558

Rev. Fac. Agron. (LUZ). 2014, 31: 558-575

Patogenicidad del nematodo agallador Meloidogyneenterolobii, en albahaca (Ocimun basilicum L.)

en macetas

Pathogenicity of the root-knot nematode Meloidogyneenterolobii, on sweet basil (Ocimun basilicum L.) in pots

R. Martínez D., R. Crozzoli y Y. Aguirre

Facultad de Agronomía, Instituto de Zoología Arícola, UniversidadCentral de Venezuela, Laboratorio de Nematología Agrícola, Apdo. 4579,Maracay, estado Aragua, Venezuela.

Resumen

Se estudió la relación entre una serie geométrica de doce poblaciones inicia-les (Pi) de Meloidogyne enterolobii Yang & Eisenback (0-256 huevos (hv) y juve-niles de segundo estadio (J2)/cm3 de suelo) y las variables peso aéreo fresco (PAF)y seco (PAS) de albahaca (Ocimun basilicum L.) var basilicum (blanco) y varpurpurascens (morada) en macetas de 400 cm3 de capacidad. Sesenta días des-pués de la inoculación se determinó el PAF y el PAS de las plantas y las poblacio-nes finales del nematodo. Los valores obtenidos se ajustaron a la ecuación deSeinhorst, y=m+(1-m)zPi-T. En la var basilicum el límite de tolerancia (T) paraPAF y PAS fue de 0,8 y 0,7 hv+J2/cm3 de suelo, respectivamente, el rendimientomínimo relativo (m) fue de 0,48 y 0,36 a Pi≥128 y 64 hv+J2/cm3 de suelo, respec-tivamente, la máxima tasa de reproducción del nematodo fue de 5,5 a Pi = 0,25hv+J2/cm3 de suelo y la mayor densidad poblacional final fue de 48,3 hv+J2/cm3

de suelo a Pi = 64 hv+J2/cm3 de suelo. En la var purpurascens el valor de T paraPAF y PAS fue de 0,2 hv+J2/cm3 de suelo en ambos casos, el valor de m fue de0,82 y 0,63 a Pi≥64y 32 hv+J2/cm3 de suelo, respectivamente, la máxima tasa dereproducción del nematodo fue de 9,16 a Pi = 0,25 hv+J2/cm3 de suelo y la mayordensidad poblacional final fue de 156,12 hv+J2/cm3 de suelo a Pi = 128 hv+J2/cm3

de suelo.Palabras clave: albahaca, Meloidogyne enterolobii, nematodo agallador,patogenicidad, var basilicum, var purpurascens.

Recibido el 3-7-2013 Aceptado el 11-11-2014Autor de correspondencia e-mail: renatocrozzoli@gmail.com

Rev. Fac. Agron. (LUZ). 2014, 31: 558-575

559

Abstract

The relationship between a geometric series of twelve initial populations(Pi) of Meloidogyne enterolobii Yang & Eisenback (0-256 eggs and second stagejuveniles (J2)/cm3 soil) and fresh and dry top weight of the plants of sweet basil(Ocimun basilicum L.) var basilicum (white) and var purpurascens (purple) wasinvestigated in 400 cm3 pots. Sixty days after inoculation fresh and dry top weightof the plants of both varieties and final nematode populations were recorded. TheSeinhorst model y=m+(1-m)zPi-T gave an adequate fit to the relationship betweenaverage fresh and dry top weight of the plants of both varieties and nematodepopulation density. Tolerance limits (T) of var basilicum to the nematode forfresh and dry top weight were 0.7 and 0.8 eggs+J2/cm3 soil and the minimumrelative yield (m) were 0.36 and 0.48 eggs + J2/cm3 soil at Pi≥64 and 128 eggs+J2/cm3 soil, respectively. The maximum nematode reproduction rate was 5.5 at Pi =0.25 eggs+J2/cm3 soil and the largest final population density (Pf) was 48.3eggs+J2/cm3 soil at Pi = 64 eggs+J2/cm3 soil. T of var purpurascens for fresh anddry top weight was 0.2 eggs+J2/cm3 soil in both cases and m were 0.82 and 0.63at Pi≥64 and 32 eggs+J2/cm3 soil, respectively. The maximum nematodereproduction rate was 9.16 at Pi = 0.25 eggs+J2/cm3 soil and the largest populationfinal density (Pf) was 156.12 eggs+J2/cm3 soil at Pi = 128 hv+J2/cm3 soil.Key words: basil, Meloidogyne enterolobii, root-knot nematode, pathogenicity,var basilicum, var purpurascens.

Introducción

La albahaca, Ocimun basilicumL., es una hierba anual, cultivadacomo perenne en climas tropicales, seutiliza en forma fresca y seca, además,es usada como aromatizante en la ela-boración de fragancias y en la medici-na. En Venezuela, este cultivo adquie-re cada vez más importancia debido ala gran diversidad de usos, en especialde sus hojas (Acosta et al., 2003;Chirinos et al., 2009).

La planta es afectada por variasplagas y, dentro de estas, los nematodostienen gran importancia. Sin embar-go, mundialmente, la informaciónnematológica en el cultivo de la alba-haca es escasa. Entre las especies denematodos que afectan a la albahaca, y

Introduction

Basil, Ocimun basilicum L., it isan annual herb and it is cropped as aperennial in tropical weather, it is usedfresh or dry, additionally, it is used asa flavoring in the elaboration offragrances and medicines. In Venezue-la, this crop gets more important dueto the great diversity of its uses,specially its leaves (Acosta et al., 2003;Chirinos et al., 2009).

The plant is affected by differentpests, among these, the nematodes arereally important. However, worldwidethe information of nematodes in thebasil crop is limited. Among thenematodes species that affect basil andreduce significantly the yield areBelonolaimus longicaudatus Rau,

Martínez et al.

560

que reducen significativamente el ren-dimiento, se señalan a Belonolaimuslongicaudatus Rau, Pratylenchusscribneri Steiner, Paratrichodorusminor (Colbran) Siddiqi y Meloidogynespp. (Rhoades, 1988). Igualmente,Lamberti y Garibaldi (1977), señalarongraves daños causados porAphelenchoides ritzemabosi (Schwartz)Steiner, que es una especie epigea, enlas hojas de albahaca, las cuales no po-dían ser comercializadas.

Las más importantes por supatogenicidad son especies del géneroMeloidogyne, principalmenteMeloidogyne incognita (Kofoid &White) Chitwood y Meloidogynearenaria Neal, ya que afectan negati-vamente el rendimiento del cultivo dela albahaca, tanto para su uso frescocomo industrializado y mermando lacantidad y calidad de aceites esencia-les provenientes de su destilación(Hasseb y Pandey, 1987; Vovlas et al.,2008). En Venezuela, existenseñalamientos de ataques deMeloidogyne spp., sobre todo en peque-ños huertos (Crozzoli, 2010).

En el país, se han registrado ochoespecies de nematodos agalladores, sien-do M. incognita la de mayor distribu-ción; sin embargo, M. enterolobii Yang& Eisenback, identificada en los esta-dos Aragua, Lara y Zulia (Crozzoli,2002; Lugo et al., 2005; Molinari et al.,2005; Perichi y Crozzoli, 2010), es con-siderada una plaga importante en paí-ses tropicales y subtropicales. Su dise-minación ha ocurrido rápidamente de-bido a factores antropogénicos y, lamayor preocupación con esta especie,radica en su capacidad de parasitar yreproducirse en plantas con resistenciaa Meloidogyne spp. (Lugo et al., 2005).

Pratylenchus scribneri Steiner,Paratrichodorus minor (Colbran)Siddiqi and Meloidogyne spp.(Rhoades, 1988). Likewise, Lambertiand Garibaldi (1977), mentionedserious damages caused byAphelenchoides ritzemabosi(Schwartz) Steiner, which is anepigeous species in basil leaves, whichcould not be commercialized.

The most important by theirpathogenicity are the genre speciesMeloidogyne, mainly Meloidogyneincognita (Kofoid & White) Chitwoodand Meloidogyne arenaria Neal, sinceaffect negatively the crop yield of basil,for both is fresh and industrialized use,reducing the quantity and quality ofessential oils coming from theirdistillation (Hasseb and Pandey, 1987;Vovlas et al., 2008). In Venezuela,there are attacks of Meloidogyne spp.,especially in small orchards (Crozzoli,2010).

In the country eight species ofroot-knot nematode species have beenregistered, being M. incognita the onewith more distribution; however, M.enterolobii Yang & Eisenback,identified in Aragua, Lara and Zulia(Crozzoli, 2002; Lugo et al., 2005;Molinari et al., 2005; Perichi andCrozzoli, 2010), it is considered animportant pest in tropical and sub-tro-pical countries. Its dissemination hasoccurred fast due to antropogenicfactors and the biggest concern withthis specie is that it is able to parasiteand to reproduce in plants withresistance to Meloidogyne spp. (Lugoet al., 2005).

M. enterolobii is polyphagousspecie, without any complete rankinformation of the hosts. It has been

Rev. Fac. Agron. (LUZ). 2014, 31: 558-575

561

M. enterolobii es una especiepolífaga, desconociéndose el rango dehospedantes completo. Ha sido seña-lada en cultivos económicamente im-portantes tales como: pimentón, san-día, café, soja, batata, tomate, tabaco,caraota, guayaba, berenjena, plantasornamentales, Tibouchina, cactus,Ficus, Syngonium, rosa y varias plan-tas silvestres. Sin embargo, son pocaslas pruebas de patogenicidad realiza-das (Rodríguez et al., 2007; Perichi yCrozzoli, 2010).

Debido a los graves daños que cau-sa en las plantas afectadas y a la rápi-da diseminación, M. enterolobii adquie-re, para Venezuela, una importanciacada vez mayor; es imprescindible, porlo tanto, determinar su patogenicidaden diferentes cultivos y conocer cuál esla reducción de rendimiento que es ca-paz de causar, para poder implementarun manejo adecuado (Crozzoli, 2010).

Por lo anterior, en el presentetrabajo, nos planteamos: I) evaluar elefecto de diferentes poblaciones inicia-les de M. enterolobii sobre el peso aé-reo fresco y seco de albahaca varbasilicum y var purpurascens, en con-diciones de umbráculo; II) estimar ellímite de tolerancia y las perdidasmáximas en las variables evaluadas yIII) medir la capacidad reproductiva deM. enterolobii en ambas variedades dealbahaca.

Materiales y métodos

El ensayo se realizó bajo condi-ciones de umbráculo (temperatura pro-medio de 26ºC) en Maracay, estadoAragua, Venezuela.

El inóculo se obtuvo de una po-blación pura de M. enterolobii mante-

mentioned in economically importantcrops, such as: pepper, watermelon,coffee, soy, sweet potato, tomato,tobacco, bean, guava, eggplant, orna-mental plants, Tibouchina, cactus,Ficus, Syngonium, rose and differentwild plants. However, fewpathogenicity tests have been carriedout (Rodríguez et al., 2007; Perichi andCrozzoli, 2010).

Due to the big damages causedin the affected plants, and to the fastdissemination, M. enterolobii acquiresin Venezuela a lot of importance;therefore, it is mandatory to determi-ne its pathogenicity in different cropsand to know which is the yieldreduction capable of causing, toimplement an adequate handling(Crozzoli, 2010).

Because of the latter, the aim ofthis research is: I) to evaluate the effectof different initial populations of M.enterolobii on the fresh and dry aerialweight of basil var basilicum and varpurpurascens, under greenhouseconditions; II) to estimate the tolerancelimit and the maximum losses of theevaluated variables and III) to measurethe reproductive capacity of M.enterolobii in both varieties of basil.

Materials and methods

The essay was done undergreenhouse conditions (averagetemperature of 26ºC) in Maracay,Aragua state, Venezuela.

The inoculum was obtained froma pure pi¡opulation of M. enterolobiikept in sweet potato plants (Ipomoeabatata (L.) Lam.) and coming fromMalpighia glabra L., cropped at theAgronomy Faculty of Universidad Cen-

Martínez et al.

562

nida en plantas de batata (Ipomoeabatatas (L.) Lam.) y proveniente desemeruco (Malpighia glabra L.) culti-vado en la Facultad de Agronomía dela Universidad Central de Venezuelaen Maracay. Como material vegetal seutilizó albahaca var basilicum y varpurpurascens (Chirinos et al., 2009).

Las raíces infestadas de las plan-tas de batata se lavaron, se cortaronen secciones de aprox. 0,5 cm y se tri-turaron en licuadora por 1 min en unasolución de hipoclorito de sodio (0,5%)con la finalidad de extraer la mayorcantidad de huevos (hv) y juveniles desegundo estadio (J2) de las masas dehuevos contenidas en las agallas. Loobtenido se pasó a través de los tami-ces de 60 mallas (250 μm) y 100 ma-llas (150 μm) para eliminar los resi-duos vegetales grandes y se recogieronlos hv y los J2 en un tamiz de 500mallas (28 μm). Se procedió a lavar cui-dadosamente con agua corriente conel fin de eliminar al hipoclorito de sodioy se colocaron los hv y los J2 en unvaso de precipitado con agua limpiapara la inoculación; a esto se le consi-deró solución madre (Hussey y Barker,1973).

Para la obtención de las plantas,se sembraron las semillas (4-5) de cadavariedad de albahaca en macetas plás-ticas individuales conteniendo 400 cm3

de arena esterilizada a una tempera-tura de 180ºC en estufa por 48 h; algerminar se dejó una sola planta porenvase. Quince días después de lagerminación se procedió a inocular lasplantas con el nematodo.

A partir de la solución madre, yagregando alícuotas adecuadas alsustrato de cada envase, se inocularonlas plantas de ambas variedades con

tral de Venezuela in Maracay. As avegetal material, basil var basilicumand var purpurascens was used(Chirinos et al., 2009).

The infected roots of sweet potatoplants were washed and cut intosections of approximately 0.5 cm, andcut in a blended for 1 min, y a sodiumhypochlorite solution (0.5%), with theaim of extracting the highest quantityof eggs (hv) and juvenile under secondphase (J2) of the egg masses that werein the gills. The material obtained wassift in 60 meshes (250 μm) and 100meshes (150 μm) to eliminate the bigvegetal residues, and the hv and j2were selected in a sieve with 500meshes (28 μm). Later on, these werewashed carefully with regular waterwith the aim of eliminating the sodiumhiypochlorite, and hv and j2 were addedto a precipitated glass with clean waterfor the inoculation, considering themother solution (Hussey and Barker,1973).

For obtaining the plants, seeds(4-5) of each basil variety were sowedin individual plastic bags with 400 cm3

of sterile sand at a temperature of180ºC in a stove for 48h, and whengerminated only one plant was left perjar. Fifteen days after thegermination, the plants inoculatedwith the nematode.

After the mother solution andadding adequate aliquots to thesubstrate of each jar, the plants of bothvarieties inoculated with the sameinoculum levels: 0; 0.25; 0.5; 1; 2; 4;8; 16; 32; 64; 128; 256 hv + J2/cm3 ofthe soil. For the inoculation, 4 smallholes were opened close to the stem ofthe plants, and the solution with thenematodes was added and covered.

Rev. Fac. Agron. (LUZ). 2014, 31: 558-575

563

los siguientes niveles de inóculo: 0;0,25; 0,5; 1; 2; 4; 8; 16; 32; 64; 128;256 hv + J2/cm3 de suelo. Para la ino-culación se abrieron 4 pequeños orifi-cios cerca de la base del tallo de lasplantas, se vertió la solución con losnematodos y posteriormente se tapa-ron. Cada nivel de inóculo fue replica-do 6 veces. Las plantas se colocaron deforma completamente al azar sobremesas y se regaron periódicamente conla finalidad de mantener una hume-dad adecuada para el crecimiento delas mismas y, cada 15 días, se realiza-ron aplicaciones del fertilizante foliarNitrofoska al suelo (2 mL/L de agua).Sesenta días más tarde se determinóel peso aéreo fresco (PAF) y seco (PAS)y se cuantificó la población delnematodo, tanto en el suelo como enlas raíces de cada planta de ambasvariedades de albahaca. Para la deter-minación del PAS, las plantas se colo-caron dentro de bolsas de papel en es-tufa a 80ºC, dejándose hasta alcanzarpeso constante.

Para estudiar el comportamien-to de las plantas de albahaca con rela-ción a los diferentes niveles de inóculodel nematodo, los datos de PAF, PASy las poblaciones iniciales fueron ana-lizados utilizando la ecuación arbitra-ria de Seinhorst (Seinhorst, 1965;1986): y=m+(1- m)zPi-T (A) donde y esla producción relativa (y = 1 paraPi<T); m es la producción mínima re-lativa y corresponde al valor de y cuan-do las poblaciones del nematodo sonmuy elevadas; Pi es la población delnematodo a la siembra expresada enhuevos o ejemplares/cm3 de suelo; Tes el límite de tolerancia o poblaciónmáxima que soporta una planta sinque su rendimiento o variable

Each inoculum level was replicated 6times. The plants were put at randomon tables and were irrigatedperiodically with the aim of keepingan adequate humidity for theirgrowing, and every 15 days foliarfertilizer Nitrofoska was applied to thesoil (2 mL/L of water). Sixty days later,the fresh aerial weight (FAW) and dryaerial weight (DAW) were determined,and the nematode population wasquantified in both the soil and the rootsof each plant of both basil varieties.For determining DAW, the plants wereput in paper bags in a stove at 80ºC,leaving there until obtaining constantweight.

To study the behavior of basilplants in relation to the differentinoculum levels of the nematode, thedata of FAW, DAW and the initialpopulation were analyzed usingSeinhorst arbitrary equation (Seinhorst,1965; 1986): y=m+(1- m)zPi-T (A) wherey is the relative production (y = 1 forPi<T); m is the minimum relativeproduction and corresponds to thevalue y when the nematode populationsare high; Pi is the nematode populationto the sow expressed in eggs orexemplars/cm3 of the soil; T is thetolerance limit or maximumpopulation that a plant stands withoutits yield or evaluated agronomical va-riable be reduced; z is a constant lowerto 1, generally z-T is almost equal to1.05.

To determine the finalpopulations of the nematode, 100 cm3

of the soil coming from individual jarswere extracted, which were processedusing the modified Cobb method, andits cleaning was done with the modifiedcotton filter (s´Jacob and van Bezooijen,

Martínez et al.

564

agronómica evaluada sean reducidas;z es una constante menor a 1, gene-ralmente z-T es medianamente igual a1,05.

Para determinar las poblacionesfinales del nematodo, se extrajeron 100cm3 de suelo provenientes de los enva-ses individuales, los cuales fueron pro-cesados por el método de Cobb modifi-cado y su limpieza se realizó con el fil-tro de algodón modificado (s´Jacob yvan Bezooijen, 1971; Crozzoli y Rivas,1987). La extracción de los huevos yJ2 del nematodo presentes en las raí-ces se realizó de la misma forma des-crita para la preparación del inóculo,triturando el total de las raíces de cadaplanta. Para comparar la variaciónpoblacional del nematodo, los valoresde las poblaciones que se inocularon ala siembra (Pi) y los correspondientesque se determinaron al final del ensa-yo (Pf) se compararon, y se calculó latasa de multiplicación (Pf/Pi). Se es-timó también el índice de agallamientosegún una escala de 1 a 5, donde 1=0%de raíces afectadas y 5>70% de raícesafectadas (Taylor y Sasser, 1983).

Para comparar la variaciónpoblacional del nematodo, los valoresde las poblaciones que se inocularon ala siembra (Pi), y los correspondientesque se determinaron al final del ensa-yo (Pf), fueron introducidos en la se-gunda ecuación de Seinhorst(Seinhorst, 1965; 1970): Pf=axy(1-qPi)/-elogq+(1-x)Pi+sx(1-y)Pi (B) donde a esla tasa de reproducción máxima; x esla proporción de nematodos que pue-den afectar a la planta (estado infectivoy huevos que pueden eclosionar y es,como máximo, igual a uno); y es lacantidad relativa de alimento disponi-ble para los nematodos al nivel

1971; Crozzoli and Rivas, 1987). Theeggs extraction and J2 of the nematodepresent in the roots was done asdescribed for the preparation of theinoculum, mashing the total of theroots of each plant. To compare thepopulation variation of the nematode,the values of the populations thatinoculated to the sow (Pi) and thosethat determined at the end of the essay(Pf) compared in between, and themultiplication rate was calculated (Pf/Pi). Also, the root-knot index wasestimated, according to a 1 to 5 scale,where 1=0% of affected roots and5>70% of affected roots (Taylor andSasser, 1983).

To compare the populationvariation of the nematode, thepopulation values that inoculated tothe sow (Pi), and the corresponded thatwere determined at the end of the essay(Pf), were introduced in the secondequation of Seinhorst (Seinhorst, 1965;1970): Pf=axy (1-qPi)/-elogq+(1-x)Pi+sx(1 -y)Pi (B) where a is themaximum reproduction rate; x is thenematode proportion that might affectthe plant (infective phase and eggs thatmight hatch and it is, as maximum,equal to one); y es the relative availablefood quantity for the nematodes at thepopulation level Pi (generally equal toy of the first equation), s is the J2proportion and non-influenced eggs bythe plant, which behaves as in absenceof the host. In this equation axy(1-qPi)-elogq represents the quantity ofnematodes coming from thereproduction, meanwhile, the quantity(1-x) Pi+sx (1-y) Pi is a proportion ofinoculated nematodes to the sow (Pi)that have not been affected by the hostand that might remain in the soil until

Rev. Fac. Agron. (LUZ). 2014, 31: 558-575

565

poblacional Pi (generalmente es iguala y de la primera ecuación); s es laproporción de J2 y huevos noinfluenciados por la planta, que se com-portan como en ausencia dehospedante. En esta ecuación axy (1-qPi)-elogq representa la cantidad denematodos provenientes de verdaderareproducción, mientras que la canti-dad (1-x)Pi+sx(1-y) Pi es una propor-ción de los nematodos inoculados a lasiembra (Pi) que no han sido afectadospor el hospedante y que pueden per-manecer en el suelo hasta el final delciclo del cultivo o al momento de la eva-luación.

Resultados y discusión

La acción del nematodo afectónegativamente las variablesagronómicas medidas en las plantasde albahaca de ambas variedades. Lasintomatología asociada con el ataquedel nematodo en el cultivo está rela-cionada con un decaimiento generali-zado de la planta, amarillamiento delfollaje, reducción del sistema radical ypresencia de agallas en las raíces, locual también fue señalado por Crozzoliet al. (2012) en plantas de lulo infesta-das por M. enterolobii y común enOcimum spp. atacadas por especies delgénero Meloidogyne (Hasseb et al.,1998; Vovlas et al., 2008).

La interpolación de los datos depeso aéreo fresco y aéreo seco con laprimera ecuación de Seinhorst (A), de-mostró claramente que están bien re-presentados por dicha ecuación, lo cualpermite determinar el límite de toleran-cia (T) al nematodo y la pérdida máxi-ma de la variable medida (m) y permi-te establecer, de manera adecuada, la

the end of the crop cycle or at themoment of the evaluation.

Results and discussion

The action of the nematodeaffected negatively the agronomic va-riables measured in both varieties ofbasil plants. He symptoms regardingto the attack of the nematode in thecrop are related to a generalized decayof the plant, yellowish of the foliage,reduction of the radical system andpresence of root-knots in the roots,which was also mentioned by Crozzoliet al. (2012) in lubo plants infected byenterolobii and common in Ocimumspp. attacked by genre species ofMeloidogyne (Hasseb et al., 1998;Vovlas et al., 2008).

The interpolation of the freshaerial weight data and dry aerial datato the first equation of Seinhorst (A),clearly showed that the data is wellrepresented by such equation, whichallows determining the tolerance limit(T) towards the nematode and themaximum lost of the measure varia-ble (m) and allows establishingadequately the relation among theinitial populations of the nematode inthe soil and the agronomic parameterconsidered.

The tolerance limit (T) for theFAW of basil plants var basilicum hasbeen estimated in 0.8 hv+J2/cm3 of thesoil, meanwhile, the minimum relativeyield (m) was 0.48 to Pi≥128 hv+J2/cm3 of the soil; for var purpurescens,the T value has been estimated in 0.2eggs+J2/cm3 of the soil, meanwhile thevalue of m was of 0.82 to Pi≥64 hv+J2/cm3 of the soil. The latter indicates thatreductions of FAW of 52 and 18% can

Martínez et al.

566

relación entre las poblaciones inicialesdel nematodo en el suelo y el parámetroagronómico considerado.

El límite de tolerancia (T) parael PAF de las plantas de albahaca varbasilicum ha sido estimado en 0,8hv+J2/cm3 de suelo, mientras que elrendimiento mínimo relativo (m) fuede 0,48 a Pi≥128 hv+J2/cm3 de suelo;para la var purpurescens, el valor deT ha sido estimado en 0,2 huevos+J2/cm3 de suelo, mientras que el valor dem fue de 0,82 a Pi≥64 hv+J2/cm3 desuelo. Lo anterior indica que se pue-den esperar reducciones de PAF dehasta 52 y 18%, para las varsbasilicum y purpurescens, a partir depoblaciones iniciales de M. enterolobiide 128 y 64 hv+J2/cm3 de suelo, res-pectivamente (figura 1).

En cuanto al PAS, el límite detolerancia (T), para la var basilicumha sido estimado en 0,7 hv+J2/cm3 desuelo, mientras que el rendimientomínimo relativo (m) fue de 0,36 aPi≥128 hv+J2/cm3 de suelo; para la varpurpurescens, el valor de T ha sidoestimado en 0,2 hv+J2/cm3 de suelo,mientras que el valor de m fue de 0,63a Pi≥32 hv+J2/cm3 de suelo. Lo ante-rior indica que se pueden esperar re-ducciones de PAS de hasta 64 y 37%,para las vars basilicum ypurpurescens, a partir de poblacionesiniciales de M. enterolobii de 64 y 32hv+J2/cm3 de suelo, respectivamente(figura 2).

Al comparar los resultados obte-nidos en ambas variedades de albaha-ca, podemos observar que el valor de Tes menor en la var purpurascens conrespecto a la var basilicum para am-bas variables agronómicas y, las re-ducciones de PAF y PAS hasta una Pi

be expected for the var vars basilicumand purpurescens, after the initialpopulations of M. enterolobii of 128 and64 hv+J2/cm3 of the soil, respectively(figure 1).

Regarding DAW, the tolerancelimit (T) for var basilicum has beenestimated in 0.7 hv+J2/cm3 of the soil,meanwhile, the minimum relativeyield (m) was 0.36 to Pi≥128 hv+J2/cm3 of the soil; for the varpurpurescens, the value of T has beenestimated in 0.2 hv+J2/cm3 of the soilmeanwhile, for m was of 0.63 a Pi≥32hv+J2/cm3 of the soil. The latterindicates that there might reductionsof FAW of even 64 and 37% for the varsbasilicum and purpurescens, after theinitial populations of M. enterolobii of64 and 32 hv+J2/cm3 of the soil,respectively (figure 2).

When comparing the resultsobtained in different varieties of basil,it can be observed that the T value islower in the var purpurascensregarding the var basilicum for bothagronomic variables, and the FAW andDAW reductions until a Pi ofapproximately 8 and 16 hv+J2/cm3 ofthe soil, respectively, slightly superiorin the var purpurescens. However, thevariables FAW and DAW to Pi>8 and16 hv+J2/cm3 of the soil, respectively,are more affected in the var basilicumregarding the var purpuracensreaching a maximum reduction of 52and 64% vs 18 and 37% for FAW andDAW with Pi≥64 and 128 hv+J2/cm3

of the soil in the vars basilicum andpurpurascens, respectively (figures 1and 2). It is evident how the varpurpurascens stands much better theelevate populations of M. enterolobiithan the var basilicum.

Rev. Fac. Agron. (LUZ). 2014, 31: 558-575

567

Figura 1. Relación entre la población inicial (Pi) de Meloidogyneenterolobii y el peso aéreo fresco relativo (y) de las dosvariedades de albahaca en maceta.

Figure 1. Relation between the initial population (Pi) of Meloidogyneenterolobii and the relative aerial fresh weight (y) of bothbasil varieties in pot.

Huevos+juveniles de segundo estadio/cm3 de suelo (Pi)

Pes

o aé

reo

fres

co r

elat

ivo

(y)

de aprox. 8 y 16 hv+J2/cm3 de suelo,respectivamente, son ligeramente su-periores en la var purpurescens. Sinembargo, las variables PAF y PAS aPi>8 y 16 hv+J2/cm3 de suelo, respec-tivamente, son más afectadas en la varbasilicum respecto a la varpurpuracens alcanzando un máximode reducción de 52 y 64% vs 18 y 37%para PAF y PAS con Pi≥64 y 128hv+J2/cm3 de suelo en las varsbasilicum y purpurascens, respectiva-mente (figuras 1 y 2). Es evidente comola var purpurascens soporta mejor po-blaciones elevadas de M. enterolobiique la var basilicum.

Según la bibliografía disponible,este parece ser el primer trabajo que

According to the bibliographyavailable, this seems to be the sameresearch that relates initial growingpopulations of M. enterolobii withagronomic variables in basil. Whencomparing the results obtained in bothvariables of basil to the results obtainedby Voylas et al . (2008), inpathogenicity tests with M. arenariain basil “Genovesa”, the authorsobserved that the tolerance level (T)for FAW is 0.15 hv+J2/cm3 of the soil,meanwhile, the minimum relativeyield (m) is 0.39 after Pi≥64 hv+J2/cm3

of the soil. With this information, it isunderstood that basil “Genoveva” hasa tolerance limit lower to M. arenaria,regarding the tolerance limit in the var

Martínez et al.

568

relaciona poblaciones iniciales crecien-tes de M. enterolobii con variablesagronómicas en albahaca. Al compa-rar los resultados obtenidos en las dosvariedades de albahaca con los resul-tados obtenidos por Vovlas et al. (2008),en pruebas de patogenicidad con M.arenaria en albahaca “Genovesa”, ob-servamos que el límite de tolerancia(T), para PAF es de 0,15 hv+J2/cm3 desuelo, mientras que el rendimientomínimo relativo (m) es de 0,39 a par-tir de Pi≥64 hv+J2/cm3 de suelo. De loanterior se desprende que la albahaca“Genovesa” posee un límite de toleran-cia menor a M. arenaria, con respecto

Huevos+juveniles de segundo estadio/cm3 de suelo (Pi)

Pes

o aé

reo

seco

rel

ativ

o (y

)

Figura 2. Relación entre la población inicial (Pi) de Meloidogyneenterolobii y el peso aéreo seco relativo (y) de las dosvariedades de albahaca en maceta.

Figure 2. Relation between the initial population (Pi) of Meloidogyneenterolobii and the relative dry aerial weight (y) of both basilvarieties in pot.

basiculum to M. enterolobii, which is0.8 hv+J2/cm3 of the soil, and similarto var. purpurascens which is 0.2hv+J2/cm3 of the soil. Likewise, theminimum relative yield of the FAWvariable is also higher (m of 0.48 and0.82 in the vars basilicum andpurpurascens, respectively), to thesame initial population (Pi≥64 hv+J2/cm3 of the soil).

When observing the resultsobtained by Hasseb et al. (1998) in thecrop of Ocimun kilimanscharicumGuerke affected by M. incognita, areseen observations in the variablesFAW and DAW of even 68%, at an

Rev. Fac. Agron. (LUZ). 2014, 31: 558-575

569

al límite de tolerancia en la varbasilicum a M. enterolobii, que es de0,8 hv+J2/cm3 de suelo, y similar alde la var purpurascens que es de 0,2hv+J2/cm3 de suelo. Asimismo, el ren-dimiento mínimo relativo de la varia-ble PAF también es mayor (m de 0,48y 0,82 en las vars basilicum ypurpurascens, respectivamente), a unamisma población inicial (Pi≥64 hv+J2/cm3 de suelo).

Al observar los resultados obte-nidos por Hasseb et al. (1998) en elcultivo de Ocimun kilimanscharicumGuerke afectado por M. incognita,apreciamos reducciones en las varia-bles PAF y PAS de hasta 68%, a unnivel de inóculo de 16000 J2/7,5 kg desuelo, valor comparable con el nivel deinoculo de 2 hv+J2/cm3 de suelo denuestra investigación. Al parecer lapoblación de M. incognita utilizada poresos autores en sus estudios es extre-madamente patogénica en O.kilimanscharicum; a ese mismo nivelde inóculo, M. enterolobii reduce enaproximadamente 10% el PAF y PASde ambas variedades.

En resultados obtenidos porCrozzoli et al. (2012) en un ensayo conel cultivo de lulo infestado por M.enterolobii (el único de este tipo conesta especie de nematodo) el límite detolerancia (T) para PAF y PAS de plan-tas en crecimiento fue estimado en 2hv+J2/cm3 de suelo, mientras que elrendimiento mínimo relativo (m) fuede 0,6 y 0,25, respectivamente, a par-tir de Pi≥256 hv+J2/cm3 de suelo.

Al compararse los resultadosobtenidos en albahaca con M.enterolobii, con los obtenidos bajo con-diciones similares con otras especiesde nematodos agalladores en Venezue-

inoculum level of 16000 J2/7.5 kg ofthe soil, value compared to theinoculum level of 2 hv+J2/cm3 of thesoil in the current research.Apparently, the population of M.incognita used by these authors intheir researches is extremelypathogenic in O. kilimanscharicum;likewise, at the same level of theinoculum, M. enterolobii reducesapproximately 10% the FAW and DAWin both varieties.

In the results obtained byCrozzoli et al. (2012) in a essay withlulo crop infected by M. enterolobii (theonly of this type with this nematodespecies), the tolerance limit (T) forFAW and DAW of growing plants wasestimated in 2 hv+J2/cm3 of the soil,meanwhile, the minimum relativeyield (m) was of 0.6 and 0.25,respectively, after Pi≥256 hv+J2/cm3

of the soil.When comparing the results

obtained in basil with M. enterolobiiwith the results under similarconditions to other root-knot nematodespecies in Venezuela, it is observedthat for FAW and DAW, the tolerancelimit in parsley “Double Courled” atM. incognita is of 0.17 and 0.025hv+J2/cm3 of the soil, respectively,with maximum losses of 50% and 66%(Aguirre et al., 2003). In differentvarieties of lettuce, T value with thesame nematode species for FAW andDAW oscillated from 0.25 to 0.8 andfrom 0.25 and 0.5 hv+J2/cm3 of the soil,respectively, with FAW losses from 20to 70% after the initial populations of32-128 hv+J2/cm3 of the soil (Asuajeet al., 2004). Therefore, it can be saidthat for basil var basilicum, theestimated T values are slightly higher

Martínez et al.

570

la, observamos que para PAF y PASel límite de tolerancia en perejil“Double Courled” a M. incognita, es de0,17 y 0,025 hv+J2/cm3 de suelo, res-pectivamente, con pérdidas máximasde 50% y 66% (Aguirre et al., 2003).En diferentes variedades de lechuga,el valor de T, con la misma especie denematodo, para PAF y PAS, osciló en-tre 0,25 y 0,8 y entre 0,25 y 0,5 hv+J2/cm3 de suelo, respectivamente, conpérdidas de PAF de entre 20 y 70% apartir de poblaciones iniciales de 32-128 hv+J2/cm3 de suelo (Asuaje et al.,2004). Podemos señalar, por lo tanto,que para la albahaca var basilicum losvalores de T estimados son ligeramen-te superiores a los obtenidos en la ma-yoría de estos ensayos con M.incognita, mientras que para el varpurpurascens los valores de T son si-milares.

Las diferencias observadas encuanto al límite de tolerancia de la al-bahaca a M. enterolobii, además de laespecie de nematodo y planta, puedendeberse al tipo de inóculo utilizado(Greco y Di Vito, 2009). En nuestrainvestigacion como inóculo fueron uti-lizados huevos, los cuales fueron obte-nidos disolviendo las masas enhipoclorito de sodio (Hussey y Barker,1973) debido a que el uso de masas dehuevos enteras no era posible ya que,una única masa de huevos podía con-tener más huevos que los necesariospara inocular una maceta con los ni-veles más bajos de inóculo utilizados.Di Vito et al. (1985) estimaron un lí-mite de tolerancia en pimentón a M.incognita de 2,2 hv+J2/cm3 de sueloutilizando huevos, como en este expe-rimento, y de 0,16 hv+J2/cm3 de sue-lo, utilizando raíces con masas de hue-

than the ones obtained in many of theessays with M. incognita, meanwhile,for var purpurasens, the T values aresimilar.

The differences observedregarding the tolerance limit of basilto M. enterolabii, besides the nematodespecies and the plant, might be due tothe type of the inoculum used (Grecoand Di Vito, 2009). In the currentresearch, eggs were used as inoculum,which were obtained dissolving thesodium hypochlorite masses (Husseyand Barker, 1973), since the use ofmass with entire eggs was not possible,because an unique mass of eggs mighthave had more eggs that the necessaryto inoculate a pot with the lowest levelsof the inoculum used. Di vito et al.(1985) estimated a tolerance limit inpepper at M. incognita of 2.2 hv+J2/cm3 of the soil using eggs as in thisexperiment, and 0.16 hv+J2/cm3 of thesoil, using roots with masses of com-plete eggs. Also, Di Vito et al. (1986),showed that the viability of eggs in theegg mass is superior (58%) than theone of eggs diluted in sodiumhypochlorite (12%). Therefore, in fieldconditions the tolerance of basil mightbe inferior than the one estimated inthe current research. However, toobtain useful information from thepractical point of view and to foresightaccurately the production losses ofbasil in the field, according to thepopulation of the nematode, it isappropriate to carry out a similarexperiment under micro-plotconditions. The damage of the roots forforming the root-knots wasremarkable and similar among bothvarieties of basil, evidencing root-knotting indexes from 1.3 to 3.5

Rev. Fac. Agron. (LUZ). 2014, 31: 558-575

571

vos completas. Además, Di Vito et al.(1986), demostraron que la viabilidadde los huevos contenidos en las masasde huevos es superior (58%) a la de loshuevos disueltos con hipoclorito desodio (12%). Por lo tanto, en condicio-nes de campo el límite de tolerancia dela albahaca podría ser inferior al esti-mado en este estudio. Sin embargo,para obtener informaciones útiles des-de el punto de vista práctico y prevercon exactitud las pérdidas de produc-ción de la albahaca en campo, segúnla población del nematodo, sería opor-tuno efectuar un experimento similarbajo condiciones de micro parcelas.

El daño en las raíces por la for-mación de agallas fue notable y simi-lar entre ambas variedades de albaha-ca, apreciándose índices deagallamiento que oscilaron entre 1,3 y3,5 según la escala 1-5 de Taylor ySasser (1983) con la población menory mayor del nematodo, respectivamen-te (cuadro 1).

La relación entre las poblacionesiniciales (Pi) y finales (Pf) de M.enterolobii está adecuadamente repre-sentada por la segunda ecuación deSeinhorst (B) y demostró que la tasamáxima de multiplicación en la varbasilicum fue de 5,5, alcanzada por elnematodo a Pi = 0,25 hv+J2/cm3 desuelo, la menor tasa de multiplicaciónfue de 0,083 a Pi = 256 hv+J2/cm3 desuelo y la mayor población final fue de48,3 hv+J2/cm3 de suelo alcanzada aPi = 64 hv+J2/cm3 de suelo. En la varpurpurascens la tasa máxima de mul-tiplicación fue de 9,2; alcanzada por elnematodo a Pi = 0,25 hv+J2/cm3 desuelo, la menor tasa de multiplicaciónfue de 0,58 a Pi = 256 hv+J2/cm3 desuelo, la mayor población final fue de

according to Taylor and Sasser (1983)with the lowest and highest populationof the nematode, respectively (table 1).

The relation among the initial(Pi) and final (Pf) populations of M.enterolobii is adequately representedby the second equation of Seinhorst (B)and showed that the maximummultiplication rate in the varbasilicum was of 5.5 reached by thenematode Pi = 0.25 hv+J2/cm3 of thesoil, the lowest multiplication rate wasof 0.083 to Pi = 256 hv+J2/cm3 of thesoil and the highest final populationwas of 48.3 hv+J2/cm3 of the soilreached at Pi = 64 hv+J2/cm3 of thesoil. In the var purpurascens themaximum multiplication rate was of9.2 reached by the nematode Pi = 0.25hv+J2/cm3 of the soil, the lowestmultiplication rate was of 0.58 to Pi =256 hv+J2/cm3 of the soil, the highestfinal population was of 156.12 hv+J2/cm3 of the soil reached at Pi = 128hv+J2/cm3 of the soil.

The equilibrium densities locatedin 35 and 128 hv+J2/cm3 of the soil forthe varieties basilicum andpurpurascens, respectively, showingthis last to be the best nematode host(table 1 and figure 3). In the only si-milar research done with thisnematode specie, Crozzoli et al. (2012)estimated in 350 hv+J2/cm3 of the soilthe equilibrium population in lulo, alot over the one estimated in bothvarieties of basil.

Conclusions

The results confirm the harmfuleffect of M. enterolobii in growing basilplants, observing low tolerance levelsof FAW and DAW, being the last va-

Martínez et al.

572

Cu

ad

ro 1

. E

fect

o d

e l

a p

ob

laci

ón

in

icia

l d

e M

elo

ido

gyn

e en

tero

lob

ii s

ob

re l

a p

ob

laci

ón

fin

al,

ta

sa d

em

ult

ipli

ca

ció

n e

ín

dic

e d

e a

ga

lla

mie

nto

, e

n p

lan

tas

de

alb

ah

ac

a v

ars

ba

sili

cu

m (

B)

yp

urp

ura

sce

ns

(P)

en

ma

ceta

.

Ta

ble

1. E

ffec

t o

f th

e in

itia

l po

pu

lati

on

of M

eloi

dog

yne

ente

rolo

bii

on

th

e fi

na

l po

pu

lati

on

, mu

ltip

lica

tio

nra

te a

nd

ro

ot-

kn

ot

ind

ex

in

ba

sil

pla

nts

of

the

va

rs b

asi

licu

m (

B)

an

d p

urp

ura

sce

ns

(P)

in p

ots

.

Pob

laci

ón in

icia

lP

obla

ción

fin

alT

asa

de m

ult

ipli

caci

ónÍn

dice

de

(hv

+J2

/cm

³ de

suel

o)(h

v +

J2/c

m³ d

e su

elo)

(Pf/

Pi)

agal

lam

ien

to (1

-5)

B

PB

PB

P

01

10,

251,

42,

35,

509,

201,

31,

30,

52,

62,

95,

255,

821,

31,

31

5,2

4,3

5,16

4,33

1,8

22

8,3

4,8

4,13

2,39

2,0

2,3

420

,87,

95,

241,

962,

32,

58

23,5

19,8

2,94

2,47

2,8

2,8

1629

,041

,21,

822,

572,

73

3235

,569

,61,

112,

173,

33,

264

48,3

71,6

0,75

1,11

3,2

3,5

128

26,9

156,

10,

211,

213,

23,

525

621

,315

0,0

0,08

30,

583,

53,

5

Rev. Fac. Agron. (LUZ). 2014, 31: 558-575

573

156,12 hv+J2/cm3 de suelo alcanzadaa Pi = 128 hv+J2/cm3 de suelo. Lasdensidades de equilibrio se ubicaron en35 y 128 hv+J2/cm3 de suelo, para lasvariedades basilicum y purpurascens,respectivamente, demostrando ser, estaúltima, un mejor hospedante delnematodo (cuadro 1 y figura 3). En elúnico trabajo similar realizado con estaespecie de nematodo, Crozzoli et al.(2012) estimaron en 350 hv+J2/cm3 desuelo la población de equilibrio en lulo,muy por encima de la estimada enambas variedades de albahaca.

Figura 3. Relación entre las poblaciones iniciales (Pi) y finales (Pf) deMeloidogyne enterolobii en plantas de ambas variedades dealbahaca en maceta.

Figure 3. Relation among the initial populations (Pi) and finalpopulation of Meloidogyne enterolobii in both basil varietiesin pot.

riable the most affected. However, toobtain useful information from thepractical point of view, and to foresightwith accuracy the production losses ofbasil according to the population of thenematode, it would be important tocarry out a similar experiment underfield conditions and to use a similarinoculum that could be present.Consequently, it is important toperform nematologic researches inpotential areas for establishing basilorchards and the use of plants free ofinfection by nematodes, as a previous

Martínez et al.

574

Conclusiones

Los resultados confirman el efec-to dañino de M. enterolobii en plantasde albahaca en crecimiento, al obser-varse límites de tolerancia de PAF yPAS bajos, siendo esta última varia-ble la más afectada. Sin embargo, paraobtener informaciones útiles desde elpunto de vista práctico y prever conexactitud las pérdidas de producciónde albahaca, según la población delnematodo, sería oportuno efectuar unexperimento similar bajo condicionesde campo y utilizar un inóculo similaral que esté presente en el mismo. Porconsiguiente, es importante realizarestudios nematológicos en áreas poten-ciales para el establecimiento de huer-tos de albahaca y el uso de plantas li-bre de infecciones por nematodos es unrequisito previo para asegurar unabuena productividad. La var basilicumes menos tolerante a M. enterolobii quela var purpurascens a partir de Pi≥8 y16 hv + J2/cm3 de suelo para las va-riables PAF y PAS, respectivamente.

Literatura citada

Acosta, M., M. González, M. Araque, E.Velazco, N. Khouri, L. Rojas y A.Usubillaga. 2003. Composiciónquímica de los aceites esenciales deOcimum basilicum L. var basilicum,O. basilicum L. var purpurenscens,O. gratissimum L., y O. tenuiflorumL., y su efecto antimicrobiano sobrebacterias multirresistentes de origennosocomial. Revista de la Facultad deFarmacia (ULA) 45(1):19-24.

Aguirre, Y., R. Crozzoli y N. Greco. 2003.Effect of the root-knot nematodeMeloidogyne incognita on parsley.Russian J. Nematol. 11:27-31.

Asuaje, L., M.A. Jiménez, N. Jiménez-P. y R.Crozzoli. 2004. Efecto del nematodo

requirement to assure a goodproductivity. Var basilicum is lesstolerant to M. enterolobii than varpurpurascens after Pi≥8 and 16 hv +J2/cm3 of the soil for the variablesFAW and DAW, respectively.

End of english version

agallador Meloidogyne incognitasobre el crecimiento de tres cultivaresde lechuga. Fitopatol. Venez. 17:2-5.

Chirinos, M., R. Velásquez, C. Ascanio, J. Matay A. Carrasquero. 2009. Obtención deaceites esenciales de albahaca(Ocimun basilicum L.) a partir detejidos cultivados in vitro. Rev. Fac.Agron. (Maracay) 35: 28-33.

Crozzoli, R. 2002. Especies de nematodosfitoparasíticos en Venezuela.Interciencia 27:354-364.

Crozzoli, R. 2010. La nematología agrícolaen Venezuela. Trabajo de Ascenso.Universidad Central de Venezuela.Facultad de Agronomía. Maracay. 534pp.

Crozzoli, R. y D. Rivas. 1987. Uso de toallasfaciales de producción nacional comoalternativa al filtro de algodón en lalimpieza de muestras nematológicas.Fitopatol. Venez. 1:32-33.

Crozzoli, R., Y. Aguirre y L. Ángel. 2012.Patogenicidad del nematodoagallador, Meloidogyne enterolobii,en lulo (Solanum quitoense Lam.) enmacetas. Nematol. medit. 40:153-156.

Di Vito, M., N. Greco y A. Carella. 1985.Population densities of Meloidogyneincognita and yield of Capsicumannuum. J. Nematol. 17:45-49.

Di Vito, M., N. Greco y A. Carella.1986. Effectof Meloidogyne incognita andimportance of the inoculum on theyield of eggplant. J. Nematol. 18:487-490.

Greco N. y M. Di Vito. 2009. Populationdynamics and damage levels. In: RootKnot Nematodes (Perry R.N., Moens

Rev. Fac. Agron. (LUZ). 2014, 31: 558-575

575

M. y Starr J.L., eds). CABI,Wallingford, UK. Pp. 246-274.

Hasseb, A. y R. Pandey. 1987. Incidence ofroot knot nematodes in medicinal andaromatic plants, new host records.Nematropica 17:209-212.

Hasseb, A., F. Butool y P. Shukla. 1998.Relationship between initialinoculum density of Meloidogyneincognita and growth, physiology andoil yield of Ocimunkilimandscharicum. Nematol. Medit.26:19-22.

Hussey R.S. y K.R. Barker. 1973. Acomparison of methods of collectinginocula of Meloidogyne spp. includinga new technique. Plant DiseaseReporter 57: 1025-1028.

s’Jacob, S.J. y J. van Bezooijen. 1971. Amanual for practical work innematology. Agricultural University,Wageningen, Holland. Pp. 11-15.

Lamberti, F. y A. Garibaldi. 1977. Danni danematodi fogliari su basilico. Nematol.Medit. 5:335-338.

Lugo Z., R. Crozzoli, S. Molinari, N. Greco,G. Perichi y N. Jiménez. 2005.Patrones isoenzimaticos depoblaciones venezolanas deMeloidogyne spp. Fitopatol. Venez.18:30-33.

Molinari, S., F. Lamberti, R. Crozzoli, S.B.Sharma y L. Sánchez-Portales. 2005.Isozyme patterns of exoticMeloidogyne spp. populations.Nematol. medit. 33:61-65.

Perichi, G. y R. Crozzoli. 2010. Morfología,morfometría y hospedantesdiferenciales de poblaciones deMeloidogyne de los estados Aragua yZulia, Venezuela. Fitopatol. Venez.23:5-15.

Rhoades, H.L. 1988. Effects of severalphytoparasitic nematodes on thegrowth of basil, Ocimun basilicum L.Annals of Applied Nematology 2:22-24.

Rodríguez, M., L. Gómez y B. Peteira. 2007.Meloidogyne mayagüensis Rammah& Hirschmann, plaga emergentepara la agricultura tropical ysubtropical. Rev. Protección Veg.22:183-198.

Seinhorst J.W. 1965. The relation betweennematode density and damage toplant. Nematologica 11: 137-154.

Seinhorst J.W. 1970. Dynamics ofpopulations of plant parasiticnematodes. Annual Review ofPhytopathology 8:131-156.

Seinhorst J.W. 1986. Effect of nematodeattack on the growth and yield of cropplants. Pp. 191-209. En: Cystnematodes (Lamberti F. and TaylorC.E., eds). Plenum Press, London,UK.

Taylor, A. y J.N. Sasser. 1983. Biologyidentification and control of root knotnematode (Meloidogyne sp.).International Meloidogyne Project.North Carolina State UniversityGraphics. 111 pp.

Vovlas, N., A. Troccoli, A. Minuto, C.Bruzzone, N . Sasanelli y P. Castillo.2008. Pathogenicity and host parasiterelationships of Meloidogynearenaria in sweet basil. Plant Dis.92:1329-1335.