bakalÁŘskÁ prÁce - univerzita karlova · 2017. 11. 15. · lebka (cranium).....13 3.1...

UNIVERZITA KARLOVA V PRAZE PŘÍRODOVĚDECKÁ FAKULTA

Katedra zoologie

Biologie buněk neurální liš ty ve vztahu ke kraniofaciální diversitě obrat lovců

BAKALÁŘSKÁ PRÁCE

Jan Štundl

Vedoucí práce: Mgr. Robert Černý , Ph.D.

Praha 2011

Prohlášení

Prohlašuji, že jsem bakalářskou práci vypracoval samostatně pod vedením Mgr. Roberta

Černého, Ph.D. a s použitím citované literatury. V Praze dne 9.5.2011 ………………………..

Poděkování

Na tom místě bych rád poděkoval mému školiteli, Mgr. Robertovi Černému, Ph.D., za

věnovaný čas, cenné postřehy a podporu, kterou mi poskytl během zpracování bakalářské

práce. Mé díky patří kolegům a mým nejbližším za podnětné připomínky. Velké díky patří

rodičům, kteří mě podporovali po celou dobu mého studia.

Absrakt

Abstrakt

Neurální lišta je extenzivně migrující populace buněk, která vzniká během raného

vývoje embrya obratlovců v průběhu neurulace. Poskytuje obrovskou škálu různých

buněčných typů, které vytvářejí nové tkáně, jenž se vyskytují pouze u obratlovců. Buňky

neurální lišty se spolu s mesodermem podílejí (mj.) na tvorbě hlavy obratlovců, která je

chápána jako jedna z nejdůležitějších inovací v evoluci obratlovců. Neurální lišta je často

viděna jako klíčový faktor zapříčiňující obrovskou kraniofaciální diversitu. Hlavním cílem

této práce bylo seznámit se s populací buněk neurální lišty a porozumět její důležitosti

v evoluci obratlovců a především při tvorbě kraniofaciální diversity.

Klíčová slova: evoluce, kraniofaciální diversita, neurální lišta, obratlovci Abstract

Neural crest is an extensively migrating population of cells that arise during early

development of vertebrate embryos. It provides a huge variety of different cell types that

generate new tissues which occur only in vertebrates. Neural crest cells together with the

mesoderm participate on the formation of the head of vertebrates, which is viewed as one of

the most important innovations in the evolution of vertebrates. Thanks to their skeletogenic

potencial neural crest cells are percieved as a key factor causing massive craniofacial

diversity. The aim of this thesis was to get acquainted with the population of neural crest cells

and try to understand its importance for the evolution of vertebrates and especially for

generating craniofacial diversity.

Keywords: evolution, craniofacial diversity, neural crest, vertebrates

Obsah

5

Obsah Abstrakt .................................................................................................................................4

Obsah.....................................................................................................................................5

1. Úvod ..................................................................................................................................6

2. Buňky neurální lišty ...........................................................................................................7

2.1. Historie aneb první zmínka o neurální liště ..................................................................8

2.2. Embryonální vznik buněk neurální lišty .......................................................................8

2.3. Migrace buněk neurální lišty......................................................................................10

2.4. Příspěvky neurální lišty..............................................................................................11

3. Lebka (Cranium) ..............................................................................................................13

3.1 Historický přehled o evoluci lebky..............................................................................13

3.2 Chondrokranium.........................................................................................................14

3.3 Splanchnokranium (viscerokranium)...........................................................................15

3.4 Dermatokranium.........................................................................................................16

3.5 Neurokranium.............................................................................................................16

4. Buňky neurální lišty jako hlavní faktor kraniofaciální diversity obratlovců .......................17

4.1 Darwinovy pěnkavy – diversita způsobená heterometrií..............................................18

4.2 Evoluce čelistí – důležitý faktor diversity obratlovců ..................................................20

4.3 Plasticita buněk neurální lišty .....................................................................................21

6. Seznam použité literatury .................................................................................................25

6.1 Přímé citace................................................................................................................25

6.2 Nepřímé citace............................................................................................................29

Úvod

6

1. Úvod Neurální lišta je vysoce migrující populace buněk s obrovskou schopností

diferenciace. Neurální lišta byla schopna modifikovat embryologický vývoj triblastických

živočichů a zřejmě díky tomu mohli vzniknout obratlovci. Buňky neurální lišty hrají klíčovou

roli v evoluci obratlovců, díky svým schopnostem diferencovat se do různých buněčných

typů. Právě schopnost diferenciace napomohla obratlovcům vytvořit si tak početný aparát

specializovaných buněk, které se podílejí na tvorbě nových tkání, které nás obratlovce odlišují

od ostatních skupin.

Už od svého objevení v 19. století buňky neurální lišty přitahovaly pozornost biologů.

Studium buněk neurální lišty je nezbytné pro pochopení kraniofaciální morfogeneze a

k porozumnění kraniofaciální diversity obratlovců. Obratlovčí hlava je tvořena ze dvou typů

mesenchymů – mesodermálním mesenchymem a především neurální lištou, která se podílí na

tvorbě tzv. nové hlavy, která je chápána jako klíčová inovace v evoluci obratlovců. Další

výzkum buněk neurální lišty snad jednou pomůže lékařům s léčbou malformačních defektů,

jako jsou např. rozštěpy patra a mohlo by se tak předejít chirurgickým zákrokům.

Hlavní úlohou této práce bylo seznámit se s neurální lištou a snažit se popsat a

především pochopit její důležitost při tvorbě kraniofaciální diversity. Nejprve se snažím

popsat buňky neurální lišty, poté popisuji morfologii lebky a uvádím zde stručný historický

přehled o evoluci lebky. V závěru této práce se zaměřuji na důležitou roli buněk neurální lišty

při utváření druhové bohatosti obratlovců, kterou naše planeta má.

.

Buňky neurální lišty

7

2. Buňky neurální l išty Na vývoji triblastického živočišného organismu se během embryonálního vývoje

podílí tři zárodečné listy, ektoderm, mesoderm a entoderm. Z tohoto obecného schématu se

nápadně odlišuje kmen Chordata, konkrétně zástupci skupiny Vertebrata. Na tvorbě

obratlovčího těla se totiž podílí nejen ektoderm, mesoderm a entoderm, ale též speciální

populace buněk neurální lišty, která se v tomto kontextu chová jako čtvrtá zárodečná vrstva

(Hall, 2000). Podíváme-li se na počty buněčných typů zjistíme, že v těle obratlovců je jejich

počet nápadně vyšší než v kterémkoli jiném živočišném kmenu – triblastičtí živočichové mají

obecně okolo 50 buněčných typů, zatímco kvadroblastičtí jich mají 411 (Vickaryous a Hall,

2006). Tento rozdíl je připisován právě buňkám neurální lišty, které tvorbu specializovaných

buněčných typů zajišťují. Nevyskytují se nikde jinde v živočišné říši a zřejmě stojí za relativní

úspěšností obratlovců: kmen Chordata je čtvrtým nejpočetnějším kmenem mezi živočichy

(Gaisler a Zima, 2007).

V posledních letech je neurální lišta pokládána za nejdůležitější apomorfní (evoluční

novinku) znak obratlovců (Gans a Northcutt, 1983, Donoghue et al., 2008). Z fenotypového

pohledu se jeví nejnápadnější vlastností obratlovců nové skeletální tkáně, především lebka, se

kterou souvisí další důležitý evoluční znak - vznik čelisti, který přispěl k obrovské diversitě

obratlovců. U pláštěnců byla nalezena tkáň podobná neurální liště, ze které však vznikají

pouze pigmentové buňky (Jeffery et al., 2004).

Pro biology zabývající se studieum neurální lišty je současný výzkum této buněčné

populace soustředěn několika pohledy. Většina výzkumů se však orientuje především na

hlavu obratlovců právě proto, že neurální lišta přispívá do většiny skeletálních elementů

(chrupavčité a kostěné elementy) hlavy obratlovců. Modifikace těchto skeletálních elementů

má obrovský vliv na výsledný fenotyp. Komparativními studiemi vývojových mechanismů

lze získat částečnou představu o tom, jak k těmto modifikacím docházelo. Tento pohled je

základní myšlenkou nově se rozvíjejícího biologického oboru evolučně-vývojové biologie

(evo-devo).


8

Obr. 1: Diferenciace neurálního a ne-neurálního ektodermu, tvorba neurální ploténky, základní signální molekuly. Upraveno podle Sauka-Spengler a Bronner-Fraser, 2008.

2.1. Histor ie aneb první zmínka o neurální liště Profesor anatomie a fyziologie Wilhelm His (1831-1904) z Basileje byl jedním

z prvních průkopníků embryologie jako takové. V roce 1868 popsal populaci buněk v kuřecím

embryu, která se nacházela mezi vyvíjející se neurální trubicí a budoucím epidermálním

ektodermem jako zdroj kraniálních a spinálních ganglií. Tuto buněčnou populaci pojmenoval

„Zwischenstrang“ (His 1868, 1879; podle Hall, 2009). His ji v roce 1874 označil jako

zárodečný region, ze kterého v pozdější době vznikají různé tkáně. Termín „neurální lišta“

poprvé použil profesor zoologie Artur Milnes Marshall (1852-1893) z Manchesteru v roce

1879 (Hall, 2009).

2.2. Embryonální vznik buněk neurá lní lišty Buňky neurální lišty vznikají během neurulace. Jedná se o proces, kdy se v embryu

začínají utvářet neurální valy, které se postupně přibližují a fúzují, až vytvoří neurální trubici.

Dorzální část nově vzniklé nervové trubice je tvořena buňkami, které byly původně na

vrcholcích neurálních valů. Již během uzavírání nervové trubice začnou tyto buňky ztrácet

postupně adhezi a jsou vystaveny cytoskeletárním a morfologickým změnám. Takto nově

vzniklé buňky neurální lišty poté migrují a po ukončení migrace se diferencují v širokou škálu

buněčných typů (Kulesa et al., 2004).

Celý proces od indukce přes migraci až k diferenciaci buněk neurální lišty je řízen

velmi důmyslnou genovou regulační sítí. Iniciace tvorby neurální lišty je založena na několika

základních signálních drahách (FGF,BMP a Wnt Notch/Delta), které působí jak z mesodermu

tak i z epidermálního ektodermu a indukují tvorbu neurálních valů (LaBonne a Bronner-


9

Obr. 2: Schéma základních signálních drah podílejících se na indukci, migraci a diferenciaci buněk neurální lišty. Převzato z Meulemans a Bronner-Fraser, 2004.

Fraser, 1998; Sauka-Spengler, 2007; Tríbulo et al., 2003; Monsoro-Burq et al., 2003) (Obr. 1;

2).

Buňky neurální lišty po svém vzniku procházejí tvz. epitelo-mesenchymální tranzicí.

Jedná se o proces, při němž se mění epiteliální buňky v mesenchymatické (Thiery et al.,

2009). Hlavní roli v tomto ději hrají kadheriny, což jsou transmembránové proteiny podílející

se na vzniku mezibuněčných spojů. Postupné tlumení exprese kadherinů a jejich indukovaná

degradace umožňuje buňkám neurální lišty odmigrovat z neurální trubice (Chu et. al, 2006).

Pro začátek migrace je také důležitá aktivace cyklinu D a zvýšená exprese genu Snail, který

indukuje vstup všech budoucích buněk neurální lišty do S-fáze buněčného cyklu (Thiery et

al., 2009). Murray a Gridley při komparativní analýze žabích, ptačích a myších embryí zjistili,

že i přes konzervativnost v signálních drahách vzniku neurální lišty existuje jakási funkční

redundace (Murray a Gridley, 2006). U myších mutantů v genech Snail1 a Snail2 ukázali, že

ani jeden z nich není nezbytný pro delaminaci a počáteční fázi migrace neurální lišty. Tyto

výsledky jsou překvapující, protože u žab a ptáků jsou tyto geny pro vznik neurální lišty


10

Obr. 3: Migrační proudy buněk neurální lišty. Obrázek ze SEM Ambystoma mexicanum. Populace buněk neurální lišty počítačově obarvena zelenou barvou. Převzato z Černý et al., 2004.

esenciální. Ovšem je nutné dodat, že mutantní formy myší vykazovaly malformace

v kraniofaciální části hlavy, tedy v oblasti, kde jsou buňky neurální lišty nejabundantnější.

2.3. Migrace buněk neurální lišty Migrace buněk neurální lišty je u obratlovců velice konzervativní (Kuratani et al.,

1997). Buňky neurální lišty migrují v hlavové části těla ve třech základních proudech.

Nejanteriornější proud se nazývá trigeminální. Posteriorněji od něj je hyoidní proud a

nejposteriornějším je branchiální proud (obr. 3).

Migrace buněk mandibulárního proudu probíhá z několika oblastí: z prosencephala,

mesencephala a prvních dvou rhombomer (segment zadního mozku) rhombencephala, která

tvoří nejposteriornější část migrace buněk trigeminálního proudu (Lumsden et al., 1991;

Černý et al., 2004). Mandibulární proud z počátku migrace pokrývá poměrně značnou část

přední části hlavy, ale později dojde k rozdělení kolem budoucího oka (Černý et al., 2004).

Buňky hyoidního proudu odmigrovávají z oblasti čtvrté rhombomery a z šesté a sedmé

rhombomery migrují buňky branchiálního proudu (Lumsden et al., 1991). Populace buněk

branchiálního proudu je dělena do několika proudů a to dle postupně vznikajících žaberních

oblouků. V oblastech rhombomery tři a pět buňky neurální lišty také vznikají, ale většina

podlehne řízené

buněčné smrti a

jen malá část

migruje

s vedlejšími

proudy (Kulesa et

al., 2004) (obr. 3).

Výše zmíněné

migrační proudy

jsou striktně

oddělené a

nedochází

k míšení buněk

jednotlivých proudů. (Kulesa et al., 2004)

Během migrace jsou exprimovány specifické geny jako např. Slug/Snail, AP-2,

Foxd3, Sox9/10, Id, Twist, které jsou regulovány již zmíněnými signálními drahami (Fgf,


11

Wnt, BMP) a také geny, které jsou exprimovány na hranici neurální destičky (Zic, Msx1/2 a

Pax3/7) (Meulemans a Bronner-Fraser, 2004) (obr. 2). Další důležitou podmínkou pro migraci

je tvorba specifických buněčných receptorů, metaloproteáz a adhezivních molekul, což jim

umožní interagovat s okolím při migraci (Kurosaka a Kashina, 2008). Po dosažení prostoru

v embryu, kam mají buňky neurální lišty doputovat a diferencovat se do různých buněčných

typů, dochází k utlumení exprese genů AP-2, Slug/Snail, FoxD3 a Id (Meulemans a Bronner-

Fraser, 2004).

Migrace buněk neurální lišty v definovaných migračních proudech je u obratlovců

velice konzervativní. Jeden z rozdílů při migraci může být spatřován v časovém intervalu, kdy

začínají buňky neurální lišty odmigrovávat - buňky neurální lišty u ptáků, ryb a žab

odmigrovávají až po uzavření neurální trubice, zatímco u myši dochází k migraci ještě před

úplným uzavřením neurální trubice (např. shrnuto Kulesa et al., 2004). Tyto časové posuny

(heterochronie) mohu nastat i v rámci jednoho řádu. Asi nejznámější příklad je doložen na

dvou druzích skokanů, a to Rana temporaria (skokan hnědý) a Sylvirana nigrovittata (skokan

černoboký). U R. temporaria buňky neurální lišty odmigrovávají ještě před úplným uzavřením

neurální trubice, zatímco u S. nigrovittata je migrace zahájena až při zcela uzavřené neurální

trubici (Mitgutsch et al., 2007). Autor se bohužel nezmiňuje o evolučním významu této

heterochronie.

2.4. Pří spěvky neurální lišty Jak již bylo zmíněno výše, neurální lišta může být vnímána jako čtvrtý zárodečný list

(Hall, 2000). Buňky neurální lišty stejně jako ostatní tři zárodečné listy přispívají do tvorby

mnoha různých orgánů, ať už přímo či nepřímo. Přímým příspěvkem je myšlena diferenciace,

kdy se buňky neurální lišty transformují v určitý typ buňky a o nepřímý příspěvek se jedná

tehdy, ovlivňuje-li okolní buňky v cílové pozici (Hall, 2009). Po migrace dochází k

diferenciaci buněk neurální lišty. Deriváty buněk neurální lišty můžeme rozdělit do dvou

skupin: mesenchymové a ne-mesenchymatického typu (obr. 4). Do skupiny mesenchymových

derivátů řadíme chondrocyty, osteocyty, odontoblasty a buňky pojivové tkáně (např. povázky

svalů). K ne-mesenchymové skupině řadíme většinu nervových buněk a pigmentové buňky,

jako např. melanocyty (shrnuto Donoghue et al., 2008) (obr. 4).


12

Obr. 4: Deriváty buněk neurální lišty. Rozděleny na dvě základní skupiny. Převzato z Donoghue et al., 2008.

Další možností rozdělení derivátů buněk neurální lišty je dle lokalizace, odkud buňky

odmigrovávají, tj. na buňky hlavové, vagální a trupové neurální lišty (shrnuto např. Huang a

Saint-Jeannet, 2004). Buňky hlavové neurální lišty se liší od trupové neurální lišty nejen ve

vlastnostech migrace, ale i v rozmanitosti derivátů (shrnuto Hall, 2009). Jelikož se v této práci

zaměřuji na kraniofaciální morfologii, zdůrazňuji důležitost příspěvku buněk neurální lišty do

lebky obratlovců, kde tvoří celé viscerokranium a minimálně část neurokrania, jak je

podrobněji rozebráno v následující kapitole.

Lebka (Cranium)

13

Obr. 5: Schéma archetypálního stádia lebky podle Goetha. Převzato z Kardong, 2009.

3. Lebka (Cranium) Vývoj a původ lebky obratlovců je už dlouhou dobu v popředí zájmů morfologů.

Lebka je nesmírně komplexní strukturou, mající primárně ochrannou funkci mozku a

smyslových orgánů, ale také nese čelisti, které jsou klíčové pro zachycení a zpracování větší

potravy. Proto je lebka chápána jako jedna z klíčových evolučních novinek obratlovců. Na

vývoji lebky se podílí především neurální lišta (tvořící obličejovou část lebky a část

neurokrania) a mesoderm.

3.1 Historický p řehled o evoluci lebky Cesty evoluce lebky byly předmětem studia srovnávacích morfologů již po velmi

dlouhou dobu. Za jakýsi „svatý grál“ morfologů může být povožován problém segmentace

hlavy, známý v historii morfologie jako „Kopfprobleme“. Hlavní otázkou této myšlenky bylo,

jestli existuje nebo existoval předek (archetyp) obratlovců, jenž by měl rozsegmentovanou

hlavu (obr. 5). S prvním hlubším zájmem o původ obratlovčí lebky přišel Johann Wolfgang

von Goethe (1749-1832) a Lorenz Oken (1779-1851) na přelomu 18. a 19. století nezávisle na

sobě. Byli té myšlenky, že lebka je tvořena seriálně uspořádanými obratli, které splynuly a

vytvořily lebku. K tomuto závěru prý došli při setkání s rozkládající se hlavou ovce na

hřbitově (Olsson et al., 2005). Tato myšlenka se ukázala mylnou po analýze T. H. Huxleyho

(1858), který ukázal, že lebka je tvořena plochými kostmi a pod nimi je chrupavčité

chondrokranium. Nicméně okcipitální část lebky je opravdu tvořena splynulými obratli, jak

ukázal Stöhr v roce 1879 (a mnozí další) kupř. na ocasatých obojživelnících (Mitgutsch,

2003).

Na přelomu 19. a 20. století během období

rozkvětu srovnávací morfologie se problém

evoluce lebky opět stal hlavním tématem, díky

objevu hlavových kavit v žraločím embryu, které

byly homologizovány se somity (podle Kuratani,

2005). Hlavové kavity vznikají segmentálně, jako

tři páry a každý pár byl asociován s jedním

faryngeálním obloukem. (podle Kuratani, 2005).

Proto byla lebka chápána jako sada několika segmentů a tyto myšlenky byly obhajované až do

dnešní doby kupříkladu zastánci tzv. Stockholmské školy (pro historické detaily viz. Olsson et

al., 2005).

Lebka (Cranium)

14

Obr. 6: Schématické znázornění embryonálního vývoje chondrocrania. Tmavě šedou označena chrupavka; světle šedá- kostěnné elementy. Převzato z Kardong, 2009.

S nástupem vývojové biologie a embryologie se změnil pohled na evoluci lebky.

Současné stanovisko je orientováno na podíl jednotlivých zárodečných listů na vývoj lebky a

především je zdůrazňována role buněk neurální lišty jako hlavního činitele morfogeneze

kraniofaciální části lebky (např. Gans a Northcutt, 1983).

Na lebce se klasicky rozlišuje několik částí: viscerokranium, chondrokranium a

dermatokranium, ale také můžeme rozlišit tzv. neurokranium či další části. Původem nejstarší

částí je viscerokranium (splanchnokranium), které původně sloužilo jako podpora žaberních

oblouků a později v evoluci tvoří obličejovou část lebky. Druhou částí je chondrokranium,

které tvoří endoskelet chrupavčitého neurokrania bezčelistnatých a paryb, podporuje mozek a

u ostatních obratlovců tvoří bázi lebky. Dermatokranium u vyšších obratlovců tvoří velkou

většinu lebky a v dospělosti je pouze na bázi lebky rudimentární chondrokranium (Gaisler a

Zima, 2007). Poslední částí, kterou je možno rozlišovat na lebce, je neurokranium, které tvoří

u obratlovců ochranu nejdůležitějšího orgánu, mozku a smyslových orgánů. Neurokranium je

těžké přesně nadefinovat, jelikož tvoří překryv výše zmíněných částí.

3.2 Chondrokranium Pod pojmem chondrokranium se obecně definuje lebka složená z chrupavčitých

elementů a kostí vzniklých enchondrální osifikací. V této práci je zvolené dělení

chondrokrania

dle Kardonga

jako strukturu

tvořící bázi

lebeční

(Kardong,

2009). Báze

lebeční se

zakládá jako tři

samostatné

hlavové kapsuly (pouzdra pro smysly), které jsou po stranách dvou tyčinkovitých útvarů

zvanými praechordalia (neboli trabeculae cranii) a parachordalia. Praechordalia jsou

anteriorněji lokalizované vůči parachordáliím, která jsou ve styku s chordou dorsalis (struna

hřbetní) (obr. 6). Tyto útvary později v ontogenezi srůstají (Kardong, 2009). Japonský biolog

Lebka (Cranium)

15

Obr. 7: Schématické znázornění primitivního viscerokrania. A-Meckelova chrupavka; B-palatoquadratum; C-hyomandibula;. I-V-branchiální oblouky. Převzato z Kardong, 2009

Shigeru Kuratani navrhuje evoluční model, podle kterého jsou trabekuly původu z buněk

neurální lišty a jsou pouze sekundárně začleněny do neurokrania, jelikož původně vznikly

jako součásti viscerokrania (Kuratani, 1997).

3.3 Splanchnokranium (viscerokranium) Splanchnokranium je nejstarší součástí lebky. U obratlovců, kteří dýchají žábrami,

podpírá žaberní oblouky jako tzv. branchiální (či žaberní) aparát. Jeho původní podoba,

složená ze sedmi žaberních oblouků, je zachována pouze u bezčelistnatců. U čelistnatců se

některé elementy původního faryngeálního aparátu podílejí na tvorbě čelistí a hyoidního

aparátu. Branchiální nebo faryngeální struktury jsou tvořeny párovými chrupavčitými

elementy, u nichž můžeme rozlišit tzv. pharyngobranchiale, epibranchiale, ceratobranchiale,

hypobranchiale a basibranchiale (obr. 7) (Kardong, 2009). Obecně lze říci, že viscerokranium

tvoří obličejovou část lebky. Viscerokranium je embryonálního původu z buněk neuralní lišty

(Le Douarin a Kalcheim, 1999; Černý et al., 2006).

Lebka (Cranium)

16

3.4 Dermatokranium Dermatokranium je část lebky, která je tvořena plochými kostmi. V evoluci

pravděpodobně vznikly evolučně odvozené kosti dermatokrania z tělních respektive

hlavových štítů fosilních ryb. Dermální kosti se poprvé objevily u štítnatců (Ostracodermi)

(Gaisler a Zima, 2007). Jak již název napovídá, tyto kosti vznikají endesmální osifikací ve

škáře. Kosti, jenž utváří dermatokranium se obecně rozřazují do tzv. sérií: orbitální,

temporální, palatální, mandibulární, faciální a série klenby lebeční. Dermální kosti u

moderních ryb (Teleostei) a kupř. u recentních obojživelníků (Lissamphibia) mají v evoluci

tendenci srůstat, přesouvat se a redukovat počet, což by zřejmě mohlo souviset s rozvojem

pohybu u těchto organismů (Kardong, 2009). U amniot tyto kosti vytváří ochranou schránku

pro mozek a spolupodílí se na tvorbě dolní a horní čelisti nesoucí zuby (Kardong, 2009).

3.5 Neurokranium Neurokranium má ochrannou funkci mozku a smyslových orgánů (statoakustického,

čichu a zraku). Neurokranium se pro jednoduchost rozděluje na bázi lebeční a klenbu lebeční.

Klenba lebeční je velmi stará struktura, která tvořila ochranný obal hlavy bezčelistnatých

fosilních ryb (Agnatha). U současně žijících bezčelistnatých obratlovců klenba lebeční chybí.

Důležité je zmínit osifikační původ neurokrania. Dochází zde k oběma typům osifikace, jak

enchondrální (osifikace přes stádium chrupavky) tak endesmální (osifikace přímo ze škáry).

Báze lebeční je utvářena enchondrální osifikací a tvoří tzv. chondrokranium (Kardong, 2009).

Klenba lebeční vzniká endesmální osifikací, čímž tvoří tzv. dermatokranium (Morris- Kay,

2001).

Buňky neurální lišty jako hlavní faktor kraniofaciální diversity obratlovců

17

Obr. 8: Obrázek představující diverzitu obratlovců v chondrokraniu. 1-Chondrichthyes; 2-Actinopterygii; 3-Amphibia; 4-Reptilia; 5-Aves; 6-Mammalia. a-Petromyzon. Žlutá-maxilarní část; růžová-mandibulární oblouk a kaudální oblouky bílá/lososová. Převzato z Depew a Simpson, 2006.

4. Buňky neurální l išty jako hlavní faktor kraniofaciální diversity obratlovců

Pochopení principů a vznik diversity je už dlouhou dobou v centru zájmu evolučních

biologů. Kraniofaciální (obličejová) část hlavy může být považován za jeden z nejlepších

znaků, který velmi dobře reflektuje obrovskou diversitu (obr. 8) i v rámci jednoho druhu.

Nejznámějším a zároveň nejjednodušším příkladem je člověk. Na naší planetě žije necelých

sedm miliard lidí a každý jedinec je naprostým unikátem (snad jedinou výjimku tvoří

jednovaječná dvojčata). Na této obrovské kraniofaciální diversitě má hlavní podíl populace

buněk neurální lišty a to především její nejanteriornější část, trigeminální proud.

Signální dráhy spojené s buňkami neurální lišty, které se podílejí na utváření

kraniofaciální části hlavy, jsou z velké většiny u všech obratlovců konzervativní. Laureát

Nobelovy ceny François Jacob poprvé postuloval, že evoluce přednostně využívá již existující

mechanismy, než by měla vytvářet nové (Jacob, 1977; podle Gilbert, 2006; Carroll, 2010).

Jacob dále vyřkl myšlenku, že změny probíhající v evoluci, které přispívají k fenotypové

diversitě, jsou ovlivňovány embryonálními a ne adultními geny (Jacob, 1977; podle Gilbert,

2006). Tyto Jacobovy změny byly rozděleny do několika kategorií: heterotopie (změna

v pozici exprese genu), heterochronie (časová změna v expresi genu) a heterometrie (změna

v množství exprese genu) (Artur, 2004; podle Gilbert, 2006).


18

Obr. 9: Exprese genů Bmp4 CaM v zobácích pěnkav rodu Geospiza. Upraveno podle Abzhanov et al., 2004 a Abzhanov et al., 2006.

Hlava obratlovců je synapomorfií, která odděluje tuto skupinu od ostatních

druhoústých (Deuterostomat) a je z velké většiny tvořena buňkami neurální lišty – tzv. nová

hlava (detailněji ve třetí kapitole) (Gans a Northcutt, 1983; Northcutt, 2005). Neurální lišta

v hlavě funguje podobně jako mesoderm v trupu a vytváří skeletální, svalové a pojivové

tkáně. Se spoluúčastí ektodermálních plakod se podílí na tvorbě smyslových orgánů (Gans a

Northcutt, 1983).

Dle některých náhledů (kupř. Kuratani, 2005) je pro evoluci hlavového skeletu

nejdůležitější první, trigeminální proud buněk neurální lišty, neboť to jsou právě tyto buňky a

jejich morfogeneze, která konstituuje evolučně důležité elementy lebky obratlovců.

4.1 Darwinovy pěnkavy – diversita způsobená heterometrií Darwinovy pěnkavy jsou skupina pěvců, čítajících 14 druhů z Galapág a Kokosových

ostrovů, které popsal Charles Darwin při jeho cestě na lodi Beagle v roce 1835 (Grant, 1999;

podle Abzhanov, 2004). Pěnkavy z těchto souostroví inspirovaly Charlese Darwina při

formulaci jeho evoluční teorie. Pro kraniofaciální studie je důležité, že tyto pěnkavy jsou

velice variabilní ve velikosti a

tvaru zobáků. Morfologická

variace zobáků byla vysvětlovaná

adaptivní radiací, díky které se tito

ptáci specializovali na různou

potravu a vzájemně si tak

nekonkurují při hledání potravy.

Ekologické využití potravních nik

jednotlivými pěnkavami bylo

dobře prostudované, ale vývojový

proces, jenž způsobuje jednotlivé

morfologické varianty zobáků, byl

donedávna neznámý. V roce 2004

se Abzhanov a kol. pokusili

rozluštit vývojový proces, který

zapříčiňuje morfologickou

variabilitu.

Při pokusech o rozluštění


19

vývojových mechanismů podílejících se na tvorbě zobáků, byly zprvu analyzovány geny, u

kterých se vědělo, že se účastní kraniofaciální morfogeneze u ptáků. K prvnímu objevu přímé

korelace mezi expresí určitého genu a velikosti zobáku přispěli svým objevem Abzhanov a

kol., kteří objevili expresi genu Bmp4 ve faciálním ektodermu u rodu Geospiza (Abzhanov et

al., 2004). U druhů se širším a větším zobákem byla exprese genu Bmp4 mnohem větší

(heterometrie) a navíc tato exprese začala dříve (heterochronický posun) oproti druhům

s rovným a užším zobákem (Abzahnov et al., 2004) (obr. 9). O dva roky později přišel stejný

tým s interpretací vzniku dlouhých a špičatých zobáků, kdy hlavní molekulou podílející se na

tomto ději byl shledán calmodulin (CaM) (Abzahnov et al., 2006) (Obr. 9). Aby se potvrdila

ústřední role calmodulinu při tvorbě dlouhých a špičatých zobáků, byla experimentálně

zvýšena hladina calmodulinu u kuřete. Právě vyšší hladina calmodulinu vyvolala tvorbu

dlouhého a špičatého zobáku. (Abzhanov et al., 2006).

Studiemi na Darwinových pěnkavách se potvrdil evoluční význam heterometrie.

Zvýšená hladina Bmp4 a CaM ve faciálním ektodermu vyvolala fenotypové změny

v kraniofaciální části lebky. Tyto signály faciálního ektodermu v kooperaci s buňkami

neurální lišty pomohly ke vzniku veliké diversity v zobácích pěnkav. Tím mohlo dojít

ke specializaci na různé potravní nabíky a nově vzniklé fenotypy si tak nekonkurovaly při

zápase o potravu.

Dalším modelovým zvířetem na studium kraniofaciální diversity byly africké cichlidy.

Je velice zajímavé, že i u cichlid byla potvrzena klíčová role genu Bmp4. Zvýšená exprese

genu Bmp4 způsobila tvorbu masivnějších čelistí (jako je tomu u Darwinových pěnkav).

Stejně významnou funkci má gen pro calmodulin CaM1, který je zodpovědný za vývoj

skeletálních elementů na lebce cichlid (Parsons a Albertson, 2009). Díky různým

modifikacím exprese genu Bmp4 a CaM1 mohlo ve východoafrických jezerech vzniknout

tolik různých fenotypů čelistí, díky kterým si rozdělily potravní niky (Parsons a Albertson,

2009).


20

Obr. 10: Schéma porovnávající klasický model a model, jenž navrhuje Černý et al., 2004. MC- Meckelova chrupavka; PQ-Palatoquadratum; TR-Trabekula; ot-otická kapsula; e-oko; n-nasální kapsule. Převzato z Černý et al., 2004.

4.2 Evoluce čelistí – dů lež i tý faktor diversity obratlovců Obratlovci s čelistmi (Gnathostomata) tvoří velkou většinu všech současně žijících

obratlovců. Do taxonomické skupiny bezčelistnatců patří jen kolem 100 recentních druhů (z

toho přes 60 druhů tvoří sliznatky a 44 druhů mihule), naopak do Gnathostomat patří přes

58 000 zbývajících druhů obratlovců (Gaisler a Zima, 2007). Obrovský početní rozdíl mezi

bezčelistnatci a čelistnatci je zřejmě způsoben přítomností čelistí. Čelisti jsou jednou

z klíčových evolučních novinek čelistnatců, jelikož umožnily polapit a zpracovat mnohem

větší a pohyblivější kořist, díky které dosáhli velkého evolučního úspěchu. První fosilní

záznam přítomnosti čelistí je datován do časného siluru (cca 400 mil. let) u skupiny

pancířnatci (Placodermi) (Kardong, 2009; Gaisler a Zima, 2007). Čelisti jsou tvořeny

dorsálními a ventrálními elementy, které jsou kloubně spojeny (Cerny et al., 2004). Dorsální

element je tvořen palatoquadratem (prefigurující horní čelist) a ventrální Meckelovou

chrupavkou (spodní čelist) (Kardong, 2009). Vývoj čelistí je umožněn díky skeletogenním

vlastnostem buněk neurální lišty trigeminálního proudu, který vytváří maxilární a

mandibulární (ventrálněji položenou) kondenzaci (Cerny et al., 2004). Původně se myslelo, že

obě tyto kondenzace (maxilární i mandibulární) přispívají k vývoji čelistí, ale tato hypotéza

byla vyvrácena Černým a kol., kteří ukázali, že palatoquadratum a Meckelova chrupavka je

odvozena pouze z tzv. mandibulární kondenzace a maxilární kondenzace se vývoje čelistí

neúčastní, ale podílí se na tvorbě trabekul (Cerny et al., 2004) (obr. 10).

Evoluční vznik čelistí je vysvětlován různými teoriemi. S jedním řešením evoluce

čelistí obratlovců (hypotéza heterotopického posunu tkáňových interakcí) přišla Shigetani a

kol. (Shigetani et al., 2002). Tato teorie pracuje s myšlenkou kaudálního prostorového posunu

exprese genů spolupodílejících se na tvorbě orální oblasti. Geny Fgf8 a Bmp4 jsou hlavními


21

patternujícími faktory během tvorby horního rtu u mihulí. Díky heterotopickému posunu

exprese těchto genů kaudálním směrem by měla vzniknout horní čelist, protože původně geny

Bmp4 a Fgf8 fungují jako induktory tvorby horního rtu u mihulí a po heterotopickém posunu

přebírají roli induktorů vzniku horní čelisti (Shigetani et al., 2005; Mallatt, 2008). Důležitou

funkci v evoluci čelistí zástává také nasohypofyzární komplex, který u mihulí tvoří

mechanickou bariéru pro migraci trigeminálního proudu buněk neurální lišty (Mallatt, 2008).

U čelistnatců je nasohypofyzární komplex díky heterotopickému posunu exprese Fgf8 a

Bmp4 rozdělen na dva páry nasálních plakod a kaudálněji umístěné primordium

adenohypofýzy. Uvolnění prostoru rozdělením nasohypofyzárního komplexu mohlo umožnit

migraci trigeminálního proudu buněk neurální lišty mnohem rostrálněji než tomu je u mihulí a

umožnilo by tak vznik horní čelisti (Mallat, 2008).

Hypotéza postulovaná Černým a kol. v roce 2010 se zabývá myšlenkou koopce genů

v buňkách trigeminálního proudu buněk neurální lišty (Cerny et al., 2010). Dle molekulárních

náhledů do expresních patternů ve faryngeálním aparátu víme, že tento pattern musel sdílet

poslední společný předek bezčelistnatců a čelistnatců. Každý z oblouků faryngeálního aparátu

je rozdělen do čtyř oblastí, kde je různá kombinace exprese genů Msx, Dlx a Hand, která díky

těmto kombinacím v expresi definuje různé typy skeletálních elementů orální oblasti (Cerny

et al., 2010). Důležitou inovací při vzniku čelistí dle hypotézy koopce genů bylo začlenění

exprese dalších genů v rámci mandibulárním oblouku. Jedná se o geny Gdf 5/6/7 a Bapx, díky

kterým se vyvinul čelistní kloub (Cerny et al., 2010).

4.3 Plasticita buněk neurální liš ty Přínosem pro pochopení plasticity buněk neurální lišty byly transplantační

experimenty mezi kuřetem a křepelkou (Schneider, 1999). Jako první byly provedeny

kontrolní transplantace křepelčího mesodermálního mesenchymu ze somitomer (4-6) do

identické pozice v kuřetím mesodermu, čímž se potvrdilo, že vznikne naprosto nerozeznatelná

laterální část neurokrania. Při heterotopické transplantaci buněk neurální lišty křepelky z

oblasti středního mozku do mesodermálního mesenchymu somitomer (4-6) kuřete se ukázalo,

že buňky neurální lišty dokáží vytvořit laterální neurokranium, které by bylo bez jakýchkoli

morfologických změn (Schneider, 1999).

Klasickou otázkou morfogeneze kraniofaciální oblasti bylo, zda jsou buňky neurální

lišty již předem naprogramovány k tvorbě finálních tkání, či jsou-li pouze pasivní buněčnou

populací reagující na signály z okolních tkání. Klíčové experimenty ukazující, že buňky


22

neurální lišty nesou morfogenetickou informaci pro vznik zobáku, přinesli s využitím ptačích

chimér Schneider a Helms (Schneider a Helms, 2003). Křepelky a kuřata však Schneider a

Helms nepoužili, jelikož jsou si dosti příbuzné a mají i podobný zobák, a jako modelová

zvířata zvolili křepelku a kachnu. Křepelky mají zobák krátký, úzký a konvexní oproti

zobákům kachen, které mají zobák dlouhý, široký a plochý. Při transplantaci kraniální části

buněk neurální lišty křepelčího (angl. quail) embrya do hostitelského kachního (angl. duck)

embrya vznikla chiméra, která byla pojmenována „quck“ a objevil se u ní křepelčí zobák.

Podobně při transplantaci kachní neurální lišty do křepelčího embrya vznikla chiméra

označovaná jako „duail“ u které vznikl zobák typický pro kachny (Schneider a Helms, 2003).

K dosažení takovýchto morfologických změn byla dárcovská (donorová) neurální lišta

nejprve indukována faciálním ektodermem, poté začala kondenzovat a utvářet specifické

zobáky a přitom musela v hostitelském embryu regulovat genovou expresi v přilehlých

epiteliálních tkáních (Schneider a Helms, 2003). Regulace okolních tkání donorovou neurální

lištou byla potvrzena při rozklíčování genových expresí v hostitelských tkáních. V kachním

embryu faciální ektoderm exprimoval gen Pax6 a nebyla zaznamenaná exprese genu Shh,

který byl exprimován v křepelčím faciálním ektodermu. Nicméně u chiméry quack byla

objevena exprese genu Shh v hostitelské tkáni a nebyla zaznamenána exprese genu Pax6

(Schneider a Helms, 2003).

Populace buněk neurální lišty je díky své plastičnosti schopna převzít funkci okolní

tkáně, do které byla transplantovaná, jak ukazuje Schneider, 1999, což je velice zajímavé

vezmeme-li v potaz, že mesodermální mezenchym je relativně „starý“ zárodečný list a tato

nová buněčná populace je schopna převzít jeho funkci a vytvořit skeletální element, který je

bez jakékoli fenotypové změny. To znamená, že buňky neurální lišty umí přepnout své vnitřní

nastavení a jsou schopny vnímat i signály, kterými se při své morfogenezi řídí mesoderm,

takže jej dokáží nahradit a „udělat“ i něco navíc.

Samotná evoluce lebky je nesmírně komplikovaný děj, kterého se účastní několik

komponent. Podle některých recentních studií (např. Schneider a Helms, 2003 ) se zdá, že

klíčovou roli při kraniofaciální morfogenezi hrají buňky neurální lišty a okolní tkáně této

extenzivně migrující populaci pouze poskytují signály nutné pro proliferaci, migraci a

diferenciaci v cílový buněčný typ právě v konkrétní oblasti. Nicméně pokud se zaměříme na

data z článků (např. Abzhanov et al., 2004) ze kterých naopak vyplývá, že nejpodstatnější

funkci při kraniofaciální morfogenezi nesou epiteliální tkáně, mohou být buňky neurální lišty

chápány pouze jako naivní nosič se schopností diferenciace v určitý buněčný typ.


23

Vzájemná interakce mezenchymu a epitelu, které řídí morfogenezi kraniofaciální části

lebky se nazývá epitelo-mesenchymální „cross-talk“(Santagati a Rijli, 2003). Klasickým

příkladem významu interakce mezi epitelem a mezenchymem je vývoj zubu. Prvotní indukci

spouští mesenchym původu buněk neurální lišty a v další fázi vývoje zubu jsou důležité

signály od okolních tkání (pro detailnější informace např. Soukup et al., 2008).

K tématu rozřešení otázky hlavního činitele kraniofaciální diversity se zatím bohužel

nevyjadřuje žádná publikace do detailu. Otázkou tedy stále zůstává, která část během

embryonálního vývoje řídí kraniofaciální diversitu.

Závěr

24

5. Závě r

Ze zmíněných kapitol vyplývá, že buňky neurální lišty jsou jednou z klíčových

evolučních novinek nás obratlovců, díky kterým jsme se stali poměrně úspěšnou skupinou

živočichů. Neurální lišta má veliký počet buněčných derivátů a z hlediska mého dalšího studia

jsou nejdůležitější skeletogenní deriváty podílející se na kraniogenezi, tedy chrupavky a kosti.

V této práci se snažím shrnout základy informace o neurální liště, o jejím vzniku,

migraci a derivátech. Pokouším se sepsat i stručný přehled základních molekul nezbytných

pro funkci neurální lišty. V další kapitole je shrnuta morfologie lebky a pokusil jsem se úvest

krátký přehled o evolučních náhledech na tuto obratlovčí evoluční novinku. Cílem této práce

je popsat podíl příspěvku buněk neurální lišty při tvorbě kraniofaciální morfogeneze lebky.

Nicméně při studiu různých článků jsem narazil i na jiný druh interpretace vzniku

kraniofaciální diversity. V těchto článích byla zdůrazňována role okolního epitelu, jakožto

zprostředkovatele hlavních signálů pro buňky neurální lišty a buňky neurální lišty byly

chápány pouze jako pasivní činitel morfogeneze. Z toho lze usuzovat, že na kraniofaciální

diversitu bylo ve většině studií nahlíženo pouze z jedné strany, anebo nebyly tyto studie dosti

podrobné, přestože se ví o důležitosti vzájemných interakcí mezi mesenchymem a epitelem.

Proto by bylo velice zajímavé pokusit se rozklíčovat hlavního činitele diversity v obličejové

části lebky. Nicméně je nutné zdůraznit, že buňky neurální lišty jsou pro obratlovce zásadní

novinkou, díky které vznikly nové tkáně, které jsou specifické pouze pro nás obratlovce.

Tato bakalářská práce mi posloužila jako teoretický úvod do studia neurální lišty a

především slouží jako základ pro mou diplomovou práci. V té bychom se chtěli zaměřit na

komparativní a deskriptivní analýzu buněk neurální lišty a rádi bychom se pokusili vyjádřit k

vzájemné interakci buněk neurální lišty a okolního epitelu při morfogenezi.

Seznam použité literatury

25

6. Seznam použ i té l i teratury

6.1 Přímé citace

Abzhanov A., Protas M., Grant B. R., Grant P. R. & Tabin C. J . , 2004. Bmp4

and morphological variation of beaks on Darwin´s finches. Science 305: 1462-1465

Abzhanov A., Kuo W. S., Hartmann Ch., Grant B. R., Grant P. R. & Tabin C.

J . , The calmodulin pathway and evolution of elongated beak morphology in Darwin´s

finches. Nature 442: 563-567

Carroll S.B., 2010. Nekonečné, nesmírně obdivuhodné a překrásné. Praha: Galileo

Cerny R., Horacek I. & Olsson L., 2006. The trabecula cranii: development and

homology of an enigmatic vertebrate head structure. Animal Biology 56: 503-518

Cerny R., Lwigale P. , Ericsson R., Meulemans D., Epperlein H.-H. &

Bronner-Fraser M., 2004. Developmental origins and evolution of jaws: new interpretation

of „maxillary“ and „mandibular“. Developmental Biology 276: 225-236

Cerny R., Cattell M., Sauka-Spengler T., Bronner-Fraser M., Yu F. &

Meulemans Medeiros D., Evidence for the prepattern/cooption model of vertebrate jaw

evolution. PNAS 107: 17262-17267

Depew M. J. & Simpson C. A., 2006. 21st Century neontology and the comparative

development of the vertebrate skull. Developmental dynamics 235: 1256-1291

Donoghue P. C. J ., Graham A. & Kelsh R. N., 2008. The origin and evolution of the

neural crest. BioEssays 30: 530-541

Gaisler J . a Zima J. , 2007. Zoologie obratlovců. Vydání 2., přepracované. Praha:

Academia


26

Gans C. & Northcutt. , 1983. Neural crest and the origin of vertebrates: a new head.

Science 220: 268-273

Gilbert S.F. , 2006. Developmental biology. Eight edition. Sunderland: Sinauer Associates,

Inc., Publishers

Hall B. K., 2000. The neural crest as a fourth germ layer and vertebrates as quadroblastic

not triploblastic. Evolution & Development 2: 3-5

Hall B. K., 2009. The neural crest and neural crest cells in vertebrate development and

evolution. Springer

Huang X. & Saint-Jeannet J .-P. , 2004. Induction of the neural crest and the

opportunities of life on the edge. Developmental Biology 275: 1-11

Jeffery W. R., Strickler A. G. & Yamamoto Y., 2004. Migratory neural crest-like

cells form body pigmentation in a urochordate embryo. Nature 431: 696-699

Kardong K. V., 2009. Vertebrates: Comparative anatomy, function, evolution. Fifth

edition. McGraw-Hill

Kulesa P. , Ellies D. L. & Trainor P. A., 2004. Comparative analysis of neural crest

cell death, migration, and function during vertebrate embryogenesis. Developmental

Dynamics 229: 14-29

Kuratani S. , Matsuo I. & Aizawa S., 1997. Developmental patterning and evolution of

the mammalian viscerocranium: Genetic insights into comparative morphology.

Developmental Dynamics 209: 139-155

Kuratani S. , 2005. Craniofacial development and the evolution of the vertebrates: the old

problems on a new background. Zoological Science 22: 1-19

Kurosaka S. & Kashina A., 2008. Cell biology of embryonic migration. Birth Defects

Research 84: 102-122


27

LaBonne C. & Bronner-Fraser M., 1998. Neural crest induction in Xenopus: evidence

for a two-signal model. Development 125: 2403-2414

Le Dourain N. M. & Kalcheim C., 1999. The neural crest, second edition. Cambridge:

Cambridge University Press

Lumsden A., Sprawson N. & Graham A., 1991. Segmental origin and migration of

neural crest cells in the hindbrain region of the chick embryo. Development 113: 1281-1291

Mallatt J . , 2008. The origin of the vertebrate jaw: Neoclassical ideas versus newer,

developmental-based ideas. Zoological science 25: 990-998

Meulemans D. & Bronner-Fraser M., 2004. Gene-regulatory interactions in neural crest

evolution and development. Developmental cell 7: 291-299

Mitgutsch Ch., 2003. On Carl Gegenbauer´s theory on head metamerism and the selection

of taxa for comparisons. Theory in Biosciences 122: 204-229

Mitgutsch Ch., Piekarski N., Olsson L. & Haas A., 2007. Heterochronic shifts

during early cranial neural crest cell migration in two ranid frogs. Acta Zoologica 88: 1-10

Monsoro-Burq A.-H., Fletcher R. B. & Harland R. M., 2003. Neural crest induction

by paraxial mesoderm in Xenopus embryo requires FGF signále. Development 130: 3111-

3124

Morris-Kay G. M., 2001. Derivation of the mammalian skull vault. Journal of Anatomy

199: 143-151

Murray S. A. & Gridley T., 2006. Snail family genes are required for left-right

asymmetry determination, but not neural crest formation, in mice. PNAS 103: 10300-10304

Northcutt R. G., 2005. The new head hypothesis revisited. Journal of experimental zoology

304: 274-297


28

Olsson L., Ericsson R. & Cerny R., 2005. Vertebrate head development: Segmentation,

novelties, and homology. Theory in Biosciences 124: 145-163

Parsons K. J. & Albertson R. C., Roles for Bmp4 and CaM1 in shaping the jaw: Evo-

Devo and beyond. Annual Review of Genetics 43: 369-388

Santagati F & Rijli F., 2003. Cranial neural crest and the building of the vertebrate head.

Nature 4: 806-818

Sauka-Spengler T., Meulemans D., Jones M. & Bronner-Fraser M., 2007.

Ancient evolutionary origin of the neural crest gene regulatory network. Developmental Cell

13: 405-420

Sauka-Spengler T. & Bronner-Fraser M., 2008. A gene regulatory network

orchestrates neural crest formation. Nature reviews molecular cell biology 9: 557-568

Shigetani Y., Sugahara F. , Kawakami Y., Murakami Y., Hirano S. & Kuratani

S. , 2002. Heterotopic shift of epithelial-mesenchymal interactions in vertebrate jaw

evolutions. Science 296: 1316-1319

Shigetani Y., Sugahara F. & Kuratani S. , 2005. A new evolutionary scenario for the

vertebrate jaw. BioEssays 27: 331-338

Schneider R. A., 1999. Neural crest can form cartilages normally derived from mesoderm

during development of the avian head skeleton. Developmental Biology 208: 441-455

Schneider R.A. & Helms J. A., 2003. The cellular and molecular origins of beak

morphology. Science 299: 565-568

Soukup V., Epperlein H. H., Horacek I. & Cerny R., 2008. Dual epithelial origin of

vertebrate oral teeth. Nature 455: 795-798

Thiery J. P., Acloque H., Huang R. Y. J . & Nieto M. A., 2009. Epithelial-

mesenchymal transitions in development and disease. Cell 139: 871-890


29

Tríbulo C., Aybar M. J. , Nguyen V. H., Mullins M. C. & Mayor R., 2003.

Regulation of Msx genes by a Bmp gradient is Essentials for neural crest specification.

Development 130: 6441-6452

Vickaryous M. K. & Hall B. K., 2006. Human cell type diversity, evolution,

development, and classification with special reference to cells derived from the neural crest.

Biological review 81: 425-455

6.2 Nepřímé citace

Chu Y. S., Eder O., Thomas W. A., Slmcha I. , Plncet F. , Ben-Ze´ev A., Perez

E, Thiery J. P. & Dufour S., 2006. Prototypical Type I E-cadherin and Type II cadherin-

7 mediate very distinct adhesiveness through thein extracellular domains. The Journal of

biological chemismy 281: 2901-2910

Grant P.R., 1999. The ecology and evolution of Darwin´s finches. New Jersey: Princeton

University Press

bakalÁŘskÁ prÁce - univerzita karlova · 2017. 11. 15. · lebka (cranium).....13 3.1...

Documents