bactéries prédatrices : zoom sur les bdellovibrio et organismes...

Notes Académiques de l'Académie d'agriculture de France Academic Notes from the French Academy of Agriculture

(N3AF)Note de synthèse

Résumé Cette revue décrit un groupe bactérienfonctionnel unique, les Bdellovibrio etorganismes apparentés, ou BALOs(Bdellovibrio and like organisms). Cesbactéries Gram négatif sont des prédateursobligatoires d’autres bactéries, caractériséspar diverses stratégies de prédation, unspectre de prédation large permettant de faireface à tout type de compétitivité, et un cyclede vie garantissant une multiplication trèsefficace. Ce groupe pourrait remplir un rôleécologique tout aussi primordial que celui desbactériophages en ce qui concerne lecontrôle des populations bactériennes.Agents biologiques efficaces et alternativeprometteuse à l’utilisation des antibiotiquesde synthèse, les bactéries prédatrices sontconsidérées dans de nombreusesapplications relevant de la médecine et desbiotechnologies. Cependant, avant decompter définitivement sur ces organismespour nous guérir, ils doivent encore faire leurspreuves dans des systèmes in vivocomplexes et non contrôlés, à l’inverse desmilieux de culture de laboratoire. Cette revue

lève le voile sur ce groupe bactérien et leurplace dans les systèmes naturels, et exploreleurs applications pour améliorer le bien-êtrehumain et animal face à des pathogènes deplus en plus résistants aux antibiotiques desynthèse.

Abstract This review describes a unique functionalbacterial group referred to as Bdellovibrio andlike organisms (BALOs). These gram-negativebacteria are obligate predators of other bacteria,with, on one hand, different predation strategies,a remarkable predation spectrum to cope withany type of competitiveness, as well as acompetent life cycle ensuring efficientmultiplication. On the other hand, this groupcould fulfill a similar ecological role asbacteriophages concerning the control ofbacterial populations. As potentially importantnatural bioagents, they are more and moreconsidered as alternatives to antibiotics and areinvestigated for potential uses in medicine andbiotechnologies. However, before relying on

Notes Académiques de l'Académie d'agriculture de France (N3AF) 2019, 2, 1-25 1

Bactéries prédatrices : zoom sur lesBdellovibrio et organismes apparentés(BALOs)

Jade A. Ezzedine1, Stéphan Jacquet1

1 Université Savoie Mont-Blanc, Inra, UMR CARRTEL, 75 bis avenue de Corzent,74200 Thonon-les-Bains, France

Correspondance : [email protected]

mailto:[email protected]



them to help and heal us, their role in complexand uncontrolled in vivo systems needs to beexperimentally assessed, unlike classic brothmedium in the laboratory. This review uncoverswhat lies behind this group and explores theirplace in natural systems as well as theirapplications to improve human and animalwellbeing against pathogens increasingly resistantto antibiotics.

Mots clésBdellovibrio, BALOs, bioagents, prédateur,applications

KeywordsBdellovibrio, BALOs, bioagent, predator,applications

Introduction

Les microorganismes (virus, bactéries, archées,eucaryotes unicellulaires (« protistes »)…) sontabondants, diversifiés, ubiquistes et ont des rôlesimportants dans le fonctionnement desécosystèmes. L'écologie microbienne vise àétudier la diversité et les interactions entre cesmicroorganismes, et également entre ces dernierset leur environnement abiotique. Il existe denombreuses interactions biotiques (qui relèventde la prédation, du parasitisme, etc.) ; parmicelles-ci, certaines ont encore été très peuexplorées. C’est le cas pour un grouperemarquable de prédateurs bactériens nomméBdellovibrio et organismes apparentés, connusous l’acronyme anglo-saxon BALOs pourBdellovibrio And Like Organisms. Les BALOs(Figure 1) sont des bactéries Gram négatif,prédateurs obligatoires d’autres bactéries. Dansla majorité des cas, le prédateur se loge dans saproie (ou hôte) pour former une chambre appelée« bdelloplaste » qui lui permet de (1) digérer àl’abri le contenu cellulaire de sa proie, (2) sedévelopper sous la forme d’une cellulefilamenteuse, et, in fine, (3) donner naissance àplusieurs « progénitures ». On pourrait parler deparasitoïdes pour ces cellules, mais les

spécialistes de ce groupe s’accordent plutôt àles définir comme des prédateurs, car cesderniers mettent fin à l’activité métabolique deleur hôte en induisant la mort de leur proie dansles 15 minutes suivant l’infection (Chen etWilliams, 2012). Et comme tout prédateur dont lebesoin est de se nourrir, les BALOs entament ànouveau une recherche dynamique de nouvellesproies, ce qui les différencie des « parasites »sensu stricto (voir le Complément électronique1). Si les BALOs ne sont pas les seulsprédateurs bactériens connus (Complémentélectronique 2), ils sont les plus étudiés (Hariniet al., 2013). Malgré une distribution qui semble ubiquisteet, donc, un rôle fonctionnel supposéimportant ou avéré dans certains cas, trèspeu d’études ont été consacrées au rôle et àl’impact de ces prédateurs sur lacommunauté bactérienne desenvironnements naturels et anthropisés. Lesinteractions biotiques qui ont été très étudiéespour les bactéries ont surtout été cellesimpliquant les virus de bactéries (phages oubactériophages) et les protistes nanoflagellés.En effet, il a souvent été décrit que lesbactériophages et les protistes contribuentmajoritairement à la mortalité bactérienne et aurenouvellement de cette communauté au seindes écosystèmes aquatiques (Miki et Jacquet,2010). Cependant certains auteurs avancentaujourd’hui que cette affirmation pourrait êtrerevue à la baisse. En effet, bien que les virusrestent à ce jour l’entité biologique la plusabondante de la biosphère, leur concentration avraisemblablement été surestimée, notammentsuite à la découverte des vésiculesmembranaires extracellulaires qui se confondentavec les virus (Gaudin et al., 2014 ; Soler et al.,2015). Cette synthèse présente les BALOs et montreleur importance dans les écosystèmesmicrobiens.

Caractéristiques générales des BALOs

La découverte des BALOs est le fruit accidentel




des recherches menées dans les années 1960par Stolp dédiées initialement à l’isolement desbactériophages du phytopathogène Pseudo-monas syringae pv. phaseolicola, l’agentresponsable de la graisse du haricot. Encompagnie de Petzold et Starr, Stolp décrivit etdésigna ce groupe de micro-organismes formantdes plaques autour de bactéries sous le vocable

de Bdellovibirio (Stolp et Petzold, 1962 ; Stolp etStarr, 1963). Ce mot dérive de Bdella, signifiantsangsue en grec. En effet, le BALO s’attache àsa proie, y pénètre ou non selon l’espèce, etabsorbe tel un vampire le contenu cellulaire desa victime (Harini et al., 2013). Découvertsinitialement dans le sol, puis dans des milieuxvariés tels que les environnements lacutres et


Figure 1. Images de microscopie électronique à transmission et à balayage montrant différentsBALOs à l’état planctonique et en phase de prédation. A) Micavibrio sp. et B) Bdellovibriobacteriovorus 109J (extrait de Davidov et al., 2006); C) Halobacteriovorax sp. (source Welsh et al.,2016); D) Bacteriovorax stolpii (source Richards et al., 2012); E) Formation d’un bdelloplaste(prédation endobiotique) (source Chen et al., 2015); F) B. exovorus associé à sa proie (prédationépibiotique) (source Rotem et al., 2014).



marins (Schwudke et al., 2001), les BALOssemblent être partout où on les cherche. LesBALOs à l’état planctonique (Figure 1) sontuniflagellés et mobiles, souvent en forme devibroïde (Davidov et al., 2006; Williams et al.,2015). Leur comportement de prédation est gouvernépar le locus hit (host interaction). Toutefois unemutation spontanée de ce locus se traduit par lagénération de BALOs hôte-indépendants (BALO-HI) capables de se répliquer par simple fissionbinaire (Roschanski et al., 2011 ; Oyedara et al.,2016). Les BALOs ont été détectés et étudiés àl’origine par des méthodes de culture classiquesde laboratoire, avec leurs avantages, mais aussileurs limites : cultiver des bactéries agénéralement pour résultat de sous-estimerconsidérablement la diversité réelle. On rapported’ailleurs souvent que seulement 1 % des micro-organismes peuvent être cultivés et isolés par cesméthodes (Jørgensen et al., 2014). Les BALOsne font pas exception à cette règle (Van Esscheet al., 2011), et il apparaît aussi que ces bactériesne constituent pas un groupe numériquementdominant dans des milieux naturels ouverts(Davidov et al., 2006). De plus, comme la prédation est une nécessitépour la réplication des BALOs, il est aussiprimordial d’intégrer dans leur culture des proiesqu’ils peuvent infecter. Cette co-culture proie-prédateur a souvent masqué la diversité desBALOs, car certains d’entre eux ne réussissentpas à se nourrir des proies qui leur sontproposées (Chen et al., 2011). Les deux aspectsprécédemment évoqués ont d’ailleurs pu donnerl’illusion d’un rôle mineur des BALOs au sein descommunautés bactériennes. L’avènement desméthodes qui ne dépendent pas des conditionsde culture, comme celles qui utilisent desamorces ADN spécifiques aux BALOs associéespar exemple à l’électrophorèse sur gel en gradientdénaturant (DGGE), ont alors révélé l’existenced’une diversité supérieure de BALOs. Mais c’estsurtout le clonage suivi du séquençage qui apermis de révéler cette diversité (Davidov etJurkevitch, 2004). Plus récemment, l’arrivée detechniques encore plus performantes, notammentles techniques de séquençage de nouvelle

génération (NGS), dites aussi à haut débit, apermis de franchir de nouvelles frontières dansl’analyse des communautés bactériennes enfournissant une grande quantité d’informationdans l’identification des phylotypes microbiens(Li et Williams, 2015). Les NGS et les outils bio-informatiques ontrelancé ou favorisé les études de génomiqueciblée, autrement dit la métagénétique oumetabarcoding (étude d’un seul marqueurmoléculaire), et de métagénomique (étude del'ensemble du génome). La détection des BALOspeut ainsi se faire en se basant sur leséquençage du gène 16S (caractéristique desprocaryotes) codant la petite sous-unité desribosomes (ARNr) mais aussi sur le gène de lasous-unité bêta de l’ARN polymérase (rpoB)(Pineiro et al., 2004). Aujourd’hui, suite aux remaniements réguliers dela taxonomie, les BALOs sont classés en deuxgroupes polyphylétiques distincts, les Oligoflexiaet les α-proteobacteria (pour mieux comprendrela classification des bactéries, voir leComplément électronique 3). Bien qu’ils soientphylogénétiquement distants, ces groupespartagent des comportements de prédationsimilaires, à savoir l’obligation de prédation et uncycle de vie composé de deux phases séparéesmétaboliquement et spatialement (Pasternak etal., 2014), décrites plus loin. Le premier groupe comprend cinq famillesappelées Bdellovibrionaceae, Bacteriovo-racaceae, Pseudobacteriovoracaceae, Pere-dibacteraceae et Halobacteriovoraceae, et lesecond est constitué d’un genre unique,Micavibrio (Pasternak et al., 2014 ; Koval et al.,2015; McCauley et al., 2015). Parmi les BALOs,l’espèce Bdellovibrio bacteriovorus de la familledes Bdellovibrionaceae a été la plus étudiée(Williams et al., 2015). Comparativement àEscherichia coli, B. bacteriovorus et les BALOsen général sont de plus petite taille. En effet, siE. coli mesure environ 1 x 3 µm (Fenton et al.,2010), B. bacteriovorus arbore des dimensionsde l’ordre de 0,3 x 1 µm (Baker et al., 2017) et lataille des Bdellovibrionaceae varie généralemententre 0,2 à 0,5 µm en largeur, et 0,5 et 2,5 µmen longueur (Crossman et al., 2012). La




longueur des Bacteriovoracaceae est compriseentre 0,5 et 1,4 µm (Baer et al., 2000) et pourHalobacteriovoraceae elle est de 0,6 à 1,0 µm(Crossman et al., 2012). Micavibrio possède aussiune petite taille qui est de l’ordre de 0,25-0,4 x0,5-1 µm (Jurkevitch et Davidov, 2006).

Aspects phylogénétiques

Depuis la première caractérisation des BALOs parStolp et pour les quatre décennies qui ont suivi(voir le Complément électronique, 4), cesprédateurs ont été placés dans un genre unique,Bdellovibrio (Davidov et al., 2006). Cetteclassification est née de deux constats. Lepremier était que les bactéries prédatricesprésentant le même cycle cellulaire typiqueétaient incluses automatiquement dans le genreBdellovibrio, sans tenir compte de leur relationgénétique et malgré de grandes différences dansles taux de GC des séquences d'ADN (Baer et al.,2000). Le second était que la classificationtaxonomique s’est longtemps appuyée sur lespectre de prédation des BALOs en présence deproies (Sutton et Besant, 1994), lorsque la co-culture était possible. En raison de la similitude dutype de prédation entre Halobacteriovorax(BALOs halophile) et B. bacteriovorus, les

espèces Halobacteriovorax ont été classées àl'origine dans le genre Bdellovibrio (Enos et al.,2017), et l’appellation Bdellovibrio sp. marin apersisté pendant plus d’une décennie(Crossman et al., 2012). On sait aujourd’hui queles BALOs forment en fait des groupes trèshétérogènes avec une grande diversitéphylogénétique et présentent un spectre deprédation assez large (Davidov et al., 2006).L'analyse des séquences du gène de l'ARNr 16Set l’avènement du séquençage à haut débit ontconduit tout d’abord à une reclassification desHalobacteriovorax dans le genre Bacteriovorax,avant de finalement les placer dans leur propregenre (Halo-bacteriovorax) et famille(Halobacteriovoraceae) (Enos et al., 2017).D'autre part, la reclassification de la bactérieBacteriovorax starri en Peredibacter starrii a étéproposée, et la famille des Peredibacteraceaeest née. Elle comprend des souches d’eaudouce et du sol (Pineiro et al., 2004). Depuis les années 2000, diverses études plusapprofondies de la phylogénie basée surl'analyse des séquences complètes du gène del'ARNr 16S (dont le nombre de copies varie de 1à 3 chez les BALOs (Kandel et al., 2014,Pasternak et al., 2014)) et du gène rpoBprovenant de prédateurs issus d'habitats trèsvariés, ont été menées par plusieurs


Figure 2. Arbre phylogénétique simplifié des BALOs. Les séquences du gène de la sous-unitéribosomique 16S des espèces/souches types de cinq genres de BALOs ont été téléchargées depuis lesite www.arb-silva.de (Quast et al., 2013). Le modèle phylogénétique utilisé est GTR+G+I avec 100« bootstraps » en maximum de vraisemblance (www.phylogeny.fr) (Dereeper et al., 2008). L’arbreest enraciné avec Vampirovibrio chlorellavorus. Concernant l’espèce Micavibrio admirantus,aucune séquence n’est répertoriée dans les bases de données classiques telles que NCBI ou arb-silva.

http://www.arb-silva.de/

http://www.phylogeny.fr/



« bdellovibriologistes ». Ainsi les BALOs sontaujourd’hui classés en cinq familles, auxquelles ilfaut rajouter le genre Micavibrio (Figure 2). Laclassification présentée dans cette synthèse(Tableau 1) est la plus récente et elle est inspiréede Rotem et al. (2014), Koval et al. (2015) etHahn et al. (2017),Les cinq familles de BALOs s’insèrent dans laclasse des Oligoflexia (à l’origine, membre desDeltaproteobacteria). Chaque famille estcaractérisée par une espèce ou une souche type.Les deux souches types des Bdellovibrionaceaesont B. bacteriovorus HD100 et B. exovorus JSS.Les Bacteriovoracaceae et les Peredibacteraceae

ne sont représentées que par une seule souchetype chacune, respectivement Bacteriovoraxstolpii UKi2 et Peredibacter starrii A3.12. Demême, pour les Pseudobacteriovoracaceae,avec la souche Pseudobacteriovoraxantillogorgiicola RKEM611. Enfin Halobac-teriovorax marinus SJ et H. litoralis JS5 sont lessouches types de la famille desHalobacteriovoraceae. Le genre Micavibrio,quant à lui, s’insère dans la classe desAlphaproteobacteries et est représenté par deuxespèces, M. admirantus et M. aeruginosavorus. Toutefois il n’est pasexclu que la classificationactuelle des BALOs change encore à l ’avenir


Figure 3. Cycle de prédation et de reproduction endobiotique de B. bacteriovorus, souche HD100(Source Negus et al., 2017).



avec le progrès constant des nouvellestechniques de séquençage et de biologiemoléculaire. La Table 2 présente le nombre de séquencespour chaque groupe de BALO disponible lors dela rédaction de cet article, dans les trois grandesbases en ligne qui répertorient les séquences degènes et protéines bactériennes. La famille desBdellovibrionaceae est la plus fréquente parmi lesBALOs dans les environnements terrestres(Oyedara et al., 2016). Bien que les BALOs soientreprésentés dans la grande majorité desécosystèmes, leurs séquences sont encorefaiblement représentées dans les banques dedonnées.

Cycle de vie

Il existe deux types de cycles de vie, d’unedurée de 3,5 à 4 heures (Rogosky et al., 2006)chez les BALOs : le cycle endobiotique oupériplasmique (Figure 3) où le prédateur pénètreet niche à l’intérieur de son hôte, et le cycleépibiotique (Figure 4) où le prédateur s’attache àsa proie mais n’y pénètre pas. Il existe aussi chez certaines formes mutantesde BALOs la possibilité d’un cycle de vie hôte-indépendant (BALO-HI) consistant en unealimentation directe à partir d’un milieu richesans obligation de prédation. Ce cycle HI a étéobservé dans la famille des Bacteriovoracaceae(Davidov et Jurkevitch, 2004), desHalobacteriovoraceae (Crossman et al., 2012) etchez l’espèce B. bacteriovorus (BV). En revanche, il semble que ce cycle ne puisseêtre induit chez d’autres espèces commeMicavibrio EPB ou B. exovorus JSS (Pasternaket al., 2004). Hormis les BALOs-HI, les cycles devie typiques, endobiotique et épibiotique, sedéroulent toujours en deux phases : la phased’attaque commune aux deux modes, suivie dela phase de croissance et de réplication,différente spatialement et par le nombre deprogénitures obtenues.


Table 1. Classification actuelle des BALOs par Hahn et al. (2017) et Koval et al. (2015).



Phase d’attaque La phase d’attaque est conservée parmi toutesles espèces de BALOs, à l’inverse de la phase decroissance. La phase d’attaque est caractériséepar une grande mobilité soutenue par un flagellepolaire, une incapacité à répliquer l’ADN ou à se

diviser et une durée de vie courte en absence deproie (Pasternak et al., 2014). Cette phased’attaque est la mieux étudiée chez la soucheB. bacteriovorus HD100.

Stade I –Mécanismes de rencontre du prédateur


Figure 4. Les deux cas de figure caractéristiques des BALOs épibiotiques : (A) fission binaire enrestant attachée à la proie ; (B) fission binaire suivie du détachement de la proie (Source : Chanyiet al., 2013).



et de sa proie : La phase d’attaque, mobile et libre(Chauhan et al., 2009), est une phaseplanctonique où la recherche de la proie estaléatoire. Le prédateur, doté d’un unique flagellepolaire (Shatzkes et al., 2016), peut se déplacerrapidement à plus de 50 µm/s (Jashnsaz et al.,2017) pour une vitesse maximale de 160 µm/s(Williams et al., 2015). Chez BV, cette phase mobile fait intervenirdifférents gènes impliqués dans la motilité, et lasynthèse et la structure du flagelle, qui sontlocalisés sur quatre loci indépendants (Rendulicet al., 2004). Le déplacement du prédateur estaléatoire et la détection de la proie ne dépend pasde molécules de signalisation de typehomosérine-lactones (quorum sensing) pouvantêtre produites par les bactéries proies (Rendulicet al., 2004). A ce jour, aucune réponse chimiotactiquesignificative n’a été mesurée pour desconcentrations de proies inférieures à 108

cellules/mL. Il a toutefois été constaté qu’à desconcentrations élevées en proies, les prédateurspeuvent s’accumuler de façon chimiotactiqueautour des proies et de leurs lysats cellulaires(Jashnsaz et al., 2017). La chémotaxie sembledonc jouer un rôle modeste dans le ciblage desproies. De plus, l’absence de récepteur spécifique sur laparoi de la proie corrobore cette hypothèse(Jashnsaz et al., 2017). Que la stratégie de« chasse » bactérienne soit aléatoire est tout àfait concevable car des signaux chémo-attractifsémis par de multiples proies pourraient in fineenvoyer des messages contradictoires auxprédateurs. Si la rencontre du prédateur avec sa

proie est donc fortuite, elle semble être favoriséepar l’hydrodynamisme créé par les forces derotation du flagelle et du corps du prédateur, qui,en plus du déplacement engendré, l’attire et leplace (via la turbulence) vers des corps inertesdont des proies potentielles gravitant autour deces corps (Jashnsaz et al., 2017). Bien que leprédateur ne puisse pas se répliquer durant laphase d’attaque, il continue d’absorber lesnutriments de l’environnement qu’il utilise poursynthétiser et sécréter une large gamme deprotéines et d’enzymes hydrolytiques (Dwidar etYokobayashi, 2017). Par ailleurs, en l’absencede nutriments, le prédateur peut consommer sespropres composants cellulaires pour semaintenir en vie (Dwidar et al., 2017).

Stade II – Reconnaissance de la proie etancrage du prédateur : Une fois que le prédateurrencontre une proie, il s’attache à elle d’abord defaçon réversible pour une courte période dite dereconnaissance, puis l’attachement devientirréversible. D’après Rendulic et al. (2004),l’ancrage (ou adhésion) du prédateur sur la proieest gouverné par l’activité de nombreux gènes.Hormis l’existence d’interactions passives entreles membranes extérieures des cellules, du typeprotéine-protéine et LPS-LPS (lipopoly-saccharide, composant essentiel de la faceexterne de la membrane externe des bactéries),l’adhésion active a lieu via l’activité des gènesdu pilus. Les pili de type IV ou fimbriae réalisentplusieurs fonctions chez les bactéries commecelles de sécréter des protéines d’adhérence oude permettre au prédateur un type de mobilitéparticulier, le twitching. L'extrémité du pilus


Table 2. Nombre de séquences d’ADNr 16S partielles et complètes pour les six genres de BALOsrépertoriées dans les principales bases de données : NCBI (Benson et al., 2013), RDP (Cole et al.,2014) et Arb-Silva (Quast et al., 2013).



contient une multitude de biopolymères adhésifsqui sont spécifiques de différentes surfaces. Il estsupposé que l’ensemble des pili de type twitchingpermettent d'attirer B. bacteriovorus à travers lepore d’entrée formé dans la membrane externede la proie tout en étant attaché au côté internede la paroi peptidoglycane.

Stade III – Pré-invasion et invasion de la proie :Avant de pénétrer sa cible, le prédateur génèreune petite ouverture dans la membrane externede la couche peptidoglycane de la proie. Cetteouverture se fait grâce à un ensemble d’enzymeshydrolytiques accumulées localement de façon àlimiter les dégâts envers la proie. Il est supposéque les gènes responsables de cette fonctioncodent des protéases de type sérine, cystéine,aspartate et métal dépendant (Rendulic et al.,2004).

Mode endobiontique

Stade IV – Formation du bdelloplaste etcroissance : En plus des protéases, Lambert etal. (2015) ont décrit l’activité de la glycanase quipermet de solubiliser les peptidoglycanes de laproie au début et en cours d’invasion. En effet,deux peptidoglycanes (DD-endopeptidasesBd0816 et Bd3459) rompent les liaisonscovalentes entre les chaînes de polymères(decrosslinking) de la paroi cellulaire enhydrolysant la structure nommée 3-4 peptidecrosslinks. Le crosslinking est un processuschimique permettant de joindre deux ou plusieursmolécules par liaison covalente, le termeéquivalent en français est réticulation. L’action dela DD-endopeptidase est un signal dechangement morphologique qui bloque l’entrée dela proie à d’autres prédateurs, éliminant ainsitoute compétition. Une fois entré dans son hôtegrâce au système de type pilus IV qui est localiséau pôle non flagellé de la cellule (Fenton et al.,2010), le prédateur se débarrasse de son flagelle.La phase de croissance intrapériplasmique estalors entamée (Chauhan et al., 2009). Le signald’occupation généré par la DD-endopeptidaseprovoque la formation du « bdelloplaste »(Lambert et al., 2015). Précisément la proie

infectée est convertie en une structure hybrideproie-prédateur, le bdelloplaste (Van Essche etal., 2011), et la forme de la proie change à caused’un procédé impliquant une hydrolyse desliaisons peptidiques de la paroi cellulaire et de ladégradation des biopolymères. Dans certainscas, la morphologie initiale de la proie peut êtremaintenue tout au long du processus deprédation (Chen et Williams, 2012). La bactérieproie agit à la fois comme une source denourriture et comme un habitat (Baker et al.,2017). La forme du bdelloplaste est ronde(Dwidar et Yokobayashi, 2017) ou en croissantde lune (Chen et Williams, 2012). Il constitueaussi une barrière contre les attaques desbactériophages, et protège le couple hybride desconditions physico-chimiques défavorables(Chen et Williams, 2012). Dans le bdelloplaste, le prédateur secrète uncocktail d’hydrolases, de protéases et depeptidases (Monnappa et al., 2014) pourhydrolyser et consommer les composantscellulaires, protéiques, ARN et ADN de la proie(Oyedara et al., 2016). La modification de lamembrane cytoplasmique de la proie par laformation du bdelloplaste augmente laperméabilité pour faciliter l’alimentation duprédateur sur les composés dégradés (Gophnaet al., 2006). Ces nutriment sont utilisés pourcroître et se répliquer (Dwidar et al., 2017).

Stade V – Réplication, septation et libération dela progéniture : Le prédateur se développe sousforme d’un filament au sein de son hôte ; puis lalongue cellule filamenteuse se divise parsegmentation (septation) en 2 à 7 ou en 3 à 6progénitures de même taille (Fenton et al.,2010 ; Dwidar et Yokobayashi, 2017). SelonFenton et al. (2010), la septation et l’élongationfilamenteuse pendant la réplication seproduisent de manière synchrone pourl’ensemble de la progéniture. Ce synchronismeest même maintenu dans le cas où deux BALOsréussissent à envahir la même proie : les deuxprédateurs « s’attendent » pour lyser l’hôte. Cesynchronisme pourrait être expliqué, soit par ladiffusion d’un signal entre les prédateurs au seinde la même proie, soit par une réaction




simultanée à la déplétion finale du bdelloplaste.Ce cas rare de double multi-infection a étéobservé uniquement lorsque de nombreuxprédateurs sont présents pour une quantitélimitée de proies. Cependant les deux BALOsrestant en compétition vis-à-vis de la ressourcealimentaire, chaque prédateur donnera unnombre de progénitures différent. Lorsque leprotoplasme de la proie est consomméentièrement et que la progéniture a atteint la taillemaximale, celle-ci développe un flagelle en vuede préparer sa sortie. Deux mécanismes de sortieont été observés, le premier consistant en unerupture enzymatique de la membrane dubdelloplaste (Rendulic et al., 2004) et le second,une libération de la progéniture à travers despores du bdelloplaste (Fenton et al., 2010).

Mode épibiontique

Stade IV bis – Ancrage extérieur du prédateur àsa proie : Le genre Micavibrio, B. exovorus etexceptionnellement B. bacteriovorus en présencede bactéries à Gram positif (Iebba et al., 2014 ;Pantanella et al., 2018) sont des prédateurscaractérisés par une phase de croissanceépibiotique. Ces prédateurs restent donc attachésà l’extérieur de la proie sans intrusion, tout enconsommant les organelles de la proie (Shatzkeset al., 2016). La proie ne s’arrondit pas pourformer un bdelloplaste (Pasternak et al., 2014).Micavibrio aeruginosavorus peut s’attacher à saproie par le côté polaire (pili) non flagellaire, etaussi par le côté non polaire de manièrelongitudinale. Pour B. exovorus, le pointd’ancrage ne se fait que du côté polaire. Parailleurs, plusieurs prédateurs peuvent s’attacher àune même proie (Pasternak et al., 2014).

Stade V bis – Fission binaire : A la fin de laconsommation du contenu cellulaire, le prédateurépibiotique subit une fission binaire, créant ainsiuniquement deux cellules filles. Cette fission peutse produire de deux façons : soit le BALO resteattaché à sa proie pour rentrer en fission, soit il sedétache de sa proie et effectue sa fissionindépendamment (Chanyi et al., 2013; Pasternaket al., 2014).

Prédation

Les BALOs sont des bactéries à Gram négatif,prédatrices d’autres bactéries. Leurs proies deprédilection sont également des bactériesGram négatif, certaines étant d’ailleurs despathogènes pour les plantes, les animaux oul’homme (Rendulic et al., 2004 ; Davidov et al.,2006 ; Fenton et al., 2010). Par ailleurs, desBALO-HI peuvent émerger spontanément danscertaines cultures de laboratoire. Parmi lesBALO-HI certains restent des prédateursfacultatifs alors que d’autres perdent lacapacité de prédation (Roschanski et al.,2011). Encore plus surprenant, en présenceexclusive de proies Gram positif, B.bacteriovorus à l’origine prédateurendobiotique se transforme au bout dequelques heures en prédateur épibiotique(Iebba et al., 2014). Ainsi, chez une mêmeespèce comme B. bacteriovorus, trois cyclesde vie sont possibles. Hôte indépendant, BALO saprophytique ouaxénique, BV peut spontanément manifester unphénotype hôte-indépendant (HI) si deuxconditions sont réunies : l’absence totale deproies et un milieu de culture riche en protéines(milieu complet) (Capeness et al., 2013). Ondistingue chez les HI deux types de mutants, letype I et le type II. Le type I ou saprophyte est unprédateur facultatif, qui conserve sa capacitéd’envahir les bactéries vivantes. Cependant il aperdu en efficacité de prédation par rapport à lasouche sauvage ; les plaques qui se formentautour des proies sont petites et turbides(Roschanski et al., 2011). Les BALOs de ce typepeuvent aussi croître en présence d’extraitscellulaires mais en aucun cas dans un milieuaxénique (milieu de culture complet dépourvu deproies ou d’extrait cellulaire). Au contraire, les BALOs du type II ou axéniquessont capables de croître uniquement sur unmilieu axénique ou complet. Les types II peuventêtre obtenus à partir des types I en mettant cesderniers répétitivement sur des milieux deculture complets sans ajout d’extrait cellulaire deproies. En général, les expériences aulaboratoire ont montré que les BALOs-HI sont




composés à 99 % du type I et 1 % du type II(Roschanski et al., 2011). Parmi les BALOs hôtes dépendants (HD),seule une petite fraction est capable de devenirHI une fois exposée à un milieu de culture richeen protéine (milieu complet) (Capeness et al.,2013). En effet, il faut au moins 106 à 107

cellules HD pour obtenir quelques cellules HI.L’origine du comportement de prédation de B.bacteriovorus dépend de l’intégrité du locus hit(host interaction), long de 959 paires de baseset qui contient une petite région présentant unseul cadre de lecture ouvert, ou ORF,dénommé Bd0108 (Cotter et Thomashow,1992). Le locus hit fait partie d’un groupe degènes responsables de la formation des pili detype IV et de l’adhérence cellulaire. Ces deuxéléments sont indispensables pourl’attachement et l’invasion de la proie par leprédateur (Rendulic 2004; Schwudke et al.,2005). Ainsi, chez des mutants HI, la capacitéde prédation peut être restaurée parl’introduction du gène sauvage hit (Cotter etThomashow, 1992). La mutation du locus hitest due à une délétion de 42 pb au niveau dugène bd0108. Cette mutation impacte ledéveloppement des pili de type IVa quiconditionne l’attachement du prédateur à laproie ; ainsi le mauvais développement des pililaisse le phénotype HI prendre le relais(Capeness et al., 2013). Toutefois certains isolats HI ne possèdent pasde mutation au niveau du locus hit. Cotter etThomashow (1992) ont émis l’hypothèse del’existence d’une deuxième mutationgénératrice de BALOs-HI ailleurs dans legénome. Néanmoins, si on considère la soucheB. bacteriovorus HD 100 (BV HD100), lamajorité des souches HI générées (89 %) sontissues de la mutation du gène bd0108. Encontrepartie, seulement 11 % des autressouches BV-HI ont été attribués à un contrôledifférentiel de la transcription de l’ADN dans legénome (Wurtzel et al., 2010). Le ou lesprocessus menant à l’apparition du phénotypeHI demeurent l’une des questions majeuresdans la recherche sur les BALOs (Roschanskiet al., 2011).

Prédateur à Gram positif

Malgré leur préférence pour des proies à Gramnégatif, les BALOs sont toutefois susceptibles decibler, dans certaines conditions, certainesbactéries à Gram positif, comme cela a étémontré pour le pathogène Staphylococcusaureus impliqué chez des sujets atteints demucoviscidose (Caballero et al., 2017). Enprésence de S. aureus comme unique proie, B.bacteriovorus, prédateur naturellementendobiotique, adopte un mode opératoiredifférent en cas d’indisponibilité d’autres proiesen devenant épibiotique, et ce, après seulement20 heures (Iebba et al., 2014). Ce temps d’action (comparable à la phasede latence pour la croissance de certainesbactéries, voir par exemple Pantanella et al.,2018) représente le temps nécessaire pour(i) synthétiser de nouvelles enzymescapables d’agir sur la paroi des Grampositives, et aussi (ii) l’adaptation duprédateur à son nouvel environnement (ici laco-culture avec S. aureus). La prédationcomme énoncée dans le paragraphe « Hôteindépendant, BALOs saprophytique ouaxénique », dépend de la formation de pili detype IVa et des mécanismes d’adhérencescellulaires. Ces derniers dépendent del’intégrité du locus hit. Pour faire simple, le locus génétique hitconditionne la capacité des BALOs, enl’occurrence de BV, à s’attaquer à des proies(Schwudke et al., 2001). Le locus est reliéaux gènes bd0108 et bd0109 qui, par leursinteractions, régulent la production de pilichez le prédateur (Capeness et al., 2013). Orl’analyse de la séquence du produitd'amplification spécifique du gène bd0108 deB. bacteriovorus à partir d'échantillonsobtenus à différents moments de co-culturede B. bacteriovorus et S. aureus (Grampositif) et de B. bacteriovorus etPseudomonas aeruginosa (Gram négatif) n'apas révélé de mutations qui peuvent découlerdu locus hit pour expliquer le modeépibiotique de B. bacteriovorus en présencede Gram positives (Pantanella et al., 2018).




Les autres caractéristiques de la prédationdes BALOs

Rogosky et al. (2006) ont rapporté que B.bacteriovorus peut prédater des cellules mortesdont le contenu cellulaire est intact. Par contre, laprésence d’autres bactéries prédatrices, neservant pas de proies, peut influencer l’efficacitéde la prédation (Van Essche et al., 2011). Ladynamique entre le prédateur et ses proies estrégie par un cycle de croissance et de déclin. Les BALOs ont un spectre de prédation différentd’une espèce à une autre ; certaines sont semi-généralistes avec un large spectre de proies,d’autres sont spécialistes, c’est-à-dire restreintesà un type de proie bien spécifique, et d’autressont versatiles ou polyvalentes, autrement dit à lafois semi-généralistes et spécialistes. Ce derniercas constitue un avantage, puisque l’espèce quil’adopte est moins limitée en termes de choix deproies, et minimise la compétition tout enfavorisant sa dominance (Chen et al., 2011).Cependant, être polyvalent ne confère pasforcément au prédateur une prédation plusefficace sur toutes les proies. L’efficacité deprédation change en fonction des proies. Cettetactique constitue un compromis : si le prédateurperd en efficacité, il gagne en nombre de proiespotentielles (Chen et al., 2011). Les bactéries autochtones sont préférées par lesprédateurs aux bactéries de culture ou cellesvenant d’autres habitats (Pineiro et al., 2004 ;Chauhan et al., 2009 ; Wen et al., 2009). En effet,dans un scénario où B. bacteriovorus 109J estexposé à plusieurs proies potentielles, en nombreéquivalent et de taille comparable, l’infection desproies n’est pas aléatoire et semble dirigée(Rogosky et al., 2006). Ceci peut être expliquépar une plus grande facilité d’attachement quioriente le prédateur. Ainsi l’attachement à uneproie peut définir le spectre de prédation etattribuer le caractère semi-généraliste ouspécifique au prédateur. Une espèce semi-généraliste peut être considérée comme celle quipossède un « équipement » plus complet pours’attacher à différents types de proies, alors queles moins équipées ont besoin de conditionsparticulières et/ou de proies plus spécifiques.

L’attachement du prédateur semble donc êtreaffecté par la composition de la paroi de lacellule hôte (Rogosky et al., 2006). La taille de laproie peut aussi être importante dans certainessituations : Chen et al. (2011), en utilisant Vibrioparahaemolyticus et V. vulnificus (cette dernièreétant considérablement plus petite que lapremière) comme proies pour différentesespèces de Bacteriovoracaceae, ont révélé uneprédation préférentielle, conditionnée, semble-t-il, par la taille des proies. Malgré l’observation decette préférence de prédation, aucunmécanisme tel que la présence de sitesrécepteurs ou de signaux de chimiotaxie n’a étéidentifié pour l’expliquer (Rogosky et al., 2006).En général, la chimiotaxie chez les BALOs joueun rôle mineur (Lambert et al., 2015). Laquestion est donc de savoir comment les BALOsarrivent à intercepter leurs proies. Est-ce que leprédateur et la proie entrent en collisionaléatoirement, comme le feraient deux passantsdistraits dans une rue ? Cette probabilité derencontre est en réalité extrêmement faible dansun espace à trois dimensions. Dans un espace àdeux dimensions, la probabilité de rencontredevient par contre plus importante. Mais comment passer d’un volume à unesurface pour un prédateur aquatique ? Celasemble possible grâce à l’hydrodynamisme. Ilest connu que les microorganismes nageursayant des faibles nombres de Reynolds sontattirés par les surfaces solides. Le nombre deReynolds est un nombre sans dimension utiliséen mécanique des fluides. Dans le cas de trèsfaibles nombres de Reynolds, les forces d’inertieliées aux vitesses étant négligeables, les forcesvisqueuses et les forces de pressions’équilibrent. Cet effet engendre l’accumulationdes micro-nageurs et va donc concentrer à lafois proies et prédateurs dans un espace donné.La combinaison des effets hydrodynamiquesconduit à un mouvement circulaire à la fois duprédateur et de la proie autour d’un objet,augmentant efficacement la co-localisation desorganismes en les confinant à de plus petitsvolumes ou à des trajectoires dans unedimension. La rencontre aléatoire est rendueprobable grâce à l’action de l’hydrodynamisme




et son effet réducteur de dimensionalité(Jashnsaz et al., 2017 ; Prasad, 2017). La prédation des BALOs peut être altérée voireinhibée par certains produits secondairesd’origine bactérienne. En effet, la prédation de BVHD100 sur Chromobacterium piscinae estinhibée. La cause est la production de cyanurepar C. piscinae lorsque celle-ci est cultivée dansun milieu de culture qui permet de fournir desacides aminés pour la formation du cyanure. Al’inverse dans un milieu caractérisé par uneabsence d’acides aminés, le relargage decyanure est presque inexistant. D’une part, lecyanure cause une diminution (jusqu’à la perte)de la motilité du prédateur pendant la phased’attaque. D’autre part, le cyanure retarde ledéveloppement et la lyse du prédateur. De lamême manière, l’indole produit par certainesbactéries est toxique pour BV HD100. Par contre,le violacéine qui inhibe la prédation des protisteset nématodes, n’a aucun effet sur BV HD100, etcela même à forte concentration (Mun et al.,2017). Une résistance phénotypique vis-à-vis desmécanismes de prédation est observée chezcertaines proies (Shemesh et al., 2004 ;Chauhan et al., 2009). Ce phénomène, qui a étélargement observé chez les bactéries face à laprédation des protistes (Corno et Jürgens,2006), existe donc ici avec les BALOs. En effet,dans les expériences de Shemesh et Jurkevitch(2004), l’interaction de Bdellovibrio sp. et deBacteriovorax sp. avec leurs proies n’engendrepas l’éradication totale des proies. Ce résultatest expliqué par le développement de formes derésistance par une partie de la population deproies, leur permettant de survivre. Même si lenombre des prédateurs est 3 à 5 fois supérieurau nombre de proies, une sous-populationrésistante reste toujours en vie. Cette résistancen’est pas génétique mais phénotypique(durcissement de la paroi et/ou élargissementcellulaire), transitoire et réversible.Effectivement, une fois que la pression deprédation s’est estompée, les proies perdentcette capacité de résistance. Comme larésistance à la prédation n’est pas totale, cemécanisme conduit à la survie à la fois du

prédateur et de la proie (Shemesh etJurkevitch, 2004).

Rôle écologique

Dotés d’une grande capacité d’adaptation (Yu etal., 2017), les BALOs, qui peuvent êtrehalophiles ou non halophiles, sont omniprésentsdans la nature. On les retrouve dans tous lestypes d’habitats, naturels et artificiels, sousforme planctonique ou associés à des biofilms(Jurkevitch, 2012). Les écosystèmes qu’ilsoccupent sont nombreux et divers : milieuxterrestres (sols, plants de rhizosphères), milieuxaquatiques (rivières, lacs, mers, océans,estuaires, sédiments, récifs coralliens, étangs,mangroves, etc.), environnements dits extrêmescomme l’Antarctique, les eaux géothermales, lesous-sol océanique, les environnementsanoxiques (Sutton et Besant, 1994 ; Davidov etJurkevitch, 2004 ; Williams et al., 2018). On lesretrouve encore dans les bassins salés pour laculture de crevettes (Wen et al., 2009), lesboues activées et les eaux usées (Aguirre et al.,2017), les intestins d’animaux (humain,esturgeon sibérien, etc.) (Rendulic et al., 2004 ;Cao et al., 2015), les poumons humains (Iebbaet al., 2014), les branchies de crabes bleus(Jurkevitch et Davidov, 2007), les fèces(Schwudke et al., 2001 ; Van Essche et al.,2011), et même dans les nuages où ils sontd’autant plus abondants que les nuages sontpollués et riches en pathogènes (Amato et al.,2017). La prédation par les microbes est l’un desmoteurs principaux de la mortalité bactériennedans l’environnement (Johnke et al., 2017). Or,les bactéries sont fondamentales pour l’écologiedes environnements en fournissant un support àla production primaire à travers leur rôle dans lachaîne trophique et la minéralisation desnutriments (Azam et al., 1983). Entre autres, lesbactéries contrôlent le réservoir de carboneorganique dissout, par assimilation ou parreminéralisation. Ce contrôle varie en fonctionde la composition taxonomique et de l’étatphysiologique des bactéries autochtones, qui




dépend de la pression de prédation et desconditions physico-chimiques de l’environnement(Chauhan et al., 2009). Dans la plupart desécosystèmes, les prédateurs sont constammenten compétition vis-à-vis de la même ressourcebactérienne. L’action et l’interaction entre lesprédateurs peuvent conduire à un changementdrastique au sein du monde microbien (Johnke etal., 2017) et par extension impacter les servicesofferts par les bactéries. La grande diversité et le caractère ubiquiste desBALOs impliquent une incidence pouvant êtreforte sur la structure et la dynamique descommunautés microbiennes (Davidov et al. 2004 ;Williams et al., 2015). Effectivement il estsupposé que les BALOs agissent en tant« qu’équilibreur écologique », dit autrement qu’ilspuissent être d’importants régulateurs de labiomasse et de la diversité bactériennes (Iebba etal., 2014 ; Williams et al., 2015 ; Oyedara et al.,2016) au même titre que les bactériophages(Jacquet et al., 2010). Malgré cela, on ne saitpresque rien sur ce rôle écologique, cecompartiment ayant été très largement ignoré(Chauhan et al., 2009 ; Williams et al., 2015).Bien que les phages et les BALOs participent aurecyclage des nutriments via la bouclemicrobienne, les mécanismes de ce recyclagesont très différents. La lyse virale entraîne lalibération du contenu intracellulaire de la proiedans l’environnement pour servir de nutriments àd’autres bactéries et organismes (Fuhrman,1999 ; Weinbauer, 2004). Concernant les BALOs,ils consomment la plupart du contenu cellulaire deleur proie pour leur propre croissance, ne libérantdonc que très peu de matière après la lyse del’hôte. En revanche, ils deviennent riches ennutriments divers. En effet, la cellule proie-hôte(bdelloplaste) peut contenir jusqu’à septprogénitures, si bien qu’elle devient à son tourune proie potentielle préférentielle pour lesphages et les protistes ou métazoaires prédateurs(Williams et al., 2015). Il n’y a que très peud’études ayant comparé le rôle fonctionnel desBALOs et des phages, et celle de Williams et al.(2015) est riche d’enseignement car ces auteursont révélé que les BALOs pouvaient éclipser lesbactériophages en nombre de (certaines)

bactéries lysées comme Vibrioparahaemolyticus. Les auteurs restent toutefoisprudents en indiquant que ce résultat pouvaitêtre exceptionnel et donc à relativiser. En effet, ilest probable que plusieurs facteurs aient puinterférer dans les résultats de cette étude,comme par exemple le stade cellulaire desproies, sachant que les phages préfèrent lesproies en croissance rapide, alors que lesBALOs préfèrent les proies en croissance lenteou en phase stationnaire (Chen et Williams,2012). En outre, le cycle lysogénique des viruspeut dissimuler l’efficacité de la lyse virale(Williams et al., 2015). La pression de prédation peut être différented’un BALO à un autre, si bien que leurs effetspeuvent être très hétérogènes sur lacommunauté microbienne dans unenvironnement donné. Ils s’attaquent à unevariété de bactéries, à l’inverse desbactériophages qui sont hôtes spécifiques (Chenet Williams, 2012). Toutefois ils ont tout demême une préférence pour certaines proiesselon qu’ils sont semi-généralistes, spécialistesou versatiles. Par ailleurs, il semble qu’il ne soitpas nécessaire que les BALOs soient en forteabondance pour être efficaces, c’est-à-dire pourobserver une baisse significative du nombre debactéries proies (Williams et al., 2015).Généralement, les abondances de BALOs dansl’environnement sont effectivement relativementfaibles, inférieures à 1 % (Chauhan et al., 2009 ;Paix et al., 2019). Les BALOs ne dominent pasd’un point de vue numérique, mais peuventformer des populations assez abondantes quifluctuent en fonction des saisons (Kandel et al.,2014 ; Paix et al., 2019) et dont l’impact peutêtre significatif dans un espace donné (Kandelet al., 2014). Enfin les BALOs peuvent être à leur tourconsommés et/ou parasités par d’autresorganismes tels que les bactériophages(Hashimoto et al., 1970), les protistes flagellés etciliés (Johnke et al., 2017) et sûrement lezooplancton métazoaire, en dépit de leur petitetaille et leur capacité à se déplacer. Par ailleurs,il ne faut pas oublier qu’il existe aussi d’autresbactéries prédatrices de bactéries susceptibles




d’impacter l’ensemble de la communautémicrobienne. Les effets de tous les prédateurs etsymbiontes parasites formant l’ensemble desinteractions biotiques au sein du monde microbiensont complexes à étudier et restent donc encorelargement sous-explorés. La plupart des étudesne considèrent que des expériences in vitro quisont souvent très simplifiées et contrôlées. Cetterevue est l’occasion de souligner que les étudesportant sur le rôle fonctionnel des BALOsdevraient être encouragées et soutenues.

Applications (biotechnologie et médecine)

Au même titre que les virus bactériophages(utilisés dans le cadre de la thérapie phagique,Górski et al., 2018), le comportement deprédation des BALOs fait de ces microorganismesdes candidats intéressants pour de nombreusesapplications (Figure 5) dans le contrôle biologiquede certaines populations bactériennes (Cao et al.,2015). Les bactéries à Gram négatif sont

typiquement responsables de plus de 30 % desinfections acquises à l’hôpital (infectionsnosocomiales), et elles sont aussi associées àdes niveaux de morbidité et de mortalité souventtrès élevés dans les unités de soins intensifs(Baker et al., 2017). La raison est que la plupartdes patients sont infectés par des bactériesmulti-résistantes aux antibiotiques (Monnappa etal., 2014). On comprend ainsi que le recours àdes solutions alternatives est aujourd’hui unenécessité, et ce en dépit du développement etde la mise sur le marché de nouveauxantibiotiques au cours des dernières décennies.Ainsi, la capacité prédatrice des BALOs a étéproposée afin de combattre les bactéries à Gramnégatif, Gram positif et autres biofilms multi-résistants chez l’homme, mais aussi chez lesanimaux et les plantes (Sockett et Lambert,2004 ; Johnke et al., 2017). Les BALOs étantprésents partout, nous en ingérons sûrement etsans le savoir quotidiennement et de façoninoffensive (Willis et al., 2016). Plusieursgroupes de chercheurs, dont Im et al. (2017), ont


Figure 5. Diverses applications des BALOs comme bioagents (Source The Noun Project, Dwidaret al., 2012).



en effet démontré que ces bactéries prédatricesne sont pas nocives pour les cultures cellulaireshumaines et animales. D’ailleurs, les bactériesprédatrices inoculées dans des modèles animauxtels que les souris, lapins, cochons d’inde, ouencore la poule ne présentent pas de toxicité(Shatzkes et al., 2016). A ce jour, aucune maladien’a été associée ou attribuée à une infection pardes BALOs (Willis et al., 2016). Chez l’homme oul’animal, l'absence d'une réponse inflammatoireforte et soutenue en présence de bactériesprédatrices par rapport à d’autres bactéries peut

s'expliquer par la composition altérée de lamembrane lipopolysaccharidique (LPS) desBALOs. Les LPS chargés négativement, localisés à lasurface des bactéries à Gram négatif induisentdes réponses immunitaires innées parl’organisme dans le but de protéger l'hôte contrel'infection. Néanmoins, pour les BALOs, le LPSexprimé est de charge neutre et faiblementimmunogène in vitro (Willis et al., 2016). Enoutre, l’activité de prédation des BALOs a étévérifiée in vitro sur plus de 100 pathogèneshumains (Mun et al., 2017). A titre d’exemple, B.bacteriovorus HD100 s’attaque et détruit lespathogènes humains tels que E. coli, Salmonellaou encore Klebsiella pneumoniae (Im et al.,2017). D’autre part, l’avantage de l’utilisation desBALOs est l’absence de résistance permanentechez leurs proies vis-à-vis de leurs modes deprédation. En effet, les BALOs envahissent lespathogènes Gram négatifs sans utiliser desystème de reconnaissance à base derécepteur, ce qui rend complexe la possibilitépour les proies d’acquérir une quelconquerésistance génétique (Willis et al., 2016). Cependant des résistances liées à de laplasticité phénotypique peuvent apparaître chezles proies, mais sont tout de même réversibles.Clairement, des thérapies employant différentesespèces de BALOs pour diminuer lesrésistances sont facilement envisageables à lamanière des cocktails de phages proposés enthérapie phagique (Chan et al., 2013). Pour une application réelle dans un hôtehumain, animal ou végétal, il faut aller au-delàdes systèmes proies-prédateurs étroitementcontrôlés dans des solutions tampon delaboratoire classiquement employées. Il faut parexemple tenir compte de la présence d’autresespèces bactériennes, faisant office deperturbateurs, pour évaluer l’application cliniquedes BALOs. Dans le corps humain, plusieurs facteursimmunologiques et antimicrobiens tels que lesanticorps, les peptides antimicrobiens et lesleucocytes peuvent agir sur les bactériesprédatrices. Potentiellement, ces facteurspeuvent perturber ou causer la mort des


Figure 6. Nombre de publications scientifiques(en haut) et de citations (en bas) parues dansWeb of Science (consultation le 29 mars 2019)en relation avec les Bdellovibrio et organismesapparentés, de 1963 à 2017 inclus. Les critèresde recherche ont été le mot-clef : Bdellovibrio(ce mot est retrouvé dans l’ensemble despublications traitant des BALOs).



prédateurs bactériens avant qu’ils n’entamentleurs cycles ou comportements de prédation.Pour comprendre ces impacts, deux expériencesde prédation de B. bacteriovorus sur K.pneumoniae (pathogène humain résistant auxcarbapénèmes) ont été menées par Baker et al.(2017), l’une dans une solution de tamponclassique de laboratoire (in vitro) et l’autre dansun sérum humain (in vitro). Les résultats ontrévélé que B. bacteriovorus est capable deréduire la charge de K. pneumoniae dans lesdeux milieux, mais à des échelles temporellesdifférentes. En effet, dans le sérum humain, le comportementde prédation initial affiche un délai de 19 heures,alors que dans le tampon classique la prédations’opère de façon rapide et reproductible. Ce délaide prédation est dû à l’incapacité du prédateur às’attacher à une proie. En effet, en contact avec lesérum humain, B. bacteriovorus change dephysiologie et passe d’une forme vibroïde à uneforme ronde. Cette forme est réversible, mais leprédateur a besoin d’un certain temps pours’acclimater à son nouveau milieu. En outre, il estpossible d’éviter ce délai en pré-exposant aulaboratoire le prédateur à du sérum humain avantde l’administrer. Une fois B. bacteriovorus adaptéà son nouvel environnement, Baker et al. (2017)ont montré que la prédation de ce dernier sur lespathogènes dans le sérum humain est possible. La dynamique de prédation dans le sérum humainest différente de celle dans le tampon de solutionde laboratoire classique, mais cette dynamiqueest variable d’un sérum humain à un autre. Il estnécessaire de mener des expériences à largeéchelle pour comprendre tous les mécanismessous-jacents de la prédation dans le sérumhumain. Par ailleurs, un autre problème a étéconstaté : la population de bactéries pathogènesréduite par la prédation de B. bacteriovorusréussit à émerger à nouveau au bout de quelquesheures. Cela suggère le développement de résistance parles pathogènes, et cette reprise de croissancepeut mettre en péril l’utilisation des BALOscomme bio-agents thérapeutiques (Baker et al.,2017). Cette résistance est la même que celleobservée par Shemesh et Jurkevitch (2004) et est

liée à la présence de débris suite à l’action deprédation qui « mettent en garde » les proiesvivantes. Im et al. (2017) ont, eux aussi, évalué l'activitébactéricide de B. bacteriovorus HD100 dans lesérum sanguin humain contre K. pneumoniae etd’autres souches bactériennes associées à desinfections, notamment E. coli et Salmonellaenterica sur 24 heures. Leurs tests ont montréque B. bacteriovorus HD100 n'est pas sensibleau complément sérique (immunité innée) ni àson activité bactéricide. En effet, la viabilité duprédateur est restée stable pendant 24 heures,n’affichant qu’une perte de 33%. Toutefois, laprédation a été inhibée dans le sérum humain àcause de l'osmolalité et de l’albumine. L'activitéprédatrice a montré une transition nette entre200 et 250 mOsm/kg et a été progressivementréduite à mesure que l'osmolalité augmentait.Comme l'osmolalité du sérum sanguin est de285 à 295 mOsm/kg, les résultats suggèrent icique la prédation dans les sérums sanguinsdevrait être sévèrement inhibée en raison del'osmolalité seule. L’albumine de sérum humaina également agi pour inhiber la prédation en seliant aux cellules prédatrices et en les enrobantcomplètement, même au niveau du flagelle,empêchant ainsi le prédateur d’attaquer saproie. Heureusement, les souches de BALOssont diversifiées et sont présentes dans unemultitude d’environnements tels que les eauxsalées. Des thérapies utilisant des soucheshalophiles comme les Halobacteriovoraceaeplutôt que B. bacteriovorus sont à envisager et àétudier à l’avenir. La partie 5 du Complémentélectronique propose divers exemplesd’applications des BALOs en tant que bio-agents.

Conclusion

Les Bdellovibrio et organismes apparentés(BALOs) représentent un groupe de prédateursbactériens remarquable, notamment par leurcaractère ubiquiste, leur cycle de vie (endo-et/ou épibiotique), leur spectre de prédation(spécialiste ou semi-généraliste), et leur




diversité. Ils sont aussi remarquables par leurscapacités d’adaptation aux conditions de leurenvironnement. Enfin leur action permetd’imaginer de nombreuses applications dansdivers domaines médicaux et biotechnologiques.Toutefois il reste de nombreux tests àentreprendre pour comprendre le mode d’actiondes BALOs et les conditions optimales pour laréussite de leurs utilisations notammentthérapeutiques. On comprend mieux dès lors quele nombre de publications et de citations portantsur ce groupe bactérien ait considérablementaugmenté au cours des deux dernières décennies(Figure 6), mais force est aussi de constater quela connaissance sur l’écologie de cesmicroorganismes et de leur rôle fonctionnel dansles environnements naturels reste confidentielle.L’avancée des nouvelles techniques deséquençage à haut débit et de bio-informatiquevont permettre de décrypter leur diversité et leursinteractions avec l’environnement biotique etabiotique. C’est tout l’enjeu porté par le projetINRA-USMB C-BALO qui vise à étudier ladiversité, la structure et l’abondance des BALOsdans divers environnements aquatiques.

Remerciements

Cette synthèse bibliographique a été réaliséedans le cadre de la thèse de doctorat de JadeEzzedine, bénéficiant d’un co-financement parl’INRA (via le département Ecologie des Forêts,Prairies et milieux Aquatiques) et l’UniversitéSavoie Mont-Blanc (via l’école doctorale Scienceset Ingénierie des Systèmes de l’Environnement etdes Organisations). Les auteurs remercientchaleureusement les professeurs YvesDesdevises (Sorbonne Université), EdouardJurkevitch (Université hébraïque de Jérusalem),l’éditeur des N3AF et les réviseurs anonymespour leur relecture critique et leur aide pouraméliorer ce manuscrit.

Références

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Edité parDominique Job, directeur de recherche émériteau CNRS, membre de l'Académie d'agriculturede France.

Rapporteurs Alain Philippon est professeur émérite deFaculté de Médecine Paris Descartes etmembre de l'Académie vétérinaire de France


https://doi.org/10.1007/s11783-017-0900-3

https://doi.org/10.1007/s11783-017-0900-3

https://doi.org/10.1016/j.cub.2016.09.067


https://doi.org/10.14379/iodp.proc.349.202.2028

https://doi.org/10.14379/iodp.proc.349.202.2028

https://doi.org/10.1111/j.1365-2672.2008.04081.x

https://doi.org/10.1016/j.cub.2008.10.043

https://doi.org/10.1111/j.2041-1014.2010.00595.x

https://doi.org/10.1111/j.2041-1014.2010.00595.x

https://doi.org/10.1007/BF00349571

https://doi.org/10.1111/j.1439-0424.1962.tb02050.x

https://doi.org/10.1111/j.1439-0424.1962.tb02050.x

https://doi.org/10.1007/BF02046064


https://doi.org/10.1038/nrmicro959



Arlette Laval est professeur émérite à Oniris etmembre de l'Académie d'agriculture de France

Gérard Corthier est directeur de recherchehonoraire à l'INRA et membre de l'Académied'agriculture de France

RubriqueCet article a été publié dans la rubrique «Notesde synthèse» des Notes Académiques del'Académie d'agriculture de France.

Reçu7 novembre 2018

Accepté 12 mars 2018

Publié29 mars 2019

CitationEzzedine JA, Jacquet S. 2019. Diversité etrôles des bactéries prédatrices de bactéries :zoom sur les Bdellovibrio et organismesapparentés (BALOs), Notes Académiques del'Académie d'agriculture de France / AcademicNotes from the French Academy of Agriculture,2019, 2, 1-25.

Ce texte est accompagné d'un documentcomplémentaire.

Jade A. Ezzedine est doctorant au sein duCARRTEL. Son travail de thèse porte sur lesBALOs au sein de divers environnementsaquatiques.

Stéphan Jacquet est chercheur au CARRTEL(Centre Alpin de Recherches sur les RéseauxTrophiques et Ecosystèmes Limniques) etinstructeur de plongée. Il est directeur derecherche à l’INRA, spécialiste en écologiemicrobienne et virale aquatique.



(N3AF)Document complémentaire

1 - Prédateur ou parasite ?

Un prédateur est caractérisé par laconsommation de plusieurs proies au coursde sa vie. Il est aussi généralement plusgrand que sa proie. Le prédateur a égalementtendance à provoquer la mort de sa proie et,ainsi, évincer sa valeur sélective ou fitness.En revanche, pour un microprédateur, lesdeux dernières règles ne sont pas toujoursapplicables. Un microprédateur n’est pasforcément plus grand que sa proie et n’induitpas systématiquement la mort de celle-ci, caril peut prélever en petite quantité des repasnon létaux. Un parasite attaque une seule victime parcycle de vie, sans nécessairement éliminer lafitness de son hôte. L’hôte est inévitablementplus grand que le parasite. Le parasite aucours d’un stade donné de son cycle de viene va normalement pas chercher à sortir deson hôte pour aller en infecter un autre. A l’instar du parasite, le parasitoïde vainfecter un seul hôte par cycle de vie, mais ilprovoque inévitablement la mort de son hôte.

En général, c’est le développement de laprogéniture qui met fin à l’hôte. Concernantles BALOs (Bdellovibrio et organismesapparentés), la frontière est mince entre cesdifférentes catégories. Toutefois les BALOssont considérés comme des prédateurs, carl’hôte est immédiatement tué, et cela mêmeavant le développement de la progéniture.De plus, le prédateur cherchesystématiquement une nouvelle proie à la finde son cycle. Enfin l’hôte qui a succombé auprédateur ne fait office que d’un réservoir deressource énergétique, ainsi que d’unenvironnement inerte, stable osmotiquementet protecteur contre les attaques deprédateurs et les fluctuations des conditionsenvironnementales.

D’après Lafferty M, Kuris M. 2002. Trophicstrategies, animal diversity and body size,Tree, 17 (11), 507–513.

Notes Académiques de l'Académie d'agriculture de France (N3AF) 2019, 2 bis, 1-7 1

Compléments à la note

Ezzedine JA, Jacquet S. 2019. Diversité et rôles des bactéries prédatrices de bactéries :zoom sur les Bdellovibrio et organismes apparentés (BALOs), Notes Académiques del'Académie d'agriculture de France / Academic Notes from the French Academy ofAgriculture, 2019, 2, 1-25.

Jade A. Ezzedine1, Stéphan Jacquet1

1 Université Savoie Mont-Blanc, Inra, UMR CARRTEL, 75 bis avenue de Corzent,74200 Thonon-les-Bains, France

Correspondance : [email protected]

mailto:[email protected]



2. Inventaire des prédateurs bactériens :mode de vie, morphologie et stratégie deprédation

Une bactérie est considérée comme unprédateur dès lors qu’elle tue d’autresmicrobes et les consomme en tant queressource nutritionnelle (Velicer et al., 2009).Une dizaine d’espèces bactériennesprédatrices correspondant à divers taxa[Alphaproteobacteria, Betaproteobacteria,Gammaproteobacteria, Deltaproteobacteria(https://en.wikipedia.org/wiki/Proteobacteria),Chloroflexi (https://en.wikipedia.org/wiki/Chloroflexi _(phylum)], etc. a été identifiée àce jour. On les trouve dans lesenvironnements terrestres, aquatiques etextrêmes (sources chaudes, milieuxhypersalés, etc.). Le point commun à tous les prédateursbactériens est la capacité à dégrader lespolymères de leurs proies. Cependant ilexiste une grande diversité au sein desprédateurs bactériens. Ainsi certainesbactéries sont des prédateurs facultatifs ouobligatoires. De plus, la stratégie de prédationpeut se faire individuellement ou en groupesnommés essaims ou meutes, de l'anglaiswolfpacks. Enfin certaines cellules ont besoind’établir un contact cellule-cellule pour initierla prédation. En effet, deux types de contactspeuvent être distingués : le contactendobiotique qui résulte de l’envahissementde la proie par le prédateur (Figure 1, E de laNote), et le contact épibiotique (Figure 1, F dela Note), qui n’implique pas une intrusion ausein de la proie. Toutefois d’autres prédateurs ne nécessitentpas de contact et se contentent d’enclencherla prédation à distance par sécrétiond’enzymes lytiques, provoquant ainsil’éclatement des cellules sensibles à l’actionde ces enzymes. Ces différents mécanismes,stratégies et mode de prédation distinguentles BALOs des autres prédateurs bactériens,bien que certaines espèces prédatricespuissent présenter plusieurs stratégies deprédation au cours de leur vie, à savoir le

mode épibiotique et le mode endobiotique. Les prédateurs Bdellovibrio spp.,Bacteriovorax spp. et Peredibacter spp.appartenant à la classe des Oligoflexia(récemment retirée de la classe desDeltaproteobacteria) (Hahn et al., 2017.Silvanigrella aquatica gen. nov., sp. nov.,isolated from a freshwater lake, descriptionof Silvanigrellaceae fam. nov. andSilvanigrellales ord. nov., reclassification ofthe order Bdellovibrionales in the classOligoflexia, reclassification of the familiesBacteriovoracaceae and Halobac-teriovoraceae in the new order Bacterio-voracales ord. nov., and reclasssification ofthe family Pseudobacteriovoracaceae in theorder Oligoflexales. International Journal ofSystematic and Evolutionary Microbiology 67(8), 2555–2568), ainsi que Micavibrio spp.de la classe des Alphaproteobacteria ont étéréunis au sein du même groupe desBdellovibrio and like organisms (BALOs),puisqu’ils présentent des caractéristiquessimilaires du point de vue de la morphologie(forme vibroïde) (Figure 1 de la Note), de lamotilité (présence de flagelle), de l’arsenalenzymatique, du mode de prédationindividuel (obligatoire pour la nourriture et lamultiplication), et du mécanismed’attachement à la proie (épibiotique etendobiotique périplasmique oucytoplasmique). De plus, les travaux de phylogénie fondéssur la séquence du gène 16S de la petitesous-unité ribosomique renforcent laclassification des trois espèces modèles dela classe des Oligoflexia dans le groupe desBALOs (Figure 2 de la Note). Par ailleurs,Micavibrio ne ressemble à aucun autreprédateur de la classe desAlphaproteobacteria. Il s’intègre néanmoinsdans le groupe des BALOs par la similitudede son mode d’action, de prédation et samorphologie.

Ci-dessous sont listés des exemples deprédateurs bactériens n’appartenant pas augroupe des BALOs :


https://en.wikipedia.org/wiki/

https://en.wikipedia.org/wiki/Chloroflexi_(phylum

https://en.wikipedia.org/wiki/Chloroflexi_(phylum



Alphaproteobacteria : Ensifer adhaerens :Bactérie du sol, Gram-négatif, en forme debâtonnet, rencontrée à l’état individuel ou parpaire. Elle forme des nodules fixateursd’azote sur les racines et les tiges delégumineuses. Toutefois elle présente uncomportement de prédation lorsque lesconditions nutritives deviennent limitantes. Invitro, la prédation s’opère par un groupe d’E.adhaerens qui s’attache à une proie les uns àcôté des autres, à l’image d’une palissade. Betaproteobacteria : Cupriavidus necator :Bactérie du sol en forme de bâtonnet, ayantun comportement de prédation facultative. Sacroissance nécessite la présence deconcentrations élevées en cuivre. Gammaproteobacteria : Lysobater : Bactérieà mobilité « glissante » qui prolifère enformant de longues cellules et filaments. Laprédation s’effectue suivant la stratégie demeute (wolfpack). Un contact est établi entrele prédateur et la proie, mais, contrairementaux BALOs, aucune structure d’attachementà la proie n’est observée ou définie.Deltaproteobacteria : Myxobacteria : Bactérieen bâtonnet relativement volumineuse et quise déplace par glissement dans les sols. Lacaractéristique la plus marquante de cegroupe est également la formation d’essaims(wolfpack), ainsi que son mode de viemulticellulaire. La prédation s’opère par undéplacement de l’essaim jusqu’à rencontrerfortuitement une proie. La prédation sedéroule en deux temps, d’abord par lescellules mères qui attaquent, piègent etaffaiblissent la proie, puis les nouvellesrecrues générées principalement par divisioncellulaire forcent la proie dans un espacecontraint afin de la dévorer.

D’après Jurkevitch E, Davidov Y 2007.Phylogenetic diversity and evolution ofpredatory prokaryotes. In Jurkevitch E (ed.).Predatory Prokaryotes - Biology, ecology, andevolution. Springer-Verlag, Heidelberg etVelicer GJ, Mendes-Soares H. 2009.Bacterial predators, Current Biology, 19 (2),55–56.

3. Classification des bactéries

La classification vise à décrire et à regrouperdes espèces bactériennes sur la base decaractères similaires. Cette classificationapparaît dans deux publications officiellesqui sont The International Journal ofSystematic and Evolutionary Microbiology(https://ijs.microbiologyresearch.org/content/journal/ijsem) et le Bergey’s Manual ofSystematic Bacteriology (https://en .wikipedia.org/wiki/Bergey%27s_Manual_of_Systematic_Bacteriology). De plus, The International Committee onSystematics of Prokaryotes (https://www.the-icsp.org) supervise la nomenclature desprocaryotes et détermine les règles dedésignation. Historiquement les bactéries ont étéclassées selon la coloration de Gram (quipermet de mettre en évidence les propriétésde la paroi bactérienne ;https://fr.wikipedia.org/wiki/Coloration_de_Gram), la morphologie, la mobilité, latempérature de croissance, la sporulation,les besoins nutritionnels, etc. De nos jours etdepuis la découverte des techniquesmoléculaires, la taxonomie se fonde sur laconstitution chimique (caractéristiquesélectrophorétiques des protéines) et sur lastructure de l’ADN. Cette dernière se fondesur l’étude du génome, lui-même parl’intermédiaire de techniques telles que lepourcentage en GC (densité et températurede dénaturation des paires de basesguanine G et cytosine C), l’électrophorèsede l’ADN en champ pulsé, l’hybridation ADN-ADN, l’hybridation ADN-ARN et leséquençage de l’ARN ribosomique (16Sou/et 23S). Enfin en bactériologie médicale,il existe aussi une autre classification qui sefonde sur les marqueurs épidémiologiquespour caractériser les bactéries à intérêtclinique. La base de données en ligne List ofProkaryotic names with Standing inNomenclature (https://www.ncbi.nlm.nih .gov/pmc/articles/PMC3965054/) répertorie et


https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC3965054/

https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC3965054/

https://www.ncbi.nlm.nih/

https://fr.wikipedia.org/wiki/Coloration_de_Gram

https://fr.wikipedia.org/wiki/Coloration_de_Gram

https://www.the-icsp.org/

https://www.the-icsp.org/

https://en.wikipedia.org/wiki/Bergey's_Manual_of_Systematic_Bacteriology



https://en/

https://ijs.microbiologyresearch.org/content/journal/ijsem

https://ijs.microbiologyresearch.org/content/journal/ijsem



maintient des informations relatives au nomet à la taxonomie des procaryotes. A ce jour,cette base contient 34 phyla bactériens(Acidobacteria, Actinobacteria, Aquificae,Armatimonadetes, Bacteroidetes, Balneo-laeota, Caldiserica, Calditrichaeota, Chlamy-diae, Chlorobi, Chloroflexi, Chrysiogenetes,Cyanobacteria, Deferribacteres, Deino-coccus-Thermus, Dictyoglomi, Elusimicrobia,Fibrobacteres, Firmicutes, Fusobacteria,Gemmatimonadetes, Kiritimatiellaeota, Lenti-sphaerae, Nitrospira, Planctomycetes,Proteobacteria, Rhodothermaeota, Spiro-chaetes, Synergistetes, Tenericutes, Thermo-desulfobacteria, Thermotogae, Verruco-microbia, et une liste de non assignées).

4. Historique et étymologie En 2000, Baer et ses co-auteurs (Baer ML,Ravel J, Chun J, Hill RT, Williams HN. 2000.A proposal for the reclassification ofBdellovibrio stolpii and Bdellovibrio starrii intoa new genus, Bacteriovorax gen. nov. asBacteriovorax stolpii comb. nov. andBacteriovorax starrii comb. nov., respectively,International Journal of Systematic andEvolutionary Microbiology, 50 (1), 219–224)ont proposé de transférer les deux espècesBdellovibrio stolpii Uki2 et Bdellovibrio starriiA3.12 vers un nouveau genre nomméBacteriovorax. Ce terme est composé de baktron, mot grecsignifiant petit bâtonnet, et du mot latin vorax,exprimant l’action de dévorer. AinsiBacteriovorax stolpii et Bacteriovorax starriiont vu le jour. Par ailleurs, le terme stolpiiprovient de Stolp, nom du microbiologisteallemand Heinz Stolp (https://de.wikipedia .org/wiki/Heinz_Stolp), découvreur du premierBALO. En 2004, Davidov et Jurkevitch (Davidov Y,Jurkevitch E. 2004. Diversity and evolution ofBdellovibrio-and-like organisms (BALOs),reclassification of Bacteriovorax starrii asPeredibacter starrii gen. nov., comb. nov.,

and description of the Bacteriovorax-Peredibacter clade as Bacteriovoracaceaefam. Nov, International Journal of Systematicand Evolutionary Microbiology, 54 (5), 1439–1452) reclassent l’espèce B. starrii dans unnouveau genre Peredibacter. Ainsi l’espèceB. starrii devient Peredibacter starrii.Peredibacter dérive du latin peredere quisignifie « dévorer » et du néo-latin bacter quidépeint la forme en bâtonnet. Ainsi le termePeredibacter signifie « dévoreur debactéries ». Le mot starrii provient quant àlui de Starr, nom du microbiologisteaméricain Mortimer P. Starr (https://www .researchgate.net/scientific-contributions /77379731_Mortimer_P_Starr). La même année, Baer et al. (2004)proposent à leur tour de reclasser lesBALOs marins Bdellovibrio sp. enBacteriovorax marinus et Bacteriovoraxlitoralis, marinus pour environnement marinet litoralis pour la côte. Ensuite ces deuxespèces ont été transférées dans unnouveau genre Halobacteriovorax. Ce termeest composé du mot grec hals ou haloes,autrement dit sel, du mot latin bacterium,pour la forme en petit bâtonnet, et, enfin, dusuffixe latin vorax, pour dévoreur.L’ensemble définit les Halobacterioraxcomme « des dévoreurs de bactéries enmilieu halophile ». Dans un article récent de Hahn et al. (2017.Silvanigrella aquatica gen. nov., sp. nov.,isolated from a freshwater lake, descriptionof Silvanigrellaceae fam. nov. andSilvanigrellales ord. nov., reclassification ofthe order Bdellovibrionales in the classOligoflexia, reclassification of the familiesBacteriovoracaceae and Halobacterio-voraceae in the new order Bacteriovoracalesord. nov., and reclasssification of the familyPseudobacteriovoracaceae in the orderOligoflexales, International Journal ofSystematic and Evolutionary Microbiology 67(8), 2555–2568), la classification des BALOsa encore une fois subi des changements.L’ordre des Bdellovibrionales a été transféréde la classe des Deltaproteobacteria à la


https://www.researchgate.net/scientific-contributions/77379731_Mortimer_P_Starr



https://www/

https://de.wikipedia.org/wiki/Heinz_Stolp

https://de.wikipedia.org/wiki/Heinz_Stolp

https://de.wikipedia/



classe des Oligoflexia. Cet ordre contenait àl’origine deux familles : les Bdello-vibrionaceae et les Pseudobacterio-voracaceae. Depuis, les Pseudo-bacteriovoracaceae ont quitté cet ordre pourrejoindre l’ordre des Oligoflexiales. De même,l’ordre des Bacteriovoracales, contenant lesfamilles Peredibacteraceae, Bacterio-voracaceae et Halobacteriovoraceae a aussiété incorporé à la classe des Oligoflexia(Table 1 de la Note).

5. Quelques exemples d’applications desBALOs en tant que bio-agents antibactériens

Exemple I : La mucoviscidose est unemaladie génétique létale. L’évolution naturellede la mucoviscidose est un déclin progressifde la fonction respiratoire des poumonsoccasionné par un cercle vicieuxd’inflammation et de destruction des tissus,enclenché et maintenu par une colonisationbactérienne chronique des voies respiratoiresinférieures. B. bacteriovorus a été détecténaturellement dans le microbiote despoumons de sujets sains et parvient àsurvivre dans ces conditions anoxiques. Il adonc été proposé d’inoculer des souches duprédateur au début du stade de colonisationdes poumons chez des sujets atteints demucoviscidose pour contribuer à contrôler lacolonisation chronique des deux bactériesdominantes du microbiote, Pseudomonasaeruginosa (Gram négatif) et Staphylococcusaureus (Gram positif). Effectivement, une foisque les bactéries pathogènes sont installées,rien ne peut les déloger, pas même lesantibiotiques (Iebba et al., 2014. Bdellovibriobacteriovorus directly attacks Pseudomonasaeruginosa and Staphylococcus aureus cysticfibrosis isolates. Frontiers in Microbiology 5,1–9). L’action des BALOs semble se traduire parune réduction significative des biofilms de S.

aureus et de P. aeruginosa (Iebba et al.,2014 ; Pantanella et al., 2018. Behaviour ofBdellovibrio bacteriovorus in the presence ofGram-positive Staphylococcus aureus. NewMicrobiologica 41 (2), 145–152). Exemple II : B. bacteriovorus est injectédans le rhombencéphale (cerveaupostérieur) en tant que traitementantibactérien in vivo chez des larves deDanio rerio (poisson-zèbre) infectées parune souche pathogène humaine résistante àl’antibiotique, Shigella flexneri. La survie desanimaux infectés est alors significativementaméliorée, ainsi que le taux de survie deslarves du poisson-zèbre qui augmente de 35%. Le système immunitaire du poisson-zèbre est hautement homologue à celui del’homme, avec des réponses associées auxneutrophiles et macrophages. Aprèsinjection du prédateur dans les larves, letemps de persistance de ce dernier est de24 heures. En effet, B. bacteriovorus estenglouti par les neutrophiles et lesmacrophages du poisson qui se chargent del’éliminer efficacement après 24 heures,même quand une dose importante duprédateur est apportée. Par contre, malgréce temps de persistance relativement court,B. bacteriovorus est capable de réduireefficacement la charge pathogène in vivoavant d’être éliminé par l’action du systèmeimmunitaire de l’hôte. De plus, l’actionprédatrice ne perturbe pas le systèmeimmunitaire, c’est-à-dire que la bactérie nestimule pas une réponse immunitairesupplémentaire quand une infection est déjàprésente ; au contraire on parle d’uneréaction synergétique, puisque lesleucocytes et B. bacteriovorus participentensemble à l’élimination de Shigella (Williset al., 2016. Injections of predatory bacteriawork alongside host immune cells to treatShigella infection in zebrafish larvae. CurrentBiology 26 (24), 3343–3351).

Exemple III : La parodontite est une maladieinfectieuse polymicrobienne (Van Essche etal., 2011. Killing of anaerobic pathogens by




predatory bacteria. Molecular OralMicrobiology 26 (1), 52–61) qui provoquel’inflammation des tissus de soutien de ladent (parodonte). L’infection est due à denombreux pathogènes Gram négatifs tels quePorphyromonas gingivalis, Aggre-gatibacteractinomycetemcomitans, Prevo-tellaintermedia, Tannerella forsythia,Fusobacterium nucleatum, Capnocytophagasputigena, Eikenella corrodens etActinomyces naeslundii (Harini et al., 2013.Bdellovibrio bacteriovorus: a futureantimicrobial agent? Journal of Indian Societyof Periodontology 17 (6), 823.; Van Essche etal., 2011. Killing of anaerobic pathogens bypredatory bacteria. Molecular OralMicrobiology 26 (1), 52–61) qui sontenchâssés dans un biofilm complexeconstitutif de la plaque dentaire. Les traitements de la parodontite qui consisteà éradiquer le biofilm par des thérapiesclassiques comme l’utilisation d’antibiotiquesse révèlent de plus en plus compliqués etsont souvent inefficaces, voire déconseillés(Van Essche et al., 2011). En effet, lesbactéries développent le plus souvent desrésistances aux antibiotiques et les agentsantimicrobiens ont du mal à pénétrer lebiofilm dentaire. En effet, les bactéries en biofilm sont 1000fois plus résistantes aux agentsantimicrobiens que ceux sous formes libresou planctoniques (Van Essche et al., 2011).Néanmoins, l’application locale de BALOspermet de réduire spécifiquement le taux depathogènes à Gram négatif dans la cavitébuccale. Les BALOs sont capables depénétrer profondément dans le biofilm et ainside le détruire. De ce fait, il est suggéré decomplémenter les bains de boucheclassiques par un cocktail de BALOs. Toutefois il existe quelques inconvénients àleurs utilisations. D’abord, ils n’éliminent pasentièrement les proies même quand laconcentration des prédateurs est augmentée,probablement à cause de l’apparition derésistance phénotypique transitoire ou parceque le spectre de prédation de la souche de

BALO employée ne permet pas d’éradiquerl’ensemble des pathogènes. De plus, leur activité est affectée par l’étatphysiologique de leurs proies et par laprésence d’autres bactéries qui peuventcontrecarrer leurs activités parencombrement stérique (Van Essche et al.,2011). Enfin les BALOs sont des bactériesaérobies strictes si bien que leur action estlimitée en cas d’absence d’oxygène.

Exemple IV : L’aquaculture en eau douce decrevettes à pattes blanches (Penaeusvannamei) en Chine produit annuellement300 000 tonnes d’animaux à destinationalimentaire. Les pathogènes Vibrioharparahaemolyticus et V. choleraeprovoquent des épidémies généralisées etsont responsables d’une perte atteignant les90%. L’infection de Vibrio n’est pas toujourscontrôlable par des antibiotiques, et lesantibiotiques ont un coût prohibitif et sontnéfastes pour l’environnement ainsi quepour la santé humaine. Or il a été démontréque B. bacteriovorus H16 parvient àéradiquer 10 souches différentes de Vibrio.En effet, des expériences ont montré unediminution de 99,9 % de l’abondance de V.cholerae par rapport aux conditionscontrôles. Le prédateur a indéniablement uneffet protecteur pour la crevette contre lesinfections à Vibrio et le pourcentage desurvie in vivo des crevettes augmente de47,7 % à 63,3 % (Cao et al., 2015. Vibriocholerae pathogen from the fresh watercultured whiteleg shrimp Penaeus vannameiand control with Bdellovibrio bacteriovorus.Journal of Invertebrate Pathology 130, 13–20). Il a été aussi indéniablement établi parOttaviani et al. (2018. Halobacteriovoraxisolated from marine water of the Adriaticsea, Italy, as an effective predator of Vibrioparahaemolyticus, non-O1/O139 V.cholerae, V. vulnificus. Journal of AppliedMicrobiology 125, 1199- 1207) et Richardset al. (2012. Predatory bacteria as naturalmodulators of Vibrio parahaemolyticus andVibrio vulnificus in seawater and oysters.




Applied and Environmental Microbiology 78(20), 7455–7466) que les BALOs marins telque Halobacteriovorax HBXCO1 sont desmodulateurs écologiques des populations deVibrio sp. notamment V. parahaemolyticus, V.cholerae, et V. vulnificus chez les bivalves. En effet, certaines souches de Vibrios’accumulent naturellement dans les huitres(Mytilus galloprovincialis et Crassostreavirginica), moules et autres palourdesprovoquant des maladies chez l’hommequand la cuisson des fruits de mer estinsuffisante. Les éleveurs n’arrivant pas toujours àdécontaminer les bivalves d’une façonefficace, les BALOs ont été considéréscomme une bonne solution de contrôlebiologique de par une activité de prédationspécifique et rapide (< 24 h) même quandune faible concentration de prédateurs estapportée (< 108 CFU). Aujourd’hui, pour queles BALOs marins puissent être utilisés dansce but, il reste à les isoler et trouver le moyende les commercialiser.

Exemple V: B. bacteriovorus SSB et SKBpeuvent être employés comme amplificateursnaturels en agriculture. Les deux souchesn’agissent pas sur Rhizobium leguminosarumqui vit en symbiose avec les racines desplants de légumineuses et favorise lacroissance des plants par fixation d’azoteatmosphérique, mais leur action est utile pouréliminer les compétiteurs de R. legu-minosarum (Oyedara et al., 2016. Isolation ofBdellovibrio sp. from soil samples in Mexicoand their potential applications in control ofpathogens. Microbiology Open 5 (6), 992–1002).

Exemple VI : Les boues activées biologiquessont principalement constituées demicroorganismes et de fibres organiquesassociées à des particules inorganiques (selet sable). Le procédé le plus largement utilisé

pour le traitement biologique des bouesactivées génère de grandes quantités deboues résiduelles avec une humidité de plusde 95 %. L'incinération, le compostage, l'épandageet l'enfouissement sont les approches lesplus couramment utilisées pour la gestion deces boues. En tenant compte de l'espace destockage, de l'apport d'énergie, des coûtspour le transport et la manipulation desboues, un processus efficace dedéshydratation et de réduction de volume deboues est nécessaire pour les stationsd'épuration municipales. Globalement, pouraméliorer la déshydratation des boues, lestechnologies de prétraitement commel'ultrasonication, l'irradiation aux micro-ondeset l'électrolyse sont généralementappliquées. Des réactifs chimiques de conditionnementsont généralement ajoutés pour perturber lastructure des flocs et pour lyser les cellulesafin de libérer l'eau interne. Cependant, cesréactifs diminueraient les performances dedécantation des boues et provoqueraientdes pollutions secondaires. Une alternative à ces procédés estl’utilisation des BALOs. En effet, en raisonde la grande densité de microorganismesdans les boues et de l’abondance desmatières organiques, les BALOs y sontnaturellement présents. Ainsi un apportsupplémentaire de BALOs permet deperturber la composition des biofilms et parextension la structure des boues, favorisantconsidérablement leur déshydratation. Le processus de biolyse stimulé par lesBALOs présente des avantagesopérationnels, économiques, écologiques ethygiéniques (Yu et al., 2017. Isolation andapplication of predatory Bdellovibrio-and likeorganisms for municipal waste sludgebiolysis and dewaterability enhancement.Frontiers of Environmental Science andEngineering 11 (1), 1–11).


bactéries prédatrices : zoom sur les bdellovibrio et organismes...

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