriana consigue entraren el tejido conectivo subyacente, se enfrenta a unamultitud de células de la inmunidad del huésped, in-cluyendo linfocitos B y T, neutrófilos, macrófagos yotros linfocitos. Si quieren vencer, las bacterias debentener la habilidad de eludir todos los mecanismos dela respuesta del huésped.

Los microbios relacionados con la enfermedad pe-riodontal son generalmente bacilos anaerobios gram-

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negativos, con algunos cocos anaerobios y una grancantidad de espiroquetas anaerobias. Los principalesmicroorganismos ligados a lesiones periodontales des-tructivas profundas son Porphyromonas gingivalis,Prevotella intermedia, Bacteroides forsythus, Actino-bacillus actinomycetemcomitans y Treponema denti-cola (88). P. gingivalis se detecta con más frecuenciaen periodontitis graves del adulto, en formas des-tructivas de enfermedad y en lesiones activas en es-tados de salud, gingivitis o sujetos desdentados. Enlos sitios periodontales tratados con éxito esta bacte-ria se encuentra en número reducido, pero se observaen sitios donde hay una recaída de la enfermedad trasel tratamiento (6, 28, 55). Se ha demostrado que P. gin-givalis induce respuestas intensas de anticuerpos sis-témicos y locales en sujetos con varias formas de pe-riodontitis (52). Los niveles de P. intermedia se hanencontrado elevados en ciertas formas de periodon-titis (12, 81). Un aumento de los anticuerpos séricoscontra esta especie se ha observado en algunos suje-tos con periodontitis refractaria, pero no en todos (29).B. forsythus se encuentra en sitios que presentan pe-riodontitis destructiva en cantidades más importan-tes que en aquellos sitios con gingivitis o sanos (41).B. forsythus se detecta también con mayor frecuenciaen lesiones periodontales activas (13). En la perio-dontitis juvenil localizada, A. actinomycetemcomitansparece ser el patógeno periodontal predominante (89).Genco y cols. (20) publicaron que los microbios de laflora normal tienen un papel clave en la gingivitis,mientras que microorganismos exógenos o anaero-bios más infrecuentes parecen estar implicados en laperiodontitis. Aunque espiroquetas tales como T. den-ticola son muy difíciles de cultivar en laboratorio, es-tos anaerobios estrictos podrían constituir más del30 % de la flora periodontal subgingival. Los patóge-nos putativos mencionados son siempre parte de laabundante y variada microflora presente en la placasubgingival. Algunos no se detectan en ciertos sitioscon periodontitis, e incluso pueden estar completa-mente ausentes en cultivos de múltiples sitios en pa-cientes con periodontitis no tratados.

Destrucción tisular

Los patógenos periodontales y otros anaerobiosproducen una variedad de enzimas y toxinas que pue-den dañar los tejidos e iniciar la inflamación (11).También producen deshechos nocivos que aún irri-tan más los tejidos. Sus enzimas producen una lisisde sustancias extracelulares como el colágeno e in-cluso las membranas de las células del huésped a finde producir nutrientes para su propio crecimiento.Muchas de las moléculas proteínicas de la superficiemicrobiana son incluso capaces de incitar una res-puesta inmunitaria del huésped y de producir infla-mación tisular local (11). Por lo tanto, los microbios

pueden lesionar los tejidos del huésped y estimularlas respuestas inflamatoria e inmunitaria, pero suprincipal objetivo es multiplicarse, crecer y sobrevi-vir en la bolsa periodontal. Una vez se han iniciadolos procesos inflamatorios e inmunitarios, a partir delos leucocitos y los fibroblastos o células estructura-les de los tejidos se liberan una serie de moléculas in-flamatorias, como proteasas, citocinas, prostaglandi-nas y enzimas del huésped (17, 40). Las proteasastienden a destruir la estructura del colágeno de lostejidos, y de este modo crear espacio para que se pro-duzca una mayor infiltración de leucocitos (67). Ladestrucción de los tejidos está principalmente bajo elcontrol del huésped (71). Los tejidos periodontalesquedan mal adaptados al diente, y los tejidos se in-flaman. En la periodontitis se destruye la inserciónconectiva con el diente, con lo que las células epite-liales proliferan apicalmente sobre la superficie radi-cular y la bolsa se hace más profunda. Al profundi-zar la bolsa lo hace también la extensión del infiltradoinflamatorio tisular. Además, los osteocitos inician ladestrucción del hueso (71). La acumulación de placasubgingival aumenta y, por lo tanto, hay una mayordensidad microbiana que puede propagar aún másla lesión periodontal destructiva. También al profun-dizar la bolsa la flora se hace más anaerobia y la res-puesta del huésped más destructiva y crónica. Final-mente, la lesión periodontal progresa de tal modo quese pierde el diente.

Cambios histopatológicos

Las principales características patológicas de la pe-riodontitis son la acumulación de infiltrado inflama-torio en los tejidos adyacentes a la bolsa periodontal,la destrucción de las fibras de tejido conectivo que an-clan el diente al tejido conectivo gingival y al huesoalveolar, la migración apical del epitelio de insercióny la reabsorción de la porción marginal del hueso al-veolar, que resulta finalmente en la pérdida del diente.

Page y Schroeder (62) desarrollaron un sistema paracategorizar las etapas clínicas e histopatológicas dela enfermedad periodontal que denominaron lesióngingival inicial, temprana y establecida, y lesión pe-riodontal avanzada. Es importante señalar que la evi-dencia disponible en aquel momento procedía en sumayor parte de biopsias de animales o de seres hu-manos adolescentes. La descripción de aquellos au-tores, basada en este material, no se considera to-talmente aplicable a la situación normal del adulto(37).

Kinane y Lindhe clasificaron recientemente la en-cía sana en dos tipos (37):

• Estado supersano o prístino, que histológicamentetiene poco o ningún infiltrado inflamatorio (fig. 5).

Kinane

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• Encía «clínicamente sana», cuyo aspecto es clínica-mente similar, pero que histológicamente presentalas características del infiltrado inflamatorio (fig. 6).

En las situaciones clínicas habituales se suele obser-var la encía sana, y sólo en circunstancias excepciona-les, como ensayos clínicos con higiene diaria supervi-sada y ayuda profesional, podremos ver una encíaprístina.

Las descripciones de la lesión gingival inicial y tem-prana reflejan los cambios histopatológicos de las pri-mera etapas de la gingivitis, mientras que la lesión es-tablecida refleja la histopatología de la gingivitis crónica.La lesión avanzada describe las características histopa-tológicas de la periodontitis y la progresión de gingivi-tis a periodontitis. La siguiente descripción histopato-lógica de Kinane y Lindhe (37) se basa en el modelopropuesto por Page y Schroeder (62), y se resume en latabla 1.

La lesión inicial aparece en los primeros 4 días deacumulación de placa (fig. 7). No es visible clínica-mente (49) y se caracteriza por una respuesta infla-matoria aguda a la acumulación (64, 87). La lesión ini-cial se limita a la región del surco gingival, y los tejidosafectados incluyen una porción del epitelio de inser-ción y la parte más coronal del tejido conectivo. His-topatológicamente es evidente la dilatación de lasarteriolas, los capilares y las vénulas del plexo dento-gingival. También se observa un aumento de la per-meabilidad del lecho microvascular. Las principales ca-racterísticas consisten en una aumento del flujo dellíquido crevicular y la migración de neutrófilos desdeel plexo vascular adyacente al epitelio de inserción yel epitelio sulcular hacia el epitelio de inserción y elsurco gingival. El infiltrado inflamatorio ocupa el 5-10 % del tejido conectivo gingival adyacente al epite-lio; la pérdida de colágeno está localizada en el áreadel infiltrado inflamatorio. Este espacio infiltradoqueda ocupado por líquido, proteínas séricas y célu-las inflamatorias (64, 70).

Tras unos 7 días de acumulación de placa, se desa-rrolla un infiltrado inflamatorio de leucocitos mono-nucleares en el lugar de la lesión inicial, mientras éstaprogresa a lesión temprana (fig. 8) (7, 64, 69, 70, 74).Los vasos adyacentes al epitelio de inserción perma-

Causas y patogenia de la enfermedad periodontal

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Fig. 5. Progresión, clínica e histopatológica, de salud a pe-riodontitis.

Fig. 6. Encía sana. Característica de salud gingival: 1) Exu-dado de líquido al interior de los tejidos y del surco gingi-val. 2) Migración de leucocitos al epitelio de inserción y elsurco gingival.

Tabla 1. Clasificación de Kinane y Lindhe (37)Estado clínico Condición histopatológica

Encía prístina Perfección histológica (fig. 6)

Encía normal sana Lesión inicial de Pagey Schroeder (fig. 7)

Gingivitis inicial Lesión temprana de Pagey Schroeder (fig. 8)

Gingivitis establecida Lesión establecida sin pérdidade hueso ni migración apicaldel epitelio de inserción(densidad de células plasmáticas de un 10-30 % del infiltradoleucocitario) (fig. 9)

Periodontitis Lesión establecida con pérdidade hueso y migración apicaldel epitelio de inserción más alláde la línea amelocementaria(densidad de células plasmáticas> 50 %) (fig. 10)

Salud: condición prístina

Lesión inicial: clínicamente sano

Lesión temprana: gingivitis inicial

Lesión establecida: gingivitis crónica

Lesión avanzada: periodontitis crónica

Escasa pero continuamigración de neutrófiloshacia la parte coronaldel epitelio de insercióny el surco

necen dilatados, pero el número aumenta debido a laapertura de lechos capilares previamente inactivos. Pre-dominan los linfocitos y los macrófagos en la periferiade la lesión, con sólo un número escaso de células plas-máticas. En esta etapa, el infiltrado ocupa alrededor deun 15 % del tejido conectivo, y la destrucción de colá-geno en el área infiltrada alcanza el 60-70 %. Las cé-lulas infiltrativas ocupan el espacio creado por ladestrucción del colágeno. Clínicamente los cambios in-flamatorios son visibles en forma de edema y eritema(49).

A las 2 o 3 semanas de acumulación de placa, la le-sión temprana evoluciona a lesión establecida (fig. 9).Clínicamente esta lesión mostrará más edema y sepuede considerar gingivitis «establecida». Se caracte-riza por mayor aumento de tamaño del área afectaday predominio de células plasmáticas y linfocitos en laperiferia de la lesión; se detectan macrófagos y linfo-citos en la lámina propia de la bolsa gingival. Está pre-sente una importante infiltración de neutrófilos en elepitelio de inserción y el epitelio del surco (8, 45, 48,59, 74, 75). El epitelio de inserción y el sulcular pue-den migrar más profundamente en el interior del te-jido conectivo. El surco gingival se hace más profundo

y la porción coronal del epitelio de inserción se con-vierte en epitelio de la bolsa, que no está unido a lasuperficie del diente y tiene un gran infiltrado de leu-cocitos, predominantemente neutrófilos, que final-mente migran a través del epitelio al interior del surcogingival.

En estudios de gingivitis a largo plazo realizados enseres humanos que se han prolongado hasta 6 meses(8) no se encuentra, en general, un predominio de cé-lulas plasmáticas, lo que sugiere que esta caracterís-tica de la lesión establecida no se produce en sereshumanos, como habían sugerido Page y Schroeder(62), aunque sí puede suceder en animales.

Las características de la lesión avanzada incluyen laformación de bolsas, ulceración y supuración de la su-perficie, destrucción de hueso alveolar y del ligamentoperiodontal, movilidad y desplazamiento de los dien-tes, y finalmente su pérdida (fig. 10). La lesión avan-zada tiene las misma características que la establecida,pero se acompaña de destrucción de la inserción detejido conectivo a la superficie radicular y migraciónapical del epitelio de inserción (45, 48, 72, 73). La pro-gresión de gingivitis a periodontitis se indica por uncambio del predomino de células T a células B. La des-trucción empieza en la cresta del tabique interdental

Kinane

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Fig. 8. Lesión temprana. Características de la lesión tem-prana: 1) Las características descritas en la lesión inicial seacentúan. 2) Acumulación de células linfoides inmediata-mente bajo el epitelio de inserción. 3) Alteraciones citopá-ticas en los fibroblastos residentes. 4) Aumento de la pér-dida de la red de fibras de colágeno de la encía marginal.5) Proliferación inicial de las células basales del epitelio deinserción.

Fig. 7. Lesión inicial. Características de la lesión inicial: 1)Vasculitis de los vasos adyacentes al epitelio de inserción.2) Exudado de líquido al interior de los tejidos y del surcogingival. 3) Aumento de la migración de leucocitos hacia elepitelio de inserción y el surco gingival. 4) Presencia extra-vascular de proteínas séricas, especialmente fibrina. 5) Al-teración de la porción más coronal del epitelio de inser-ción. 6) Pérdida de colágeno perivascular.

Aumento dela migraciónde neutrófilosy proliferacióndel epiteliode inserción

Aumento del infiltrado

NeutrófilosLinfocitosMonocitos/macrófagos

Vasos dilatadosProliferación vascularAumento de la pérdidade colágenoMuy pocas célulasplasmáticas

Colonizaciónmicrobiana

Tejido conectivoinfiltrado

Monocitos/macrófagos,linfocitos y neutrófilos

Neutrófilos

alrededor de los vasos sanguíneos comunicantes. Elepitelio prolifera apicalmente a lo largo de la superfi-cie radicular, lo que lleva a la extensión de proyeccio-nes del epitelio de la bolsa parecidas a dedos, que seintroducen profundamente en los tejidos conectivos.Estas proyecciones son como crestas irregulares conuna capa basal discontinua y no está adheridas al dien-te (57).

Diferencias entre gingivitis crónica y periodontitis

Las similitudes en el infiltrado inflamatorio entre lalesión de la gingivitis establecida estable y la lesión avan-zada de la periodontitis han animado a muchos inves-tigadores a buscar diferencias cuantitativas y cualitati-vas que puedan caracterizar la progresión de la gingivitisa periodontitis destructiva.

Seymour y cols. (73) concibieron la hipótesis de queun cambio de predominio de células T a células Bcausa la periodontitis. No obstante, Page y Schroeder(61) no están de acuerdo, lo mismo que Gillet y cols.(21), quienes demostraron que el infiltrado de células

B se asociaba principalmente a lesiones estables, noprogresivas, en gingivitis infantiles. Lijenberg y cols.(44) compararon las densidades de células plasmáti-cas en sitios con periodontitis progresiva activa y ensitios con bolsas profundas y gingivitis pero sin pér-dida significativa de inserción durante un período de2 años. La densidad de células plasmáticas (51,3 %)estaba muy aumentada en los sitios activos, en com-paración con los inactivos (31,0 %). Actualmente seacepta que las células plasmáticas son el tipo celularpredominante en la lesión avanzada (16).

Susceptibilidad a la periodontitis

Se considera que la enfermedad periodontal tienemúltiples factores de riesgo. El término «factor deriesgo» se refiere a «un aspecto del comportamientopersonal o estilo de vida, una exposición ambientalo una característica presente desde el nacimiento ohereditaria, que sobre la base de la evidencia epide-miológica se considera está asociada con una afec-

Causas y patogenia de la enfermedad periodontal

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Fig. 10. Lesión avanzada: lesión de periodontitis. Caracte-rísticas de la lesión avanzada: 1) Persistencia de las carac-terísticas de la lesión establecida. 2) Extensión de la lesiónal hueso alveolar y el ligamento periodontal con pérdidaósea significativa. 3) Pérdida continua de fibras de colágenoy matriz adyacente al epitelio de la bolsa y en el espacio delligamento periodontal. 4) Formación de bolsas periodon-tales y migración apical del epitelio de inserción.

Fig. 9. Lesión de gingivitis crónica establecida. Caracterís-ticas de la lesión establecida: 1) Persistencia de las carac-terísticas inflamatorias. 2) Aumento de la proporción de cé-lulas plasmáticas, pero sin pérdida de hueso. 3) Presenciade inmunoglobulinas en los tejidos conectivos, epitelio deinserción y surco gingival. 4) Pérdida continua de fibras ymatriz del tejido fibroso conectivo. 5) Proliferación, migra-ción apical y extensión lateral del epitelio de inserción.6) Pueden aparecer falsas bolsas debido a la hinchazón gin-gival.

Proliferación considerabledel epitelio de inserción

Migraciónde neutrófilosmuy aumentada

Infiltrado leucocitariomuy aumentado conuna proporciónde células plasmáticasdel 10-30 %

Migración apicaldel epiteliode inserción

Las células plasmáticasson más del 50 %

Pérdida de hueso

ción relacionada con la salud» (43). Los factores deriesgo son parte de la cadena causal de una enfer-medad concreta o pueden llevar a la exposición delhuésped a la enfermedad (3). La presencia de un fac-tor de riesgo implica un aumento directo de la pro-babilidad de que se produzca la enfermedad. Aunquedeterminados microorganismos se han consideradopatógenos periodontales potenciales, está claro quelos patógenos son necesarios, pero no suficientes,para que se produzca actividad de la enfermedad pe-riodontal destructiva (77). La enfermedad periodon-tal destructiva es, en realidad, consecuencia de lainteracción de factores genéticos, ambientales, mi-crobianos y del huésped (86). La presencia de micro-organismos es crucial en la enfermedad periodontalinflamatoria, pero la progresión de la enfermedad estárelacionada con los factores de riesgo basados en elhuésped. Otros factores de riesgo incluyen genética,edad, sexo, tabaco, factores socioeconómicos y cier-tas enfermedades sistémicas.

Factores de riesgo bacterianos

Los ejemplos de microbios implicados como fac-tores de riesgo de la periodontitis son numerosos. Car-los y cols. (10) encontraron que la presencia de P. in-termedia, junto con sangrado gingival y cálculo, estabarelacionada con la pérdida de inserción en un grupode adolescentes indios navajos de 14 a 19 años. Grossiy cols. (22) encontraron que P. gingivalis y B. forsythusestaban asociados a un mayor riesgo de pérdida deinserción como indicador de enfermedad periodon-tal tras ajustar por edad, placa, tabaco y diabetes. Exis-ten numerosos ejemplos adicionales a partir de loscuales se puede estimar el riesgo acumulativo de unadeterminada microflora.

Edad

La prevalencia de enfermedad periodontal aumentacon la edad (1). Sin embargo, no está claro si ser ma-yor está relacionado con un aumento de la suscepti-bilidad a la enfermedad periodontal, o si los efectosacumulativos de la enfermedad a lo largo de la vidaexplican el aumento de la prevalencia en los más ma-yores. Horning y cols. (34) afirmaron que la edad es unfactor de riesgo de sufrir enfermedad periodontal, aun-que la pérdida de inserción y de hueso alveolar con laedad depende de la presencia de placa y cálculo. Holm-Pederson y cols. (33) y Machtei y cols. (50) sugierenque hasta los 70 años el ritmo de destrucción perio-dontal es el de la edad adulta. Por lo tanto, parece quela edad por sí misma no es un factor de riesgo, al me-nos en aquellos individuos con menos de 70 años (20).

Nivel socioeconómico y raza

Datos antiguos del Public Health Service de Esta-dos Unidos (82, 83) indicaban que la enfermedad pe-riodontal era más grave en los individuos que perte-necían a niveles socioeconómicos bajos. Sin embargo,en un estudio más reciente, cuando se ajustaron losdatos de enfermedad periodontal por uso de tabacoe higiene oral, no se encontró esta asociación (18, 22,23). Lo datos de la tercera Encuesta Nacional de Sa-lud y Nutrición (1988-1994) en Estados Unidos (Na-tional Health and Nutrition Examination Survey III,NHNES III) indicaban que la enfermedad periodon-tal destructiva era por lo general más prevalente enhombres que en mujeres, y en negros y mejicanosamericanos que en blancos (1). Evidentemente, estosinvestigadores recomendaron que se dirigieran medi-das preventivas primarias y secundarias específica-mente a estos grupos (1).

Tabaco

Se ha demostrado una asociación positiva y repe-tida entre el hábito de fumar y la pérdida de inserciónperiodontal, tanto en estudios transversales como lon-gitudinales (5, 25-27, 34, 51, 65, 79). El riesgo de pe-riodontitis es considerable cuando un individuo uti-liza productos tabáquicos, con proporciones deprobabilidad (ratios) estimadas del orden de 2,5 a 7,0o incluso mayores para los fumadores en compa-ración con los no fumadores (68). Incluso cuando elnivel de acumulación de placa y de inflamación gin-gival no era significativamente diferente entre fuma-dores y no fumadores, los fumadores presentaban ma-yor prevalencia y gravedad de enfermedad destructiva(5, 27, 79). El tabaco compromete el resultado del tra-tamiento periodontal no quirúrgico (24) y quirúrgico(65), y se ha sugerido que, dado que tanto la cicatri-zación como la respuesta microbiana al tratamientoson comparables entre ex fumadores y no fumadores,dejar de fumar puede restablecer la respuesta habi-tual al tratamiento periodontal. El mecanismo por elcual fumar lleva a la pérdida de inserción no es bienconocido (25). Algunos autores han observado que laocurrencia, frecuencia relativa o combinación de mi-croorganismos asociada a la destrucción periodontalno difiere entre grupos de fumadores y no fumadores(66, 79). Sin embargo, otros autores han publicado quelos fumadores tienen mayores niveles de B. forsythusy mayor riesgo de infección por estas bacterias quelos no fumadores (90). Los fumadores con enferme-dad periodontal muestran menos inflamación clínica(14) y sangrado gingival (4) en comparación con losno fumadores, lo que se puede explicar porque unode los numerosos productos que componen el tabaco,la nicotina, ejerce una vasoconstricción local, redu-

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ciendo el flujo sanguíneo, el edema y los signos clíni-cos de la inflamación.

Enfermedad sistémica

Las enfermedades sistémicas pueden afectar los sis-temas de defensa del huésped y, por lo tanto, actuarcomo factores de riesgo de gingivitis y periodontitis.Se ha encontrado una asociación entre enfermedadperiodontal avanzada y disminución del número o dela actividad de los neutrófilos (como ocurre en la neu-tropenia y en los síndromes de Chédiak-Higashi, Downy Papillon-Lefèvre) (19).

También hay una asociación positiva entre diabe-tes mellitus y riesgo de enfermedades periodontalesinflamatorias (36, 60). Todos los diabéticos tienen unmayor riesgo de sufrir enfermedad periodontal que lapoblación general. Sin embargo, ciertos subgrupospueden presentar un riesgo particularmente elevado,incluyendo aquellos con mala higiene oral y/o diabe-tes mal controlada y que presentan complicacionesdebidas a la diabetes (33).

En trabajos iniciales, el SIDA parecía estar asociadoa formas graves de gingivitis y periodontitis, a menudomanifestada como periodontitis ulcerativa y necro-sante. Estudios transversales más recientes no han de-tectado diferencias en la prevalencia y gravedad de laenfermedad en los individuos con SIDA, en compa-ración con sujetos control (38, 42, 53, 80).

Otros posibles factores de riesgode enfermedades periodontales

Estudios preliminares sugieren que el estrés, los dis-gustos y el comportamiento del que «puede con todo»(coping behavior) (56) están asociados a una aumentode la gravedad de la enfermedad periodontal des-tructiva. Las primeras asociaciones que se establecie-ron entre estrés y enfermedad periodontal se refirie-ron a la gingivitis ulceronecrosante aguda (GUNA),también llamada «boca de las trincheras» tras su diag-nóstico entre los soldados del frente durante la Pri-mera Guerra Mundial (58). Evidentemente, la GUNApuede tener una causa relacionada con el estrés, perolos datos son insuficientes para sostener la hipótesisde que los factores psicosociales tienen una impor-tancia causal en otras enfermedades periodontales in-flamatorias más comunes.

Genética

Aumenta la evidencia de que la genética tiene un pa-pel preponderante en las enfermedades periodontales

(30, 32, 54). Estudios convincentes en gemelos de-muestran que factores genéticos predisponen a pade-cer enfermedad periodontal (54, 55), y en los tipos másraros y graves de periodontitis que afectan a individuosmás jóvenes (periodontitis de inicio temprano), los es-tudios de familias demuestran la importancia de la cargagenética (30). Los investigadores están intentando iden-tificar actualmente los genes que pueden estar envuel-tos en los diferentes tipos de periodontitis. Reciente-mente se ha identificado una mutación genética en laperiodontitis prepuberal, que envuelve la región delcromosoma 11q14, que contiene el gen de la catepsinaC responsable de los síndromes de Papillon-Lefèvre yHaim-Monk (31). No obstante, es probable que la bús-queda de genes responsables de otras formas de pe-riodontitis se vea dificultada por la falta de métodosadecuados para diagnosticar y clasificar de forma pre-cisa las enfermedades periodontales, y por la gran po-sibilidad de que haya múltiples genes envueltos en elproceso. Recientemente se ha prestado mucha aten-ción a los polimorfismos genéticos asociados con ge-nes responsables de la producción de citocinas, que sehan relacionado con un aumento del riesgo de pade-cer periodontitis del adulto (39).

Factores locales de riesgode enfermedad periodontal

Aunque los factores generales de riesgo han recibidoúltimamente mucha atención, es importante no olvi-dar que cualquier factor de retención de placa, comorestauraciones desbordantes o deficientes, puede con-tribuir al riesgo local de padecer enfermedad perio-dontal.

Conclusión

En seres humanos adultos, una lesión histopatoló-gica establecida con predominio de células plasmáti-cas es probable que resulte en pérdida ósea. La sus-ceptibilidad a la periodontitis puede estar relacionadacon el hecho de que predominen las células plasmá-ticas en los tejidos de un individuo o un sitio perio-dontal a continuación del desafío microbiano de laplaca. La tendencia de un sitio periodontal o de un in-dividuo a formar un extenso infiltrado de células plas-máticas puede ser indicio de una falta de habilidadpara defenderse contra las bacterias periodontopató-genas y, por lo tanto, de una predisposición a la pe-riodontitis. Varios factores de susceptibilidad puedeninteraccionar para influir en la respuesta general delhuésped, y específicamente en la respuesta inmune.

Periodontology 2000, Vol. 25, 2001, 8-20

Causas y patogenia de la enfermedad periodontal

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Bibliografía

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