manipulaciÓn de las flores de ludwigia peruviana (l.) h

MANIPULACIÓN DE LAS FLORES DE Ludwigia peruviana (L.) H. HARA (ONAGRACEAE) Y SU EFECTO SOBRE LA FRECUENCIA DE VISITAS DE

INSECTOS POLINIZADORES.

Manipulation of Ludwigia peruviana (L.) H. Hara flowers (Onagraceae) and its frequency visit effect on the pollination insect.

1 2 3CARLOS W. VARELA R. , MARÍA A. TAISMA R. , CAROLINA CASTAÑEDA L.1 2Departamento de Biología, Facultad de Ciencia y Tecnología. Universidad de Carabobo. Instituto de

Biología Experimental, Facultad de Ciencia. Universidad Central de Venezuela.3Fundación EcoAndina/Wildlife Conservation Society Colombia Program,

Apartado Aéreo 25527, Cali, Colombia1 2 [email protected] , [email protected] , [email protected]

Fecha de Recepción: 08/10/2009, Fecha de Revisión: 02/06/2010, Fecha de Aceptación: 19/07/2010

Resumen

La manipulación de la morfología floral puede influir en los patrones de visita de polinizadores con diferente grado de especialización en la visita. Para determinar el efecto de la frecuencia de visita de polinizadores se eliminaron los pétalos a flores de Ludwigia peruviana de acuerdo al siguiente patrón: 4P (cuatro pétalos); 3P (flores con tres pétalos); 2P (flores con dos pétalos adyacentes); 2P' (flores con pétalos opuestos); 1P (flores con un sólo pétalo); 0P (flores sin pétalos). Se encontró que Apis mellifera fue el polinizador con mayor número de visitas promedio para todos los tratamientos y que la eliminación de los pétalos tuvo un efecto significativo en el número de visitas. Los resultados sugieren que el cambio de algunos atributos florales puede afectar significativamente la frecuencia de visitas de los polinizadores con diferentes grados de especialización.

Palabras claves: Apis mellifera, Ludwigia peruviana, Manipulación floral, Número de pétalos, Polinización.

Abstract

The floral morphology manipulation may affect visitation patterns of pollinators with different degree of specialization in the visit. The flowers of Ludwigia peruviana petals were removed to determine the effect on the frequency of pollinator visits as follows: 4P (four petals), 3P (flowers with three petals), 2P (flowers with two adjacent petals) 2P '(flowers with opposite petals), 1P (flowers with one petal) 0P (flowers without petals). We found that pollinator Apis mellifera had the highest number of visits average for all treatments and the removal of the petals had a significant effect on the number of visits. These results suggest that the change of some floral attributes may significantly affect the visits frequency of pollinators with different degrees of specialization.

Key words: Apis mellifera, Floral Manipulation, Ludwigia peruviana, Petals number, Pollination.

ISSN 1698 - 7418Depósito Legal PP200402CA1617FARAUTE Ciens. y Tec., 5(1): 18-26, 2010

1. Introducción presentaron guías. Por el contrario, Varela (2009) encontró que la eliminación artificial de las guías

Las investigaciones sobre la biología floral de néctar en las flores de Alstroemeria aurea, una han destacado la importancia de dos aspectos herbácea de los bosques templados de Argentina, fundamentales: 1) el papel que tienen las afectó significativamente el patrón de visitas de características florales en la atracción de los sus polinizadores (dos especies del género polinizadores y 2) el impacto (real y/o potencial) Bombus), disminuyendo el número de visitas en que pueden tener los polinizadores en la las flores sin guías. En Linum pubescens evolución y selección adaptativa de los caracteres (Linaceae), una herbácea anual del Mediterráneo, florales, en ambos casos en un contexto espacio- Johnson & Dafni (1998) modificaron la forma, el temporal (Neal et al., 1998; Ramírez, 2003; color y los patrones de guías de alimento de las Fenster et al., 2004). De este modo, las relaciones flores y midieron la respuesta del díptero que se establecen entre los sistemas de polinizador Usia bicolor (Bombyliidae) y polinización, mediados por múltiples características encontraron que los patrones de visitas fueron florales y determinados polinizadores, implican fuertemente afectados por estas modificaciones. cierto grado de especialización entre polinizadores Por otro lado, Gegear & Laverty (2004) discuten y plantas (Proctor & Yeo, 1996; Fenster et al., como la modificación artificial sólo del color y 2004). Sin embargo, la interacción entre los del color con otras características morfológicas factores mencionados es, en muchos casos, débil florales afectaron la constancia y preferencia de o poco específica (Neal et al., 1998; Consiglio & las visitas del polinizador Bombus impatiens, el Bourne, 2001), lo que puede promover el cual respondió selectivamente a los cambios de mantenimiento de sistemas que son considerados color y otros atributos morfológicos de las flores, generalistas en su polinización (Gómez & más que de sólo el color; esto permitió inferir que Zamora, 1999). los patrones de visitas en flores modificadas

pueden estar afectados por el desarrollo sensorial La morfología floral en algunas especies de que presentan los polinizadores sometidos a

plantas puede ser el factor más importante en la múltiples modificaciones de la morfología floral exclusión de visitantes poco eficientes y la al mismo tiempo.atracción de polinizadores efectivos (Mc Call & Primak, 1992; Momose et al., 1998; Neal et al., Con el fin de aportar resultados en apoyo de 1998). Por lo tanto, la modificación de ciertos estas hipótesis, y de los estudios de biología atributos morfológicos florales podría tener reproductiva de especies en áreas perturbadas, el efectos en el comportamiento de los visitantes y/o presente trabajo consistió evaluar el efecto que la polinizadores, tomando en cuenta su grado de manipulación in situ de las flores de Ludwiguia especialización en la visita (Fenster et al., 2004). peruviana (L.) H. Hara, pueda tener sobre la En este sentido, se ha comprobado en diversos frecuencia de visitas de los insectos polinizadores trabajos como la modificación y manipulación de con diferente grado de especialización y en algunos atributos morfológicos florales incide en consecuencia en la polinización de esta especie, los patrones de vista de los polinizadores. Dinkel característica de estos ambientes.& Lunau (2001) encontraron que la presencia de guías de néctar en flores construidas artificialmente, 2. Materiales y Métodospermitió orientar más rápidamente a los sírfidos de la especie Eristalis tenax en la búsqueda de la 2.1. Área de estudiorecompensa, en comparación con flores que no

Carlos W. Varela R., María A. Taisma R y Carolina Castañeda L.

FARAUTE Ciens. y Tec., 5(1). 201018 19

MANIPULACIÓN DE LAS FLORES DE Ludwigia peruviana (L.) H. HARA (ONAGRACEAE) Y SU EFECTO SOBRE LA FRECUENCIA DE VISITAS DE

INSECTOS POLINIZADORES.

Manipulation of Ludwigia peruviana (L.) H. Hara flowers (Onagraceae) and its frequency visit effect on the pollination insect.

1 2 3CARLOS W. VARELA R. , MARÍA A. TAISMA R. , CAROLINA CASTAÑEDA L.1 2Departamento de Biología, Facultad de Ciencia y Tecnología. Universidad de Carabobo. Instituto de

Biología Experimental, Facultad de Ciencia. Universidad Central de Venezuela.3Fundación EcoAndina/Wildlife Conservation Society Colombia Program,

Apartado Aéreo 25527, Cali, Colombia1 2 [email protected] , [email protected] , [email protected]

Resumen

La manipulación de la morfología floral puede influir en los patrones de visita de polinizadores con diferente grado de especialización en la visita. Para determinar el efecto de la frecuencia de visita de polinizadores se eliminaron los pétalos a flores de Ludwigia peruviana de acuerdo al siguiente patrón: 4P (cuatro pétalos); 3P (flores con tres pétalos); 2P (flores con dos pétalos adyacentes); 2P' (flores con pétalos opuestos); 1P (flores con un sólo pétalo); 0P (flores sin pétalos). Se encontró que Apis mellifera fue el polinizador con mayor número de visitas promedio para todos los tratamientos y que la eliminación de los pétalos tuvo un efecto significativo en el número de visitas. Los resultados sugieren que el cambio de algunos atributos florales puede afectar significativamente la frecuencia de visitas de los polinizadores con diferentes grados de especialización.

Palabras claves: Apis mellifera, Ludwigia peruviana, Manipulación floral, Número de pétalos, Polinización.

Abstract

The floral morphology manipulation may affect visitation patterns of pollinators with different degree of specialization in the visit. The flowers of Ludwigia peruviana petals were removed to determine the effect on the frequency of pollinator visits as follows: 4P (four petals), 3P (flowers with three petals), 2P (flowers with two adjacent petals) 2P '(flowers with opposite petals), 1P (flowers with one petal) 0P (flowers without petals). We found that pollinator Apis mellifera had the highest number of visits average for all treatments and the removal of the petals had a significant effect on the number of visits. These results suggest that the change of some floral attributes may significantly affect the visits frequency of pollinators with different degrees of specialization.

Key words: Apis mellifera, Floral Manipulation, Ludwigia peruviana, Petals number, Pollination.

1. Introducción presentaron guías. Por el contrario, Varela (2009) encontró que la eliminación artificial de las guías

Las investigaciones sobre la biología floral de néctar en las flores de Alstroemeria aurea, una han destacado la importancia de dos aspectos herbácea de los bosques templados de Argentina, fundamentales: 1) el papel que tienen las afectó significativamente el patrón de visitas de características florales en la atracción de los sus polinizadores (dos especies del género polinizadores y 2) el impacto (real y/o potencial) Bombus), disminuyendo el número de visitas en que pueden tener los polinizadores en la las flores sin guías. En Linum pubescens evolución y selección adaptativa de los caracteres (Linaceae), una herbácea anual del Mediterráneo, florales, en ambos casos en un contexto espacio- Johnson & Dafni (1998) modificaron la forma, el temporal (Neal et al., 1998; Ramírez, 2003; color y los patrones de guías de alimento de las Fenster et al., 2004). De este modo, las relaciones flores y midieron la respuesta del díptero que se establecen entre los sistemas de polinizador Usia bicolor (Bombyliidae) y polinización, mediados por múltiples características encontraron que los patrones de visitas fueron florales y determinados polinizadores, implican fuertemente afectados por estas modificaciones. cierto grado de especialización entre polinizadores Por otro lado, Gegear & Laverty (2004) discuten y plantas (Proctor & Yeo, 1996; Fenster et al., como la modificación artificial sólo del color y 2004). Sin embargo, la interacción entre los del color con otras características morfológicas factores mencionados es, en muchos casos, débil florales afectaron la constancia y preferencia de o poco específica (Neal et al., 1998; Consiglio & las visitas del polinizador Bombus impatiens, el Bourne, 2001), lo que puede promover el cual respondió selectivamente a los cambios de mantenimiento de sistemas que son considerados color y otros atributos morfológicos de las flores, generalistas en su polinización (Gómez & más que de sólo el color; esto permitió inferir que Zamora, 1999). los patrones de visitas en flores modificadas

pueden estar afectados por el desarrollo sensorial La morfología floral en algunas especies de que presentan los polinizadores sometidos a

plantas puede ser el factor más importante en la múltiples modificaciones de la morfología floral exclusión de visitantes poco eficientes y la al mismo tiempo.atracción de polinizadores efectivos (Mc Call & Primak, 1992; Momose et al., 1998; Neal et al., Con el fin de aportar resultados en apoyo de 1998). Por lo tanto, la modificación de ciertos estas hipótesis, y de los estudios de biología atributos morfológicos florales podría tener reproductiva de especies en áreas perturbadas, el efectos en el comportamiento de los visitantes y/o presente trabajo consistió evaluar el efecto que la polinizadores, tomando en cuenta su grado de manipulación in situ de las flores de Ludwiguia especialización en la visita (Fenster et al., 2004). peruviana (L.) H. Hara, pueda tener sobre la En este sentido, se ha comprobado en diversos frecuencia de visitas de los insectos polinizadores trabajos como la modificación y manipulación de con diferente grado de especialización y en algunos atributos morfológicos florales incide en consecuencia en la polinización de esta especie, los patrones de vista de los polinizadores. Dinkel característica de estos ambientes.& Lunau (2001) encontraron que la presencia de guías de néctar en flores construidas artificialmente, 2. Materiales y Métodospermitió orientar más rápidamente a los sírfidos de la especie Eristalis tenax en la búsqueda de la 2.1. Área de estudiorecompensa, en comparación con flores que no

El estudio fue realizado en la Estación Ornitológica La Mucuy (08º 38' 07'' Lat. N., 71º 04' 09'' Long. O.), Parque Nacional Sierra Nevada, ubicada a unos 2200 m snm, 4,7 km al este de la población de Tabay, estado Mérida, Venezuela. Presenta una vegetación característica de bosque nublado cuya precipitación promedio anual es de 2000 mm y la temperatura media anual oscila entre 10-16 ºC (Rengifo et al., 2005) (Fig. 1). Los bordes y áreas perturbadas del bosque nublado se presentan con suelos anegados y pantanosos, donde dominan especies de las familias Poaceae, Fabaceae y Melastomataceae, 2.3. Visitantes floralesentre otras.

Los insectos visitantes de las flores de L. peruviana fueron observados y capturados. Posteriormente, se les determinó el tamaño corporal, la cantidad y la disposición de las cargas de polen sobre el cuerpo. Fueron catalogados como polinizadores aquellos insectos visitantes que tuvieron contacto efectivo con las partes sexuales de la flor (Ramírez, 1989). 2.4. Efecto de la manipulación floral sobre la frecuencia de visitas de insectos

Para determinar el efecto que la 2.2. Material vegetal manipulación de las flores de L. peruviana pueda

tener sobre la frecuencia de visitas de los insectos Ludwiguia peruviana (Onagraceae) es una polinizadores, se eliminaron uno a uno los pétalos

especie herbácea, perenne, frecuentemente de flores, con el fin de lograr los siguientes asociada a zonas perturbadas en el área de estudio. tratamientos (Fig. 3): Las flores del género se caracterizan por ser solitarias, hermafroditas, generalmente tetrámeras 4P: flores con cuatro pétalos. No se eliminó y de color amarillo, con simetría actinomorfa ningún pétalo (Faegri & Van der Pijl 1979), en forma de disco o 3P: flores con tres pétalos. Se eliminó un pétalo tazón (Fig. 2), con gran diversidad de insectos 2P: flores con dos pétalos adyacentes. Se visitantes asociados (Eyde, 1977; Eyde, 1978; eliminaron dos pétalos adyacentesGimenes, 1997; Peng et al., 2005). Se 2P': flores con pétalos opuestos. Se eliminaron contabilizaron al menos 25 individuos y se los pétalos opuestosseleccionaron al azar entre 8 y 10 para cada 1P: flores con un único pétalo. Se eliminaron tres tratamiento floral. El número de flores pétalosabiertas/individuo vario entre 5 y 7 flores abiertas 0P: flores sin pétalos. Se eliminaron todos los por día. pétalos

Fig. 1. Bosques Estación Ornitológica La Mucuy.

Fig. 2. Flor de Ludwigia peruviana (L.) H. Hara

FARAUTE Ciens. y Tec., 5(1). 2010

Manipulación de las Flores de Ludwigia Peruviana (l.) H.HARA (Onagraceae) y su Efecto sobre la Frecuencia de Visitas...

dípteros del géneros Palpada (Sirphidae) y dos mariposas no identificadas de la familia Pieridae (lepidópteros).

Se seleccionaron in situ y al azar diez flores en antesis, marcadas previamente por tratamiento, eliminándose las flores cercanas no marcadas. Se registraron las visitas de los insectos desde las 08:00 a.m. hasta las 05:00 p.m. durante una semana. Se contabilizó el tiempo de visita en minutos con cronómetro y se promedio el número de visitas por insecto por tratamiento.

2.5. Análisis estadístico

Se realizó un Análisis de Varianza 3.2. Efecto de la manipulación floral sobre la (ANOVA) de dos vías (Sokal & Rohlf, 1969) para frecuencia de visitas de insectos determinar si la tasa de visitas en las flores de L. peruviana es afectada tanto por los tratamientos Los resultados del ANOVA para el efecto de florales a los que fueron sometidas las flores la manipulación de las flores sobre la frecuencia como por el tipo de insecto visitante. Se utilizó el de visitas, mostró diferencias significativas entre programa Statistica para Windows (4.3.). los tratamientos a los que fueron sometidas las

flores de L. peruviana en el área de estudio (F (5, 161)

3. Resultados = 6,3238; p < 0,0001, Fig. 4). Se encontró una tendencia hacia la disminución del número

3.1. Visitantes florales promedio de visitas desde el tratamiento 3P hasta el tratamiento 0P, aunque las pruebas a posteriori

Se registró un total de 401 visitas por no demostraron diferencias significativas entre insectos en las flores tratadas de L. peruviana. Se ellos (Fig. 4). Se encontraron diferencias encontró que los visitantes florales fueron: Apis significativas en el número promedio de visitas por mellifera, Bombus terrestris, Trigona sp. y una tratamiento para los diferentes visitantes (F = (7, 160)

especie de abeja no identificada todas de la 31,452; p < 0,0001. Tabla 2). Apis mellifera familia Apidae (himenópteros), dos especies de presentó el mayor número promedio de

La Tabla 1 muestra los grupos de insectos visitantes y polinizadores, número de individuos, promedio de la talla corporal, ubicación y abundancia relativa de las cargas de polen sobre el cuerpo de los animales y tiempo promedio de la visita en las flores de L. peruviana. Los himenópteros resultaron ser los polinizadores legítimos, debido a que: a) portaron cargas de polen de regulares a abundantes sobre partes específicas del cuerpo, principalmente en la zona ventral del tórax y abdomen; b) hicieron contacto efectivo con los órganos sexuales de la flor, retirando y depositando el polen sobre las anteras y el estigma respectivamente, y c) presentaron un comportamiento activo de forrajeo y mayores tiempos en su visita, buscando eficazmente las recompensas cerca de los órganos sexuales de la flor (Tabla 1). En este sentido, las flores de L. peruviana son principalmente melitófilas, polinizadas por especies de abejas pequeñas básicamente por A. mellifera.

Fig.3. Tratamientos florales en L. peruviana.

El estudio fue realizado en la Estación Ornitológica La Mucuy (08º 38' 07'' Lat. N., 71º 04' 09'' Long. O.), Parque Nacional Sierra Nevada, ubicada a unos 2200 m snm, 4,7 km al este de la población de Tabay, estado Mérida, Venezuela. Presenta una vegetación característica de bosque nublado cuya precipitación promedio anual es de 2000 mm y la temperatura media anual oscila entre 10-16 ºC (Rengifo et al., 2005) (Fig. 1). Los bordes y áreas perturbadas del bosque nublado se presentan con suelos anegados y pantanosos, donde dominan especies de las familias Poaceae, Fabaceae y Melastomataceae, 2.3. Visitantes floralesentre otras.

Los insectos visitantes de las flores de L. peruviana fueron observados y capturados. Posteriormente, se les determinó el tamaño corporal, la cantidad y la disposición de las cargas de polen sobre el cuerpo. Fueron catalogados como polinizadores aquellos insectos visitantes que tuvieron contacto efectivo con las partes sexuales de la flor (Ramírez, 1989). 2.4. Efecto de la manipulación floral sobre la frecuencia de visitas de insectos

Para determinar el efecto que la 2.2. Material vegetal manipulación de las flores de L. peruviana pueda

tener sobre la frecuencia de visitas de los insectos Ludwiguia peruviana (Onagraceae) es una polinizadores, se eliminaron uno a uno los pétalos

especie herbácea, perenne, frecuentemente de flores, con el fin de lograr los siguientes asociada a zonas perturbadas en el área de estudio. tratamientos (Fig. 3): Las flores del género se caracterizan por ser solitarias, hermafroditas, generalmente tetrámeras 4P: flores con cuatro pétalos. No se eliminó y de color amarillo, con simetría actinomorfa ningún pétalo (Faegri & Van der Pijl 1979), en forma de disco o 3P: flores con tres pétalos. Se eliminó un pétalo tazón (Fig. 2), con gran diversidad de insectos 2P: flores con dos pétalos adyacentes. Se visitantes asociados (Eyde, 1977; Eyde, 1978; eliminaron dos pétalos adyacentesGimenes, 1997; Peng et al., 2005). Se 2P': flores con pétalos opuestos. Se eliminaron contabilizaron al menos 25 individuos y se los pétalos opuestosseleccionaron al azar entre 8 y 10 para cada 1P: flores con un único pétalo. Se eliminaron tres tratamiento floral. El número de flores pétalosabiertas/individuo vario entre 5 y 7 flores abiertas 0P: flores sin pétalos. Se eliminaron todos los por día. pétalos

Fig. 1. Bosques Estación Ornitológica La Mucuy.

Fig. 2. Flor de Ludwigia peruviana (L.) H. Hara

dípteros del géneros Palpada (Sirphidae) y dos mariposas no identificadas de la familia Pieridae (lepidópteros).

Se seleccionaron in situ y al azar diez flores en antesis, marcadas previamente por tratamiento, eliminándose las flores cercanas no marcadas. Se registraron las visitas de los insectos desde las 08:00 a.m. hasta las 05:00 p.m. durante una semana. Se contabilizó el tiempo de visita en minutos con cronómetro y se promedio el número de visitas por insecto por tratamiento.

2.5. Análisis estadístico

Se realizó un Análisis de Varianza 3.2. Efecto de la manipulación floral sobre la (ANOVA) de dos vías (Sokal & Rohlf, 1969) para frecuencia de visitas de insectos determinar si la tasa de visitas en las flores de L. peruviana es afectada tanto por los tratamientos Los resultados del ANOVA para el efecto de florales a los que fueron sometidas las flores la manipulación de las flores sobre la frecuencia como por el tipo de insecto visitante. Se utilizó el de visitas, mostró diferencias significativas entre programa Statistica para Windows (4.3.). los tratamientos a los que fueron sometidas las

flores de L. peruviana en el área de estudio (F (5, 161)

3. Resultados = 6,3238; p < 0,0001, Fig. 4). Se encontró una tendencia hacia la disminución del número

3.1. Visitantes florales promedio de visitas desde el tratamiento 3P hasta el tratamiento 0P, aunque las pruebas a posteriori

Se registró un total de 401 visitas por no demostraron diferencias significativas entre insectos en las flores tratadas de L. peruviana. Se ellos (Fig. 4). Se encontraron diferencias encontró que los visitantes florales fueron: Apis significativas en el número promedio de visitas por mellifera, Bombus terrestris, Trigona sp. y una tratamiento para los diferentes visitantes (F = (7, 160)

especie de abeja no identificada todas de la 31,452; p < 0,0001. Tabla 2). Apis mellifera familia Apidae (himenópteros), dos especies de presentó el mayor número promedio de

La Tabla 1 muestra los grupos de insectos visitantes y polinizadores, número de individuos, promedio de la talla corporal, ubicación y abundancia relativa de las cargas de polen sobre el cuerpo de los animales y tiempo promedio de la visita en las flores de L. peruviana. Los himenópteros resultaron ser los polinizadores legítimos, debido a que: a) portaron cargas de polen de regulares a abundantes sobre partes específicas del cuerpo, principalmente en la zona ventral del tórax y abdomen; b) hicieron contacto efectivo con los órganos sexuales de la flor, retirando y depositando el polen sobre las anteras y el estigma respectivamente, y c) presentaron un comportamiento activo de forrajeo y mayores tiempos en su visita, buscando eficazmente las recompensas cerca de los órganos sexuales de la flor (Tabla 1). En este sentido, las flores de L. peruviana son principalmente melitófilas, polinizadas por especies de abejas pequeñas básicamente por A. mellifera.

Fig.3. Tratamientos florales en L. peruviana.

4P 3P 2P 2P' 1P 0P

M edia 5,08 2,33 1,49 1,76 1,08 0,93

DE 2,90ª 1,03b 0,67b 0,54b 0,55b 0,52b

Let ras d iferentes ind ican d iferencias signif icat ivas (p < 0 ,0001). Valo res del estad íst ico se ind ican el el texto . DE: desviación estándar

Tratamientos Florales

Visitante

Orden/ Familia

Nº individu

Tamaño promedio

cuerpo X(DE)

Carga de Polen Tiempo

promedio visita (min.)

Condición

ubicación abundancia

Apis mellifera

Himenoptera/Apidae

1,18 (0,069)

t (v), ab (v)

Bombus terrestris

Himenoptera/Apidae

2 2,49 (0,014) t (v)

Trigona sp. Himenoptera/Apidae

3 0,53 (0,058)

abeja sp. Himenoptera/Apidae 1 0,9 t (v), ab (v) r-a 0,3 P

mariposa sp. 1 Lepidoptera/Pieridae

- - 0,1

1 1,98

- - 0,15

Palpada sp. 1 Diptera/Sirphidae

2 1,03 (0,001)

- - 0,18

1 0,98

- - 0,15 V

ab: abdomen, c: cabeza, t: toráx, (v): ventral, a: abundante, r: regular, p: polinizador, v: visitante; X: media; DE: desviación estándar

Tabla 1. Características de los insectos polinizadores y visitantes de las flores de L. peruviana

Fig. 4. Frecuencia de visitas para cada tratamiento a los que fueron sometidas las flores de L. peruviana

Tabla 2. Visita promedio de los insectos polinizadores en las flores de L. peruviana

visitas para todos los tratamientos de 4. Discusiónmanipulación a los que fueron sometidas las flores (Fig. 5); comparado con el resto de las 4.1. Visitantes floralesespecies de insectos.

Las f lores de L. peruviana son Los resultados demostraron que la principalmente melitófilas, siendo los

frecuencia de visitas fue afectada tanto por el himenópteros de la familia Apidae los efecto de la manipulación al que fueron polinizadores efectivos de esta especie en el área sometidas las flores como por el tipo de visitante de estudio. Esto concuerda con lo encontrado por floral. Esto indica que existe una fuerte otros autores sobre la caracterización de la interacción entre la manipulación y los visitantes biología de polinización de diferentes especies de de las flores de L. peruviana (Tabla 3). este género (Eyde, 1977; Gimenes, 1997; Peng et Evidenciándose que estos tratamientos afectaron al., 2005). Los himenópteros polinizadores, en no sólo la polinización de esta especie, sino que efecto, portaron cargas relativamente abundante puede tener incidencia en la preferencia y de polen sobre la parte ventral del cuerpo, constancia de la visita de los insectos haciendo contacto efectivo con los órganos polinizadores. sexuales y forrajeando activamente. Sin embargo,

4P 3P 2P 2P' 1P 0P

Apis mellifera Trigona sp. Apidae sp. Pieridae sp. 1

Palpada sp.1 Palpada sp. 2 Pieridae sp. 2 Bombus terrestris

Fig. 5. Frecuencia de visitas por insectos visitantes por tratamiento en las flores de L. peruviana.

Tabla 3. Resultados del ANOVA de dos vías para el tipo de visitante, tratamiento floral y su interacción en las flores de L. peruviana.

4P 3P 2P 2P' 1P 0P

M edia 5,08 2,33 1,49 1,76 1,08 0,93

DE 2,90ª 1,03b 0,67b 0,54b 0,55b 0,52b

Let ras d iferentes ind ican d iferencias signif icat ivas (p < 0 ,0001). Valo res del estad íst ico se ind ican el el texto . DE: desviación estándar

Visitante

Orden/ Familia

Nº individu

Tamaño promedio

cuerpo X(DE)

Carga de Polen Tiempo

promedio visita (min.)

Condición

ubicación abundancia

Apis mellifera

Himenoptera/Apidae

1,18 (0,069)

t (v), ab (v)

Bombus terrestris

Himenoptera/Apidae

2 2,49 (0,014) t (v)

Trigona sp. Himenoptera/Apidae

3 0,53 (0,058)

abeja sp. Himenoptera/Apidae 1 0,9 t (v), ab (v) r-a 0,3 P

- - 0,1

1 1,98

- - 0,15

2 1,03 (0,001)

- - 0,18

1 0,98

- - 0,15 V

ab: abdomen, c: cabeza, t: toráx, (v): ventral, a: abundante, r: regular, p: polinizador, v: visitante; X: media; DE: desviación estándar

Tabla 1. Características de los insectos polinizadores y visitantes de las flores de L. peruviana

Fig. 4. Frecuencia de visitas para cada tratamiento a los que fueron sometidas las flores de L. peruviana

Tabla 2. Visita promedio de los insectos polinizadores en las flores de L. peruviana

visitas para todos los tratamientos de 4. Discusiónmanipulación a los que fueron sometidas las flores (Fig. 5); comparado con el resto de las 4.1. Visitantes floralesespecies de insectos.

Las f lores de L. peruviana son Los resultados demostraron que la principalmente melitófilas, siendo los

frecuencia de visitas fue afectada tanto por el himenópteros de la familia Apidae los efecto de la manipulación al que fueron polinizadores efectivos de esta especie en el área sometidas las flores como por el tipo de visitante de estudio. Esto concuerda con lo encontrado por floral. Esto indica que existe una fuerte otros autores sobre la caracterización de la interacción entre la manipulación y los visitantes biología de polinización de diferentes especies de de las flores de L. peruviana (Tabla 3). este género (Eyde, 1977; Gimenes, 1997; Peng et Evidenciándose que estos tratamientos afectaron al., 2005). Los himenópteros polinizadores, en no sólo la polinización de esta especie, sino que efecto, portaron cargas relativamente abundante puede tener incidencia en la preferencia y de polen sobre la parte ventral del cuerpo, constancia de la visita de los insectos haciendo contacto efectivo con los órganos polinizadores. sexuales y forrajeando activamente. Sin embargo,

4P 3P 2P 2P' 1P 0P

Apis mellifera Trigona sp. Apidae sp. Pieridae sp. 1

Palpada sp.1 Palpada sp. 2 Pieridae sp. 2 Bombus terrestris

Fig. 5. Frecuencia de visitas por insectos visitantes por tratamiento en las flores de L. peruviana.

Tabla 3. Resultados del ANOVA de dos vías para el tipo de visitante, tratamiento floral y su interacción en las flores de L. peruviana.

es importante destacar que la visita de insectos de Los resultados obtenidos en este trabajo otros órdenes no necesariamente relacionados, muestran que los polinizadores respondieron a la podría indicar la presencia de un sistema de manipulación de las flores de L. peruviana polinización potencialmente generalista de las observándose una tendencia significativa a flores de esta especie, promovido probablemente disminuir el número promedio de visitas, desde por ciertas características relacionadas con su flores con cuatro pétalos (4P) hasta flores sin morfología floral (Faegri & Van der Pijl, 1979; pétalos (0P). Ramírez 1989, Mc Call & Primack 1992). En este sentido, presentar un sistema generalista puede Apis mellifera fue la especie con mayor ser ventajoso en especies como L. peruviana, que número promedio de visitas en todos los está asociada a zonas perturbadas, donde se tratamientos, lo que apoyaría el carácter favorecería la presencia de diferentes grupos de generalista atribuido a esta especie, que suele visitantes florales (no necesariamente emplear un amplio rango de recursos florales relacionados), ya que las plantas no dependerían (Percival, 1974; Westerkamp, 1991; Momose et de un solo agente polinizador para su al., 1998; Consiglio & Bourne, 2001). Sin reproducción (Ramírez, 1992; Gómez & Zamora embargo, el análisis de varianza mostró que A. 1999). mellifera tuvo mayor número de visitas promedio

desde flores con cuatro pétalos hasta flores sin 4.2. Efecto de la manipulación floral sobre la pétalos; esto demuestra que aparentemente frecuencia de visitas de insectos discriminó patrones de forma en las flores de L.

peruviana. Se ha planteado que las abejas La manipulación de las flores de L. pequeñas y eusociales, de los géneros Apis y

peruviana tuvo efecto sobre la frecuencia de Trigona, no son polinizadores específicos sino visitas de los insectos polinizadores. Se ha generalistas, que no discriminan entre patrones de encontrado que ciertas características visuales de forma y/o color (Jones & Buchmann, 1974; la flor como la forma, el color y los patrones de Westerkamp, 1991; Momose et al., 1998). Sin simetría, entre otros, han sido propuestas como embargo, estos resultados parecen apoyar importantes señales que influyen en la capacidad evidencias previas en los que A. mellifera pudo de asociación y discriminación de los reconocer y preferir selectivamente ciertos polinizadores, afectando el tiempo de patrones de forma, simetría y coloración de las permanencia sobre la flor, el grado de selectividad, flores, como respuesta a la manipulación de éstas el comportamiento de forrajeo, etc. (Neal et al., (Gould 1985; Neal et al., 1998).1998; Spaethe et al., 2001; Fenster et al., 2004). En este sentido, se ha comprobado como la modificación y manipulación de algunos atributos morfológicos florales inciden en los patrones de visitas y polinización de los insectos (Johnson & Dafni, 1998; Dinkel & Lunau, 2001; Varela, 2009). En estos trabajos, se encontró que la modificación de ciertos atributos morfológicos florales, asociados a la señalización y orientación de los polinizadores, afecta significativamente los patrones de frecuencia de visitas y en consecuencia la polinización de las flores.

Este trabajo apoya las hipótesis que proponen que polinizadores tradicionalmente considerados generalistas, en los que se incluyen grupos de abejas pequeñas, podrían diferencialmente, responder a patrones de forma logrados a través de la manipulación experimental de las flores en poblaciones naturales. Se requiere desarrollar nuevos diseños experimentales que permitan, por una parte, corroborar la capacidad de discriminación en grupos de abejas pequeñas y generalistas (como A. mellifera) en función de la

manipulación floral, y por otra parte, conocer y establecer los mecanismos por medio de los cuales estos insectos podrían reconocer dichas variaciones en las características florales.

Neotropical Fauna & Environment. 32(2): 81-88.

Gómez, J. & R. Zamora. (1999). Generalization vs. specialization in the pollination systems of Hormathophylla spinosa (Cruciferae). Ecology.

5. Bibliografía 80(3): 796-805.

Consiglio, T. & G. Bourne. (2001). Pollination Gould, J. (1985). How bees remember flower and breeding systems of a neotropical palm shapes. Science. 227(4693): 1492-1494.Astrocaryum vulgare in Guayana: a test of the predictability of syndromes. J. Trop. Ecol. 17(4): Johnson, S. & A. Dafni. (1998). Response of bee-577-592. flies to the shape and pattern of model flowers:

implications for floral evolution in a Dinkel, T. & K. Lunau. (2001). How drone flies Mediterranean herb. Funct. Ecol. 12(2): (Eristalis tenax L., Syrphidae, Diptera) use floral 289–297.guides to locate food sources. J. Insect Physiol. 47(10): 1111–1118. Jones, C. & S. Buchmann. (1974). Ultraviolet

floral patterns as functional orientation cues in Eyde, R. (1977). Reproductive structures and Hymenoptera pollination systems. Anim. Behav. evolution in Ludwigia (Onagraceae). I. 22(2): 481-485.Androecium, placentation, merism. Ann. Missouri Bot. Gard. 64(3): 644-655. Mc Call, C. & R. Primack. (1992). Influence of

flower characteristics weather, time of day, and Eyde, R. (1978). Reproductive structures and season on insect visitation rates in three plant evolution in Ludwigia (Onagraceae). II. Fruit and communities. Amer. J. Bot. 79(4): 434-442.seed. Ann. Missouri Bot. Gard. 65(2): 656-675.

Momose, K., T. Yumoto, T. Nagamitsu, M. Kato, Faegri, K. & L. Van der Pijl. (1979). Principles of H. Nagamasu, S. Sakai, R. Harrison, T. Itioka, A. pollination ecology. Pergamon Press. New York, Hamid & T. Inoue. (1998). Pollination biology in U.S.A. lowland dipterocarp forest in Sarawak, Malaysia.

I. Characteristics of the plant-pollinator Fenster, C., W. Armbruster, P. Wilson, R. Dudash community in lowland dipterocarp forest. Amer. & J. Thomson. (2004). Pollination syndromes J. Bot. 85(10): 1447-1501.and floral specialization. Ann. Rev. Ecol. Evol. Syst. 35(1): 375-403. Neal, P., A. Dafni & M. Giurfa. (1998). Floral

symmetry and its role in plant-pollinator systems: Gegear, R. & M. Laverty. (2004). Effect of a terminology, distribution, and hypotheses. Annu. colour dimorphism on the flower constancy of Rev. Ecol. Syst. 29(1): 345-373.honey bees and bumble bees. Can. J. Zool. 82(4): 587–593. Peng, C., C. Schmidt, P. Hoch & P. Raven.

(2005). Systematic and evolution of Ludwiguia Gimenes, M. (1997). Pollinating bees and other section dantia (Onagraceae). Ann. Missouri Bot. visitors of Ludwigia elegans (Onagraceae) Gard. 92(1): 307–359.flowers at a tropical site in Brazil. Studies on