Bryozoa

Cycliophora

Platyhelminthes

Gastrotricha

Gnathostomulida

Micrognathozoa

Rotifera

Entoprocta

Mollusca (moluscos)

Annelida (lombrices)

Nemertea

Phoronidea

Brachiopoda

Chaetognata

18

26

27

Chelicerata (quelicerados)

Priapulida

Kinorhyncha

Loricifera

Nematomorpha

Nematoda (nematodos)

Tardigrada

Onychophora

Mandibulata (mandibulados)

24

25

23

20

9

8

7

6

5

4

3

2

1

10

1

2

3

4

5

6

7

8

9

10

Árbol de Protóstomos donde se muestran las relaciones filogenéticas de los principales grupos. Las ramas con líneas gruesasindican clados robustos y las ramas con líneas finas clados poco apoyados. El número en círculos verdes indica el capítulo dondese une la rama. Los círculos naranjas marcan los principales nodos y las edades de los mismos. Las fotografías representan gran-des linajes (números en recuadros).

197

Resumen: Tras la incorporación, primero, de datos moleculares de genes seleccionados, y más recientemente de datos filo-genómicos, se ha llegado a perfilar un árbol filogenético de las relaciones entre los animales protóstomos. Este clado es difícilde diagnosticar morfológicamente, pero agrupa a una serie de filos con un tipo de desarrollo embrionario en el cual el blastó-poro da lugar a la boca. Actualmente se utiliza un criterio filogenético para definir a los animales protóstomos, la mayoría delos cuales presentan un tipo especial de sistema nervioso central con un centro nervioso apical (cerebro) conectado alrede-dor del esófago con un par de cordones nerviosos longitudinales en posición ventral. Los protóstomos se dividen en dos gru-pos principales: los espiralados y los ecdisozoos.

Summary: After the incorporation of molecular data for target genes first, and of phylogenomic data later, we are able to definean approximate phylogenetic tree of the relationships of protostome animals. The clade is difficult to diagnose morphologically, butin general it includes a series of phyla with animals with a embryonic development where the blastopore gives origin to the mouth.Currently protostomes are defined phylogenetically, although most of them do present a central nervous system with an apicalnervous center (brain) connected circumesophageally with a pair of longitudinal ventral nervous chords. Protostomes are dividedinto two main clades: Spiralia and Ecdysozoa.

19Protóstomos Gonzalo Giribet

Una de las divisiones fundamentales en el árbol dela vida animal es la que separa a los animales tri-ploblásticos (o bilaterados) en dos grandes líneas:

la de los deuteróstomos y la de los protóstomos (Fig. 1).Este capítulo trata exclusivamente los animales protósto-mos, mientras que los capítulos 35 a 43 cubren la diversi-dad de los deuteróstomos.

Los animales protóstomos incluyen los dos filos ani-males con el mayor número de especies vivientes descri-tas: los artrópodos (aproximadamente 1,1 millones;véanse caps. 25 a 28) y los moluscos (más de 100 000;véase cap. 21, Moluscos); aparte de otros muy diversos:nematodos (25 000; véase cap. 24, Nematodos), platel-mintos (25 000; véase cap. 22, Platelmintos) y anélidos(17 000). En total, los protóstomos constituyen el 95% dela diversidad animal viviente. De éstos, los artrópodosconstituyen el 87%.

Filogenéticamente (véase Árbol de Protóstomos) losanimales protóstomos incluyen 22 filos: 8 en el clado delos ecdisozoos (véase cap. 23, Ecdisozoos), 13 en el cladode los espiralados (Lophotrochozoa, Trochozoa; véasecap. 20, Espiralados), más el filo Chaetognatha, de posi-ción aún incierta. Los ecdisozoos incluyen a Arthropoda,Kinorhyncha, Loricifera, Nematoda, Nematomorpha,Onychophora, Priapulida y Tardigrada, constituyendo un

clado de animales pseudocelomados y celomados, con osin segmentación (véase cap. 23, Ecdisozoos).

Los espiralados son un conjunto de animales princi-palmente con un modo de desarrollo embrionario espiral(un tipo de desarrollo estereotipado con un programa ydestinos celulares muy conservados). Muchos animalesespiralados poseen, además, una larva trocófora (véasecap. 20, Espiralados). Éstos incluyen a Annelida (hoy endía se considera a Echiura, Sipuncula y Vestimentiferacomo parte de los anélidos), Brachiopoda, Bryozoa,Cycliophora, Entoprocta, Gastrotricha, Gnathostomulida,Micrognathozoa, Mollusca, Nemertea, Phoronida, Platy-helminthes y Rotifera (Acanthocephala forma parte de losrotíferos). Los espiralados incluyen tanto animales celo-mados como acelomados, así como animales segmenta-dos (anélidos) y no segmentados (casi la totalidad delresto de los filos). Diversos linajes de anélidos han per-dido la segmentación. Si los moluscos constituyen ungrupo primitivamente segmentado o no, aún es un temacontrovertido.

Características de sus genomasCaracterizar los genomas de un grupo como Protostomia,con 22 filos y más de un millón de especies descritas, re-

sulta inabarcable. Por ejemplo, el genoma animal más pe-queño conocido se encuentra en un nematodo parásito deplantas (Platylenchus coffeae, con un valor C de 0,02,mientras que el anfípodo Ampelisca macrocephala tieneun valor C de 64,62). En la actualidad están secuenciadoslos genomas completos de varios grupos de protóstomos,incluso los espiralados tratados en el capítulo 20 y un nú-mero considerable de artrópodos y nematodos, así como elde un priapúlido.

Aunque empiece a haber una cantidad no desprecia-ble de genomas completos de protóstomos, el avancemás importante ha sido la secuenciación de ESTs (Ex-presed Sequence Tags) de casi la totalidad de los filoscon la finalidad de utilizarlos para estudios filogenéti-cos.

Resultados filogenéticos contrastadoscon clasificaciones previasAunque actualmente más o menos se haya llegado a unconsenso sobre la composición de los protóstomos y losdeuteróstomos, principalmente basado en diversos análi-sis de datos moleculares, combinados o no con datos mor-fológicos, tradicionalmente los braquiópodos y losforonídeos (y a veces los briozoos) se habían consideradocomo deuteróstomos (Figura 1). Los miembros de estostres filos no comparten el modo de desarrollo embrionarioclásico de muchos otros protóstomos, y carecen de la tí-pica larva trocófora tan frecuente en el clado de los espi-ralados, al cual pertenecen.

Las relaciones de varios miembros de protóstomos sonespecialmente difíciles de resolver, tanto con técnicas mo-leculares como con análisis morfológicos. Quizás los más

198 Cap. 19, Protóstomos

¿Qué es un protóstomo?El término ‘protóstomo’ (del griego proto- [delante, primero] y -stomia [boca]) también se ha utilizado en español como‘protostomado’ y se refiere a un tipo de desarrollo embrionario en el cual el blastóporo da lugar a la boca, normal-mente mediante fusión de los labios laterales. En muchos casos también da origen al ano durante el desarrollo embrio-nario. Este tipo de desarrollo contrasta con el típico de los animales deuteróstomos (deuterostomados, Deuterostomia),en los cuales sólo el ano se origina a partir del blastóporo, mientras que la boca tiene un origen independiente. De todosmodos, este tipo de desarrollo de los protóstomos ha sufrido numerosas modificaciones en distintos grupos animales, yes difícil utilizar dicho criterio embriológico, desconocido para la gran mayoría de las especies animales. Actualmente seutiliza un criterio filogenético para definir a los animales protóstomos, la mayoría de los cuales sí que presentan un tipoespecial de sistema nervioso central, con un centro nervioso apical (cerebro) conectado alrededor del esófago por unpar de cordones nerviosos longitudinales en posición ventral.

NematodaNematomorphaPriapulidaKinorhynchaLoriciferaGastrotricha* TardigradaOnychophoraArthropodaChaetognathaMolluscaAnnelidaEntoproctaNemerteaPlatyhelminthesRotiferaGnathostomulidaMicrognathozoaCycliophoraBryozoaPhoronidaBrachiopodaHemichordataEchinodermataUrochordataCephalochordataVertebrata

Ecdysozoa

Spiralia

Protostomia

Deuterostomia

Principalmente moléculas

*No Ecdysozoa, de acuerdo con la mayoría de autores

Cycloneuralia

Spiralia

Deuterostomia

Protostomia

Principalmente morfología (p. ej., Nielsen)

Figura 1. Principal división de los filos animales.

llamativos sean los casos de los quetognatos, los briozoos,los ciclióforos y el enigmático grupo de gusanos parásitosconocidos como Myzostomida, que para algunos autoresconstituye un filo distinto de anélidos.

Además de su composición exacta, una de las cues-tiones principales discutida en años recientes es la mono-filia o no de los animales protóstomos. Por ejemplo, losacelos y los nemertodermátidos, antiguamente conside-rados parte de los platelmintos, y por lo tanto miembrosde pleno derecho del clado protóstomos, son consideradosahora un grado previo a la diversificación entre protósto-mos y deuteróstomos. Aunque el origen de la boca deestos dos filos no ha sido del todo clarificado, su sistemanervioso se ha investigado en numerosas especies y nocabe duda de que la falta de un cerebro ganglionar y de unpar de cordones nerviosos ventrales longitudinales lesdescalifica como protóstomos. Sin embargo, el típico sis-tema nervioso de los protóstomos también está ausenteen ciertos grupos de vida sésil (p. ej. Entoprocta). En or-ganismos como Priapulida es precisamente la posición dela cadena nerviosa postoral la que se utiliza para definirla región ventral del animal, por lo que a la hora de defi-nir la presencia de una cadena nerviosa ventral se cae enuna lógica circular.

Los análisis moleculares tradicionales, aquellos queutilizan datos de secuencias de uno o unos pocos genes,generalmente han apoyado la monofilia de los ecdiso-zoos y de los espiralados (en muchos casos como Lo-photrochozoa), pero el apoyo para la monofilia deProtostomia en dichos análisis es escaso. La excepciónla constituyen algunos análisis multigénicos. En años re-cientes, con la incorporación de análisis filogenómicos(que utilizan una fracción importante del genoma de unorganismo y se basan principalmente en secuencias declones al azar mediante ESTs) al estudio de la filogeniaanimal se ha obtenido por fin resolución y apoyo para lamonofilia de Protostomia, así como para las relacionesentre sus filos principales. Curiosamente, cuestiones tanbásicas como cuál es el grupo hermano de artrópodos,moluscos o anélidos, por mencionar sólo algunos de los

grupos principales de protóstomos, habían recibido es-casa atención desde el punto de vista molecular. Estascuestiones serán tratadas con más detalle en los capítu-los 20 y 23.

Evolución de los caracteresDebido a la heterogeneidad anatómica y morfológica delos animales protóstomos es difícil establecer con clari-dad tendencias evolutivas de sus caracteres. La evolucióndel modo de desarrollo embrionario, en el cual la boca delanimal adulto deriva del blastóporo embrionario, es uno delos caracteres típicos de los protóstomos, aunque hay unaconsiderable variación. Lo mismo ocurre con el modo deformación del mesodermo, pero estos caracteres no sonsuficientes para diagnosticar el clado. Un carácter que sísuele encontrarse en la mayoría de los protóstomos, porlo menos en los de vida no sésil, es la presencia de un gan-glio cerebral dorsal (a veces circumesofágico) conectadoa una cadena nerviosa ventral, a menudo con un par decordones nerviosos.

Tendencias evolutivasPor la diversidad filogenética de los protóstomos es difí-cil definir patrones generales de la evolución de sus carac-teres. Quizás el origen de un sistema nervioso apical su-praesofágico bien definido, con una doble cadena nerviosaventral longitudinal, haya posibilitado un reconocimientodel medio ambiente que permitió la explosión evolutiva deeste clado animal, pero esto es imposible de comprobarcientíficamente. Muchos de los caracteres observados enlos filos más diversos (por lo menos en diversidad esti-mada) se encuentran en un subclado de protóstomos, losecdisozoos (artrópodos y nematodos), y el siguiente filomás diverso se encuentra en el grupo hermano, los espira-lados (moluscos). Sin embargo, se cree que el éxito de cadauno de estos grupos se puede deber a caracteres diferentes(p. ej., la modularidad de los artrópodos, la simplicidad

Gonzalo Giribet 199

Blastóporo: Apertura al exterior del gastrocele (cavidadembrionaria que prefigura la futura luz del tubo digestivo)durante la fase de gastrulación.Lagerstätte: Lugar de almacenamiento o depósito de se-dimentos donde se encuentra una gran riqueza de fósilespor su número o estado de conservación.Modularidad: Propiedad de un organismo de funcionarpor la unión de varias partes (módulos) que interactúanindependientemente entre sí para alcanzar un objetivocomún. Profundidades hadales: Aguas y fondos marinos másprofundos, es decir, por debajo de la zona abisal, y que sesitúan únicamente en las grandes fosas oceánicas a más de6000 m.

Términos básicos Recuadro 1. Caracteres morfológicos únicos delos protóstomos.

Desafortunadamente aún no se ha encontrado un carác-ter morfológico único que sea compartido por todas lasespecies de protóstomos, pero se acepta este grupoporque las filogenias son contundentes sobre su origenúnico.

Recuadro 2. Los protóstomos en cifras.

• Número de filos: 22 (algunos filos tradicionales, comoAcanthocephala, Echiura, Pogonophora y Vestimenti-fera, actualmente se incluyen en otros filos).

• Número de especies: 1 263 295

200 Cap. 19, Protóstomos 200

y el tamaño de los nematodos, o la presencia de una con-cha protectora en los moluscos).

Biogeografía y biodiversidadEl origen de los protóstomos data del cámbrico, cuandoaparece una enorme diversidad animal que incluye unagran parte de los filos de los animales que aun viven hoyen día. Un repaso del registro fósil muestra que gran partede los ecdisozoos y los espiralados abundaban en losmares del cámbrico. Tal es el caso de los priapúlidos, lostardígrados, los onicóforos y los artrópodos, entre los ec-disozoos, y de los anélidos (incluyendo los sipuncúlidos),los moluscos, los braquiópodos y los foronídeos entre losespiralados. El registro fósil de los briozoos data del ordo-vícico. En cambio, hay un gran vacío en cuanto a algunosanimales de pequeño tamaño, además de los no tan peque-ños nemertinos y platelmintos. Esta laguna en el registrofósil incluye a todos los miembros del supuesto cladoPlatyzoa.

El descubrimiento de yacimientos fosilíferos del cám-brico con condiciones de preservación extraordinarias (in-cluidos algunos famosos Lagerstätte), como por ejemplolos de Chengjiang (China), Burgess Shale (Canadá) o Si-rius Passet (Groenlandia), ha permitido el estudio detalladode numerosos grupos animales que ayudan a completar lasrelaciones entre los protóstomos que viven hoy en día, porincorporar novedosas combinaciones de caracteres. Dichosfósiles han sido, hasta cierto punto, integrados en la nuevafilogenia animal. Dentro de los animales protóstomos des-tacan diversos fósiles que han ayudado a reinterpretar lasegmentación en la base de los ecdisozoos, embriones cám-bricos que muestran el modo de desarrollo de los ecdiso-zoos (del grupo de los llamados Cycloneuralia, grupo cuyamonofilia está por confirmar) y varios grupos con un escle-ritoma (conjunto de escleritos que pueden estar represen-tados por conchas, placas o espículas) que ayudan ainterpretar la base del árbol de los trocozoos (moluscos,braquiópodos, anélidos, etc.; véase Árbol de Protóstomos).

Como se ha dicho, todos los protóstomos tienen suorigen en el mar, posiblemente durante el cámbrico opoco después. Aunque numerosos linajes permanecenaún restringidos al medio acuático marino (Chaetogna-tha, Loricifera, Kinorhyncha, Priapulida, Gnathostomu-lida, Micrognathozoa, Cycliophora, Entoprocta,Brachiopoda, Phoronida), no son pocos lo que han colo-nizado los medios dulceacuícolas y terrestres (el resto delos filos). Sin embargo, el éxito en el medio terrestre nodeja de ser concreto y restringido a unos pocos linajes.Por ejemplo, de las ocho clases de moluscos, únicamentelos bivalvos y los gasterópodos han colonizado el mediodulceacuícola, y tan solo los gasterópodos han coloni-zado el medio terrestre. Lo mismo ocurre con los anéli-dos, cuyos linajes son mayoritariamente marinos y ungrupo de clitelados ha colonizado con éxito el medio te-rrestre. Curiosamente, de todos los filos de protóstomos,el medio terrestre ha sido colonizado por los dos ya men-cionados, además de por los artrópodos, los nematodos,

los tardígrados, los platelmintos, unos pocos nemertinos(13 especies terrestres conocidas) y los onicóforos. Esteúltimo grupo constituye además el único filo viviente en-teramente de hábitos terrestres, sin ninguna especie co-nocida en aguas dulces ni marinas, aunque el filo estárestringido a zonas tropicales o subtropicales con elevadahumedad. La colonización del medio terrestre tambiénse ha llevado a cabo con éxito en el filo cordados, entrelos deuteróstomos.

La adaptación a la vida terrestre se ha llevado a caboen varias ocasiones en los artrópodos (en los quelicera-dos, los miriápodos y diversos linajes de “crustáceos”, in-cluidos los hexápodos). En algunos de estos grupos se hamantenido un ciclo vital con fases dulceacuícolas y te-rrestres, especialmente entre los insectos. Los ácaros hanrecolonizado diversos ambientes, incluido el marino (ha-lacáridos).

La colonización del medio terrestre ha desempeñadoun papel importantísimo en el desarrollo de los ecosiste-mas, y se han dado numerosos casos de coevolución entreplantas e insectos que parecen haber sido fundamentalespara su mutua diversificación.

Biogeográficamente, los protóstomos se encuentran entodos los medios y ecosistemas, desde las profundidadeshadales hasta los puntos más altos de la atmósfera, dondese pueden encontrar especies de ácaros o tardígrados. Seencuentran también en todas las latitudes, ya que diversosgrupos pueden suspender su metabolismo y pasar largosperiodos en condiciones adversas o generar formas de re-sistencia. Tal es el caso de los tardígrados, los rotíferos ylos nematodos. Además, varios grupos de protóstomosconstituyen una gran fracción de la biomasa terrestre (in-sectos) y marina (krill).

Diferenciación y especiaciónLos patrones de diferenciación y especiación son muy dis-tintos en los diferentes grupos de protóstomos. En ellos seencuentran numerosos patrones reproductivos, y éstos amenudo dictan los modos de especiación. Como norma,aunque debería contrastarse con datos más detallados, losanimales marinos con rangos de distribución más restrin-gidos y fases larvarias con poca capacidad de dispersiónsuelen mostrar más estructura geográfica, y por lo tantomayor facilidad para acelerar los procesos de especiación.En los protóstomos continentales, los patrones geológicospueden determinar los procesos de diferenciación y espe-ciación de forma más marcada que en el medio marino.

Principales cuestiones pendientes

• ¿Podrán resolverse las incertidumbres filogenéticasmediante la incorporación de nuevos datos del registrofósil, morfología y nuevos métodos microscópicos paraestudiar el desarrollo embrionario?

• ¿Se deben las irresoluciones filogenéticas internas auna compresión en el tiempo de las diversificaciones?

201Gonzalo Giribet

• La reciente resolución obtenida al utilizar casi 1500genes para representantes de prácticamente todos losfilos animales podrá mostrar no sólo las relacionesentre los animales, sino que su genoma aún contiene laseñal que permite reconstruir sus relaciones evolutivas,aunque no se sabe hasta qué punto.

Bibliografía básica– Brusca, R.C., Brusca, G.J. 2003. Invertebrates. Sinauer Associates,

Sunderland.

– Dunn, C.W., Hejnol,A., Matus, D.Q., Pang, K., Browne, W.E., Smith,S.A., et al. 2008. Broad taxon sampling improves resolution of the an-imal tree of life. Nature 452: 745-749.

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