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Revista Argentina de Ciencias del

Comportamiento

E-ISSN: 1852-4206

[email protected]

Universidad Nacional de Córdoba

Argentina

Sotelo, María Inés; Muzio, Rubén Néstor

Aprendizaje espacial y geometría. Los anfibios en la evolución de los sistemas cognitivos

cerebrales

Revista Argentina de Ciencias del Comportamiento, vol. 7, núm. 3, diciembre, 2015, pp.

64-78

Universidad Nacional de Córdoba

Córdoba, Argentina

Disponible en: http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=333443343008

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Revista Argentina de Ciencias del Comportamiento

Aprendizaje espacial y geometría. Los anfibios en la evolución

de los sistemas cognitivos cerebrales

Sotelo, María Inés·,b y Muzio, Rubén Néstor",·a, b

Artículo de Revisión

155N 1852-4206

Enero de 2015, Vol. 7, W3,64-78

revi stas.unc.ed U.<I rjindex.php/racc

Resumen[n este artículo se realiza una revi~ión comparativa de lostrabajos que han estudiildo el aprendizaj€ espaci;J1 envertebrado. usando información de la geometría y lasclaves visuales del ambiente. Se describen eXp€rimentosrealizados en nuestro laboratorio qll€ muestranaprendizaje de navegación espacial en anfibios y sudependencia de un Pallium Medial funciónal (áreahomóloqa al hipocampo de los mamíferos). Losresultados obtenido, indican que estos animale~ utilizantanto la información brindada por la geometría como porla, claves visuales, pero que cuarnJo ambos tipos dereferencia se presentan en conflicto prefieren paraorientarse la información geométrica (al igual que losresultados hallados en amniotas). Globalmente, estasevidencias indican que la habilidad de orientarse en elespacio es una característica conservada evolutivamentey apoyan la idea de que el papel del hipocampo en lacognición espacial precede a la evolución de losvertebrados plenamente terrestres.

AbstraetSpatial Leilrning and Geometry. Amphibiilns inthe Evolution ofthe Brain Cognitive Systems. lhisartiele pre5ents a comparative review of the 1V0rksthat have sludied the spatial learning in vertebratesusing geometry information and vi,ual cues from theenvironment. We describe experiments conducted inour laboratory showing spatial navigation learning inamphibians and their dependence on a functionalmedial pallium (homologous Mea to the mammalianhippocampus). lhe results indicate that theseanimal, use bOlh the information provided by lhegeometry a, visual cues, but when both types ofreference are pre,ented in conflicl they prefergeometry to orient (as results found in amniotes).Broadly, these findings suggest that the ability toorient in space is a characterislic evolutionarilypreserved and support the idea that the role of thehippocampus in spatial cognition precedes lheevol ution of fully terrestria I vertebrales.

Tabla deContenidosIntroduccion 64Hipocampoy 6Snavegación espacialTeorías de orientación 66geom€trkaImportancia evolutiva 69del e5ludio delaprendizaje espacialClave5 vi5uales vs. 69GeometríaDiSClJsión y nconclusionesAgradecimiento 75rleferencias 7S

Palabras claves Key WordsAprendizaje espacial y geometría; Anfibios; Pallium Spaballearning and geometl)/; Amphibians;medial; Hipocampo; Evolución de sistemas cognilrvos Medial pallium; Hippocampus; Evolution of braincerebrales cognitive systemsRecibido el 27 de Mayo de 2015; Recibida la revisión el15 de Agosto de 2015; Aceptado el22 de Agosto de2015

1. Introducción

La combinacion de neurociencia, biologiaevolutiva y psicología comparada ha revelado muchosobre cómo la organización del cerebro ha sidomoldeada por la evolución para explicar el alcance delas capacidades cognitivas que se encuentran endiversos animales, entre ellos, el humano. Una de esasestructuras, el hipocampo, ha generado un graninterés en los últimos años. Las evidencias indican queel papel del hipocampo en la memoria y la

navegación espacial es una característica generalcompartida por un amplio número de especies devertebrados (Bingman, Salas & Rodríguez, 2009;Rodríguez et al., 2002). Sin embargo, la organizaciónneuronal del hipocampo y su papel en la cogniciónpresentan diferencias interesantes en las especiesanimales con diferentes ecologías decomportamiento (Bingman, Jechura, & Kahn, 2006;Pravosudov & Clayton, 2002).

'Grupo de Aprendizaje y Cognición Comparada, Laboratorio de Biologia del Comportamiento, Instituto de Biologia y Medicina Experimental(IBYME-CON ICEn, Arg enti na.'Cátedra de Biologia del Comportamiento e In5tituto de Investigaciones, Facultad de P5icología, Univer5idad de Buenos Aires (USA), Argentina."Enviar correspondencia a: Muzio, R. N. E-mail: [email protected]

Citar este artículo como: 50telo, M.1. y Muzio, R. N. (2015). Aprendizaje espacial y geometría. Los anfibios en la evolución de los sistemascognitivos cerebrales. Revi5ta Argentina de Ciencias del Comportamiento, 7(3),64-78.

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Sotelo, M. 1. YMuzio, R. N. / RACC, 201 S, Vol. 7, W3, 64-78

El estudio comparado del comportamientorequiere abordar el análisis de la evolución y eldesarrollo de la conducta en relación con la evolucióny el desarrollo del sistema nervioso asociado (Papini,2009). En este sentido, el comportamiento y sudesarrollo se explican principalmente desde un puntode vista funciónal; esto es, como parte de un fenotipoque contribuye al éxito reproductivo de un individuo.Asi, para entender el comportamiento desde estaperspectiva, es necesario estudiar los patrónes deevolución del cerebro y la conducta como dos facetasde un mismo fenomeno (Muzio, 2013; Papini, 2009).Los sistemas nerviosos simples tienen algunaspropiedades comportamentales propias, pero a suvez muchas otras que son comunes alfunciónamiento de sistemas nerviosos máscomplejos. De esta forma, la organización del cerebroen los vertebrados presenta un patrón común querefleja la filogenia, en tanto que las variacionesestructurales que aparecen en cada grupo reflejanadaptaciones a modos de vida particulares (Papini,2009). Teniendo en cuenta esta perspectiva deevolución cerebro-conducta, los anfibios constituyenun grupo crucial dentro de los vertebrados porqueson representantes cuyos ancestros sobrellevaron latransición del agua a la tierra, y las implicaciones queesta transición puede haber tenido en la organizacióncerebral. Por esta razón, es sorprendente lo poco quese ha estudiado hasta el momento la organizacióncerebral de los anfibios, y en particular delhipocampo, en relación a su comportamiento engeneral y con la memoria y la navegación espacial enparticular (Daneri & Muzio, 2013; Muzio, 1999,2013).

2. El hipocampo y la navegación espacial

Desde su asociación con el procesamiento de lamemoria a partir del estudio en el paciente H.M., quepadecía una severa pérdida de memoria luego de unalesion quirúrgica en la formación hipocampal (Scoville& Milner, 1957), la relación entre hipocampo yfunciónes de memoria ha sido un importante área deinvestigación en las neurociencias cognitivas(Anderson, Morris, Amaral, Bliss & O'Keefe, 2007). Conel descubrimiento de las llamadas células de lugar delhipocampo en la década del 70 (O'Keefe & Dost ky,1971), junto con la observación de que el dañohipocampal tenía efectos consistentes sobre lacognición espacial en particular, se incrementó elinterés en analizar cómo la actividad neuronal en elhipocampo representa al espacio y cómo se utiliza esarepresentacion para guiar los procesos de memoria ynavegación. Aunque también hay que destacar que lainformación recogida sobre el papel del hipocampo

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en la cognición no está limitada exclusivamente alespacio (para una revisión, ver Wood, Dudchenko,Robitsek & Eichenbaum, 2000), el estudio del áreahipocampal en relación a la orientación espacial haido en aumento y se ha extendido incluso a otrasclases de vertebrados.

Es importante destacar aqui que la habilidad deorientarse en el espacio es una característicacompartida por todos los animales de las distintasclases zoologicas. Especies tan diversas como lashormigas y los humanos necesitan ubicarse en elambiente donde habitan para acceder a los recursosque disponen en su entorno. La supervivencia y eléxito reproductivo dependen de manera directa de lacapacidad del animal para desplazarse y encontrar losrecursos para luego, por ejemplo, llevarlos a su nido ovolver a encontrarlos, según el caso. Estas habilidadesestán directamente relaciónadas a la capacidad de losanimales para orientarse en el espacio y parareconocer señales del ambiente. El reconocimiento deseñales se realiza a través de los sentidos, pero suintegración en un gradiente espacial es aquello quedepende en gran parte del área hipocampal (O'Keefe& Nadel, 1978). Así, en general, los animales no sedesplazan de manera meramente azarosa, sino en unsentido determinado y siguiendo las caracteristicas deun ambiente polarizado. La orientación en el espaciotiene sentido adaptativo para los animales y es quizáspor ello que se encuentra tan conservada

evolutivamente (Daneri & Muzio, 2013; Muzio, 2013;Papini,2009).

2.1 El hipocampo y la navegación espacial en 105vertebrados: diferencias y similitudes

Anatómicamente la formación hipocampal resideen ellobulo temporal medial de 105 mamiferos y en lacorteza dorsomedial de aves y reptiles (Figura 1). Enlos anfibios y peces, el área homologa a la formaciónhipocampal se ha encontrado en el palio medial(Figura 1), aunque en el caso de los peces teleosteos,el establecimiento de homologías se ve dificultadodebido a la eversión que sufre el telencéfalo duranteel desarrollo que posiciona al palio medial en la zonalateral de los hemisferios (Papini, Salas & Muzio, 1999).

La información disponible respecto del papel delhipocampo en la cognición espacial presenta unacondición dual: aunque muchas características soncomunes a especies pertenecientes a diferentes clasesde vertebrados (Le., que muestran un alto grado deconservación), también hay diferencias en lacognición, y en el volumen y composición de laformación hipocampal entre especies cercanamenteemparentadas, como por ejemplo, dentro del grupo


Figura 1.Esquemas de cortes transversales comparativos deltelencéfalo en especies de varios 9rupos de vertebradosmostrando la ubicación de la formación hipocampal y susregiones homólogas.

cognición, y en el volumen y compOSIClon de laformación hipocampal entre especies cercanamenteemparentadas, como por ejemplo, dentro del grupolas aves (Bingman, Hough 11, Kahn & Siegel, 2003). Alrespecto, se puede enfatizar que existe evidencia deque la selección natural ha producido el desarrollo departes específicas relaciónadas con la evolución deconductas especializadas. Uno de los ejemplos másllamativos es la diferencia en el volumen y lacomposición citoarquitectonica cerebral de aves quealmacenan alimento y luego deben recuperarloutilizando memoria espacial. La formaciónhipocampal de estas aves tiene un tamaño mayor,está compuesta por mayor número de células eincluso por tipos celulares diferentes que las de otrasaves que no tienen este comportamiento (Papini etal., 1999).

3. ¿Cómo se orientan los animales en elespacio usando la información geométrica?Distintas explicaciones teóricas

Existen numerosas teorías acerca de cómo serepresenta internamente la información geométricaespacial y cuál es la que prevalece a la hora de

navegar (Cheng, Huttenlocher, & Newcombe, 2013).Por ejemplo, Cheng (1986) describe a la geometría delespacio sencillamente como la distancia entre puntoso líneas presentes en el ambiente. Teniendo encuenta esta definición, la geometría comprende porejemplo la distancia entre dos arbustos en unambiente dado, pero además la forma relativa queestos arbustos presentan (i.e., el contornorepresentado por sus ramas, la forma del tronco, etc.).En tanto que características como el color de las hojasdel arbusto estarían clasificadas como claves visuales.Además de las anteriores, también se podríanconsiderar otro tipo de claves, como el aroma de lashojas (clave olfatoria). De esta forma, la geometríaestaría representada en el sujeto como un móduloaparte de las claves, constituyendo la informaciónmás estable del ambiente (i.e., la menos propensa acambiar en el tiempo). Por ejemplo, la coloración delas hojas o su olor pueden variar de una estación delaño a otra, pero es probable que la forma del arbustoy su distancia a otros arbustos se mantenga constante(para una explicacion más detallada de esta teoría,denominada teoría modular, ver Cheng et al., 2013).En este sentido, retomando el ejemplo de las aves quese valen de su memoria espacial para recobrar sualimento con el paso de las estaciones, se hacomprobado que las mismas se guían mucho más porcaracterísticas menos sujetas a variacionestemporales, como la información geométrica dada

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las aves (Bingman, Hough 11, Kahn & Siegel, 2003). Alrespecto, se puede enfatizar que existe evidencia deque la selección natural ha producido el desarrollo departes específicas relaciónadas con la evolución deconductas especializadas. Uno de los ejemplos másllamativos es la diferencia en el volumen y lacomposición citoarquitectonica cerebral de aves quealmacenan alimento y luego deben recuperarloutilizando memoria espacial. La formaciónhipocampal de estas aves tiene un tamaño mayor,está compuesta por mayor número de células eincluso por tipos celulares diferentes que las de otrasaves que no tienen este comportamiento (Papini etal.,1999).

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Nota: Pd/DI: Corteza Dorsolateral (peces); Pm: Pallium Medial(anfibios); Cm: Corteza Dorsomedial (reptiles); Hip: Hipocampo(aves y mamíferos). También se muestran otras áreassignificativas: Pd: Pallium Dorsal; PI: Pallium Lateral; Se: Septum;Str: Striatum; v: ventrículos. Adaptado de Papini, Salas & Muzio(1999).

La información disponible respecto del papel delhipocampo en la cognición espacial presenta unacondición dual: aunque muchas características soncomunes a especies pertenecientes a diferentes clasesde vertebrados (i.e., que muestran un alto grado deconservación), también hay diferencias en la

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teoría de imágenes coincidentes, o la teoríaasociativa). Segundo, las teorías que se basan en 105

sustratos neurales asociados a la navegación ygeneran a partir de ellos modelos predictivos (e.g. lateoría de dos factores hipocampal-estriatal, &

y otra aproximacion similar, la teoríacomputacional de dos factores basada neuralmente,

el 2009]).Básicamente, las teorías abstractas se diferencian

de las teorías de base neural en que proponenmodelos de utilización de la información espacial sinpreocuparse de 105 sustratos neurales que almacenandicha información. Por ejemplo, la citada teoríamodular de (1 enuncia que la informacióngeométrica se almacenaría en un móduloindependiente del resto de las claves (sin estableceren qué circuitos se codificaría). Otro ejemplo es lateoría asociativa, la cual propone (sin considerartampoco sus bases neurales) que la utilización de unou otro tipo de información estaría sujeto a laasociación entre estímulos (apoyándose en la teoríade Rescorla & 1972), Y que la saliencia oensombrecimiento dado entre un estímulo y otrogeneraría la preferencia a la hora de orientarse. Así,esta teoría predice que de acuerdo a como sepresenten 105 estímulos (en nuestro caso, lainformación de geometría y claves visuales), puedegenerarse bloqueo, ensombrecimiento o inclusofacilitación del aprendizaje. Algunas modificacionesde esta teoría suponen un efecto adicional debido a laexperiencia del animal con cada tipo de información oal tamaño del ambiente.

En contraste, si consideramos por ejemplo el casode la teoría computacional de dos factores basadaneuralmente khovirh et se proponeuna utilización y codificación diferencial de dichainformación de acuerdo a 105 circuitos neuronalesintervinientes. La teoría supone que el animal se guíaen el ambiente mediante dos estrategias omecanismos, uno egocéntrico y otro alocéntrico. Elcircuito egocéntrico dependería de un sistemallamado de taxón, que tendría su base neural en elnúcleo estriado y codificaría información quedepende del punto de vista del sujeto (e.g., seguir enlínea recta hacia la imagen de una recompensa). Encambio, el circuito alocéntrico estaría relaciónado conun sistema local que procesaría señales en las célulasde lugar del hipocampo, en las células de red de lacorteza entorrinal y en células visuales (noidentificadas), codificando la información como unmapa no dependiente del punto de vista delindividuo. Ambos circuitos, de taxón y local, utilizaríaninformación visual de una forma similar a la propuesta

por la ubicacion relativa de 105 árboles o lasmontañas. Y a diferencia de otras especiesemparentadas, estas aves no utilizan tanto lascaracterísticas puntuales de 105 objetos &

1Todas las teorías que analizan el uso de la

geometría en la orientación espacial se basan endiferentes experimentos realizados en especies quevan desde hormigas &

2011) hasta 105 humanosHuttenlocher

2013). Globalmente, estos estudios abarcanprocedimientos donde 105 sujetos deben aprender aubicar un lugar meta en un ambientegeométricamente polarizado (incluyendo tambiénensayos de prueba donde deben reorientarse deacuerdo a cambios introducidos en las relaciónesentre las claves de referencia espacial). Hasta elmomento, dada la escasa cantidad relativa deestudios en este tema, hay disparidad en 105

resultados encontrados para distintos taxa y tambiénentre las interpretaciones de esas evidencias. Debidoa esta razón, se han propuesto distintas teorías paraexplicar la información obtenida sobre el uso de lageometría en la orientación espacial. Entre ellas,además de la citada teoría modularestán las siguientes: (1) teoría modular modificada

& 2010), que discute la distinción básicaentre geometría y claves visuales comparandoexperimentos realizados en laboratorio y enambientes naturales, donde esta diferencia puede sercontrovertida; (2) teoría de imágenes coincidentes oview-matching approach

que resalta las posibles similitudes ydiferencias entre distintas especies en relación con lainformación contenida en imágenes panorámicas; (3)teoría asociativa & queenfatiza el fenómeno de competencia de estímulos enesta situación; (4) teoría de combinación adaptativa

Huttenlocher & Riese!".que discute sobre aspectos de la ontogenia y el efectode la experiencia; y (5) teorías basadas en sustratosneurales (e.g., Doeller & DllrrUé'''.

Str6sslin, & endonde se analizan 105 circuitos neurales implicados enla navegación espacial (para una revisión detallada deestas teorías, ver et 2013).

En términos generales, dentro de estasaproximaciones teóricas se pueden distinguir doscorrientes diferentes. Primero, las teorías abstractasque modelan la representacion de los sistemas deinformación ambiental (e.g. la teoría modular, la

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Sotelo, M. 1. Y Muzio, R. N. / RACC, 201 S, Vol. 7, W3, 64-78

por la teoria de imágenes coincidentes: la similitudentre la imagen actualmente procesada y la imagenrecordada de un objetivo seria lo que dirige elcomportamiento motor. En este caso, la geometría ylas claves serían detalles de la misma imagen y nomodulas o aspectos separados el

Ahora bien,encontradas en

másestas

allá deteorías

lasen

diferenciascuanto al

almacenamiento o codificación de la informaciónespacial, existe un alto consenso en que la mayoría delos vertebrados utilizan principalmente dos fuentesde información para orientarse: las claves visuales y lageometría del ambiente 1). De acuerdo a cadaenfoque teórico particular, estos dos tipos deinformación pueden almacenarse o no comoinformaciónes independientes.

Tabla loResumen de los principales resultados obtenidos en experimentos sobre el uso de la geometría y las claves visuales paraorientarse en el ambiente en diferentes especies de varios grupos de animales.

Geometría (cierta variaciónSi Si frente a las distintas ecologías

del comportamiento)Si Si Geometría (pocas evidencias)

Si Si Geometría

Si Si Clave

Preferencia en conflicto

GeometríaSiSi

Utilización de Utilización degeometría claves visuales

Especies estudiadas! Referencias

Ratas (Cheng, 1986; Galllstel. 1990),murciélagos & Wil1ter, 2003),humanos (bebés o niños, Hutteniocher& Lourenco, 2007; Newcombe et2010: y adultos, Doniler &2008; Sturz et 2011)Palomas et al, 2006; Nardi &

2007), pollitos &Ilm::ln:1111 2(10)

Tortugas et al, 20(3)Sapo Rhinella arenarum201 S)Pez dorado Carassius auratus IIh,m __

et 2004; 2006)

Aves

Peces

Grupo

Reptiles

Anfibios

Mamíferos

InvertebradosHormiga Gigantiops destructor

& 2009;et Ji, 2011)

Sí?* 5i?*

Evidencias que sugieren lautilización de un panoramaamplio de bordes y contornos(más que claves específicas oposiciones geométricasparticulares)

'Ver Teoria de imágenes coincidentes (View-matching approach) en hormigas (Cheng et al., 2013).

La utilización de uno u otro tipo de información en animales invertebrados como las hormigas de laes variable. Existen diferencias según: el grupo especie Gigantiops destructor et 2011),estudiado, las condiciónes del entorno (e.g., entornos muestran evidencias de otros tipos de procesamientopequeños vs entornos amplios; o ambientes de la información espacial que no se correspondenrectangulares vs ambientes circulares o irregulares), la exactamente con los de los vertebrados. A diferenciaexperiencia del animal (animales jovenes vs. animales de estos últimos, las hormigas parecen guiarse poradultos) & Hu i\atlíff & claves visuales globales, como contornos del paisaje,

Newcornhe & más que por claves visuales puntuales o la geometria2013), y las citadas diferencias según las ecologías del del ambiente. Estos resultados apoyan la mencionadacomportamiento particulares (como las aves con teoria de imágenes coincidentes (view-matchingconductas especializadas, et o approach), la cual propone que lo que guía a loshabilidades de navegación espacial en las hormigas animales es una imagen recordada del objetivo-metadel desierto, Schu & donde el animal dirige su comportamiento, de

2014]). manera que los pixeles de la imagen recordadaPor último, es importante destacar que la concuerden exactamente con los de la imagen que

comparación de animales que ocupan un nicho observa (representacion píxel a píxeb. En este caso, noecológico similar en diferentes hábitats puede brindar se habla de utilización de geometria ni de clavesinteresantes similitudes y diferencias que conforman visuaies ya que la imagen se considera como un todoel tema del presente trabajo. Por ejemplo, los estudios et 2013). Sin embargo, está en discusión si

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esta teoría se aplica también a otros representantesdentro de los vertebrados dado que existeinformación poco clara al respecto (Wystrach, 2009;Wystrach & Beugnon, 2009). De esta forma, no existetodavía un cúmulo de información disponible quepermita determinar el grado de similitud o diferenciaen el procesamiento de la ínformación espacial entreinvertebrados y vertebrados. Estas evidenciascontradictorías son las que dificultan por el momentoel desarrollo de modelos generales de orientaciónespacial.

4. Importancia evolutiva del estudio delaprendizaje espacial en los anfibios

Como hemos mencíonado anteriormente, losanfibios son un grupo crucial dentro de losvertebrados ya que han colonizado tempranamenteel ambiente terrestre, pudiendo tener asociado a esteevento alguna modificacion en su organizacióncerebral. En este sentido, si bien hay estudiosmorfológicos acerca de la anatomía del sistema

nervioso en anfibios (Northcutt, 1974; Northcutt &Kicliter, 1980; Northcutt & Ronan, 1992), hasta hacepoco existía escasa información acerca del papel de laformación hipocampal de los anfibios en relación consus habilidades de memoria y navegación en elespacio (Daneri & Muzio, 2013; Muzio, 2013).

Una amplia serie de trabajos previos realizados ennuestro grupo de investigación utilizando el sapoterrestre Rhinella arenarum, ha permitido recolectaruna buena cantidad de información acerca de lascapacidades de aprendizaje de esta especie deanfibios desde hace más de veinte años (para unarevisión detallada ver: Daneri, Casanave & Muzio,2011; Daneri & Muzio, 2013; Daneri, Papini & Muzio,2007; Muzio, 1999,2013; Muzio et al., 2011; Muzio,

Ruetti & Papini, 2006; Muzío, Segura & Papini, 1992,1993; Papini, Muzio & Segura, 1995; Puddington &Muzio, 2013; Puddington, Papini & Muzio, 2013).

Con respecto a la navegación y orientación en elespacio, la información disponible para el grupo delos anfibios es escasa y en general corresponde aestudios aislados sobre aspectos diversos (Adler,1980; Brattstrom, 1990; Crane & Mathis, 2011; Muzio,2013; Sinsch, 2006). En los últimos años hemosiniciado en nuestro laboratorio un estudio sistemáticode la capacidad de orientación espacial de los sapos.Hemos demostrado que estos animales puedenutilizar la información brindada por claves visualesambientales, así como también a través deinformacíón propioceptiva. Por ejemplo, usando unaestrategia de giro de 90 grados a derecha o a

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izquierda en un laberinto en cruz (Daneri et al., 2011),o tomando como referencias claves vísuales cercanaso lejanas en una arena circular (Daneri, Casanave &Muzio, 2015a) para alcanzar una meta. Sin embargo,hasta el momento poco se había estudiado enanfibios acerca de la utilización de la informacióngeométrica para orientarse en el ambíente.

S. Uso de claves visuales vs geometría

Como vimos, existe una amplia evidencia de lautilízación de geometría y claves visuales en distintasespecies de grupos de vertebrados, como mamíferos(e.g. ratas, [Cheng, 1986; Gallistel, 1990]; hu manos,[Newcombe, Ratliff, Shallcross & Twyman, 2010; Sturz,Gurley, & Bodily, 2011]), aves (e.g. palomas, [Bingmanet al., 2006; Nardi & Bingman, 2007]; pollitos, [Pecchia& Vallortigara, 2010]), Y peces (e.g. pez dorado,[Vargas, Bingman, Portavella & Lopez, 2006; Vargas,Lopez, Salas & Thinus- Blanc, 2004]). También aparecealgu na evidencía en tortugas (Lopez, Vargas, Gomez &Salas, 2003). Pero solo en el último tiempo se haincorporado ínformación acerca del grupo de losanfibios a partir de los estudios realizados en sapos ennuestro laboratorio (Sotelo, Bingman & Muzio,

2015a).En general, el abordaje comparado del

aprendizaje de geometría se enfoca en uno de losparadigmas más estudiados en los vertebrados, elcual analiza la utilización de información geométrica yde información de clave en un ambíente de formarectangular con una clave visual distintiva, yposteriormente evalúa mediante una prueba lapreferencia por uno u otro tipo de información. Losresu Itados encontrados para reptiles, aves ymamíferos (grupos amniotas y plenamente terrestres)bajo el presente paradigma de comportamientoindican que para orientarse estos grupos son capacesde utilizar tanto la geometría como las claves visuales,pero que prefieren la geometría cuando los dos típosde información se hallan en conflicto (Bingman et al.,2006; Cheng, 1986). Dentro del grupo de los peces,también se ha revelado la utilización tanto deinformación de geometría como de clave en estudiosrealizados en peces dorados, pero a diferencia de losresultados en amniotas, la preferencia frente alconflicto es por la información de clave visual (Vargaset al., 2004). El análisis de la actividad neural en todosestos grupos estudiados (evaluados a través detécnicas como lesiones cerebrales o tincionesneurohistologicas postmortem), revela que elprocesamiento de la información de la geometría delespacio y las claves visuales dependería del áreahipocampal (Bingman et al., 2003, 2006, 2009;


nnmi'''' & elTeniendo en cuenta estos antecedentes, hemos

desarrollado recientemente un estudio en anfibiosacerca del uso de la información geométrica y declaves visuales para navegar en el espacio, analizandotambién sus bases neurales. Como se detallará másadelante, utilizamos un dispositivo rectangular similaral empleado para 105 otros grupos de vertebrados enel sapo terrestre RhineJla arenarum el201

5.1. Análisis comporta mental del aprendizaje degeometría en anfibios

A continuación se resumen 105 primerosresultados obtenidos acerca de la utilización de lainformación de geometria del entorno y laparticipación del pallium medial (área homologa a laformación hipocampal de 105 mamiferos) en laorientación espacial.

Usando agua como recompensa, hemosestudiado si 105 sapos también son capaces decodificar la información geométrica y de clavesvisuales para navegar hasta una ubicacion meta comolos demás grupos de vertebrados et201 Se entrenaron sapos parcialmentedeshidratados, para motivarlos en la búsqueda deagua, ya sea en una arena rectangular blanca(condición solo geometría) o en la misma arena conun panel removible con rayas de color horizontales enuna de las paredes angostas de la arena (condiciónclave-geometría). Se utilizaron cuatro piletas con aguaen cada una de las esquinas de la arena, pero 5010

habia agua accesible a los animales entrenados enuna (condición clave-geometría), o en dos de lasesquinas geométricamente equivalentes (condiciónsolo geometría). Haciendo una breve descripción delprocedimiento utilizado, ambos grupos tuvieron dossesiones de pre-entrenamiento en la arenarectangular sin claves y con todas las piletas con aguaaccesible a fin de aclimatarlos a la situaciónexperimental. Luego comenzó la etapa deentrenamiento, que consistió en sesiones diarias detres ensayos cada una, donde 105 sapos debíanencontrar la pileta reforzada o alguna de las dospiletas reforzadas (dependiendo si se trataba deanimales del grupo clave-geometría o del grupo sologeometría, respectivamente). Se estableció comocriterio de aprendizaje que 105 animales alcancendurante tres días consecutivos al menos un 75% derespuestas correctas para el grupo solo geometría(respuesta esperada por azar: 50% de eleccionescorrectas) y al menos un 50% de respuestas correctaspara el grupo clave-geometría (respuesta esperada

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por azar: 25% de elecciones correctas). Finalizada laetapa de entrenamiento, comenzaron las sesiones deevaluación del aprendizaje. En estas sesiones seintercalaron distintos ensayos de prueba noreforzados entre las tres sesiones diarias deentrenamiento regular. Para el grupo solo geometríase administró un único tipo de ensayo de prueba,donde se anulaba la geometría rectangularagregando a la arena dos paneles blancos quegeneraban una geometría cuadrada. En este caso,todas las esquinas resultaban geométricamenteiguales y, al no haber otro tipo de información, elcomportamiento esperado era el azar (es decir, 25%de elecciones para cada esquina de la arena). Para elgrupo clave-geometría se realizaron tres tipos deensayos de prueba: (1) prueba de geometría, dondese eliminaba el panel rayado (clave visual) y se dejabaúnicamente la geometría rectangular, (2) prueba declave, donde se eliminaba la geometríatransformando la arena a un cuadrado y manteniendoel panel rayado sobre una de las paredes, y (3) pruebade conflicto, donde se mantenía la geometríarectangular, pero la clave visual se colocaba ahorasobre una de las paredes anchas de la arena. Así, lapileta correcta indicada por la geometría difería de lapileta correcta indicada por la nueva ubicacion de laclave visual. De este modo, si los animales habíanaprendido todos los tipos de información disponibles,se esperaba que: (1) fueran capaces de elegir las dospiletas correctas con respecto a la geometría al noestar presente la clave visual; (2) eligierancorrectamente la pileta reforzada al estar únicamentela clave visual; y (3) en el caso de conflicto, seesperaba que optaran por la información de la clavevisual o por la información de la geometría de laarena, según su preferencia. Los resultados de losensayos de prueba revelaron que, en las condiciónesexperimentales empleadas, 105 sapos pueden utilizartanto la geometría de la arena como la clave visual(panel rayado) para localizar una meta, pero que lageometría es más potente como señal de navegación,ya que fue preferida en una situación de conflicto

2; para más detalles ver Sotelo et 201 Sibien la relación entre estimulas usada en la situaciónexperimental en sapos fue análoga a la empleada enlas otras clases de vertebrados el 2013), esimportante considerar en este punto que losresultados obtenidos podrían variar si la relación desaliencia entre ambos tipos de estimulo (i.e., entreambas fuentes de información) fuera distinta a lautilizada.


Figura 3. A: Diagrama de la vista dorsal del telencéfalo delsapo terrestre Rhinella arenarum mostrando el nivel delcorte transversal mostrado en B.

entrenamiento (asociada solo a otros factoresdistintos del aprendizaje de la situación experimental,tal como estímulos visuales, auditivos, propioceptivos,etc).

Para evaluar la actividad neural asociada alaprendizaje de geometría se empleó la técnicainmunohistoquímica de e-Fas, que se basa en lamedicion de la proteína producto de la expresion delgen de activación temprana e-Fas. Esta proteína delocalización nuclear, es un factor de transcripción quese utiliza como marcador molecular deneuroplasticidad y activación neural. El protocolo yahabía sido utilizado exitosamente en otras especiesde heterotermos (e.g., salamandras, [Laberge,Feldhoff, Feldhoff & Houck, 2008]; lagartijas, [Neal &Wade, 2007]) y fue adaptado en nuestro laboratoriopara su aplicación en anfibios en el sapo terrestreRhinella arenarum. Todos los animales (de ambosgrupos experimentales y del grupo control) fueronsacrificados por sobredosis de anestesia el último diadel experimento una hora después de finalizado elprotocolo correspondiente (en el caso de los animalesentrenados, grupo clave-geometría y grupo sologeometría, luego de la última sesion de adquisicion;para los animales controles, después de su últimasesion de habituacion). Se tomaron entonces cortesdel telencéfalo de cada animal mediante criostatopara ser tratados con la técnica de e-Fas y estudiadosal microscopio optico. La Figura 3 muestra las áreasrepresentativas seleccionadas de cuatro zonas deltelencéfalo (Pallium Medial, Pallium Lateral, Septum yStriatum), donde luego se contabilizaron los núcleosneuronales activados.

"~,Nota: BO: bulbos olfatorios. T: telencéfalo. D: diencéfalo. LO:lóbulos ópticos. C: cerebelo. BR: bulbo raquídeo. IIlv/IVv: tercer ycuarto ventrículo. VIVII/VIII/IX/X: nervios craneanos. B: Esquemade un corte transversal a nivel medio telencefálico. PM: PalliumMedial. PD: Pallium Dorsal. PL: Pallium Lateral. Sep: Septum. Str:Striatum. VL: Ventrículo lateral.

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Nota: Porcentaje de respuestas correctas del grupo ClaveGeometría durante el entrenamiento. Los animales usaron elcontorno geométrico de la arena rectangular y la gran clave visualpolarizante para orientarse. B: Porcentaje de respuestas correctasdurante la prueba de disociación. Cuando las dos fuentes deinformación están en conflicto, los sapos prefirieron la geometríapara localizar la meta. Los asteriscos indican diferenciassignificativas entre condiciones (**: p < 0.01). Adaptado de Sotelo,Bingman & Muzio (2015).

Estos resultados confirmaron así que los sapos,como representantes del grupo de los anfibios, secomportan de manera similar a los vertebradosplenamente terrestres (amniotas). En cambio, losresultados obtenidos en un representante de lospeces (el pez dorado), parecerian indicar que tienenuna preferencia por la información de clave, al menosbajo este paradigma de entrenamiento. En estesentido, a fin de corroborar este perfil de respuestadiferencial y ahondar sobre la posible divergencia deeste grupo, todavía es necesario que se realicen másestudios en otras especies de peces.

5.2. Análisis de la actividad neurai asociada alaprendizaje de geometría en anfibios

Los animales entrenados bajo los dosexperimentos comportamentales anteriores fueronsacrificados inmediatamente después del últimoensayo de entrenamiento y analizadoshistológica mente para estudiar su actividad neural(Sotelo, Bingman & Muzio, 201 Sb). Para este análisisse adicionó un tercer grupo de animales controles(animales no entrenados) que solo habían sidoexpuestos a la arena rectangular sin claves y contodas las piletas con agua accesible a fin dehabituarlos al aparato experimental y obtener asi unamedida de la actividad neuronal basal sin

Figura 2. Resumen de resultados del aprendizaje degeometría y claves visuales en el sapo terrestre Rhinellaarenarum. A:

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71


5.2.1. Breve descripción de la técnicainmunohistoquímica de c-Fos

Los cortes fueron hidratados y lavados. Luego sebloquearon las uniones inespecíficas del anticuerpo cFas con el agregado de suero antiGOAT. Se realizaronnuevos lavados y se aplicó el anticuerpo primario cFas (sc-2S3, Santa Cruz Biotechnology, Santa Cruz, CA,USA) durante toda la noche dejándolo en heladera. Selavaron los cortes nuevamente y se aplicó elanticuerpo secundario (Vectastain Rabbit PK-4001 Kit,Vector Laboratories, Burlingame, CA, USA) durante 3horas. Se revelaron los anticuerpos utilizando el ABCKit de Vector Labs, diaminobenzamida (DAB) yaguaoxigenada. Posteriormente, 105 cortes se montaron enlos portaobjetos y se observaron al microscopio. Se

tomaron fotos donde se identificaron las áreas deltelencéfalo y se delimitaron áreas para contar losnúcleos inmunomarcados. Los resultados sepromediaron para cada área de cada grupo y serealizaron análisis estadísticos multivariados yunivariados (MANOVA, análisis discriminantemultivariado, perfiles multivariados y ANOVAssimples).

El análisis de los resultados mediante la técnicade c-Fos mostró activación neural en todos los gruposestudiados (clave-geometría, soja geometría ycontrol) y en todas las zonas del telencéfaloregistradas (Figuras 4 y S). Esta actividad generalizadaera la esperada, ya que el anticuerpo c-Fos muestraáreas de activación de manera inespecífica.

Figura 4.Ejemplo de imágenes tomadas del Pallium Medial (PM) donde se observan las inmunomarcas c-Fos para cada grupoentrenado (Clave-Geometría y Solo Geometría) y del grupo Control.

Nota: Las marcas corresponden a núcleos neuronales. Los grupos entrenados Clave-Geometría y Sólo Geometría presentan unaactivación significativamente mayor de e-Fas que el grupo Control sin entrenamiento.

Sin embargo, la zona del Pallium Medial mostrómayor activación para los grupos entrenados entareas espaciales (clave-geometría y solo geometría)con respecto a la activación del grupo control (Figura5, primer grupo de barras), confirmando laparticipacion de esta área en la orientación en elespacio.

Figura 5. Densidad de núcleos neuronales marcados con (Fas (M +/- DS) de las cuatro áreas del telencéfalo analizadaspara cada uno de los grupos (Clave-Geometría, SóloGeometría y Control).

1000

900

N

E800

E 700-,. 600o • Clave-Geometría't 500 • Sólo Geometría~

D Control.,400

~• 300~

Z 200

100

O

PM PL Sep SIr

Nota: PM: Pallium Medial. PL: Pallium Lateral. Sep: Septum. Str:Striatum. Los asteriscos indican diferencias significativas entregrupos ('p: < 0.05).

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Por otro lado, la zona del Pallium Lateral, mostróuna mayor activación neural solo para el grupo c1avegeometría (Figura 5, segundo grupo de barras). Estaactivación diferencial con respecto al otro grupoentrenado podría corresponderse con elprocesamiento adicional de la información de tipovisual, ya que estos animales tenían la clave visual(panel rayado) adicionada a la geometría rectangular.Para hacer un análisis más detallado de laintervencion del Pallium Lateral (o quizás también delPallium Dorsal, ver discusión) en el procesamiento delas claves visuales del ambiente, serán necesarios másestudios futuros.

6. Discusión y Conclusiones

A partir de toda la información acumulada hastael presente, la navegación espacial en vertebradosparece ser dependiente de la formación hipocampal yutiliza diferentes fuentes de información según lascondiciónes ambientales y los grupos estudiados(Bingman et al., 2003, 2006, 2009; Cheng et al., 2013;Rodríguez et al., 2002).

La gran mayoría de las especies de vertebradosestudiadas, incluyendo a los humanos, coinciden en la


por ecolocalización &En conjunto, la información precedente muestra

que la navegación involucra una gran cantidad deinformación sensorial, de variada procedencia y dediferentes fuentes de procesamiento, según el animalbajo estudio. De ahí también, la complicación deestablecer un modelo predictívo global denavegación espacial. Sin embargo, es interesante verque más allá del procesamiento díferencial deestímulos, las estrategias y la información utilizadapara navegar se conservan ampliamente.

Si consideramos las bases neurales, en general, seconoce mucho más sobre la organizacióncomparativa y la función del hipocampo en losmamíferos, aves y reptiles (véase Witter &

que en los peces &y menos aún en los anfibios \lV1ULIU

2013; Northcutt & 1 Respecto de lafunción hipocampal en la orientación en el espacio, elpapel similar del hipocampo de los mamíferos, aves yreptiles en la cognición espacial es sorprendente

& Así, se ha planteado deforma natural tratar de conocer cuáles fueron laspresiones evolutivas que han llevado a esta funciónsimilar en la cognición, mientras que al mismo tiempopermitieron diferencias importantes en laorganización anatómica y fisiológica entre lasdistíntas clases de amniotas &y diferencias en pequeña escala entre especiesestrechamente relaciónadas con distíntas hístoriasnaturales (e.g., Pravosudov &

Sin embargo, desde una perspectiva evolutiva, elmomento tal vez más dramático en la evolución delos vertebrados es cuando los anfibios tetrápodosinvadieron la tierra. De hecho, los anfibiosrepresentan como grupo esa transición. Aunqueninguna de las especies existentes puede serconsiderada un remanente de los primeros anfibios,más que ningún otro grupo de vertebrados, losanfibios modernos probablemente conservancaracterístícas de la organización cerebral que seasemejan a los tetrápodos anfibios de hace unos 400millones de años atrás, ofreciendo una oportunidadúnica para examinar el hipocampo desde unaperspectiva evolutiva muy remota. Así, la informaciónque hemos recogido recientemente en anfibiossugiere que el área homologa al hipocampo de losmamíferos, el Pallium Medial, al igual que en losdemás vertebrados amniotas, también tiene un papelen el aprendizaje de tareas espaciales. Por ejemplo, enexperimentos donde se lesionó el Pallium Medial, lossujetos perdieron completamente su capacidad deorientación espacial utilízando estrategías

utilización de la información geométrica y de clavesvisuales del ambiente para orientarse en el espacio. Eluso de estas fuentes de información no es tan claro enel caso de los invertebrados (hormigas, abejas), másallá de que indudablemente utilizan complejossistemas de orientación espacial recorriendo muchasveces grandes distancias.

Las características del ambiente por el que circulaun organismo, además de las conductas partícularesde cada especie, son fundamentales a la hora depensar en el tipo ínformación codificada paraorientarse el 2013). Por eso, no es extrañoque encontremos diferencias entre animales queposeen diferentes eco logias del comportamiento y/ose mueven en ambientes completamente distintos.Por ejemplo, las diferencias entre el ambienteacuático de los peces y el terrestre de la mayoría delos tetrápodos, o ambientes sujetos a grandescambios estacionales durante el año &1985). En el mencíonado caso de las aves quealmacenan semillas a grandes distancias parasobrevivir en el invierno, estas se guían mucho máspor características menos sujetas a variacionestemporales como la información geométrica dada porla ubicacion relativa de los árboles o las montañas. Adiferencia de otras especies emparentadas, no utilizantanto las características puntuales de los objetos (e.g.,las hojas de los árboles caen, los árboles se llenan denieve y las características perceptibles de esos objetosestán muy sujetas a cambios estacíonales). Además,esta mayor memoria espacial está correlaciónada conun mayor volumen y mayor número de células y tiposcelulares en la formación hipocampal el1

Asimismo, las distancias relativas en que semueve cada animal, sumadas a los distintos sistemasde percepcíón sensorial ya los sustratos neurales queprocesan la información ambiental, pueden llevar aencontrar diferencias importantes entre los taxa

man et Así, en el conocido caso de lasespecies de peces eléctricos del género Eigenmannia,por ejemplo, se conoce la existencia de órganos derecepción de campos eléctricos en la línea lateral queles permite extraer información espacial en unambiente con pobre visibilidad 1991).En el caso de las aves, también se conoce la utilizaciónde campos magnéticos terrestres como informaciónespacial de gran importancia durante las migraciones(Bingrniln el Otro ejemplo de un sistemasensorial particular se observa en murciélagos, dondetambién se ha demostrado que utilizanpreferentemente la geometría del ambiente, aunquesu modo de percibirla no es a través de la vísta sino

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taxonómicas (i.e., respuestas de giro y respuestas deguía con claves visuales en un laberinto en cruz)

Casanave & 201 Estos estudiosprevios, junto a los descriptos anteriormente sobre laactivación del Pallium Medial en el aprendizaje degeometría el 201 'id), apoyan la idea de quela función de la formación hipocampal en laorientación en el espacio habría surgidotempranamente en el curso de la evolución.

Un ítem aparte lo constituye la activación delPallium Lateral encontrada solo en los animalesentrenados con geometría y clave visual, lo quepodría indicar que esta área está involucrada en laintegracion de la información de claves visuales a lainformación geométrica. En este sentido, estainterpretación debe ser tomada con reserva, ya quetodavía no existe un consenso entre losneuroanatomistas comparados acerca de la extensióndel Pallium Lateral y los límites con su área vecina, elPallium Dorsal &1 Norlhcull & 1 Grunwaid &

Westhoff & Por lo tanto, nopodemos descartar la posibilidad de que algunosnúcleos neuronales activados del Pallium Dorsalfueran procesados en nuestra muestra como parte delPallium Lateral, ya que la zona seleccionada podría serconsiderada por algunos neuroanatomistas como enel límite entre ambas. Para aclarar esta cuestión sedeben realizar otros estudios anatómicos y decomportamiento en el sapo Rhinella arenarum,evaluando particularmente los límites entre estas dosáreas del palio, a fin de entender sus implicaciones enla codificación de la información de navegación. Encualquier caso, la prediccion era que esta área deberíaestar involucrada con el procesamiento de ladiscriminacion visual relaciónada con las diferentesfuentes de información de navegación proporcionadapor la geometría y las señales visuales. Pero seránnecesarios más estudios futuros para tener un mejorentendimiento de este tema.

6. 1. Comentarios finalesMás allá de las diferencias encontradas entre

taxa, también se da una notoria conservación de lautilización de la geometría y las claves visuales delambiente en los distintos grupos de vertebrados

1). Resumiendo los antecedentes presentados,en general, podemos decir que en casi todos losgrupos analizados hasta el momento se hademostrado que utilizan tanto la información declaves visuales como la de geometría del ambiente,aunque en alguno de ellos se ha encontradodiferencias en las preferencias por uno u otro tipo de

información al presentarse estas dos fuentes dereferencia en conflicto. Así, en amniotas (distintasespecies de reptiles, aves y mamíferos) se encontróuna marcada preferencia por la geometría, mientrasque en el pez dorado (la única especie estudiadahasta el momento dentro de los peces), se halló unapreferencia por la información de claves visuales. Estehecho, como se discutió previamente, podría estarasociado a las características diferenciales quepresenta el ambiente acuático frente al ambienteterrestre. Sin embargo, faltarían analizar especies depeces con diferentes ecologías del comportamiento oque se mueven en ambientes distintos a fin decomprobar si esta preferencia se mantiene (e.g.,analizar peces estuariales, peces migratorios, o pecesdel bajo fondo, donde el relieve del suelo podríaotorgar información contundente para lanavegación). De la misma manera, el estudio de otrosanfibios más asociados al ambiente acuático que elsapo terrestre RhinelJa arenarum en su vida adulta,podrían mostrar preferencias dispares a lasencontradas para esta especie. Para poder estimar elgrado de generalización de los resultados obtenidosen nuestro laboratorio faltaría por lo tanto realizartrabajos en un mayor número de especies de anfibios.

Aunque los trabajos realizados hasta el presenteaún no permiten establecer un modelo de cómo secodifica la información espacial en los anfibios, símuestran claramente la utilización de la geometría ylas claves visuales para orientarse y navegar en elambiente. Es importante destacar también que estosestudios aportan las primeras evidencias del uso de lainformación geométrica en el aprendizaje espacialpara este grupo, capacidad ampliamente demostradaen otras clases de vertebrados.

En cuanto a la actividad neural asociada a estetipo de aprendizaje en anfibios, la evidencia de unamayor activación del Pallium Medial (área homologaal hipocampo de los mamíferos) obtenida en losanimales entrenados en tareas espaciales, apoya lahipotesis de que esta área está involucrada en elprocesamiento de la información de geometría yclaves visuales. De esta forma, además de reafirmar elpensamiento de que el hipocampo es una estructuraampliamente conservada entre los vertebrados(mostrando así un alto grado de homología entregrupos), se suma la idea de que presentaría en losdistintos grupos de vertebrados un alto grado deequivalencia funciónal el 201 El altoconsenso acerca de que la formación hipocampal estáimplicada en la orientación espacial está apoyado apartir de evidencias anatómicas que muestran queesta región tiene muchísimas conexiones desde las

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áreas de procesamiento sensorial (como el tálamo, lacorteza y el bulbo olfativo en los mamíferos, o eltálamo y el bulbo olfatorio en los anfibios &

2002]). Estas conexiones, que dan unrelevamiento casi directo de la información sensorialdisponible, sugieren un procesamiento integral de lainformación ambiental que es esperable de un áreade la cual depende la orientación en el espacio. Losestudios del efecto de lesiones realizadas en el áreahipocampal de diferentes grupos de vertebradossustentan esta misma idea. Esto ocurre incluso endistintas especies de peces teleosteos registradas envarias situaciónes de memoria espacial (flod el

Salas et a pesar de que tienen undesarrollo diferencial del sistema nervioso poreverslon et Sin embargo, esimportante destacar que además de la formaciónhipocampal, también existen otras áreas cerebralesque complementan el procesamiento de lainformación durante la orientación en el espacio.Como se mencionó, el núcleo estriado ha mostradoevidencias de procesar información espacial (e.g., declaves visuales), y es probable que además haya otrasáreas involucradas. En el caso del presente estudio enanfibios, parecen estar implicadas áreas del Palliumdorso-lateral.

Como conclusión final, es importante destacar laexistencia de un patrón común entre anfibios y todoslos amniotas en cuanto a la preferencia por lasreferencias geométricas en la navegación espacial yun procesamiento hipocampal de dicha información.Este hecho indicaría, por un lado, una conservaciónevolutiva de esta habilidad, y por otro, apoya la ideade que el papel del hipocampo en la cogniciónespacial precede a la evolución de los vertebradosplenamente terrestres.

Agradecimientos

Este trabajo se realizó gracias a la financiación delsubsidio UBACYT-P0293BA de la Universidad deBuenos Aires, del subsidio PIP 0893 del CONICET(Consejo Nacional de Investigaciones Científicas yTécnicas) y del subsidio PICT 2243 del FONCYTANPCYT (Agencia Nacional de Promoción Científica yTecnológica) Argentina, dirigidos por Rubén N. Muzio.

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