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KISEP Head and Neck

Korean J Otolaryngol 2001;;;;44::::190-5

두경부암종에서 병리학적으로 확인한 Level IIb 림프절 전이 - 예 비 결 과 -

연세대학교 의과대학 이비인후과학교실,1 가천의과대학교 길병원 이비인후–두경부외과학교실2

고윤우1·김동영2·최재진1·김인섭1·김상엽1·최은창1

Pathologically Proven Level IIb Lymph Node Metastasis in Head and Neck Cancer ---- Preliminary Report ----

Yoon Woo Koh, MD1, Dong Young Kim, MD2, Jae Jin Choi, MD1, In-Sup Kim, MD1, Sang Yub Kim, MD1 and Eun Chang Choi, MD1 1Department of Otorhinolaryngology, Yonsei University College of Medicine, Seoul; and 2Department of Otolaryngology-Head and Neck Surgery, Gil Medical Center, Gachon Medical School, Incheon, Korea ABSTRACT

Background and Objectives：The spinal accessory nerve dysfunction is a serious sequela following selective neck dissections despite preservation of the spinal accessory nerve. The incidence of this complication is known to be 20-30% and the primary cause of nerve dysfunction is known as significant traction during resection of level IIb lymph node group. To try to answer whether level IIb could be preserved, we evaluated the incidence of metastasis to level IIb lymph node from various types of the head and neck cancer. Materials and Methods：Sixty patients who underwent surgery for their head and neck cancer as an initial treatment from February 1999 to July 2000 were prospectively evaluated. Histopathological evaluations for 106 neck dissection specimens were performed in 60 patients with the head and neck cancer. Results：A total of 7 patients (11.7%) had metastasis to level IIb lymph node. All but one case had ipsilateral level IIb metastasis. All seven cases had multiple lymph node metastases to other levels, including level I, IIa, III, IV, or V. Occult metastasis to level IIb was noted in one case of 25 clinically proven N0 head and neck cancer patients (4%). Primary sites and pathologies with level IIb metastasis were varied, including such sites as upper eyelid, parotid gland, or thyroid gland. Conclusions：This preliminary report reveals low incidence of level IIb metastasis in some of pathologically proven N0 head and neck cancer. Contralateral level IIb lymph node could be preserved in clinical N0 heasd and neck cases. Multiple lymph node metastases increase the probability of me-tastasis to level IIb. Level IIb resection is necessary in clinical N＋ cases with multiple nodes or multiple levels of metastases. Also, Level IIb metastasis may tend to increase in some of the primary sites, which drain into the jugular chain via level IIb lymph node. ( ( ( (Korean J Otolaryngol 2001;44:190-5)))) KEY WORDS：Neck dissection·Head and neck cancer·Lymph node metastasis.

서 론

N0 경부의 두경부암종에 대한 선택적 경부청소술은 예방

적 경부청소술로서 보편적으로 시행되고 있으며 그 중 상견

갑설골 경부청소술(supraomohyoid neck dissection, SO-

ND)과 외측 경부청소술(lateral neck dissection, LND) 등

이 가장 흔히 사용되고 있다.1-5) 두 술식은 모두 level II 림

프절의 절제를 포함하고 있으며 level IIb 림프절은 흉쇄유

돌근의 상단 하층에 존재하는 림프절 중 부신경 상부에 위

치하는 부분을 의미한다. Level IIb 림프절 절제의 유일한

문제점은 술 후 부신경 장애로서 부신경을 보존하면서 림프

절을 절제하였다고 해도 신경의 과도한 견인과 같은 수술적

조작으로 인하여 술후 부신경의 장애가 올 수 있음이 보고

되고 있다.6-9) 경부청소술 시행후의 경부병기가 병리학적으

로 pN0이고 술후 부신경의 장애가 영구히 남는다면 환자는

경부청소술로 얻는 이득이 없을 뿐 아니라 오랫동안 불편을

겪게 된다. 그러므로 level IIb 림프절을 부신경 장애의 가

능성을 감수하면서도 절제할 필요가 있는지 의문이 생기지

않을 수 없다.

논문접수일：2000년 8월 28일 / 심사완료일：2000년 10월 28일

교신저자：최은창, 120-752 서울 서대문구 신촌동 134

연세대학교 의과대학 이비인후과학교실 전화：(02) 361-8481, 8470·전송：(02) 393-0580

E-mail：eunchangmd@yumc.yonsei.ac.kr

고윤우 외

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위의 의문에 대한 해답을 얻기 위해서는 무엇보다 level

IIb 림프절로의 전이율에 대한 연구가 선행되어야 하고 이

에 의하여 그 위험도가 산출되어야 한다. 이에 저자들은 예

방적 경부청소술에서 level IIb 림프절의 보존 가능성을 알

아보기 위한 기초 자료로 두경부암의 level IIb 림프절 전이

빈도에 대하여 예비 조사를 시행하였으며 나아가 이 결과를

토대로 각 암종별, 각 원발부위별 전이율을 아는데 참고하

고자 하였다.

대상 및 방법

환자 및 종양특성

1999년 2월부터 2000년 7월까지 만 17개월간 세브란

스병원 이비인후과에서 두경부암종으로 진단되어 원발병소

의 수술적 치료와 동시에 경부청소술을 시행받았던 108예

의 환자들 중 수술이전에 경부에 다른 치료를 받았던 환자

들을 제외하고 level IIa와 level IIb 림프절을 구별하여 조

직병리학적 검사가 가능하였던 60예를 대상으로 하였다. 남

자가 48명이었고 여자가 12명이었으며 연령분포는 9세에

서 76세로 평균 57세이었다. 병기는 1997년 AJCC분류법

에 따라 재분류하였다.

대상환자들의 원발부위는 구인두암과 구강암이 각각 14

예와 13예로 가장 많았고 성문상부암이 9예, 하인두암이 6

예, 성문암이 4예, 이하선암이 2예, 악하선암이 4예, 갑상선

암이 3예이었으며 원발부위불명암, 상악동암, 경부식도암, 결

막암, 그리고 상안검암이 각 1예씩이었다. 원발암의 조직학

적 유형은 60예 중 50예가 편평세포암종이었으며 갑상선암

3예는 유두상암이 2예, 선암이 1예이었으며, 타액선암 중에

는 3예의 선양낭포암과 2예의 점액편평상피암 그리고 ca-

rcinoma ex plemorphic adenoma 1예가 있었으며 결막에

발생한 악성흑색종이 1예이었다. 원발병기별에 따른 분포는

T1이 8예, T2가 20예, T3가 16예, 그리고 T4가 15예이

었다(Table 1).

경부림프절의 치료

60예 중 57예에서는 원발병소의 절제와 동시에 경부청소

술을 시행하였으나 상안검암예와 상악동암, 결막암예는 원

발병소에 대한 치료 후 경부청소술을 시행하였다. 60예에서

총 106측의 경부청소술을 시행하였는데 46예(77%)에서는

양측의 경부청소술을 시행하였고 14예(23%)에서는 일측의

경부청소술을 시행하였다. 임상적으로 N0 경부로 판단된

25예 중 22예에서 양측 예방적 경부청소술을 시행하였고 3

예에서는 동측의 예방적 경부청소술만을 시행하였다. 임상적

으로 N＋ 경부로 판단된 35예는 24예에서 양측 경부청소술

을 시행하였고 11예에서는 동측의 포괄적 경부곽청술만을 시

행하였다(Fig. 3). Level IIb 림프절의 절제범위는 상부내경

정맥림프절 중 부신경 후상방에 위치하는 림프절로서 부신

경의 상단, 이복근후복의 상방, 흉쇄유돌근 후연이 이루는

삼각 부분이었으며 두판상근(splenius capitus muscle)이

절제면의 바닥을 이루었다(Fig. 1).

시료의 병리검사

적출된 경부청소술의 시료는 수술실에서 술자에 의해 각

level별로 절제한 다음 이를 표시하여 조직병리검사를 의뢰

하였으며 각 level 별로 림프절의 개수와 전이림프절 유무

를 검사하였다. 부신경을 보존하는 술식인 기능적 경부곽청

술(functional neck dissection, FND), SOND, LND 시료

는 수술 과정상 자연히 level IIb 림프절시료가 구분되었으

므로(Fig. 2) level IIa 림프절과 구분하여 해부병리과에 보

내졌다. 부신경을 희생하는 술식인 고식적 경부곽청술(ra-

dical neck dissection, RND) 및 변형적 경부곽청술(mod-

ified radical neck dissection, MRND)에서는 시료를 적출

한 다음 부신경 보존시와 마찬가지의 기준으로 구분을 하되

부신경보다 상외측에 위치하는 림프절조직 중 후삼각(po-

sterior triangle), 즉 level V의 림프절조직과 구별하여 검

사를 의뢰하였다. 병리학적으로 검사한 level IIb의 림프절

의 개수는 평균 5개(0∼18개)이었다.

결 과

Level IIb에서 전이림프절이 확인된 예는 7예(7/60, 11.

Table 1. Primary sites and level IIb metastasis

Primary sites Number of cases

Pathologic LN of level IIb (%)

Glottis 4 1 ( 25) Supraglottis 9 1 ( 11) Hypopharynx 6 - Oral cavity 13 - Oropharynx 14 1 ( 7) Cervical esophagus 1 - Primary unknown 1 - Maxillary sinus 1 - Upper eyelid 1 1 (100) Thyroid gland 3 2 ( 67) Parotid gland 2 1 ( 50) Submandibular gland 4 - Conjunctiva 1 - Total 60 7 (11.7)

Level llb 림프절의 전이 빈도

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7%)이었다. Level IIb 림프절전이가 있었던 7예의 원발암

은 4예가 편평세포암종이었으며 나머지 3예는 갑상선의 선

암종과 유두상암종, 이하선에 발생한 carcinoma ex pleo-

morphic adenoma 이었다. 편평세포암종 4예의 원발부위는

성문암, 성문상부암, 구인두암 그리고 상안검암이 각각 1예

로서 다양하였다(Table 1 and 2). 원발병기는 T4가 3예, T3

Fig. 1. The surgical field following lateral neck dissection isshown. Note that the border of level IIb dissection consistsof the upper part of spinal accessory nerve, posterior bellyof digastric muscle and posterior border of sternocleidom-astoid muscle (arrow). The floor of level IIb consists of sple-nius capitus muscle (asterisk).

Fig. 2. The surgical specimen following lateral neck dissection is shown. Arrows indicate the portion of level IIb lymph nodes.

Fig. 3. Neck treatment algorhythm. BND：bilat-eral neck dissection, UND：unilateral neck dis-section, pN0：pathologically negative neck,pN＋：pathologically positive neck.

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가 1예, T2가 2예, 그리고 T1이 1예로 T1과 T2의 예는

갑상선암과 상안검암이었다(Table 2).

Level IIb 림프절로의 전이가 있었던 7예 중 6예는 모두

치료적 경부청소술을 시행받았던 예였고 예방적 경부청소

술 후 전이가 발견된 예는 1예에 지나지 않아 임상적으로

N0인 25예 중 1예, 즉 4.0%의 잠재전이 빈도를 보였다(Fig.

3). 이 예는 성문암 T4로서 level II, III, IV에 걸쳐 다발성

경부잠재전이(4개)가 관찰되었다. 임상적 N0 경부의 구강

암 11예와 구인두암 4예의 경우에는 level IIb 림프절로의

잠재전이가 없었다. 임상적으로 N＋인 35예 중 level IIb

림프절로의 전이는 6예로 17.1%의 전이빈도를 보였다

(Fig. 3).

Level IIb 림프절의 전이는 대부분 동측 경부에서 확인되

었는데 구인두암의 1예는 반대측 경부에서 발견되었다. 이

예는 임상적으로 N＋인 편도암 예로서 양측에서 다발성의

경부전이가 확인되었으나 level IIb 림프절로의 전이는 반대

측에서만 확인되었다(Table 2).

Level IIb 림프절에 전이가 있었던 7예 중 한개의 림프

절에만 전이가 있었던 예는 없었으며 한 level에만 전이가

있었던 예도 없어서 level IIb 림프절에 전이가 있었던 예

들은 모두 다른 level에서도 전이가 발견되었다. 가장 전이

림프절의 개수가 적었던 예는 4개이었다. 7예 중 편평세포

암종을 제외한 모든 예, 즉 갑상선암 2예와 이하선암 1예

는 각각 69개, 10개, 44개의 전이림프절이 관찰되어 매우

광범위한 경부림프절 전이가 있었다. Level IIb의 전이림프

절의 개수는 4예에서는 1개이었으나 나머지 3예는 2개 혹

은 6개이었다.

대상환자 60예의 경부청소술 시행후의 조직병리검사상

위음성(잠재전이)률은 16%이었으며 위양성률은 3%이었다

(Fig. 3).

고 찰

선택적 경부청소술은 전이의 위험도가 높은 부위의 림프

절만을 제거하므로 전이 위험도가 낮은 부위의 제거에 따

른 수술시간의 연장과 이환율을 줄일 수 있는 장점이 있

다.1-5)10)11) 그러나 현재에 사용하고 있는 선택적 경부청소

술도 전혀 합병증이 없는 것은 아니며 이 중 부신경 손상에

의한 견관절 장애와 통증은 중대한 합병증 중의 하나이다.

부신경을 보존함에도 불구하고 이러한 합병증이 발생하는

이유는 신경의 과도한 견인과 부신경주위 연조직의 박리와

후두동맥(occipital artery) 결찰에 의한 혈행차단이 원인으

로 알려져 있고 그 발생빈도도 작지 않아서 20% 내지 30%

까지 보고되고 있다.12-18) 이와 같은 합병증을 줄이면서 종

양학적으로 안전한 선택적 경부청소술을 시행하기 위해서는

level IIb 림프절의 보존가능성을 검토하여야 하며 이에 우

선하여 이 림프절로의 전이율을 알아야 한다.

이 림프절로의 전이율에 대한 대표적인 문헌을 찾아보면

1978년 Schuller 등19)은 50예의 연속적인 두경부암환자를

대상으로 포괄적 경부곽청술을 시행하여 부신경을 따라 분

포하는 림프절로의 전이율을 조사한 바 경부전이가 있었던

28예 중 21예에서 부신경의 상부를 따라 분포하는 림프절

에서 전이가 있었다고 보고하였으나 level II를 나누어 기술

하지 않았으므로 level IIb에 국한한 빈도는 언급하지 못하

였다. 이후에 Kraus 등6)은 N0 구강암과 구인두암 환자에

서 SOND을 통하여 level IIb 림프절로의 전이율을 보고한

바 있는데 44예의 환자 중 1예(2%)에서만 level IIb 림프

절로의 잠재전이가 확인되었다고 하였고, Talmi 등7)은 71

예의 두경부 편평세포암종 환자를 대상으로 80측 선택적

경부청소술과 22측의 포괄적 경부곽청술을 시행한 결과 약

Table 2. Profiles of level IIb metastasis patients

Case No. Sex/age Primary site Pathology TN stage Neck Tx. Ipsi. IIb (pLN/tLN)

Contra. IIb (pLN/tLN)

Total levels (pLN/tLN)

1 M/71 Glottis SCC T4N2b LND 1/7 - 4/48 2 M/54 Supraglottis SCC T4N3 RND/LND 1/4 0/6 7/49 3 M/49 Upper eyelid SCC T1N2b RND 1/4 - 4/24 4 M/45 Oropharynx SCC T4N2c RND/SOND 0/1 2/9 8/59 5 F/51 Thyroid gland AC T2N1b FND/MRND 2/10 0/5 69/100 6 M/66 Thyroid gland Papillary T2N1a FND 1/4 - 10/38 7 M/55 Parotid gland Ca. ex Pleom. T3N2b RND 6/6 - 44/55

SCC：squamous cell carcinoma, AC：adenocarcinoma, Papillary：papillary cancer, Ca. ex Pleom.：carcinoma ex pleo-morphic adenoma, Tx.：treatment, ipsi：ipsilateral, contra：contralateral, LND：lateral neck dissection, RND：radical ne-ck dissection, SOND：supraomohyoid neck dissection, FND：functional neck dissection, MRND：modified radical neck di-ssection, pLN：pathologic lymph nodes, tLN：total lympn nodes

Level llb 림프절의 전이 빈도

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6%의 환자에서 level IIb 림프절로의 전이를 확인하여 선택

적 경부청소술을 시행할 때는 이 부분의 절제가 불필요함을

주장한 바 있다. 본 저자들의 예비결과에 나타난 level IIb

림프절로의 전이율은 예방적 경부청소술에서는 4%, 치료적

경부곽청술에서는 17.1%를 보여 예방적 경부청소술시의 빈

도는 상기의 문헌의 결과와 같이 매우 낮았다(Fig. 3). 이와

같은 소견은 임상적 N0 경부에서는 level IIb 림프절을 보존

할 수 있다는 가능성을 제시하고 있으나 25예의 제한된 증례

를 토대로 한 결과임을 참고한다면 보다 많은 증례의 결과

를 통한 판단이 요구된다. 임상적 N0 경부의 예에서 한 가

지 결론을 도출할 수 있다면 양측 예방적 경부청소술을 시

행하였던 22예에서 반대측 level IIb 림프절로의 전이가 있

었던 예는 없었으므로 임상적 N0 경부에서는 반대측 level

IIb 림프절은 보존할 수 있다고 사료된다.

저자들의 결과에서 나타난 특징 중 하나는 level IIb 림프

절에만 단독으로 전이가 있었던 예는 없었다는 것이다. Le-

vel IIb 림프절로의 전이가 있었던 모든 예에서 다발성 림프

절전이가 여러 level에 걸쳐 확인되었으며 1예를 제외하고

는 모두 level IIa 림프절로의 전이를 동반하였다(Table 2).

이와 같은 소견으로 level IIb 림프절은 림프가 우선적으로

배액되는 림프절이 아니라는 가정을 할 수 있으며 level IIb

림프절로의 전이는 다른 림프절의 경로가 전이에 의해 차단

되었을 때 이차적으로 발생한다는 추측을 할 수 있다.20) 저

자들의 예 중 level IIb 림프절에서 잠재전이가 발견된 유일

한 예는 원발병소가 성문부인 예로 다소 이례적이라 할 수

있는데 이 예에서도 IIa, III, IV에 한 개씩의 작은 전이림프

절이 발견되어 위와 같은 추측을 가능케 하였다. 이 가정을

뒷받침할 수 있는 또 다른 소견으로는 비편평세포암예의 결

과를 들 수 있는데 비편평세포암종이었던 3예 모두는 10개

내지 69개의 전이림프절이 관찰되었던 예로 level IIb의 림

프절은 경부전이가 매우 진행된 예에서만 전이가 관찰되었

다(Table 2). 위와 같은 소견으로 내릴 수 있는 한 가지 결

론은 다발성 경부전이가 있거나 의심되는 경우에는 level

IIb 림프절의 절제를 생략할 수 없다는 것이다. 즉 임상적

N＋ 경부에서 고식적 경부곽청술을 시행하는 경우 부신경

과 함께 level II 림프절이 절제에 포함되므로 문제가 없지

만 FND 혹은 MRND를 시행하는 경우에는 부신경을 보존

하여도 level IIb 림프절은 절제해야 함을 시사한다고 하

겠다.

부신경을 따라 분포하는 림프절은 20여 개로 알려져 있

고 level IIb에는 4개 내지 5개의 림프절이 있다.6)7) 저자들

의 결과에서 나타난 림프절의 개수는 다른 저자들의 보고와

유사한 결과를 보였다. Level IIb 림프절로는 두정부나 후두

부의 두피, 비인강이나 부비강을 경유하여 후인두림프절 등

에서 림프액이 유입된다고 알려져 있다. 따라서 이러한 부

위의 원발암의 경우에는 level IIb 림프절로의 경부전이 빈

도가 높을 것으로 생각된다. 그러나 현재까지 각 원발병소

에 따른 level IIb 림프절로의 전이율에 대한 보고는 없는

실정이다. 저자들의 결과에서도 각 원발부위별 전이율을 구

하였으나(Table 1) 극히 제한된 증례로 의미를 두기는 어

려웠다. 향후 이에 대한 지속적인 연구가 필요하리라 사료

된다. 저자들의 결과에서 언급해야할 증례는 원발부위가 상

안검과 이하선이었던 경우이다. 다른 원발부위와 비교하여

매우 발생빈도가 낮은 원발암임에도 불구하고 level IIb 림

프절로의 전이를 보인 것은 위 두 부위에서는 level IIb 림

프절로의 전이 위험도가 높다는 가정을 할 수 있으며 이는

안면 피부와 이하선의 림프 배액 경로가 level IIb 림프절을

경유함을 시사한다고 하겠다.

결 론

두경부암종 60예에서 106측의 경부청소술 시료를 병리

학적으로 검사한 결과 매우 제한된 증례의 경험임에도 불구

하고 다음과 같은 결론을 얻을 수 있었다. 임상적 N0 경부

에서 동측 level IIb 림프절로의 전이율은 4%로 매우 낮았

고 반대측 경부에서는 level IIb 림프절로의 전이를 확인할

수 없었으므로 예방적 경부청소술시 반대측 경부는 level

IIb 림프절을 보존할 수 있다고 사료된다. 임상적 N＋ 경부,

특히 다발성 경부전이가 있거나 의심되는 경우에는 level

IIb 림프절로의 전이율도 높았으므로 부신경을 보존할 수

있다하더라도 level IIb 림프절의 절제가 필요하리라 사료된

다. Level IIb 림프절로의 전이 위험도가 높은 원발부위 및

암종을 분류하기 위해서는 보다 많은 증례의 전향적인 연구

를 통하여 정확한 level IIb로의 전이율의 확인이 필요할 것

으로 사료된다.

중심 단어：경부청소술·두경부암종·경부전이.

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