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PROYECTO DE GRADO EN INGENIERÍA AMBIENTAL
Caracterización de rasgos florísticos y micorrizales de plantas dominantes
de pajonales mixtos en el Páramo de Guerrero, Cundinamarca,
Colombia.
Presentado por
DANIEL SARMIENTO PALLARES
Para obtener el título de
Ingeniero Ambiental
Asesoras:
Gwendolyn Peyre
Daniela León Velandia
Facultad de Ingeniería
Departamento de Ingeniería Civil y Ambiental
Bogotá D. C.
2020
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AGRADECIMIENTOS
En primera instancia, quisiera agradecer a todos los maestros que he tenido a lo largo de mi
historia académica, comenzando con aquellos que despertaron mi interés por la ciencia
durante mi etapa escolar, hasta los que me enseñaron a lo largo de mi carrera universitaria.
En segundo lugar, debo agradecer con especial cariño a mis asesoras Gwendolyn y Daniela,
sin las cuales este trabajo no hubiese tenido norte alguno. Además les agradezco por sus
consejos, enseñanzas y acompañamiento, pero además por el ejemplo y la motivación que
me transmitieron. Cada día estoy más seguro que a este país le hacen falta más personas como
ustedes, con mucha entrega por las ciencias y por la investigación. Pueden estar convencidas
que este estudiante aspira a ser como ustedes algún día.
Un caluroso agradecimiento también debe ser dirigido a los habitantes de los municipios que
abarca el Páramo de Guerrero, los cuales nos abrieron las puertas y nos recibieron con cariño
para poder realizar este trabajo. En especial, debo agradecer a Sergio y a Don Vicente por el
trabajo dedicado y paciente durante las jornadas de campo.
No puedo dejar de agradecer a mis compañeros de investigación, Nicolás, María Camila,
Alejandro, y Mariana, pues sin su buena actitud, disposición y trabajo, este proyecto no se
habría podido llevar a cabo.
Quisiera agradecer a mis amigos de la carrera, que con certeza sé que podré llamar de la vida,
Daniela’s, Adriana, Chamat, Gabi, Lorena, Ramos, por haberme ayudado y motivado, no
solo durante la realización de este trabajo, sino durante toda mi experiencia universitaria.
Por supuesto, debo hacer mención de mis amigos del San Bartolomé, sin los cuales la vida
durante la última década no habría sido tan emocionante como lo ha sido. Pueden estar
seguros que de cada uno he aprendido una lección que, de una u otra manera, se ve reflejada
en estas páginas.
A mi novia, Jenny, no puedo dejar de agradecerle todo su apoyo durante mi trayectoria
universitaria, pero también por tenerme paciencia, darme ánimos y concejos en los momentos
adversos.
Es fundamental agradecerle por su apoyo a mis tíos, primos, abuelos y a mi hermano Juan
David, pero en especial a mis padres, Liliana y Sergio, ya que, gracias a todo su esfuerzo y
dedicación, y a su constante búsqueda de mi bienestar y desarrollo, he sido privilegiado en
la vida. Espero que estén orgullosos del fruto de su trabajo, y espero continuar
enorgulleciéndolos.
Finalmente, debo agradecer a Dios, por todas las bendiciones y dones que me ha dado. Oficio,
investidura y misión.
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DEDICATORIA
A los páramos, con su infinita riqueza y su enorme diversidad de formas de vida. Si existe
un trozo del paraíso de Dios en la tierra, seguro son estos ecosistemas.
A la Mona. Por el impacto tan grande que tuviste en mi vida, además de estar en mi memoria,
mereces quedar inmortalizada por siempre en este trabajo.
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Índice AGRADECIMIENTOS .................................................................................................................... 2
DEDICATORIA ................................................................................................................................ 3
1. Introducción ........................................................................................................................... 6
1.1. Características de los páramos ..................................................................................... 6
1.1.1. Componente abiótico ................................................................................................. 7
1.1.2. Componente florístico ............................................................................................... 8
1.2. Asociaciones entre microorganismos y plantas en los páramos: énfasis en
micorrizas ................................................................................................................................... 9
1.2.1. Micorrizas y rasgos micorrizales ........................................................................... 10
1.2.1.1. Tipo micorrizal .................................................................................................... 10
1.2.1.1.1. Micorrizas arbusculares (AM) ........................................................................... 11
1.2.1.1.2. Micorrizas orquidioides (ORM) y ericoides (ERM) ......................................... 12
1.2.1.1.3. Ectomicorrizas (EcM) ......................................................................................... 13
1.2.1.2. Estado micorrizal ................................................................................................ 14
1.3. Estudios de micorrizas en los Páramos ..................................................................... 15
1.4. Amenazas a los páramos ............................................................................................. 15
1.4.1. Caso Páramo de Guerrero ...................................................................................... 17
1.5 Objetivos ............................................................................................................................ 19
2. Metodología ......................................................................................................................... 19
2.1. Área de estudio ............................................................................................................ 19
2.2. Trabajo de campo ........................................................................................................ 20
2.3. Trabajo de laboratorio ................................................................................................ 21
2.3.1. Identificación de especies vegetales ........................................................................ 21
2.3.2. Tinción de muestras de raíces y determinación de rasgos micorrizales ............. 21
2.3.3. Recuento de esporas ................................................................................................ 22
2.4. Análisis de diversidad y análisis estadísticos ............................................................ 22
2.4.1. Descripción de los pajonales mixtos ....................................................................... 22
2.4.2. Comparación de recuento de esporas de suelo entre puntos ............................... 23
3. Resultados ............................................................................................................................ 24
3.1. Análisis de diversidad ................................................................................................. 24
3.1.1. Diversidad alfa ......................................................................................................... 24
5
3.1.2. Diversidad beta ........................................................................................................ 25
3.2. Rasgos micorrizales de las especies dominantes ....................................................... 27
3.2.1. Estado micorrizal por familias ............................................................................... 29
3.2.2. Tipos de asociación micorrizales por familias ...................................................... 30
3.3. Conteo de esporas ........................................................................................................ 32
4. Discusión .............................................................................................................................. 33
4.1. Análisis de diversidad de pajonales mixtos del Páramo de Guerrero .................... 34
4.2. Rasgos micorrizales de las especies dominantes de pajonales mixtos del Páramo de
Guerrero ................................................................................................................................... 37
4.2.1. Estado micorrizal .................................................................................................... 37
4.2.2. Tipo micorrizal ........................................................................................................ 39
4.3. Potencial micorrizal de AM en pajonales mixtos del Páramo de Guerrero ........... 40
4.4. Limitaciones del estudio .............................................................................................. 42
5. Conclusiones ........................................................................................................................ 43
6. Bibliografía .......................................................................................................................... 44
7. Anexos .................................................................................................................................. 57
7.1. Anexo 1. Lista de especies vegetales identificadas en los pajonales mixtos del
páramo de guerrero ................................................................................................................ 57
7.2. Anexo 2. Registro fotográfico de las observaciones al microscopio de las raíces. . 59
7.3. Anexo 3. Coberturas de las especies en cada punto muestreado............................. 63
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1. Introducción
Por encontrarse en la zona intertropical, pero también por limitar con dos océanos, y presentar
variaciones altitudinales como consecuencia del levantamiento de Los Andes, Colombia es
un país en el cual es posible encontrar un espectro extenso de biomas, y por lo mismo, es
posible dividir el territorio en regiones biogeográficas, siendo éstas: la Amazonía, la región
Pacífica, el Valle del Río Magdalena, la región Caribe, la región de la Orinoquía, la región
de la Guyana, la región Insular, y la región Andina (Ojeda et al., 2001).
Uno de los ecosistemas más representativos, y presente principalmente en la bio-región
Andina, se trata de los páramos, los cuales tienen condiciones únicas en cuanto a su clima,
geología, hidrología, y biodiversidad, en comparación con otros ecosistemas en la bio-región,
en Colombia, e incluso en el mundo (Garavito-Rincón, 2015). Sin embargo, tanto la citada
autora como muchos otros, han expuesto que el ecosistema se encuentra en jaque por
diferentes actividades económicas desarrolladas en el país. La problemática se complica
cuando respetados autores como Thomas van der Hammen (2002) han afirmado que la
literatura publicada acerca de los páramos, si bien ha incrementado en las últimas décadas,
es insuficiente en muchas materias de interés.
Teniendo en cuenta la necesidad de contar con más información de estos ecosistemas, los
cuales son fundamentales por sus aportes en materias ecológicas, sociales y económicas; y
dado que Colombia es el país con mayor área de páramos en el continente americano
(Morales-Rivas et al., 2007), pero en el que también se han presentado varias amenazas que
han vulnerado estos ecosistemas, es prácticamente una responsabilidad de investigadores
profundizar en su conocimiento, como también promover su divulgación a través de la
publicación de documentos científicos. Justamente esto, es lo que se encontrará en las
siguientes páginas.
1.1. Características de los páramos
Los páramos son ecosistemas zonales de montaña que pueden encontrarse entre los 3000
msnm y los 4800 msnm en Los Andes tropicales, y específicamente en Colombia, a partir de
los 3500 msnm en las cordilleras central y occidental, o de los 3600 msnm en la cordillera
oriental (Díaz-Granados et al., 2005; Luteyn, 1999). No obstante, la altitud no es el único
factor que determina la frontera paramuna, pues es necesario tener en cuenta variables
climáticas, geomorfológicas, bióticas, e incluso culturales (Serrano-Giné & Galárraga-
Sánchez, 2015). Así es como, por ejemplo, Cuatrecasas (1958) establece que este ecosistema
puede ser dividido en tres sub-pisos de acuerdo con la altitud, pero también según las
comunidades vegetales que se encuentren (Peyre et al., 2015), siendo éstos: el sub-páramo,
el páramo medio o mid-páramo, y el súper-páramo.
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1.1.1. Componente abiótico
Profundizando en el clima de los páramos colombianos, es fundamental tener presente que
éstos ocupan alrededor del 2.5% del territorio (Morales-Rivas et al., 2007), distribuidos en
las tres cordilleras y en la Sierra Nevada de Santa Marta. Por la misma razón, presentan
amplios rangos en variables climáticas como la temperatura, el brillo solar, la nubosidad, la
humedad y significativamente, la precipitación. Algunos autores han afirmado que el rango
de ésta última puede ser tan amplio, entre los 600 mm/año y los 3000 mm/año (Díaz-
Granados et al., 2005). En cambio, otros autores han determinado que el rango puede ser más
conservativo y estar en promedio entre 1200 mm y 2000 mm al año (Buytaert et al., 2004),
por lo que de todas las fuentes bibliográficas se podría establecer un promedio de entre 2500
y 3000 mm (Rangel, 2000).
Otras variables climatológicas tienden a variar mucho más, pero en términos generales, la
humedad relativa es alta, casi nunca siendo menor al 50% (Lauer, 1981); la variación diaria
de la temperatura puede ser tan drástica que se puede pasar de heladas a grados bajo cero,
hasta casi los 20°C (Rangel, 2000; Hofstede et al., 2003); y la radiación solar y la presión
atmosférica tienden a ser altas y bajas, respectivamente (Díaz-Granados et al., 2005).
Pasando al campo de la geomorfología, pero sin desligarse completamente del tema climático
(y más específicamente del ámbito hidrológico), un componente característico de los
páramos son sus suelos. Dos factores principales aportan para que los suelos paramunos sean
distintivos: el clima frío y húmedo, junto con bajas presiones atmosféricas, favorecen la
acumulación de materia orgánica; por otro lado, el origen volcánico de los suelos, ricos en
metales como hierro y aluminio, previenen la descomposición microbiana de la materia
orgánica. Por lo anterior, los suelos tienen alto contenido húmico y son relativamente ácidos,
además de presentar una estructura altamente porosa (Buytaert et al., 2006). Como
consecuencia de estos rasgos, los suelos de páramo presentan una alta conductividad
hidráulica (Díaz-Granados et al., 2005), y de la misma manera, un alto nivel de retención de
agua (Anthelme & Peyre, 2019; Vázquez et al., 2015).
Considerando tanto la conductividad hidráulica, como la retención hídrica de los páramos,
se logra comprender su idoneidad como reguladores hídricos, y por lo tanto, como
suministradores fundamentales del recurso hídrico en Colombia. En números aproximados,
los páramos regulan el 70% de las cabeceras de los ríos, aportan el 4% de la oferta hídrica a
nivel nacional, y abastecen al 60% de los municipios de Boyacá, Cundinamarca, los
Santanderes, y Tolima (Díaz-Granados et al., 2005).
A partir de esto, es posible ahondar en el potencial que poseen los ecosistemas paramunos,
en cuanto a la oferta de servicios ecosistémicos que pueden proveer. Teniendo en cuenta la
clasificación proporcionada por Millenium Ecosystem Assessment (MEA, 2003), es posible
afirmar que el páramo proporciona todos los tipos de servicios ecosistémicos: puede suplir
servicios de soporte, como lo son el ciclaje de nutrientes, la formación de suelos, y en menor
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medida, de productividad primaria; igualmente, servicios regulatorios, como son la
regulación hídrica, climática o del carbono; también servicios de aprovisionamiento, como
son la provisión de agua poco contaminada, de alimentos, de materias primas, e incluso de
medicinas de origen natural; y finalmente, servicios culturales como la educación, recreación
y ecoturismo, investigación, entre otros más (Hofstede et al., 2003; Buytaert et al., 2004).
1.1.2. Componente florístico
Después de haber enumerado algunos conceptos del componente abiótico de los páramos, es
importante establecer generalidades del componente biótico de los mismos, y principalmente
del más estudiado: la flora. Se estima que en los páramos Andinos pueden habitar unas 4700
especies de plantas (Hofstede, 2014), de las cuales 3400 serían vasculares, y el resto no-
vasculares, con entre 60%-80% de endemismos (Luteyn, 1999; Londoño et al., 2014). En el
aspecto local, se cree que las especies vegetales en los páramos colombianos podrían llegar
a ser 3200 (Rangel, 2002) convirtiendo a Colombia en el país más fitodiverso a escala
nacional, mientras que Ecuador sería el más fitodiverso a escala local (Peyre et al., 2019).
Esta riqueza, que es considerablemente importante si se tiene en cuenta que los páramos son
ecosistemas de alta montaña, puede ser explicada ya que las especies presentan varias
características que les permiten sobrevivir a las condiciones climáticas adversas, como lo
son: el miniaturismo o la formación de cojines, las hojas esclerófilas, pubescencia, la
permanencia de las hojas muertas sobre el tallo, entre otras (Vázques & Buitrago, 2011;
Peyre, 2018; Peyre et al., en revisión).
Ecológicamente hablando, es más significativo entender la flora paramuna dentro de las
comunidades vegetales que se forman en los diferentes sub-pisos del páramo. Comenzando
con el sub-páramo, es importante entender que se trata de una zona de ecotonía con el bosque
alto-andino, y por lo tanto se encuentran unidades mixtas de vegetación (Hofstede et al.,
2003). Por lo mismo, el sub-páramo es considerado el estrato más biodiverso, lo que se ve
reflejado en la gran riqueza de especies y de comunidades vegetales (Peyre et al., 2018).
Entre las comunidades observadas se destacan (Rangel, 2000): comunidades boscosas,
matorrales, matorral-pajonal, frailejonales, pajonal-frailejonal, pajonales, rosetales,
chuscales, y turberas. En total, se estima que el número de comunidades en este estrato podría
alcanzar las 112 (Rivera-Ospina, 2001).
Pasando al páramo medio (páramo per-se), es posible afirmar que presenta la mayor
diversidad en cuanto a comunidades vegetales se refiere (Rangel, 2000), siendo
aproximadamente 146 (Rivera-Ospina, 2001). En éste, las comunidades predominantes en el
paisaje son los pastizales, los frailejonales, los pajonales, y los chuscales, así como
comunidades mixtas como la de pajonal-frailejonal, la cual es una de las más abundantes
(Hofstede et al., 2003). Esta última se trata de una comunidad especialmente destacada, pues
en ella convergen especies dominantes de la familia Poaceae, como las pertenecientes al
género Calamagrostis (Peyre et al., 2018; Cerón & García, 2009), con especies
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representativas de diferentes géneros de rosetas caulescentes, como Espeletia (Hofstede et
al., 2003).
En cuanto al estrato más alto, el súper-páramo, se debe aclarar que éste presenta la menor
diversidad de comunidades vegetales (Rangel, 2000), con aproximadamente 69 tipos de éstas
(Rivera-Ospina, 2001). Aun así, es posible encontrar comunidades vegetales como pajonal-
frailejonal (o cada una por separado), matorrales, o pastizales, así como cojines (Rangel,
2000). Así mismo, es fundamental destacar que en este estrato se presenta un alto número de
endemismos, siendo Colombia el país en el cual se dan los mayores porcentajes en este sub-
piso (Sklenár & Balslev, 2005), así como en desiertos peri-glaciares (Peyre et al., 2018).
1.2. Asociaciones entre microorganismos y plantas en los páramos: énfasis en
micorrizas
Una parte del componente biótico que ha sido poco estudiada en los páramos es la micro-
biota. Si bien se considera que los microorganismos están presentes de manera ubicua en
muchos ecosistemas, como se estableció anteriormente, en los páramos su crecimiento es
lento y poco notorio, como consecuencia de las condiciones ambientales y del suelo (Buytaert
et al., 2006). Por lo tanto, algunos estudios han encontrado que una manera para que los
microorganismos tengan éxito, es actuando sinérgicamente entre grupos con diferentes
funciones y requerimientos metabólicos (Beltrán-Pineda & Lizarazo-Forero, 2013). En
contraste, organismos como los hongos sí pueden prosperar con facilidad, aprovechando las
condiciones paramunas de humedad y las características del suelo, haciendo uso de
mecanismos contra las bajas temperaturas, y habitando principalmente la rizósfera
(Gualdrón-Arenas et al., 1997).
Una manera adicional en la que sobreviven los microorganismos, es a través de asociaciones
simbióticas, entendiendo el concepto como la interacción biológica, positiva o negativa, entre
especies. Por ejemplo, en el espectro del parasitismo, es posible encontrar algunos hongos
fitopatógenos en individuos del género Espeletia (Gaitan-Naranjo, 2018).
Por otro lado, se encuentran los mutualismos, de los cuales existen dos ejemplos
fundamentales: los líquenes y las micorrizas. Los primeros son asociaciones entre un hongo
y un organismo autótrofo, los cuales cumplen funciones de sucesión a la vegetación, forman
el suelo y logran retener agua (Medina-Merchán, 2006). Teniendo en cuenta su importancia
ecológica, los escasos estudios sobre estos simbiontes en Colombia se han centrado en
determinar su riqueza y diversidad, encontrando entre 264 especies (González et al., 2019),
y 285 especies (Aguirre, 2008). Adicionalmente, este último autor afirma que los páramos
de la región Andina albergan alrededor del 20% de la riqueza de especies de la región en sí.
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1.2.1. Micorrizas y rasgos micorrizales
El segundo ejemplo de las simbiosis mutualistas en el páramo, se trata de las micorrizas, las
cuales se definen generalmente como asociaciones mutualistas entre las raíces de las plantas
y hongos de diversos phyla (Amaranthus et al., 2009), aunque una definición más específica
haría referencia a una asociación simbiótica entre un hongo, el cual está especializado para
la vida en el suelo o en plantas, y una raíz u otro órgano de una planta que tenga contacto con
el sustrato (Brundrett, 2004). La asociación puede ser esencial para uno o para los dos
simbiontes, aunque en general, se tiene la concepción de que las plantas son las que se ven
mayormente beneficiadas, incluso, hasta el punto en el que se cree que fueron fundamentales
para la colonización vegetal de la tierra (Smith & Read, 2008), y que son determinantes en
la formación de comunidades de plantas y su diversidad (Moora, 2014).
En términos generales, y para profundizar más en la asociación, la dinámica es que el hongo
(micobionte) le transfiere nutrientes minerales a la planta (principalmente fósforo), mientras
que la última (fitobionte), aunque no en todos los casos, le transfiere metabolitos provenientes
de la fotosíntesis al primero (Brundrett, 2008). De igual manera, varios estudios han
encontrado que el micobionte también juega un papel importante en la transferencia de
nitrógeno en formas orgánicas e inorgánicas (Gobert & Plassard, 2008); en la estimulación y
desarrollo de mecanismos para resistir patógenos (Tripathi et al., 2008); en una mayor
eficiencia en el uso, transporte, y consumo de agua (Marjanovic & Nehls, 2008); e incluso
se ha observado que pueden incrementar la tolerancia de algunas plantas usadas en fito-
remediación, lo que volvería más eficiente este proceso (Regvar & Vogel-Mikuš, 2008).
Por lo anterior, está claro que la asociación entre planta y hongo es extremadamente fuerte e
importante, razón por la cual no se deberían desligar al momento de estudiar uno u otro
simbionte. Una manera para lograr el estudio de la simbiosis, es determinando los rasgos
micorrizales de una planta, los cuales son el tipo y el estado micorrizal, que determinan tanto
el tipo y el estado de la asociación entre el fitobionte y el micobionte (Moora, 2014).
1.2.1.1. Tipo micorrizal
El primer rasgo micorrizal se trata, valga la redundancia, del tipo micorrizal, el cual está
determinado por las características morfológicas y funcionales, así como la taxonomía del
hongo involucrado en la asociación. Por lo tanto, este rasgo hace referencia a la identidad del
hongo y a las modificaciones estructurales que se generan en ambos miembros durante la
asociación (Peterson & Farquhar, 1994). De esta manera, se distinguen cinco tipos
micorrizales (con sus siglas en inglés): micorrizas arbusculares (AM); micorrizas
orquidioides (ORM); micorrizas ericoides (ERM); ectomicorrizas (EcM); y no micorrizal
(NM) (Moora, 2014). Una clasificación más general incluiría los primeros tres tipos como
endomicorrizas, mientras que las restantes serían ectomicorrizas o no micorrizales. Según
Brundrett (2009), 92% de las plantas forman endomicorrizas (82% AM, 9% ORM, y 1%
11
ERM), 2% forma ectomicorrizas, y el restante 6% es no micorrizal. A continuación se detalla
cada uno de los tipos micorrizales.
1.2.1.1.1. Micorrizas arbusculares (AM)
Como ya se estableció, este es el tipo de asociación micorrizal más común, pero también la
más antigua evolutivamente hablando (Smith & Read, 2008). Esta sucede en una enorme
variedad de plantas, pero es llevada a cabo por hongos simbiontes obligados del filo
Glomeromycota (Smith & Read, 2008). El nombre es derivado de la estructura más
característica formada por estos hongos, que es el arbúsculo, el cual es formado por la
ramificación dicotómica de las hifas dentro de las células corticales de la raíz, le da una
apariencia de árbol (Figura 1) (Brundrett, 2008).
Además de la formación de arbúsculos, este tipo de asociación puede ser identificado por la
manera en la que las hifas proliferan, o por la formación de estructuras como vesículas, las
cuales son estructuras de almacenamiento de nutrientes, o esporas, que cumplen la función
de propágulos del hongo (Cepero de García et al., 2012). De las maneras como colonizan las
hifas, se pueden distinguir dos formas. La primera, las proliferaciones tipo Arum, son series
de hifas que se extienden linealmente a lo largo de los espacios intercelulares de las células
corticales, y que desarrollan arbúsculos en hifas terminales, por lo que la fase intercelular es
dominante sobre la intracelular (Figura 2). La segunda son las proliferaciones tipo Paris, en
las que las hifas crecen únicamente en una fase intracelular, formando redes que “serpentean”
dentro de las células corticales. Esto les da una apariencia de ovillos de lana a las hifas (Figura
3), y de las cuales se desprenden arbúsculos de menor tamaño (Smith & Smith, 1997).
Figura 1. Imagen de un arbúsculo de Glomus (Brundrett, 2008).
Recuperada de: https://mycorrhizas.info/resource.html#photos
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Figura 2. Proliferación tipo Arum de Glomus versiforme.
Se destacan las hifas paralelas entre las células y los
arbúsculos terminales (Brundrett, 2008). Recuperado de:
https://mycorrhizas.info/vam.html
Figura 3. Proliferación tipo Paris en las raíces de
Erythronium americanum Ker Gawl. Se destacan las hifas
en forma de ovillo dentro de las células corticales
(Brundrett, 2008). Recuperado de:
https://mycorrhizas.info/vam.html
Por último, como se mencionó antes, tanto las vesículas como las esporas son indicadores de
colonización por micorrizas arbusculares. Las primeras se pueden encontrar
intracelularmente, mientras que las segundas pueden encontrarse intracelularmente, pero
también fuera de las raíces (Brundrett, 2008). De manera particular, las vesículas son
estructuras únicas de las AM (Figura 4), pues además de cumplir su función para almacenar
nutrientes, también se ha identificado que para algunas especies de hongos, pueden servir
como propágulos (Biermann & Linderman, 1983).
1.2.1.1.2. Micorrizas orquidioides (ORM) y ericoides (ERM)
Para completar el 10% restante de los tipos de endomicorrizas, es necesario describir las
micorrizas orquidoides y las ericoides. Las primeras son las que más difieren con el resto de
Figura 4. Vesículas producidas por Glomus (Brundrett,
2008). Recuperado de: https://mycorrhizas.info/vam.html
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tipos micorrizales, ya que, como su nombre lo indica, se asocian solo con plantas de la familia
Orchidaceae, pero además porque aparte de que la asociación se da en las raíces, también se
puede dar en otras partes de la planta, como el tallo (Batty et al., 2002). Incluso, algunos
autores han llegado a afirmar que la planta necesita del hongo para que sus semillas puedan
germinar (Smith & Read, 2008). La colonización se da intracelularmente por el
enrrollamiento de hifas que no se pueden diferenciar entre sí (Batty et al., 2002).
Por otro lado, y de la misma manera como las micorrizas orquidoides se asocian con
orquídeas, las micorrizas ericoides se asocian a plantas de la familia Ericaeae. La
característica principal en este caso, yace en que la colonización se da en las células de la
epidermis de los pelos de las raíces de las ericáceas (Massicotte et al., 2005). Al igual que
con las ORM, o la proliferación tipo Paris de las AM, las hifas forman ovillos intracelulares;
sin embargo, se pueden diferenciar de las otras pues no forman arbúsculos, pero además las
hifas se ven dénsamente enrolladas (Brundrett, 2008). En las Figura 5 y Figura 6 se pueden
apreciar tanto una colonización por ORM, como una por ERM, respectívamente.
1.2.1.1.3. Ectomicorrizas (EcM)
Para terminar con los tipos micorrizales, es fundamental definir y caracterizar las
ectomicorrizas. En este tipo de asociación actúan hongos pertenecientes principalmente a los
filo Basidiomycota y Ascomycota y, casi siempre, plantas leñosas perennes (Smith & Read,
2008). Como la raíz de la palabra lo indica, se trata de micorrizas que colonizan la parte más
externa de las raíces, específicamente, los espacios intercelulares en la epidermis de las raíces
(Brundrett, 2008).
Las hifas de los hongos formadores de ectomicorrizas se encuentran dispersas en el suelo,
formando estructuras propias del mismo para transportar y almacenar nutrientes (Agerer,
1991). Cuando las hifas entran en contacto con las raíces de plantas, las reconocen y se
adhieren a las células del ápice de las mismas. En este momento se empieza a formar el
Figura 5. Ovillos de hifas de ORM en la raíz de
Thelymitra crinita (Brundrett, 2008). Recuperado de:
https://mycorrhizas.info/ozplants.html#orchid
Figura 6. Ovillos de hifas de ERM en los pelos de raíz de
Leucopogon verticillatus (Brundrett, 2008). Recuperado
de: https://mycorrhizas.info/ozplants.html#ericoid
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manto, el cual es una de las estructuras distintivas de las ectomicorrizas pues se trata de una
red de hifas que se extiende por la superficie de la raíz. Esta estructura es importante pues en
muchos casos modifica las raíces de la planta, de tal manera que es posible ver la asociación
a simple vista, y se extiende hacia afuera para tener más superficie en contacto con el suelo
(Figura 7) (Brundrett, 2008). La segunda estructura propia de las ectomicorrizas se trata de
la Red de Hartig, la cual se forma cuando las hifas colonizan masivamente los espacios
intercelulares de la epidermis, formando una configuración de laberinto, y gracias a la cual
se genera una interfaz para el intercambio de productos entre los dos simbiontes (Massicotte
et al., 1989). En la Figura 8 se puede observar la Red de Hartig entre células de la epidermis
de una raíz de Pinus strobus L.
1.2.1.2. Estado micorrizal
En contraste con la considerable cantidad de información que puede obtenerse del tipo
micorrizal, el estado micorrizal de una planta solo establece si la misma puede o no tener sus
raíces colonizadas por un hongo (Moora, 2014). De acuerdo a la frecuencia y ocurrencia del
hongo micorrizal en las raíces de las plantas, el estado micorrizal puede ser: obligado (OM),
facultativo (FM), o no micorrizal (NM) (Moora, 2014). En resumen, el estado micorrizal
indica si las raíces de una especie de planta son consistentemente colonizadas (OM), algunas
veces pero no siempre (FM), o nunca colonizadas (NM) por el hongo micorrizal (Smith &
Read, 2008). En términos generales, las asociaciones tipo ORM, EcM, y ERM son
consideradas como obligadas para la planta (OM), mientras que en los casos de simbiosis
con AM, algunas especies pueden ser facultativas (FM) (Smith & Read, 2008).
Figura 8. Red de Hartig en raíz de Pinus strobus
(Brundrett, 2008). Recuperado de:
https://mycorrhizas.info/ecm.html
Figura 7. Manto (hilos blancos) y raíz modificada
(ramificaciones amarillas) generadas por EcM (Malajczuk
et al., 1982). Recuperado de:
https://mycorrhizas.info/ecm.html
15
1.3. Estudios de micorrizas en los Páramos
Como se ha venido denotando y resaltando a lo largo de este documento, existen muchos
vacíos en varias materias relacionadas con los páramos. Este vacío es especialmente notorio
en cuanto al componente de microorganismos del ecosistema paramuno, y principalmente,
es preocupante en cuanto a micorrizas se refiere.
Algunos de los estudios se han realizado en Ecuador, en dónde se han encontrado
asociaciones AM a gran altitud en los Andes de ese país (Schmidt et al., 2008), así como
especies de las cuales se conocen los rasgos micorrizales, como las pertenecientes al género
Polylepis (Fehse et al., 2002). De igual manera, se han llevado a cabo algunos estudios en
los páramos de los Andes venezolanos, pero con la particularidad de que no se han
caracterizado las micorrizas, sino que solamente se ha determinado su presencia (Montilla et
al., 2018).
En lo que respecta a los páramos colombianos, de la literatura consultada, se destaca el
trabajo de García et al (2005), realizado en los páramos de El Granizo y Chingaza, y en el
cual se encontró que ocho especies vegetales representativas del sub-páramo y páramo
presentaron micotrofía con hongos formadores de micorrizas arbusculares; y además se
encontró una relación directa entre la diversidad de hongos AM y el número de esporas
presentes en la rizósfera, con la dinámica sucesional del ecosistema.
De igual manera, en su estudio en el Páramo El Granizo, Coba de Gutiérrez (2005) determinó
la presencia de micorrizas arbusculares en muestras de raíces de Espeletiopsis corymbosa
(Humb. & Bonpl.) Cuatrec., y de Pentacalia vaccinoides (Kunth) Cuatrec. También
descubrió que la presencia de AM es fundamental, dado que los suelos del Páramo El Granizo
tienen contenidos de fósforo en formas inaccesibles para las plantas allí presentes.
Finalmente, encontró una gran cantidad de esporas pertenecientes a AM, por lo que concluyó
que los páramos, pero específicamente el páramo en cuestión (El Granizo), se pueden
considerar como bancos naturales de esporas.
En cuanto al caso específico del Páramo de Guerrero, como se mencionó en numerales
anteriores, solo se ha desarrollado un único trabajo investigativo de microorganismos o
micorrizas (Moreno-Torres & Ruiz-Rodríguez, 2016), realizado por Bernal et al (2006). En
este estudio se presentó un reporte de la presencia de endomicorrizas arbusculares en la
hojarasca, así como el conteo de esporas en muestras de suelo. Sin embargo, no se reportó a
qué especies vegetales estaban asociadas, ignorando los ragos micorrizales de las mismas.
1.4. Amenazas a los páramos
Para comenzar, es importante destacar que la bio-región Andina ha sufrido la mayor presión
antropogénica de todas, pues la mayor parte de los centros urbanos más poblados del país se
encuentran establecidos en ésta (Ojeda et al., 2001). Por la misma razón, en la bio-región
16
también se ha desarrollado una plétora de actividades económicas, con el fin de abastecer las
necesidades de la creciente población, entre las que se destacan la agricultura, la minería y el
pastoreo (Peyre et al., 2018; Vázquez et al., 2015). Sin ser ajenos a ésto, los páramos se han
visto perjudicados tanto por impactos locales (como los mencionados), así como por
impactos globales (como podrían ser el cambio climático y la alteración de ciclos naturales)
(Hofstede et al., 2003).
Comenzando con los primeros impactos, se puede afirmar que tienen como causa la gran
población asentada en la Región Andina. Fruto de ello, la demanda por recursos ha
aumentado en el último siglo, lo que ha generado un desplazamiento altitudinal de la frontera
agrícola hasta llegar al páramo (Vázquez et al., 2015). Para lograr transformar el paisaje, de
tal manera que sea posible desarrollar actividades agrícolas, ha sido necesario remover la
capa vegetal nativa (a través de quemas o talas), que combinado con la erosión y la adición
de agroquímicos, han afectado a escala local las propiedades del suelo (químicas e
hidráulicas) y la diversidad de flora (Peyre, 2015).
En cuanto a las actividades de pastoreo, se ha introducido principalmente ganado bovino y
ovino (los cuales requieren de grandes extensiones de terreno), a través de quemas, lo cual
ha afectado directamente la diversidad de flora y fauna (Hofstede et al., 2003).
Adicionalmente, los mismos hábitos de los rumiantes han producido una presión de selección
sobre las especies vegetales que consumen, acabando con aquellas propias del ecosistema
(por ejemplo Calamagrostis spp.) (Molinillo & Monasterio, 1997), y cambiando el paisaje a
praderas erosionadas y con tendencia a desaparecer (Hofstede et al., 2003).
En menor medida, pero igualmente amenazante para la biodiversidad, es necesario tener en
cuenta la dinámica de deforestación-reforestación de especies leñosas del bosque alto-andino
y el sub-páramo (Hofstede et al., 2003). Esto es especialmente notorio, por ejemplo, al
analizar la pérdida de bosques de Polylepis spp. (Kessler, 2006), o el estado de conservación
de los mismos (En peligro o Vulnerable, dependiendo de la localidad) (Rangel & Arellano,
2007). Para remediar las pérdidas, paradójicamente, se han realizado prácticas irresponsables
de reforestación con especies introducidas (Pinus spp.), lo que ha logrado desecar y acidificar
los suelos (Peyre, 2015).
Otra amenaza que genera impactos no tan notorios como los agropecuarios, pero de la cual
adicionalmente se tiene muy pocos estudios, es la minería. Lo primero tiene que ver,
principalmente, con que la minería está explícitamente prohibida en ecosistemas de páramo
en Colombia, según la Ley 1930 de 2018. Sin embargo, previo a esta reglamentación, ya se
habían otorgado más de 350 títulos mineros en zonas paramunas (Valenzuela, 2015). De los
impactos que tiene esta actividad extractiva, es posible enumerar la contaminación de los
suelos o la remoción de cobertura vegetal (Hofstede et al., 2003; Peyre, 2015).
Por último, un impacto indirecto que debe tenerse en cuenta, se refiere al cambio climático.
Si bien es complicado hacer predicciones específicas sobre las modificaciones en los
ecosistemas paramunos (Hofstede et al., 2003), sí es posible hacer algunas predicciones
generales. En primer lugar, debido al aumento de temperaturas, la vegetación endémica de
páramo podría ser invadida por la ascensión de plantas leñosas de menores altitudes, pero
17
además sería restringida por las condiciones más agrestes del suelo, y las pendientes que son
más críticas a mayores altitudes (Young et al., 2011). De esa manera, es probable que la
abundancia y riqueza de especies vegetales decrezca, viéndose reflejado en la extinción de
varias de éstas (Peyre, 2015).
Adicionalmente, este impacto en el clima podría modificar el componente abiótico de varias
maneras: el aumento de temperaturas y de la radiación solar podría incrementar la
evapotranspiración y la evaporación de cuerpos de agua, alterando el ciclo hidrológico y el
suministro de agua (Ruiz-Carrascal et al., 2011); y la radiación solar elevada, emparejada
con un aumento en la precipitación, podría aumentar las tasas de erosión y desertificación, lo
que a su vez afectaría la capacidad de regulación hidráulica (Peyre, 2015; Ruiz-Carrascal et
al., 2011).
Con el fin de resumir las amenazas al páramo y sus consecuentes impactos, es útil volver a
revisar cómo se verían afectados los servicios ecosistémicos que provee el páramo, según la
clasificación de MEA (MEA, 2003). Si bien algunos servicios de aprovisionamiento, como
la producción de comida en actividades agropecuarias, los combustibles, o incluso el agua
podrían aumentar, otros recursos de abastecimiento como la farmacopea, o servicios de
regulación climática o hídrica tendrían una tendencia de disminución (Peyre, 2018).
1.4.1. Caso Páramo de Guerrero
El Páramo de Guerrero (conocido también como Complejo de Guerrero) es un sistema de
páramos localizados al norte de la ciudad de Bogotá, en el departamento de Cundinamarca,
y el cuál se extiende por varios de los municipios del mismo, incluyendo una reducida
fracción (13 Ha) en el departamento de Boyacá (Morales-Rivas et al., 2007). Este páramo es
de gran importancia a nivel regional, pues gran parte del drenaje proveniente del mismo
termina en ríos como el Bogotá, el Suárez, el Carare, y el Negro (IDEAM, 2013).
No obstante, también ha adquirido relevancia en el espectro público en los últimos años por
su deterioro ambiental (Tiempo, 2004; Agencia de Noticias UN, 2016), pero sin ser suficiente
para que muchos de los conflictos y problemáticas se hayan estudiado a cabalidad. Sin
embargo, de la literatura disponible, se puede afirmar que las principales amenazas a las que
se ha visto sujeto el Páramo de Guerrero, en sus componentes biótico y abiótico, son causadas
por la agricultura, la ganadería y la minería (Arias-Bernal, 2012). Dentro de estas amenazas
se pueden mencionar la pérdida de vegetación nativa y tradicional, la desestabilización de la
materia orgánica en el suelo, y la pérdida de microorganismos (Arias-Bernal, 2012).
Por un lado, a partir de la década de 1950 el Páramo de Guerrero ha presentado un aumento
en el desarrollo de actividades agropecuarias, principalmente con el cultivo de papa y la
ganadería, por lo que al mismo tiempo se evidencia una expansión en la frontera agrícola,
gracias a la adopción de prácticas productivas modernas que requieren de grandes
extensiones de tierra (León-Rodríguez, 2011). Esto ha causado cambios importantes en las
18
coberturas vegetales, principalmente en la reducción de bosques naturales y de vegetación
paramuna (Cubillos-Gonzáles, 2011); y en el aumento de arbustos, cultivos transitorios, y
pastizales (Peña-Quemba, 2015).
A pesar de que aún están en mora más estudios que determinen qué familias o géneros de
plantas han sido las más afectadas, sí se ha podido determinar que gramíneas endémicas no
son capaces de sobrevivir en suelos que han sido deteriorados por el uso de agroquímicos y
las actividades pecuarias; por lo que los agricultores han optado por la introducción de
especies exóticas como Holcus lanatus L., o Lolium perenne L., las cuales se han podido
adaptar con relativa facilidad a las condiciones y han desplazado aún más las especies nativas
(Cubillos-Gónzales, 2011; León-Rodríguez, 2011).
Por otro lado, la erosión por causas naturales (como la lluvia y el viento) y antropogénicas
(como el pastoreo, el arado excesivo de la tierra, y la minería), sumada a los cambios en la
cobertura vegetal, y la aplicación de agroquímicos, son de los principales factores para la
pérdida y consecuente desestabilización de la materia orgánica presente en el suelo (Arias-
Bernal, 2012). Como se había establecido en párrafos anteriores, la materia orgánica en el
suelo es una de las características más importantes por su intervención en la retención hídrica,
los procesos de ciclaje de nutrientes, y la prosperidad de ciertas formas de vida como plantas
y microorganismos. Por lo tanto, debido a las causas de erosión mencionadas, así como al
uso de agroquímicos, los cuales se presentan en el Páramo de Guerrero (Cubillos-Gonzáles,
2011), no es extraño que algunos estudios como el de Lis-Gutiérrez et al (2019) hayan
encontrado menores contenidos de carbono orgánico en suelos de este páramo, en los cuales
se han desarrollado actividades agropecuarias.
Para finalizar se debe resaltar la posible pérdida de diversidad de microorganismos, ya que
además ésta presenta un vínculo importante con las primeras dos amenazas descritas. La
realidad actual del Páramo de Guerrero es que los estudios sobre la micro-biota, y cómo ésta
responde a los impactos generados por las actividades productivas allí realizadas, son
prácticamente inexistentes, habiéndose realizado solo uno hasta el año 2016 (Moreno-Torres
& Ruiz-Rodríguez, 2016). Esto es particularmente problemático pues, si bien muchas veces
la diversidad de comunidades microbianas es un parámetro pasado por alto, ellas juegan un
papel importante en la presencia de carbono orgánico, nutrientes y en la degradación de
contaminantes en el suelo (Hofman et al., 2003). Además, los microorganismos se consideran
como indicadores biológicos de calidad y fertilidad en los suelos (Foissner, 1999).
Sin embargo, al evaluar la situación actual del ecosistema, es posible predecir el efecto de las
actividades productivas que se desarrollan, sobre la micro-biota. Por ejemplo, la
compactación del suelo, como consecuencia de la presencia de ganado, o por el traslado de
materiales durante explotaciones mineras, ralentiza los procesos de respiración y
descomposición, por lo que estas actividades causarían una disminución en las poblaciones
de microorganismos (Cubillos-Gonzáles, 2011). De igual manera, la afirmación de que
prácticas de agricultura intensiva, en la que se utilizan fertilizantes y herbicidas de origen
mineral, están relacionadas con menor diversidad microbiana (Stagnari et al., 2014), menor
19
biomasa de origen microbiano (Filser et al., 1995), y menor desarrollo en hongos formadores
de micorrizas (Gryndler et al., 2005), es altamente consensuada entre los expertos.
1.5 Objetivos
Teniendo en cuenta todo lo anteriormente expuesto, se hace evidente la necesidad de
desarrollar estudios científicos sobre el componente micro-ambiental de los páramos en
Colombia. Si esta es una necesidad latente, uno de los mejores lugares para dar el paso se
trata del Páramo de Guerrero, no solo por su importancia a nivel regional, sino también por
las amenazas que lo aquejan. Por lo tanto, el presente trabajo se trazó como objetivo el
caracterizar los rasgos florísticos y micorrizales, asociados a las plantas dominantes de
ecosistemas de pajonal mixto en el Páramo de Guerrero. Para cumplir este objetivo, primero
se propuso describir los ecosistemas de pajonal mixto del Páramo de Guerrero, en términos
de diversidad vegetal, para luego describir cuantitativamente los tipos de asociación
micorrizal y el estado micorrizal de las especies de plantas dominantes de pajonal mixto.
Finalmente, se estableció el potencial de colonización de micorrizas arbusculares a partir del
recuento de esporas del suelo. Con esto, el presente trabajo se convierte en el primero de su
clase publicado en Colombia, y servirá como un marco de referencia y un elemento basado
en datos científicos para la toma de decisiones en el Páramo de Guerrero u otros páramos de
la región.
2. Metodología
2.1. Área de estudio
El muestreo se realizó en el sistema de páramos de Guerrero, en doce puntos distribuidos en
varios municipios tanto en la zona delimitada oficialmente por la Corporación Autónoma
Regional de Cundinamarca (seis puntos), como en los ecosistemas circundantes que no están
delimitados (seis puntos). En resumen, cuatro puntos se muestrearon en Zipaquirá (PA01,
PA02, PA03, PA04), dos en Supatá (PA08, PA09), dos en San Cayetano (PA10, PA11), y
uno en Pacho (PA12), Tausa (PA07), Cogua (PA06) y Tabio (PA05), respectivamente. En la
Figura 9 se pueden apreciar, tanto la ubicación a nivel geográfico, como la altitud de cada
punto muestreado.
20
Es importante aclarar que los puntos muestreados no fueron seleccionados al azar, sino que
se escogieron debido a que los dueños de diferentes predios en la región afirmaron que sus
terrenos comprendían zonas del Páramo de Guerrero, y además aceptaron a que los mismos
fueran estudiados, previa autorización de acceso.
2.2. Trabajo de campo
Se implementó el método de parcelas cuadradas, para muestrear las comunidades vegetales,
ya que de esta forma es fácil medir la cobertura, la densidad, y la frecuencia de las plantas
presentes (Fidelibus & Mac Aller, 1993). De la forma geométrica de las parcelas, se puede
decir que es de las que más minimiza el perímetro de la misma, lo que favorece la toma de
decisiones subjetivas sobre qué individuos incluir dentro del cuadrante (Cox, 1990). Aunque
la fisionomía de las parcelas era mixta entre arbustal y pastizal, con un área de 50 m2, se
cumplió con la superficie mínima de muestreo necesaria para representar la diversidad de la
comunidad (Peyre, 2015).
Figura 9. Ubicaciones de muestreo. Para cada punto se muestra la
altitud.
Punto Altitud (msnm)
PA01 3396
PA02 3409
PA03 3412
PA04 3411
PA05 3240
PA06 3407
PA07 3368
PA08 3519
PA09 3524
PA10 3659
PA11 3650
PA12 3456
21
Para cada cuadrante, primero se registraron las coordenadas, la altitud y la pendiente.
Después, se estimó la cobertura vegetal total, la cobertura de plantas vasculares, de plantas
no vasculares, así como también la cobertura vegetal estratificada por su altura, tomando las
categorías de vegetación arbórea, arbustiva, herbácea, y rastrera, según las clasificaciones de
fitosociología (Dengler, 2017). Posteriormente se realizó la recolección de muestras
vegetales, las cuales se marcaron con un código único para cada morfotipo, por parcela.
Con el código de cada especie, se procedió a calcular subjetivamente la cobertura de éstas en
el cuadrante, basándose en la escala fitosociológica establecida por Braun-Blanquet (1964),
asignando un símbolo dependiendo de los siguientes valores porcentuales de cobertura: +,
para coberturas menores al 1%; 1 para coberturas entre 1% y 5%; 2 para coberturas entre 5%
y 25%; 3 para coberturas entre 25% y 50%; 4 para coberturas entre 50% y 75%; y finalmente,
5 para coberturas entre 75% y 100%.
Las morfotipos vegetales con mayores porcentajes de cobertura por parcela, se denominaron
como dominantes. Por lo anterior, el número de especies dominantes varió entre los
diferentes puntos muestreados. Las raíces recolectadas fueron secundarias y terciarias,
tomadas de máximo 5 individuos por especie dominante.
Por último, se recolectaron muestras de 100 g de suelo para la extracción de esporas de cada
cuadrante muestreado, tomando sub-muestras (aproximadamente 20 g), de 5 puntos dentro
del mismo para formar una muestra compuesta.
2.3. Trabajo de laboratorio
2.3.1. Identificación de especies vegetales
Los morfotipos recolectados, posterior a su prensado, fueron identificados utilizando varios
recursos bibliográficos impresos como los libros de Flora of Ecuador (Harling & Sparre,
1973-1986; Harling & Andersson, 1986-1998); recursos electrónicos, entre los que se
destacan el Herbario Virtual de la Universidad Nacional de Colombia (Universidad Nacional
de Colombia, s.f.), la base de datos de Global Plants de JSTOR, y la base de datos Páramo
Plants Online (Madriñan et al., 2016); y la comparación con pliegos almacenados en el
herbario de la Universidad de los Andes.
2.3.2. Tinción de muestras de raíces y determinación de rasgos micorrizales
En términos generales, se siguió el procedimiento reportado por Vierheiling & Piché (1998)
con las modificaciones del mismo descritas por Dalpé & Séguin (2013): las raíces fueron
clareadas usando una solución de KOH al 2.5% y calentándolas en microondas. Las muestras
se lavaron que no aclararon con este paso fueron nuevamente calentadas en microondas, pero
22
sumergidas en H2O2 al 5%. Para la tinción ácida, se utilizó una solución de fucsina en ácido
acético al 0.01%, según lo establecido por Gerdemann (1955), y nuevamente se calentaron
en el microondas. Finalmente, las raíces se conservaron al sumergirlas en solución de glicerol
acidificado (HCl 1%) al 50% en tubos eppendorf.
Para determinar los rasgos micorrizales de cada muestra, se montaron fragmentos de raíces
de entre 1 y 1.5 cm de longitud. La cantidad de fragmentos varió de muestra en muestra, pero
osciló entre 5 y 10 fragmentos. Siguiendo la recomendación de McGonigle et al (1990), las
láminas fueron observadas en el microscopio óptico, usando los objetivos de 10x y 40x,
pasando por cada fragmento entre 6 y 8 veces. Según la literatura consultada (Brundrett M.
C., 2008), las características diagnósticas para determinar los tipos de asociación fueron:
vesículas, esporas, colonización intracelular o arbúsculos para micorrizas arbusculares (AM);
manto o Red de Hartig para ectomicorrizas (EcM); agregados de hifas intracelulares para
micorrizas ericoides (ERM) u orquidoides (ORM).
Se tomaron imágenes de cada muestra para soportar los rasgos micorrizales observados. Al
tener los morfotipos de especies vegetales identificados, la información de los rasgos pudo
ser contrastada, para armar una lista de todas las especies dominantes, por familias, con sus
respectivas características: estado y tipo micorrizal.
2.3.3. Recuento de esporas
La extracción de esporas se realizó siguiendo el método de centrifugación con sacarosa
(analizando 10 gramos de suelo), según la descripción Gerdemann & Nicolson (1963) y con
las modificacions de Smith & Skipper (1979). El sobrenadante se observó en estereoscopio
y el recuento se hizo como número de esporas por 100 g de suelo. Este procedimiento se
realizó por duplicado para cada parcela.
2.4. Análisis de diversidad y análisis estadísticos
2.4.1. Descripción de los pajonales mixtos
La descripción de los ecosistemas estudiados, fue hecha a partir de los datos de cobertura de
las especies recolectadas en las parcelas. Para esto, se recurrió a dos de los tres componentes
de diversidad definidos por Whittaker (1972): alfa y beta. La primera componente es la
diversidad a nivel de comunidad, la que a su vez tiene dos sub-componentes: una es el número
de especies, definida como riqueza; la otra, es la uniformidad con la que se distribuyen las
especies presentes, conocida como equidad (Whittaker, 1972; Thukral, 2017). La segunda
componente se define como la variación de la composición de especies entre dos unidades
de muestreo (Whittaker, 1972; Ricotta, 2017).
23
Para medir la diversidad alfa, se calculó el índice de Shannon-Wiener (H’) con su respectivo
valor de equidad de Pielou (J) para cada una de las parcelas muestreadas, ya que es uno de
los que más va acorde con la definición del componente, expresando la uniformidad o
equidad de los valores evaluados (Magurran, 1988; Moreno, 2001). Las ecuaciones de ambos
índices se presentan a continuación, en las cuales término N es la cobertura de todas las
especies en la parcela, ni es la cobertura de la i-ésima especie en la parceja, y S es la riqueza
de especies.
𝐻′ = − ∑𝑛𝑖
𝑁ln
𝑛𝑖
𝑁
𝑆
𝑖=1
𝐽 =𝐻′
ln 𝑆
Para evaluar la diversidad beta, se calculó el índice de Morisita-Horn entre cada par de
unidades de muestreo (Magurran, 1988), modificando los parámetros de entrada para que
considerara los valores relativos de cobertura, en vez de valores absolutos. De este índice es
importante resaltar que permite medir la probabilidad de que dos individuos seleccionados al
azar, cada uno perteneciente a dos sitios diferentes, pertenezcan a la misma especie
(Gutiérrez-Báez et al., 2012; Magurran, 1988). La fórmula para calcular este índice entre dos
unidades de muestreo, a y b, es la siguiente:
𝐼𝑀−𝐻 =2 ∑ 𝑎𝑛𝑖 ∗ 𝑏𝑛𝑖
𝑆𝑖=1
(∑𝑎𝑛𝑖
2
𝑎𝑁2𝑆𝑖=1 + ∑
𝑏𝑛𝑖2
𝑏𝑁2𝑆𝑖=1 ) ∗ 𝑎𝑁 ∗ 𝑏𝑁
Finalmente, se realizó un análisis de componentes principales como método de ordenación,
también para evaluar la heterogeneidad entre las parcelas. Para eso, se construyó una matriz
de doce filas, para cada una de las unidades de muestreo, con columnas equivalente al número
de especies encontradas en todos los puntos (Anderson et al., 2011). Al introducir este arreglo
en el software de análisis de datos R, se obtuvieron los componentes principales. De estos,
se escogieron máximo tres que explicaran al menos el 50% de la varianza, de modo tal que
pudiesen ser representados gráficamente en biplots de las combinaciones de estos tres
componentes.
2.4.2. Comparación de recuento de esporas de suelo entre puntos
Teniendo el recuento de esporas por cada punto muestreado, se compararon entre ellos para
poder determinar qué tan parecidos eran éstos, y cuáles tendrían los mayores potenciales de
colonización, por lo que se decidió realizar un análisis de varianzas (ANOVA) con un nivel
de significancia del 95%. Para cumplir con los supuestos de la prueba, se realizó el test de
Shapiro-Wilk con el fin de determinar la normalidad de los datos de recuentos de esporas.
Ya que el resultado de esta prueba fue estadísticamente significativo, y por lo tanto se
concluyó que los datos no seguían una distribución normal, éstos se sometieron a una
transformación logarítmica, para posteriormente realizar la prueba estadística paramétrica de
24
ANOVA. Finalmente, para poder comparar los resultados entre puntos, se realizó una prueba
Tukey-Kramer.
3. Resultados
3.1. Análisis de diversidad
A través de la campaña de muestreo llevada a cabo en los doce pajonales mencionados, se
logró encontrar un total de 80 especies vegetales pertenecientes a 33 familias (Anexo 1). Sin
embargo, a modo de resumen, se puede adelantar que las familias identificadas (con la
cantidad de especies entre paréntesis) fueron: Asteraceae (16); Ericaceae (9); Rosaceae (6);
Cyperaceae, Melastomataceae, y Poaceae (4); Blechnaceae, Bromeliaceae, Geraniaceae, e
Hypericaceae (3); Grossulariaceae, Orobanchaceae, y Plantaginaceae (2); Alstromeriaceae,
Apiaceae, Araliaceae, Caryophillaceae, Clethraceae, Cunoniaceae, Fabaceae, Gentianaceae,
Iridaceae, Loranthaceae, Lycopodiaceae, Orchidaceae, Piperaceae, Polygalaceae,
Primulaceae, Pteridaceae, Rubiaceae, Valerianaceae (1).
3.1.1. Diversidad alfa
Como se estableció en la metodología, la diversidad dentro de cada comunidad se calculó a
través del índice de Shannon-Wiener, éste a su vez acompañado del índice de equidad de
Pielou. Estos resultados se pueden apreciar en la Tabla 1.
Tabla 1. Índices de diversidad alfa, Shannon-Weiner y Pielou, para cada uno de los puntos muestreados.
PuntoÍndice de
Shannon-WienerEquitatividad
PA01 2.487 0.969
PA02 2.226 0.770
PA03 2.548 0.824
PA04 1.668 0.540
PA05 2.524 0.984
PA06 1.584 0.617
PA07 1.491 0.622
PA08 2.785 0.983
PA09 1.335 0.520
PA10 1.704 0.776
PA11 1.905 0.743
PA12 2.570 0.974
25
Teniendo en cuenta la descripción de los índices hecha en la metodología, se podría afirmar
que algunas de las parcelas no fueron tan uniformes según el índice de Shannon-Wiener
(PA04, PA06, PA07, PA09, PA10, PA11). En cambio, los valores obtenidos con el índice de
equidad de Pielou fueron significativamente más altos, siendo que para todas las parcelas
este fue mayor a 0.5 (ver Tabla 1).
3.1.2. Diversidad beta
La comparación de la diversidad entre las comunidades de pajonal mixto fue conseguida a
través del cálculo del índice de Morisita-Horn. Dada la cantidad de puntos muestreados, la
manera como se organizaron las comparaciones entre puntos fue por medio de una matriz,
como la que se presenta en la Tabla 2, a continuación.
Tabla 2. Índice de Morisita-Horn para cada par de pajonales mixtos muestreados en el Páramo de Guerrero
Con la definición de diversidad beta presentada en la metodología, junto con la propia del
índice Morisita-Horn, es posible afirmar que, al contrario de la diversidad alfa, los pajonales
muestreados en el Páramo de Guerrero sí presentan una alta diversidad beta, ya que el grado
de similitud fue en general bastante bajo. Aquellos puntos que si presentaron algo de
similitud, podrían ser explicados por la cercanía de las parcelas muestreadas, como el caso
de los pares PA01 y PA04, o PA10 y PA11, aunque sorprende la similitud entre algunas
parcelas lejanas como el par PA01y PA09
Por su parte, con el análisis de componentes principales se obtuvo una totalidad de 12
variables para explicar el 100% de la varianza de los datos. De estos doce componentes, 3
lograron explicar casi el 59% de la varianza (PC1=23.1%, PC2=18.9, PC3=16.8%), por lo
cual en las figuras que se presentan a continuación (Figura 10, Figura 11, y Figura 12) se
grafican las tres posibles combinaciones de los componentes principales. Las especies, que
se presentan en color negro, están abreviadas con el código que se presenta en el Anexo 1,
mientras que los puntos muestreados son representados por los números de color rojo.
Punto PA02 PA03 PA04 PA05 PA06 PA07 PA08 PA09 PA10 PA11 PA12
PA01 0.0851 0.0231 0.2897 0.0569 0.0000 0.0082 0.4049 0.5124 0.0412 0.1574 0.0000
PA02 - 0.0911 0.0147 0.0213 0.1480 0.1946 0.0211 0.0099 0.0018 0.0062 0.0138
PA03 - - 0.0921 0.0150 0.0975 0.1946 0.0297 0.0283 0.0001 0.0000 0.0068
PA04 - - - 0.0061 0.0140 0.0031 0.1784 0.0046 0.0005 0.0000 0.0008
PA05 - - - - 0.4278 0.5793 0.5467 0.0019 0.0000 0.0000 0.0012
PA06 - - - - - 0.3440 0.0190 0.0005 0.0001 0.0000 0.0178
PA07 - - - - - - 0.4097 0.0182 0.0000 0.0680 0.0227
PA08 - - - - - - - 0.5248 0.0081 0.0048 0.0054
PA09 - - - - - - - - 0.0000 0.0000 0.0071
PA10 - - - - - - - - - 0.4087 0.3828
PA11 - - - - - - - - - - 0.0000
26
Figura 10 Gráfica del comportamiento de las variables de
abundancia de cada una de las especies identificadas,
explicado por los componentes principales 1 y 2.
Figura 11. Gráfica del comportamiento de las variables de
abundancia de cada una de las especies identificadas,
explicado por los componentes principales 1 y 3.
Figura 12. Gráfica del comportamiento de las variables de abundancia de cada una de las especies identificadas,
explicado por los componentes principales 2 y 3.
De estas figuras es posible establecer que las especies Calamagrostis spp., Pentacalia nitida
(Kunth) Cuatrec., y Espeletia barclayana Cuatrec., fueron las que más explicaron el rango
positivo del componente principal uno, mientras que Calamagrostis effusa, (Kunth) Steud.,
Espeletia argentea Humb. & Bonpl., y en menor medida E. corymbosa, explicaron el
espectro negativo del mismo componente. Por su parte, Rhynchospora spp., Bucquetia
glutinosa (L. f.) DC., y Arcytophyllum nitidum (Kunth) Schltdl., explicaron la escala positiva
del componente principal número dos, mientras que E. argentea hizo lo mismo en la parte
27
negativa de este componente. Finalmente, tanto E. argentea como B. glutinosa sirvieron para
entender la gama positiva del tercer componente principal, en tanto que C. effusa explicó la
escala negativa del componente.
Con esto en cuenta, y remitiéndose nuevamente a las tres figuras anteriores, es posible notar
la cercanía entre los puntos PA10, PA11 y PA12, que se caracterizaron por tener altas
coberturas de Calamagrostis spp., de P. nitida, y en menor medida de E. barclayana,
mientras que no tuvieron C. effusa, E. argentea, o E. corymbosa. De igual manera, los puntos
PA01 y PA09 fueron similares a PA03 por presentar E. argentea, aunque este último difirió
de los otros dos por albergar B. glutinosa. Debido a este factor, fue una parcela bastante
aislada de las demás. Por su parte, la parcela PA05 se asemejó un poco con PA07 y PA08 al
presentar las tres C. effusa, y E. corymbosa, aunque la última fue la menos similar de la triada.
Por último, los puntos PA02, PA04, y PA06 llamaron la atención pues no fueron explicados
por ninguno de los tres componentes y por lo tanto, permanecieron cercanos al cero. Una
salvedad por hacerse es que esto último no implica que las tres parcelas sean similares, solo
que no fueron explicadas.
3.2. Rasgos micorrizales de las especies dominantes
En total, de los doce puntos muestreados, se obtuvo un total de 38 especies vegetales
dominantes, repartidas en 20 familias. A continuación, en la Tabla 3, se pueden apreciar las
especies con el porcentaje de colonización promedio, y los dos rasgos micorrizales
determinados. Imágenes de las observaciones de microscopía de las raíces se pueden
consultar en el Anexo 2 del presente documento.
28
Tabla 3. Especies vegetales dominantes clasificadas por familia, con el porcentaje de colonización promedio, el estado
micorrizal, y el tipo de asociación micorrizal. Las especies marcadas con * son aquellas que solo fueron dominantes en un
punto, por lo cual sus rasgos se determinaron solo con 5 individuos de una única parcela. (OM: Asociación obligada, FM:
Asociación facultativa, NM: No micorrizal; AM: Micorrizas arbusculares, EcM: Ectomicorrizas)
Familia EspeciePorcentaje
colonización
Estado
Micorrizal
Tipos de
asociación
Achyrocline bogotensis* 29.58% OM EcM
Diplostephium phylicoides* 29.60% OM AM
Diplostephium rosmarinifolium* 20.50% OM AM, EcM
Espeletia argentea 22.81% OM AM
Espeletia barclayana* 25.62% OM AM
Espeletia corymbosa 15.71% FM AM, EcM, NM
Pentacalia nitida 17.67% FM AM, NM
Blechnum auratum* 23.21% OM EcM
Blechnum sp1.* 18.60% OM AM
Puya santosii* 25.00% OM AM
Puya trianae* 0.00% NM NM
Clethraceae Clethra fimbriata* 45.36% OM AM
Cunoniaceae Weinmania microphylla 53.75% OM AM
Oreobolus goeppingeri* 0.00% NM NM
Rhynchospora_ sp1.* 34.72% OM AM, EcM
Bejaria resinosa* 30.00% OM EcM, ERM
Gaultheria anastomosans 15.75% FM EcM, ERM
Gaultheria bolivari* 10.39% OM ERM
Gaultheria rigida* 60.00% OM ERM
Vaccinium corymbodendron* 7.50% OM ERM
Gentianaceae Halenia asclepiadea 55.19% OM EcM
Grossulariaceae Ribes andicola* 20.25% OM AM
Hypericum goyanesii 27.43% OM AM, EcM
Hypericum juniperum* 16.95% OM AM, EcM
Hypericum mexicanum 28.30% OM AM, EcM
Loranthaceae Gaiadendron punctatum 36.40% OM AM
Melastomataceae Bucquetia glutinosa 32.29% OM AM
Orobanchaceae Bartsia glandulifera* 3.00% OM AM, EcM
Phitolaccaceae Phytolacca bogotensis* 27.27% OM AM
Piperaceae Peperomia galioides 49.90% OM AM, EcM
Calamagrostis effusa 11.97% OM AM
Calamagrostis sp1.* 19.09% OM AM
Calamagrostis sp2.* 30.00% OM AM, EcM
Calamagrostis sp3.* 63.51% OM AM
Primulaceae Myrsine dependens* 26.47% OM AM
Rosaceae Acaena cylindristachya* 7.21% OM AM
Rubiaceae Arcytophyllum nitidum* 7.39% FM AM, NM
Valerianaceae Valeriana pilosa 32.34% OM AM, EcM
Poaceae
Asteraceae
Blechnaceae
Bromeliaceae
Cyperaceae
Ericaceae
Hypericaceae
29
3.2.1. Estado micorrizal por familias
De las 38 especies vegetales caracterizadas, el 84% presentó un estado micorrizal obligado
(OM) representando 19 de las 20 familias estudiadas; el 10.5% fue clasificado en un estado
micorrizal facultativo (FM) con 3 familias representadas; y el restante 5.5% fue clasificado
como no micorrizal (NM) con 2 familias representadas. Las frecuencias absolutas para cada
estado, por familia, se pueden observar en las figuras a continuación (Figura 13, Figura 14, Figura 15).
Figura 13. Número de especies por familia con estado micorrizal obligado (Convenciones As: Asteraceae, Ble:
Blechnaceae, Bro: Bromeliaceae, Cle: Clethraceae, Cu: Cunoniaceae, Cy: Cyperaceae, Er: Ericaceae, Ge:
Gentianaceae, Gro: Grossulariaceae, Hy: Hypericaceae, Lo: Loranthaceae, Me: Melastomataceae, Or: Orobanchaceae,
Phi: Phitolaccaceae, Pi: Piperaceae, Po: Poaceae, Pr: Primulaceae, Ro: Rosaceae, Va: Valerianaceae)
30
Figura 14. Número de especies por familia con estado
micorrizal facultativo (Convenciones As: Asteraceae, Er:
Ericaceae, Ru: Rubiaceae)
Figura 15. Número de especies por familia con estado no
micorrizal (Convenciones Bro: Bromeliaceae, Cy:
Cyperaceae)
3.2.2. Tipos de asociación micorrizales por familias
Al igual que con el estado micorrizal, los tipos micorrizales se clasificaron por familias. De
las 38 especies caracterizadas aproximadamente el 41% presentó colonización tipo
arbuscular (AM), 8% presentó colonización ectomicorrizal (EcM), otro 8% presentó
colonización ericoide (ERM), y 5% no presentó ningún tipo de colonización (NM). El
restante 35% presentó más de un tipo de colonización, siendo la pareja más común la
colonización arbuscular con la ectomicorrizal con un 24%. Estas proporciones se presentan
en la Figura 16 a continuación.
Figura 16. Porcentajes asociados a los diferentes tipos de asociaciones micorrizales identificados (Convenciones AM:
Micorrizas arbusculares, EcM: Ectomicorrizas, NM: No micorrizal)
31
De igual manera, en las siguientes figuras se puede apreciar la cantidad de especies por
familia, en cada uno de los tipos de asociación micorrizal identificados. A modo de resumen,
de las 20 familias evaluadas, 13 familias presentaron especies con tipo micorrizal arbuscular
la mitad de las familias evaluadas exhibieron plantas con tipo de asociación ectomicorrizal,
y en especies de 4 familias no se observó ningún tipo de asociación micorrizal.
Para resumir la importancia de los resultados, en la Tabla 4 se expone una revisión
bibliográfica acerca de todas las especies caracterizadas en el presente estudio.
Tabla 4. Revisión bibliográfica de los tipos micorrizales de las especies dominantes de pajonales mixtos del Páramo de
Guerrero. En color azul se distinguen caracterizaciones del mismo género de la especie en cuestión.
Familia EspecieTipos de
asociaciónEvidencia en literatura
Achyrocline bogotensis EcM
Diplostephium phylicoides AM
Diplostephium rosmarinifolium AM, EcM
Espeletia argentea AM
Espeletia barclayana AM
Espeletia corymbosa AM, EcM, NM
Pentacalia nitida AM, NM
Blechnum auratum EcM
Blechnum sp1. AM
Puya santosii AM
Puya trianae NM
Clethraceae Clethra fimbriata AM AM. Kubota et al. 2001
Cunoniaceae Weinmania microphylla AMSin reportes. Familia se ha clasificado
como AM y EcM. Wang & Qiu, 2006
Oreobolus goeppingeri NM
AM. Koske et al. 1992. Familia se ha
clasificado como NM mayoritariamente.
Brundrett, 2009.
Rhynchospora sp1. AM, EcM
AM y NM. Muthukumar et al . 2004.
Familia se ha clasificado como NM
mayoritariamente. Brundrett, 2009
Bejaria resinosa EcM, ERM
Sin reportes. Familia se ha clasificado
como EcM y ERM principalmente,
también AM. Brundrett, 2009; Wang &
Qiu, 2006.
Gaultheria anastomosans EcM, ERM
Gaultheria bolivari ERM
Gaultheria rigida ERM
Vaccinium corymbodendron ERMEcM, ERM y AM. Largent et al. 1980;
Koske et al. 1990
Gentianaceae Halenia asclepiadea EcM
Sin reportes. Familia se ha clasificado
como AM principalmente. Wang & Qiu,
2006.
Grossulariaceae Ribes andicola AM AM. Harley & Harley, 1987
Hypericum goyanesii AM, EcM
Hypericum juniperum AM, EcM
Hypericum mexicanum AM, EcM
Loranthaceae Gaiadendron punctatum AMSin reportes. Familia se ha clasificado
como NM. Brundrett, 2009.
EcM y ERM. Massicotte et al. 2005;
Largent et al. 1980; Brundrett, 2009
AM y NM. Gemma et al. 1992
Sin reportes. Familia se ha clasificado
como mayoritariamente AM y AM
facultativa (con NM). Algunos géneros
pueden formar duales entre Am y EcM.
Brundrett, 2008; Brundrett, 2009; Wang
& Qiu, 2006.
Sin reportes. Familia se ha clasificado
como AM-NM. Brundrett, 2009
AM-NM principalmente. Harley &
Harley, 1987.
Ericaceae
Hypericaceae
Asteraceae
Blechnaceae
Bromeliaceae
Cyperaceae
32
Tabla 4. Continuación: Revisión bibliográfica de los tipos micorrizales de las especies dominantes de pajonales mixtos del
Páramo de Guerrero. En color azul se distinguen caracterizaciones del mismo género de la especie en cuestión.
3.3. Conteo de esporas
El promedio de esporas de hongos formadores de micorrizas arbusculares fue bastante
variable, tomando valores entre 1570 esporas/100 g de suelo (PA03), y 7575 esporas/100 g
de suelo (PA07). La información generalizada se puede observar en la Tabla.
Familia EspecieTipos de
asociaciónEvidencia en literatura
Melastomataceae Bucquetia glutinosa AM
Sin reportes. Familia se ha clasificado
como EcM principalmente. Brundrett,
2008. Algunos géneros pueden formar
asociaciones duales AM-EcM. Haug et
al. 2004. Wang & Qiu, 2006.
Orobanchaceae Bartsia glandulifera AM, EcM
AM-NM. Harley & Harley, 1987.
Familia se ha clasificado como NM.
Brundrett, 2009.
Phitolaccaceae Phytolacca bogotensis AMSin reportes. Familia se ha clasificado
como NM. Brundrett, 2009.
Piperaceae Peperomia galioides AM, EcM
AM. Koske et al . 1992. Familia se ha
clasificado como AM-NM. Brundrett,
2009.
Calamagrostis effusa AM
Calamagrostis sp1. AM
Calamagrostis sp2. AM, EcM
Calamagrostis sp3. AM
Primulaceae Myrsine dependens AMSin reportes. Familia se ha clasificado
como AM. Wang & Qiu, 2006
Rosaceae Acaena cylindristachya AM AM. Fontenla et al. 1998; Harley &
Harley, 1987; Laursen et al. 1997.
Rubiaceae Arcytophyllum nitidum AM, NMSin reportes. Familia se ha reportado
como AM. Wang & Qiu, 2006
Valerianaceae Valeriana pilosa AM, EcM AM-NM. Harley & Harley, 1987.
Poaceae
AM. Harley & Harley, 1987; Kasowska,
2002. Algunos géneros de la familia se
han reportado como EcM. Brundrett,
2009.
Punto No. Esporas/100 g suelo
PA01 2775
PA02 5115
PA03 1570
PA04 2325
PA05 2070
PA06 5340
PA07 7575
PA08 3650
PA09 1820
PA10 2490
PA11 3295
PA12 3485
Tabla 5. Recuento de esporas (no. de esporas sobre 100 gramos de suelo) en cada punto muestreado
33
Dada esta gran variación de valores, no es de sorprender que el resultado obtenido por la
prueba de análisis de varianzas, fuera la existencia de diferencias estadísticamente
significativas entre el recuento de esporas de los pajonales estudiados (Valor-P 6.21x10-8).
Aun teniendo en cuenta el valor de la ANOVA, al realizar la prueba de Tukey-Kramer se
encontró que entre varios de los puntos no hubo diferencias significativas, algo que se puede
observar en el diagrama de cajas y bigotes presentado en la Figura 17.
Figura 17. Diferencias en el recuento de esporas entre los pajonales estudiados en el Páramo de Guerrero.
Por otra parte, una revisión bibliográfica del recuento de esporas de ecosistemas similares al
pajonal mixto del Páramo de Guerrero, tanto en Colombia como en otras partes del mundo,
se presenta en la Tabla 6.
Tabla 6. Recuento promedio de esporas encontrado por otros autores en diferentes ecosistemas montañosos en Colombia y
en otras regiones del mundo.
4. Discusión
Antes de comenzar el análisis de los resultados obtenidos, es menester volver a reiterar lo
establecido al inicio de este trabajo de grado, así como al final de la introducción del mismo:
la investigación reflejada en estas páginas es importante, no solo a nivel general porque
EcosistemaBosque altoandino
patagónico
Pastizal montano
tibetano
EstudioGarcía et
al. 2004
Bernal et
al. 2006
López &
Peña, 2018Cuellar, 2018
Velázquez et al.
2016Gai et al. 2009
Recuento
promedio
(esporas/100
g suelo)
2775 792 1320 1727 520 185
Páramo colombianoBosque altoandino
colombiano
34
aumenta el conocimiento científico de los páramos en Colombia, sino porque a nivel local
profundiza la información que se tiene sobre el complejo de Páramos de Guerrero, tan
explotado por su gran cantidad de recursos, pero tan poco estudiado.
Grosso modo, el trabajo “Caracterización de rasgos micorrizales de plantas dominantes de
pajonales mixtos en el Páramo de Guerrero, Cundinamarca, Colombia” es pionero en su línea
investigativa en el país, pues se logró obtener información acerca de características asociadas
a la vegetación que escasamente se han tratado, como lo son los tipos de asociaciones y el
estado micorrizal de plantas dominantes en el páramo, rasgos que tienen mayor importancia
a nivel de comunidad y de ecosistema, que la simple caracterización de la diversidad de las
micorrizas de los páramos (Moora, 2014), como ya han publicado otros autores en Colombia.
De la misma manera, se consiguió recopilar mayor información acerca de las especies de
flora propias del Páramo de Guerrero, demostrando que el paisaje está dividido entre
pajonales-frailejonales, y pajonales-arbustales. Este conocimiento seguramente será útil para
publicaciones científicas a futuro, pero además aportará para que los encargados de tomar
decisiones acerca del Páramo de Guerrero, puedan tener criterios más serios para legislar de
la mejor manera sobre la conservación del ecosistema. Por último, la obtención de datos
acerca de la abundancia de esporas en los suelos de pajonal, sienta un precedente importante
acerca de este valor, no solo asociado a ciertas especies vegetales como en estudios previos
(García et al., 2005), sino a un nivel ecosistémico, el cual tiene mayor valor ecológico.
4.1. Análisis de diversidad de pajonales mixtos del Páramo de Guerrero
La caracterización florística aquí realizada, es la primera en presentar un listado de las
especies presentes en pajonales mixtos en el Páramo de Guerrero, además de resaltar las
asociaciones dominantes más comunes en el mismo ecosistema. En términos generales, se
puede afirmar que los pajonales mixtos del Páramo de Guerrero muestreados, presentaron
una diversidad alfa, o diversidad específica, intermedia-baja. Esto puede entenderse al
observar los valores obtenidos para el índice de Shannon-Wiener (entre 1.3 y 2.7 según la
Tabla 1), pues la teoría indica que generalmente este parámetro toma valores entre 1.5 y 3.5
(Magurran, 1988).
Por su parte, los altos valores registrados para el coeficiente de equidad de Pielou en algunas
parcelas, demuestra que, especialmente en puntos como PA01, PA05, PA08 y PA12, la
relación entre riqueza y abundancia fue homogénea. Esto se puede explicar ya que la mayoría
de especies en la parcela presentaban dominancia según la escala fitosociológica, cumpliendo
así el concepto de equidad (Moreno, 2001).
Al comparar la diversidad específica obtenida para los puntos muestreados en el Páramo de
Guerrero, con los obtenidos en otros páramos en los países andinos (pajonal-rosetal en la
cordillera de Mérida, Venezuela: Llambí, 2015; pajonal mixto en la cordillera de Mérida:
Ramírez et al., 2009; pajonales poco intervenidos en Ecuador: Sklenar & Ramsay, 2001); en
ecosistemas montanos alrededor del mundo (Himalayas indios: Tambe & Rawat, 2010;
35
pasturas en los Himalayas paquistaníes: Shaheen et al., 2011; montañas neozelandesas:
Mark, Dickinson, & Hofstede, 2000); o en páramos colombianos (páramos antioqueños:
Alzate-Guarín & Murillo-Serna, 2016; páramos de la cordillera oriental: Londoño et al.,
2014), se podría reiterar la particularmente baja diversidad presentada en los pajonales mixtos
del Complejo de Guerrero. Y por lo tanto, se podría traer a colación la afirmación de Peyre
(2015), acerca de que los páramos colombianos parecen ser pobres en especies.
Muchas hipótesis se han planteado con el fin de entender qué factores intervienen en la
variación de la diversidad local. En el caso específico de los páramos, hay dos que pueden
resaltarse. La primera tiene que ver con la influencia de las condiciones ambientales,
especialmente las relacionadas con el clima como la precipitación, o en otros términos,
disponibilidad de agua, la cual generalmente se relaciona con alta diversidad (Hawkins et al.,
2003; Field et al., 2009; Jiménez et al., 2009). Sin embargo, algunos estudios como el de
Peyre et al. (2019) encontraron que la alta precipitación de los páramos influía negativamente
en la riqueza local, ya que el estrés húmedo podría limitar las especies adaptadas a las
condiciones; podría limitar los procesos de evapotranspiración; y podría favorecer la
dominancia de pocas formas de vida adaptadas a la alta humedad.
Aunque esta es una hipótesis bastante válida para algunos páramos en regiones hiper-
húmedas de los Andes, no explicaría lo observado en el Páramo de Guerrero, ya que éste es
clasificado como un ecosistema entre semi-húmedo y húmedo (Morales-Rivas et al., 2007).
En cambio, la segunda hipótesis que podría tener mucho más peso se trata de el efecto de las
alteraciones antropogénicas. En efecto, se ha demostrado que la contribución de actividades
humanas sobre la variación de especies, es mucho mayor que la causada por fenomenos y
sucesos naturales (Moscol-Olivera & Cleef, 2009; Valencia, Lassaletta, Velázquez, Nicolau,
& Gómez-Sal, 2012; Vázquez et al., 2015). Por lo tanto, teniendo en cuenta, los impactos
previamente mencionados que se han registrado en el Páramo de Guerrero, pero también la
presencia de ganadería, agricultura e infraestructura observada durante los trabajos de campo,
es posible afirmar que la intervención humana podría ser un factor determinante en la baja
diversidad alfa registrada.
En contraste con la diversidad alfa, los pajonales mixtos caracterizados si presentaron una
alta diversidad beta. Este resultado de diferenciación espacial no es sorpresivo, ya que según
la hipótesis de Boyle, los ecosistemas montañosos tropicales presentarían mayores valores
de diversidad beta que su contraparte de tierras bajas (López-González & Duque, 2010),
debido a la variación climática, con especial énfasis en la temperatura, o la limitada
dispersión debido a la topografía. Siendo así, la distancia geográfica entre parcelas podría ser
un factor determinante en los bajos valores del índice calculado (Sklenar & Jorgensen, 1999).
Al contrario, comunidades que se encuentran aisladas, pero cuya vegetación predominante
presenta dispersión y polinización por el viento, compensan el efecto de distancia, y por lo
mismo se vuelven homogéneas (Løjtnant & Molau, 1983). Por ejemplo, plantas
pertenecientes a la familia Poaceae presentan una dispersión considerablemente eficiente de
propágulos a través del viento (Anthelme et al., 2014), por lo que no es de sorprender que de
las parcelas que más se parecen entre ellas (PA05 y PA07, PA08 y PA09, PA10 y PA11,
36
PA10 y PA12), especies de la familia en cuestión estuvieran presentes y además fueran
dominantes.
Para corroborar aún más la heterogeneidad presentada entre los pajonales mixtos
muestreados, es posible remitirse al análisis de componentes principales realizado. Desde un
principio, el hecho de que los dos primeros componentes no pudieran explicar ni siquiera la
mitad de la varianza de los datos, es un primer indicio de lo poco homogéneos que fueron los
puntos muestreados. Adicionalmente a esto, al observar los números rojos en las figuras 10,
11 y 12, correspondientes a los puntos, se evidencia formación de tres agrupaciones
pequeñas: entre los puntos PA01, PA03 y PA09; entre PA10, PA11 y PA12; y entre PA05,
PA07, y PA08.
De estos grupos, lo primero que debe ser anotado es que presentaron coherencia con lo
obtenido por el cálculo del índice Morisita-Horn, a excepción del correspondiente a los
puntos PA11 y PA12. Esto tendría que ver con que entre estas no se compartió ninguna
especie, pero fueron agrupadas por el PCA ya que ambas se explicaban por las especies del
rango positivo del PC1.
En segunda instancia, a partir de la caracterización florística realizada es posible proponer
algunas especies diagnósticas para los ecosistemas de pajonales mixtos del Páramo de
Guerrero. Un caso de éstas sería la dupla de C. effusa y E. corymbosa, la cual fue
característica del grupo PA05, PA07, PA08. En efecto, en la literatura se han encontrado
frecuentemente asociaciones entre estas dos especies a lo largo de páramos de la cordillera
oriental en el departamento de Cundinamarca (Lozano-Contreras & Schnetter, 1976;
Arellano & Rangel, 2008), sin embargo, este sería el primer reporte en el complejo de
Guerrero.
Otra especie a considerar es E. argentea, la cual fue representativa del grupo PA01, PA03,
PA09. La alta dominancia de ésta denota un escenario preocupante, ya que si bien la especie
se encuentra inmersa generalmente en paisajes junto con varios tipos de vegetación arbustiva
y de pajonal (Rangel, 2000), este frailejón se considera como una planta pionera que limita
la sucesión entre parcelas conservadas y degradadas (Franco et al., 1986) lo que nuevamente
comprobaría la alta presión antropogénica que sufre el ecosistema. Finalmente, se debe
hablar del complejo P. nitida, Calamagrostis sp., el cual fue diagnóstico del grupo PA10,
PA11, PA12. De acuerdo a Rangel (2000), se ha observado en los páramos cercanos a
Bogotá, por lo que no debería sorprender su identificación en el Páramo de Guerrero. Según
el mismo autor, esta comunidad se presenta en la ecotonía entre los pajonales del sub-páramo
y del páramo.
37
4.2. Rasgos micorrizales de las especies dominantes de pajonales mixtos del
Páramo de Guerrero
La caracterización de los rasgos micorrizales llevada a cabo en este estudio presenta datos
nunca antes tomados para la mayoría de las plantas analizadas, y para el ecosistema en
cuestión. En términos generales, la tendencia en cuanto a proporciones se refiere, fue
consistente con lo encontrado en la literatura sobre los rasgos micorrizales a nivel global.
Desglosando esta afirmación, por un lado, se encontró que la gran mayoría de las especies de
plantas dominantes en los pajonales mixtos presentaron un tipo de asociación arbuscular. Por
el otro, se pudo establecer que casi todas las especies vegetales estudiadas son obligadas para
formar asociaciones con micorrizas. No obstante, los porcentajes de ambos difieren con los
de los estudios consultados.
4.2.1. Estado micorrizal
En primer lugar, es importante resaltar que en la literatura científica sobre el tema, y como
señala Moora (2014), el estado micorrizal es uno de los rasgos menos estudiados en un grupo
de cualidades que de por sí no se ha determinado en la mayoría de las especies a nivel global,
lo cual deja entrever la falta de conocimiento acerca de estas características, pero también la
importancia del presente estudio.
De lo escrito sobre el tema, se puede traer el estudio realizado por Hempel et al (2013), el
cual fue tremendamente importante para entender la relevancia ecológica de las asociaciones
micorrizales. En éste se encontró que, de las plantas cuyos rasgos micorrizales están
evaluados en diferentes ecosistemas de Europa Central (específicamente Alemania), el 53%
de las plantas necesita de asociaciones micorrizales (OM), 31% puede formar asociaciones
micorrizales pero no en todos los casos (FM), y 16% no forma ninguna asociación micorrizal.
Como se había mencionado previamente, la tendencia presentada por Hempel et al (2013) es
consistente con lo encontrado en este estudio, siendo que la mayoría de las plantas
dominantes fueron obligadas. A pesar de esto, es notorio que los porcentajes son
significativamente diferentes entre uno y otro grupo de datos. Algunas explicaciones para
esto podrían ser, en primer lugar, la diferencia en cuanto al número de especies evaluadas, lo
que a su vez denota una diferencia amplia en el número de familias analizadas, y todo lo que
ello implica como son diferentes formas de vida, características fisiológicas, entre otras
(Hempel et al 2013 evaluaron 1758 especies). En segundo lugar, las distribuciones
geográficas estudiadas son sustancialmente diferentes, mientras que los citados autores
estudiaron las plantas de diferentes ecosistemas alemanes, el trabajo aquí presentado se limitó
a un Páramo en la bio-región Andina de Colombia. En tercer y último lugar, la revisión de
los autores mencionados se hizo a partir de los registros de bases de datos, de los cuales se
puede suponer, se hicieron estudiando las especies en muchas unidades de muestreo; por el
contrario, un número importante de especies evaluadas en este estudio, solo pudo ser
38
caracterizado en una única unidad de muestreo, lo que dejaría cierta incertidumbre que no
permitiría generalizar lo encontrado para las especies clasificadas como obligadas o como no
micorrizales.
Ahora, en cuanto a lo que los números se refiere, varios análisis pueden realizarse.
Primeramente, se puede concluir que, dado el alto porcentaje de plantas obligadas para
formar asociaciones, los recursos nutricionales en los suelos de pajonales mixtos del Páramo
de Guerrero deben ser relativamente escasos, pues como se ha señalado en la literatura, es
necesario que haya estrés nutricional para que se formen asociaciones micorrizales
(Brundrett, 2009; Smith & Read, 2008). Si bien las bajas concentraciones de nutrientes son
una característica de los suelos paramunos, futuros estudios podrían concentrarse en
cuantificar los nutrientes disponibles en el Páramo de Guerrero, con especial enfoque en el
fósforo, así como el análisis de otros factores que también se han podido correlacionar con
la formación de asociaciones micorrizales, tales como patógenos o estrés hídrico (Tripathi et
al., 2008; Marjanovic & Nehls, 2008).
En segunda instancia, hay una inconsistencia con lo encontrado por Hempel et al (2013) y
los datos experimentales aquí presentados, en cuanto a las condiciones preferenciales de los
hábitats de las plantas que requieren de asociaciones micorrizales (OM), pues según los
autores, éstas prefieren altas temperaturas y altos valores de pH, así como con regímenes
hidrológicos más secos. La inconsistencia es especialmente notoria en cuanto al pH y la
precipitación se refiere, teniendo en cuenta el comportamiento de estas condiciones abióticas
en los páramos. Nuevamente, a futuro estas condiciones podrían ser variables a considerar
en trabajos investigativos acerca de micorrizas en los páramos. No obstante, los resultados
obtenidos para los bajos porcentajes de colonización observados, podrían tener una relación
con las temperaturas de los páramos, ya que las bajas temperaturas ambientales tienen un
efecto negativo en el desarrollo y crecimiento de los hongos formadores de micorrizas y, por
consiguiente, en el porcentaje de raíz colonizado (Gavito et al., 2005; Ruotsalainen &
Kytöviita, 2004).
En tercer lugar, la gran proporción de plantas obligadas encontradas, que a su vez son
perennes, concuerda con lo encontrado por autores como Peat & Fitter (1993), los cuales
identificaron que en la flora británica, plantas perennes leñosas y no leñosas son más
frecuentemente micorrizales en comparación con plantas anuales. Empero, esta es una
afirmación que aún debe ser probada para cada ecosistema, pues puede no ser la generalidad
(Hempel et al., 2013).
Cuarto y último, la afirmación de que las plantas que son facultativas para formar
asociaciones micorrizales, generalmente presentan distribuciones geográficas más amplias
(Hempel et al., 2013; Moora, 2014), se puede relacionar con los resultados obtenidos para
las especies aquí estudiadas. Así es posible darse cuenta que esta afirmación aplica para dos
de las especies clasificadas como FM (Gaultheria anastomosans (Mutis ex L. f.) Kunth., A.
nitidum, con amplia distribución en ecosistemas montañosos de Colombia), mientras que
para las dos restantes no (E. corymbosa, P. nitida con distribución limitada a los páramos de
39
la cordillera oriental), lo cual puede tener que ver con el alto nivel de endemismos
presentados en los páramos (Madriñan et al., 2016).
4.2.2. Tipo micorrizal
Nuevamente, así como con los porcentajes de los estados micorrizales, las proporciones de
tipos micorrizales también presentaron diferencias entre lo que se ha establecido en la
literatura científica, y lo encontrado durante esta investigación. Salta a la vista el caso de las
asociaciones ectomicorrizales, las cuales han sido reportadas como una de las más escasas
en las angiospermas, siendo solo el 2% de las plantas micorrizales (Brundrett, 2009) versus
el casi 40% de plantas dominantes del Páramo de Guerrero. Una explicación tratada por
algunos autores es que en ecosistemas con temperaturas bajas, los hongos formadores de
micorrizas arbusculares presentan limitaciones en su desarrollo, colonización, y dispersión
(Bledsoe et al., 1990; Olsson et al., 2004; Allen et al., 2006); y que por el contrario, las
plantas se tienden a asociar más con hongos formadores de ectomicorrizas (Brundrett, 2009).
Entre tanto, otros estudios han encontrado correlación entre altos contenidos de carbono en
el suelo y sub-suelo, con la presencia de vegetación que se asocia con ectomicorrizas
(Soudzilovskaia et al., 2019), algo que también podría suceder en los páramos por las
características de sus suelos.
Además del alto porcentaje registrado para plantas con asociaciones ectomicorrizales,
también es necesario destacar la falta de plantas con asociaciones de tipo orquidioide. Esto,
sin embargo, puede ser explicado por la razón de que las plantas caracterizadas fueron
escogidas por ser las más abundantes en las parcelas, de acuerdo con su cobertura en
diferentes estratos, por lo que plantas de la familia Orchidaceae que se conocen por sus
tamaños relativamente pequeños, no podrían ser tenidas en cuenta. De hecho, esto es algo
que se refleja en la baja cobertura presentada por las especies de orquídeas encontradas en
los pajonales muestrados.
Por su parte, a pesar de que aún en este estudio las plantas formadoras de asociaciones
arbusculares son las más abundantes, siendo que aproximadamente el 82% de las especies
estudiadas presentaron estas asociaciones, es fácil notar que un porcentaje importante (26%)
presentó asociaciones duales de ecto y endomicorrizas. Sin embargo, la ocurrencia de estas
asociaciones duales aún no es entendida a cabalidad (Brundrett, 2008). La tendencia de que
con cambios en altitud también se dan cambios en las proporciones de las asociaciones más
dominantes, ha sido observada en algunos estudios, pero los mismos aseguran que para
comprender este fenómeno hay que entender la influencia de componentes bióticos y
abióticos (Moyersoen & Fitter, 1999; Bueno et al., 2017; Kariman et al., 2018). Por ejemplo,
el hecho de que los suelos paramunos sean más ácidos puede perjudicar el desarrollo de
micorrizas arbusculares, dado que estas prosperan en suelos alcalinos (Peat & Fitter, 1993;
Coughlan et al., 2000; Hempel et al., 2013), mientras que los hongos formadores de
ectomicorrizas pueden soportar rangos más amplios y más ácidos de pH (Aggangan et al.,
1996; Yu et al., 2001).
40
Otro enfoque adoptado tiene que ver con la cantidad de bioelementos disponibles en el suelo.
Por ejemplo, se ha encontrado que en ecosistemas dominados por plantas que forman
asociaciones con hongos ectomicorrizales, el valor del carbono en el suelo es mayor que en
ecosistemas cuyas plantas dominantes forman asociaciones micorrízicas arbusculares
(Averill et al., 2014). Con esto en cuenta, no sería descabellado pensar que en cierta medida,
los altos valores de carbono orgánico en el suelo paramuno tienen que ver con una
proporción, si bien no dominante, si considerable de hongos ectomicorrízicos. En otros
estudios, se ha encontrado que suelos más viejos, entendidos como aquellos formados en el
pleistoceno o antes, con contenidos reducidos de nutrientes y de pH, presentan mayor
proporción de ectomicorrizas que de micorrizas arbusculares (Albornoz et al., 2016), algo
que también podría explicar los resultados obtenidos.
En cuanto a los resultados puntuales obtenidos en este estudio, es importante destacar que
representan los primeros reportes para todas las especies en cuestión. Sin embargo, esto
también significa una dificultad a la hora de contrastar con la literatura científica. Una manera
de superar esta situación, es comparar la clasificación de las familias y los géneros a partir
de las bases de datos de rasgos micorrizales, siempre teniendo en cuenta que éstos pueden
cambiar incluso para plantas dentro del mismo género (Brundrett & Tedersoo, 2019). Esta
comparación se presenta en la Tabla 4, después de haber consultado las bases de datos
construídas por Wang & Qiu (2006) y Brundrett (2009).
A partir de la comprobación con literatura, es posible observar un alto grado de similitud con
los resultados obtenidos en el actual estudio, sobre todo por la cantidad de géneros que se
clasificaron como formadores de micorrizas arbusculares, y que están reportados de esa
manera en la literatura. Aún así, hay algunas especies particulares que no concuerdan con lo
reportado bibliográficamente. Por ejemplo, unos casos que llaman la atención son G.
punctatum, B. glandulifera y P. bogotensis. La primera y segunda pertenecen a las familias
Loranthaceae y Orobanchaceae respectivamente, consideradas como parasíticas, y han sido
clasificadas como NM por la misma razón (Brundrett, 2008). Sin embargo, algunos autores
han probado que incluso en familias predominantemente hemi-parasíticas, se ha presentado
colonización micorrízica arbuscular en algunos géneros (Lesica & Antibus, 1986), por lo que
este podría ser el caso con G. punctatum y B. glandulifera. El tercer caso que se resalta, de
P. bogotensis, es importante pues si bien la familia ha sido clasificada como NM, algunos
autores han insistido en que se necesita mayor recopilación de datos en especies de la familia
(Brundrett, 2008), ya que como en el presente estudio, se ha reportado colonización
arbuscular (Straker et al., 2007).
4.3. Potencial micorrizal de AM en pajonales mixtos del Páramo de Guerrero
En primer lugar, la determinación del potencial de colonización de hongos formadores de
micorrizas arbusculares es importante, teniendo en cuenta que según la literatura, pero
también dado lo encontrado en los rasgos micorrizales del presente estudio, este tipo de
asociación es el más común, tanto por las plantas a nivel global (Brundrett, 2009), como por
41
las especies vegetales dominantes en los pajonales mixtos del Páramo de Guerrero. Por lo
tanto, no es de sorprender que se hayan podido extraer cantidades considerables de esporas
del suelo.
Como se observó en los resultados, el recuento de esporas promedio fue, en general,
considerablemente elevado (3459 esporas/100 g de suelo). Esta afirmación es especialmente
cierta, si se compara con los valores obtenidos por estudios previos realizados en páramos de
Colombia (García et al., 2005; Bernal et al., 2006); en bosques alto-andinos colombianos
(López-Botía & Peña-Sierra, 2018; Cuellar-Mayorga, 2018); y en ecosistemas montañosos
en otras regiones del mundo (Gai et al., 2009; Velázquez et al., 2016). Los valores obtenidos
por los estudios citados se pueden apreciar en la Tabla 6.
Esto, sin embargo, no es de sorprender dadas las características físicas y químicas de los
suelos paramunos según se describieron previamente (Buytaert et al., 2006). Si bien ni la
porosidad, ni el contenido de materia orgánica se midieron en el presente estudio, otros
autores han encontrado que los hongos formadores de micorrizas arbusculares se ven
beneficiados por altos valores de los parámetros mencionados, ya que se favorece la
proliferación de las hifas en la matriz de suelo (Espítia & Pérez, 2016; López-Botía & Peña-
Sierra, 2018), y además se facilita la obtención de nutrientes por parte del hongo como el
nitrógeno y en menor medida, de fósforo (Hodge, 2017).
Por otro lado, si bien varios estudios han encontrado una correlación negativa entre el
aumento de la altitud y los porcentajes de colonización, abundancia de esporas, y riqueza de
especies de hongos formadores de micorrizas arbusculares (Lugo et al., 2007; Schmidt et al.,
2008; Gai et al., 2012), Cox & Moore (2016) establecieron que en estudios de distribución
de fauna y flora, la riqueza en un principio aumenta con la altitud hasta alcanzar un máximo,
y en adelante disminuye. En el caso de hongos micorrízicos, este comportamiento se ha
podido observar con la abundancia de esporas, el cual alcanza un máximo en altitudes
intermedias, las cuales dependen del gradiente altitudinal evaluado (Velázquez et al., 2016).
Por ejemplo, en el caso de algunas pasturas montañozas del suroccidente brasileño, ésta
altitud intermedia fue cerca de los 1200 msnm (Coutinho et al., 2015), mientras que en un
gradiente altitudinal evaluado en la cadena oriental de los Himalayas, la altitud óptima fue
alrededor de 4200 msnm (Li et al., 2013).
Poniendo esto en consideración, se podría argumentar que la alta abundancia de esporas
encontrada en los pajonales del Páramo de Guerrero tiene que ver, entre otras cosas, porque
el rango altitudinal evaluado (entre 3200 y 3600 msnm) corresponde al óptimo del
ecosistema. Empero, para corroborar esta afirmación sería necesario llevar a cabo estudios
que determinaran la abundancia de esporas a lo largo del gradiente altitudinal.
Por último, encontrar una explicación sensata para la alta variación en el recuento de esporas,
entre cada punto muestreado, parece ser una tarea más complicada. La respuesta más
aproximada podría ser la distancia entre cada punto muestreado, pues algunos de ellos
presentaban cercanía geográfica. Sin embargo, los resultados de la prueba Tukey-Kramer
probaron que tan solo algunos puntos cercanos geográficamente entre ellos fueron
significativamente iguales (Valor-P > 0.05), como fue el caso entre los puntos PA01 y PA04
42
en el municipio de Zipaquirá; entre el punto PA06 y los puntos PA02, PA03 y PA04 (el
primero en Cogua, los demás en Zipaquirá); y entre los puntos PA10 y PA11 en el municipio
de San Cayetano. Por otra parte, los resultados de la caracterización florística tampoco
parecen aportar más claridad, pues de las agrupaciones obtenidas a través de la diversidad
beta, solo la triada PA10, PA11 y PA12 es significativamente similar entre sí. Por lo tanto,
se podría hipotetizar que los recuentos de esporas obtenidos en estos puntos tienen similitud
debido a que la flora dominante en éstos, pertenece a las mismas especies, de las cuales a su
vez se encontró que presentaban tipos de colonización arbuscular.
4.4. Limitaciones del estudio
Si bien el estudio llevado a cabo es innovador en cuanto a los resultados publicados, es
también importante establecer y reconocer algunas de las limitaciones presentadas por el
estudio.
En primer lugar, y como se resaltó en su momento, llevar a cabo un muestreo aleatorio fue
imposible por varias razones que se complementan entre ellas. Dado que el Complejo de
Guerrero ha sido explotado económicamente desde la mitad del siglo XX, hay una población
nada despreciable de personas que se asentaron desde aproximadamente la misma época. Por
lo tanto, ir a tomar muestras implica, primero que todo sondear a los pobladores para saber
quiénes están dispuestos a dejar entrar investigadores a sus propiedades; y en segunda
medida, a los que acepten dejar muestrear sus lotes, hay que notificarles los días que se planea
hacer la campaña de muestreo. Sin embargo, esto último presentó dificultades, pues hubo
oportunidades en las cuales los pobladores, a pesar de haber sido notificados de la visita y
muestreo, simplemente no se presentaron ni dieron acceso a sus predios.
En segundo lugar, a pesar de tener resultados sin precedentes, haber podido obtener otro tipo
de resultados más clásicos y comunes, como condiciones atmosféricas (temperatura,
humedad, brillo), condiciones del suelo (temperatura, humedad, pH), o análisis químicos del
suelo, hubiese permitido tener más bases experimentales para poder compararlos con la
literatura, o para encontrar relaciones con los resultados obtenidos. Esto, sin embargo, no fue
posible por cuestiones de tiempo dado el cronograma académico establecido por la
Universidad de los Andes.
Por último, hablando específicamente del protocolo experimental, fue necesario cambiar
sobre la marcha el procedimiento de tinción de las raíces para su caracterización, ya que el
agente de tinción que se iba a emplear inicialmente (tinta china marca Pelikan), no se disolvió
en la solución para teñir, por lo que se debió utilizar fucsina. Dado este inconveniente, el
autor del presente proyecto enfatiza que se hagan pruebas con varias marcas de tinta y de
varios colores, según se recomiende en la literatura.
43
5. Conclusiones
Ante todo, se destaca la importancia de haber llevado a cabo esta investigación. De manera
general, es apenas el primer estudio que se lleva a cabo en el Páramo de Guerrero conectando
diferentes áreas de conocimiento de las ciencias biológicas (botánica, ecología, micología),
para ahondar y profundizar la información que se tiene sobre este complejo paramuno. Con
respecto a esto, el presente estudio también buscaba, de manera indirecta, promover la
investigación en el Páramo de Guerrero, y si sirve de motivación, a otros ecosistemas a los
cuales no se les haya puesto atención en los últimos años en Colombia.
Con respecto a lo obtenido en el presente estudio, primero se logró recopilar información
acerca de la riqueza de especies vegetales presentes en los pajonales mixtos del Páramo de
Guerrero. Varias de las especies aquí mencionadas habrían sido reportadas por primera vez
en el complejo de Guerrero; aún más, es el primer estudio en encontrar grupos florísticos
propios de este páramo, por lo que se recomendaría, para futuros estudios, continuar con la
caracterización de la vegetación, no solo de pajonales mixtos, sino de otras comunidades
vegetales. Adicionalmente, para darle mayor valor ecológico a los datos de riqueza de
especies, se pudo corroborar que la diversidad local del páramo no es la más alta sí se
compara con otros páramos en el país o en el continente; pero también se pudo probar que la
diversidad beta si presenta valores significativos, lo que permite concluir que los pajonales
mixtos del Páramo de Guerrero son bastante heterogéneos.
Segundo, el trabajo cumplió con su objetivo general al presentar la caracterización de los
rasgos micorrizales de las plantas dominantes en los pajonales mixtos. Sumándole a lo
anterior, esta caracterización se logró para 38 especies que no habían sido reportadas antes,
convirtiéndose además en el primer informe de este tipo en cualquier ecosistema de
Colombia. Además, vale la pena resaltar que de las caracterizaciones realizadas, se logró
identificar un indicio de que, dadas las condiciones bióticas y abióticas de los páramos, la
dominancia de asociaciones de tipo arbuscular podrían reducirse y darle paso a que se formen
asociaciones duales con hongos formadores de ectomicorrizas, algo que no tendría
precedente en los estudios hasta ahora realizados a nivel mundial.
Tercero, y para finalizar, en sintonía con la caracterización de los tipos micorrizales de la
vegetación dominante, fue posible descubrir que el Páramo de Guerrero cuenta con un
potencial importante de colonización por hongos formadores de micorrizas arbusculares, ya
que los recuentos de esporas del suelo presentaron valores promedio bastante superiores a
los encontrados, no solo en otros páramos colombianos, sino también en otros ecosistemas
parecidos en diferentes partes del mundo. Por otra parte, no se pudo encontrar una
explicación clara para la gran variación de recuentos de esporas, aunque se sugiere que tanto
la distribución geográfica, como la composición florística similar entre puntos puede ser una
respuesta aproximada.
44
6. Bibliografía
Agencia de Noticias UN. (3 de Marzo de 2016). The Guerrero Andean tundra, burdened by
agriculture. Agenica de Noticias UN.
Agerer, R. (1991). Characterization of Ectomycorrhiza. En J. R. Norris, D. J. Read, & A. K.
Varma, Methods in Microbiology. Volume 23. Techniques for the study of
Mycorrhiza (págs. 25-73). Academic Press.
Aggangan, N. S., Dell, B., & Malajczuk, N. (1996). Effects of soil pH on the
ectomycorrhizal response of Eucalyptus urophylla seedlings. New Phytologist,
134(3), 536-549.
Aguirre, J. (2008). Diversidad y riqueza de los líquenes en la región natural andina o
sistema cordillerano. En J. O. Rangel, Colombia Diversidad Biótica IV: Riqueza y
diversidad de los musgos y líquenes en Colombia (págs. 337-382). Bogotá:
Universidad Nacional de Colombia.
Albornoz, F. E., Lambers, H., Turner, B. J., Teste, F. P., & Laliberté, E. (2016). Shifts in
symbiotic associations in plants capable of forming multiple root symbioses across
a long-term soil chronosequence. Ecology and Evolution, 6(8), 2368-2377.
Allen, N., Nordlander, M., McGonigle, T., Basinger, J., & Kaminskyj, S. (2006).
Arbuscular mycorrhizae on Axel Heiberg Island (80°N) and at Saskatoon (52°N)
Canada. Canadian Journal of Botany, 84(7), 1094-1100.
Alzate-Guarín, F., & Murillo-Serna, J. S. (2016). Angiosperm flora on the páramos of
northwestern Colombia: diversity and affinities. PhytoKeys, 70, 41-52.
Amaranthus, M. P., Simpson, L., & Landis, T. D. (2009). How Mycorrhizae can improve
plant quality. Combined Proceedings International Plant Propagators’ Society, 59,
33-38.
Anderson, M. J., Crist, T. O., Chase, J. M., Vellend, M., Inouye, B. D., Freestone, A. L., . .
. Swenson, N. G. (2011). Navigating the multiple meanings of β diversity: a
roadmap for the practicing ecologist. Ecology Letters, 14(1), 19-28.
Anthelme, F., & Peyre, G. (2019). Biogeography of South American Highlands. Reference
Module in Earth Systems and Environmental Sciences, 1-12.
Anthelme, F., Jacobsen, D., Macek, P., Meneses, R. I., Moret, P., Beck, S., & Dangles, O.
(2014). Biodiversity Patterns and Continental Insularity in the Tropical High Andes.
Arctic, Antarctic, and Alpine Research, 46(4), 811-828.
Arellano, H., & Rangel, J. O. (2008). Patterns in the distribution of vegetation in paramo
areas: heterogeneity and spacial dependence. Caldasia, 30(2), 355-411.
45
Arias-Bernal, A. (2012). Plan de manejo de la reserva forestal protectora Páramo de
Guaragua y Laguna Verde y los distritos de manejo integrado Páramo de Guerrero
y Páramo de Guaragua y Laguna Verde. CAR.
Averill, C., Turner, B. L., & Finzi, A. C. (2014). Mycorrhiza-mediated competition
between plants and decomposers drives soil carbon storage. Nature, 505(7484),
543-545.
Batty, A. L., Dixon, K. W., Brundrett, M. C., & Sivasithamparam, K. (2002). Orchid
conservation and mycorrhizal associations . En K. Sivasithamparam, K. W. Dixon,
& R. L. Barret, Microorganisms in Plant Conservation and Biodiversity (págs. 195-
226). Kluwer Academic Publishers.
Beltrán-Pineda, M. E., & Lizarazo-Forero, L. M. (2013). Grupos funcionales de
microorganismos en suelos de páramo perturbados por incendios forestales. Revista
de Ciencias, 17(2), 121-136.
Bernal, E., Celis, S., Galíndez, X., Moratto, C., Sánchez, J., & García, D. (2006).
Microflora cultivable y endomicorrizas obtenidas en hojarasca de bosque (Páramo
Guerrero - Finca Puente de Tierra) Zipaquirá, Colombia. Acta Biológica
Colombiana, 11(2), 125-130.
Biermann, B., & Linderman, R. G. (1983). Use of vesicular-arbuscular mycorrhizal roots,
intraradical vescicles and extraradical vescicles as inocolum. New Phytologist,
95(1), 97-105.
Bledsoe, C., Klein, P., & Bliss, C. (1990). A survey of mycorrhizal plants on Truelove
Lowland, Devon Island, N.W.T., Canada. Canadian Journal of Botany, 68(9),
1848-1856.
Bonilla-Gómez, M. A. (2005). Estrategias adaptativas de plantas del páramo y del bosque
altoandino en la Cordillera Oriental de Colombia. Bogotá: Universidad Nacional
de Colombia.
Braun-Blanquet, J. (1964). Pflanzensoziologie: Grundzüge der Vegetationskunde
[Phytosociology: Fundamentals of Vegetation Science; in German]. Vienna:
Springer.
Brundrett, M. (2004). Diversity and classification of mycorrhizal associations. Biological
Reviews, 79(3), 473-495.
Brundrett, M. C. (2008). Mycorrhizal Associations: The Web Resource. Obtenido de
https://mycorrhizas.info/info.html
Brundrett, M. C. (2009). Mycorrhizal associations and other means of nutrition of vascular
plants: understanding the global diversity of host plants by resolving conflicting
information and developing reliable means of diagnosis. Plant Soil, 37-77.
46
Brundrett, M. C., & Tedersoo, L. (2019). Misdiagnosis of mycorrhizas and inappropriate
recycling of data can lead to false conclusions. New Phytologist, 221, 18-24.
Bueno, C. G., Moora, M., Gerz, M., Davison, J., Öpik, M., Pártel, M., . . . Zobel, M.
(2017). Plant mycorrhizal status, but not type, shifts with latitude and elevation in
Europe. Global Ecology and Biogeography, 26(6), 690-699.
Buytaert, W., Célleri, R., De Bièvre, B., Cisneros, F., Wyseure, G., Deckers, J., &
Hofstede, R. (2006). Human impact on the hydrology of the Andean páramos.
Earth-Science Reviews, 79(1-2), 53-72.
Buytaert, W., De Bièvre, B., Wyseure, G., & Deckers, J. (2004). The use of the linear
reservoir concept to quantify the impact of changes in land use on the hydrology of
catchments in the Andes. Hydrology and Earth System Sciences, 8(1), 108-114.
Cepero de García, M. C., Restrepo-Restrepo, S., Franco-Molano, A. E., Cárdenas-Toquica,
M., & Vargas-Estupiñán, N. (2012). Biología de Hongos. Bogotá : Universidad de
los Andes.
Cerón, P., & García, H. (2009). Propiedades del suelo en bosque y pajonal; Reserva Natural
Pueblo Viejo, Nariño, Colombia. Revista U.D.C.A Actualidad & Divulgación
Científica, 12(1), 113-120.
Coba de Gutiérrez, B. (2005). Micorrizas vesículo-arbusculares (M. V. A.) en raíces y
suelos rizosféricos de Espeletiopsis corymbosa y Pentacalia vaccinoides del Páramo
El Granizo. En M. A. Bonilla-Gómez, Estrategias adaptativas de plantas del
páramo y bosque altoandino en la Cordillera Oriental de Colombia (págs. 83-88).
Bogotá: Universidad Nacional de Colombia.
Coughlan, A. P., Dalpé, Y., Lapointe, L., & Piché, Y. (2000). Soil pH-induced changes in
root colonization, diversity, and reproduction of symbiotic arbuscular mycorrhizal
fungi from healthy and declining maple forests. Canadian Journal of Forest
Research, 30(10), 1543-1554.
Coutinho, E. S., Fernades, G. W., Berbara, R. L., Valério, H. M., & Goto, B. T. (2015).
Variation of arbuscular mycorrhizal fungal communities along an altitudinal
gradient in rupestrian grasslands in Brazil. Mycorrhiza, 25(8), 627-638.
Cox, C. B., Moore, P. D., & Ladle, R. J. (2016). Biogeography: an ecological and
evolutionary approach. John Wiley & Sons;Wiley-Blackwell.
Cox, G. (1990). Laboratory manual. of general ecology 6th Ed. Dubuque: William C.
Brown.
Cuatrecasas, J. (1958). Aspectos de la vegetación natural de Colombia. Revista de la
Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 10(40), 221-264.
Cubillos-Gonzáles, A. (2011). El proceso de transformación del Páramo de Guerrero por
sistemas de ganadería bovina (1960-2010), con énfasis en políticas públicas (Tésis
47
de Maestría). Obtenido de Universidad Nacional de Colombia. Instituto de Estudios
Ambientales: http://bdigital.unal.edu.co/50346/1/alexandercubillosg.2011.pdf
Cuellar-Mayorga, A. P. (Febrero de 2018). Presencia de hongos micorrízico arbusculares
en tres diferentes zonas de boque altoandino (Tésis de pregrado). Obtenido de
http://repository.udistrital.edu.co/bitstream/11349/7740/1/CuellarMayorgaAdrianaP
aola2018.pdf
Dalpé, Y., & Séguin, S. M. (2013). Microwave-assisted technology for the clearing and
staining of arbuscular mycorrhizal fungi in roots. Mycorrhiza, 23, 333-340.
Dengler, J. (2017). Phytosociology. International Encyclopedia of Geography: People, the
Earth, Environment and Technology, 1-6.
Díaz-Granados, M. A., Navarrete, J. D., & Suárez, T. (2005). Páramos: Hidrosistemas
sensibles. Revista de Ingeniería(22), 64-75.
Espítia, F., & Pérez, A. (2016). Diversidad de hongos formadores de micorrizas
arbusculares (HMA) en tres agroecosistemas con pasto colosoana (Bothrichloa
pertusa (L) A. camus) en el departamento de Sucre. Revista Colombiana de Ciencia
Animal, 8(1), 72-81.
Fehse, J., Hofstede, R., Aguirre, N., Paladines, C., Kooijman, A., & Sevink, J. (2002). High
altitude tropical secondary forests: a competitive carbon sink? Forest Ecology and
Management, 163(1-3), 9-25.
Fidelibus, M. W., & Mac Aller, R. T. (Octubre de 1993). Methods for Plant Sampling.
Obtenido de http://www.sci.sdsu.edu/SERG/techniques/mfps.html
Field, R., Hawkins, B. A., Cornell, H. V., Currie, D. J., Diniz-Filho, A. F., Guégan, J.-.. F.,
. . . Turner, J. R. (2009). Spatial species-richness gradients across scales: a meta-
analysis. Journal of Biogeography, 36(1), 132-147.
Filser, J., Fromm, H., Nagel, R. F., & Winter, K. (1995). Effects of previous intensive
agricultural management on microorganisms and the biodiversity of soil fauna.
Plant and Soil, 170(1), 123-129.
Foissner, W. (1999). Soil protozoa as bioindicators: pros and cons, methods, diversity,
representative examples. Agriculture, Ecosystems & Environment, 74, 95-112.
Fontenla, S., Godoy, R., Rosso, P., & Havrylenko, M. (1998). Root associations in
Austrocedrus forests and seasonal dynamics of arbuscular mycorrhizas. Mycorrhiza,
8(1), 29-33.
Franco, P., Rangel-Ch, O., & Lozano-Contreras, G. (1986). Estudios ecológicos en la
Cordillera Oriental - II Las comunidades vegetales de los alrededores de la Laguna
de Chingaza (Cundinamarca). Caldasia, 15(71-75), 219-248.
48
Gai, J. P., Christie, P., Cai, X. B., Fan, J. Q., Zhang, J. L., Feng, G., & Li, X. L. (2009).
Occurrence and distribution of arbuscular mycorrhizal fungal species in three types
of grassland community of the Tibetan Plateau. Ecological Research, 24(6), 1345-
1350.
Gai, J. P., Tian, H., Yang, F. Y., Christie, P., Li, X. L., & Klironomos, J. N. (2012).
Arbuscular mycorrhizal fungal diversity along a Tibetan elevation gradient.
Pedobiologia - International Journal of Soil Biology, 55(3), 145-151.
Gaitan-Naranjo, M. A. (2018). Identificación de hongos asociados a lesiones de frailejones
(Espeletia spp.) en páramos de Cundinamarca (Tesis). Obtenido de
https://repository.javeriana.edu.co/bitstream/handle/10554/39200/Trabajo%20de%2
0grado%20dic%205%202018.pdf?sequence=1&isAllowed=y
Garavito-Rincón, L. N. (2015). Los Páramos en Colombia, un ecosistema en riesgo.
INGENIARE, 127-136.
García, J. F., García, D. C., & Correa de Restrepo, M. (2005). Incidencia de micorrizas
arbusculares y vesÍculo-arbusculares como estrategia adaptativa de plantas del
páramo y del bosque altoandino. Colombia Forestal, 8(17), 43-59.
Gavito, M. E., Olsson, P. A., Rouhier, H., Medina-Peñafiel, A., Jakobsen, I., Bago, A., &
Azcón-Aguilar, C. (2005). Temperature constraints on the growth and functioning
of root organ cultures with arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytologist, 168(1),
179-188.
Gemma, J. N., Koske, R. E., & Flynn, T. (1992). Mycorrhizae in Hawaiian Pteridophytes:
Occurrence and Evolutionary Significance. American Journal of Botany, 79(8),
843-852.
Gerdemann, J. W. (1955). Relation of a large soil-borne spore to phycomycetous
mycorrhizal infections. Mycologia, 47(5), 619-632.
Gerdemann, J. W., & Nicholson, T. H. (1963). Spores of mycorrhizal Endogone species
extracted from soil by wet-sieving and decanting. Transactions of the British
Mycological Society, 46, 235-244.
Gobert, A., & Plassard, C. (2008). The Beneficial Effect of Mycorrhizae on N Utilization
by the Host-Plant . En A. Varma, Mycorrhiza (págs. 209-240). Springer.
González, Y., Aragón, G., & Prieto, M. (2019). Nuevos registros de líquenes terrícolas en
los páramos ecuatorianos. Caldasia, 41(2), 445-449.
Gryndler, M., Larsen, J., Hršelová, H., Řezáčová, V., Gryndlerová, H., & & Kubát, J.
(2005). Organic and mineral fertilization, respectively, increase and decrease the
development of external mycelium of arbuscular mycorrhizal fungi in a long-term
field experiment. Mycorrhiza, 16(3), 159-166.
49
Gualdrón-Arenas, C., Suárez-Navarro, A. L., & Valencia-Zapata, H. (1997). Hongos del
suelo aislados de zonas de vegetación natural del Páramo de Chisacá, Colombia.
Caldasia, 19(1-2), 235-245.
Gutiérrez-Báez, C., Ortíz-Díaz, J. J., Flores-Guido, J. S., & Zamora-Crescencio, P. (2012).
DIVERSIDAD, ESTRUCTURA Y COMPOSICIÓN DE LAS ESPECIES
LEÑOSAS DE LA SELVA MEDIANA SUBCADUCIFOLIA DEL PUNTO DE
UNIÓN TERRITORIAL (PUT) DE YUCATÁN MÉXICO. Polibotánica, 33, 151-
174.
Harley, J. L., & Harley, E. L. (1987). A check-list of mycorrhiza in the british flora. New
Phytologist, 105(S1), 1-102.
Haug, I., Lempe, J., Homeier, J., Weiß, M., Setaro, S., Oberwinkler, F., & Kottke, I.
(2004). Graffenrieda emarginata (Melastomataceae) forms mycorrhizas with
Glomeromycota and with a member of the Hymenoscyphus ericae aggregate in the
organic soil of a neotropical mountain rain forest. Canadian Journal of Botany,
82(3), 340-356.
Hawkins, B. A., Field, R., Cornel, H. V., Currie, D. J., Guégan, J.-.. F., Kaufman, D. M., . .
. Turner, J. R. (2003). ENERGY, WATER, AND BROAD-SCALE GEOGRAPHIC
PATTERNS OF SPECIES RICHNESS. Ecology, 84(12), 3105-3117.
Hempel, S., Götzenberger, L., Kühn, I., Michalski, S. G., Rillig, M. C., Zobel, M., &
Morra, M. (2013). Mycorrhizas in the Central European flora: relationships with
plant life history traits and ecology. Ecology, 94(6), 1389-1399.
Hodge, A. (2017). Accessibility of Inorganic and Organic Nutrients for Mycorrhizas. En N.
Conllins-Johnson, C. Gehring, & J. Jansa, Mycorrhizal Mediation of Soil. Fertility,
Structure, and Carbon Storage (págs. 129-148). Elsevier.
Hofman, J., Bezchlebová, J., Dušek, L., Doležal, L., Holoubek, I., Anděl, P., . . . Malý, S.
(2003). Novel approach to monitoring of the soil biological quality. Environment
International, 28(8), 771-778.
Hofstede, R. (2014). Los Páramos Andinos ¿Qúe sabemos? - Estado de conocimiento sobre
el impacto del cambio climático en el ecosistema páramo. Quito: IUCN.
Hofstede, R., Segarra, P., & Mena-Vásconez, P. (2003). Los Páramos del Mundo. Proyecto
Atlas Mundial de los Páramos. Quito: Global Peatland Initiative/NC-
IUCN/EcoCiencia.
IDEAM. (2013). Zonificación y codificación de unidades hidrográficas e hidrogeológicas
de Colombia. Bogotá: Publicaciones IDEAM.
Instituto de investigación de recursos biológicos Alexander von Humboldt. (s.f.). Páramos
y sistemas de vida: Guerrero. Obtenido de
http://www.humboldt.org.co/es/test/item/557-paramos-y-sistemas-de-vida-guerrero
50
Jiménez, I., Distler, T., & Jørgensen, P. M. (2009). Estimated plant richness pattern across
northwest South America provides similar support for the species‐energy and spatial
heterogeneity hypotheses. Ecography, 32, 433-448.
Kariman, K., Barker, S. J., & Tibbett, M. (2018). Structural plasticity in root-fungal
symbioses: diverse interactions lead to improved plant fitness. PeerJ, 6.
Kasowska, D. (2002). Mycorrhizal status of plants in two successional stages on spoil
heaps from fireloam mining in Lower Silesia (SW Poland). Acta Societatis
Botanicorum Poloniae, 71(2), 155-161.
Kessler, M. (2006). Bosques de Polylepis. En M. Moraes, B. Ollgaard, L. P. Kvist, F.
Borchsenius, & H. Balslev, Botánica Económica de los Andes Centrales (págs. 110-
120). La Paz: Universidad Mayor de San Andrés.
Koske, R. E., Gemma, J. N., & Englander, L. (1990). Vesicular-Arbuscular Mycorrhizae in
Hawaiian Ericales. American Journal of Botany, 77(1), 64-68.
Koske, R. E., Gemma, J. N., & Flynn, T. (1992). Mycorrhizae in Hawaiian Angiosperms: A
Survey with Implications for the Origin of the Native Flora. American Journal of
Botany, 79(8), 853-862.
Kubota, M., McGonigle, T. P., & Hyakumachi, M. (2001). Clethra barbinervis, a member
of the order Ericales, forms arbuscular mycorrhizae. Canadian Journal of Botany,
79(3), 300-306.
Largent, D. L., Sugihara, N., & Wishner, C. (1980). Occurrence of mycorrhizae on
ericaceous and pyrolaceous plants in northern California. Canadian Journal of
Botany, 58, 2274-2279.
Lauer, W. (1981). Ecoclimatological Conditions of the Paramo Belt in the Tropical High
Mountains. Mountain Research and Development, 1(3/4), 209-221.
Laursen, G. A., Treu, R., Seppelt, R. D., & Stephenson, S. L. (1997). Mycorrhizal
Assessment of Vascular Plants from Subantarctic Macquarie Island. Arctic and
Alpine Research, 29(4), 483-491.
León-Rodríguez, N. (2011). El Páramo de Guerrero: Conflictos entre conservación y
reprimarización de su economía. Revista Geográfica de América Central, 1-17.
Lesica, P., & Antibus, R. K. (1986). MYCORRHIZAL STATUS OF HEMIPARASITIC
VASCULAR PLANTS IN MONTANA, U.S.A. Transactions of the British
Mycological Society, 86(2), 341-343.
Li, X., Gai, J., Cai, X., Li, X., Christie, P., Zhang, F., & Zhang, J. (2013). Molecular
diversity of arbuscular mycorrhizal fungi associated with two co-occurring
perennial plant species on a Tibetan altitudinal gradient. Mycorrhiza, 24(2), 95-107.
51
Lis-Gutiérrez, M., Rubiano-Sanabria, Y., & Loaiza-Usuga, J. C. (2019). Soils and land use
in the study of soil organic carbon in Colombian highlands catena. AUC
Geographica, 54(1), 15-23.
Llambí, L. D. (2015). Vegetation Structure, Diversity and Dynamics in the ForestParamo
Ecotone: A Review of the Evidence in the Cordillera de Mérida. Acta Biológica
Colombiana, 20(3), 5-19.
Løjtnant, B., & Molau, U. (1983). Analysis of a virgin páramo plant community on Volcán
Sumaco, Ecuador. Nordic Journal of Botany, 2(6), 567-574.
Londoño, C., Cleef, A., & Madriñán, S. (2014). Angiosperm flora and biogeography of the
páramo region of Colombia, Northern Andes. Flora - Morphology, Distribution,
Functional Ecology of Plants, 209(2), 81-87.
López-Botía, F., & Peña-Sierra, D. Y. (2018). Presencia de esporas de hongos micorrízico
arbusculares en cinco estados sucesionales de bosque altoandino colombiano.
Revista de Investigación Agraria y Ambiental, 9(2), 136-147.
López-González, W., & Duque, A. J. (2010). Beta Diversity in Neotropical Mountain
Forests. Caldasia, 32(1), 175-189.
Lozano-Contreras, G., & Schnetter, R. (1976). Estudios ecológicos en el Páramo de Cruz
Verde, Colombia II. Las comunidades vegetales. Caldasia, 11(54), 53-68.
Lugo, M. A., Ferrero, M., Menoyo, E., Esévez, M. C., Siñeriz, F., & Anton, A. (2007).
Arbuscular Mycorrhizal Fungi and Rhizospheric Bacteria Diversity Along an
Altitudinal Gradient in South American Puna Grassland. Microbial Ecology, 55(4),
705-713.
Luteyn, J. (1999). Páramos: A Checklist of Plant Diversity, Geographical Distribution, and
Botanical Literature. Nueva York: The New York Botanical Garden Press.
Madriñan, S., Navas, A., & García, W. M. (Diciembre de 2016). Páramo Plants Online: A
web resource to study Páramo plant distributions. Version 3. Obtenido de
http://paramo.uniandes.edu.co.
Magurran, A. E. (1988). Ecological Diversity and its Measurements. Princeton: Princeton
University Press.
Malajczuk, N., Molina, R., & Trappe, J. M. (1982). Ectomycorrhiza Formation in
Eucalyptus. I. Pure Culture Synthesis, Host Specificity and Mycorrhizal
Compatibility with Pinus radiata. New Phytologist, 91(3), 467-482.
Marjanovic, Z., & Nehls, U. (2008). Ectomycorrhiza and Water Transport. En A. Varma,
Micorrhiza (págs. 149-160). Springer.
Mark, A. F., Dickinson, K. J., & Hofstede, R. G. (2000). Alpine Vegetation, Plant
Distribution, Life Forms, and Environments in a Perhumid New Zealand Region:
52
Oceanic and Tropical High Mountain Affinities. Arctic, Antarctic, and Alpine
Research, 32(3), 240-254.
Massicotte, H. B., Melville, L. H., & Peterson, R. L. (2005). Structural characteristics of
root–fungal interactions for five ericaceous species in eastern Canada. Canadian
Journal of Botany, 83(8), 1057-1064.
Massicotte, H. B., Peterson, R. L., & Melville, L. H. (1989). Hartig Net Structure of
Ectomycorrhizae Synthesized between Laccaria bicolor (Tricholomataceae) and
Two Hosts: Betula alleghaniensis (Betulaceae) and Pinus resinosa (Pinaceae).
American Journal of Botany, 76(11), 1654-1667.
McGonigle, T. P., Miller, M. H., Evans, D. G., Fairchild, G. L., & Swan, J. A. (1990). A
new method which gives an objective measure of colonization of roots by vesicular-
arbuscular mycorrhizal fungi. Nwe Phytologist, 115(3), 495-501.
MEA. (2003). Ecosystems and Human Well-being: A framework for assessment.
Washington: World Resources Institute.
Medina-Merchán, M. (2006). Briófitos y líquenes de los páramos de Moyas y Los Pozos de
Aquitania, Boyacá - Colombia. Ciencia en Desarrollo, 2(2), 17-28.
Miranda-Esquivel, D. R., Rangel, J. O., & Roa-Fuentes, L. L. (2002). Endemismos en
páramos colombianos con base en la distribución de espermatofitos y el análisis de
parsimonia de endemismo (PAE). Congreso Mundial de Páramos - Memorias Tomo
I (págs. 253-266). Paipa: Ministerio de Ambiente/CAR/IDEAM.
Molinillo, M., & Monasterio, M. (1997). Pastoralism in Paramo Environments: Practices,
Forage, and Impact on Vegetation in the Cordillera of Merida, Venezuela. Mountain
Research and Development, 17(3), 197-211.
Montilla, M., Herrera-Pedraza, R. A., Morales, S., Furrazola, E., & Monasterio, M. (2018).
Distribución vertical de las micorrizas y pelos radicales en dos páramos andinos
funcionalmente contrastantes. Acta Botánica Cubana, 217(3), 205-211.
Moora, M. (2014). Mycorrhizal traits and plant communities: perspectives for integration.
Journal of Vegetation Science, 25, 1126-1132.
Morales-Rivas, M., Otero-García, J., van der Hammen, T., Torres-Perdigón, A., Cadena-
Vargas, C. E., Pedraza-Peñaloza, C. A., . . . Cárdenas-Valencia, L. (2007). Atlas de
Páramos de Colombia. Bogotá: Instituto de Investigación de Recursos Biológicos
Alexander von Humboldt.
Moreno, C. E. (2001). Métodos para medir la biodiversidad. Zaragoza: M&T - Manuales y
Tesis SEA.
Moreno-Torres, R. R., & Ruiz-Rodríguez, A. J. (2016). Recopilación documental del
estado actual del ecosistema altoandino Páramo de Guerrero (Zipaquirá-
Cundinamarca). Bogotá D.C.: Universidad Francisco José de Caldas.
53
Moscol-Olivera, M. C., & Cleef, A. M. (2009). A phytosociological study of the páramo
along two altitudinal transects in El Carchi province, northern Ecuador.
Phytocoenologia, 39(1), 79-107.
Moyersoen, B., & Fitter, A. H. (1999). Presence of arbuscular mycorrhizas in typically
ectomycorrhizal host species from Cameroon and New Zealand. Mycorrhiza, 8(5),
247-253.
Muñoz, P., & Miranda, R. (2000). Simulidos. En J. O. Rangel, Colombia Divesidad Biótica
III: La vida paramuna (págs. 653-657). Bogotá: Universidad Nacional de
Colombia.
Muthukumar, T., Udaiyan, K., & Shanmughavel, P. (2004). Mycorrhiza in sedges—an
overview. Mycorrhiza, 14(2), 65-77.
Ojeda, D., Barbosa, C., Pinto, J., Cardona, M. C., Cuellar, M., Cruz, S., . . . Alarcón, J. C.
(2001). Ecosistemas. En P. Leyva, El Medio Ambiente en Colombia. Bogotá:
IDEAM.
Olsson, P. A., Eriksen, B., & Dahlberg, A. (2004). Colonization by arbuscular mycorrhizal
and fine endophytic fungi in herbaceous vegetation in the Canadian High Arctic.
Canadian Journal of Botany, 82(11), 1547-1556.
Peat, H. J., & Fitter, A. H. (1993). The Distribution of Arbuscular Mycorrhizas in the
British Flora. New Phytologist, 125(4), 845-854.
Peña-Quemba, D. C. (2015). Variabilidad del flujo de CO2 del suelo bajo diferentes
coberturas vegetales en el Páramo de Guerrero (Tesis de Maestría). Obtenido de
Universidad Nacional de Colombia. Facultad de Ciencias Agrarias.:
https://repositorio.unal.edu.co/handle/unal/54824
Peterson, R. L., & Farquhar, M. L. (1994). Mycorrhizas: Integrated Development between
Roots and Fungi. Mycological Society of America, 86(3), 311-326.
Peyre, G. (2015). Plant diversity and vegetation of the Andean Páramo (Tésis). Obtenido
de
https://www.tesisenred.net/bitstream/handle/10803/296441/PEYRE_PhD_THESIS.
pdf?sequence=1&isAllowed=y
Peyre, G. (18 de Mayo de 2018). El páramo Andino: vulnerabilidad frente al cambio global.
Bogotá, Colombia. Obtenido de
https://www.car.gov.co/uploads/files/5b08423a71dbc.pdf
Peyre, G., Balslev, H., & Font, X. (2018). Phytoregionalisation of the Andean páramo.
PeerJ, 1-27.
Peyre, G., Balslev, H., Font, X., & Tello, J. S. (2019). Fine-Scale Plant Richness Mapping
of the Andean Páramo According to Macroclimate. Frontiers in Ecology and
Evolution, 7.
54
Peyre, G., Balslev, H., Martí, D., Sklenar, P., Ramsay, P., Lozano, P., . . . Font, X. (2015).
VegPáramo, a flora and vegetation database for the Andean páramo.
Phytocoenologia, 45(1), 195-201.
Peyre, G., Bottin, M., & Sánchez, A. (En revisión). Flora y vegetación del páramo. En C.
Tobón, A. Sánchez, M. Gutierrez, A. Velázquez, M. F. Cárdenas, O. Rangel, & D.
Ruiz, Ecohidrología del Páramo. Universidad Nacional de Colombia.
Pla, L. (2006). Biodiversidad: inferencia basada en el índice de shannon y la riqueza.
Interciencia, 31(8), 583-590.
Ramírez, L., Llambí, L. D., Schwarzkopf, T., Gámez, L. E., & Márquez, N. J. (2009).
VEGETATION STRUCTURE ALONG THE FOREST – PÁRAMO
TRANSITION BELT IN THE SIERRA NEVADA DE MÉRIDA:
IMPLICATIONS FOR UNDER-STANDING TREELINE DYNAMICS.
Ecotropicos, 22(2), 83-98.
Rangel, J. O. (2000). Clima de la región paramuna en Colombia. En J. O. Rangel,
Colombia Diversidad Biótica III: La región de vida paramuna (págs. 85-125).
Bogotá: Universidad Nacional de Colombia.
Rangel, J. O. (2000). La diversidad Beta: Tipos de vegetación. En J. O. Rangel, Colombia
Diversidad Biótica III: La región de vida paramuna (págs. 658-719). Bogotá:
Universidad Nacional de Colombia.
Rangel, J. O. (2002). Biodiversidad en la región de páramo: con especial referencia a
Colombia. Congreso Mundial de Páramos - Memorias Tomo I (págs. 168-200).
Paipa: Ministerio de Ambiente/CAR/IDEAM.
Rangel, J. O., & Arellano, H. (2007). Los bosques de Polylepis en Colombia: Riqueza y
Amenazas para su conservación. En P. Colombia, "Esperanza para los bosques de
Polylepis": Lineamientos estratégicos para la conservación de los bosques de
Polylepis en Colombia (págs. 7-9).
Regvar, M., & Vogel-Mikuš, K. (2008). Arbuscular Mycorrhiza in Metal
Hyperaccumulating Plants. En A. Varma, Micorrhiza (págs. 337-360). Springer.
Ricotta, C. (2017). Of beta diversity, variance, evenness, and dissimilarity. Ecology and
Evolution, 7, 4835-4843.
Rivera-Ospina, D. (2001). Páramos de Colombia. Cali: Banco de Occidente.
Ruiz-Carrascal, D., Arroyave-Maya, M. P., Gutiérrez-Lagouyete, M. E., & Zapata-
Jaramillo, P. A. (2011). Increased Climatic Stress on High-Andean Ecosystems in
the Cordillera Central of Colombia. En S. K. Herzog, R. Martínez, P. M. Jorgensen,
& H. Tiessen, Climate Change and Biodiversity in the Tropical Andes (págs. 182-
191). Inter-American Institute for Global Change Research (IAI) and Scientific
Committee on Problems of the Environment (SCOPE).
55
Ruotsalainen, A. L., & Kytöviita, M.-M. (2004). Mycorrhiza does not alter low temperature
impact on Gnaphalium norvegicum. Oecologia, 140(2), 226-233.
Schmidt, S. K., Sobieniak-Wiseman, L. C., Kageyama, S. A., Halloy, S. R., & Schadt, C.
W. (2008). Mycorrhizal and Dark-Septate Fungi in Plant Roots Above 4270 Meters
Elevation in the Andes and Rocky Mountains. Arctic, Antarctic, and Alpine
Research, 40(3), 576-583.
Serrano-Giné, D., & Galárraga-Sánchez, R. (2015). El páramo andino: características
territoriales y estado ambiental. Aportes interdisciplinarios para su conocimiento.
Estudios Geográficos, 76, 369-393.
Shaheen, H., Khan, S. M., Harper, D. M., Ullah, Z., & Qureshi, R. A. (2011). Species
Diversity, Community Structure, and Distribution Patterns in Western Himalayan
Alpine Pastures of Kashmir, Pakistan. Mountain Research and Development, 31(2),
153-159.
Sklenár, P., & Balslev, H. (2005). Superpáramo plant species diversity and phytogeography
in Ecuador. Flora - Morphology, Distribution, Functional ecology of plants, 200(5),
416-433.
Sklenar, P., & Jorgensen, P. M. (1999). Patterns of Paramo Plants in Ecuador. Journal of
Biogeography, 26(4), 681-691.
Sklenar, P., & Ramsay, P. M. (2001). Diversity of Zonal Paramo Plant Communities in
Ecuador. Diversity and Distributions, 7(3), 113-124.
Smith, F. A., & Smith, S. E. (1997). Tansley Review No. 96. Structural diversity in
(vesicular)-arbuscular mycorrhizal symbioses. New Phytologist, 137(3), 373-388.
Smith, G. W., & Skipper, H. D. (1979). Comparison of Methods to Extract Spores of
Vesicular-Arbuscular Mycorrhizal Fungi. Soil Science Society of America Journal,
43(4), 722-725.
Smith, S. E., & Read, D. (2008). Mycorrhizal Symbiosis. Elsevier.
Soudzilovskaia, N. A., van Bodegom, P. M., Terrer, C., van't Zelfde, M., McCallum, I.,
McCormack, M. L., . . . Tedersoo, L. (2019). Global mycorrhizal plant distribution
linked to terrestrial carbon stocks. Nature Communications, 10(1), 1-10.
Stagnari, F., Perpetuini, G., Tofalo, R., Campanelli, G., Leteo, F., Della Vella, U., . . .
Pisante, M. (2014). Long-term impact of farm management and crops on soil
microorganisms assessed by combined DGGE and PLFA analyses. Frontiers in
Microbiology, 5, 1-8.
Straker, C. J., Weierseye, I. M., & Witkowski, E. T. (2007). Arbuscular mycorrhiza status
of gold and uranium tailings and surrounding soils of South Africa's deep level gold
mines: I. Root colonization and spore levels. South African Journal of Botany, 73,
218-225.
56
Tambe, S., & Rawat, G. S. (2010). The Alpine Vegetation of the Khangchendzonga
Landscape, Sikkim Himalaya. Mountain Research and Development, 30(3), 266-
274.
Thukral, A. K. (2017). A review on measurement of Alpha diversity in biology. Agric Res
J, 54(1), 1-10.
Tiempo, E. (19 de Febrero de 2004). Páramo de Guerrero, Amenazado. El Tiempo.
Tripathi, S., Kamal, S., Sheremati, I., Oelmuller, R., & Varma, A. (2008). Mycorrhizal
Fungi and Other Root Endophytesas Biocontrol Agents Against Root Pathogens. En
A. Varma, Mycorrhiza (págs. 281-306). Springer.
Universidad Nacional de Colombia. (s.f.). Herbario Virtual. Obtenido de
http://www.biovirtual.unal.edu.co/es/colecciones/search/plants/
Valencia, J., Lassaletta, L., Velázquez, E., Nicolau, J. M., & Gómez-Sal, A. (2012). Factors
Controlling Compositional Changes in a Northern Andean Páramo (La Rusia,
Colombia). Biotropica, 45(1), 18-26.
Valenzuela, S. (10 de Mayo de 2015). Preocupante minería en páramos. El Colombiano.
Obtenido de https://www.elcolombiano.com/colombia/en-79-930-hectareas-de-
paramo-hay-actividad-minera-YE1886771
Van der Hammen, T., Pabón-Caicedo, J. D., Gutiérrez, H., & Alarcón, J. C. (2002). El
Cambio Global y los Ecosistemas de Alta Montaña de Colombia. En C. Uribe,
Páramos y ecosistemas Alto Andinos de Colombia en condición HotSpot y Global
Climatic Tensor (págs. 162-209). Bogotá D. C.: Instituto de Hidrología,
Meteorologia y Estudios Ambientales; IDEAM.
Vázques, A., & Buitrago, A. C. (2011). El gran libro de los páramos. Bogotá: Instituto de
Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt.
Vázquez, D. L., Balslev, H., & Sklenár, P. (2015). Human impact on tropical-alpine plant
diversity in the northern Andes. Biodiversity and Conservation, 24(11), 2673-2683.
Velázquez, M. S., Stürmer, S. L., Bruzone, C., Fontenla, S., Barrera, M., & Cabello, M.
(2016). Occurrence of arbuscular mycorrhizal fungi in high altitudesites of the
Patagonian Altoandina region in Nahuel Huapi National Park (Argentina). Acta
Botanica Brasilica, 30(4), 521-531.
Vierheiling, H., & Piché, Y. (1998). A modified procedure for staining arbuscular
mycorrhizal fungi in roots. Journal of Plant Nutrition and Soil Science, 161(5), 601-
602.
Vierheiling, H., Coughlan, A. P., Wyss, U., & Piché, Y. (1998). Ink and Vinegar, a Simple
Staining Technique for Arbuscular-Mycorrhizal Fungi. Applied and Environmental
Microbiology, 64(12), 5004-5007.
57
Wang, B., & Qiu, Y. -L. (2006). Phylogenetic distribution and evolution of mycorrhizas in
land plants. Mycorrhiza, 16(5), 299-363.
Whittaker, R. H. (1972). Evolution and measurment of species diversity. Taxon, 21(2/3),
213-251.
Young, B. E., Young, K. R., & Josse, C. (2011). Vulnerability of Tropical Andean
Ecosystems to Climate Change. En S. K. Herzog, R. Martínez, P. M. Jorgensen, &
H. Tiessen, Climate Change and Biodiversity in the Tropical Andes (págs. 170-
181). Inter-American Institute for Global Change Research (IAI) and Scientific
Committee on Problems of the Environment (SCOPE).
Yu, T., Egger, K., & Peterson, L. (2001). Ectendomycorrhizal associations – characteristics
and functions. Mycorrhiza, 11(4), 167-177.
7. Anexos
7.1. Anexo 1. Lista de especies vegetales identificadas en los pajonales mixtos del
páramo de guerrero
Familia Género Especie Código
PCA
Alstromeriaceae Bomarea angustipetala Ban
Apiaceae Niphogeton glaucescens Ngl
Araliaceae Oreopanax bogotensis Obo
Asteraceae
Achyrocline bogotensis Abo
Baccharis spp. Bsp1
Diplostephium rosmarinifolium Dro
Diplostephium phylicoides Dph
Espeletia barclayana Eba
Espeletia corymbosa Eco
Espeletia argentea Ear
Espeletia grandiflora Egr
Espeletia killipii Eki
Gnaphalium meridanum Gme
Gynoxys fuliginosa Gfu
Gynoxys trianae Gtr
Pentacalia abietina Pab
Pentacalia nitida Pni
Pentacalia guadalupe Pgu
Taraxacum officinale Tof
Blechnaceae Blechnum loxense Blo
Blechnum auratum Bau
58
Blechnum spp. Bsp
Bromeliaceae
Puya trianae Ptr
Puya santosii Psa
Puya spp. Psp
Caryophillaceae Stellaria cuspidata Scu
Clethraceae Clethra fimbriata Cfi
Cunoniaceae Weinmania microphylla Wmi
Cyperaceae
Carex pichinchensis Cpi
Oreobolus goeppingeri Ogo
Rhynchospora ruiziana Rru
Rhynchospora spp. Rsp
Ericaceae
Bejaria resinosa Bre
Gaultheria rigida Gri
Gaultheria anastomosans Gan
Gaultheria bolivari Gbo
Gaultheria buxifolia Gbu
Gaultheria ramosissima Gra
Macleania rupestris Mru
Vaccinium corymbodendron Vco
Vaccinium floribundum Vfl
Fabaceae Lupinus colombiensis Lco
Gentianaceae Halenia asclepiadea Has
Geraniaceae
Geranium lainzii Gla
Geranium santanderiense Gsa
Geranium sibbaldioides Gsi
Grossulariaceae Ribes andicola Ran
Ribes bogotanum Rbo
Hypericaceae
Hypericum juniperum Hju
Hypericum goyanesii Hgo
Hypericum mexicanum Hme
Iridaceae Orthrosantus chimboracensis Och
Loranthaceae Gaiadendron punctatum Gpu
Lycopodiaceae Lycopodium clavatum Lcl
Melastomataceae
Brachyotum strigosum Bst
Brachyotum lindenii Bli
Bucquetia vernicosa Bve
Bucquetia glutinosa Bgl
Orchidaceae Epidendrum spp. Esp
Orobanchaceae Bartsia glandulifera Bag
Castilleja integrifolia Cin
Phytolaccaceae Phytolacca bogotensis Pbo
Primulaceae Myrsine dependens Mde
Piperaceae Peperomia galioides Pga
59
Plantaginaceae Aragoa cleefii Acl
Digitalis purpurea Dpu
Poaceae
Calamagrostis spp. Csp
Calamagrostis effusa Cef
Agrostis spp. Asp
Holcus lannatus Hla
Polygalaceae Monnina salicifolia Msa
Pteridaceae Jamesonia bogotensis Jbo
Rosaceae
Acaena cylindristachya Acy
Hesperomeles ferruginea Hfe
Hesperomeles heterophylla Hhe
Lachemilla killipii Lki
Rubus coriaceus Rco
Rubus acantophyllos Rac
Rubiaceae Arcytophyllum nitidum Ani
Valerianaceae Valeriana pilosa Vpi
7.2. Anexo 2. Registro fotográfico de las observaciones al microscopio de las raíces.
Achyrocline bogotensis
Diplostephium phylicoides
D. rosmarinifolium
Espeletia argentea
E. argentea
E. corymbosa
E. barclayana Pentacalia nitida Blechnum spp.
60
Blechnum auratum
Puya santosii
Clethra fimbriata
Weinmania microphylla
Rhynchospora spp.
Bejaria resinosa
Gaultheria bolivari
G. anastomosans
G. anastomosans
G. rigida Vaccinium corymbodendron Halenia asclepiadea
61
H. asclepiadea
Ribes andicola
Hypericum goyanesii
H. goyanesii
H. juniperum
H. mexicanum
H. mexicanum
Gaiadendron punctatum
Bucquetia glutinosa
Bartsia glandulifera Phytolacca bogotensis Peperomia galioides
62
Calamagrostis effusa
Calamagrostis spp.
Calamagrostis spp.
Myrsine dependens
Acaena cylindristachya
Arctytophyllum nitidum
A. nitidum
Valeriana pilosa
V. pilosa
63
7.3. Anexo 3. Coberturas de las especies en cada punto muestreado
Morfotipo Familia Especie Cobertura
(%)
M1 Plantaginaceae Digitalis_purpurea 0.50%
M2 Phytolaccaceae Phytolacca_bogotensis 0.50%
M3 Hypericaceae Hypericum_goyanesii 15%
M4 Blechnaceae Blechnum_spp 0.50%
M5 Valerianaceae Valeriana_pilosa 15%
M6 Asteraceae Diplostephium_phylicoides 15%
M7 Gentianaceae Halenia_asclepiadea 2.50%
M8 Grossulariaceae Ribes_andicola 37.50%
M9 Caryophillaceae Stelarria_cuspidata 2.00%
M10 Asteraceae Espeletia_argentea 37.50%
M11 Valerianaceae Valeriana_pilosa 15%
M12 Rosaceae Acaena_cylindristachya 2.00%
M13 Bromeliaceae Puya_trianae 15% Tabla 5. Especies encontradas en el punto PA01 con sus respectivos porcentajes de cobertura.
Morfotipo Familia Especie Cobertura
(%)
M1 Ericaceae Gaultheria_bolivari 37.50%
M2 Asteraceae Espeletia_grandiflora 15%
M3 Hypericaceae Hypericum_juniperum 0.50%
M4 Asteraceae Diplostephium_phylicoides 2.50%
M5 Blechnaceae Blechnum_spp 15%
M6 Ericaceae Vaccinium_corymbodendron 15%
M7 Ericaceae Gaultheria_anastomosans 15%
M8 Melastomataceae Brachyotum_strigosum 0.50%
M9 Melastomataceae Bucquetia_glutinosa 2.00%
M10 Lycopodiaceae Lycopodium_clavatum 0.50%
M11 Grossulariaceae Ribes_bogotanum 0.50%
M12 Plantaginaceae Arcytophyllum_nitidum 15%
M13 Rosaceae Rubus_coriaceus 0.50%
M14 Bromeliaceae Puya_santosii 0.50%
M15 Polygalaceae Moninna_salicifolia 0.50%
M16 Valerianaceae Valeriana_pilosa 0.50%
M17 Cyperaceae Rhynchospora_ruiziana 0.50% Tabla 6. Especies encontradas en el punto PA02 con sus respectivos porcentajes de cobertura.
Morfotipo Familia Especie Cobertura
(%)
M1 Asteraceae Baccharis_spp 0.50%
64
M2 Melastomataceae Bucquetia_glutinosa 62.50%
M3 Asteraceae Diplostephium_phylicoides 0.50%
M4 Ericaceae Gaultheria_anastomosans 15.00%
M5 Polygalaceae Monnina_salicifolia 2.50%
M6 Polygalaceae Monnina_salicifolia 0.50%
M7 Rubiaceae Arcytophyllum_nitidum 15.00%
M8 Asteraceae Pentacalia_guadalupe 0.50%
M9 Asteraceae Achyrocline_bogotensis 0.50%
M10 Asteraceae Espeletia_argentea 2.00%
M11 Hypericaceae Hypericum_juniperum 2.00%
M12 Cyperaceae Rhynchospora_spp 37.50%
M13 Alstromeriaceae Bomarea_angustipetala 0.50%
M14 Rosaceae Rubus_acantophyllos 0.50%
M15 Hypericaceae Hypericum_mexicanum 2.00%
M16 Asteraceae Achyrocline_bogotensis 15.00%
M17 Ericaceae Macleania_rupestris 0.50%
M18 Melastomataceae Bucquetia_glutinosa 2.00%
M19 Geraniaceae Geranium_sibbaldioides 0.50%
M20 Rosaceae Hesperomeles_heterophylla 0.50%
M21 Geraniaceae Geranium_lainzii 2.00%
M22 Bromeliaceae Puya_spp 15.00% Tabla 7. Especies encontradas en el punto PA03 con sus respectivos porcentajes de cobertura.
Morfotipo Familia Especie Cobertura
(%)
M1 Hypericaceae Hyperycum_goyanesii 15%
M2 Ericaceae Vaccinium_floribundum 2%
M3 Araliaceae Oreopanax_bogotensis 2%
M4 Melastomataceae Bucquetia_vernicosa 0.50%
M5 Cyperaceae Rhynchospora_spp 2%
M6 Ericaceae Macleania_rupestris 0.50%
M7 Asteraceae Espeletia_killipii 2%
M8 Asteraceae Gnaphalium_meridanum 2%
M9 Asteraceae Achyrocline_bogotensis 2%
M10 Hypericaceae Hypericum_juniperum 2%
M11 Poaceae Holcus_lannatus 2%
M12 Asteraceae Taraxacum_officinale 2%
M13 Blechnaceae Blechnum_spp 0.50%
M14 Ericaceae Gaultheria_buxifolia 0.50%
M15 Poaceae Agrostis_spp 0.50%
M16 Rosaceae Rubus_coriaceus 0.50%
M17 Geraniaceae Geranium_sibbaldioides 0.50%
M18 Asteraceae Gynoxys_fuliginosa 2%
M19 Ericaceae Vaccinium_floribundum 2%
65
M20 Polygalaceae Monnina_salicifolia 15%
M21 Asteraceae Achyrocline_spp 0.50%
M22 Melastomataceae Brachyotum_strigosum 0.50% Tabla 8. Especies encontradas en el punto PA04 con sus respectivos porcentajes de cobertura.
Morfotipo Familia Especie Cobertura
(%)
M1 Asteraceae Espeletia_corymbosa 37.50%
M2 Clethraceae Clethra_fimbriata 15%
M3 Rubiaceae Arcytophyllum_nitidum 2%
M4 Ericaceae Gaultheria_anastomosans 2%
M5 Ericaceae Macleania_rupestris 15%
M6 Melastomataceae Bucquetia_vernicosa 2%
M7 Ericaceae Gaultheria_anastomosans 0.50%
M8 Orchidaceae Epidendron_spp 0.50%
M9 Poaceae Calamagrostis_effusa 15%
M10 Poaceae Calamagrostis_effusa 37.50%
M11 Asteraceae Diplostephium_rosmarinifolium 2%
M12 Pteridaceae Jamesonia_spp 15%
M13 Bromeliaceae Puya_trianae 15% Tabla 9. Especies encontradas en el punto PA05 con sus respectivos porcentajes de cobertura.
Morfotipo Familia Especie Cobertura
(%)
M1 Ericaceae Macleania_rupestris 15%
M3 Primulaceae Myrsine_dependens 15%
M4 Asteraceae Espeletia_corymbosa 15%
M5 Rubiaceae Arcytophyllum_nitidum 15%
M6 Rosaceae Hesperomeles_ferruginea 2%
M7 Melastomataceae Brachyotum_lindenii 0.50%
M9 Lycopodiaceae Lycopodium_clavatum 2%
M10 Melastomataceae Brachyotum_lindenii 2%
M12 Araliaceae Oreopanax_bogotensis 0.50%
M13 Hypericaceae Hypericum_juniperum 0.50%
M14 Geraniaceae Geranium_santanderiense 0.50%
M15 Geraniaceae Geranium_santanderiense 2% Tabla 10. Especies encontradas en el punto PA06 con sus respectivos porcentajes de cobertura.
Morfotipo Familia Especie Cobertura
(%)
M2 Poaceae Calamagrostis_effusa 37.50%
M3 Asteraceae Espeletia_corymbosa 2%
66
M5 Hypericaceae Hypericum_spp 2%
M6 Cyperaceae Rhynchospora_ruiziana 2%
M7 Rubiaceae Arcytophyllum_nitidum 37.50%
M8 Orobanchaceae Castilleja_integrifolia 0.50%
M9 Hypericaceae Hypericum_mexicanum 2%
M10 Hypericaceae Hypericum _spp 0.50%
M11 Rosaceae Acaena_cylindristachya 15%
M12 Ericaceae Gaultheria_ramosissima 0.50%
M15 Poaceae Holcus_lannatus 2% Tabla 11. Especies encontradas en el punto PA07 con sus respectivos porcentajes de cobertura.
Morfotipo Familia Especie Cobertura
(%)
M1 Poaceae Calamagrostis_effusa 37.50%
M2 Poaceae Calamagrostis_spp 0.50%
M3 Cyperaceae Rhynchospora_spp 0.50%
M4 Fabaceae Lupinus_colombiensis 0.50%
M5 Orobanchaceae Bartsia_glandulifera 15.00%
M6 Poaceae Calamagrostis_effusa 0.50%
M7 Hypericaceae Hypericum_juniperum 15.00%
M8 Hypericacaea Hypericum_mexicanum 15.00%
M9 Pteridaceae Jamesonia_bogotensis 15.00%
M10 Blechnaceae Blechnum_spp 2.00%
M11 Asteraceae Diplostephium_phylicoides 0.50%
M12 Rubiaceae Arcytophyllum_nitidum 2.00%
M13 Hypericaceae Hypericum_goyanesii 15.00%
M14 Valerianaceae Valeriana_pilosa 0.50%
M15 Asteraceae Espeletia_argentea 37.50% Tabla 12. Especies encontradas en el punto PA08 con sus respectivos porcentajes de cobertura.
Morfotipo Familia Especie Cobertura
(%)
M1 Hypericaceae Hypericum_mexicanum 15%
M2 Plantaginaceae Digitalis_purpurea 0.50%
M3 Ericaceae Gaultheria_anastomosans 2%
M4 Iridaceae Orthrosantus_chimboracensis 0.50%
M5 Asteraceae Espeletia_argentea 62.50%
M6 Bromeliaceae Puya_santosii 2%
M7 Asteraceae Diplostephium_phylicoides 2%
M8 Polygalaceae Monnina_salicifolia 0.50%
67
M9 Rosaceae Hesperomeles_ferruginea 0.50%
M10 Asteraceae Diplostephium_rosmarinifolium 2%
M11 Piperaceae Peperomia_galioides 15% Tabla 13. Especies encontradas en el punto PA09 con sus respectivos porcentajes de cobertura.
Morfotipo Familia Especie Cobertura
(%)
M1 Valerianaceae Valeriana_pilosa 15.00%
M2 Asteraceae Espeletia_barcleyana 37.50%
M3 Hypericaceae Hypericum_juniperum 0.50%
M4 Asteraceae Gynoxys_trianae 15%
M5 Asteraceae Pentacalia_nitida 37.50%
M6 Poaceae Calamagrostis_spp 62.50%
M7 Gentianaceae Halenia_asclepiadea 0.50%
M8 Apiaceae Niphogeton_glaucescens 0.50%
M9 Rosaceae Lachemilla_killipii 0.50% Tabla 14. Especies encontradas en el punto PA10 con sus respectivos porcentajes de cobertura.
Morfotipo Familia Especie Cobertura
(%)
M1 Cyperaceae Carex_spp 15%
M2 Asteraceae Espeletia_barclayana 2%
M3 Asteraceae Pentacalia_nitida 37.50%
M4 Gentianaceae Halenia_asclepiadea 15%
M5 Rosaceae Acaena_cylindristachya 15%
M6 Valerianaceae Valeriana_pilosa 37.50%
M7 Cyperaceae Carex_pichinchensis 0.50%
M8 Orchidaceae S.I. 0.50%
M9 Rosaceae Lachemilla_killipii 0.50%
M10 Cyperaceae Carex_spp 2%
M11 Blechnaceae Blechnum_loxense 0.50%
M12 Rosaceae Lachemilla_spp 0.50%
M13 Asteraceae Pentacalia_abietina 0.50% Tabla 15. Especies encontradas en el punto PA11 con sus respectivos porcentajes de cobertura. S.I. significa que no se
logró identificar la especie
Morfotipo Familia Especie Cobertura
(%)
M1 Poaceae Calamagrostis 15%
M2 Rubiaceae Arcytophyllum_nitidum 2%
68
M3 Cunoniaceae Weinmania_microphylla 15%
M4 Ericaceae Bejaria_resinosa 15%
M5 Ericaceae Gaultheria_rigida 2%
M6 Asteraceae S.I. 2%
M7 Cyperaceae Oreobolus_goeppingeri 15%
M8 Plantaginaceae Aragoa_cleefii 2%
M9 Orchidaceae S.I. 0.50%
M10 Melastomataceae Brachyotum_strigosum 2%
M11 Loranthaceae Gaiadendron_punctatum 15%
M12 Poaceae Calamagrostis 30%
M13 Blechnaceae Blechnum_auratum 37.50%
M14 Bromeliaceae Puya_santosii 15% Tabla 16. Especies encontradas en el punto PA12 con sus respectivos porcentajes de cobertura. S.I. significa que no se
logró identificar la especie.