acta zoologica mexicana no especial 2 vol 26[1]

Revista científica publicada por el Instituto de Ecología A.C.,

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ZoológicaMexicana

Acta

Uso de las lombrices de tierra como bioindicadoras ambientales:principios y prácticas

Editores: G. G. Brown y J. Domínguez

Revista científica publicada por el Instituto de Ecología A.C.,Scientific journal published by the Instituto de Ecologia A.C.

ACTA ZOOLOGICA MEXICANA (n.s.) ISSN-0065-1737

Esta nueva serie se inició en 1984

Impreso en México Printed in Mexico

Abreviatura Internacional: Acta Zool. Mex. (n.s.)

Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2 (2010)

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USO DAS MINHOCAS COMO BIOINDICADORAS AMBIENTAIS: PRINCÍPIOS E PRÁTICAS – O 3º ENCONTRO LATINO AMERICANO DE ECOLOGIA E TAXONOMIA DE

OLIGOQUETAS (ELAETAO3)

George G. Brown1 & Jorge Domínguez2�Embrapa Florestas, Estrada da Ribeira km. ��, C.P. 3�9, Colombo, PR, 834��-000, Brasil.

e-mail: [email protected] de Ecoloxía e Bioloxía Animal, Universidade de Vigo, Vigo E-363�0, España.

e-mail: [email protected]

Brown, G. G. & Domínguez, J. 20�0. Uso das minhocas como bioindicadoras ambientais: princípios e práticas – o 3º Encontro Latino Americano de Ecologia e Taxonomia de Oligoquetas (ELAETAO3). Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: �-�8.

RESUMO. Dentre os animais que vivem no solo, as minhocas figuram como um dos mais importantes, por serem engenheiras do ecossistema e realizarem vários serviços ambientais, incluindo o controle biológico, a decomposição da matéria orgânica, a ciclagem de nutrientes, a formação e a agregação do solo, fatores estes que afetam geralmente de forma positiva o crescimento das plantas. Além disso, as minhocas também são muito úteis como bioindicadores da qualidade ambiental, estando relacionadas às condições ambientais como a fertilidade do solo e sendo susceptíveis à perturbação e contaminação do hábitat. No entanto, seu uso como indicadoras ambientais tem sido reduzido, e a pesquisa sobre a ecolo-gia desses animais e sua importância para os ecossistemas latino-americanos ainda é incipiente. Apesar de já existir um conhecimento razoável sobre algumas das espécies mais comuns, o conhecimento da biologia básica e ecologia geral da maioria das mais de 960 espécies de minhocas latino-americanas, a maioria delas nativas e endêmicas, continua ínfimo. No 3º Encontro Latino Americano de Ecologia e Taxonomia de Oligoquetas (ELAETAO3), realizado em Curitiba, em dezembro de 2007, discutiram-se diversos temas relacionados aos princípios e práticas e limitações do uso das minhocas como bioindica-doras ambientais. Os trabalhos publicados nesse número especial abordam diversos temas relacionados ao uso das minhocas como bioindicadoras de perturbação ou de condições ambientais em ecossistemas naturais; da fertilidade e potencial produtivo do solo; da contaminação do solo; do manejo de ecossis-temas; e métodos de coleta e estudos quantitativos (incluindo a genética molecular) para avaliação do potencial como indicadoras. Outros trabalhos abordaram temas mais gerais, como a biodiversidade de oligoquetas na América do Sul, o conhecimento tradicional sobre minhocas e sua importância na com-postagem de resíduos orgânicos, incluindo a biologia das espécies envolvidas e o uso do húmus como biofertilizante. Esperamos, portanto, que esse número especial contribua, para o melhor conhecimento do potencial das minhocas como indicadoras ambientais na América Latina.Palavras-chave: Qualidade do solo, Oligochaeta, manejo sustentável, biodiversidade, perturbação, pro-dutividade.

ISSN 0065-�737 Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2: 1-18 (2010)

Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01/2010.

Brown et al.: Uso das minhocas como bioindicadoras

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Brown, G. G. & Domínguez, J. 20�0. Uso de las lombrices de tierra como bioindicadoras ambientales: principios y prácticas – el 3º Encuentro Latino Americano de Ecología y Taxonomía de Oligoquetos (ELAETAO3). Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: �-�8.

RESUMEN. Entre los animales que viven en el suelo, las lombrices de tierra figuran como uno de los más importantes, pues son ingenieras del ecosistema y realizan varios servicios ambientales, incluyendo el control biológico, la descomposición de la materia orgánica, el ciclado de nutrientes, la formación y la agregación del suelo, factores éstos que afectan generalmente de forma positiva el crecimiento de las plantas. Las lombrices también son muy útiles como bioindicadoras de la calidad ambiental, estan-do relacionadas con las condiciones ambientales como la fertilidad del suelo y son susceptibles a la perturbación y contaminación del hábitat. Sin embargo, su uso como indicadoras ambientales ha sido reducido y la investigación sobre la ecología de estos animales y su importancia para los ecosistemas latino-americanos aún es incipiente. A pesar del conocimiento razonable sobre algunas de las especies más comunes, se sabe muy poco sobre la biología básica y ecología general de la mayor parte de las más de 960 especies de lombrices latino-americanas, la mayoría de ellas nativas y endémicas. En el 3er Encuentro Latino Americano de Ecología y Taxonomía de Oligoquetas (ELAETAO3), realizado en Cu-ritiba, en diciembre del 2007, se discutieron diversos temas relacionados con los principios y prácticas y limitaciones del uso de las lombrices como bioindicadoras ambientales. Los trabajos publicados en este número especial abordan diversos temas relacionados con el uso de las lombrices como bioindica-doras de perturbación o de condiciones ambientales en ecosistemas naturales; de la fertilidad y potencial productivo del suelo; de la contaminación del suelo; del manejo de ecosistemas; y métodos de colecta y estudios cuantitativos (incluyendo la genética molecular) para evaluar el potencial como indicadoras. Otros trabajos abordaron temas más generales, como la biodiversidad de lombrices en América Latina, el conocimiento tradicional sobre lombrices y su importancia en el compostaje de residuos orgánicos, incluyendo la biología de las especies involucradas y el uso de los excrementos como biofertilizantes. Esperamos, por lo tanto, que este número especial contribuya para el mejor conocimiento del potencial de las lombrices como indicadoras ambientales en Latinoamérica.Palabras clave: Calidad del suelo, Oligochaeta, manejo sostenible, biodiversidad, perturbación, pro-ductividad.

INTRODUÇÃOA fertilidade do solo é a base da produtividade e da viabilidade dos ecossistemas terrestres. Essa fertilidade só pode ser mantida ou melhorada se a qualidade do solo for garantida (Doran & Zeiss 2000). A qualidade do solo é um conceito abrangente, envolvendo todos os seus componentes físicos, químicos e biológicos, e pode ser definida como a capacidade do solo de funcionar, dentro de seus limites ambientais, como sustento para a produtividade biológica, para a manutenção da qualidade am-biental e promoção da saúde animal e vegetal (Doran & Parkin �994).

Como raramente é possível analisar todas as características e os processos físicos, químicos e biológicos do solo para avaliar sua qualidade, principalmente devido a limitações de tempo e custo, tem-se buscado encontrar parâmetros que possam ser avaliados como indicadores da qualidade geral do solo e do ambiente, reduzindo, assim, a lista de parâmetros a ser avaliados. Os parâmetros biológicos tendem a ser mais sensíveis e reacionar mais rapidamente que os parâmetros físicos e químicos, e por isso tem sido usados frequentemente para indicar a qualidade do solo (Brussaard


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et al. 2007). Entre esses parâmetros está a população de minhocas, organismos que possuem um apelo especial aos agricultores, por serem fáceis de visualizar e coletar.

MINHOCAS COMO AGENTES E REAGENTES DE TRANSFORMAÇÃO AMBIENTAL

A diversidade e abundância das populações de minhocas presentes em um local parti-cular são determinadas e controladas por uma série de fatores (determinantes) hierár-quicos, operando em diferentes escalas do tempo e do espaço (Lavelle �996, Brown et al. 2006b; Fig. �). No topo da hierarquia, o clima determina os regimes hídricos e de temperatura que, por sua vez, moldam o tipo da vegetação e solos na região, que determinam a natureza e abundância de minerais de argila e a fertilidade do solo (também determinada pelo tipo de rocha mãe). Nesse nível, a variabilidade da pai-sagem, topografia, e o “pool” (a diversidade) de espécies na vegetação também são importantes. Super-imposto sobre esse “background” estão as escolhas realizadas pe-las comunidades locais, que determinam o tipo de uso do solo e as práticas de manejo associadas (Fig. � e 2).

Figura 1. Determinantes hierárquicos da diversidade e abundância das populações de minhocas de um determinado ecossistema na região tropical (modificado de Lavelle �996 e Brown et al. 2006b).


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Portanto, pode-se dizer que a comunidade de minhocas presente em um dado lugar é uma função das condições edáficas (tipo de solo, minerais predominantes, temperatura, pH, conteúdo de matéria orgânica (MO), umidade, textura e estrutura), vegetais (tipo de vegetação e cobertura), históricas (especialmente humana, mas tam-bém geológica), topográficas (posição fisiográfica, inclinação) e climáticas (precipi-tação, temperatura, vento, umidade relativa do ar) do local (Reynolds & Jordan �975, Lavelle �996) do local (Fig. �).

Essas condições, além de diversas barreiras geográficas (cursos de água doce e salgada, montanhas, desertos, geleiras ou regiões geladas/pedregosas) e climáticas presentes e passadas (Reynolds �994), podem gerar uma forte pressão de especiação

Figura 2. Efeito de diversas práticas de manejo adotadas em agroecossistemas na população e diversidade de minhocas (modificado de Hendrix et al. �990 e Brown et al. 2006b). A posição das

práticas no eixo y representa sua contribuição relativa (importância hipotética) ao aumento ou à diminuição das populações e diversidade de minhocas.


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e endemismo nas minhocas. Portanto, as populações de minhocas podem servir como indicadores da cobertura vegetal, do uso, do manejo e da qualidade do solo e seu potencial produtivo (Paoletti �999, Doube & Schmidt �997), algo que os agricultores normalmente reconhecem (Lima & Brussaard, este número).

As minhocas são sensíveis e reagem a mudanças induzidas por atividades antró-picas e naturais ao solo e sua cobertura vegetal (Fig. 2). Portanto, elas podem dar noções do estado atual dos ecossistemas e de mudanças induzidas aos mesmos, por forças internas e externas (bióticas e abióticas) através do tempo. Essas característi-cas são úteis para programas de avaliação e monitoramento da qualidade ambiental. Na Holanda, por exemplo, as minhocas fazem parte de um programa nacional de avaliação e monitoramento da qualidade do solo e da sustentabilidade de agroe-cossistemas (com amostragem em dezenas de fazendas em nível nacional, a cada 4 anos), junto com diversos outros parâmetros físicos, químicos e biológicos (Rutgers et al. 2009).

Porém, além de reagentes a mudanças, as minhocas também são agentes transfor-madores do solo mudando suas características físicas, químicas e biológicas através da construção de galerias (túneis) no solo e a deposição de coprólitos na superfície e na matriz edáfica (Lavelle �988). A drilosfera, resultado da ação das minhocas no solo pode ocupar uma proporção importante do volume do solo (Brown et al. 2000), e resultar numa transformação profunda de seu funcionamento. Lavelle et al. (�997) chamam esse processo de “engenharia do ecossistema”.

Portanto, considerando que as minhocas não somente agem sobre seu ambiente, mas também reagem a, ou são sensíveis às suas características, e às transformações nas mesmas, elas podem ser úteis para indicar tanto o “status-quo”, quanto as ten-dências de mudanças no seu ambiente. A aplicação desses conceitos inclui o uso das minhocas como indicadoras de perturbação ambiental, da qualidade, contaminação, e potencial produtivo do solo, da biodiversidade de outros grupos de animais e mi-croorganismos edáficos, e da sustentabilidade de diferentes práticas de manejo em ecossistemas agrícolas e florestais. A seguir, providenciamos alguns detalhes sobre cada um desses temas.

MINHOCAS COMO INDICADORAS DA QUALIDADE E POTENCIAL PRODUTIVO DO SOLO

As minhocas estão entre os organismos edáficos mais importantes para vários proces-sos considerados críticos para a manutenção da fertilidade e qualidade dos solos de agroecossistemas e ecossistemas naturais (Lavelle et al. 200�). Dentre esses proces-sos estão a agregação do solo e a decomposição da MO do solo e resíduos vegetais, incluindo a liteira superficial (Lavelle �988). As minhocas formam estruturas bio-gênicas (coprólitos) constituídas de agregados altamente estáveis que garantem boa porosidade ao solo e, geralmente, resistência à degradação, seja erosão hídrica, eólica


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ou mecânica (Blanchart et al. 2004). Por consumirem MO em diferentes estágios de decomposição, as minhocas também alteram de forma importante sua dinâmica de decomposição e mineralização (Lavelle �997, Hernández et al. e Bartz et al., este número).

No curto prazo, as minhocas epígeas (que vivem na liteira e consomem MO mais fresca) e anécicas (que vivem no solo, mas consomem uma mistura de serapilheira e MO do solo) facilitam a decomposição da MO por fragmentar as partículas maiores e aumentar seu contato com o solo e a atividade de outros organismos (especialmen-te microorganismos) (Brown �995). A ação das espécies epígeas Eudrilus eugeniae (Kinberg, �867), Eisenia andrei Bouché, �972 e Eisenia fetida (Savigny, �926) so-bre a decomposição de resíduos orgânicos (de origem animal e vegetal) se conhece razoavelmente bem (Domínguez & Gómez-Brandón, este número), e essas espécies são usadas amplamente para a minhocultura na América Latina. Os coprólitos des-sas espécies (vulgarmente chamado de “húmus de minhoca”) têm sido amplamente usados em jardins e hortas, e também podem ser usadas como adubo orgânico bio-estimulante em culturas agrícolas ou ornamentais de alto valor (Domínguez et al. e Steffen et al., este número).

O efeito das espécies endógeas (que vivem no solo e consomem MO do solo) na dinâmica da Mo continua sendo debatido, pois parece depender do tipo e da dinâmica dos coprólitos (agregados) produzidos (Six et al. 2004). Nos coprólitos, a ação mine-ralizadora iniciada no intestino pode continuar por um curto período, mas com a esta-bilização e secagem, a atividade química e biológica tende a diminuir (Lavelle �997). Em longo prazo, a ação das minhocas (especialmente endógeas) pode até contribuir para a conservação da MO em coprólitos compactados, onde a atividade microbiana é restrita (Martin �99�).

U das poucas espécies endógeas latino-americanas para a qual se conhecem razo-avelmente bem os efeitos em diversos parâmetros e processos edáficos, é a espécie nativa Pontoscolex corethrurus (Müller, �857) (Lavelle et al. �987, Brown & James 2007, Hernández et al. e Bartz et al., este número). Para prever adequadamente o efeito e a importância relativa de diversas espécies de minhocas (nativas e/ou intro-duzidas) na decomposição e/ou estabilização da MO, é necessário estudar as comu-nidades e atividade das minhocas no campo, em diferentes ecossistemas agrícolas, florestais e naturais, e cultivar essas espécies em condições controladas, analisando os coprólitos produzidos. Para tal finalidade diversas técnicas espectroscópicas e morfológicas parecem ser especialmente úteis (Velázquez et al. 2007, Millori et al. 2006).

De modo geral, os agricultores consideram as minhocas (mesmo espécies exóticas ou peregrinas) como organismos benéficos e importantes para a manutenção da ferti-lidade do solo (Lima & Brussaard, este número). Muitos relacionam altas populações de minhocas com “terra boa”. Até o nome do “Clube da Minhoca,” (usado pela asso-


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ciação de produtores de Plantio Direto-PD) na região dos Campos Gerais do Paraná, foi inspirado neste fato (Brown et al. 2003). O aumento nas populações e atividade das minhocas é geralmente associado a melhoras na fertilidade do solo, na produção de grãos e na sustentabilidade agrícola (Peixoto & Marochi �996), a pesar de existi-rem poucos dados que comprovem este fenômeno em nível de campo.

A atividade das minhocas afeta direta ou indiretamente o crescimento vegetal (Brown et al. 2004), mas apenas algumas espécies de minhocas e plantas têm sido avaliadas até o momento, e pouquíssimos estudos foram realizados na América La-tina (Brown et al. �999, Scheu 2003, Huerta et al., Brown et al. e Avila et al., este número). Geralmente, o efeito das minhocas é positivo, aumentando a produtividade das plantas (Brown et al. �999, Scheu 2003), via alterações nas propriedades físico-químicas do solo, no crescimento das raízes (Brown et al., este número), na atividade e populações de fito-parasitas, microorganismos patogênicos e benéficos, na produ-ção de fito-hormônios, e na germinação e distribuição de sementes (Brown et al. 2004, Domínguez et al., este número).

Portanto, na maioria dos casos, pode ser interessante buscar aumentar suas popu-lações, em prol da fertilidade do solo e sustentabilidade agrícola e ambiental. Porém, ainda são necessários mais dados de coleta e correlações das propriedades biológicas com os demais parâmetros físico-químicos importantes na descrição e identificação de solos férteis e altamente produtivos. Para melhor aproveitar os benefícios gerados pelas minhocas à produtividade agrícola e florestal, é preciso também conhecer os fatores (e combinações dos mesmos) que promovem suas populações, atividade e efeitos positivos ao solo. Porém, apenas alguns trabalhos científicos nesse sentido foram realizados, até o momento, na América Latina (Brown & Fragoso 2007).

Apesar dos efeitos benéficos das minhocas sobre as plantas serem predominantes (Brown et al. �999), há casos em que as minhocas podem se comportar como pragas, causando danos às lavouras. Esse fenômeno tem sido observado especialmente em cultivos de arroz nas Filipinas, na Austrália (Barrion & Litsinger �997, Kale et al. �989, Stevens & Warren 2000, Simpson et al. �993ab) e, empiricamente, no Brasil (Barrigossi et al. 2009). O dano está normalmente associado a altas populações de minhocas em arroz irrigado, cuja atividade de bioturbação do solo enfraquece o sis-tema radicular, causando tombamento das plantas e dificultando a colheita. Diversos relatos de agricultores e técnicos confirmaram que esse fenômeno vem ocorrendo em alguns locais no Mato Grosso, Mato Grosso do Sul e no Rio Grande do Sul, onde pesticidas (carbamatos) estão sendo usados para eliminá-las das lavouras (Bartz et al. 2009). Segundo os produtores, a redução da produção de grãos em campos com altas populações de minhocas pode chegar a �5%, comparada a de campos com baixas populações (J.A. Barrigossi, comunicação pessoal). Suspeita-se que as práticas de manejo estejam causando uma explosão demográfica das minhocas e, consequente-mente, esses efeitos negativos, mas o fenômeno ainda não foi bem estudado e existe


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controvérsia na literatura sobre o assunto em nível internacional. Alguns autores afir-mam que as minhocas não causam danos, enquanto outros afirmam que sim. Clara-mente, estes fenômenos devem ser mais bem pesquisados para comprovar as espécies envolvidas, suas populações, os danos causados e os possíveis métodos de controle a ser em efetuados (com o mínimo de impacto ambiental negativo).

MINHOCAS COMO INDICADORAS DE CONTAMINAÇÃO AMBIENTALO uso de insumos externos é essencial para manter a alta produtividade e fertilidade dos solos cultivados intensamente. Contudo, o uso indiscriminado desses insumos (especialmente pesticidas) pode afetar negativamente a biota do solo, incluindo as minhocas (Edwards & Bohlen �996). Alguns produtos possuem efeitos diretos, en-quanto outros causam alterações mais sutis, indiretas, nas populações de minhocas. Algumas minhocas podem evitar áreas contaminadas por substâncias xenobióticas tais como pesticidas, metais pesados e hidrocarbonetos de petróleo (Loureiro et al. 2005, Römbke �996), o que, evidentemente, impede sua ação benéfica no solo, refle-tindo no funcionamento de todo o ecossistema.

Atualmente, a avaliação do potencial toxicológico de substâncias químicas para o solo tem sido feita usando testes de toxicidade aguda e de reprodução (efeito crô-nico) (OECD �984, ISO ��268-� �993, ISO ��268-2 �998). Testes de repelência ou fuga, baseados na resposta comportamental das minhocas, têm sido propostos como uma alternativa para a rápida avaliação de solos contaminados, inclusive em baixas concentrações do produto (Yeardley et al. �996, Slimak �997, Hund-Rinke & Wie-chering 200�). Ambos os testes são úteis para avaliar os efeitos e possíveis riscos da contaminação de solos, mas normalmente envolvem solo artificial e condições que não refletem adequadamente a realidade do produto quando aplicado no campo. Além disso, foram desenvolvidos para a espécie-teste padrão E. fetida, que vive em hábitats ricos em MO como resíduos orgânicos de origem animal ou vegetal, e não sobrevive em solos tropicais, como as espécies endógeas nativas. Contudo, muitos estudos latino-americanos foram realizados com outra espécie, E. andrei, e erronea-mente atribuídos à espécie E. fetida, por serem espécies bastante similares externa-mente (Andrea e Domínguez et al., este número).

Embora E. fetida e E. andrei possam ser consideradas menos relevantes para es-tudos toxicológicos, por não representarem a fauna de minhocas de solos tropicais, estas têm sido amplamente utilizadas, já que ainda não foi encontrada uma espécie tropical adequada para testes toxicológicos em laboratório (Andréa, este número). Para tal finalidade, é necessário encontrar e criar em cativeiro espécies nativas (por exemplo, P. corethrurus) ou exóticas (por exemplo, Dichogaster ou Amynthas spp.) comumente encontradas em solos manejados (agrícolas e florestais), e reproduzir condições de solo mais semelhantes à realidade do campo nas regiões neotropicais. Avaliações preliminares usando a espécie nativa P. corethrurus e solos tropicais têm


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sido realizadas com êxito, e demonstram potencial para aplicação mais ampla (Garcia 2004). Esses testes precisam ser mais bem desenvolvidos e padronizados para garan-tir uma maior relevância ecológica e agronômica dos estudos ecotoxicológicos.

MINHOCAS COMO INDICADORAS DA BIODIVERSIDADE DO SOLOSendo engenheiras do ecossistema, as minhocas alteram o solo como um hábitat físi-co para os demais organismos edáficos (Lavelle et al. �997). Sua atividade pode levar ao aumento ou diminuição na população de diversos organismos no solo, incluindo representantes da macro, meso e micro-fauna. Especificamente, têm-se observados efeitos da atividade das minhocas na diversidade, abundância e atividade de diversos fungos (incluindo micorrizas), bactérias, protozoários, nematóides (de vida livre e fitoparasíticos), enquitreídeos, colêmbolos, ácaros, milipéias, tatuzinhos e outros ani-mais (Brown �995, Brown & Doube 2004, Edwards & Arancón 2005). Mas o efeito final das minhocas sobre a comunidade edáfica e sua biodiversidade varia conforme a composição específica da comunidade de minhocas, sua abundância num determi-nado solo, a composição do ambiente (tipo de solo e vegetação) e as interações com outros organismos habitando o solo no local (Brown et al. 2000). Os organismos mais susceptíveis à competição por recursos ou àqueles incapazes de se adaptar à drilosfera criada pelas minhocas podem sofrer uma diminuição de suas populações e/ou atividade. Já aqueles capazes de competir ou de utilizar as estruturas e recursos disponibilizados ou alterados pelas minhocas, podem se manter ou até aumentar em abundância.

Contudo, existem pouquíssimos dados sobre as características da drilosfera pro-duzidas pelas espécies mais comuns em agroecossistemas (Fragoso et al. �999a), e pelas centenas de espécies presentes na vegetação nativa nos diversos biomas latino-americanos (Fragoso & Brown 2007). Além disso, a comunidade edáfica tem sido avaliada geralmente de forma restrita (Moreira et al., 2006, Aquino et al. 2008), e maiores estudos são necessários sobre a biodiversidade do solo em geral e sobre os possíveis impactos da engenharia do ecossistema induzida por comunidades de mi-nhocas (especialmente espécies nativas) sobre o solo e sua comunidade/diversidade.

MINHOCAS COMO INDICADORAS DE PERTURBAÇÃO AMBIENTALDevido à alta correlação de algumas espécies de minhocas com certas propriedades ambientais (tipo de solo, vegetação, etc.), sua baixa capacidade de dispersão e grande susceptibilidade a mudanças no tipo de vegetação, à contaminação, à perturbação do solo, e a outras mudanças físicas, químicas ou biológicas nos ecossistemas, as mi-nhocas podem ser usadas como indicadores de perturbações ambientais antrópicas e naturais (Paoletti �999). Por exemplo, no Brasil, das 260 espécies nativas conhecidas, 80% estão associadas à hábitats particulares, têm distribuição restrita (encontrada em


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apenas um ou dois locais) e poderiam ser consideradas endêmicas (Brown & James 2007). Várias dessas espécies poderiam servir como indicadores de paleo-ambientes e de vegetação primária ou em bom estado de preservação.

Porém, até o momento, as minhocas não têm sido usadas para esse fim, principal-mente pela falta de conhecimento das espécies nativas e sua distribuição nos países Latino-Americanos, pela falta de pessoal qualificado para realizar tais estudos (exis-tem poucos pesquisadores e taxonomistas de minhocas na América Latina), e pela pouca interação entre pesquisadores de minhocas e biólogos da conservação.

Uma exceção fortuita ocorreu numa viagem realizada em fevereiro de 2006, quan-do os pesquisadores James & Brown (este número) encontraram, em um fragmento de Mata Atlântica do Parque Estadual do Itacolomi (Ouro Preto, Brasil), uma espécie de minhoca (Fimoscolex sporadochaetus Michaelsen, �9�8) que havia sido declarada extinta (Machado et al. 2005). Felizmente, os pesquisadores também conheceram nessa viagem, uma pesquisadora envolvida na elaboração do plano de manejo do parque. Assim, o local onde essa minhoca foi encontrada, e seu entorno, foi usado no plano de manejo, visando melhor preservação da espécie e seu hábitat e, conseqüen-temente, de outros animais, plantas e microorganismos que habitam o local. Esse tipo de informação é importante e deveria ser gerado e utilizado em outros casos onde ocorrem alto endemismo e espécies que poderiam estar ameaçadas.

Muitas espécies exóticas (oriundas de outros países e não nativas ao país) de mi-nhocas são amplamente distribuídas no Brasil (Brown et al. 2006a) e na América Latina (Fragoso & Brown 2007), e estas quase sempre estão associadas a ambientes antropogênicos, e a atividades humanas de dispersão (Righi �997). Por serem espécies adaptadas a essas áreas, elas são úteis indicadoras de ecossistemas perturbados. Algu-mas espécies exóticas são fáceis de coletar e identificar sendo, portanto, úteis para ava-liar a integridade de ecossistemas e o histórico de perturbação (Fernandes et al., este número), dados essenciais para conhecer a biodiversidade de um ecossistema, deter-minar a necessidade de sua preservação, e elaborar um plano de manejo. Esses dados seriam também úteis na escolha de novas áreas para unidades de conservação, e para determinar áreas melhor preservadas que precisam maiores esforços de conservação.

Além disso, a atividade de espécies exóticas pode ter conseqüências tanto posi-tivas como negativas para o solo, as plantas e as populações de espécies nativas do local invadido (Righi �967, Hendrix & Bohlen 2002). Porém, sabe-se muito pouco do efeito da presença e da invasão de novas áreas por estas espécies nas propriedades e processos edáficos, e sobre as populações (diversidade, abundância, biomassa) de espécies de minhocas nativas e outros organismos edáficos (González et al. 2006, Brown et al. 2006a). Considerando a crescente pressão antrópica sobre os ecossiste-mas naturais latino-americanos, a fragilidade de muitos destes, e o poder invasor de certas espécies exóticas, a integridade da flora e fauna desses ambientes pode estar comprometida.


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Esses fenômenos e o potencial uso das espécies nativas e exóticas (e a proporção de ambas; Fragoso et al. �997, Brown & James 2007) como indicadores do estado de preservação precisam ser mais bem investigados. Além disso, as coletas realizadas até o momento ainda são insuficientes para determinar com precisão o endemismo de muitas espécies nativas latino-americanas (Fragoso & Brown 2007). Um maior es-forço de coleta deve ser feito, não só para determinar a diversidade total de minhocas latino-americanas, mas também para verificar aquelas que têm distribuição restrita e/ou estão ameaçadas, devido a necessidades ambientais específicas, comportamento, e/ou pressão antrópica sobre suas populações.

MINHOCAS COMO INDICADORAS DO MANEJO DE ECOSSISTEMASAs decisões humanas sobre o manejo do solo e dos ecossistemas jogam um papel crucial na determinação de diversos fatores importantes para a manutenção das popu-lações e diversidade de minhocas. A ausência de preparo do solo, o uso (ou não) de insumos agroquímicos (calcário, fertilizantes, herbicidas, pesticidas, fungicidas) ou orgânicos (esterco/adubos orgânicos), cultivos de cobertura/adubos verdes, rotações, irrigação, fogo e máquinas pesadas são fatores importantes (Fig. 2). O efeito dessas práticas é variável e pode aumentar ou diminuir a diversidade, abundância e atividade da população de minhocas de um determinado local (Hendrix et al. �990). As espé-cies anécicas e epígeas são especialmente afetadas por práticas que alteram a quanti-dade e qualidade da liteira, como queimadas, compactação, preparo do solo (efeitos negativos), ou o uso de coberturas vegetais, adubo orgânico e plantio direto (efeitos positivos). Já as espécies endógeas parecem ser menos afetadas e mais resistentes a muitas práticas agrícolas, e tendem a ser mais abundantes em solos de agroecossiste-mas (Fragoso et al. �999b).

A qualidade e quantidade de MO produzida e depositada dentro do solo e na sua superfície, e o tipo e combinação de plantas usadas ou presentes no ecossistema, são importantes determinantes das populações e diversidade de minhocas em um determinado local (Fig. �). Ecossistemas com proteção da superfície do solo e maior aporte de recursos orgânicos tendem a ter maiores populações de minhocas (Lavelle et al. 200�). A presença de árvores (Lavelle & Spain 200�) e de gramíneas (Decaëns et al. 2004) também é importante, pois altera o microclima local e as propriedades do solo e, portanto, suas condições como hábitat para as minhocas.

Na América Latina em geral, e no Brasil, em particular, diversos estudos têm avaliado populações de minhocas em diferentes ecossistemas, vegetação e práticas de manejo do solo, mas apenas alguns estudos foram realizados em sistemas agroflo-restais e agrosilvopastoris, e plantações florestais (Lavelle et al. �994, Fragoso et al. �999b, James & Brown 2006, Bautista & Delgado 2003, Baretta et al. 2007, Baretta et al., Rousseau et al., Falco & Momo, Momo & Falco e Zerbino, este número). Sabe-se


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que algumas técnicas como o plantio direto ou coberturas verdes perenes como planta-ções de árvores e pastagens, aumentam suas populações (Brown et al. 2003, Decaëns et al. 2004, Barros et al. 2003). Porém, sabe-se muito pouco do efeito de sistemas mais integrados e menos intensivos de manejo (produção orgânica, sistemas flores-tais ou agroflorestais) sobre as populações de minhocas nativas latino-americanas.

Portanto, para melhor entender e aproveitar o potencial das minhocas como in-dicadoras do manejo e da sustentabilidade das técnicas adotadas, especialmente em agroecossistemas, é ainda necessário aumentar o conhecimento das populações de minhocas em diferentes condições de solo, clima, vegetação e em diferentes tipos de agroecossistemas. Como há várias metodologias para coletar minhocas, e suas popu-lações são afetadas pelas condições climáticas, é necessário possuir dados de coletas em diferentes épocas e anos e padronizar os métodos e épocas de coleta (Baretta et al. 2007, Martins et al., este número). Esses dados podem ser usados tanto para fazer uma avaliação do estado atual, quanto para conhecer e prever as tendências positivas ou negativas do manejo adotado nos ecossistemas sobre as populações de minhocas. Uma base de dados como essa poderia ser usada para comparar e prever mudanças in-duzidas por práticas de manejo, e para escolher as técnicas que promovem as espécies desejadas, visando estimular seus efeitos benéficos ao solo e seu funcionamento.

O 3º ENCONTRO LATINO AMERICANO DE ECOLOGIA E TAXONOMIA DE OLIGOQUETAS (ELAETAO3)

Seguindo a tradição iniciada com o �º Encontro Latino Americano de Ecologia e Taxonomia de Oligoquetas (ELAETAO �) realizado em Londrina, Brasil (2003) (Brown & Fragoso 2007), e continuada pelo ELAETAO2 em San Juan, Puerto Rico (2005) (Sastre-de-Jesús & González 2006), realizou-se, em Curitiba, Brazil, o ELA-ETAO3, de 3-6 de dezembro de 2007.� O tema do encontro foi “Minhocas como bio-indicadoras ambientais: Princípios e práticas.” Participaram 49 pessoas de �0 países (Fig. 3), e se apresentaram 30 palestras e mais de 30 pôsteres, em quatro sessões: �) Importância ecológica das minhocas; 2) Princípios e práticas do uso de minhocas co-mo bioindicadoras de perturbação em ecossistemas naturais; 3) Princípios e práticas metodológicas do uso de minhocas como bioindicadoras ambientais; 4) Princípios e práticas do uso de minhocas como bioindicadoras de perturbação em ecossistemas produtivos.

Os trabalhos escolhidos para publicação nesse número especial abordam diversos temas relacionados ao uso das minhocas como bioindicadoras: a) de perturbação ou de condições ambientais em ecossistemas naturais (Fernandes et al., James & Bro-

� O evento foi organizado pela Universidade Positivo e a Embrapa Florestas e recebeu financiamento do CNPq, Em-brapa (Agrofuturo), Iguaçu Celulose S.A., Fundação Agrisus e Universidade Positivo.


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wn, Momo & Falco); b) da fertilidade e do potencial produtivo do solo (Bartz et al., Brown et al., Avila et al., Huerta et al., Hernández et al.); c) da contaminação do solo (Andréa); d) do manejo de ecossistemas (Lima & Brussaard, Ruiz et al., Falco & Momo, Baretta et al., Zerbino, Feijoo et al., Rousseau et al.); e e) métodos de coleta e estudos quantitativos (incluindo a genética molecular) para avaliação do potencial como indicadoras (Martins et al., Baretta et al., Siqueira et al., Rousseau et al.). Ou-tros trabalhos abordaram temas mais gerais, como a biodiversidade de oligoquetas na América do Sul (Christoffersen) e o conhecimento tradicional sobre minhocas (Schiedeck et al.). Finalmente, uma série de trabalhos também enfocou a importância de processos ecológicos que ocorrem durante a minhocultura (Brandón et al., Do-mínguez et al., Aira & Domínguez, Steffen et al.), a biologia das espécies envolvidas (Domínguez & Gómez-Brandón, Domínguez et al.), e o uso do húmus como biofer-tilizante (Domínguez et al., Steffen et al.).

Um tema amplamente comentado durante o evento foi a necessidade urgente de treinamento em taxonomia de minhocas, um processo complexo e de longa duração.

Figura 3. Participantes do 3º Encontro Latino Americano de Ecologia e Taxonomia de Oligoquetas (ELAETAO 3) realizado na Universidade Positivo em Curitiba, Brazil, de 3-6 de dezembro de 2007

(Foto Klaus D. Sautter).


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Com a morte do Prof. Gilberto Righi e a aposentadoria iminente de outros taxono-mistas Latino Americanos, restam poucos pesquisadores que podem identificar as espécies de minhocas nativas da América Latina (Christoffersen, este número). Esse problema é ainda exacerbado pela existência provável de (no mínimo) outras �000 espécies de minhocas a serem encontradas e descritas na América Latina. Usando a taxa anual de descrição de espécies de minhocas do Dr. Righi (6,4 espécies por ano; Fragoso et al. 2003), seriam necessários 5 taxônomos trabalhando durante 43 anos, para descrever essas espécies.

Porém, esses recursos humanos não estão disponíveis/existentes e deve-se, por-tanto, buscar capacitar urgentemente novos taxonomistas para apoiar os esforços de reconhecimento, conservação e manejo da mega-diversa fauna latino-americana. Além disso, deve-se buscar digitalizar e disponibilizar as informações taxonômicas (fotos, diagramas, descrições) existentes das espécies conhecidas e produzir chaves de identificação para as espécies mais comuns, tanto nativas como exóticas na Amé-rica Latina. Essas atividades estão sendo realizadas pelos membros do ELAETAO e em breve as informações serão disponibilizadas na internet, visando facilitar os trabalhos de pesquisa com minhocas no continente Americano.

Em conclusão a presença, abundância e diversidade de minhocas podem indicar o impacto causado por diversas atividades antrópicas em ecossistemas agrícolas e naturais, incluindo seu manejo, nível de perturbação, conservação, contaminação e produtividade potencial. Contudo, o uso das minhocas como indicadores ambientais, continua sendo restrito na América Latina, principalmente devido às limitações no conhecimento da biologia básica, da taxonomia e da ecologia da maioria das espécies presentes nos ecossistemas latino-americanos. Alternativas para contornar essas di-ficuldades estão sendo desenvolvidas e espera-se que futuras pesquisas e cooperação na área, assim como realizado nos ELAETAO tragam grandes avanços no conheci-mento e no uso das minhocas como indicadoras ambientais.

AGRADECIMENTOSOs autores agradecem o apoio recebido durante o evento pelos colegas K.D. Sautter, Cláudia Garbuio e Décio Adams Júnior, e as organizações que financiaram o evento: Agrisus, Iguaçu Celulose e o CNPq.

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ASPECTOS CULTURAIS ASSOCIADOS ÀS MINHOCAS NO BRASIL

Gustavo Schiedeck,1 José Ernani Schwengber,1 Joel Henrique cardoSo,1 Márcio de Medeiros gonçalveS2 & Greice de Almeida Schiavon3

1 Estação Experimental Cascata, Embrapa Clima Temperado, BR 392, km 78, 96001-970, CP 403, Pelotas, Rio Grande do Sul, Brasil. e-mail: [email protected]

2 Programa de Pós-graduação em Sistemas de Produção Agrícola Familiar, Universidade Federal de Pelotas, Capão do Leão, Rio Grande do Sul, Brasil. e-mail: [email protected]

3 Curso de Bacharelado em Ecologia, Universidade Católica de Pelotas, Pelotas, Rio Grande do Sul, Brasil. e-mail: [email protected]

Schiedeck, G., J. E. Schwengber, J. H. Cardoso, M. de M. Gonçalves, G. de A. Schiavon. 2010. Aspectos culturais associados às minhocas no Brasil. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 19-33.

RESUMO. Os oligoquetas fascinam os pesquisadores há muito tempo, porém, no Brasil, poucos sabem a origem do nome comum dado ao animal com que trabalham diariamente: ‘minhoca’. Da mesma forma, o ‘mito do minhocão’ surge no imaginário popular do brasileiro do interior como um personagem da natureza capaz de provocar medo, respeito e admiração. O trabalho procurou resgatar estes elementos por meio de consultas bibliográficas e pela rede mundial de computadores com o objetivo de preservar o legado cultural que índios, africanos e europeus construíram sobre a figura da minhoca. Sobre a etimo-logia do vocábulo ‘minhoca’, duas hipóteses apresentam bons elementos para discussão: a africana e a sul-americana ou brasileira. Contudo, os textos recentes preferem informar sua origem como obscura ou incerta. O ‘mito do minhocão’ é encontrado em diversas regiões do país, em especial onde rios, lagoas e áreas alagadas são fatores de destaque. Em cada relato assume distintas formas e comportamentos, mas com maior freqüência é descrito como uma minhoca ou cobra de tamanho descomunal que costuma desbarrancar as margens dos rios e virar os barcos dos pescadores. O ‘minhocão’ também é visto por muitos como um defensor da natureza contra aqueles que agridem o ambiente.Palavras chave: Etimologia, cultura, mitos, Oligochaeta.

Schiedeck, G., J. E. Schwengber, J. H. Cardoso, M. de M. Gonçalves, G. de A. Schiavon. 2010. Aspectos culturales asociados a las lombrices de tierra en Brasil. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 19-33.

RESUMEN. Los oligoquetos fascinan a los investigadores hace mucho tiempo, pero en Brasil poco se sabe sobre el origen de su nombre común, ‘minhoca’. Igualmente, el mito del ‘minhocão’ surge en el imaginario popular del brasileño del interior como un personaje de la naturaleza capaz de provocar miedo, respeto y admiración. El estudio buscó rescatar estos elementos a través de una revisión de la bibliografía y usando la red mundial de computadores, con el objetivo de preservar el legado cultural

ISSN 0065-1737 Acta Zoológica Mexicana (n.s.) Número Especial 2: 19-33 (2010)


Schiedeck et al.: Aspectos culturais das minhocas no Brasil

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que indígenas, africanos y europeos construyeran sobre la imagen de la lombriz. Sobre la etimología del vocablo adoptado en Brasil (minhoca) para designar las lombrices, dos hipótesis presentan elementos interesantes para la discusión: una de origen africana y otra de origen americana o brasileña. A pesar de todo, los trabajos recientes prefieren informar el origen etimológico del nombre común como obscura e incierta. El mito de la lombriz gigante, el ‘minhocão’, es encontrado en distintas regiones del país, en especial donde hay ríos, lagunas y humedales. En cada relato la lombriz gigante asume distintas formas y comportamientos, pero con mayor frecuencia es descrita como una gran lombriz o víbora de propor-ciones descomunales, que derrumba las márgenes de los ríos y tumba las embarcaciones de pescadores. La lombriz gigante también es vista por muchos como un defensor de la naturaleza contra aquellos que contaminan las aguas y destruyen al medio ambiente.Palabras clave: Etimología, cultura, mitos, Oligochaeta.

INTRODUÇÃOAs minhocas fascinam os homens há muito tempo, tanto por suas peculiaridades mor-fológicas e anatômicas quanto pelo papel que desempenham na natureza. Desde a antigüidade, a importância das minhocas já era reconhecida por gregos e egípcios (Minnich 1977, Righi 1997). Porém, coube a Charles Darwin, em seu trabalho “The formation of vegetable mould through the action of worms with observations on their habits”, de 1881, dar às minhocas um lugar de destaque no processo de pedoturbação e ciclagem da matéria orgânica do solo (Feller et al. 2003).

Atualmente, cientistas do mundo todo pesquisam as minhocas com os mais dife-rentes objetivos: do seu uso como bioindicador da qualidade ambiental ao aprovei-tamento na transformação de resíduos orgânicos agrícolas e urbanos para geração de adubo, passando pelo seu uso na alimentação animal e humana até o desenvolvimento de cosméticos e fármacos para o tratamento de doenças.

Neste universo de ciência e tecnologia, muitas vezes perdem-se de vista outros aspectos importantes e que, por sua vez, estão estreitamente ligadas à forma como o ser humano compreende o mundo que o cerca e às estratégias pela busca em perpe-tuar esse conhecimento. Os saberes populares são transmitidos de geração à geração por meio de processos de memória coletiva, constituindo um corpo de conhecimento que, aliado à criatividade e experiências dos indivíduos, orientam sua “práxis” frente ao ambiente (Barahona 1987, Toledo 1991).

No Brasil, a origem da palavra ‘minhoca’ é desconhecida pela maioria das pesso-as, inclusive pesquisadores dedicados à sua preservação ou aproveitamento. Da mes-ma forma, a minhoca é apropriada pela cultura popular do brasileiro do interior sob o ‘mito do minhocão’, também pouco conhecido do público em geral. Esse texto não tem a pretensão de fazer uma análise profunda sobre o assunto. É apenas uma tentati-va de resgatar uma das múltiplas facetas em que a sociedade brasileira, caracterizada pelo pluralismo de etnias, se apropria de uma idéia ou de uma imagem simples como a ‘minhoca’ para construir um pouco de sua própria identidade cultural.


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ETIMOLOGIA DA PALAVRAOs cientistas acreditam que possam existir cerca de 8000 espécies de minhocas no mundo (Fragoso et al. 1997) e toda essa diversidade exige um grande esforço dos especialistas em classificá-las de forma inequívoca. Entretanto, o conhecimento po-pular é bem menos exigente nesse sentido e as minhocas são adjetivadas e agrupadas de acordo com suas características externas, comportamento, origem ou local onde são encontradas. Dessa forma, são identificadas a vermelha-da-Califórnia (Eisenia fetida (Savigny 1826) ou E. andrei Bouché 1972), a minhoca mansa ou rabo de es-cova (Pontoscolex corethrurus (Müller 1857)), a gigante africana (Eudrilus eugeniae (Kinberg 1867)), minhoca-louca ou puladeira (Amynthas gracilis (Kinberg 1867) ou A. corticis (Kinberg 1867)), dentre outras. No entanto, poucas são as pessoas que questionam a origem da própria palavra ‘minhoca’.

Em muitos idiomas, a palavra que designa minhoca está relacionada, de forma geral, ao seu habitat e à sua semelhança com os vermes. Em inglês, minhoca é ‘ear-thworm’ (verme da terra), em francês é ‘ver de terre’ (verme da terra), em espanhol ‘lombriz de tierra’ (lombriga da terra), em italiano é ‘lombrico’ (lombriga) e em ale-mão é ‘regenwurm’ (verme das chuvas). O termo ‘verme’, foi utilizado por Carl von Linné no século XVIII para classificar todo animal invertebrado não-artrópode, com simetria bilateral, entre os quais eram enquadradas as minhocas, as sanguessugas, a lombriga (Ascaris lumbricoides), a solitária (Taenia solium), além dos moluscos sem conchas e até mesmo as águas-vivas. Verme é uma palavra originária do Latim (vermis), que por sua vez era empregada para designar, de forma genérica, certos in-vertebrados como lombrigas, minhocas, larvas de alguns insetos e parasitas do corpo animal (Koehler 1959, Bueno 1974, Ferreira 2004).

Com o avanço da ciência e dos sistemas taxonômicos, a classificação proposta por Linné tornou-se obsoleta por sua imprecisão, ao ponto de, nos dias de hoje, ‘verme’ não ser considerado sequer um táxon. Não obstante, a palavra ainda é ampla e cor-rentemente utilizada pela população para designar os animais de corpo alongado ou achatado, mole e glabro, sem apêndices articulados e patas.

Por sua vez, o termo ‘lombriga’, também originário do Latim (lumbricus), era mais específico em seu significado, sendo usado por seus falantes para designar ape-nas o parasito intestinal que leva seu nome ou também minhoca (Koehler 1959, Tor-rinha 1986, Houaiss et al. 2007).

A língua portuguesa, com mais de 215 milhões de falantes no mundo, é o quinto idioma mais falado no mundo e o terceiro no ocidente. Ao contrário das principais línguas ocidentais contemporâneas e apesar de ter suas raízes alicerçadas no Latim, é a única que, aparentemente, não vincula o nome genérico dos representantes da Classe Oligochaeta à morfologia vermiforme ou ao local em que é mais comumente encontrado.


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A busca da etimologia da palavra minhoca na língua portuguesa é mais compli-cada do que se pressupõe. Sua real origem é considerada controversa e obscura pelos autores mais recentes (Cunha 1986, Ferreira 2004, Houaiss et al. 2007).

Origem africanaAs primeiras datações do vocábulo minhoca na língua portuguesa surgiram a partir do século XVI, ao redor de 1560, em um romance de Jorge Ferreira de Vasconcellos intitulado Ulíssipo (Cunha 1986, Houaiss et al. 2007). Logo, as minhocas deveriam ser designadas por outra palavra anteriormente a esse período. Entre o século XII e o século XVI, num período lingüístico conhecido como “português arcaico”, as minho-cas eram conhecidas pelos lusos pelo vocábulo ‘lombriz’ (Righi 1997), assim como é na Espanha nos dias de hoje.

O momento histórico indicado para o surgimento do vocábulo ‘minhoca’ e a subs-tituição do termo ‘lombriz’ coincide com uma época em que os portugueses, de forma pioneira, iniciaram as grandes navegações. A expansão portuguesa começou a partir de 1415 com a tomada de Ceuta, no norte da África, e em 1487 toda a costa oeste do continente já havia sido navegada. Em 1483, o navegador português Diogo Cão tornou-se o primeiro europeu a chegar à foz do Rio Congo, ponto que estabelece a fronteira entre a República do Congo e Angola (Bueno 2006). Nesse contexto, a interação entre portugueses e angolanos pode ter sido a ponte para incorporação da palavra ‘minhoca’ ao vocabulário português.

Alguns indícios apontam que o termo ‘minhoca’ vem do Mbundu (Quimbundo ou Kibundu em português), uma língua da família Bantu, mais precisamente de Angola (Victoria 1958). O Quimbundo é uma língua de grande relevância social por ser a lín-gua tradicional da capital do País, Luanda, e do antigo reino dos N’gola. É um idioma falado por cerca de 3 milhões de pessoas, sendo a segunda língua da Angola em ter-mos de número de falantes e, ao mesmo tempo em que emprestou muitas palavras à língua portuguesa, também incorporou desta muitos vocábulos. Foi a primeira língua africana a ser estudada e traduzida na Europa e uma das que mais conviveu com o idioma português desde o século XVI (Ramos 1997).

Para alguns, ‘minhoca’ é um neologismo do Quimbundo para ‘nioka’ (ou ainda ‘nhoka’, ‘nhoca’ ou ‘nkoka’) em Angola, ou ‘nyoka’ em Moçambique, que significa em ambos os países cobra ou víbora (Alpers 2005, Ramos 1997, Katulembe 2008). Mesmo apresentando um vocabulário incompleto e precisando recorrer ao português em muitos casos, o Quimbundo, por outro lado, possui um vocábulo específico para designar ‘verme’ ou ‘lombriga’ que é a palavra ‘ribuka’.

Em alguns endereços disponíveis na rede mundial de computadores destinados à língua Quimbundo, é possível encontrar variações e discrepâncias: enquanto em al-guns a origem da palavra minhoca está no vocábulo ‘kinhoka’ (com K), que significa


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cobra comprida (Pinto 2008) ou simplesmente cobra ou serpente (Chaia 2006), em outros ‘kinhoca (com C) é traduzido como ‘fome’ (Katulembe 2008). Não obstante, publicações de referência na língua portuguesa apresentam ainda outra etimologia, de origem quimbunda, para minhoca: ‘munhoca’ (Larousse 1999).

Toda essa complexidade pode estar relacionada à variedade lingüística original existente na África. Apenas em Angola há onze grupos lingüísticos, subdivididos em cerca de noventa dialetos, sendo as principais línguas: o umbundu, falado na parte central do país; o kikongo, falado ao norte; o chokwe-lunda e o kioko-lunda, no nor-deste, além do próprio kimbundu, falado por grupos aparentados do litoral, incluin-do a capital Luanda. Desta forma, para facilitar a comunicação entre as diferentes línguas nativas, o português tornou-se uma espécie de língua franca, promovendo e sofrendo modificações (Medeiros 2008).

Deve-se levar em conta também que, pouco após os contatos lingüísticos iniciais entre portugueses e africanos, os primeiros escravos negros foram levados para a Eu-ropa. Nesse contexto, a luta para aprender o idioma português sob condições desfavo-ráveis ocasionava distorções, que por sua vez ficou conhecida como “língua de preto” ou “fala da guiné”. Nos agrupamentos de escravos não predominava uma língua em particular, sendo, por isso, difícil aferir a influência direta de uma língua em particu-lar sobre o português. Assim, os primeiros vocábulos afro-portugueses apresentaram diferenças naturais decorrentes da sua origem, como por exemplo, o português gera-do em Moçambique e o gerado em Angola (Lipski 2008a)

Origem Sul-Americana ou BrasileiraEmbora a influência africana na língua portuguesa do Brasil seja incontestável, so-bretudo na dimensão lexical (Lipski 2008b), a teoria da origem sul-americana da palavra minhoca também apresenta seus defensores.

A minhoca é um ser conhecido por diversos povos indígenas sul-americanos. De fato, alguns grupos indígenas até consomem, ou consumiam historicamente, minho-cas como alimento (Paoletti & Dufour 2005). Portanto, existem diversas palavras nas diferentes línguas nativas da América do Sul para designá-la (Tabela I).

Essas demonstram uma imensa variação morfológica e, conseqüentemente, foné-tica. De fato, uma só tribo da Amazônia Venezuelana (Ye’kuana), próxima à divisa com o Brasil, possui 16 etno-nomes para as minhocas (Paoletti & Dufour 2005). Não obstante, por volta de 1500, quando desembarcaram os primeiros colonizadores portugueses, o dialeto mais falado da “Língua Brasílica” no litoral era o Tupi (Tunes 2008).

Para os falantes do Tupi na época, a palavra usada para designar ‘minhoca’ era ‘aboy’. De forma semelhante ao que ocorre no Quimbundo, ‘aboy’ (ou ‘abói’) deriva de ‘mboy’ (ou ‘mboîa’, ‘mbói’ ou ‘moy’) que por sua vez significa ‘cobra’ (Furtado 1969, Bueno 1987, Navarro 2008, Nicolai 2008, ilva 2008).


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Surpreende o fato de haver, segundo alguns autores, uma palavra ‘minhoca’ na língua Tupi. Conforme Teodoro Sampaio, importante geógrafo e historiador brasi-leiro do final do século XIX e início do século XX, o termo ‘minhoca’ derivava de ‘mi-nhoca’ ou ‘mi-nhogá’ (Victoria 1958), significando não o anelídeo em si, mas o verme que é extraído, arrancado ou tirado da terra (Bueno 1987). Contudo, estes vocábulos originais não foram localizados em nenhuma das outras obras consultadas ou endereços eletrônicos.

Apesar das dúvidas que existem sobre a raiz da palavra ‘minhoca’, as populações indígenas apresentaram uma contribuição, essa sim, inquestionável. Tal contribuição se deu na adjetivação das minhocas com o uso do elemento de composição ‘-uçu’ ou ‘-açu’ (‘gwa’su’ em Tupi ou sob as formas ‘wa’su’, ‘a’su’ e ‘-u’su’), que designa

Tabela I. Transcrição ortográfica para o vocábulo ‘minhoca’ em diferentes línguas indígenas de diversas regiões do Brasil e da tribo Ye’kuana do Sul da Venezuela.

Língua Estado Transcrição ortográfica Referência

kuikuro Mato Grosso Oto Museu do Índio (2008); Instituto Socioambiental (2008)Kayabí Mato Grosso e Pará Ewa’it

Krahô Tocantins Kutõn

Yawalapíti Mato Grosso Uxinha

Munduruku Pará, Mato Grosso e Amazonas

Nasen´pu

Karitiana Rondônia Gyryj

Umutina Mato Grosso Halomoty

Kamayurá Mato Grosso Wewa’it

Tukano Noroeste da Amazônia AhũẼ

? Acre Chibui Righi & Guerra (1985)

Caigange Paraná, São Paulo Panxin Righi (1971)

Maiongong Roraima Motu Righi (1998)

Pacaas-Novos Rondônia Emete Righi & Guerra (1985)

Ye’kuana Amazonas (Venezuela) Motto, kuru, saridi, sciciu, mawada, takasu, tanaje, daicik, vejaj, toccamo, taegic, modoiddi, mouato, araito, cetoka, kurujicette,

Righi & Araújo (1999)Moreno & Paoletti (2004)Paoletti & Dufour (2005)


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grande, vasto, considerável, formando o vocábulo ‘minhocuçu’ ou ainda ‘minhocaçu’ (Ferreira 2004, Houaiss et al. 2007), ou seja, “grande verme que é retirado ou extraído de terra”. Outros textos utilizam a grafia ‘minhocossu’ ou ‘minhocussu’, fazendo re-ferência ao fato do Tupi não possuir o sinal gráfico ‘ç’ (Bueno 1974). Desta forma, o substantivo masculino minhocuçu, como é mais utilizado, é um vocábulo tipicamente brasileiro e, de forma genérica, refere-se àqueles espécimes que apresentam diâmetro e comprimento muito superiores aos verificados nos espécimes mais comuns.

Há mais de 52 espécies de minhocuçus no Brasil; desse total apenas duas são da família Ocnerodrilidae enquanto o resto pertence à família Glossoscolecidae, prin-cipalmente aos gêneros Glossoscolex e Rhinodrilus (Brown & James 2007). Destas, apenas 5 espécies possuem comprimento maior do que um metro, enquanto espécies com 30 a 50 centímetros são relativamente comuns. Embora minhocas com gran-des dimensões sejam encontradas em todos os continentes, estas são, aparentemente, mais numerosas no Brasil (James & Brown 2006).

A ocorrência de minhocas de grande tamanho em terras brasileiras nos primeiros séculos da ocupação, em oposição à verificada nos dias atuais em virtude da degra-dação ambiental, além de justificar o uso do adjetivo ‘-uçu’ pelos falantes do Tupi, poderia também explicar a preexistência de um termo ‘minhoca’ no vocabulário in-dígena. Essa idéia ganha força a partir da análise da língua Guarani, que também era falada na costa litorânea brasileira e apresenta alguma semelhança com o Tupi, por pertencer à mesma família lingüística.

No idioma Guarani, dialeto Mbyá, ‘minhoca’ é designada por ‘evo’i’ (‘aboy’ em Tupi) e ‘evo’i guaxu’ é a expressão usada para minhocuçu ou minhocão; ‘guaxu’ (‘gwa’su’ em Tupi) representa a idéia de grande, sendo por isso um elemento gra-matical usado apenas como determinante e não como predicado (Dooley 2006). Com isso, a tradução correta seria ‘minhocão’ ou ‘minhocuçu’ e não ‘minhoca grande’.

Evidentemente, sem o estudo da datação do vocábulo, a possibilidade de existir a palavra ‘minhoca’ em Tupi fica apenas no terreno da especulação, já que o termo po-deria ter sido gerado a partir do convívio entre índios e portugueses à partir do século XVI e daí se espalhado para a Europa.

Outras hipótesesUm dos principais lingüistas e lexicógrafos portugueses, Aniceto dos Reis Gonçal-ves Viana, que viveu entre 1840 e 1914, defendia a hipótese da origem africana do vocábulo ‘minhoca’ (Bueno 1974). Contudo, o filólogo, historiador e bibliógrafo português José Pedro Machado discordava tanto da hipótese africana quanto da sul-americana, uma vez que a palavra ‘minhoca’ em meados do século XVI já era bem conhecida e documentada, inclusive em comédias escritas (Houaiss et al. 2007): seria pouco provável que, num prazo relativamente curto de tempo, o vocábulo pudesse ser internalizado e difundido pelo idioma Português naquela época. Desta forma, em


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algumas obras de referência, a etimologia da palavra ‘minhoca’ é citada apenas como controversa ou obscura (Ferreira 2004, Houaiss et al. 2007).

Apesar das hipóteses africanas e sul-americanas apresentarem argumentos inte-ressantes para o debate, uma terceira possibilidade ainda é levantada: ‘minhoca’ seria formada pela conjunção de ‘mina’ e ‘oca’ (‘min-oca’), com ressôo nasal na vogal ‘i’ (‘mĩ-oca’) e conseqüente palatização ‘nh’ e formação da palavra. O vocábulo ‘mina’ é originário do celta e denota o lugar onde são encontrados metais preciosos como ouro e prata, geralmente em depressões e a certa profundidade na terra. Por sua vez, ‘oka’ tem origem no Tupi e seu significado é a casa ou moradia usada pelos índios brasileiros. Por essa hipótese, a mais clara acepção do termo ‘minhoca’ seria: o verme que vive na terra (‘oka’) e em cujo interior abre galerias (‘mina) (Bueno 1974). Neste contexto, a palavra ‘minhoca’ apenas poderia ter se originado no Brasil e a partir da convivência de portugueses e nativos falantes do tupi, ou seja, um vocábulo euro-bra-sileiro, da mesma forma que a sua variante ‘minhocuçu’.

O MITO DO MINHOCÃOO Brasil é um país continental e do qual muitas vezes se afirma comportar o mundo todo dentro de si, em alusão às diversas etnias que compõe sua população e, conse-qüentemente, forjam sua própria identidade como nação. Num mosaico cultural for-mado por índios, negros, europeus, asiáticos e todas suas possíveis combinações, os mitos e lendas são incorporados ao imaginário popular de forma natural. Estes mitos e lendas, ao contrário do que muitos pensam, servem para que um povo possa dar significado às coisas que o rodeia, representar suas idéias e ser usado nos mais diver-sos contextos (Rocha 1996). O mito é um relato fantástico, em geral veiculado pela tradição oral e protagonizado por seres que, simbolicamente, representam as forças da natureza e os aspectos gerais da condição humana (Houaiss et al. 2007).

O mito do minhocão, embora pouco conhecido nas cidades, apresenta grande di-fusão no meio rural, em especial nas regiões onde a água de rios ou lagos tem desta-que no contexto sócio-cultural de uma comunidade. Em diversas obras de referência, a consulta ao verbete ‘minhocão’ remete à descrição quase unânime de um ser fantás-tico, muito grande, que habita os lagos, açudes, banhados e rios, ora capaz de realizar milagres, outra de assustar viajantes, índios e pescadores, virando seus barcos ou provocando o desmoronamento dos barrancos dos rios (Bueno 1974, Cascudo 1984, Houaiss et al. 2007). Às vezes, o vocábulo também é identificado como sendo sinô-nimo de minhocuçu (Bueno 1987) ou cobra-cega (Ferreira 2004).

O botânico e naturalista francês, Auguste de Saint-Hilaire, que ao viajou pelo Brasil entre 1816 e 1822, ao passar por Minas Gerais e Goiás, entrevistou diversas pessoas, algumas muito respeitáveis segundo ele próprio, que confirmaram a existên-cia do minhocão nos rios e lagoas da região (Cascudo 1984). O minhocão era descrito como um monstro de boca visível, negro, curto e de grande espessura, que vivia ex-


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clusivamente na água, nunca vinha à superfície e que desaparecia com bois e cavalos enlaçando-os por baixo do ventre. Inicialmente, Saint-Hilaire acreditou tratar-se de uma enguia elétrica do gênero Gymnotus, mas após algumas consultas relacionou o minhocão ao gênero Lepidorisen (Cascudo 2001), um peixe pulmonado conhecido no Brasil como pirambóia (do Tupi, ‘pira’mboya’) (Houaiss et al. 2007), com até 1,25 m de comprimento e capaz de sobreviver enterrado na lama durante as estações secas (Elliott & Wehrly 2005).

Mais de 50 anos depois de Saint-Hilaire, o biólogo e naturalista alemão Fritz Müller1, que viveu grande parte de sua vida em Blumenau, Santa Catarina, publicou em 1877, na Alemanha, o artigo intitulado “Der Minhocão”. Nesse artigo, Müller descreve, também a partir dos relatos de testemunhas, os feitos de minhocas gigan-tescas, com 2 a 3 metros de diâmetro e 25 metros de comprimento. Estes animais apareciam após longos períodos chuvosos e cavavam trincheiras e buracos no solo, formando grandes canais que desviavam o curso de riachos, provocavam a queda de árvores, o secamento de banhados e turvamento de rios. Mesmo considerando pouco confiáveis as informações sobre o minhocão, o naturalista fez uma ilação análoga a de seu antecessor, ao supor tratar-se de um gigantesco peixe pulmonado à semelhança do Lepidosiren e Ceratodus (Zillig 1997).

Apesar de essas histórias serem contadas em muitos locais distintos do território brasileiro, a água parece ser o elemento mais recorrente em todas elas. De forma ge-ral, o minhocão do Rio São Francisco é o personagem símbolo de todas as sociedades lacustres brasileiras (Lins 1983). Entretanto, embora haja semelhanças também em alguns aspectos comportamentais do animal, sua descrição muda drasticamente em cada lugar, assumindo, muitas vezes, características prodigiosas e extravagantes.

No próprio Rio São Francisco o minhocão é por vezes descrito pelos barqueiros como uma serpente gigantesca, fluvial e subterrânea, cujo movimento sob o solo aba-la a estrutura das cidades e provoca o desmoronamento de roças e casas próximas às margens. O animal também poderia assumir a forma de um peixe surubim (ou suru-bim-rei) de tamanho descomunal (Pardal 1979) ou ainda de um grande pássaro bran-co, mas com o pescoço fino e comprido, lembrando uma minhoca (Cascudo 1984).

De fato, sabe-se que alguns minhocuçus podem causar desmoronamentos de terra em áreas de solos humíferos rasos sobre rochas, como foi reportado, por exemplo, para a espécie Fimoscolex sacii (Righi 1971) na serra do mar em São Paulo (Righi 1997). Também se suspeita que elas possam causar o vazamento de represas, como foi reportado para a espécie Andiorrhinus samuelensis (Righi 1986) na represa de Samuel, RO (Righi 1990), ou ainda o escoamento de água de valas de drenagem (Righi 1997).

1 Fritz Müller foi o primeiro a descrever a espécie de minhoca Pontoscolex corethrurus no Brasil, hoje tida como uma das de maior dispersão no território nacional (Brown et al. 2006).


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No período colonial, o Rio São Francisco foi um fator decisivo da unidade ter-ritorial do país que se construía, exercendo da mesma forma uma grande influência na unidade de suas lendas, mitos e crenças populares. As lendas européias sobre monstros e outros seres marinhos vindas com os colonizadores, assim como os seres e animais noturnos de várias áreas do sertão e do interior do Brasil, aos poucos foram sendo incorporadas ao patrimônio cultural do rio, dando origem a uma mitologia co-lorida, tal como a que se conhece hoje (Lins 1983).

A superstição encontra campo fértil no São Francisco, onde as condições de vida ainda são penosas. A ingenuidade de seus moradores busca explicações sobrenaturais para as coisas que os aterrorizam, em especial os perigos do rio, como os encalhes, naufrágios e afogamentos (Pardal 1979).

No outro extremo do Brasil, no Rio Grande do Sul, o ‘mito do minhocão’ também aparece e exibe formas extraordinárias. Na Lagoa do Armazém, em Tramandaí, o minhocão é descrito como uma espécie de serpente monstruosa de origem marinha, muito grande, com olhos e língua de fogo verde e pêlos na cabeça, que vira embarca-ções e come porcos e galinhas nas margens (Radar-RS 2008). Já em Salto do Jacuí, o minhocão possui 12 metros de comprimento, 1,20 metros de largura, nunca sai da água e, inclusive, tem filhotes (Rota das Terras 2008).

Porém, é no Estado de Mato Grosso que o ‘mito do minhocão’ parece, ainda ho-je, estar presente no cotidiano das pessoas, não apenas no imaginário popular, mas também como um forte elemento de identidade cultural de seu povo. Esse fato se revela nas manifestações de orgulho que têm composto a cena cultural do estado nos últimos anos, com a publicação de livros (Rodrigues 1985, Sigrist 2000), encenações de teatro (Confraria dos Atores 2008), produção de material para trabalhos em edu-cação ambiental e inclusive desenho animado2, nos quais o mito é recontado para as gerações mais jovens.

Assim como em outros lugares, o ‘mito do minhocão’ no Mato Grosso também apresenta variações, estando mais presente no imaginário dos habitantes do panta-nal e das margens do Rio Cuiabá. Em alguns casos é relatado como uma serpente monstruosa, que perambula pelos rios e águas do Pantanal virando canoas, devorando pescadores, levantando grandes ondas e desmoronando barrancos dos rios. Na cidade de Cáceres, a história assume ainda contornos religiosos. A construção da Catedral de São Luis foi iniciada em outubro de 1919, porém, em fevereiro de 1949, toda a estrutura interna do prédio desabou, comprometendo o projeto e retardando sua inauguração, que só veio a acontecer em agosto de 1965 (Cáceres 2008). Segundo o imaginário popular, o desabamento se deu por conta dos movimentos do ‘minhocão’, que atualmente está preso por fios de cabelo de Nossa Senhora sob a catedral. Para

2 Uma adaptação da lenda original do minhocão no estado do Mato Grosso, do diretor Marcelo Okamura, pode ser visualizada em animação no endereço <http://www.mto2.com.br/minhoca/index.htm>. Acesso em: 18 janeiro 2008.


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evitar que esses fios se rompam e libertem novamente o minhocão, a catedral não pode ser reformada ou restaurada (Veredas Brasil 2008).

Um trabalho realizado em duas pequenas comunidades no Pantanal Matogros-sense investigou a percepção fenomenológica das pessoas, do meio rural e urbano, sobre o ‘mito do minhocão’ (Garcia & Sato 2006). Durante as entrevistas qualitativas eram mostradas às pessoas seis iconografias com diversas percepções a respeito do minhocão, variando desde uma minhoca gigantesca (porém morfologicamente real) abrindo sulcos na terra até uma serpente monstruosa dentro do rio ao lado de uma embarcação. Dos dezesseis entrevistados, 37,5% identificaram a figura da grande minhoca como sendo o minhocão, outros 18,8% como sendo o monstro em forma de serpente, 12,5% como uma sucuri e os demais se distribuíram entre as outras imagens ou não identificaram nenhuma das representações como sendo o ‘minhocão’.

Não há como negar a existência de minhocas gigantes, com dimensões muito superiores às que são costumeiramente observadas na natureza. A primeira minhoca a ser descrita no Brasil foi um exemplar com mais de um metro de comprimento, da espécie Glossoscolex giganteus, por Leuckart em 1836, no Rio de Janeiro (James & Brown 2006). Já a maior minhoca coletada no país foi um exemplar da espécie Rhinodrilus fafner, com 2,1 metros de comprimento, capturada próxima à cidade de Belo Horizonte, Minas Gerais (Michaelsen 1918). Contudo, nunca houve o registro científico de uma espécie de minhoca como aquelas descritas em “Der Minhocão” de Fritz Müller ou em qualquer outro relato (James & Brown 2006).

No espaço do real surgem, porém, algumas explicações para a existência do mito. O forte estrondo de um barranco desmoronando na água, carregando consigo gran-des árvores, parte das roças, casas próximas e animais desavisados, num local onde momentos antes prevaleciam os suaves sons da natureza, pode ser, de fato, uma visão impressionante. Para os ribeirinhos isso só pode ser obra de um ser fantástico como o ‘minhocão’, mas numa percepção menos mítica, nada mais é do que a ação da erosão provocada pelas ondas dos barcos dos pescadores (Bomediano 2008). O desmata-mento provocado nas margens dos rios, com intuito de ampliar áreas agricultáveis ou de pastagens, também pode ser outra explicação bastante razoável para o desmorona-mento dos barrancos.

Na cidade de Espumoso, no Rio Grande do Sul, um minhocão que habita as pro-ximidades da Ilha do Pançudo no Rio Jacuí seria, segundo a explicação de alguns moradores, apenas uma história inventada pelos pais para assustar os filhos que, nos dias quentes, iam se banhar no rio, e assim mantê-los afastados dos locais perigosos para evitar afogamentos. Isso explicaria, inclusive, a maior freqüência de aparições do “minhocão do Pançudo” justamente nos meses de verão (Heuser 2006).

Em muitas das narrativas, as ações provocadas pelo minhocão são contraditórias quanto ao seu objetivo. Às vezes, a criatura é retratada como violenta e assassina (Cascudo 1984, Tom do Pantanal 2008), em outras como um ser vingativo (Rota das


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Terras 2008) ou ainda apenas como um ser que disputa espaço ecológico com os outros animais, que não tem maldade e nem deseja prejudicar o homem (Bomediano 2008).

Independentemente de sua representação, como monstro, cobra ou minhoca, ou-tro tema que também é muito recorrente nas justificativas de suas ações é a questão ambiental. No pantanal, por exemplo, os participantes da pesquisa afirmaram que o ‘minhocão’ apenas ataca aqueles que agridem a natureza, os que poluem as águas e os pescadores que pescam com rede (Garcia & Sato 2006). É essa, também, a visão que tem sido reforçada no resgate do mito do ‘minhocão’ nos trabalhos de educação ambiental desenvolvidos no Mato Grosso.

CONCLUSÕESÉ pouco provável que um dia se saiba, com certeza, a real origem da palavra ‘mi-nhoca’, até porque muitos dos textos de referência mais recentes parecem ter optado por classificá-la como obscura ou controversa. São apresentadas, aqui, algumas das possibilidades encontradas, cabendo a cada um a escolha que julgar mais científica, plausível ou romântica, ou até mesmo nenhuma.

Um aspecto que se revela interessante no ‘mito do minhocão’ é o vínculo formado entre o nome que é dado à criatura e a sua forma mais tradicional, de cobra ou serpen-te. Uma análise antropológica ou sociológica mais profunda poderia buscar seus reais significados, mas não se pode deixar de observar as próprias teorias a respeito da ori-gem da palavra ‘minhoca’. Seja a partir de ‘nyoka’ ou ‘aboy’ (derivado de ‘mboy’), a ‘cobra’ sempre foi um elemento presente na representação da minhoca pelas culturas africanas e indígenas. E da mesma forma, o paradoxo entre o ser perverso e o ser defensor da natureza, pode, sob certo ponto, estar embutido nessa dicotomia compor-tamental, que por vezes reflete o próprio ser humano: às vezes Dr. Jekyll, outras Mr. Hyde, do famoso livro de Robert Louis Stevenson3.

Seja como for, o que não se pode ignorar é o legado cultural que povos inteiros deixaram registrados, oral e graficamente, a respeito de um ser tão comum e, ao mesmo tempo, tão fascinante para a ciência. Cabe também à ciência garantir a perpe-tuação desse legado.

AGRADECIMENTOAo Conselho Nacional de Apoio à Pesquisa – CNPq

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CONTINENTAL BIODIVERSITY OF SOUTH AMERICAN OLIGOCHAETES: THE IMPORTANCE OF INVENTORIES

Martin Lindsey ChristoffersenUniversidade Federal da Paraíba, Departamento de Sistemática e Ecologia, 58.059-900, João Pessoa,

Paraíba, Brasil. E-mail: [email protected]

Christoffersen, M. L. 2010. Continental biodiversity of South American oligochaetes: The importance of inventories. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 35-46.

ABSTRACT. A reevaluation of South American oligochaetes produced 871 known species. Megadrile earthworms have rates of endemism around 90% in South America, while Enchytraeidae have less than 75% endemism, and aquatic oligochaetes have less than 40% endemic taxa in South America. Glossoscolecid species number 429 species in South America alone, a full two-thirds of the known megadrile earthworms. More than half of the South American taxa of Oligochaeta (424) occur in Brazil, being followed by Argentina (208 taxa), Ecuador (163 taxa), and Colombia (142 taxa). Present diversity counts of Oligochaeta are still substantially underscored. Surveys of Enchytraeidae in native forests in São Paulo 30 years ago produced a 100% yield of new species, while this group is still unregistered in the whole northeast region of Brazil. There is clearly much basic research to be done on oligochaetes in South America.Key words: Faunistics, inventory, megadriles, microdriles, neotropics.

Christoffersen, M. L. 2010. La biodiversidad continental de los oligoquetos en Sudamérica: la importancia de los inventarios. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 35-46.

RESUMEN. Una nueva evaluación de los oligoquetos sudamericanos tuvo como resultado 871 espe-cies. Lombrices megadriles tienen un endemismo de alrededor de 90%, en cuanto Enchytraeidae tiene menos de 75% de endemismo, y los microdilos acuáticos tienen menos de 40% de los taxa endémicos en América del Sur. Los Glossoscolecídeos representan 429 especies solamente en América del Sul, cons-tituyendo dos tercios de los megadriles conocidos en este continente. Más de la mitad de los taxa sud-americanos de Oligochaeta (424) se encuentran en el Brasil, seguido de la Argentina (292 taxa), Ecuador (163 taxa), y Colombia (142 taxa). Cómputos actuales de los oligoquetos son todavía significativamente subestimados. Los muestreos de Enchytraeidae en los bosques nativos de San Pablo realizados hace 30 años resultaron en 100% de especies endémicas. En cuanto este grupo todavía no fue muestreado en toda la región Nordeste del Brasil. Es claro que falta mucha investigación básica por hacer en lo que se refiere a los Oligoquetos de América del Sur.Palabras clave: Fauna, inventario, megadrilos, microdrilos, región Neotropical.



Christoffersen: Continental biodiversity of South American oligochaetes

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INTRODUCTIONSpecies richness is a fundamental component of biodiversity. Most of the biodiver-sity on earth, estimated to be anywhere from 3.5 to 10.5 million species (Alroy 2002), is due to invertebrates, many of them soil-inhabiting (Decaëns et al. 2006).

South American invertebrates receive much less attention in faunistic inventories than vertebrates, plants and human-associated insects. Furthermore, aquatic and ter-restrial oligochaetes, that represent over 10,000 species worldwide, are poorly rep-resented in South America in available internet initiatives (ITIS, Diversity of Life, Global Biodiversity Information Facility, etc.).

In recent years, the importance of oligochaetes for ecology, applications in ag-riculture, usefulness to humans, and awareness of species numbers, is increasing worldwide, but their true diversity in the megadiverse South American continent is sorely underscored.

Fragoso & Brown (2007) compiled all terrestrial megadriles recorded for Latin America for the first time, 93% of which were native. Previous faunal lists existed only for Argentina, Chile, Brazil, Ecuador, Colombia, the Caribbean Islands, Central America, and Mexico.

There is now strong morphological evidence that Enchytraeidae represent the sis-ter group of the megadrile earthworms (Christoffersen 2009). I thus place this fam-ily alongside the megadrile earthworms, rather than within the aquatic oligochaetes, referring to them as microdrile earthworms. Unfortunately, molecular data still place enchytraeids together with aquatic worms (Jamieson et al. 2002).

Christoffersen (2007c) has now produced the first update of aquatic microdrile oli-gochaetes of South America since the works of Gavrilov (1979, 1981) and Brinkhurst & Marchese (1989).

History of oligochaete studies in South AmericaThe first species of earthworms from Tropical America were discovered during the expeditions of naturalists to the new world. The first descriptions of this material were by Leuckart (1835, 1836). Fritz Müller (1857) described Pontoscolex corethru-rus from Santa Catarina, Brazil, and Kinberg (1867) described Amynthas gracilis from the Botanical Garden of Rio de Janeiro, Brazil.

Towards the end of the nineteenth and beginning of the twentieth century, several researchers described species from South America: Franz Vejdovský, Hermann Ude, Wilhelm Michaelsen, Daniele Rosa, Gustav Eisén, Luigi Cognetti, Leo Černosvitov, Frank Evers Beddard, and William Blaxland Benham.

During the second phase of annelid studies, towards the middle of the century, the Uruguayan Ergasto Cordero, and the Germans living in Brazil Ernst Marcus and Eve-line Du-Bois Reymond Marcus, became the first specialists to study South American oligochaetes.


37

In the second half of the twentieth century, Per-Olof Ljungström and Catalina C. Mischis in Argentina, Gilberto Righi in Brazil, and András Zicsi, from Hungary, conducted intensive collecting expeditions in other South American countries, being responsible for the main descriptive works now available on oligochaetes from South America.

MATERIAL AND METHODSThe present review synthesizes oligochaete diversity from the literature at the region-al and continental scale, focusing on the aquatic microdriles (Christoffersen 2007c), terrestrial microdriles (Enchytraeidae) (Christoffersen 2009), and megadrile earth-worms (Fragoso & Brown 2007, Christoffersen 2007a, b, 2008a, b, c, d).

RESULTSOn the basis of the most recent information available, there are now 871 known spe-cies and subspecies of Oligochaeta from South America. Two-thirds of the megadrile earthworms occurring in South America correspond to glossoscolecids (429 taxa) (Table I).

More than half of the South American taxa of Oligochaeta (424) occur in Brazil, being followed by Argentina (208 taxa), Ecuador (163 taxa), and Colombia (142 taxa) (Table II).

DISCUSSIONWhile values of 93% and 85% native species were registered for megadrile earth-worms in Latin America and Brazil, respectively (Fragoso & Brown 2007, Brown & James 2007), these values are reduced to 74% and 38.5%, for Enchytraeidae and aquatic microdriles of South America, respectively (Christoffersen 2007c, 2009).

In environments influenced by man, exotic species of oligochaetes, such as the earthworms P. corethrurus and A. gracilis usually predominate (Brown et al. 2006). Native species tend to be found preferably in well-preserved native vegetation. For instance, Christoffersen (1977, 1979a,b) explored native Atlantic forests in the State of São Paulo, finding new species only in environments not affected by human pres-ence.

In Brazil there are approximately 750 collection sites for megadriles, but only 18 of these are from the northeast region of Brazil, with only 30 species of earthworms (James & Brown 2006). Northeastern Brazil is particularly under-represented, even in basic inventories. Only three species of Rhinodrilus were registered in all the Caat-inga Formation (Brown & James 2007), and Enchytraeidae have still not been offi-cially recorded from the NE of Brazil. The apparent absence of terrestrial and aquatic records within the arid region may be real in the interior arid region due to the inhos-


38

pitable conditions and to the temporary nature of most water courses during most of the year, unfavorable for the establishment of permanent populations of oligochaetes. Nevertheless, earthworms may occur at locations with <100 mm annual rainfall (in

Table 1. Number of species of aquatic, microdrile and megadrile oligochaetes in South America, and their respective published inventories.

Oligochaete group Number of species Reference

Aquatic oligochaetes (Total) 171

Alluroidea 114 (Christoffersen 2007c)

Capilloventridae 111 (Christoffersen 2007c)

Haplotaxidae 115 (Christoffersen 2007c)

Naididae 152 (Christoffersen 2007c)

Narapidae 111 (Christoffersen 2007c)

Opistocystidae 113 (Christoffersen 2007c)

Phreodrilidae 114 (Christoffersen 2007c)

Tiguassuidae 111 (Christoffersen 2007c)

Microdrile earthworms (Total) 162 (Christoffersen 2007c)

Enchytraeidae 162 (Christoffersen 2009)

Megadrile earthworms (Total) 638 (Christoffersen 2007c)

Acanthodrilidae 166 (Fragoso & Brown 2007)

Almidae 116 (Christoffersen 2008b)

Criodrilidae 111 (Christoffersen 2008b)

Eudrilidae 112 (Fragoso & Brown 2007)

Glossoscolecidae 429 (Fragoso & Brown 2007)

Lumbricidae 126 (Fragoso & Brown 2007)

Megascolecidae 116 (Fragoso & Brown 2007)

Ocnerodrilidae 170 (Christoffersen 2008a)

Octochaetidae 121 (Fragoso & Brown 2007)

Tumakidae 111 (Christoffersen 2008b)

TOTAL 871


39

India and the Negev desert, for example). As the driest sites in the NE of Brazil only rarely or very locally are below 400 mm, native oligochaetes may still be discovered here, particularly if earthworms have had enough time to adapt to droughts that oc-curred in the climate of that region since the last ice-age, over the last 12,000 years.

There are other extensive regions of Brazil with almost no collections of earth-worms, such as the region from south of Pará to the north of Mato Grosso (James & Brown, this issue). The Pantanal region of central Brazil represents another under-explored area, with a total of only 11 species of earthworms (Brown & James 2007).

In fact, there are few regional inventories of earthworms in Brazil: 18 species were reported for the state of Rio Grande do Sul (Knäpper 1972, 1977); Mato Grosso and Rondônia have 45 species (Righi 1990); the Manaus region, 40 species (Ayres & Guerra 1981); Paraná, 55 species (Brown et al. 2004); and São Paulo State, 77 spe-cies (Brown & James 2007).

Megadrile earthworm species biodiversity estimates have been made for all Latin American countries (Fragoso & Brown 2007), ranging from 305 species in Brazil to 4 species in Nicaragua. However, vast areas of many countries remain unexplored. Peru, for instance, has a relatively large area, most of which still remains unknown in terms of earthworms.

The concept of Von Humboldt that species diversity declines with increasing latitude, is considered to be one of the oldest concepts in ecology (Hawkins 2001, De Deyn & Van der Putten 2005). The geographic hypothesis assumes that tropical zones support most species because they comprise large contiguous areas, whereas extra-tropical zones are disjunct (Willig & Bloch 2006). Diversity patterns of below-ground animals have been poorly studied (Maraun et al. 2007). Yet, there are several indications that species richness is not highest in tropical regions for soil animal taxa, such as nematodes (Procter 1984), earthworms (Judas 1988, Lavelle et al. 1995) and oribatid mites (Maraun et al. 2007). However, observed richness and survey effort are highly correlated (Hortal et al. 2007).

Most biodiversity databases, including the present oligochaete compilations, lack exhaustiveness and proper geographical (environmental) coverage. Thus, the rela-tive importance of two alternative explanatory aspects of species richness – intensity of study and elevated relative species richness in the tropics – is difficult to assess. Biological exploration still has incomparable intellectual and scientific rewards, as well as the potential to identify new biological resources and to improve our ability to manage the Earth’s resources (Wheeler 1995).

Although the biggest country (Brazil) has the largest biodiversity, the correlation between area and biodiversity was not significant for the remaining countries in Latin America, when Brazil was removed (Fragoso & Brown 2007). This puts into question whether the significantly larger number of Brazilian species is not a mere byproduct of the larger taxonomic effort of the specialist Gilberto Righi, who described more


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than 220 new species along more than 30 years, or about 6.4 species per year, on average (Fragoso et al. 2003).

The catalogued oligochaetes represent only a fraction of their true diversity in South America and Latin America. Therefore, our knowledge regarding oligochaetes is still in a pioneer phase. Nevertheless, the information for tropical South America appears to be better than for other tropical regions in the world. For many tropical regions, there are simply no lists of known species. For many countries, myriads of scattered records have accumulated over the centuries, with extensive synonymies (Blakemore 2002), making taxonomic research extremely time consuming.

The elaboration and publication of checklists and catalogues requires considerable effort and courage, because these works are never complete and generally include many errors. Yet, together with monographs, checklists and catalogues represent cru-cial databases to facilitate efficient future research.

Presently, the available catalogues for South American oligochaetes and of the adjacent northern Neotropical region are preliminary in several aspects. First of all, many more records will inevitably be added to these inventories. Next, misidentifica-tions, synonyms and incorrect generic designations must be corrected according to the latest available taxonomic revisions. Finally, several identifications, especially in works of an ecological nature, will never be checked for lack of reference specimens deposited in biological collections. Thus, intensive field work in the tropics, orga-nization of representative collections, good descriptions of new material, and more informative illustrations should be implemented to complete the data available from the past.

Our knowledge on the diversity of oligochaetes in South America can only be understood in a historical context. The fragmentary knowledge on oligochaetes and the lack of knowledge regarding the existing data are mainly due to the fact that spe-cialists from European countries worked in South America for short periods of time and travelled to easily accessible areas. They took specimens to their home countries and published the results in foreign languages in periodicals generally inaccessible to South Americans. An exception was the Brazilian Gilberto Righi, who preferred to publish in Portuguese and in local journals.

New records are usually only published in considerable numbers by specialists of certain groups. During faunistic surveys, some groups are overly represented and others are under-represented or neglected. Gilberto Righi concentrated efforts on the Brazilian megadriles, and András Zicsi emphasized Andean megadriles from Chile and Ecuador. Microdrile earthworms (except for the punctual efforts by Righi 1973, 1974a,b, 1975, 1978, 1981a, b, 1988, Bittencourt 1974, Christoffersen 1976, 1977, 1979a, b, Dozsa-Farkas 1989, Römbke & Hanagarth 1994, Römbke et al. 1999, Schmelz & Collado 2005, Schmelz & Römbke 2005) have not been subjected to systematic sampling.


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FUTURE PERSPECTIVESHopefully, the present catalogues will inspire colleagues and students to deepen our understanding of South American oligochaetes. It is also hoped that pioneering ef-forts will be attempted for other great and little known tropical regions (e.g., Africa and Asia).

Catalogues are useful for a wide range of activities (Stork & Samways 1995). The data summarized in the present paper provides the first overview of the known diversity of South American enchytraeids and megadrile earthworms, and the most recent overview in the case of the aquatic oligochaetes. These recent inventories fa-cilitate access to data scattered in numerous small publications and books, providing a starting point for future taxonomic research on oligochaetes of South America. This includes references to literature containing tools for identification and methods on faunistic sampling.

A more complete checklist should strive to include more information necessary for the sustainable management of natural resources: relative data on endemism, lo-cal diversity hotspots, biological invasions, and other patterns of biodiversity. Such enhanced knowledge can allow observations of changes of biodiversity over time, the identification of recently introduced oligochaetes, and the loss of endemic diversity.

Progress in oligochaete studies in South America should include not only new re-cords and new species, but also ecological data based on long-term observations, dis-covery of interactions and associations of oligochaetes with other organisms. There is also need for phylogenetic studies based on morphology and molecules (see Siqueira et al., this issue), and for the construction of a phylogenetic system for clitellates. Their origin and relationships to other marine annelid groups are still far from be-ing resolved with molecular methods and need broad, insightful, intergroup research above the normal domains of systematic specialists. These efforts will contribute to a better understanding of the ecology and history of oligochaetes in tropical ecosys-tems, to a higher esteem for the large diversity of these organisms, and to a systematic reorganization of the known diversity according to the very evolutionary processes that produced this diversity. This knowledge should promote efforts to protect habi-tats and should provide a more informative synthesis of our present knowledge of global biodiversity.

ACKNOWLEDGEMENTSThe continuing productivity scholarship from CNPq made it possible to concentrate efforts for gathering all the information available in the literature on oligochaete sys-tematics. Jörg Römbke provided general key references during this research. Mark Wetzel exchanged experiences and provided suggestions on inventorying South American oligochaetes. Claudia Bérrio-Cárdenas provided references on Colombian oligochaetes. Luiz Ricardo Lopes de Simone provided access to the Gilberto Righi


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reference collection at Museu de Zoologia de São Paulo. George Gardner Brown invited me to give this talk at the Terceiro Encontro Latino-Americano de Ecologia e Taxonomia de Oligoquetas (ELAETAO3) in Curitiba, Brazil, December 3-6, 2007. I thank Carmen Alonso for providing the Spanish abstract of this paper.

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REDISCOVERY OF FIMOSCOLEX SPORADOCHAETUS MICHAELSEN 1918 (CLITELLATA: GLOSSOSCOLECIDAE),

AND CONSIDERATIONS ON THE ENDEMISM AND DIVERSITY OF BRAZILIAN EARTHWORMS

Samuel W. James1 & George G. Brown21University of Kansas Biodiversity Institute, Dyche Hall, Lawrence, KS, 66045, USA, e-mail:

[email protected] Florestas, Estrada da Ribeira, km. 111, C.P. 319, Colombo, PR, 83411-000, Brazil, e-mail:

[email protected]

James, S. W. & G. G. Brown. 2010. Rediscovery of Fimoscolex Sporadochaetus Michaelsen 1918 (clitellata: glossoscolecidae), and considerations on the endemism and diversity of Brazilian earthworms. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 47-58.

ABSTRACT. Brazil hosts approximately 305 earthworm species, of which 260 (85%) are native and 46 (15%) exotic. Most of the native species (80%) are known from only one or a few sites, and two species were considered as extinct by the Ministry of Environment of Brazil in 2003, due to lack of sightings, habitat destruction and a limited prior known distribution (endemism). One of these, Fimoscolex spora-dochaetus Michaelsen, 1918 was recently found in a forest reserve (Parque Estadual do Itacolomi), near the reservoir Bacio do Custódio in Ouro Preto, Minas Gerais. With this finding, and based on earthworm collection data in Brazil up to now, we believe that the endangered and “extinct” species should have their status reviewed, and that further collecting efforts are urgently necessary to adequately determine the extent of earthworm biodiversity in Brazil and the present level of threat to their survival.Key words: Endangered species, Oligochaeta, biodiversity, native species.

James, S. W. & G. G. Brown. 2010. Redescubrimiento de Fimoscolex Sporadochaetus Michaelsen 1918 (clitellata: glossoscolecidae), y consideraciones sobre el endemismo y la diversidad de lombrices de tierra brasileñas. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 47-58.

RESUMEN. En Brasil hay aproximadamente 305 especies de lombrices de tierra, de las cuales 260 (85%) son nativas e 46 (15%) exóticas. La mayor parte de las especies nativas (80%) es conocida de ape-nas una o dos localidades y dos especies fueron consideradas como extintas por el Ministerio del Medio Ambiente de Brasil en 2003, debido a la falta de registros, destrucción de hábitat y distribución limitada (endemismo). Una de ellas es Fimoscolex sporadochaetus Michaelsen 1918, que fue recién encontrada en una reserva de Bosque Atlántico (Parque Estatal de Itacolomi) próximo al Embalse del Custodio, en el municipio de Ouro Preto, Minas Gerais. Basándonos en los datos de colectas de lombrices de tierra realizadas en Brasil hasta el momento, creemos que el estado de las especies amenazadas y “extintas” debe ser revisado y que mayores esfuerzos de colecta son necesarios para determinar la biodiversidad de lombrices en el país y su estado actual de amenaza.Palabras clave: especies amenazadas, Oligochaeta, biodiversidad, especies nativas.



James & Brown: Rediscovery of F. sporadochaetus

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INTRODUCTIONThe annelids were among the first animals to appear on the face of the earth, probably originating in the Ediacarian, over 600 million years ago (Bouché 1983). From the ocean, they colonized the earth’s landmass and adapted to life in the soil around 225 million years ago. Therefore, considering the time they have had to evolve and adapt to life in soil (a dark, compact medium with low quality and quantity of food), it is not surprising that the present diversity of oligochaetes in the world surpasses 8000 species (Reynolds & Wetzel 2010), of which approximately 50% are earthworms (megadriles). It is possible that as many as 8000 species of megadrili may inhabit the earth, although at present only around 3800 have been described (Reynolds 1994).

The biodiversity and ecology of earthworms in Brazil was recently reviewed by James & Brown (2006) and Brown & James (2007). The authors reported 305 species in 64 genera, of which 253 species were native to the country. Of these, more than 40 species were new to science and must still be described. Since these papers were written, several additional new species have been found, and many more will likely be encountered as sampling efforts increase, particularly in some parts of the country (i.e., Northeastern Brazil).

In March 2003, the Ministry of Environment of Brazil published the official list of endangered species in Brazil (MMA 2003). The information was the result of the 2002 meeting on endangered species in Belo Horizonte, Minas Gerais (MG). A com-plete list of Brazilian endangered plants and animals was later published as a book edited by Machado et al. (2005). As usual, the status of the “endangered” species was evaluated based on expert scientific opinion and data. Nevertheless, no earthworm expert participated in the 2002 meeting, as the earthworm taxonomist Gilberto Righi was already deceased.

In previous meetings on endangered species, Righi had participated, providing data for the evaluation of the status of possibly endangered earthworms. According to Righi (1998), three earthworm species from Minas Gerais could be considered endangered: Fimoscolex sporadochaetus Michaelsen 1918, Rhinodrilus alatus Righi 1971 and Rhinodrilus fafner Michaelsen 1918. All species were considered endan-gered due mainly to habitat alteration and possible restricted home ranges. In addi-tion, R. alatus was considered endangered due to over-exploitation by collectors to be sold as fish bait, mainly in the region surrounding Paraopeba, MG. Nevertheless, despite the absence of an earthworm expert at the 2002 meeting, F. sporadochaetus and R. fafner were declared extinct.

In the present paper, we report the rediscovery of F. sporadochaetus, based on material collected in an expedition to Belo Horizonte and Ouro Preto region, MG. Furthermore, this paper provides some additional considerations on “endangered” species and their diversity in Brazil, based on the author’s recent collection efforts and a review of the literature.


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REDISCOVERY OF FIMOSCOLEX SPORADOCHAETUS MICHAELSEN, 1918

While collecting earthworm specimens for purposes other than new species discovery or accumulating new records of previously known species, the authors visited several sites in Minas Gerais (MG) state in February of 2006. In order to obtain members of the Fimoscolex, an attempt was made to re-locate the previous record of F. spora-dochaetus published in Righi (1971a). The collection data in the Museu de Zoologia at the University of São Paulo stated that Righi’s specimens were collected in sec-ondary forest near the base of a wall surrounding a motel near Conselheiro Lafaiete, MG, at km 418 on the road from Rio de Janeiro to Belo Horizonte. Unfortunately, the numbering system on the road did not agree with Righi’s data. Local inquiries failed to uncover a connection to a previous numbering system, but one informant said a motel had been demolished some time back. However, we were unable to find enough information to guide us to a likely location. The next scheduled stop was Lavras No-vas, MG. Near that town in the forest of the Parque Estadual do Itacolomi, adjacent to the reservoir Bacio do Custodio (Fig. 1) we collected numerous earthworm species, among them F. sporadochaetus. The following description is based on the specimens collected and the data presented in Michaelsen (1918) and Righi (1971a).

Fimoscolex Michaelsen, 1900Setae eight per segment, in regular longitudinal lines, at least in anterior and/or

middle regions of the body, single midventral intra-clitellar male pore. Calciferous glands of composite tubular structure, one pair in segment 11 and/or 12. Metandric, metagynous; seminal vesicles long, passing through several septa, copulatory cham-ber single, spermathecae absent.

Fimoscolex sporadochaetus (see Fig. 2)Michaelsen, 1918 Zool. Jb. Syst. 41, p. 299Righi, 1971 Pap. Avulsos Zool. 25, p. 10Material examined. Five adults, three juveniles from forest ravine soil near Bacio

do Custódio, Lavras Novas, MG, Brasil. 20º 27.748´ S, 43º 29.516´ W, 1190 masl, 7 February 2006. G. Brown, S. Davidson, N. Pinel, S. James colls.

External characters: Unpigmented, prostomium prolobous, body dimensions 40-60 mm long, 2.5-3.5 mm diameter, greatest at clitellum; 190-205 segments. Clitellum xv-xxiii, annular; large conical male porophore with single slit-like male pore mid-ventral in xvii, occupying most of ventral surface of segments xvi-xviii, female pores not seen; no other genital pores. Nephropores a single rank at setal line b. Setae 8 per segment starting in segment vi, in regular lines in preclitellar segments, and there very closely paired (ab, cd < 0.1mm); setal pairing becomes wider towards segment xx, and thereafter irregular ab, cd from 0.4-0.7 mm; b setae generally just ventral to nephropores. Setae of posterior-most 20-25 segments much larger, and more widely spaced within segments.


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Internal characters: Anterior septa 6/7-10/11 muscular, following septa very thin until septa 13/14, 13/14-22/23 with thickened white dorsal sections, septa 13/14-18/19 fused dorsally. Gizzard in vi, calciferous glands paired in xii, of intertwined tubular structure. Typhlosole lamellar in sinuous zig-zag folds of large amplitude from xvii-xxi, smaller amplitude but depth of lamella approximately constant, never folded over in pockets fused to a central linear part of typhlosole. Hearts vii-ix lateral, x-xi esophageal, hearts of xi inside testes sacs of segment xi. Seminal vesicles from large sac at 11/12 as narrow tubes passing through septa posteriorly, reaching as far as segment lxx; slightly pinnate structure with very small lobes symmetrically branch-ing from a central canal. Copulatory chamber not coelomic, but embedded within the body wall enlarged as the conical porophore; vasa deferentia from the testicular funnels in the testes sacs of segment xi, septum 11/12 directly to body wall and su-perficial until diving into body wall near 16/17.

Remarks: The specimens examined agreed in all respects with the description in Michaelsen (1918), based on material from Gorduras, MG. Righi’s material was slightly divergent but not in any important ways. In our experience, F. sporadochae-

Figure 1. View of the forest (background) at the Itacolomi State Park (Ouro Preto county, Minas Gerais) in which F. sporadochaetus was found, with the Bacia do Custodio in the foreground. (Photo

S.K. Davidson)


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tus is quite different from other Fimoscolex and the closely related Glossoscolex in having a copulatory chamber within the body wall rather than clearly distinct within the body cavity. From the location records now available for the species and genus (Table I), the potential range of the species may be much larger, considering the elevations and vegetation types from which it is known to occur. Clearly, the desig-nation of extinct for F. sporadochaetus was premature, and did not include adequate fieldwork. The species is modestly sized with unremarkable features, and bears a superficial resemblance to the extremely common species, Pontoscolex corethrurus (Müller, 1857). Therefore it will not attract much attention, as would fall on the many giant earthworms known from southeastern Brazil, or those with bright coloration, or clearly different from worms commonly seen. Therefore, we expect that further exploration of the earthworm fauna of Minas Gerais, in the same general area, will yield more locations for F. sporadochaetus, as well as discovering many species pre-viously unknown to science.

Fortunately, a chance meeting of the authors with the researchers responsible for establishing the Parque Estadual de Itacolomi’s management plan at the Federal University of Minas Gerais in Belo Horizonte, aided in the establishment of high

Figure 2. Two mature F. sporadochaetus. Note the long white seminal vesicles visible through the body wall. (Photo S. James)


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conservation priority status for the site where the earthworms were collected, thus guaranteeing their preservation.

CONSIDERATIONS ON ENDANGERED EARTHWORM SPECIES AND THEIR DIVERSITY IN BRAZIL

The present considerations are based on the author’s collection records up to the pres-ent date and the known earthworm species diversity and distribution in Brazil (up un-til May 2006), synthesized in James & Brown (2006) and Brown & James (2007).

The vast majority (>80%) of the more than 260 native earthworm species (includ-ing new, undescribed species) in Brazil have been collected in only one or two sites, generally the type locality and another location nearby (James & Brown 2006). In some cases these records are recent, having been made during the 1966-1997 period in which the late Gilberto Righi was actively researching earthworms in South Amer-ica, primarily Brazil. The remainder date as far back as 1835 (Leuckart 1835), with most occurring before 1937 (James & Brown 2006). Thus a long time has elapsed between these records and the present, and in the interval few of the species have been collected. Close to 40 species have not been seen in more than 60 years (Brown & James 2007). Formerly, IUCN (1994) considered that a species could be listed as endangered and even extinct under these circumstances, particularly when one con-siders the extensive habitat modification that has occurred throughout Brazil in the last 150 years. However, new IUCN criteria state that any species that has not been collected in a long time cannot be considered “endangered” until extensive collecting efforts have been made in its predicted home range (IUCN 2005).

But the sampling effort in the country is still grossly inadequate to properly con-sider the present status of possibly “endangered” species in Brazil. The mapping of all collection sites in the country up to December 2007 (Fig. 3) shows vast un-sam-pled regions (blank spaces on the map), containing large tracts of little-altered or slightly-altered habitat in the six major Brazilian biomes (Pampa, Pantanal, Atlantic Forest, Cerrado, Amazonia, Caatinga). On a closer geographic scale, say for instance, the state of São Paulo, with the greatest concentration of earthworm sample sites (120 of slightly over 700 points), the mapping of collection points (Fig. 3) still reveals an inadequate sampling effort, particularly in the Atlantic Forest and Cerrado biomes.

Several species of animals from the Atlantic Forest have been declared extinct and later been found, once collecting efforts increased to cover the full range of expected occurrence in the habitat (Brown & Brown 1992). As seen for F. sporadochaetus, the designation of extinct was premature and not based on sufficient collection efforts. For R. alatus, the work of Drumond et al. (2008) vastly extended the range of oc-currence, as the earthworms were collected more than 100 km from the original type collection site, and from where they are being sold (Paraopeba, MG). The species received a new conservation status and was considered near-threatened (NT), rather


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than endangered (Drumond et al. 2007). We believe that the other species also con-sidered extinct (R. fafner) may also still be living in some fragment(s) of the Atlantic Forest-Cerrado vegetation ecotone in the region surrounding Belo Horizonte. The finding of this species and the establishment of its conservation requirements are of utmost priority. The establishment of the actual range of F. sporadochaetus must also receive priority attention.

Considering the low dispersal abilities of earthworms and the “sensitivity” of some native species to disturbance, given their specificity for soil types, habitats, climatic conditions (Reynolds & Jordan 1975), and the extensive alteration mainly in the Atlantic Forest biome (Brown & Brown 1992), their habitats may require special protection. This is probably the case for some large minhocuçus in Brazil, as has also been observed for the giant Gippsland earthworm (Megascolides australis McCoy 1878) in Southern Australia. This “flagship” species has been used as a bargaining tool for the preservation of its specialized habitat in the region. For Brazilian earth-worms, such an assessment is still a long ways off, given that much more data are still needed to properly assess distribution range, density in their habitat, and possibly specialized habitat preferences. Nonetheless, this should not prevent the competent authorities from setting aside special habitats or areas if particularly interesting earth-worms are present, such as happened with F. sporadochaetus in the Parque Estadual do Itacolomi.

Conversely, considering the authors’ collections up to date, mainly in Southeast-ern and Southern Brazil, it appears that for earthworms, despite extensive habitat alteration, especially in the Atlantic Forest biome (and its ecotone with the Cerrado), where only 7% of the original vegetation remains intact, even the highly fragmented nature of the preserved forest patches may be sufficient to sustain (at least until now) native species. Nevertheless, the individual and population-level home range size requirements of most earthworms species is still not known, and one can hypothesize that active surface-moving epigeics or large anecics (minhocuçus) may require larger areas of protected native habitat. Therefore, earthworm habitat conservation issues are likely to be more pressing for large worms (minhocuçus) and in the interior At-lantic Forest fragments (not along the coastal mountain range), especially in rare and highly fragmented ecosystems such as swampland forest, lowland plains forests, and other habitats that have been widely transformed by humans due to their more “us-able” features (e.g., for agriculture).

Native earthworms appear to be fairly well preserved in the considerably large tracts of Atlantic Forest reserves along the Serra do Mar of the states of Paraná, Santa Catarina and São Paulo, although many of these sites have not yet been sampled. On the lower flanks of the Serra do Mar however, P. corethrurus appears to be abundant, and their omnipresence may be an indicator of the disappearance of native species or past disturbance (e.g., PE Carlos Botelho-SP and PE da Graciosa-PR). Some of the


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species native to this habitat have not been seen in a long time, although they may still be present in other patches of forest, outside their presently known collection sites. Examples of these are several species of Glossoscolex (G. catharinensis, G. colonorum, G. wiengreeni) that have been collected in selected sites of the Serra do Mar Atlantic Forest from Rio de Janeiro to Rio Grande do Sul.

Unfortunately, not enough is yet known of the ability of native earthworm spe-cies to survive over the long-term in slightly altered habitats, typical of the Atlantic Forest biome. This appears to be an important issue, considering the presence of many invading species, in particular Amynthas spp. (and other Megascolecids) and Pontoscolex corethrurus in these forest fragments (Fernandes et al., this issue). These species have spread extensively throughout Brazil, mainly due to human-facilitated dispersal (Brown et al. 2006), and may have negative interactions (still not studied) with the native earthworm species. For instance, when analyzing all the sites where quantitative sampling has been performed in Brazil, Brown & James (2007) found that native species tended to dominate in little-disturbed forests, while exotics tended to be equally important as natives in secondary forests and generally predominated in agroecosystems (Fig. 4).

Figure 4. Number of cases in which native and/or exotic earthworms were found in various Brazilian ecosystems. Data from a total of 65 sites where quantitative earthworm sampling (biomass and/or

density measurements) were performed (modified from Brown & James 2007). Native forests with only exotic species were in secondary vegetation


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Studies on the basic biology of most Brazilian species are also still lacking. Hence, some species could be targeted for more research and a special designation of “data deficient” (DD; IUCN 2005, Machado et al. 2005) could be granted, so that they may be subjected to further investigation. At present 29 species, 19 of them from the Atlantic Forest biome have been suggested for this status (Brown & James 2007). Nevertheless, we believe that many other species probably deserve the same status.

CONCLUDING REMARKSConservation issues concerning native earthworms in Brazil are likely to be related to both size of the earthworm and size and fragmentation of the original habitat. Not enough is known of the biology or habitat requirements of most species and much more work, both on basic biology and intensified sampling efforts are necessary to properly ascertain the true status of “danger” that some species may be facing. We are still in the earthworm description phase, and the discovery of many new species, has highlighted the immense diversity of earthworms that likely live in Brazil. Effective earthworm conservation depends first on adequate characterization of the sensitivity of particular earthworm species to habitat disturbance and the present status and cur-rent trends in the preservation of the integrity of these habitats. Ideally, the descrip-tion and inventory data should feed into the ecological decisions on the management and conservation of particular habitats, as occurred with F. sporadochaetus in the PE do Itacolomi. Some earthworms may be sensitive indicators of disturbance, and these potentials must be further explored with field research, and developed in partnership and cooperation with conservation agencies.

ACKNOWLEDGEMENTSThe authors thank IBAMA and the Instituto Florestal (IF) of Minas Gerais for the sampling and research permits, the USA National Science Foundation award DEB-0516439 to the first author, and Prodetab, CNPq and Fulbright for scholarships and financial support.

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ANÁLISE FILOGENÉTICA DO MINHOCUÇU RHINODRILUS ALATUS, RIGHI 1971 (GLOSSOSCOLECIDAE: ANNELIDA)

BASEADA EM SEQUÊNCIAS DOS GENES DE rDNA 5.8S, DO ESPAÇO INTERNO TRANSCRITO (ITS1) E DA SUBUNIDADE

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Flávia de Faria Siqueira, Sávio Henrique de Cicco SandeS, Sílvia Helena Costa CampoS, Cleusa Graça da FonSeCa, Rogério Parentoni martinS, Maria

Auxiliadora drumond & Maria Raquel Santos CarvalhoInstituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Av. Antônio Carlos, nº 6627,

Pampulha, CEP 31.270-901 – Belo Horizonte, MG, Brazil, e-mail: [email protected]

Siqueira, F. de F., S. H. de C. Sandes, S. H. C. Campos, C. G da Fonseca, R. P. Martins, M. A. Drumond & M. R. S. Carvalho. 2010. Análise filogenética do minhocuçu Rhinodrilus alatus, Righi 1971 (glossoscolecidae: annelida) baseada em sequências dos genes de rDNA 5.8S, do espaço interno transcrito (its1) e da subunidade i da citocromo C oxidase mitocondrial. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 59-77.

RESUMO. O minhocuçu Rhinodrilus alatus Righi, 1971 é uma espécie endêmica do cerrado de Minas Gerais e tem sido explorada como isca para pesca por >70 anos. O objetivo do trabalho foi validar mar-cadores moleculares para estudos genético-populacionais, de filogenia e de filogeografia do minhocuçu. Os genes rRNA 5.8S, espaço interno transcrito (ITS1) e subunidade I da citocromo oxidase (COI) mi-tocondrial foram estudados. Foram amostrados indivíduos da espécie R. alatus (n = 53) em diferentes hábitats de Minas Gerais e da espécie R. motucu Righi, 1971 (n = 3), coletados em brejos de Goiás, no Brasil. A análise filogenética do gene do rRNA 5.8S mostrou que todas as seqüências de R. alatus, R. motucu e Eisenia fetida (Savigny, 1826) agruparam-se no mesmo clado (bootstrap = 98), sugerindo que, nestes organismos, o gene é conservado. Os clados formados a partir de seqüências de rRNA 5.8S de in-vertebrados disponíveis na base de dados são inconsistentes do ponto de vista evolutivo, sugerindo taxas evolutivas distintas entre diferentes espécies. Para a região do ITS1, foram obtidos 11 sítios polimór-ficos, gerando nove haplótipos. Os exemplares de R. motucu apresentaram o haplótipo mais freqüente dentre os R. alatus de Minas Gerais, não havendo evidências moleculares de que se tratem de espécies diferentes. Para o gene COI, de um total de 634 pb, obteve-se 185 sítios polimórficos, gerando árvores filogenéticas com topologia mais adequada, separando R. motucu de R. alatus.Palavras chave: Filogenia molecular, Rhinodrilus alatus, conservação genética.

Siqueira, F. de F., S. H. de C. Sandes, S. H. C. Campos, C. G da Fonseca, R. P. Martins, M. A. Drumond & M. R. S. Carvalho. 2010. Análisis filogenético del minhocuçu Rhinodrilus alatus, Righi 1971 (glossoscolecidae: annelida), basada en secuencias de los genes de rDNA 5.8S, del



Siqueira et al.: Filogenia molecular do minhocuçu Rhinodrilus alatus

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espacio interno transcrito (its1) y de la subunidad I de la citocromo C oxidasa mitocondrial. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 59-77.

RESUMEN. La lombriz de tierra gigante (minhocuçu) Rhinodrilus alatus Righi, 1971 es una especie endémica del cerrado del estado de Minas Gerais y ha sido explorada como sebo para la pesca por más de 70 años. El objetivo de este trabajo fue el de validar los marcadores moleculares para estudios gené-tico-poblacionales, de filogenia y filogeografía de este minhocuçu. Los genes rRNA 5.8S, el espaciador interno trascrito (ITS1) y la subunidad I de la citocromo oxidasa (COI) mitocondrial fueron estudiados. Se colectaron individuos de R. alatus (n = 53) en diferentes hábitats del estado Minas Gerais e indivi-duos de R. motucu Righi, 1971 (n = 3) en pantanos del estado de Goiás, Brasil. El análisis filogenético del gen rRNA 5.8S mostró que todas las secuencias de R. alatus, R. motucu y Eisenia fetida (Savigny, 1826) se unieron en el mismo clado (bootstrap = 98), sugiriendo que, en estos organismos, el gen es conservado. Los clados formados a partir de las secuencias de rRNA 5.8S de invertebrados disponibles en la base de datos son inconsistentes de punto de vista evolutivo, sugiriendo tazas de evolución distintas entre diferentes especies. Para la región del ITS1, se obtuvieron 11 sitios polimórficos, generando nueve haplotipos. Los ejemplares de R. motucu presentaron el haplotipo más frecuente entre los R. alatus de Minas Gerais, no habiendo evidencias moleculares de que sean especies diferentes. Para el gen COI, de un total de 634 pb, se obtuvieron 185 sitios polimórficos, generando árboles filogenéticos con topologia más adecuada, separando R. motucu de R. alatus.Palabras clave: Filogenia molecular, Rhinodrilus alatus, conservación genética.

INTRODUÇÃOO filo Annelida possui cerca de doze mil espécies descritas, com ampla distribuição nos nichos ecológicos, ocupando ambientes marinhos, de água doce e terrestres (Ru-ppert et al. 2005). Tradicionalmente, o filo é dividido em dois grandes grupos: os Clitellata, que compreendem minhocas (Oligochaeta) e sanguessugas (Hirundinea), e os Polychaeta, representados por vermes marinhos.

As minhocas são membros importantes da comunidade do solo, devido à sua ha-bilidade de alterar seu habitat e criar novos nichos para outros organismos através de suas atividades. Estes organismos penetram no solo aumentando sua macroporosi-dade, contribuem para a transformação da matéria orgânica e a mineralização de nu-trientes para as plantas. Além de mudar a diversidade e atividade microbiana no solo, as minhocas também produzem fezes ricas em nutrientes (Römbke et al. 2005).

O minhocuçu Rhinodrilus alatus Righi, 1971, da família Glossoscolecidae, é uma espécie endêmica dos cerrados da região central de Minas Gerais, Brasil, e, devido à destruição do seu hábitat e à intensa atividade extrativista foi incluído na lista das espécies ameaçadas do Estado e do Brasil (Machado et al. 2005), sob a categoria ‘em perigo de extinção’ (Righi 1998). O minhocuçu é extraído para uso como isca de pesca há cerca de 70 anos na região de Paraopeba (Drumond et al. 2008). Além da captura indiscriminada, sua pouca capacidade de dispersão e as práticas agrícolas também contribuem para a escassez do animal. Ainda não foi possível sua criação em cativeiro e, além disso, estes organismos não são facilmente encontrados como outras iscas (lambaris, tuviras e minhocas comuns) (Campos 2007).


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O extrativismo é considerado sócio-ambientalmente impactante sob diversos aspectos, nos quais se incluem o uso excessivo das populações de minhocuçus, o impacto do processo de extração sobre o solo e sobre várias espécies de plantas do cerrado, as pressões constantes sobre a Floresta Nacional de Paraopeba e os freqüen-tes conflitos entre extratores e proprietários de terras (Drumond et al. 2008). Assim, são necessárias ações de manejo e conservação da espécie, uma vez que o minhocuçu é um recurso natural ameaçado, de grande importância para a sobrevivência de mi-lhares de pessoas, cujas populações remanescentes constituem um reservatório de material genético a ser preservado.

A filogenética molecular é uma das mais ativas áreas de pesquisa em biologia evolutiva e tem grande ligação à genética da conservação. Esta é uma ciência aplica-da, que tem, entre outros, o importante objetivo de descrever a composição genética e genômica de pequenas populações ameaçadas. Usados como indicadores da história natural de uma população e de seu futuro, a genética de populações, a filogenética e a filogeografia fornecem informações fundamentais ao desenvolvimento de estratégias de manejo e conservação de espécies ameaçadas (O’Brien 1994).

Os rápidos avanços da biologia molecular têm resultado na geração de um grande número de sequências de DNA depositadas em bancos de dados públicos. Isso permi-te a realização de estudos comparativos de genomas ou sequências gênicas, podendo-se, assim, inferir dados evolutivos. A maioria dos estudos moleculares desenvolvidos em Annelida é de filogenia e se baseia no sequenciamento de genes como 5.8S, 18S, 28S, 12S, 16S rRNA (Beauchamp et al. 2001, Jamieson et al. 2002), subunidade I da citocromo oxidade (COI; Pop et al. 2003), citocromo B (Cyt B; Bleidorn et al. 2006), genes do desenvolvimento (Hox e ParaHox; Cho et al. 2004, Fröbius & Seaver 2006) e fator de alongamento 1α (Kojima 1998).

Nenhum estudo com marcadores moleculares de DNA foi desenvolvido até o mo-mento em R. alatus e não há sequências desta espécie disponíveis em bancos de dados públicos. A espécie de Oligochaeta mais próxima, para a qual sequências estão sendo geradas, é a minhoca de climas temperados Lumbricus rubellus Hoffmeister, 1843 com mais de 20.000 sequências produzidas (NCBI 2008). Desse modo, não se sabe ao certo se quantas espécies existem, quais as suas relações filogenéticas, como são estruturadas suas populações ou o quanto a diversidade genética já foi impactada pela extração intensiva.

Para a realização deste estudo com R. alatus, utilizou-se a região codificadora do gene rRNA 5.8S, o espaço interno transcrito 1 (ITS1) e a subunidade I da citocromo oxidase mitocondrial (COI). O complexo gênico de RNA ribossomal (rRNA) nuclear é uma unidade de repetições em tandem, com uma a muitas centenas de cópias (Fig. 1). Este complexo possui muitos domínios, que evoluem a taxas variadas, possuindo, assim, diferentes utilidades filogenéticas (Jorgenson & Cluster 1988). Por outro lado, devido a seu grande conteúdo de informações, genomas mitocondriais têm sido útil em análises filogenéticas (Bleidorn et al. 2006).


62

Este trabalho tem como objetivo validar marcadores moleculares, como o gene 5.8S de rRNA, o ITS1 e o mtDNA COI, que permitam, através de análises filoge-néticas, acompanhar ao longo do tempo o impacto da atividade extrativista e servir de ferramenta para monitoração da diversidade genética no âmbito de um projeto de manejo e uso sustentado do minhocuçu.

MATERIAIS E MÉTODOS

Coleta dos indivíduosIndivíduos da espécie R. alatus (N = 53) foram coletados em diferentes municípios e habitats (Tabela I) da região de Paraopeba, com o auxílio de extratores. No campo, foi feita a morfometria de cada indivíduo e os mesmos foram colocados em álcool 100%. No laboratório, após a dissecação e retirada dos pedaços de músculo para aná-lise genética, os espécimes foram fixados em formol 10%. Amostras de R. motucu Righi, 1971 (N = 3), coletados em brejos de Goiás, foram também utilizados nesse estudo.

Extração do DNA e amplificação de fragmentos por Reação da Cadeia de PolimeraseFragmentos de músculo foram dissecados e mantidos em etanol 70% a 4°C até o momento da extração do DNA. A extração de DNA foi feita seguindo-se o protocolo de precipitação salina descrito por Miller et al. (1988), adaptado conforme a seguinte descrição: fragmentos de tecido muscular medindo 0,4 × 0,4 cm foram transferidos para tubos tipo Eppendorf, de 1,5 µL, ao quais se acrescentou 500µL de SE (75mM NaCl, 25mM EDTA, pH8,0) e 25µL de duodecilsulfato de sódio a 20%, e 20µL de proteinase K a 20mg/mL. Após incubar overnight à 56ºC, adicionou-se um décimo do volume total de NaCl 5M e centrifugou-se durante 10 minutos a uma velocidade de 13000rpm. Em seguida, o sobrenadante foi transferido para outro tubo, onde se adicionou o dobro do volume de etanol 100% gelado. Os tubos foram colocados durante 20 minutos em freezer a -20°C, centrifugados durante 15 minutos a 13000 rpm e o sobrenadante foi desprezado. Lavou-se o pellet duas vezes com etanol 70%

Figura 1. Esquema do complexo gênico nuclear de DNA ribossomal, que contêm os genes das subunidades do rDNA 18S, 28S e 5.8S, além dos espaços internos transcritos (ITS1 e ITS2). As setas

indicam a posição dos iniciadores (primers) usados nas reações de PCR e a região amplificada.


63

Tabela I. Indivíduos estudados, segundo município e hábitat, para cada marcador analisado.

Município Habitat 5.8S/ITS COI

Cordisburgo Brejo 15 12

Morro da Garça Cerradão 11 —

Curvelo Campo Sujo 11 11

Papagaio Cerrado 13 11

Paraopeba Braquiária 11 —

Baldim Cerradão 11 —

Cordisburgo Lagoa Drenada 13 11

Pontinha Cerrado 11 —

Paraopeba Cerrado 13 —

Paraopeba Cerradão 13 —

Paraopeba Eucaliptal 12 —

Cordisburgo Cerradão 16 15

Pontinha Eucaliptal 12 —

Cordisburgo Campo Cerrado 12 —

Pompéu Cerrado 13 11

Curvelo Cerradão 12 —

Corinto Veredas 12 —

Corinto Cerrado 12 11

Andrequicé Cerradão 12 —

Três Marias Cerrado — 11

Lassance Cerrado — 11

Sete Lagoas Cerrado — 11

Maravilhas Cerradão — 12

Total 45 17


64

gelado a -20°C. Uma vez desprezado o álcool 70%, os tubos permaneceram à tem-peratura ambiente no intuito de deixar evaporar o etanol restante por 15 minutos, à temperatura ambiente, e o DNA foi ressuspendido com 300µL de TE (10mM TRIS; 1 mM EDTA, pH7,4).

A região do gene que codifica o rRNA 5.8S, incluindo os espaços internos trans-critos ITS1 e ITS2, foi amplificada com os iniciadores (primers) descritos na lite-ratura (Kane & Rollinson 1994; Foward: 5’ TGC TTA AGT TCA GCG GGT 3’; Reverse: 5’ TAA CAA GGT TTC CGT AGG TGA A 3’). As reações de PCR foram feitas em um volume final de 50µL, em 10 mM Tris-HCl pH 8,4, 50 mM KCl, 1,5 mM MgCl2, 0,1% Triton X-100, 2,5 mM de cada dNTP, 5% DMSO, 1 U Taq DNA polimerase e 0,3 µM de cada primer, usando aproximadamente 100ng de DNA genô-mico como molde. O programa de amplificação foi composto por uma desnaturação inicial a 95°C por 5 minutos, seguida por 32 ciclos, compostos por desnaturação a 94°C por 45 segundos, anelamento a 60° por 1 minuto e alongamento a 72° por 2 minutos seguidos por um passo de alongamento final a 72°C por 2 minutos.

O gene da COI foi amplificado com os primers HCO2198: 5’ TAA ACT TCA GGG TGA CCA AAA AAT CA 3’ e LCO1490: 5’ GGT CAA CAA ATC ATA AAG ATA TTG G 3’ (Folmer et al. 1994), nas seguintes condições: desnaturação inicial a 94ºC por 4 minutos, 25 ciclos com desnaturação a 94ºC durante 1 minuto, anelamento a 50ºC por 1 minuto e extensão a 72ºC por 1 minuto e meio. Por fim, tem-se uma extensão final a 72ºC por 5 minutos. A reação de PCR teve como volume final 50µL, em 10 mM Tris-HCl pH 8,4, 50 mM KCl, 1,5 mM MgCl2, 0,1% Triton X-100, 2,5 mM de cada dNTP, 1 U Taq DNA polimerase e 1 µM de cada primer, usando aproximadamente 100ng de DNA genômico como molde. A qualidade das amplificações foi avaliada por eletroforese em gel de poliacrilamida 6%, corados com nitrato de prata (Sambrook & Russel 2001) e documentados através do scanner HP Scanjet 2200c.

Purificação e sequenciamentoOs produtos amplificados pelas PCR foram purificados com PEG 8000 para a remo-ção de resíduos de nucleotídeos, primers e enzima, permitindo, assim, uma reação de sequenciamento de qualidade (Sambrook & Russel 2001).

Para cada indivíduo foram produzidas quatro sequências, sendo duas no sentido forward e duas no sentido reverse, de acordo com método de Sanger (Sambrook & Russel 2001), em um seqüenciador MegaBace (GE Healthcare). Os primers utiliza-dos para o sequenciamento foram os mesmos utilizados na reação PCR. Para fins de análise, a sequência foi subdividida nas regiões do ITS1 e do 5.8S, com base no ali-nhamento comparativo com as sequências de Eisenia fetida disponíveis no banco de dados (NCBI 2007), usando-se o software MEGA versão 4.0 (Tamura et al. 2007).


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Análise dos dadosGene rDNA 5.8SAs sequências obtidas foram analisadas e agrupadas com programa computacional Phred-Phrap (Gordon et al. 1998), montando-se uma sequência consenso para cada indivíduo. Em seguida, todas as seqüências consenso de cada indivíduo foram alinha-das e realizou-se uma conferência visual dos picos obtidos no sequenciamento. Desta maneira, foram identificados os SNPs (single nucleotide polymorphisms) e polimor-fismos do tipo inserção/deleção (indels). Foram aceitos como polimórficos apenas aqueles sítios heterozigotos em mais de uma reação de sequenciamento e localiza-dos em regiões com qualidade de sequências alta. Os arquivos foram exportados em formato FASTA, para a análise e construção de árvores filogenéticas no programa MEGA 4.0 (Tamura et al. 2007). Do banco de dados públicos do NCBI foram obti-das seqüências de outros invertebrados (Tabela II), como Oligochaetas, Polychaetas, Hirundinida, Gastropoda e Bivalvia, para o estudo de relações filogenéticas. A árvore filogenética foi construída pelo algorítimo de Neighbor joining (Saitou & Nei 1987), utilizando-se o método de distância-p e assumindo-se taxas evolutivas uniformes. A confiabilidade do resultado dessa topologia foi testada por bootstrap (1000 replica-ções) (Fig. 2).

Região do ITS1O mesmo procedimento de análise da qualidade de seqüências adotado para o gene 5.8S rRNA foi realizado para o ITS1 e os polimorfismos encontrados foram anotados para a construção de rede haplotípica. Esta foi feita utilizando-se o software Network 4.2.0.1, por meio do método de Median-Joining (Bandelt et al. 1999) (Fig. 3).

mtDNA COIOs dados iniciais foram analisados com os mesmos softwares usados para o gene rRNA 5.8S. A história evolutiva das sequências produzidas juntamente com as dos organismos, obtidas em banco de dados do NCBI (Tabela III), foi inferida utilizando o método de Neighbor Joining (Saitou & Nei 1987) e o teste de bootstrap foi aplicado sob a condição de 1000 replicações (Fig. 4). A análise filogenética foi conduzida pelo programa MEGA 4.0 (Tamura et al. 2007).

RESULTADOS

Gene rDNA 5.8SObteve-se um total de 157 pares de bases com o sequenciamento dessa região corres-pondendo a sequência completa deste gene. Na árvore filogenética construída (Fig. 2), formou-se um grupo monofilético com todos os indivíduos de R. alatus (N = 45),


66

Tabela II. Relação de espécies para as quais foram obtidas sequências no banco de dados do NCBI para a construção de árvores filogenéticas para o gene rRNA 5.8S, com

os respectivos números de acesso.

Espécie Filo Classe Acesso no GenBank

Eisenia fetida Annelida Oligochaeta EF534709

Arianta arbustorum arbustorum

AF124053

Oligochaeta minima AY826307

Oligochaeta divaricata AY826306

Tubifex tubifex AF397152

Ilyodrilus templetoni AF360993

Limnodrilus hoffmeisteri AF469007

Ctenodrilus serratus Polychaeta AY100446

Platynereis dumerilii EF117908

Bathykurila guaymasensis DQ074765

Perinereis sp. Chuwei AF332167

Perinereis floridana AF332157

Perinereis aibuhitensis AF332152

Proceraea cornuta AF212165

Haemopis sanguisuga Hirundinida AY425381

Haemadipsa cf. zeylanica AY763165

Hirudo troctina AY763164

Limnatis cf. nilotica AY763161

Hirudo medicinalis AY786451

Trocheta bykowskii AF169372

Dina lineata dinarica AF169369

Isabellaria isabellina isabellina Mollusca Gastropoda AF254618

Albinaria puella puella AY728370

Idyla bicristata AF254616

Stagnicola catascopium AF013143

Perna canaliculus Bivalvia DQ924556

Perna viridis DQ924555

Pinctada fucata AB205102

Pinctada radiata AB205095

Pinctada radiata AB205095

Total 29


67

Figura 2. Árvore filogenética pelo algoritmo de NJ construída com base nas sequências de genes de rRNA 5.8S, com todos os indivíduos das espécies R. alatus e R. motucu estudados, além de sequências obtidas no banco de dados, referidas na Tabela III. Os valores de bootstrap

se encontram próximos aos ramos.


68

todos R. motucu (N = 3) e com a E. fetida, suportado por um alto valor de bootstrap (= 98). As sequências de R. alatus e R. motucu foram idênticas, diferindo das de E. fetida em apenas uma posição. Entretanto, os demais clados obtidos são inconsis-tentes do ponto de vista evolutivo, uma vez que as classes de Annelida e Mollusca agruparam-se desordenadamente, discordando muito das relações filogenéticas acei-tas atualmente.

Região do ITS1Na região sequenciada para R. alatus e R. motucu, com 482 pares de bases, foram identificados 11 sítios polimórficos, sendo 4 INDELs, 4 transversões e 3 transições. Com base nestas variações de sequências foram estabelecidos 9 haplótipos (Tabela IV).

A rede haplotípica construída (Fig. 3) mostra um suposto ancestral originando três grupos distintos, sendo o haplótipo mais freqüente (32 indivíduos) separado pelas posições 236, 245, 246 e 254. Este, por sua vez, se ramifica em dois subgrupos, sendo um identificado pela posição 307, englobando a população de Cordisburgo/Brejo, e o outro pela posição 216, agrupando toda população de Pompéu/Cerrado e Curve-lo/Cerradão. O segundo grupo derivado do ancestral putativo difere-se pelas posi-

Figura 3. Rede haplotípica construída com base nas variações de sequência da região ITS1, de todos os R. alatus e R. motucu estudados. Os números sobre os ramos indicam a posição polimórfica e o

tamanho dos círculos é proporcional à frequência dos haplótipos.


69

Tabela III. Relação de espécies para as quais foram obtidas sequências no banco de dados do NCBI para a construção de árvores

filogenéticas para o gene mtDNA COI, com os respectivos números de acesso.

Espécie Classe Acesso no GenBank

Amynthas diffringens Oligochaeta EF077550

Diplocardia invecta DQ257318

Hormogaster pretiosa EF653907

Asetocalamyzas laonicola EF569205

Eisenia fetida EF077596

Lumbricus terrestris DQ092908

Amynthas triastriatus EF077607

Metaphire schmardae EF077536

Bimastus parvus EF077605

Aporrectodea caliginosa EF077606

Drawida japonica japonica EF077600

Aglaophamus malmgreni Polychaeta AY996126

Chaetoparia nilssoni AY996125

Eteone picta AY996124

Eulalia mustela AY996123

Eumida sanguinea AY996121

Lacydonia sp. AY996120

Nereiphylla lutea AY996118

Mystides caeca AY996119

Hirudo orientalis Hirundinida EF405599

Moorebdellina biannulata EF405598

Trachelobdellina glabra EF405597

Oxytonostoma typica EF405596

Notostomum laeve EF405595

Platybdella anarrhichae EF405594

Megaliobdella szidati EF405593

Total 26


70

Figura 4. Árvore filogenética pelo algoritmo de NJ construída com base nas sequências de mtDNA COI, com todos os indivíduos das espécies R. alatus e R. motucu estudados, além de sequências

obtidas no banco de dados. Os valores de bootstrap se encontram próximos aos ramos.


71

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72

ções 221 e 243 e contém as populações de Andrequicé/Cerradão, Corinto/Veredas e Corinto/Cerrado, sendo que essa última localidade forma-se um pequeno subgrupo identificado pela divergência na posição 237. Por fim, o último grupo difere-se pelas posições 222 e 224, contendo apenas um indivíduo da população de Papagaio/Cer-rado.

É importante ressaltar, que os três indivíduos da espécie R. motucu, coletados em Goiás, apresentam o haplótipo mais freqüente entre os R. alatus de Minas Gerais. Estes resultados mostram que não há, novamente, evidências moleculares de que se tratem de espécies diferentes.

mtDNA COIO sequenciamento obtido gerou um amplicon de 634 pares de bases e um total de 185 sítios variáveis. De modo geral, a topologia da árvore filogenética (Fig. 4) mostrou se mais adequada do que a obtida em rRNA 5.8S, agrupando em clados distintos as diferentes classes de Anellida. Todos os indivíduos R. alatus agruparam-se em um mesmo ramo, e a espécie mais próximas a este ramo foi a R. motucu. É importante ressaltar que não foi possível gerar árvores com sequências de organismos de outros filos devido à grande divergência genética. Novamente, R. motucu mostrou-se próxi-mo evolutivamente dos minhocuçus R. alatus avaliados no presente estudo.

DISCUSSÃOEstudos recentes de sistemática molecular têm demonstrado que, em função de ta-xas evolutivas diferentes, certos genes (ou regiões do DNA) são mais apropriados do que outros para a reconstrução de relações evolucionárias entre táxons, em um nível particular de divergência (Simon et al.1994). Sequências de DNA não-codifi-cante são mais variáveis do que regiões codificantes e seu uso têm se mostrado mais apropriado para discriminação de níveis taxonômicos mais próximos (Smith & Klein 1994, Salvolainen et al. 1997). Através deste trabalho buscou-se esclarecer, baseado no sequenciamento do gene do rRNA 5.8S, do ITS1 e da mtDNA COI, as relações filogenéticas de minhocuçus distribuídos em municípios do cerrado central de Minas Gerais. A primeira etapa foi a avaliação de diferentes genes, uma vez que não há estudos moleculares sobre minhucuçus publicados ou mesmo seqüências depositadas em bases de dados.

A região codificadora do rRNA 5.8S é pequena e altamente conservada e po-de não permitir caracterização de espécie (Jorgenson & Cluster 1988), embora te-nha demonstrado informações relevantes para análises filogenéticas em escala basal (Hershkovitz & Lewis 1996). Conforme os resultados obtidos, esse gene demonstrou um alto grau de conservação entre os indivíduos de R. alatus, R. motucu e E. fetida, mostrando uma evolução lenta nesse gene, mesmo em espécies de famílias distintas.


73

Por outro lado, os clados formados a partir de sequências de rDNA 5.8S do banco de dados não mostraram uma topografia condizente com a taxonomia tradicional. Tal fato sugere taxas evolutivas diferentes entre diferentes espécies para esse gene, ou até mesmo artefato, já que não se pode aferir qualidade às sequências depositadas em bancos de dados públicos. Entretanto, diferentes taxas evolutivas foram descritas para o gene da subunidade 18S do complexo de rRNA (Martin et al. 2000).

Outros fatores podem contribuir para a construção de árvores filogenéticas incor-retas utilizando-se dados moleculares. Dentre os problemas encontrados pode-se citar a retenção de similaridades resultante de polimorfismos conservados de um ancestral e a perda de informações devido a substituições múltiplas de um único sítio (Simon et al. 1994). Por outro lado, a análise molecular oferece a vantagem de ser uma inves-tigação direta da constituição genotípica, permitindo a detecção da variação em nível de DNA. De acordo com a metodologia adotada, as ferramentas moleculares podem ser mais sensíveis na detecção da diversidade genética, podendo complementar os métodos clássicos baseados em caracterização morfológica (Buso 2005).

Foi usado o método de neighbor joining, que segundo Nei (1996), produz a mes-ma topologia das árvores construidas com o método de minimum evolution, quando o número de nucleotídeos analisados é grande (>500), ou quando a quantidade de variação é grande, e se há diferenças, elas são geralmente estatisticamente não-signi-ficantes. Além disso, o autor destaca que distância p ou medidas de distâncias simples como Jukes-Cantor tendem produzir topologias adequadas, até mesmo mais que me-didas de distâncias sofisticadas, quando a quantidade de variações é grande, como no caso do gene da citocromo oxidase.

Os espaços internos transcritos (ITS1 e ITS2) separam os genes rDNA 18S, 5.8S e 28S. As regiões do ITS de rDNA têm mostrado evoluir rapidamente, sendo úteis em inferências filogenéticas em nível de gênero e intragênero em plantas (Baldwin 1992), em nível de espécies em peixes (Stepien et al. 1993) e em nível inter- e intra-específico para Bivalvia (King et al. 1999). Além disso, Hershkovitz & Lewis (1996) identificaram na região ITS uma ferramenta evolutiva a ser explorada em organismos próximos e distantes, fornecendo insights sobre a evolução de sequências de DNA em geral. A rede haplotípica obtida nesse estudo corrobora a idéia de evolução rápida dessa região, já que foram encontradas variações abundantes entre os minhocuçus analisados. O haplótipo mais freqüente está presente em vários municípios. Apenas alguns dos haplótipos mais raros aparecem em apenas uma localidade. Entretanto, em função de sua baixa freqüência, seriam necessários estudos adicionais para esclarecer se estes são realmente haplótipos privados de populações específicas.

O DNA mitocondrial tem sido um marcador molecular escolhido para reconstruir modelos históricos de demografia populacional, migrações, biogeografia e especia-ção (Hurst & Jiggins 2005). Sequências nucleotídicas ou de aminoácidos, ordem dos genes mitocondriais, estrutura secundária de RNA’s transportadores e desvios no


74

código genético universal foram anteriormente utilizados em análises filogenéticas. Além disso, sequências únicas de genes ou a região controle mitocondrial tem com-provado ser úteis em estudos de genética de populações e de eventos de especiação (Bleidorn et al. 2006).

Dentre as vantagens do DNA mitocondrial destacam-se a facilidade em ser am-plificado em diferentes táxons e, por ser haplóide, sua sequência pode ser facilmente obtida sem clonagem. Devido à sua alta taxa evolutiva o mtDNA permite resgatar o modelo de eventos históricos recentes, sem grande esforço em sequenciamento. Por último, sendo uma área com pouca recombinação, a molécula inteira pode ser assu-mida como tendo a mesma história genealógica (Hurst & Jiggins 2005).

Embora o mtDNA tenha a tendência de acumular mutações mas rapidamente do que algumas regiões nucleares, o gene codificador de proteínas COI apresenta tipica-mente variação específicas (Tavares & Baker 2008). King et al. (1999) descreveram variação intraespecifica limitada em Lasmigona subviridis, mas entre as espécies des-te gênero há grande diferenciação genética. As sequências produzidas para este gene entre os minhocuçus, mostraram abundante variação intra e interespecífica.

Outro aspecto questionado por esse estudo é se realmente todos os indivíduos coletados no cerrado central de Minas Gerais são da espécie R. alatus, já que a litera-tura descreve uma distribuição mais restrita (Drumond et al. 2007). Nesse contexto, a análise filogenética pode elucidar o status de um táxon e ajudar a alcançar o objetivo de proteger entidades distintas geneticamente e evolutivamente, podendo também mostrar as reais prioridades para alocação de esforços (Andreasen 2005). O manejo efetivo de espécies em risco pode ser complicado devido à inexistência de infor-mação taxonômica adequada da espécie (King et al. 1999). Técnicas moleculares (primariamente, sequenciamento de DNA) têm transformado a habilidade dos cien-tistas de descrever e definir a diversidade biológica, sendo, aliadas a outros tipos de dados, ferramentas fundamentais para descrição de espécies crípticas. Espécies críp-ticas requerem uma atenção especial no planejamento de conservação devido a dois problemas: espécies já consideradas extintas ou ameaçadas podem ser compostas de múltiplas espécies, que são até mesmo mais raras do que previamente suposto; e, di-ferentes espécies podem requerer diferentes estratégias de conservação (Blickford et al. 2006). No presente estudo, o sequenciamento do gene rDNA 5.8S não auxiliou na separação das espécies estudadas (R. alatus e R. motucu), pois não mostrou nenhuma variação. Já o ITS1, em função da abundante variação intraespecífica, mostrou-se útil na separação de algumas subpopulações. Entretanto, o ITS1 também não foi capaz de separar as espécies estudadas (R. alatus e R. motucu), uma vez que R. motucu apre-senta o haplótipo mais comum presente em R. alatus.

Uma profunda compreensão das relações filogenéticas de R. alatus é essencial para prover informações necessárias para o acesso do status de espécie e para o pla-nejamento, implantação e monitoramento de programas de manejo e uso sustentável.


75

De acordo com os resultados obtidos nessa fase do estudo, faz-se necessário inves-tigar outros genes, como o ITS2 e os rDNA 18S e rDNA 28S, para melhor esclare-cimento das relações filogenéticas do minhocuçu, bem como para avaliar o quanto a espécie foi impactada pela atividade extrativista exacerbada. Estudos futuros também incluirão a investigação de correlação entre distribuição geográfica vs. haplótipos, e haplótipos vs. variações morfológicas, que estão sendo coletadas para esses animais (comprimento, diâmetro do animal, diâmetro da galeria).

Em conclusão, o gene do rDNA 5.8S se mostrou conservado, não tendo sido ob-servadas variações entre os indivíduos testados de R. alatus e R. motucu. Essa sequ-ência foi a mesma encontrada nas bases de dados para E. fetida, sugerindo uma forte conservação entre estas espécies. A região ITS1 mostrou-se polimórfica em R. alatus, podendo ser utilizada, associada a outros marcadores moleculares, em estudos de Genética de Populações, aplicando-se a conservação e uso sustentável da espécie. O gene mtDNA pode conter informações filogenéticas relevantes, sendo também fun-damental, associado aos outros genes nucleares, para estudos de filogenia e genético-populacionais.

AGRADECIMENTOSÀ Fundação de Amparo à Pesquisa de Minas Gerais (FAPEMIG), ao Conselho Na-cional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) e à Conservação Inter-nacional do Brasil, pelo suporte financeiro concedido.

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POPULAÇÕES DE MINHOCAS AMOSTRADAS POR DIFERENTES MÉTODOS DE COLETA (ELÉTRICO,

QUÍMICO E MANUAL) EM ECOSSISTEMAS DA REGIÃO DE LONDRINA, PARANÁ, BRASIL

Priscila T.M. Azevedo,1 George Gardner Brown,2 Dilmar BArettA,1 Amarildo PAsini3 & Daiane Heloisa nunes4

1Universidade de São Paulo (ESALQ/USP), Departamento de Ciência do Solo, Av. Pádua Dias, 11, CEP 13418-900, Piracicaba, SP, Brasil. E-mail: [email protected], [email protected] Florestas, Estrada da Ribeira, Km 111, Caixa Postal 319, CEP 83411-000, Colombo, PR,

Brasil. E-mail: [email protected] Estadual de Londrina, Departamento de Agronomia, CP 6001, CEP 86051-990,

Londrina, PR, Brasil. E-mail: [email protected] de São Paulo (ESALQ/USP), Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola, Av. Pádua Dias, 11, CEP 13418-900, Piracicaba, SP, Brasil. E-mail: nunesdaiane@gmail.

com

Azevedo, P. T. M., G. G. Brown, D. Baretta, A. Pasini & D. H. Nunes. 2010. Populações de minhocas amostradas por diferentes métodos de coleta (elétrico, químico e manual) em ecossistemas da região de Londrina, Paraná, Brasil. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 79-93.

RESUMO. A coleta de minhocas demanda tempo, mão-de-obra e trabalho intenso. Para reduzir o tempo e esforços necessários na amostragem, pode-se usar solução química irritante ou impulsos elétricos para extrair minhocas do solo. No presente trabalho comparou-se o uso de dois métodos comportamentais para coleta de minhocas (formol diluído e eletricidade) e sua eficiência na extração de minhocas do solo em fragmento de mata secundária, margem de um pântano, área agrícola de cultivo anual e pastagem. A coleta com eletricidade (método Octeto de Thielemann) foi realizada usando um aparelho elétrico que extrai minhocas sobre uma área de aproximadamente 0,4 m2. Exatamente abaixo e imediatamente após o método elétrico, realizou-se a escavação e triagem manual de monólitos de 0,16 m2, até 30 cm de profundidade. A extração química foi realizada usando uma solução de formol (0,5%) aplicada em área de 1 m2, distante 5 m das outras amostragens. O método elétrico não apresentou diferença significativa da extração com solução de formol, enquanto à densidade e biomassa de minhocas coletadas. Amynthas gracilis e Urobenus brasiliensis predominaram na mata e responderam aos métodos comportamentais. Pontoscolex corethrurus foi mais encontrada no brejo, onde os métodos manual e químico foram mais eficientes. Nos sistemas agrícolas, destacou-se a presença de Dichogaster spp. (não responsivos aos métodos comportamentais), sendo a maioria das minhocas coletada pelo método manual. A utilização do aparelho elétrico e da solução de formol foi eficiente na coleta de minhocas adultas e de maior biomassa, enquanto que o método manual extraiu mais indivíduos menores e juvenis.Palavras chave: Fauna do solo, biodiversidade, métodos de amostragem, Oligochaeta.



Azevedo et al.: Minhocas coletadas usando diferentes métodos

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Azevedo, P. T. M., G. G. Brown, D. Baretta, A. Pasini & D. H. Nunes. 2010. Poblaciones de lombrices de tierra muestreadas por diferentes métodos de coleta (eléctrico, químico y manual) en ecosistemas de la región de Londrina, Paraná, Brasil. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 79-93.

RESUMEN. La recolección de lombrices exige tiempo, mano de obra y trabajo intenso. Para reducir el tiempo y los esfuerzos necesarios en el muestreo, se puede usar una solución química irritante o impul-sos eléctricos para extraer lombrices del suelo. En el presente trabajo se comparó el uso de dos métodos de comportamiento para recolección de lombrices (formol diluido y electricidad) y su eficiencia en la extracción de lombrices en un fragmento de bosque secundario, margen de un pantano, área agrícola de cultivo anual y pastizal. La recolección con electricidad (método Octeto de Thielemann) fue realizada usando un aparato eléctrico que extrae lombrices sobre un área de aproximadamente 0.4 m2. Exactamen-te debajo e inmediatamente después del método eléctrico, se realizó la excavación y selección manual de monolitos de 0.16 m2, hasta una profundidad de 30 cm. La extracción química fue realizada usando una solución de formol (0.5%) aplicada en área de 1 m2, distante 5 m de los demás muestreos. El método eléctrico no presentó diferencia significativa de la extracción con solución de formol, con respecto a la densidad y biomasa de lombrices recolectadas. Amynthas gracilis y Urobenus brasiliensis predominaron en el bosque y respondieron a los métodos de extracción comportamental. Pontoscolex corethrurus fue encontrada principalmente en la muestra cerca del pantano, donde el método manual y químico fueron más eficaces. En los sistemas agrícolas, se destacó la presencia de Dichogaster spp. (no responsivos a los métodos comportamentales), recolectadas más por el método manual. La utilización del aparato eléc-trico y de la solución de formol fue eficaz en la recolección de lombrices adultas y de mayor biomasa, mientras que el método manual extrajo mayor cantidad de individuos menores y juveniles.Palabras clave: Fauna del suelo, biodiversidad, métodos de muestreo, Oligochaeta.

INTRODUÇÃOA amostragem de minhocas pode ser realizada por métodos diretos, como a escavação de monólitos e posterior triagem manual dos organismos ou por métodos comporta-mentais, nos quais as minhocas respondem a estímulos (soluções irritantes, impul-sos elétricos, calor, vibrações) e saem para a superfície do solo (Garceau & Coderre 1991). Atualmente, os métodos mais utilizados pelos pesquisadores são a escavação e triagem manual de monólitos, especialmente o método TSBF (Tropical Soil Biolo-gy and Fertility; Anderson & Ingram 1993) e a extração de minhocas por solução de formol (Zaborski 2003), combinados ou não (Römbke et al. 2006).

Em geral, a triagem de monólitos obtém maior densidade (no. indivíduos) e bio-massa de minhocas na camada amostrada em relação à extração por meios quími-cos. Dessa forma, constitui o meio de amostragem mais preciso (Bouché & Gardner 1984). Entretanto, as minhocas que habitam camadas inferiores à amostrada podem escapar rapidamente pelos túneis permanentes em direção a camadas mais profundas e não são bem coletadas por este método (Baretta et al. 2007). Além disso, a retirada de monólitos pode causar destruição física do solo, e a presença de barreiras físicas como um sistema radicular denso pode torná-lo impraticável (Zaborski 2003, Baretta et al. 2007). O método é trabalhoso, necessitando de maior período de tempo e mão-de-obra para sua conclusão (Nelson & Satchell 1962, Lee 1985).


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A utilização de solução química extratora, como o formol, visa diminuir os efeitos negativos do método de escavação, mas também apresenta desvantagens por ser um produto fitotóxico e carcinogênico (Caballero 1974, Schmidt et al. 2001, Eichinger et al. 2007, Coja et al. 2008).

A expulsão de minhocas por estímulos elétricos foi descrita pela primeira vez em 1933, por Walton e Johnstone-Wallace (Edwards & Bohlen 1996). Na década de 50 e 60, vários trabalhos foram publicados utilizando eletrodos no solo para estimular a saída de minhocas. A principal dificuldade encontrada na época era delimitar a área e volume de solo amostrado (Nelson & Satchell 1962). O problema foi reduzido quan-do Rushton & Luff (1984) utilizaram vários eletrodos dispostos em um círculo de área 0,105 m2. Esse método ainda não foi estudado na América Latina e pode ser uma alternativa aos métodos convencionais. Atualmente, o método utilizado é baseado no Octeto de Thielemann (Thielemann 1986), no qual oito eletrodos são arranjados na forma de um octógono, inseridos no solo, e uma corrente elétrica alternada é descar-regada entre os diferentes pares de eletrodos durante todo tempo de coleta (Rabello & Brown 2005). Esse método foi eficiente para coleta de minhocas em solos na In-glaterra, Alemanha e Áustria (Satchell 1955, Thielemann 1986, Coja et al. 2008). Todavia, o método demanda maior investimento inicial, pela aquisição do aparelho e gerador, e sua eficiência tem sido questionada (Vetter 1996), pois está diretamente relacionada com o teor de água no solo, limitando as coletas em diferentes épocas e regiões amostradas (Rushton & Luff 1984).

Diante da importância de se escolher um método adequado de amostragem de minhocas para os estudos ecológicos, e da escassez de trabalhos científicos que abor-dam o assunto na América Latina, o presente estudo teve como objetivo avaliar a eficiência e as diferenças na abundância (densidade populacional e biomassa) e diver-sidade obtidas pelos métodos comportamentais de coleta de minhocas em diferentes ecossistemas.

MATERIAL E MÉTODOSO estudo foi conduzido no município de Londrina, Paraná, Brasil (23º23’30” S e 51º11’30” W), em quatro ecossistemas distintos, com altitude média de 566 metros acima do nível do mar. O clima da região é definido como subtropical úmido (Cfb, segundo a classificação de Köppen). A precipitação média anual é de 1.614 mm e a temperatura média do mês mais quente superior a 22 °C e a do mês mais frio inferior a 18 °C (Corrêa et al. 1982). O solo dos locais de amostragem foi classificado como Latossolo Vermelho eutroférrico, textura muito argilosa (Tabela I).

Os ecossistemas selecionados incluíram: 1) fragmento de mata Atlântica secun-dária (mata); 2) cultivo de sorgo (Sorghum spp.) e milho (Zea mays L), introduzidos há 15 anos, semeados com plantio convencional (arado de disco) e sem histórico de práticas conservacionistas (lavoura); 3) pastagem de Tifton 85 (Cynodon spp.) para


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eqüinos há 10 anos (pastagem); e 4) margem de um pântano (brejo). As três primeiras áreas se localizam na Fazenda Escola, no campus da Universidade Estadual de Lon-drina (UEL), e a última a aproximadamente 5 km da Embrapa Soja.

Para a avaliação das populações de minhocas, foram usados dois métodos com-portamentais (elétrico e formol) e um método de coleta direta (triagem manual) do solo. Para cada método, de acordo com o tamanho e a representatividade das áreas, foram amostrados, ao acaso, oito pontos nas áreas de mata e brejo e cinco pontos nas áreas de lavoura e pastagem. Os pontos de amostragem apresentavam distância mínima de 10 metros entre si. As avaliações foram realizadas nos meses de abril e maio de 2005.

O octeto de Thielemann (Thielemann 1986) foi utilizado no método elétrico. O aparelho foi disposto sobre o solo e acoplado a uma bateria de 12 amperes (de auto-móvel). As oito hastes foram inseridas no solo até 30 cm de profundidade, formando um círculo de 52 cm de diâmetro. Selecionou-se a voltagem e freqüência dos im-pulsos elétricos, sendo que a cada 4 minutos houve variação de corrente elétrica e freqüência dos impulsos entre os eletrodos, para que ocorresse mudança do campo elétrico do solo e afetasse as minhocas em diferentes intensidades e orientações. A voltagem média foi de 200 V, variando de 100 a 400 V. Delimitou-se área de 0.4 m2 para a coleta das minhocas, por ponto amostrado. O tempo total de coleta foi de 20 minutos para cada ponto de amostragem.

O método manual correspondeu à escavação e triagem manual de monólitos de 40×40 cm, até a profundidade de 30 cm. A escavação dos monólitos foi feita após a extração elétrica e exatamente abaixo do ponto onde foi realizado o método elétri-co, para cálculo da eficiência do aparelho elétrico e para se conhecer quais espécies estavam no local de amostragem e não foram coletadas pelo método elétrico. Uma sub-amostra de solo (0-10 cm de profundidade) foi retirada de cada monólito para de-

Tabela I. Características químicas e umidade gravimétrica do solo, em fragmento de mata secundária (mata), cultivo de sorgo (lavoura), pastagem de Tifton 85 (pastagem) e margem de um pântano (brejo)

em Londrina, Paraná.

Ecossistema pH CaCl2 H+Al Ca2+ Mg2+ K+ CTC P C V U

0,01 mol/L --------------- cmolc/dm³ --------------- mg/dm³ g/dm³ % %

Mata 5,8 3,6 9,7 2,7 0,4 16,5 3,1 33,1 78,0 41,0

Lavoura 5,0 4,6 5,5 1,6 0,7 12,3 5,2 19,0 62,7 31,0

Pastagem 5,3 4,2 6,0 1,9 0,4 12,5 5,5 22,2 65,9 30,0

Brejo 5,5 3,9 6,4 3,3 0,2 13,7 7,9 25,8 70,9 58,0

H+Al (Hidrogênio+Alumínio); Ca2+ (Cálcio), Mg2+ (Magnésio), K+ (Potássio), CTC (Capacidade de troca de cátions), P (Fósforo), C (Carbono), V (Saturação de bases) e U (Umidade gravimétrica).


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terminação de algumas variáveis ambientais: umidade gravimétrica, matéria orgânica (MO), pH CaCl2 (pH) e teores de N, C, P, K, Ca e Mg.

Para o método químico (formol), foram usados 20 litros de solução extratora de formaldeído na concentração de 0,5% (Raw 1959, Baker 1985). Determinou-se o ponto de amostragem, distante 5 metros da coleta pelo método elétrico, e foi delimi-tada área de 1 m2. Os resíduos da superfície do solo foram retirados com uma enxada, 20 minutos antes do início da coleta. A solução extratora foi aplicada lentamente, para completa absorção pelo solo. O tempo de coleta manual das minhocas que saíam para a superfície foi de 25 minutos. Todas as espécies de minhocas coletadas foram mortas em álcool (20%) e fixadas em formol (4%).

As minhocas foram contadas, pesadas e separadas em indivíduos juvenis e adul-tos. Para obtenção da biomassa fresca total, as minhocas foram lavadas em água corrente e secadas ao ar livre com papel toalha por três minutos. Os adultos foram identificados segundo Righi (1990) e Blakemore (2002). Os resultados de densidade populacional e biomassa foram transformados em indivíduos por metro quadrado (ind/m2) e peso por metro quadrado (g/m2), respectivamente.

Os dados obtidos não apresentaram distribuição normal, pelo teste de Kolmo-gorov-Smirnov. Realizou-se, então, análise estatística não-paramétrica usando o método de Kruskal-Wallis para análise de variância dos dados obtidos. O teste de Mann-Whitney foi utilizado para comparar os tratamentos (métodos elétrico, manual e formol) entre si. Análises multivariadas de correlação canônica (ACC) e de compo-nentes principais (ACP) foram realizadas entre as variáveis de resposta (espécies de minhocas) e as variáveis ambientais explicativas: biomassa fresca total das minhocas, abundância total de minhocas, índice de diversidade de Shannon (H), pH CaCl2 e teores de MO, N, C, P, K, Ca e Mg no solo. As análises multivariadas foram realiza-das no programa CANOCO versão 4.0 (Ter Braak & Smilauer 1998). As variáveis ambientais foram utilizadas posteriormente na ACP, como variáveis explicativas das modificações das populações de minhocas (Baretta et al. 2007).

Para o cálculo da eficiência (%) dos métodos comportamentais empregados (elé-trico e formol) em cada ponto de amostragem, foi realizada em base à soma dos indi-víduos obtidos com o método elétrico e o método manual. Para o cálculo, foi utilizada a seguinte fórmula:

Ef método (%) = (nmétodo/(nele+nman))*100

Onde, nmétodo = densidade (ind/m2) de minhocas coletadas com cada método comportamental, podendo ser nele (elétrico) ou nfor (formol), sendo que:

nele = densidade (ind/m2) obtida pelo método elétriconman = densidade (ind/m2) obtida pelo método manualnfor = densidade (ind/m2) obtida pelo método formol


84

O valor da eficiência média de cada método nas diferentes áreas foi obtido pela média dos valores das eficiências em cada ponto de amostragem.

RESULTADOS

Densidade, biomassa e diversidade de minhocasO método manual obteve a maior densidade populacional de minhocas em todos os ecossistemas avaliados, diferindo estatisticamente dos outros métodos na mata, pas-tagem e lavoura (Tabela II). Nestes ecossistemas, a maioria das minhocas coletadas pelo método manual foram indivíduos jovens (Tabela III) e pequenos, com 1 a 3 cm de comprimento. As minhocas adultas responderam melhor aos métodos comporta-mentais (elétrico e formol), que o método de catação manual.

Os métodos elétrico e formol extraíram a maior quantidade de minhocas na ma-ta, onde predominam espécies que responderam bem a estes métodos (Tabela III): Amynthas gracilis (Kinberg 1867), e a nativa Urobenus brasiliensis (Benham 1887),

Tabela II. Densidade populacional (ind/m²) e biomassa (g/m²) de minhocas (média ± sd: desvio padrão) obtidos pelos métodos de coleta elétrico, manual e formol em

distintos ecossistemas em Londrina, Paraná.

Método Ecossistema

Mata Brejo Pastagem Lavoura

Densidade (ind/m²)

Elétrico 38,4 ± 35,2 b* 4,1 ± 5,6 a 0,0 ± 0,0 b 9,0 ± 17,5 b

Manual 264,1 ± 242,3 a 14,1 ± 14,5 a 46,2 ± 46,5 a 315,0 ± 283,3 a

Formol 26,0 ± 24,6 b 11,4 ± 11,7 a 1,0 ± 2,23 b 1,6 ± 3,6 a

Kruskal-Wallis(p < 0,001)

S N.S S S

Biomassa (g/m²)

Elétrico 23,52 ± 26,1 a 4,94 ± 7,2 a 0,00 ± 0,0 a 0,11 ± 0,2 ab

Manual 5,07 ± 3,1 b 7,50 ± 7,5 a 0,52 ± 0,5 b 2,89 ± 2,9 b

Formol 16,01 ± 18,1 ab 9,46 ± 11,9 a 0,44 ± 0,9 ab 0,07 ± 0,2 a

Kruskal-Wallis(p < 0,001)

S N.S S N.S

*Médias seguidas da mesma letra nas colunas, não diferem entre si, a 5% de probabilidade pelo teste de Mann-Whitney. S: significativo; NS: não significativo.


85

Tab

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III.

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ambas espécies epi-endogêicas. Para as variáveis densidade e biomassa, não houve diferença significativa entre os métodos elétrico e formol (Tabela II).

A espécie peregrina Pontoscolex corethrurus (Müller 1857) foi principalmen-te amostrada pelo método manual (Tabela III). Esta espécie foi mais encontrada nas áreas de brejo e mata, onde o solo estava muito úmido (Tabela I). No brejo, a solução de formol expulsou maior número dessa espécie que o aparelho elétrico (Tabela III).

Considerando todos os métodos de coleta, foram identificadas nove espécies de minhocas, sendo quatro delas exóticas, Dichogaster affinis (Michaelsen 1890), D. saliens (Beddard 1892), D. bolaui (Michaelsen 1891) e A. gracilis, uma peregrina (P. corethrurus) e pelo menos quatro nativas (U. brasiliensis, Belladrilus sp., Fimosco-lex sp. e Glossoscolex sp.). Coletaram-se, também, vários espécimes da família Oc-nerodrilidae não identificáveis em nível de espécie. A maior diversidade de minhocas (oito espécies) foi obtida na mata e pelo método manual em todos os ecossistemas (Tabela III). Nos outros ecossistemas a diversidade de minhocas foi menor, tanto em número de espécies como usando o índice de Shannon (Tabela III). As minhocas exó-ticas do gênero Dichogaster foram as mais abundantes, e ocorreram principalmente na lavoura (Tabela III).

Eficiência dos métodosNas áreas agrícolas, onde predominaram as espécies do gênero Dichogaster e da famí-lia Ocnerodrilidae (Tabela III), os métodos comportamentais foram pouco eficientes (Fig. 1). O único lugar onde houve boa eficiência (>75%) de um dos métodos compor-tamentais foi com o formol no brejo. Na pastagem, nenhuma minhoca saiu à superfície do solo com a coleta elétrica. Na mata, a eficiência média dos métodos elétrico e for-mol foi de 20,7 e 13,1%, respectivamente (Fig. 1), mas de todos os indivíduos da es-pécie A. gracilis coletados na mata, 88% e 60% foram coletados pelo método elétrico e formol, respectivamente. A espécie U. brasiliensis também respondeu aos métodos comportamentais, sendo que 46 e 31% dos dados de densidade populacional desta espécie foram obtidos pelos métodos elétrico e formol, respectivamente (Tabela III).

Análise de componentes principais (ACP)Evidenciou-se por meio da relação entre as componentes principais 1 (CP 1) e 2 (CP 2) que os métodos de coleta e os ecossistemas ficaram separados uns dos outros; es-pecialmente o método manual dos métodos comportamentais (elétrico e formol) (Fig. 2). A variabilidade dos dados foi explicada em 35,2% pela CP1 e 14,5% pela CP2, totalizando 49,7% da variabilidade dos dados referentes às espécies de minhocas (va-riáveis de resposta). A terceira componente principal (CP 3) explicou menos do que 10% da variabilidade total e foi desconsiderada.


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As espécies do gênero Dichogaster (Dia, Dis, Dib, Di), da família Ocnerodrili-dae (Osp), os indivíduos jovens (out), o índice de diversidade de Shannon (H) e a abundância total de minhocas foram às variáveis que mais contribuíram (Fig. 2) na CP1 para separar o método manual dos métodos comportamentais (elétrico e formol), especialmente quando o método manual foi usado nas áreas de mata, pastagem e lavoura. Nesse sentido, quando se adotou o método manual, obteve-se uma maior abundância e diversidade de minhocas (H) do que nos demais métodos. Já na CP2, as variáveis biomassa fresca de minhocas (Biom), umidade (Umi), e a espécie A. gra-cilis (Agr) contribuíram mais para separar os métodos comportamentais do método manual. As espécies nativas U. brasiliensis e Fimoscolex sp. se associaram fortemen-te aos teores de carbono (C), nitrogênio (N) e Cálcio (Ca) no solo, especialmente na área de mata (Fig. 2).

DISCUSSÃOAlguns fatores ambientais e comportamentais influenciaram a coleta de minhocas pelos diferentes métodos: a) a composição específica da comunidade de minhocas presente; b) a reação de indivíduos adultos vs. juvenis; c) o tipo de cobertura vegetal presente no local; d) as condições edáficas do local, especialmente o teor de umidade; e) o hábito/categoria ecológica das minhocas presentes no local. Ainda que alguns desses fatores estejam relacionados entre si (por ex., a cobertura vegetal influencia a composição específica da comunidade de minhocas), evidencia-se que os métodos de coleta devem ser escolhidos segundo as condições locais para que haja uma coleta adequada, tanto da diversidade quanto da abundância das minhocas.

Figura 1. Eficiência (%) dos métodos elétrico e químico (formol) para a extração de minhocas em fragmento de mata secundária (mata), cultivo de sorgo (lavoura), pastagem de Tifton 85 (pastagem) e margem de um pântano (brejo). Londrina, Paraná, Brasil. A eficiência foi calculada a partir da soma

dos indivíduos coletados usando o método de extração elétrica e manual (veja o texto).


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As espécies A. gracilis e U. brasiliensis responderam bem ao método de extra-ção com formol. Essas minhocas são bem maiores que as do gênero Dichogaster e da família Ocnerodrilidae, e habitam as camadas mais superficiais do solo, tendo, portanto, maior facilidade para sair quando estressadas. Baretta et al. (2007) também demonstraram que o método formol foi mais eficiente e adequado para coleta das espécies Amynthas corticis (Kinberg 1867) e U. brasiliensis, em relação à triagem manual do solo.

A espécie P. corethrurus foi principalmente amostrada pelo método manual, sen-do pouco responsiva aos métodos comportamentais, especialmente o elétrico. No brejo, onde o solo estava mais úmido, esta espécie foi mais coletada pelo método do formol que pelo método elétrico, resultado esperado para uma espécie endogêica. A

Figura 2. Relação entre os componentes principais 1 (CP1) e 2 (CP2) da análise de componentes principais (ACP), discriminando as variáveis ambientais, diversidade, biomassa, abundância, espécies

de minhocas e os métodos de coleta Manual, Elétrico e Formol. Dia: Dichogaster affinis; Dis: Dichogaster saliens; Dib: Dichogaster bolaui; Di: Dichogaster sp.; Osp: Ocnerodrilidae; out: jovens;

Bsp: Belladrilus sp.; Pco: Pontoscolex corethrurus; Gsp: Glossoscolex sp.; Agr: Amynthas gracilis; Ubr: Urobenus brasiliensis; Fim: Fimoscolex sp.; C: Carbono no solo; P, K, Ca, Mg, N: teores de

fósforo, potássio, cálcio, magnésio e nitrogênio no solo; Umi: umidade do solo na camada 0-10 cm; Biom: biomassa de minhocas; H: índice de diversidade de Shannon.


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maior parte dos indivíduos coletados no brejo eram dessa espécie, sendo que apenas algumas A. gracilis foram coletadas usando os métodos comportamentais. Nunes et al. (2006) também verificou que a maioria (95%) das minhocas amostradas em área de várzea úmida, cultivada com pastagem antiga, pertencia a P. corethrurus.

No presente estudo foram encontradas apenas quatro espécies nativas; a maioria das espécies coletadas eram exóticas ou peregrinas, de ampla distribuição. Estas es-pécies são mais adaptadas às mudanças edáficas do que as minhocas nativas devido a diferenças na ecologia, no hábito de alimentação e nas características fisiológi-cas (Nahmani et al. 2003). Elas são beneficiadas pela adoção de sistemas agrícolas, podendo se tornar dominantes nestas áreas, como é o caso de minhocas do gênero Dichogaster (Fragoso et al. 1999, Brown et al. 2004). Brown et al. (2004, 2008) relataram indivíduos deste gênero em várias áreas de plantio direto no Paraná. Neste estudo, a área não tinha histórico de utilização do sistema de plantio direto, mas no dia da coleta a área continha restos vegetais da colheita anterior, o que indica que não foi utilizado implemento pesado (grade e/ou escarificador) meses antes da amostra-gem. Desta forma, os dados confirmam a capacidade destas espécies de se manterem mesmo em áreas degradadas pelo manejo intensivo, como os sistemas agrícolas con-vencionais.

As minhocas adultas responderam melhor aos métodos comportamentais (elétri-co e formol), pois seus corpos são maiores e, de alguma forma, possuem força para saírem para a superfície do solo em resposta ao extrator, enquanto que minhocas juvenis, principalmente as pequenas, não conseguem sair e morrem (Dash & Patra 1972). Essas últimas predominaram nas áreas agrícolas, (principalmente as Dicho-gaster spp. e indivíduos da família Ocnerodrilidae), e não responderam aos métodos comportamentais, sendo mais bem coletadas usando o método manual. A menor efi-ciência da coleta com os métodos comportamentais poderia também estar relaciona-da à menor umidade (Tabela I) e maior compactação (não medida, mas verificada empiricamente ao cavar) do solo nessas áreas. Esses fatores afetam a condutividade elétrica e, conseqüentemente, a eficiência do aparelho elétrico. Portanto, quando há baixa umidade no solo, ou o mesmo se encontra compactado, não é recomendável o uso dos métodos comportamentais (elétrico, formol), devendo-se priorizar o método manual de coleta.

A eficiência do método elétrico foi baixa (< 25%) e a amostragen química foi eficiente somente no brejo. Sabe-se que a eficiência do método elétrico depende de vários fatores edafoclimáticos e das espécies presentes (Coja et al. 2008). Por exem-plo, Vetter (1996) e Rushton & Luff (1984), trabalhando em solo de clima temperado, obtiveram eficiência média do método elétrico de aproximadamente 53% e 49%, respectivamente, para as espécies da família Lumbricidae encontradas nas suas áreas de estudo. Vetter (1996) também comparou a eficiência do método formol e demons-


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trou que este foi mais eficiente que o método elétrico, ao expulsar 70% do total de minhocas. Já Coja et al. (2008) obteve melhores resultados com o método elétrico do que com formol em diferentes concentrações; contudo, o aparelho elétrico expeliu menor número de adultos e maior número de juvenis. Nos estudos de Rushton & Luff (1984), o aparelho elétrico expulsou 80,5% da espécie Lumbricus castaneus (Savigny 1826), enquanto que para Aporrectodea longa longa (Ude 1895), a eficiência do apa-relho elétrico foi de apenas 22,8%, assemelhando-se mais aos resultados obtidos no presente estudo. Finalmente, Thielemann (1986), autor do método do Octeto obteve 88,1% de eficiência média com o método elétrico.

O conhecimento sobre o hábito das espécies é fator determinante para explicar as respostas das minhocas aos métodos comportamentais. De acordo com a classificação em grupos ecológicos de Bouché (1971, 1977), as espécies epi-endogêicas habitam a camada superficial do solo e as anécicas os horizontes mais profundos, formando galerias verticais permanentes ou semi-permanentes no solo. Estas espécies são as que melhor respondem aos métodos comportamentais, pois ao serem estimuladas, sa-em para a superfície do solo por meio de galerias. Embora Fragoso & Lavelle (1992) mostraram que espécies epigêicas ou anécicas predominam em algumas comunidades de minhocas nas florestas úmidas tropicais, na região dos trópicos, a maior veloci-dade de decomposição da matéria orgânica pelos microorganismos tende a favorecer as espécies endogêicas (Lavelle 1983, Grisi et al. 1998). Estas espécies normalmente têm maior dificuldade em sair do solo e dificilmente são coletadas pelos métodos formol e elétrico, justificando a baixa eficiência destes métodos no Brasil em relação aos trabalhos na Europa, onde a ocorrência das espécies endogêicas é menor (Lavel-le 1983). É importante ressaltar que no Brasil existem regiões onde a presença de certas espécies anécicas ou endoanécicas é conhecida, como alguns minhocuçus no Centro-Oeste e Norte do país (Brown & James 2007). Para essas situações e espécies a utilização de formol como solução extratora é recomendada (ISO/DIS 23611-1, 2004), pois são minhocas maiores que escapam facilmente na retirada dos monólitos (Römbke 2007).

Nas condições de solo, clima e vegetação do estudo, o aparelho elétrico pode ser uma alternativa a solução de formol, mas devem-se tomar os devidos cuidados em re-lação à umidade do solo e a diversidade de espécies presentes no local. As espécies A. gracilis e U. brasiliensis responderam aos métodos comportamentais enquanto que as espécies do gênero Dichogaster spp., da família Ocnerodrilidae e os indivíduos jovens foram melhor amostrados pelo método manual. De maneira geral, pode-se in-ferir que a combinação do método manual com um método comportamental é a meto-dologia ideal para uma adequada amostragem de minhocas, conforme recomendado pela ISO (2004). Caso a combinação dos métodos não seja possível, recomenda-se utilizar o método manual (escavação e triagem manual de monólitos).


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AGRADECIMENTOSOs autores agradecem o apoio financeiro da Embrapa e do CNPq (Bolsa de pesquisa e Profix ao George Brown, IC à Priscila T. M. Azevedo e doutorado ao Dilmar Baretta), a ajuda do taxonomista Samuel James nas identificações e dos técnicos da Embrapa Soja (Sérgio Henrique da Silva, Gustavo Garbelini e Antônio Pavão) e demais cole-gas (Antonio Alberto dos Santos, Bruce Motte, Vanesca Korasaki e Mateus Azevedo) no trabalho de campo. Finalmente, agradecemos a Hubert Höfer e Jörg Römbke pelo empréstimo do aparelho elétrico de Thielemann usado nesse trabalho.

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O USO DE MINHOCAS COMO BIOINDICADORES DE CONTAMINAÇÃO DE SOLOS

Mara Mercedes de AndréAInstituto Biológico, CPDPA, Laboratório de Ecologia de Agroquímicos. Av. Conselheiro Rodrigues

Alves 1252, São Paulo-SP, 04014-002, Brasil. [email protected].

Andréa, M. M. de. 2010. O uso de minhocas como bioindicadores de contaminaçao de solos. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 95-107.

RESUMO. O nicho ecológico das minhocas as caracteriza como organismos muito importantes no solo e como bioindicadores ambientais. Suas características, especialmente das espécies Eisenia fetida (Savigny, 1826) e E. andrei Bouché, 1972, as qualificaram para testes de toxicidade para fins de registro de agrotóxicos, junto aos órgãos regulamentadores de diversos países. Além da relativa facilidade de criação de E. fetida e E. andrei, as condições desses testes são internacionalmente aceitas e permitem padronização de estudos e comparações internacionais; informam sobre toxicidade relativa às espécies endêmicas; permitem avaliações preliminares em relação a intervalos de doses do poluente para os tes-tes; fornecem estimativas sobre o CENO (concentração sem efeito observável) para exposição contínua, e ajudam no estabelecimento de condições para testes de efeitos subletais e sub-crônicos. Este artigo apresenta resultados e questionamentos de vários estudos ecotoxicológicos com minhocas como bioin-dicadores de contaminação ambiental. As pesquisas mostraram que a bioacumulação de agrotóxicos, metais, derivados do petróleo, antibióticos e compostos de uso veterinário em minhocas varia conforme a espécie, o composto, concentração, tempo de contato e características do solo. Outras respostas das minhocas em reação a poluentes foram observadas, tais como: variações na produção e peso de casulos; efeitos fisiológicos e deformações, e reações comportamentais de espiralamento, mudanças na capaci-dade de escavação, agitação e rejeição ao solo contaminado. Verifica-se que o potencial de informações bioindicadoras de poluição provenientes de estudos com minhocas é bastante grande, mas as análises devem levar em conta as espécies, categorias ecológicas, as condições ambientais e as analogias com outros organismos, usos, abusos e misturas de agrotóxicos e outros poluentes.Palavras chave: Agrotóxicos, metais pesados, outros poluentes, bioindicadores, ecotoxicologia.

Andréa, M. M. de. 2010. El uso de las lombrices de tierra como bioindicadoras de la contaminación de los suelos. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 97-107.

RESUMEN. El nicho ecológico de las lombrices de tierra las caracteriza como organismos del suelo muy importantes que se pueden utilizar como bioindicadores ambientales. Las características de las lombrices de tierra, principalmente de Eisenia fetida (Savigny, 1826) y E. andrei Bouché, 1972 las califica para realizar las pruebas de toxicidad requeridas para el registro de plaguicidas en muchos países. Además de la facilidad de cría de E. fetida y E. andrei, las condiciones de estas pruebas son aceptadas internacionalmente, permitiendo la estandarización de los estudios y comparaciones en el ámbito internacional. Los resultados de estas pruebas dan información sobre la relativa toxicidad de una



Andréa: Minhocas como bioindicadoras de solos contaminados

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sustancia para especies endémicas, permitiendo evaluaciones preliminares de los intervalos de dosis de la sustancia en cuestión, estimaciones de los NOEC (concentraciones de efecto no observado) en caso de una exposición continua, y permiten establecer las condiciones de las pruebas para evaluar los efectos subletales y subcrónicos. En este artículo se presentan y discuten algunos resultados de varios estudios ecotoxicológicos en los que lombrices de tierra fueron utilizadas como bioindicadores de contamina-ción ambiental. Los investigadores mostraron que la bioacumulación de plaguicidas, metales, derivados de aceites, antibióticos y otras drogas de uso veterinario varían de acuerdo a la especie de lombriz de tierra, compuesto, concentración, tiempo de exposición y las características del suelo. Otras respuestas de las lombrices de tierra a los contaminantes fueron observadas, incluyendo variaciones en el peso y formación de los capullos, anormalidades y efectos fisiológicos, así como reacciones en el comporta-miento como enroscamiento, cambios en la capacidad de formación de galerías, agitación y alejamiento del contaminante. La información que se puede obtener en los estudios con lombrices de tierra como bioindicadores es muy amplia, pero se deben de considerar las especies, las categorías ecológicas, las condiciones ambientales y las analogías con otros organismos, los usos de los plaguicidas y otras mez-clas de contaminantes.Palabras clave: Plaguicidas, metales pesados, otros contaminantes, ecotoxicologia.

INTRODUÇÃO: FUNDAMENTAÇÃO CIENTÍFICAA atividade antrópica introduz diversos compostos xenobióticos no ambiente, sejam eles agrotóxicos e fertilizantes de uso agrícola, ou metais, derivados de petróleo, e ou-tros subprodutos e resíduos provenientes de atividade industrial. Grande parte desses compostos atinge o ambiente por aplicação ou descarga direta, ou de forma indireta, por volatilização, percolação e dispersão, expondo e comprometendo a saúde dos organismos ali presentes assim como do próprio ambiente.

O conhecimento do grau e das formas de poluição por meio de monitoramento ambiental é fundamental, tendo em vista o potencial de persistência, ou o de trans-formação em outros compostos e de complexação dos xenobióticos com moléculas naturais. Entretanto, o monitoramento é feito por meio de análises dispendiosas que dependem de conhecimento específico de métodos, de aparelhos e materiais caros e de pessoal especializado para condução dessas análises. O monitoramento também depende da constância na coleta e na análise de grandes quantidades das matrizes ambientais, pois o grau de contaminação pode ser pequeno, mas com potencial sig-nificativo de perturbação tanto do ambiente, quanto de interação com os organismos ali presentes, com conseqüências ecológicas em todas as teias alimentares envolvidas com aquele ambiente.

Dada a importância do solo como fonte de água e nutrientes para plantas e outros organismos, como agente tamponador de mudanças de temperatura e do fluxo de água entre a atmosfera e as águas subterrâneas, atuando como reservatório de nutrien-tes e como habitat para organismos decompositores na ciclagem e disponibilização de nutrientes, a poluição do ecossistema edáfico pode ter conseqüências importantes para todas as formas de vida e na qualidade de alimentos, da água e da atmosfera (Wild 1993).


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Neste ecossistema o componente vivo, isto é, a teia alimentar é complexa e pode ser afetada pela atividade antrópica (Ingham 2006). Dentre os organismos de solo, as minhocas compreendem de 40% a 90% da biomassa de macrofauna da maioria dos ecossistemas tropicais (Fragoso et al. 1999). Sua importância é imensa visto que têm papel destacado na formação do solo (Righi 1997); na decomposição de resíduos de plantas e ciclagem de nutrientes da matéria orgânica; na formação do húmus e de agregados de solo, onde a atividade biológica é mais intensa; no melhoramento da estrutura, fertilidade, porosidade e capacidade de infiltração, drenagem e retenção de água, ar e também no transporte de microrganismos e nutrientes do solo por meio dos canais formados por sua escavação e seus deslocamentos no solo (Ingham 2006). Nos processos de digestão das minhocas o solo é misturado com muco, que ajuda na agregação de partículas, e a deposição de bolotas fecais, que contém grandes concen-trações de nutrientes, ajuda na formação do húmus e na fertilidade do solo (Shipitalo & Bayon 2004). Também atuam no controle de patógenos que podem ser inibidos por produtos de seu metabolismo ou servir de alimentos, e ainda, na degradação de po-luentes (Ingham 2006). Conforme resumiram Shuster et al. (2002), as minhocas são ímpares por sua habilidade em integrar os processos físicos, químicos e biológicos do ecossistema edáfico.

Por meio de seus deslocamentos e de ingestão de solo ou serapilheira contamina-dos, as minhocas entram em contato com poluentes que atingem ou são aplicados no solo e nele podem permanecer adsorvidos nas partículas minerais, na matéria orgâni-ca e na solução do solo (Spadotto et al. 2004). Elas podem ainda se expor e absorver os contaminantes da solução do solo por meio de contato direto e passagem pela cutícula (Vijver et al. 2003; Castellanos & Hernandez 2007). A partir desse contato, as minhocas podem se intoxicar, morrer, ou sobreviver, incorporar e até bioacumular esses poluentes em seus tecidos (Curry 2004).

A determinação das concentrações de poluentes em organismos como bioindi-cadores-sentinelas é útil porque fornece informações sobre a biodisponibilidade dos poluentes e o padrão de contaminação (Beeby 2001, Nicholson & Lam 2005). O po-tencial bioindicativo de organismos dos níveis tróficos mais baixos tem sido crescen-temente estudado para avaliações dos possíveis perigos ambientais associados com a transferência e biomagnificação dos poluentes ao longo das diferentes teias alimen-tares (Vasseur & Cossu-Leguille 2006). Portanto, o nicho ecológico e a importante posição trófica das minhocas, que se situam nos níveis mais baixos das teias alimen-tares terrestres, servindo de alimento para vários animais e como rota de transferência e biomagnificação de contaminantes ao longo dessas teias, além do conhecimento já acumulado sobre seus hábitos alimentares e habitats, fazem das minhocas excelentes bioindicadores de ecotoxicidade de substâncias químicas no solo, pois elas indicam a bioacumulação potencial ao longo dessas teias (Paoletti 1999, Nahmani et al. 2007, Castellanos & Hernandez 2007).


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TESTES DE TOXICIDADEConforme Linfhurst et al. (1995), os testes de toxicidade fornecem medidas diretas da biodisponibilidade dos poluentes ou agentes tóxicos e podem ajudar a estabelecer as ligações entre a contaminação local e os efeitos ecológicos adversos. Avaliam exposições agudas, sub-crônicas e crônicas e medem os efeitos biológicos resultantes dessas exposições, tais como, mortalidade, desempenho reprodutivo, crescimento e mudanças comportamentais. Por sua grande importância no solo, sua ampla distribui-ção e por todas as razões previamente citadas, as minhocas, principalmente as espé-cies Eisenia fetida (Savigny, 1826) e E. andrei Bouché, 1972, foram escolhidas para diversos testes de toxicidade para fins de registro de agrotóxicos junto aos órgãos regulamentadores de diversos países, inclusive do Brasil.

Assim, os testes da OECD (Organização Européia de Cooperação e Desenvolvi-mento Econômico), da EPA (Agência Americana de Proteção do Ambiente) e da ISO (Organização Internacional para Padronização) entre outros, adotaram a espécie E. fetida para os testes de toxicidade aguda desde, respectivamente 1984, 1991 e 1993, e posteriormente para os testes de reprodução e rejeição ou evitamento de agrotóxicos. No Brasil, o IBAMA (Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e Desenvolvimento dos Recursos Naturais Renováveis) solicita apenas o teste de toxicidade aguda (ABNT, 2007) e aceita resultados obtidos por meio das metodologias dos testes das organiza-ções internacionais.

Entretanto, com o decorrer do tempo desde a proposição e adoção desses testes, muitas críticas foram elaboradas a partir de resultados de vários estudos. O teste de toxicidade aguda, por exemplo, é criticado principalmente porque se baseia em dados de mortalidade após apenas 14 dias de contato de apenas uma espécie de minhoca (geralmente E. fetida) com um substrato totalmente artificial (mistura de proporções fixas de turfa de esfagno, caulim e areia industrial, com pH ajustado em 6 por adição de carbonato de cálcio) tratado com o poluente. Além da turfa de esfagno ser pouco freqüente no Brasil, a composição desse substrato e o pH não representam, por exem-plo, as condições naturais de solos brasileiros. Também esta espécie de minhoca não ocorre naturalmente na América Latina. Em relação à composição do substrato, Gar-cia et al. (2004) já apresentaram novas opções de solo artificial tropical.

Os resultados obtidos por este teste só informam sobre doses que causam mor-talidade, que são úteis para as propostas de registro de moléculas agrotóxicas, mas nada informam sobre efeito de doses pequenas e exposições por tempo mais longo. Também não resultam em definição de níveis tóxicos para o ambiente, nem em dados para previsão do efeito da substância tóxica nas situações de campo e não indicam se pode ocorrer indução de resistência das minhocas a partir de exposições de longo pra-zo (Linfhurst et al. 1995, Reinecke & Reinecke 2004). Lowe & Butt (2007) afirmam que somente os testes que medem efeitos subletais fornecem dados mais sensíveis e ecologicamente relevantes.


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A escolha da E. fetida como única espécie também tem sido criticada pelo seu habitat, por ser comprovadamente menos sensível que outras espécies e não ser re-presentativa de ambientes rurais (Paoletti 1999, Eijsachers 1998, 2004, Ribera et al. 2001, Reinecke & Reinecke 2004). As críticas se baseiam principalmente no fato das espécies Eisenia fetida e E. andrei serem tipicamente epigêicas que vivem na serapilheira e em esterco, com pouca atuação direta na estrutura e características de solos minerais (Shipitalo & Bayon 2004, Castellanos & Hernandez 2007). Além dis-so, os resultados obtidos com E. fetida não permitem extrapolação direta para outras espécies e ela não pode servir como única espécie representativa do ambiente edáfico (Lowe & Butt 2007).

Por outro lado, estes testes fornecem outras vantagens, tais como: a relativa fa-cilidade de criação das Eisenias; as condições desses testes são internacionalmente aceitas; permitem padronização de estudos e comparações internacionais; fornecem estimativas sobre toxicidade relativa às espécies endêmicas; permitem avaliações preliminares em relação a intervalos de doses do poluente sob estudo, e fornecem estimativas iniciais sobre o CENO (concentração sem efeito observável) para expo-sição contínua. Assim, conforme ressaltam Reinecke & Reinecke (2004), embora es-tejam surgindo novas tendências nos testes de ecotoxicologia, os testes de toxicidade com minhocas ainda são recomendados e solicitados.

ESTUDOS ECOTOXICOLÓGICOS DE MINHOCAS COMO BIOINDICADORES DE CONTAMINAÇÃO

Independentemente dos testes de toxicidade, a grande maioria dos autores concor-da que as minhocas E. fetida e E. andrei, assim como outras minhocas, fazem bem o papel de bioindicadores sensíveis e oferecem inúmeras possibilidades de estudos de contaminação ambiental tanto por agrotóxicos, como por metais, derivados do petróleo, antibióticos, produtos veterinários, e outros poluentes (Sisinno et al. 2005, Loureiro et al. 2005, entre outros).

Eijsachers (2004) e Lowe & Butt (2007) destacam a importância da avaliação da toxicidade de poluentes em minhocas de diferentes ecótipos para uma avaliação das possibilidades ecotoxicológicas, visto que cada ecótipo tem diferentes efeitos no solo. Resultados de estudos com espécies endogêicas se relacionam melhor com as possíveis alterações no ambiente edáfico.

Além disso, vários trabalhos relatam resultados sobre a influência das característi-cas dos solos sobre a absorção e a toxicidade de agrotóxicos e metais para minhocas, pois se sabe que as características físico-químicas dos solos influenciam diretamente o comportamento de diferentes poluentes e têm grande influência na biodisponibi-lidade de poluentes para os organismos edáficos (van Gestel 1992, Spadotto et al. 2004). Ellis et al. (2007), por exemplo, verificaram que quanto maior a adsorção


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do composto ao substrato, menor é a mortalidade das minhocas. Por outro lado, as minhocas também influenciam os processos de dissipação de vários poluentes no solo (Farenhorst et al. 2000, Singer et al. 2001, entre outros). Por isso e conforme as recomendações internacionais (van Gestel & Weeks 2004), considera-se que a biodisponibilidade é um aspecto fundamental no controle da assimilação não só de compostos nutrientes, mas também de contaminantes por minhocas em estudos eco-toxicológicos, e deve ser sempre medida por meio de determinações da concentração do poluente no solo e nas minhocas, tanto no início, como no final dos testes.

As pesquisas têm demonstrado há tempos que tratamentos de solos com doses subletais dos poluentes e os estudos de longo prazo com minhocas fornecem respos-tas de bioindicação de diferentes compostos. Esses estudos avaliam principalmente a bioacumulação dos poluentes nas minhocas a partir de condições controladas (subs-trato, período de tempo, espécies, etc.) e podem indicar o perigo de contaminação e biomagnificação nas diferentes teias alimentares (Reinecke & Reinecke 2004).

As minhocas têm sido estudadas como bioindicadores de agrotóxicos há tempos e muitas respostas relevantes para o meio ambiente foram alcançadas a partir desses estudos (Paoletti 1999). Por exemplo, já em 1992 Springett & Gray (1992) mostra-ram que repetidas aplicações de diferentes agrotóxicos, mesmo em baixos níveis, exerceram efeito sobre as taxas de crescimento da minhoca Aporrectodea caliginosa. Brunninger et al. (1994, 1995) e Viswanathan (1997) verificaram que tratamento de solo artificial com doses subletais do herbicida terbutilazina e do inseticida carbofu-ran produziram diferentes efeitos fisiológicos e reprodutivos nas minhocas E. andrei. O herbicida estimulou, mas o inseticida inibiu o crescimento e a produção de casulos. A respiração de várias espécies de minhocas foi estimulada por baixas concentrações de carbofuran, mas inibida por altas doses após três ou quatro semanas de exposição, dependendo da espécie. Já altas concentrações de terbutilazina estimularam a respi-ração.

Dalby et al. (1995) mostraram a mudança no peso de Aporrectodea trapezoides, A. rosea, A. caliginosa e A. longa por influência do inseticida dimetoato e dos herbi-cidas glifosato e 2,4-DB. Por outro lado, Farenhorst et al. (2003) verificaram que o herbicida atrazina não afetou o peso de minhocas Lumbricus terrestris. Outros traba-lhos verificaram que o fator de bioacumulação do inseticida lindano foi praticamente o mesmo independentemente do tempo de contato das minhocas com o solo tratado (Viswanathan et al. 1988); mas, do glifosato, foi maior quanto maior o tempo de contato (Papini & Andréa 2002).

A influência da solubilidade em água sobre a toxicidade de dois diferentes pes-ticidas, assim como suas influências em enzimas e na deformidade de espermato-zóides de E. fetida foram demonstradas por Luo et al. (1999). Hodge et al. (2000) verificaram que não ocorre rejeição de A. caliginosa a solo tratado com os inseticidas clorpirifós e diazinon e que mesmo taxas de aplicações sete vezes maiores do que


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as recomendadas para clorpirifós não produziram efeito na densidade de minhocas juvenis. Farenhorst et al. (2000) mostraram que minhocas L. terrestris adicionadas a solos agrícolas após o tratamento com atrazina diminuíram significantemente a meia-vida do herbicida e que sua atividade de alimentação influenciou os processos de dissipação do herbicida nos solos.

Os herbicidas simazina (Papini & Andréa 2001) e glifosato (Papini & Andréa 2002) tiveram a mesma magnitude de bioacumulação independentemente da quan-tidade presente. Mas, o herbicida paraquat (Papini et al. 2006) foi crescentemente bioacumulado por E. fetida de acordo com o aumento da concentração no solo. Sima-zina e paraquat foram mais bioacumulados a partir de substrato com menos matéria orgânica e mais argila (Andréa & Papini 2005, Papini et al. 2006). Em condições de solo agrícola brasileiro, Andréa et al. (2004) demonstraram que minhocas E. fetida bioacumularam, mas não alteraram a dissipação do herbicida glifosato. Valores de bioacumulação do inseticida e vermífugo avermectin se estabilizaram entre 9 e 18 dias de exposição e foram maiores quanto maior a dose de tratamento do solo; mas, pelo menos 80% da quantidade bioacumulada foram liberados em apenas um dia (Sun et al. 2005). Xiao et al. (2006) verificaram, entre outras coisas, que crescimen-to, número de minhocas juvenis por casulo e a atividade da celulase de minhocas E. fetida podem servir de parâmetros sensíveis de toxicidade do herbicida acetoclor.

As minhocas também respondem ao contato com outros poluentes. A biomassa e o número de novos espécimes de E. fetida aumentaram durante 18 semanas em subs-trato composto de lama de esgoto de estação de tratamento de água de fábrica de pa-pel (Benitez et al. 1999a). Mas, elas perderam a capacidade de reprodução após nove semanas de contato com essa lama de esgoto (Benitez et al. 1999b). Lock & Janssen (2002) verificaram que a sensibilidade de E. fetida e Eisenia veneta são semelhantes para toxicidade crônica ao níquel. Langdon et al. (1999) sugerem que minhocas Lum-bricus rubellus podem desenvolver resistência ao arsênico, e que isto é notável até por reações comportamentais como: enrolamento, rejeição, fuga para a superfície ou suspensão de alimentação.

Estudos de Eijsackers et al. (2001) concluíram que a biodegradação de HPA (hi-drocarbonetos policíclicos aromáticos) é aumentada pela colonização e atividade das minhocas em solo que recebeu despejo de sedimentos contaminados. Singer et al. (2001) demonstraram que minhocas Amynthas gracilis contribuíram para biorreme-diação de solos contaminados com PCB (bifenilas poli cloradas). O metil terc-butil éter (MTBE; um poluente do petróleo) foi mais tóxico à Perionyx excavatus do que à E. andrei, mas produziu várias deformações nesta última (An 2005). Alguns metais insolúveis como Cd, Pb e Zn (Becquer et al. 2005) e o vermífugo avermectin (Sun et al. 2005) também foram crescentemente bioacumulados por diferentes espécies de minhocas de acordo com o aumento da concentração no solo. Gao et al. (2007a,b) verificaram que dois produtos de uso veterinário, um anti-helmíntico e um antibió-


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tico, produziram diferentes respostas enzimáticas e morfológicas nas minhocas, que representariam avisos precoces para contaminação do solo. A toxicidade do cobre diminuiu após adição de EDTA no meio (Arnold et al. 2007), mas a absorção de chumbo e a mortalidade das minhocas foram maiores após aplicação do EDTA (Jo-nes et al. 2007). A reprodução de minhocas foi mais sensível à exposição a substratos com mercúrio do que a sobrevivência (Gudbrandsen et al. 2007). A minhoca anécica L. terrestris acumulou mais Mn do que a endogêica A. caliginosa. Por outro lado, Arnaud et al. (2000) alertam sobre mudanças bioquímicas em minhocas induzidas por diferentes substratos, independentemente da contaminação.

Mais recentemente, vários trabalhos apontam a necessidade ou a possibilidade do uso de biomarcadores de minhoca nos estudos ecotoxicológicos. Biomarcadores são definidos como mudanças biológicas mensuráveis, desde os níveis bioquímicos e moleculares até os comportamentais, em resposta a contaminantes (Castellanos & Hernandez 2007). Os biomarcadores informam sobre as mudanças que ocorrem nos níveis mais baixos de organização biológica e podem fornecer previsões sobre as conseqüências ecológicas desde o início da poluição e por concentrações subletais (Asensio et al. 2007). Desta forma, verifica-se que muitos dos trabalhos já citados, que relatam resultados sobre efeitos fisiológicos, deformações e reações comporta-mentais já estudavam biomarcadores. Muitos outros ainda podem ser citados, como por exemplo, por terem estudado enzimas das minhocas como biomarcadores para elucidar os mecanismos de ação do poluente (Ribera et al. 2001).

O estudo de Zang et al. (2000) indica o ensaio cometa de células como método sensível para triagem de danos de substâncias químicas sobre o DNA das minhocas. Xiao et al. (2006) apontam o crescimento, o número de minhocas juvenis por casulo e a atividade da enzima celulase como parâmetros para avaliação de acetocloro em mi-nhocas E. fetida. Resumindo, conforme afirmam Castellanos & Hernandez (2007) em recente revisão sobre esse assunto em contaminação por agrotóxicos, a inclusão de abordagens com biomarcadores nos testes ecotoxicológicos aumentaria o significado dos resultados em termos de biodisponibilidade, efeitos subletais e previsão sobre os efeitos indiretos de agrotóxicos e os efeitos em outras populações a longo-prazo.

Heimbach (1997), Reinecke & Reinecke (2004) e Lowe & Butt (2007) apontaram várias recomendações e novas abordagens para os estudos ecotoxicológicos com mi-nhocas, envolvendo testes de campo, solos agrícolas e o uso de biomarcadores. Ainda há estudos que utilizam minhocas em microcosmos (Forster et al. 1996) e mesocos-mos (Svendsen & Weeks 1997, Römbke et al. 2004) que são sistemas que utilizam pequenas amostras de um ecossistema, conservando e controlando muitas de suas características físico-químicas e a biota, para simular os processos e as interações dos diferentes componentes. Microcosmos e mesocosmos são úteis como intermediários entre experimentos com bioensaios e no ecossistema (Linfhurst et al. 1995).


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CONCLUSÕESAs pesquisas com minhocas como bioindicadores de contaminação têm se aprofunda-do, mas respostas mais abrangentes podem ser obtidas. Conforme Eijsachers (1998) e Reinecke & Reinecke (2007) afirmam, o risco ecológico requer uma abordagem in-terdisciplinar e a incorporação de biomarcadores sensíveis das minhocas em estudos de ecotoxicidade pode resultar em respostas promissoras para previsão de riscos tóxi-cos em níveis tróficos mais elevados. Para isso, vários cuidados devem ser tomados com o planejamento dos estudos e com a interpretação dos resultados, de tal forma que se saiba se o efeito foi, de fato, do poluente, ou apenas do intervalo de tempo, da concentração usada, do modo de aplicação, das características do solo ou do substra-to utilizado. Por isso deve-se estudar mais de um parâmetro para que a resposta não deixe em dúvida que o efeito foi produzido pelo poluente. Deve-se ainda verificar se o efeito é de curto ou longo prazo, pois isto tem conseqüências na avaliação de possí-vel biomagnificação ao longo das teias alimentares. O planejamento do estudo deve ainda considerar as respostas às variáveis puramente ambientais e sazonais.

Finalmente, Eijsackers (2004) e Van Gestel & Weeks (2004) apresentaram análi-ses críticas e ainda atuais, abrangendo o seguinte questionamento: os biomarcadores de minhoca seriam aplicáveis a outros organismos? Os compostos têm efeitos simila-res nas diferentes espécies ou em diferentes idades das minhocas? A mistura de com-postos produz efeitos diferentes dos produzidos por compostos isolados? Ocorrem interações sinergísticas ou antagonísticas entre os diferentes poluentes possivelmente presentes no ambiente? Sempre que possível esses estudos devem levar em conta es-ses fatores, assim como se devem utilizar condições que se aproximem de situações de atividades agrícolas no planejamento de estudos e nas análises, de tal forma que os re-sultados obtidos possam progredir e fornecer previsões de efeitos ecotoxicológicos.

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EARTHWORMS AS SOIL QUALITY INDICATORS: LOCAL AND SCIENTIFIC KNOWLEDGE IN RICE MANAGEMENT

SYSTEMS

Ana Cláudia Rodrigues de Lima1* & Lijbert Brussaard21Federal University of Pelotas, Campus Universitário s/n, Caixa Postal 354, 96010-900, Pelotas, RS,

Brazil. E-mail: [email protected]. *Corresponding author.2Wageningen University, P.O. Box 47, 6700 AA, Wageningen, The Netherlands. E-mail: lijbert.

[email protected].

Lima, A. C. R. & L. Brussaard. 2010. Earthworms as soil quality indicators: local and scientific know-ledge in rice management systems. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 109-116.

ABSTRACT. Farmers from Camaquã, Rio Grande do Sul, Brazil, were shown to have a holistic view of the quality of the soil they are cultivating. Progress towards sustainable land management will come from the synergy of both local and formal scientific knowledge. However, the literature on soil quality largely fails to address such integration. The objective of the present work was to highlight the poten-tial use of earthworms in indicating soil quality from a rice farmers’ perspective and using a formal scientific assessment in Camaquã. From a study of local knowledge of farmers and soil analysis it was shown that earthworms are an important component of soil quality. Although the farmers considered that earthworms indicated the quality of their soils, they hardly used them as indicators, due to their limited observation of these animals. A decision-support system to evaluate the options for using earthworms in sustainable management is needed in rice production systems.Keywords: Soil biota, indigenous knowledge, bioindicators, Brazil, rice production systems.

Rodrigues Lima, A. C. R. & L. Brussaard. 2010. Lombrices de tierra como bioindicadoras de la calidad de los suelos: conocimiento local y científico en sistemas de manejo del arroz. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 109-116.

RESUMEN. Se demostró que los agricultores de Camaquã, Rio Grande do Sul, Brasil, tienen una visión holística de la calidad del suelo que están cultivando. El progreso hacia el manejo sostenible debe estar acompañado de una sinergia entre el conocimiento local y científico. Sin embargo, la literatura sobre la calidad del suelo generalmente ignora ésta integración. El objetivo de este trabajo fue de resaltar el uso potencial de las lombrices de tierra como indicadoras de la calidad del suelo en cultivos de arroz irrigado desde la perspectiva del agricultor y usando una evaluación científica de la calidad del suelo en Cama-quã. A partir del conocimiento local y usando los resultados del análisis del suelo, se mostró que las lombrices son un importante componente de la calidad del suelo. Aunque los agricultores consideraron que las lombrices podrían indicar la calidad de sus suelos, difícilmente las usaron para este propósito, debido a su limitada observación de éstos animales. Por lo tanto, se precisa de un sistema de apoyo para facilitar las decisiones de uso de las lombrices de tierra en el manejo sostenible del suelo en sistemas de producción de arroz.Palabras clave: Biota del suelo, conocimiento tradicional, bioindicadores, Brasil, arrozales.



Lima & Brussaard: Earthworms as soil quality indicators

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INTRODUCTIONThe sustainability of agricultural practices can be evaluated using soil quality indica-tors (Doran & Zeiss 2000). Recent studies have suggested that soil biological indica-tors can serve as early and sensitive indicators of effects of soil management (Bloem & Breure 2003, Brussaard et al. 2004, Govaerts et al. 2006). Due to their important functional role in soil ecosystems and their sensitivity to soil properties and plants, earthworms have been used for the assessment of contaminated soils (Römbke et al. 2007), of soil quality in different agroecosystems (Nunes et al. 2007) as well as to assess their responses to changes in some biochemical, biological and physical soil properties (Paoletti et al. 1991).

There has been an increasing recognition of the notion that, next to formal scien-tific knowledge, local knowledge of farmers can yield insight into soil quality, based on their ability to perceive differences between and within fields (Roming et al. 1996, Lefroy et al. 2000, Ali 2003, Ericksen & Ardón 2003). However, although benefits of local knowledge include high local relevance to complex environmental interac-tions, local definitions and observations can be inaccurate and unsuitable to address environmental change without scientific input (Barrios & Trejo 2003).

One approach to more objectively assess soil quality is the evaluation of several soil properties simultaneously using statistical procedures that account for correla-tions. Multivariate statistical methods are used to select a minimum data set (MDS) from large data sets. Various such MDSs have been proposed at plot, field scale (Doran & Parkin 1996), regional scale (Brejda et al. 2000a,b) and national scales (Sparling & Schipper 2002). As a result, the concept of a MDS of soil quality indica-tors has become widely accepted as the minimum needed to effectively monitor soil quality and to simplify interpretation in terms of sustainable land use, while reducing costs.

Rice farmers’ perspectives assessed using semi-structured interviews alternated with discussion groups, and formal scientific assessment of soil quality in order to de-velop a MDS using multivariate statistical analysis of 29 soil properties (Lima et al. 2008) have contributed to an understanding of soil quality in rice production systems in Southern Brazil. However, there has been little investigation on the possibilities and constraints of using earthworms as a soil quality indicator. Therefore, the present work was developed to assess whether earthworms are meaningful to farmers and if they can be used as indicators of soil quality.

MATERIAL AND METHODSThe area of our study was the “Banhado do Colégio”, located in Camaquã county, between latitude 30º48’ and 31º32’ S, and longitude 51º47’ and 52º19’W at 39 m el-evation, in the coastal plains area of the state of Rio Grande do Sul, Southern Brazil.


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The predominant soil types are Albaqualfs and Humaquepts (Soil Survey Staff 2006). The main difference between these soils is the clay content in the topsoil (Cunha et al. 2001). The rice management systems generally used in the state are different with re-spect to intensity of soil tillage and water use: conventional (dry seedbed preparation and sowing, high tillage intensity), pre-germinated (seedbed preparation and sowing on inundated fields, high tillage intensity) and semi-direct (dry seedbed preparation and sowing, low tillage intensity).

Local soil knowledge was explored by semi-structured interviews and discussion groups with 32 farmers. These interviews took place at the farmer’s house or in his/her field. Subsequently, 21 fields ranging from 2 to 500 ha in size were selected for soil sampling from the 32 farmers interviewed. These fields were selected to repre-sent the two soil great groups and the three main regional rice management systems. In each field, five replicate plots, 2 × 2 m each, were randomly laid out within an area of 3 ha. In total 105 representative plots were sampled from March to June 2004 (immediately after harvest). In each plot, 20 sub-samples were taken from 0-10 cm depth across the sampling plot area, bulked and mixed for chemical, microbiologi-cal, and physical soil analyses. For some (e.g., bulk density) physical analyses, three undisturbed soil cores (5 cm diameter × 3 cm) were also obtained from each plot. Earthworms were hand-sorted from a 30 × 30 × 30 cm monolith located in the central area of each plot from the 21 rice fields and 8 adjacent areas (not disturbed in the last 20 years).

After sub-dividing the soil samples into 4 soil textural classes according to clay content (<20%, 20 - 40%, 40 - 60%, >60%) and 3 rice management systems, a multi-variate statistical analysis (factor analysis and discriminant analysis) of 29 soil physi-cal, chemical and biological indicators was performed. Following the factor analysis a stepwise discriminant analysis on all the properties comprising the significant com-ponents was carried out. Detailed methods of analysis of the physical, chemical and biological properties studied are given in Lima et al. (2008).

RESULTSFrom the local soil knowledge study, it was found that the majority of regional farm-ers (97%) identified earthworms as a good soil quality indicator (Table I).

The statistical approach selected five different soil properties as the most power-ful discriminators among soil textural classes and again five as the most powerful dis-criminators (determined by the value of discriminant coefficient; p < 0.001) among management systems (Table II). Earthworms were one of the soil quality indicators that discriminated management systems. From these analyses we arrived at a MDS consisting of eight significant soil quality indicators, one of which was earthworms, the other ones being available water, bulk density, mean weight diameter, organic matter, Zn, Cu and Mn (Lima et al. 2008).


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DISCUSSIONThe local soil knowledge results appear to be the case for many farmers in South-ern Brazil, particularly those who adopted no-tillage, beginning in the late 1970’s in Paraná State (Brown et al. 2003). In fact, the name “Clube da Minhoca” (“Earthworm club”) was given to the first no-till farmer organization in the Campos Gerais Region of that state. However, for the rice farmers the presence or absence of earthworms in the soil was not an important factor in their actual decision making, because their per-ceptions generally rely on soil indicators that they can easily see and/or experience. Furthermore, most farmers did not know about the presence of significant earthworm populations in their own fields, and assumed that their populations were very low because of the presumed deleterious effects of the irrigated management practices, particularly soil tillage, intensity of water use and, in some cases, herbicide use (by the farmers who apply the semi-direct management system). As two farmers stated: “… earthworms cannot survive in the inundated soil” (Orzeli Reinard), or “… be-cause of the herbicides the soil is dead!” (Antônio Kila Neto).

In contrast, Birang et al. (2003) found that farmers in southern Cameroon used this indicator in their decision-making processes: signs of presence or activity of soil macrofauna (notably earthworms) were used by 42% of the farmers as an indicator

Table I. List and classification of the farmers’ soil quality indicators.Indicator % of farmers who mentioned the indicator

Biological Earthworms 97Physical Friability 43Chemical Organic matter 57Plant performance Yield 67 Spontaneous vegetation (weeds) 63 Root development 53 Rice plant development 43 Rice plant color 16 Number of rice tillers 16Intrinsic soil characteristics Soil color 87Other Healthy and good-looking cattle 10


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of the level of soil fertility and in deciding whether the soils under fallow were ready for subsequent cropping. They believed that the yield would be higher in the presence of earthworms.

Although the farmers in our study recognized the potential use of earthworms, in practice they only use soil quality indicators that they could easily observe (e.g. rice plant development, soil colour). Regional farmers only took the topsoil or the tilled layer into account when evaluating the quality of their rice fields. Earthworm species occurring in deeper layers or semi-aquatic earthworms were not considered by farmers because they did not know of their existence. Nonetheless, a sampling of the earthworms in their rice fields and adjacent areas revealed nine species, all new records for the region (Lima & Rodríguez 2007). Two species were reported for the first time from Rio Grande do Sul and a new native genus and species of Criodrilidae (Guarani camaqua Rodríguez and Lima 2007) was described.

The selected MDS showed that from an analytical perspective the rice farmers in the region are right in choosing earthworms as an indicator to characterize the quality of their soils; even though they had little practical knowledge as to their populations and how to use them as indicators. When this MDS was used to generate a soil quality index (including earthworm abundance), it significantly distinguished the three rice management systems and different soil textural classes according to basic soil func-tions (water infiltration, storage and supply; nutrient storage, supply and cycling; and

Table II. Summary of stepwise discriminant analysis among soil textural classes and management systems (from Lima et al. 2008).

Soil Textural Classes Management SystemsDiscriminant Function

1 2 3 1 2Significance <0.001 <0.001 0.073 <0.001 <0.001Eigenvalue 6.943 0.352 0.073 2.373 1.493% of variance explained 94.222 4.822 1.022 61.422 38.622Canonical correlation coefficient 0.935 0.510 0.260 0.839 0.774

Selected Indicators* Discriminant coefficient Selected Indicators*

Discriminant coefficient

Cu -0.553 0.943 -1.068 EN 0.071 -0.476Zn 0.075 -0.354 1.391 OM 1.359 -0.494Mn -0.532 -0.572 -0.207 Cu 0.455 0.729BD 1.201 -0.518 0.357 Mn -1.368 -0.612AW 0.276 0.901 -0.007 MWD -0.462 0.862

*AW: Available Water, BD: Bulk Density, EN: Earthworm Number, OM: Organic Matter, MWD, Mean Weight Diameter


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sustaining biological activity) showing potential value to indicate soil quality (Lima et al. unpublished data). The index values indicated that the semi-direct management system resulted in the highest overall soil quality, followed by the pre-germinated and conventional systems. This implies that the soil functions considered perform better in the semi-direct management system than in the pre-germinated and conventional systems. None of the other proposed MDS of soil quality (e.g., Doran & Parkin 1996, Brejda et al. 2000a,b, Govaerts 2006), include earthworms. This is despite the well known positive role of earthworms as ecosystem engineers, acting on the soil’s func-tions (Lavelle et al. 1997), soil physical structure (Lavelle 1988), the decomposition of organic matter and nutrient availability to plants (Brown et al. 2000). However, earthworms can also produce negative effects on soil properties (varying with species and geographic adaptation), acknowledged by a few studies, but ignored by most (So-jka & Upchurch 1999). For example, earthworms increased bulk density and reduced soil porosity (Alegre et al. 1997) in six successive crops (maize-rice-cowpea-rice-rice-rice) and increased crop water stress and consequently reduced yield by 43% in rice production (Pashanasi et al. 1996).

There is a need for more detailed knowledge about the spatiotemporal distribution of the different species in order to understand the responses of soil earthworm com-munities to agricultural practices. This is fundamental to the use of individual species and species assemblages as soil quality indicators (Uzêda et al. 2007). In the region studied Ocnerodrilidae were the most diverse (Eukerria saltensis (Beddard 1895), E. eiseniana (Rosa 1895) and E. stagnalis (Kinberg 1867), appearing in all management systems studied. Lumbricidae (Bimastos parvus (Eisen 1874)) were only present in the semi-direct system and the new native genus and species of Criodrilidae (G. ca-maqua) was mainly found in the pre-germinated system. The semi-direct appeared to be the most sustainable system and presented the highest earthworm diversity (4 species). The fact that farmers recognized the presence of earthworms as a good in-dicator for judging soil quality is notorious, but their inability to use them in their decision making in rice management is curious. It seems that because of their actual and previous experience in cropping dry soils (most farmers still have their own hor-ticulture production around their houses) where earthworms are easily visible, they promptly associate earthworms to good soil conditions. But, as in flooded rice fields the earthworms are more difficult to see, they become incredulous of their usefulness for soil quality assessment.

In conclusion, earthworm populations and their diversity can be integral compo-nents in evaluating farming systems and can contribute to our understanding of the impact of management systems on sustainability issues. Our study shows that this is particularly true in the rice production systems under investigation.

If appropriately informed, farmers can observe earthworms themselves for deci-sion-making in rice management. Hence, there is a need to develop a decision-sup-


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port system in order to introduce and spread the value of using earthworms as soil quality indicators to irrigated rice farmers. Furthermore, earthworms along with other indicators of the MDS should be considered in assessing the sustainability of rice production management systems.

ACKNOWLEDGMENTSThe authors thank CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Federal Agency for Post-Graduate Education), Brazil, for financial sup-port. We also extend our thanks to the two reviewers for their great contributions.

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117

EARTHWORMS, ANTS AND OTHER ARTHROPODS AS SOIL HEALTH INDICATORS IN TRADITIONAL

AND NO-FIRE AGRO-ECOSYSTEMS FROM EASTERN BRAZILIAN AMAZONIA

Guillaume Xavier Rousseau,1 Paulo Rogério dos Santos silva,1 Cláudio José Reis de CaRvalho2

1Graduate Program in Agroecology, Maranhão State University (UEMA), Cidade Universitária Paulo VI S/N, Tirirical, São Luis-MA 65055-970, Brasil. Email: [email protected], rogeriobarrolandia@

yahoo.com.br2Embrapa Amazônia Oriental, Tv. Dr. Enéas Pinheiro s/n, Marco, 66095-100 Belém PA, Brazil.

Email: [email protected]

Rousseau, G. X., P. R. dos S. Silva, C. J. R. de Carvalho. 2010. Earthworms, ants and other arthropods as soil health indicators in traditional and no-fire agro-ecosystems from Eastern Brazilian Amazo-nia. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 117-134.

ABSTRACT. Deforestation of the Amazonian rainforest and conversion to agriculture with the use of fire creates a mosaic of occupied lands and secondary forests. Considering the fundamental role of soil macrofauna and the lack of information about its resilience to deforestation, this study characterized the earthworms, ants and other soil arthropod communities in secondary forests of 40 and 20 years of age and in cropping system and pastures prepared with slash-and-burn or chop-and-mulch in the Brazilian Eastern Amazonia. Soil macrofauna was sampled according to the TSBF (Tropical Soil Biological and Fertility) methodology. Four sub-indices and one “macrofauna soil health index” were calculated us-ing five principal component analyses. The macrofauna index identified better soil health in chop-and-mulch crops, followed by the 40 yr-old forest and the chop-and-mulch pasture. These results confirmed the fundamental role of old secondary forests for soil biodiversity conservation and the potential of the chop-and-mulch technique to mitigate the effects of land use changes.Keywords: Soil macrofauna, biodiversity, principal component analysis, soil quality, soil management.

Rousseau, G. X., P. R. dos S. Silva, C. J. R. de Carvalho. 2010. Lombrices de tierra, hormigas y otros artrópodos como indicadores de la salud de los suelos en sistemas tradicionales y en agroecosiste-mas sin el uso del fuego en la Amazonia Oriental. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 117-134.

Resumen. La deforestación de la selva húmeda en la Amazonia y su conversión para la agricultura con el uso del fuego crea un mosaico de tierras ocupadas y de bosques secundarios. Considerando el papel fundamental de la macrofauna del suelo y la falta de información sobre su resiliencia frente a la defores-tación, este estudio caracterizó las comunidades de lombrices, hormigas y otros invertebrados del suelo en bosques secundarios de 40 y 20 años, en sistemas de cultivo con corte y quema o corte y trituración,



Rousseau et al.: Invertebrates as soil health indicators in Amazonia

118

y en pastizales con corte y quema o corte y trituración en la Amazonia oriental brasileña. La macrofauna fue colectada según el método TSBF (Tropical Soil Biological and Fertility). Cuatro sub-índices y un “índice macrofauna de salud del suelo” fueron calculados a partir de cinco análisis de componentes prin-cipales. El índice macrofauna apuntó una mejor salud del suelo en el sistema de cultivo con trituración seguido por el bosque secundario antiguo (40 años) y el pastizal con trituración. Estos resultados confir-man el papel fundamental de los bosques secundarios antiguos para la conservación de la biodiversidad del suelo y el potencial de la trituración para mitigar los efectos de los cambios en el uso del suelo.Palabras clave: Macrofauna del suelo, biodiversidad, análisis de componentes principales, calidad del suelo, manejo del suelo.

INTRODUCTIONProcesses of land-use changes are intense in Amazonia, mainly since the late 60’s. The dominant pattern is the conversion of the native vegetation (rainforest or Cer-rado, the Brazilian savanna) to agriculture by logging and burning. Cattle ranching and traditional slash-and-burn agriculture are the main land uses in deforested areas (Nepstad et al. 2001). However, low fertility of soils lead to abandonment (after 10-20 years) of areas converted to pasture (Alfaiai et al. 2004) and fallow (after 3-4 years) of lands converted for short cycle crops (Denich et al. 2005). As a conse-quence, the landscape that results from this colonization process is a mosaic of lands in agricultural use and secondary forests of various ages (Vieira et al. 1996). Even if the effects of land-use conversion on plant diversity are relatively well known (Vieira et al. 1996, Baar et al. 2000), little information is available about soil macrofauna diversity in Amazonia and about its resilience to deforestation (Mathieu et al. 2005). In this context, secondary forests (fallows) play a key role for soil (Dunn 2004) and plant biodiversity conservation (Vieira et al. 1996, Baar et al. 2000), but are poorly studied regarding soil fauna (Mathieu et al. 2005).

Considering the fundamental role of soil macrofauna and its diversity in soil func-tions (Lavelle et al. 1997, 2006, Ekschmitt & Griffiths 1998), this study aimed at characterization of earthworms, ants and other invertebrates’ communities under six land uses (two secondary forests, fields and pastures prepared with slash-and-burn or chop-and-mulch) of the Bragança region, Northeastern Pará state, in the Brazilian Amazonia. The first objective was to study the effects of land use on the inverte-brate communities and their diversity through multivariate analyses and, the second objective was to construct sub-indices (one for each community and one for species richness and diversity) and an “integrated macrofauna index” to synthesize the multi-variate approach and classify the land uses according to soil health.

MATERIAL AND METHODS

Study areaThe sites sampled were at the Experimental Farm of the Federal Rural University of Amazonia (UFRA) and the Santa Luzia community, both located in Igarapé-Açu


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(Pará, Brazil). The climate is equatorial humid with mean annual temperature of 25-27°C and annual precipitation between 1700 and 2700 mm. Soils were Ultisols (Typ-ic Kandiudults) and the original native vegetation was a tropical humid evergreen to semi-deciduous forest.

Experimental designSix land uses were evaluated for their impact on soil macrofauna: 1) 40 yr-old sec-ondary forest (F40); 2) 20 yr-old secondary forest (F20); 3) slash-and-burn cropping system (SB); 4) chop-and-mulch cropping system (CM); 5) slash-and-burn prepared pasture (PSB); 6) chop-and-mulch prepared pasture (PCM). Cropping systems and forests plots had 2 ha each in size (100 x 200 m) and were located at the UFRA Experimental farm while the pasture plots had 1.5 ha and were located in the Santa Luzia community. All plots for macrofauna sampling were installed in January 2006. Both cropping systems were prepared from a 15 yr-old secondary forest in November 2001 by traditional slash-and-burn (manual) or chop-and-mulch technology using an FM 1600 AHWI tractor-propelled chopper (O. Kato, personal communication). A fragment (about 5 ha) of the 15 yr secondary forest was conserved as a control and used to install the 20 yr secondary forest plot of 2 ha in 2006. Both systems were sown with maize (Zea mays) followed by cassava (Manihot esculenta) then, in July 2003, the slash/burn system return to natural fallow while in the chop/mulch system the fallow was enriched with fast-growing leguminous trees (Racosperma mangium [Willd.] Pedley and Sclerolobium paniculatum Vog.). The chop/mulch system was chopped again at the end of 2004 and sown with maize followed by beans (Phaseolus vulgaris) and then cassava until November 2006. The pastures were prepared in 2001 from a 12 yr-old secondary forest, in the same way as the cropping systems, and sown (February 2001) with Brachiaria humidicola and Brachiaria brizantha. From March 2002 to September 2005 the plots were grazed at 1.12 AU/ha (1 Animal Unit = one 450 kg animal), then the plots rested until September 2006. In February 2006, three transect lines of seven sampling points were positioned (on a regular grid of 25 m at UFRA experimental farm and 20-22 m in Santa Luzia) in each land-use plot. Macro-fauna was sampled in March (rainy season) and September (dry season) 2006, only the rainy season results are presented here. Macrofauna was hand-sorted in 25 × 25 × 15 cm soil monoliths (TSBF; Anderson & Ingram 1993), at each sampling point (21 monoliths per land use). Arthropods (and gastropods) were preserved in 80% alcohol and identified until genus for ants and order (maximum taxonomic level) for other ar-thropods. Worms were preserved in 4% formaldehyde and identified at genus level.

Statistical analysesTotal abundance of earthworms, ants (genera with density >5 ind.m-2) and other in-vertebrates along with species richness (S) and Shannon diversity index (H’) (from


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the 3 complete matrices of abundances) were calculated for each land use and submit-ted to nested analyses of variance (ANOVA), with transects as nested factor (Legen-dre 2002). Student-Newman-Keuls (SNK) multi-comparison tests were performed to separate land uses (Underwood 1997). Differences between land uses were consid-ered significant at P ≤ 0.05.

The three matrices of abundance (earthworms, ants, other invertebrates) plus the matrix of S and H’ were submitted to Principal Component Analyses (PCA) with land uses as passive (binary) variables using CANOCO 4.5 program (ter Braak & Smi-lauer 2002). According to Legendre and Gallagher (2001), species matrices that did not reach (or approach) multi-normality had to be transformed before PCA. Earth-worm and other arthropods matrices were transformed into Hellinger distances while the ants matrix was transformed into “distance between species profile” (Legendre & Gallagher 2001). Four principal components were retained for earthworms and ants while only two were retained for other matrices. Nested multivariate analyses of vari-ance (MANOVA) were performed to test the effects of land use on the invertebrate communities (with transects as nested factor) (Legendre 2002).

Macrofauna index of soil health (MISH) calculationFour sub-indices (earthworms, ants, other invertebrates and S-H’) were calculated, based on PCA results and an integrated macrofauna index of soil health (MISH) was derived from them (adapted from Velásquez et al. 2007). To calculate the sub-indi-ces, two or three PCA axes were considered (sum of axes eigenvalue ≥60%). For each axis, the variables with contributions superior to half of the highest contribution were retained. These contributions were used to calculate the sub-index value for each ob-ject. The abundances retained were transformed according to the formula

Y = 0.1 + ((x - b) / (a - b) * 0.9),

where Y is the transformed variable, x is the variable to transform, a is the maximum and b the minimum of variable x. It was then assumed that invertebrate abundances were positively and linearly correlated with soil health. The transformed abundances were multiplied by their contribution on each axis and these products were summed. The sum was submitted to the above formula to produce a sub-index value between 0.1 and 1. The four sub-indices were then submitted to a PCA and the final macrofau-na index was calculated in the same way as the sub-indices (Velásquez et al. 2007). Nested ANOVA (Legendre 2002) and SNK multi-comparison tests were performed to test the effect of land uses on indices (Underwood 1997). Differences between land uses were considered significant at P ≤ 0.05.


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RESULTS

Total abundances, species richness and Shannon diversity indexThe earthworm abundance varied from 177 in F40 to 787 ind.m-2 in PCM and was significantly higher in the chop/mulch systems compared with F40 and SB. PSB and F20 had intermediate abundances (Fig. 1). Ant abundance varied from 216 in PSB to 977 ind.m-2 in F40 and had the greatest variability among samples (0 to 8304 ind.m-2; data not shown). No significant differences were detected between land uses (Fig. 2). The abundance of other invertebrates varied from 480 in SB to 3131 ind.m-2 in F40 and land uses were separated in two significantly different groups: F40, CM and PCM had the highest abundances (Fig. 3). Earthworm richness was significantly different between PCM (2.9) and F20 (1.7) while the other uses had intermediate values not significantly different (Fig. 4a). Shannon diversity had the same pattern but F40 was the most diverse (0.72) and F20 the least (0.25) (Fig. 4b). Ant richness was greatly and significantly higher in F40 (6.5) compared to the other uses (2.6 to 3.7) (Fig. 4a). Shannon diversity followed a similar pattern, but F20 and SB had in-termediate diversity (0.84 and 0.82) between F40 (1.31) and other uses (0.58 to 0.72)

Figure 1. Abundance of adult and immature earthworm genera for six land uses in Igarapé-Açu soil (Pará, Brazil), March 2006 (rainy season). CM: chop/mulch crops; SB: slash/burn crops; F20: 20 yr secondary forest; F40: 40 yr secondary forest; PCM: chop/mulch pasture; PSB: slash/burn pasture.

Earthworm genera abundance in bars are in ascending order: Cocoon-Diaguita. Total abundances with different letters are significantly different at P ≤ 0.05.


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Figure 2. Abundance of ant genera (only genera with ≥5 ind.m-2) for six land uses in Igarapé-Açu soil (Pará, Brazil), March 2006 (rainy season). Ant genera abundance in bars are in ascending order:

Solenopsis-Pachycondyla (cf. Fig. 1 for details).

Figure 3. Abundance of other invertebrates for six land uses in Igarapé-Açu soil (Pará, Brazil), March 2006 (rainy season). Other invertebrates abundance in bars are in ascending order: Isoptera-Orthoptera

(cf. Fig. 1 for details).


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(Fig. 4b). The richness of other invertebrates was significantly higher in CM (11.6) than in any other land use, except F40 that had intermediate richness (9.7) (Fig. 4a). Diversity was also the highest in CM (0.89) but all uses, excepted PSB (0.43), had intermediate diversity (Fig. 4b).

Figure 4. Species richness (S) a) and Shannon diversity index (H´) b) of earthworms, ants and other invertebrates for six land uses (cf. Figure 1 for details) in Igarapé-Açu soil (Pará, Brazil), March 2006

(rainy season). S and H’ means with different letters are significantly different at P ≤ 0.05.


124

Table I. Nested MANOVA and principal component analysis (PCA) of land uses and transects (nested) on soil macrofauna matrices from Igarapé-Açu soil (Pará, Brazil) in March of 2006.

Matrix/Season Land uses Transects PCA (4 axes)

% total variance P % total variance P % total variance

Rainy seasonEarthworms 22.9 0.001** 10.5 0.007** 66.6 Ants 14.6 0.001** 10.1 0.11 73.9 Other macrofauna 21.1 0.001** 15.9 0.88 79.1 Richness/Diversity 26.7 0.001** 11.4 0.01* 95.5

Figure 5. Principal component analysis on earthworm genera (adults = a, immature = i) and cocoons from Igarapé-Açu soil (Pará, Brazil, March 2006), for six land uses (passive nominal variables): 40 and 20 yr secondary forests (F40/F20), chop-and-mulch/slash-and-burn prepared crops (CM/SB),

chop-and-mulch/slash-and-burn prepared pastures (PCM/PSB). a) PCA 1 (23.6 %) and 2 (17.5 %); b) PCA 3 (13.9 %) and 4 (11.7 %).


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Principal Component AnalysesEight earthworm genera were identified and they explained 66.6% of total variability while land uses explained 22.9%, according to the PCA. The earthworm community was significantly different among land uses according to the MANOVA (P < 0.001) (Table I). On axis 1, Glossodrilus (adult and immature) associated with F40 and SB, and was opposed to Pontoscolex (immature) that was associated with F20. On axis 2, Pontoscolex (immature) and Glossodrilus associated with forests and SB, were opposed to other genera (including Pontoscolex adult) that were associated with pas-tures and CM (Fig. 5a).

Figure 6. Principal component analysis on ant genera from Igarapé-Açu soil (Pará, Brazil, April 2006), for six land-uses (passive nominal variables). a) PCA 1 (31.9 %) and 2 (19.0 %); b) PCA 3

(13.7 %) and 4 (9.3 %) (cf. Fig. 5 for details).


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The axis 3 opposed Pontoscolex (adult and immature) and other (unidentified) genera associated with CM, to Dichogaster (adult and immature) associated with PCM. The axis 4 opposed Urobenus (adult and immature) associated with PSB, to worm cocoons and Pontoscolex (adult) associated with PSB and SB (Fig. 5b).

Forty-one ant genera were identified but only 27 were conserved in the PCA. They explained 73.9% of total variability while land uses explained 16.3%. The ant community was significantly different among land uses according to the MANOVA (P < 0.001) (Table I). The axis 1 opposed Solenopsis associated with CM and PCM, to most other genera and all other land uses. The axis 2 opposed Acropyga associated with PSB and PCM, to Paratrechina associated with SB and CM (Fig. 6a).

The axis 3 opposed Paratrechina and Acropyga associated with CM and PCM, to Pheidole, Brachymyrmex and Hypoponera that were associated with F20 and F40. The axis 4 opposed Pheidole associated with F20, to Brachymyrmex and Hypoponera associated with F40 (Fig. 6b).

In addition to earthworms and ants, 19 invertebrate groups were identified (13 retained in PCA). They explained 79.1% of total variability while 21.1% was ex-plained by land uses, according to the PCA. The community of other invertebrates was significantly different among land uses according to the MANOVA analysis (P < 0.001) (Table I). The axis 1 opposed the termites associated with F40 and PCM,

Figure 7. Principal component analysis, axes 1 (58.1 %) and 2 (9.9 %), on other macrofauna groups from Igarapé-Açu soil (Pará, Brazil, March 2006), for six land uses (passive nominal variables) (cf.

Fig. 5 for details).


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to all other groups associated with SB and CM. The axis 2 opposed unidentified lar-vae and Orthoptera associated with PSB and PCM, to litter-living groups associated with CM, F40 and SB (Fig. 7).

The PCA on species richness (S) and Shannon diversity index (H’) explained 95.5% of total variability, while 24.3% was explained by land uses. Species richness and diversity of invertebrate communities were significantly different among land uses according to the MANOVA (P < 0.001) (Table I). The axis 1 represented S and H’ gradient and opposed F20 and pastures to F40. The axis 2 opposed earthworms S and H’ associated with PSB and PCM, to the invertebrates S and H’ associated with F20 and F40 (data not shown).

Macrofauna index of soil health (MISH)According to the earthworm index of soil health and ANOVA, soil health was sig-nificantly better in CM (0.45), followed by PCM (0.35) (P < 0.001). The ant index detected no significant difference (P = 0.084) in soil health among land uses while the “other invertebrates” index identified significantly better soil health for CM (0.38), followed by F40 (0.32) (P < 0.001). Species richness and diversity index was sig-nificantly higher in F40 (0.73) compared to all other land uses (P = 0.047). The integrated macrofauna index identified CM as the significantly better land use (0.58) followed by F40 (0.51) and PCM (0.43) (P = 0.006) (Table II).

DISCUSSIONTo our knowledge, this is the first time that soil macrofauna community is character-ized with such details in North-Eastern Amazonia and particularly in North-Eastern Pará state, the oldest colonization front in Amazonia (Vieira et al. 1996). A previ-ous study conducted in Igarapé-Açu (Leitão-Lima & Teixeira 2002) during the dry season evaluated only the soil surface litter macrofauna in chop-mulch systems with improved fallows including several leguminous trees. Ants were the dominant group both in terms of abundance and biomass, probably as a result of the collection date (dry season) and sample location (litter).

Due to the lack of taxonomical information for the region, studies usually use para-taxonomy (Mathieu et al. 2004) and rarely identification at the species level (Mathieu et al. 2005), particularly when several major taxonomic groups are stud-ied. In the present study, two major groups (earthworms and ants) were studied until genus level with the help of one specialized taxonomist per group, while the other groups encountered were identified only superficially (order was the maximum taxo-nomic level). This intermediate level of identification was a trade-off between the use of para-taxonomy that is not fully trustable when species overlap is expected (Krell 2004), and the excessive time and difficulties expected to identify all the animals at the species level.


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The relative precision of the community description led to the separation of the invertebrates in three matrices plus a matrix for richness and diversity, in order to maximize the potential of each major group to discriminate land uses for their impacts on soil macrofauna communities. As the PCA allowed only the characterization of the structure of each community among land uses, there was a need to synthesize the ecological information in a way that would make it more accessible to the land users, technicians or policy makers (Velásquez et al. 2007). For this purpose we adapted the Global Index of Soil Quality (GISQ) proposed by Velásquez et al. (2007). The GISQ was proposed to combine the information on macrofauna communities and physico-chemical soil attributes to give to each site studied an estimation of soil quality (synonymous of soil health; USDA 2004) through a unique and synthetic metric. We applied the process to combine the information of the three macrofauna matrices plus the species richness and diversity to calculate an integrated “Macro-fauna Index of Soil Health” (MISH) that was complemented by an ANOVA on the integrated index and each sub-index. As a result, the adaptability of the GISQ men-tioned by the authors was confirmed, and the utility of the index was improved by coupling with ANOVA. Indeed, ANOVA and multi-comparison tests on the indices allowed separating precisely the land uses according to their effect on the different communities as on the whole macrofauna community, which was not achieved with MANOVA.

Principal Components Analysis (PCA)In the PCA on worm genera, explained variability was gradually divided between the first four axes (23.6, 17.5, 13.9 and 11.7% of total variability) and allowed to identify the main trends of the land use effect on the earthworm community (Fig. 5). The first axis is the more difficult to interpret as it opposed the Glossodrilus genera popula-tions, that dominate F40 and SB, to a huge immature Pontoscolex (Pontoscolex i) population in F20. The genera Glossodrilus seems to tolerate pretty well slash-and-burn as it shows similar populations in the oldest forest and the youngest (SB plot was a 4 yr fallow at sampling time) which experimented a relatively recent (4.5 yr) burning. The immature Pontoscolex population encountered in the 20 yr-old forest probably reflects a seasonal effect (sampling occurred during the wetter period of the year) along with the history of the forest fragment. Indeed, this forest showed evi-dences of recent illegal logging that modified locally the forest cover (illegal wood extraction is very common in the region; Margulis 2004) and older modifications in the soil as remnants of graveled road, evidenced by local soil compaction and texture modification (data not shown).

The evidence of soil importation on the site may help explain the dominant nature of the Pontoscolex population, as this genus is considered invasive and associated


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with human activities (Barros et al. 2002, Brown et al. 2006). The second axis clearly separated the open (pastures and CM) vs. closed environments (forests and SB). Open environments were associated to more genera richness while forests and fallow were dominated by Glossodrilus and immature Pontoscolex (Fig. 1, 5a). The third axis opposed the pastures to all other land uses because of the presence of Dichogaster, an exotic genus from Africa (Blakemore 2002), which is present almost exclusively in the pastures (only a few individuals in CM) and was sampled preferentially in as-sociation with the B. brizantha root net (up to 381 individuals per soil monolith; data not shown) (Fig. 1, 5b). In Amazonian pastures, B. brizantha root net was already reported as attractive for soil macrofauna (Mathieu et al. 2004). The fourth axis rep-resented the effect of chop-and-mulch on the earthworm community and confirmed that the main genera (Pontoscolex, Dichogaster and Glossodrilus) benefited from this practice (Fig. 5b). The worm community was thus very useful to separate the land uses despite unidentified seasonal and/or soil texture effects detected on the first axis. Worms were particularly sensitive to the vegetation cover, the effect of pasture and of chop-and-mulch, but they appear to be little sensitive to the slash-and-burn as practiced in the region (or recover efficiently).

The PCA on ants was dominated by a few genera while most had low contribution to the axes (short arrows) (Fig. 6). To help in the interpretation of the ant commu-nity structure among land uses, genera were classified according to their ecological habits (Fernandez 2003). Although this classification was devised for the Cerrado (no such classification is available for Amazonian rainforest ants) it was consistent with the present results. On first axis Solenopsis, classified as an omnivorous soil genus, separated the chop-and-mulch land uses from the others. This genus seems well adapted to the open environment with soil rich in bulk organic matter provided by chop-and-mulch (Fig. 2, 6a). On axis 2 Acropyga and Paratrechina separated the pastures from the crops. Acropyga is classified as a soil specialist and was the domi-nant genus in pasture, suggesting a good adaptation to the compacted soils with little or no litter. On the contrary, Paratrechina, classified as soil and vegetation opportun-ist, abounded in the crops that had thick (1.7-7.7 cm) and diversified (Sá & Carvalho 2005) mulch with cassava cover in CM and thin litter (0.9-5.7 cm) with dense fallow vegetation in SB (Fig. 6a). On the third axis Pheidole, Brachymyrmex, Camponotus and Hypoponera (principally) separated the secondary forests from the other land uses and chop/mulch plots in particular. The fact that the first three genera are clas-sified as vegetation opportunists (Camponotus can also be classified as a “patrolling generalist”, Fernandez 2003) reflect the switch in vegetation cover from open or fal-low systems to real forest cover while the higher abundance of predator specialist Hypoponera (or the “big epigeic predators” Pachycondyla and Ectatomma) indicate a higher ecosystem “maturity” (Odum 1969, Neutel et al. 2007) (Fig. 6b). On the


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fourth axis Pheidole characterized F20 while Brachymyrmex and the predator genera were associated with F40, thus confirming the higher maturity of the old secondary forest (Fig. 6b).

The PCA of the other invertebrate groups had only two relevant axes with most of the variability explained by the first axis (58.1 of 79.1%) (Fig. 7). The first axis reflects the abundance of termites in the more “natural” environment (F40) and the more disturbed systems (pastures) while most of the groups were epigeics (litter-living) and concentrated in the chop/mulch prepared crop (Fig. 3, 7). Mathieu et al. (2005) reported that termites were the invertebrates that best recovered (together with earthworms) after the conversion of Amazonian forests to pasture (after six years). In Africa (Cameroon), termite communities were similar in secondary and primary forest in several studies (Eggleton et al. 1996, Eggleton et al. 2002). The second axis represented mainly the effect of litter as the pastures were clearly separated from the other land uses and associated with soil-living larvae (Other l. and Orthop-tera). Litter-living communities were thus associated firstly to CM and then to SB and showed high abundance of predator groups as Chilopoda, Araneae, Dermaptera and Pseudoscorpiones, showing that mulch supports an abundant and mature litter community (Fig. 3, 7). Indeed, the mulch provided soil protection and food supply establishing an environment similar (or better) to the fallow vegetation (Mathieu et al. 2005).

The PCA on species richness and Shannon diversity index was the most explica-tive (Table 1) and confirmed that the old secondary forests have a well developed macrofauna structure that is more similar to that of mature ecosystems, with the high-est richness and diversity of ants, the highest diversity of earthworms and also high richness and diversity of others invertebrates (Fig. 4). In Southern Pará, Mathieu et al. (2005) showed that forest fallows contained similar soil macrofauna species richness and diversity (Shannon index) to the primary forest after only seven years. However, the plots studied experienced only one fire and were converted from primary forest very recently (less than 10 yr previous) (Mathieu et al. 2005).

The effect of pastures on worm abundance and richness may be attributed to the shorter turn-over of organic matter provided by grazing, the easily-decomposing lit-ter and the favorable environment provided by Brachiaria root-net for some genera (Mathieu et al. 2004). As a matter of fact, earthworm proliferation after forest conver-sion to pasture has often been reported in Amazonia, but is often associated to large populations of the invasive species P. corethrurus (Lavelle & Pashanasi 1989, Höfer et al. 2001, Barros et al. 2002). In the pastures of this study diversity and richness were very high, perhaps due to the equilibrium between Dichogaster (exotic and potentially invasive) and Pontoscolex populations and/or the presence of adjacent secondary forest that may act as diversity source.


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Macrofauna Index of Soil Health (MISH)The integrated index and sub-indices provided a synthesis of the PCA results, while combined abundance and diversity allowed a significant separation of land uses de-pending on their impacts on macrofauna communities. Chop-and-mulch systems had high indices mainly due to their positive effect on invertebrate abundance, while the old secondary forest indices were high due to the species richness and diversity. The ant index was the only one that did not detect significant differences between land uses, probably because the index retained only five ant genera in the variable selec-tion (data not shown), thus suggesting a limitation in the use of the index when rare species dominate the community. Indeed, PCA is not devoted to select a subset of the most discriminant variables from a large data set. The use of discriminant analysis or canonical redundancy analysis to perform a finer selection of the variables that best explain the differences between land uses could be helpful to solve this prob-lem in future analyses (Legendre & Legendre 1998). Despite this possible limitation, the MISH was consistent with the results of the PCA analysis and is a promising tool to allow a more accessible evaluation of soil quality based on macrofauna to a non-specialized audience. However, special attention must be paid to the nature of relationship between the indicator variables and soil health. Indeed, in the MISH as in the GISQ (Velásquez et al. 2007), all the indicator variables were considered to be linearly related with soil health (positively related in the case of macrofauna). This could be misleading in some occasions for macrofauna, for example with prolifera-tion of soil compacting worms as P. corethrurus (Barros et al. 2004), but it is more critical for a range of physical and chemical indicators that usually do not show linear relationships with soil health (Andrews et al. 2002).

As a conclusion, the MISH proved to be useful in separating the land uses but still needs to be fully tested and eventually refined, to provide reliable indication of soil health. The effect of chop-and-mulch was decisive on the abundance of all groups, with emphasis on earthworms, compared to the slash-and-burn systems and limited the decrease in diversity of arthropods (excluding ants). However, chop-and-mulch had no or little effect on ants and earthworms richness and diversity. Ant richness and diversity greatly benefited from the secondary forests of both ages, while earthworms had more diverse populations in the pastures and similar diversity in pastures and old secondary forest. These results confirmed the fundamental role of old secondary forests in the conservation of soil biodiversity and the potential of chop-and-mulch systems to mitigate the effects of land use changes. Indeed, the land use mosaic cre-ated by smallholder agriculture has proved to support high biodiversity in this study as in former ones (Baar et al. 2000, Hecht 2005, Mathieu et al. 2005) and should be maintained and improved to reconcile food production and forest conservation. The role of chop-and-mulch could then be decisive to improve sustainability in Amazonia if the technique is used to conserve soil health and reduce the pressure on primary and old secondary forests.


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ACKNOWLEDGEMENTSThe authors are grateful to the Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) and to the IEB/programa de pequenos apoios for their finan-cial support. We also would like to gratefully thank O. Kato and all the staff of the Embrapa Amazônia Oriental Tipitamba project for their logistic support, along with Reginaldo Farias and his team in Igarapé-Açu for their skills.

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POTENCIAL DA MACROFAUNA E OUTRAS VARIÁVEIS EDÁFICAS COMO INDICADORES DA QUALIDADE DO

SOLO EM ÁREAS COM ARAUCARIA ANGUSTIFOLIA

Dilmar Baretta,�* George Gardner Brown2 & Elke Jurandy Bran Nogueira Cardoso3

1Programa de Pós-Graduação em Solos e Nutrição de Plantas, Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz” (ESALQ/USP). Avenida Pádua Dias, 11, CEP 13418-900, Piracicaba, São Paulo, Brasil.

E-mail: [email protected] Florestas. Estrada da Ribeira, km 111, CEP 83411-000, Curitiba, Paraná, Brasil. E-mail:

[email protected] de Ciência do Solo, Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz” (ESALQ/USP).

Avenida Pádua Dias, 11, CEP 13418-900, Piracicaba, São Paulo, Brasil. E-mail: [email protected]

Baretta, D., G. G. Brown & E. J. B. Nogueira Cardoso. 2010. Potencial da macrofauna e outras variáveis edáficas como indicadores da qualidade do solo em áreas com Araucaria angustifolia. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 135-150.

RESUMO. O estudo da macrofauna do solo em áreas com Araucaria angustifolia é importante para entender os processos edáficos que ocorrem nestes ecossistemas, já que esses animais atuam na decom-posição e mineralização da matéria orgânica e na manutenção da estrutura do solo. O presente estudo teve o objetivo de avaliar, em áreas com araucária naturais e reflorestadas, impactadas ou não pela queima acidental, o potencial indicador da macrofauna edáfica e de variáveis ambientais (químicas e microbiológicas do solo) para separar as áreas, por meio da análise canônica discriminante (ACD). As áreas estudadas incluíram: floresta nativa com araucária, reflorestamento de araucária, reflorestamento de araucária submetido a incêndio acidental, e campo nativo com araucárias nativas e ocorrência de incêndio. Em cada área, dez amostras de solo foram coletadas, próximo a dez árvores de araucária se-lecionadas ao acaso, em três épocas contrastantes, usando o método de escavação e triagem manual de monólitos (TSBF). Observou-se um impacto importante da intervenção antrópica sobre os atributos bio-lógicos e químicos do solo. A macrofauna edáfica apresentou potencial para ser usada como indicadora da qualidade do solo. Os grupos Diplopoda, Chilopoda, Isoptera e Araneae, e biomassa da macrofauna, índice de diversidade de Shannon (H), matéria seca total da serapilheira, fósforo e atributos microbio-lógicos, especialmente carbono da biomassa microbiana e respiração basal foram os responsáveis por praticamente toda a separação entre as áreas, sendo bons indicadores das modificações que ocorreram nos ecossistemas. A contribuição de cada atributo para separar as vieras teve efeito da sazonalidade.Palavras chave: Biodiversidade, análise multivariada, análise canônica discriminante, impactos am-bientais, fogo acidental, minhocas.

* Endereço atual: Laboratório de Solos (CEO/UDESC), R. Beloni Trombeta Zanin, 680-E, Chapecó, SC, 89806-070, Brasil.



Baretta et al.: Potencial da macrofauna como bioindicadora

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Baretta, D., G. G. Brown & E. J. B. Nogueira Cardoso. 2010. Potencial de la macrofauna y de otras variables edáficas como indicadoras de la calidad del suelo en áreas con Araucaria angustifolia. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 135-150.

RESUMEN. El estudio de la macrofauna del suelo en áreas con Araucaria angustifolia es importante para entender los procesos edáficos que ocurren en estos ecosistemas, ya que estos animales actúan en la descomposición y mineralización de la materia orgánica y en la manutención de la estructura del suelo. El objetivo del presente estudio fue evaluar, en áreas con araucaria naturales y reforestadas, impactadas o no por fuego accidental, el potencial indicador de la macrofauna edáfica y de variables ambientales (químicas y microbiológicas del suelo) para separar las áreas por medio del análisis canónico discrimi-nante (ACD). Las áreas estudiadas incluyeron: bosque nativo con araucária, reforestación de araucaria, reforestación de araucaria sometida a fuego accidental y campo nativo con araucarias nativas y ocu-rrencia de fuego. En cada área, diez muestras de suelo fueron colectadas, próximo a los diez árboles de araucaria seleccionados al azar, en tres épocas diferentes, utilizando el método de excavación y colecta manual de monólitos (TSBF). Un impacto importante de la intervención antrópica fue observado sobre las propiedades biológicas y químicas del suelo. La macrofauna edáfica presentó potencial para ser usada como indicadora de la calidad del suelo. Los grupos Diplopoda, Chilopoda, Isoptera y Araneae y biomasa de la macrofauna, índice de diversidad de Shannon (H), materia seca total de la hojarasca, fósforo y características microbiológicas, especialmente carbono de la biomasa microbiana y respiración basal fueron los responsables por casi toda la separación entre las áreas, siendo buenos indicadores de las modificaciones que ocurrieron en los ecosistemas. La contribución de cada variable para separar las áreas tuvo efecto estacional.Palabras clave: Biodiversidad, análisis multivariado, análisis canónico discriminante, impactos am-bientales, fuego accidental, lombrices de tierra.

INTRODUÇÃOA Floresta Ombrófila Mista (Floresta de Araucária) raramente é encontrada em maci-ços extensos no Estado de São Paulo, sendo os remanescentes atuais, em sua maioria, secundários. No último inventário florestal realizado, verificou-se que as Florestas de Araucária cobrem apenas 174.681 ha dos solos paulistas (Kronka et al. 2005), grande parte concentrada na região de Campos do Jordão, SP (Baretta et al. 2007a). Este cenário de degradação das Florestas de Araucária ocorreu pela elevada importância sócio-econômica e ambiental da madeira e das sementes (pinhão) dessa espécie.

O estudo das comunidades de macrofauna e de outros atributos edáficos em áreas com araucária sob diferentes níveis de conservação pode ser um ponto de partida importante para entender os processos ocorrentes nos solos deste hábitat, já que estes organismos ocupam diversos níveis tróficos dentro da cadeia alimentar do solo. A ma-crofauna do solo desempenha uma variedade de funções nos ecossistemas, incluindo: decomposição da matéria orgânica, mineralização dos nutrientes, revolvimento, agre-gação do solo, proteção da planta contra pragas (controle biológico), e recuperação de áreas degradadas e contaminadas (Brown & Fragoso 2003, Lavelle et al. 2006). Além disso, alguns grupos da macrofauna do solo têm sido amplamente usados como bioindicadores de distúrbios, bem como da qualidade do solo (Paoletti & Bressan 1996, Paoletti 1999, Baretta et al. 2007b). Entretanto, os fatores responsáveis pelo


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desequilíbrio das comunidades de invertebrados edáficos ainda não estão elucidados e, atualmente, estão sendo investigados por poucos pesquisadores brasileiros.

Em trabalhos de campo, realizados para estudos de natureza ecológica, o grande desafio é desenvolver métodos para avaliar o impacto antropogênico sobre os proces-sos biológicos nos quais os organismos participam. Qualquer indicador de qualidade do solo deve incluir, além das variáveis convencionais (físicas e químicas), atributos biológicos (como os microbiológicos e a macrofauna) do solo para que, em conjunto, possam refletir os processos que atuam na qualidade do solo. Como esses processos devem ser analisados de forma conjunta, torna-se necessária uma nova filosofia de análise para atender a essa demanda tão complexa, incorporando-se, nos estudos bio-lógicos, a ferramenta de análise estatística multivariada (Baretta et al. 2006, Lima et al. 2007).

Vários estudos de biologia do solo no Brasil, especialmente sobre fauna edáfica tem utilizado técnicas de análise multivariada (Moço et al. 2005, Baretta et al. 2006, Baretta et al. 2007b), buscando maior entendimento das relações entre os invertebra-dos edáficos, além de identificar quais atributos biológicos do solo contribuem mais para discriminar os sistemas de manejo (Baretta et al. 2005, Baretta et al. 2006).

A hipótese deste estudo foi que o aumento da intervenção antrópica em áreas com araucária causa mais perdas do que ganhos na qualidade química e biológica do solo, reduzindo a diversidade da comunidade da macrofauna do solo. Desenvolveu-se o presente estudo com o objetivo de avaliar, em áreas com araucária naturais e reflores-tadas, impactadas ou não pela queima acidental, o potencial indicador dos atributos da macrofauna edáfica e das variáveis ambientais (químicas e microbiológicas do solo) para separar as áreas e como indicadores da qualidade do solo, por meio de técnicas de análise multivariada.

MATERIAL E MÉTODOSLocal de estudoO estudo foi realizado no município de Campos do Jordão, SP, em quatro áreas com Araucaria angustifolia, localizadas dentro do Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ), distante 210 km da cidade de São Paulo (22º 39’ latitude Sul e 45º 27’ longitu-de Oeste), com altitude média de 1519 m (Baretta et al. 2008). O PECJ encontra-se em sua totalidade no Planalto de Campos do Jordão, com uma extensão de 8341,86 ha.

O clima da região é definido como subtropical de altitude, mesotérmico e úmi-do (Cfb, segundo a classificação de Köppen). A maior precipitação pluviométrica concentra-se no verão (dezembro a fevereiro), sendo que no mês de janeiro de 2005 (Época Chuvosa) ocorreram mais de 230 mm, enquanto em agosto (2004/2005) (Épo-ca Seca) a escassez de chuvas foi acentuada, ocorrendo menos que 10 mm (Baretta et al. 2008). Em anos normais a precipitação anual é de 2000 mm, com sazonalidade marcante, sendo o período seco de abril a setembro e o período chuvoso de outubro


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a março, quando ocorre 70% da precipitação anual (Baretta et al. 2008). O mês mais frio é julho, com temperatura média mensal próxima a 11,5 ºC e os meses mais quen-tes janeiro e fevereiro, com temperatura média superior a 17,0 ºC. Normalmente, podem ocorrer temperaturas abaixo de zero no inverno (Baretta et al. 2007b).

As áreas selecionadas incluíram vários estados de conservação das araucárias, sendo: 1) floresta nativa com predominância de araucária, em clímax (22º 41’ 29” latitude Sul e 45º 27’ 52” longitude Oeste), com baixa interferência antrópica (NF); 2) reflorestamento de araucária (22º 39’ 31” latitude Sul e 45º 26’ 34” longitude Oeste), plantado em 1959 (R); 3) reflorestamento de araucária plantado em 1959 (22º 39’ 49” latitude Sul e 45º 26’ 58” longitude Oeste), submetido a um incêndio acidental inten-so em julho de 2001 (RF) e 4) pastagem natural com araucárias nativas (22º 40’ 38” latitude Sul e 45º 28’ 18” longitude Oeste), submetida a incêndio acidental intenso em setembro de 2004 (NPF). Todos os locais de amostra apresentam topo-seqüências e altitudes semelhantes. O relevo é suave ondulado, com declividade média das áreas de 0,1702 m m-1. O solo nas áreas com araucária foi classificado como Latossolo Vermelho-Amarelo distrófico. Maiores informações sobre as características químicas do solo podem ser obtidas em Baretta et al. (2007b).

A floresta nativa (NF) é composta basicamente por Araucaria angustifolia (Berto-loni) Otto Kuntze e por diversas espécies arbustivas, herbáceas e arbóreas pertencen-tes às famílias Aquifoliaceae, Araucariaceae, Asteraceae, Cyatheaceae, Lauraceae, Myrsinaceae, Myrtaceae, Podocarpaceae, Rhamnaceae, Rosaceae, Simaroubaceae, Solanaceae, Symplocaceae, Vochysiaceae e Winteraceae. A área R apresenta maior densidade de araucárias e várias árvores de Podocarpus lambertii Klotz (Podocar-paceae), das mesmas espécies da área NF. A área RF apresenta menor densidade de araucária e um predomínio de gramíneas Aristida longiseta (Poaceae) e da composta Braccharis trimera (Compositae). É comum observar a presença de bovinos paste-jando nos reflorestamentos R e RF, e na área NPF, em baixas lotações. Maiores in-formações sobre a flora arbórea, arbustiva e herbácea do Parque Estadual de Campos do Jordão podem ser obtidas em Baretta et al. (2007b).

Avaliação dos atributos biológicos e químicos do soloAs coletas da comunidade de macrofauna invertebrada do solo foram realizadas em setembro de 2004 (período seco; Época 1 = E1), fevereiro de 2005 (período chuvo-so; Época 2 = E2) e agosto de 2005 (período seco; Época 3 = E3). A caracterização do “período seco” e “período úmido” levou em conta a média de precipitação dos 4 meses anteriores às coletas. Em cada área, foram escolhidas, ao acaso, dez árvores de araucária e os pontos de amostragem da macrofauna distribuídos perto de cada árvore selecionada, sob a copa de cada uma. O método de amostragem foi padronizado para todos os atributos edáficos, visando sua utilização na análise multivariada.


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A avaliação da comunidade de macrofauna invertebrada do solo foi realizada por meio do método recomendado pelo Programa “Tropical Soil Biology and Fertility” (TSBF) descrito por Anderson & Ingram (1993). Dez monólitos de solo de 25 × 25 cm de lado e 30 cm de profundidade foram coletados, ao acaso, perto de cada árvore de araucária selecionada. Antes da retirada do solo a serapilheira foi amostrada na mesma área do monólito. A porcentagem de água contida nas amostras da serapilhei-ra foi determinada, obtendo-se a quantidade de matéria seca total (MST). Os pontos de amostragem apresentaram distância mínima de 10 metros entre si.

Os organismos da macrofauna do solo visíveis a olho nú, foram separados manu-almente da serapilheira e do solo, e identificados em nível de ordem ou espécie (no caso de minhocas, veja Baretta et al. 2007b), com auxílio de microscópio estereos-cópico com aumento de 100×. Em seguida, foram reunidos novamente e realizada a pesagem de todos os organismos, após 15 minutos de secagem ao ar livre sobre papel absorvente, obtendo-se a biomassa fresca total (g de peso fresco por m²). Depois, os indivíduos foram etiquetados, colocados em frascos apropriados e conservados em álcool etílico a 75%. Parte do material coletado, especialmente os artrópodes estão depositados na coleção de Aracnídeos do Laboratório de Artrópodes do Instituto Bu-tantan (A.D. Brescovit, curador) (Baretta et al. 2007a).

Para a avaliação dos atributos químicos e microbiológicos do solo foram realiza-das coletas nas mesmas épocas e pontos de amostragem da macrofauna (setembro de 2004, fevereiro de 2005 e agosto de 2005). Para tanto, sob a copa (no mínimo a 1 m e no máximo a 2 m de distância de cada árvore) das mesmas árvores escolhidas para a coleta da macrofauna, foram retiradas amostras de solo na profundidade de 0-20 cm. Para as análises, as amostras foram homogeneizadas e passadas em peneira com malha de 2 mm. Uma subamostra foi retirada (somente em agosto de 2004), para de-terminação dos seguintes atributos químicos do solo: pH em CaCl2, matéria orgânica (Método Walkey-Black), teores de fósforo (Resina), potássio, cálcio e magnésio tro-cáveis, conforme metodologia descrita em Raij et al. (2001). O carbono da biomassa microbiana (CBM) foi determinado pelo método da fumigação-extração (Vance et al. 1987). O carbono orgânico total (COT) do solo foi estimado por oxidação úmida com dicromato de potássio (K2Cr2O4) e ácido sulfúrico (H2SO4), conforme proposto por Raij et al. (2001). A atividade microbiana foi avaliada pela determinação da respira-ção basal (C-CO2) em 50g de amostra de solo (Alef & Nannipieri 1995). Utilizaram-se os resultados de C-CO2 e do CBM para calcular o quociente metabólico (qCO2), conforme proposto por Anderson & Domsch (1993).

Análise estatísticaA partir do resultado do número de indivíduos por metro quadrado (densidade total), foi calculado o índice de diversidade de Shannon (H) (Odum 1983). A densidade relativa (Indiv. m-2) de cada grupo taxonômico da macrofauna do solo nas diferentes


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áreas foi utilizada para a obtenção do comprimento do gradiente. Como este compri-mento foi menor que três (resposta linear), optou-se pela Análise de Componentes Principais (ACP), usando o programa CANOCO versão 4.0 (ter Braak & Smilauer 1998). Os atributos químicos (pH, MO, P, K, Ca, Mg, H + Al) e microbiológicos do solo (CBM, C-CO2, COT, relação CBM:COT e qCO2), MST e umidade do solo foram utilizados posteriormente na ACP, como variáveis ambientais explicativas das modificações dos atributos da macrofauna [densidade de Oligochaeta, Formicidae, Coleoptera, Enchytraeidae, Araneae, Chilopoda, Diplopoda, Opilionidae, Mollusca, Isoptera, Pseudoescorpionida, outros grupos menos freqüentes, densidade total, H e Biomassa da macrofauna] (ter Braak & Smilauer 1998). Adicionalmente, as variá-veis ambientais e os principais atributos da macrofauna foram submetidos à análise canônica discriminante (ACD) para identificar quais deles foram mais relevantes na separação das áreas amostradas (Cruz-Castillo et al. 1994, Baretta et al. 2005, Malu-che-Baretta et al. 2006).

RESULTADOS E DISCUSSÃOAnálise de Componentes Principais (ACP)A variabilidade dos dados nas três épocas de amostragem foi explicada em 22,5% pela componente principal 1 (CP 1) e 12,7% pela componente principal 2 (CP 2), totalizando 35,2% da variabilidade total dos dados da macrofauna analisados (Fig. 1). A terceira componente principal (CP 3) explicou, nas três épocas de amostragem (E1, E2 e E3), menos do que 10,0% da variabilidade total e não foi apresentada.

A relação entre as CP 1 e CP 2 demonstrou que a área NF ficou separada das outras áreas nas três épocas de coleta e sofreu menos mudanças quanto a sua dispo-sição no espaço temporal. Essa floresta nativa caracterizou-se por apresentar maiores valores de praticamente todos os atributos da macrofauna (Opilionidae, Chilopoda, Oligochaeta, Araneae, Diplopoda, índice de diversidade de Shannon) e das variáveis ambientais (CBM, C-CO2, relação CBM:COT, COT, P, Ca, Mg, umidade do solo e MST).

Análise Canônica Discriminante (ACD)O teste estatístico multivariado de Wilks’ Lambda para os atributos da macrofauna e variáveis ambientais demonstrou haver diferenças significativas entre as épocas de amostragem e áreas estudadas (p < 0,0001) quanto à função canônica discriminante 1 (FCD1) e 2 (FCD2), por isso realizou-se uma ACD para cada época de amostragem (Fig. 2). A relação CBM:COT e o carbono orgânico total (COT) do solo são relações de divisão direta e altamente influenciadas pelos valores de CBM e matéria orgânica (MO), por isso foram retiradas da ACD, aumentando a confiabilidade dessa análise, pela eliminação do efeito de colinearidade dos dados.


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O modelo estatístico utilizado na ACD explicou boa parte da variabilidade pre-sente nas áreas, uma vez que a FCD1 e FCD2 apresentaram correlações canônicas de 64 e 28% na amostragem de setembro (2004), de 55 e 35% em fevereiro (2005), e de 60 e 34% em agosto (2005), respectivamente (Fig. 2). Essas duas funções foram ajustáveis para explicar as variações encontradas nos valores dos atributos ambientais e da macrofauna do solo. Os altos valores de correlação também indicaram elevada associação entre os atributos analisados e as áreas de coleta desses atributos.

Na Fig. 2, estão indicados os coeficientes canônicos padronizados (CCP) da FCD1 e FCD2, para as quatro áreas com araucária amostradas, considerando todos os atri-butos ambientais e da macrofauna analisados em cada época de amostragem. O CCP explica o comportamento multivariado dos diferentes atributos para promover a sepa-ração entre as áreas com araucária, em resposta ao estudo das variáveis independen-tes, analisadas simultaneamente (Hair et al. 1987, Cruz-Castillo et al. 1994, Baretta et al. 2006).

Figura �. Relação entre as componentes principais 1 e 2 (CP 1 e CP 2) da análise de componentes principais (ACP), discriminando Florestas de Araucária nativa (NF), introduzida (R), introduzida

impactada (RF) e área de pastagem natural com araucárias nativas impactada pela queima acidental (NPF), atributos da macrofauna do solo [Em itálico na figura= são os grupos mais freqüentes da

macrofauna do solo; Outros = somatório dos grupos de organismos menos freqüentes; Biomassa = biomassa fresca total da macrofauna e H = índice de diversidade de Shannon) e variáveis ambientais explicativas [pH = potencial hidrogeniônico do solo; P = fósforo; K = potássio; Ca = cálcio; Mg = magnésio; Umidade = umidade do solo; MST = matéria seca total da serapilheira; COT = carbono

orgânico total do solo; C-CO2 = respiração basal do solo; CBM = carbono da biomassa microbiana; qCO2 = quociente metabólico e relação CBM:COT)] em setembro de 2004 (E1 = Época 1), fevereiro

de 2005 (E2 = Época 2) e agosto de 2005 (E3 = Época 3). Símbolo cheio representa o valor médio das três épocas de coleta (centróide) para cada área (n = 10).


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De maneira geral, observou-se nas três épocas de amostragem, que a FCD1 se-parou a área NF, com maiores valores de CCP, das outras áreas, especialmente da área NPF, que ficou afastada das demais. As áreas R e RF ficaram numa posição in-termediária e foram muito similares entre si, independente da época de amostragem,

Figura 2. Coeficientes canônicos padronizados (CCP) da função canônica discriminante 1 e 2 (FCD1 e FCD2), discriminando Florestas de Araucária nativa (NF), introduzida (R), introduzida impactada

(RF) e área de pastagem natural com araucárias nativas impactada pela queima acidental (NPF), considerando os atributos das variáveis ambientais e da macrofauna do solo coletados com o método TSBF (25 × 25 cm), em setembro de 2004 (E1 = Época 1), fevereiro de 2005 (E2 = Época 2) e agosto de 2005 (E3 = Época 3), na região de Campos do Jordão, SP. Símbolo cheio representa o valor médio

de CCP (centróide) para cada área (n = 10).


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em termos de atributos ambientais e da macrofauna do solo. A diferença em termos de desvios dos valores de CCP em relação ao centróide aumenta com o tempo após a queima acidental, de setembro de 2004 para agosto de 2005. A separação entre as áreas amostradas torna-se mais nítida em setembro (2004), logo após o impacto da

TABELA I. Coeficiente de correlação canônica (r), coeficiente canônico padronizado (CCP) e coeficiente da taxa de discriminação paralela (TDP) quanto às funções canônicas discriminantes 1 e 2 (FCD1 e FCD2), referente aos atributos das variáveis ambientais e da macrofauna do solo,

independente do tratamento, na região de Campos do Jordão, SP, em Setembro de 2004 (n = 40).

FCD1 (64,3%) FCD2 (28,1%)

Variáveis ambientais r CCP TDP r CCP TDP

Carbono da Biomassa Microbiana (CBM) 0,17 0,44 0,07 0,05 -0,54 -0,03Respiração basal do solo (C-CO2) 0,13 0,52 0,07 0,06 0,62 0,04Quociente metabólico (qCO2) -0,13 0,35 -0,05 0,04 -1,60 -0,06pH do solo (pH)1 -0,07 -0,06 0,00 -0,11 1,35 -0,15Matéria Orgânica (MO)1 0,12 0,58 0,07 -0,06 -5,18 0,31Fósforo (P)1 0,13 0,83 0,11 0,12 1,11 0,13Potássio (K)1 -0,00 -0,45 0,00 0,08 -1,08 -0,09Cálcio (Ca)1 -0,03 -0,12 0,00 0,13 3,25 0,42Magnésio (Mg)1 0,02 -0,83 -0,02 0,10 0,35 0,04Hidrogênio + Alumínio (H + Al)1 0,09 0,23 0,02 -0,03 2,89 -0,09Umidade do solo 0,12 0,87 0,10 -0,03 -0,14 0,00Matéria seca total da serapilheira (MST) 0,29 1,50 0,44 -0,09 -1,27 0,11

Grupos mas freqüentes da macrofaunaOligochaeta 0,06 0,05 0,00 0,04 -0,54 -0,02Formicidae -0,01 -0,12 0,00 0,06 1,09 0,07Isoptera -0,01 0,36 0,00 -0,01 -0,77 0,01Coleoptera -0,03 -0,28 0,01 0,06 -2,22 -0,13Araneae 0,06 0,44 0,03 0,07 0,34 0,02Chilopoda 0,06 1,35 0,08 0,05 0,79 0,04Diplopoda 0,05 0,18 0,01 0,12 0,36 0,04Opilionidae 0,02 -0,04 0,00 0,05 2,43 0,12Mollusca 0,04 1,00 0,05 0,07 0,69 0,05Pseudoescorpionida -0,02 0,16 0,00 -0,02 -0,73 0,01Outros2 0,01 -0,18 0,00 -0,01 -0,51 0,01

Outros atributos da macrofaunaDensidade relativa (Ind. m-2) 0,06 0,10 0,00 0,02 1,57 0,03Índice de Diversidade de Shannon (H) 0,07 -0,33 -0,02 0,04 2,58 0,10Biomassa fresca total da macrofauna (g m2) 0,09 0,97 0,09 0,07 -0,29 -0,02

1Parâmetros químicos do solo avaliados somente na primeira época (setembro de 2004); 2Outros = somatório dos grupos de organismos menos freqüentes.


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queima na área NPF, em comparação às outras épocas de amostragem (fevereiro e agosto de 2005) (Fig. 2).

Coeficiente da taxa de discriminação paralela (TDP)O valor de TDP resulta do produto entre os coeficientes canônicos padronizados (CCP) e de correlação (r). O r mostra informações univariadas (contribuição indivi-dual) de cada atributo, independente dos demais. Contudo, o melhor parâmetro para avaliação do efeito de separação gerada pelos atributos dentro das áreas é o TDP. Quanto ao coeficiente TDP, valores positivos indicam efeito de separação entre as áreas, enquanto valores negativos semelhanças entre as áreas quanto a esse atributo (Baretta et al. 2006).

TABELA II. Coeficiente de correlação canônica (r), coeficiente canônico padronizado (CCP) e coeficiente da taxa de discriminação paralela (TDP) quanto às funções canônicas discriminantes 1 e 2 (FCD1 e FCD2), referente aos atributos das variáveis ambientais e da macrofauna do solo,

independente do tratamento, na região de Campos do Jordão, SP, em Fevereiro de 2005 (n = 40).

FCD1 (54,8%) FCD2 (35,1%)

Variáveis ambientais r CCP TDP r CCP TDP

Carbono da Biomassa Microbiana (CBM) 0,20 -0,12 -0,02 0,22 0,30 0,07Respiração basal do solo (C-CO2) 0,13 1,33 0,17 -0,07 -0,86 0,06Quociente metabólico (qCO2) -0,09 -1,58 0,14 0,19 0,81 0,15Umidade do solo 0,26 -0,17 -0,04 0,22 0,40 0,09Matéria seca da serapilheira (MST) 0,37 0,82 0,30 0,15 0,14 0,02

Grupos mas freqüentes da macrofaunaOligochaeta 0,03 0,11 0,00 -0,15 -0,21 0,03Formicidae -0,07 0,31 -0,02 0,06 -0,74 -0,04Isoptera -0,06 -1,12 0,07 0,13 0,97 0,13Coleoptera 0,05 -0,56 -0,03 0,06 -1,26 -0,08Araneae 0,07 -0,27 -0,02 0,18 0,35 0,06Chilopoda 0,18 0,69 0,12 0,04 -0,08 -0,00Diplopoda 0,30 1,07 0,32 0,15 0,77 0,12Opilionidae 0,13 -0,33 -0,04 0,08 0,36 0,03Mollusca 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00Pseudoescorpionida 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00Outros1 0,11 0,67 0,07 0,18 0,42 0,08

Outros atributos da macrofaunaDensidade relativa (Ind. m-2) 0,05 1,31 0,07 0,15 1,89 0,28Índice de Diversidade de Shannon (H) 0,17 -0,26 -0,04 0,17 0,16 0,03Biomassa fresca total da macrofauna (g m2) 0,07 -0,41 -0,03 0,02 0,11 0,00

1 Outros = somatório dos grupos de organismos menos freqüentes.


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De maneira geral, o valor de TDP de cada atributo foi diferenciado para cada épo-ca de amostragem. Na amostragem de setembro (2004), dentro da FCD1, os atributos MST (0,44), P (0,11), umidade do Solo (0,10), MO (0,07), CBM (0,07) e C-CO2 (0,07) apresentaram os maiores valores positivos de coeficientes TDP, indicando que o maior efeito de separação das áreas é explicado, principalmente, por estas variáveis ambientais (Tabela I). Na FCD2, as variáveis ambientais com maior valor de TDP foram Ca (0,42), MO (0,31), P (0,13) e MST (0,11). Os atributos da macrofauna con-siderados indicadores de mudanças nas áreas na FCD1 para a primeira coleta (setem-bro de 2004) foram biomassa da macrofauna (0,09) e os grupos Chilopoda (0,08) e Mollusca (0,05). Na FCD2, os grupos da macrofauna com maior valor de TDP foram

TABELA III. Coeficiente de correlação canônica (r), coeficiente canônico padronizado (CCP) e coeficiente da taxa de discriminação paralela (TDP) quanto às funções canônicas discriminantes 1 e 2 (FCD1 e FCD2), referente aos atributos das variáveis ambientais e da macrofauna do solo, independente do tratamento, na região de Campos do Jordão, SP, em Agosto de 2005 (n = 40).

FCD1 (59,6%) FCD2 (34,3%)

r CCP TDP r CCP TDP

Variáveis ambientaisCarbono da Biomassa Microbiana (CBM) 0,22 0,61 -0,13 -0,23 -0,33 0,08Respiração basal do solo (C-CO2) 0,12 -0,38 -0,05 -0,19 -2,17 0,41Quociente metabólico (qCO2) -0,16 -1,97 0,32 0,20 0,67 0,13Umidade do solo -0,10 0,86 -0,09 0,13 -0,47 -0,06Matéria seca total da serapilheira (MST) 0,35 0,75 0,26 -0,31 -1,12 0,35

Grupos mas freqüentes da macrofaunaOligochaeta -0,04 0,29 0,01 0,07 -0,01 0,00Formicidae 0,09 -0,23 -0,02 0,06 0,39 0,02Isoptera -0,08 -1,09 0,09 0,05 0,34 0,02Coleoptera 0,14 0,26 0,04 0,18 1,15 0,21Araneae 0,04 -0,33 -0,01 0,12 -0,10 -0,01Chilopoda 0,18 0,35 0,06 -0,11 0,08 -0,01Diplopoda 0,38 1,46 0,55 0,14 0,59 0,08Opilionidae 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00Mollusca 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00Pseudoescorpionida -0,05 0,25 -0,01 0,05 -0,94 -0,05Outros1 -0,08 0,78 -0,06 0,12 -1,59 -0,19

Outros atributos da macrofaunaDensidade relativa (Ind. m-2) 0,13 0,85 0,11 0,09 0,43 0,04Índice de Diversidade de Shannon (H) 0,23 -0,49 -0,11 -0,06 0,66 -0,04Biomassa fresca total da macrofauna (g m2) 0,04 0,21 0,01 0,02 -0,12 0,00

1Outros = somatório dos grupos de organismos menos freqüentes.


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Opilionidae (0,12), índice de diversidade de Shannon (0,10) e Formicidae (0,07), respectivamente. Os demais atributos das variáveis ambientais e da macrofauna fo-ram menos sensíveis, com menores valores de TDP e contribuíram menos na função indicada para a separação entre as áreas (Tabela I).

Na amostragem de fevereiro (2005), dentro da FCD1, os atributos MST (0,30), C-CO2 (0,17) e qCO2 (0,14) apresentaram os maiores valores positivos de coeficientes TDP (Tabela II). Os atributos da macrofauna que apresentaram maiores valores de TDP na FCD1 foram os grupos Diplopoda (0,32), Chilopoda (0,12), Isoptera (0,07) e a densidade relativa da macrofauna (0,07). Na FCD2, os atributos qCO2 (0,15), umidade do solo (0,09) e CBM (0,07) apresentaram os maiores valores positivos de coeficientes TDP. Os atributos da macrofauna que apresentaram maiores valores de TDP na FCD2 foram densidade relativa da macrofauna (0,28) e os grupos Isoptera (0,13), Diplopoda (0,12) e Outros (0,08). Portanto, em fevereiro (2005) de todos os atributos das variáveis ambientais e da macrofauna estudados, o grupo Diplopoda foi o que contribuiu mais para a separação entre as áreas, sendo um bom indicador das interferências antrópicas.

Na amostragem de agosto (2005), dentro da FCD1, os atributos qCO2 (0,32) e MST (0,26), e na FCD2, os atributos C-CO2 (0,41) e MST (0,35), apresentaram os maiores valores positivos de coeficientes TDP (Tabela III). Os atributos da macrofau-na com maiores valores de TDP na FCD1 foram os grupos Diplopoda (0,55), Isoptera (0,09) e a densidade relativa da macrofauna (0,11), enquanto na FCD2, foram os gru-pos Coleoptera (0,21) e Diplopoda (0,08).

DISCUSSÃONo presente estudo, a NF apresentou maior diversidade e abundância da macrofauna do solo (Opilionidae, Chilopoda, Oligochaeta, Araneae, Diplopoda) e melhores con-dições ambientais (CBM, C-CO2, relação CBM:COT, COT, P, Ca, Mg, umidade do solo e MST, menor condição de estresse = menor qCO2) do que nos demais tratamen-tos avaliados. A maior riqueza de grupos, especialmente dos predadores (Chilopoda, Opilionidae, Araneae, etc) foi acompanhada de uma melhoria da qualidade do solo (Paoletti 1999), e permite uma primeira inferência sobre o grau de complexidade e das interações ecológicas existentes entre as comunidades de macroinvertebrados (Stork & Eggleton 1992) e as propriedades do solo.

Outro fator que poderia estar contribuindo para a melhor qualidade química e bio-lógica do solo da área NF refere-se à quantidade da serapilheira (MST) e do material orgânico, que é determinada, entre outros aspectos, pela diversidade florística de cada área (Baretta et al. 2008). A manutenção de uma cobertura florística mais diversa na superfície do solo aumenta a umidade e diminui as oscilações térmicas (Cochran et al. 1994). Contudo, a diversidade da macrofauna do solo depende de muitos outros fatores, como tipo de manejo, disponibilidade de fontes de alimento, teor de matéria


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orgânica e umidade do solo (Kladivko 2001), ficando os invertebrados mais suscetí-veis às mudanças microclimáticas do hábitat.

Diversos estudos mostram que a comunidade de macrofauna do solo pode diminuir em abundância e riqueza de grupos taxonômicos na estação seca após o fogo (Athias et al. 1975, Bandeira & Harada 1998, Baretta et al. 2005, Baretta et al. 2007a). No presente caso, as condições adversas, como o fogo acidental, diminuição da cober-tura vegetal, oscilações de temperatura e umidade do solo, criaram uma condição de estresse na área NPF, com diminuição das características químicas e dos atributos biológicos do solo, incluindo redução da riqueza de grupos funcionais da macrofauna edáfica. Constatou-se também que a área NPF, ao contrário da NF, caracterizou-se por apresentar nas três épocas de amostragem (E1, E2 e E3), maiores valores de pH e de qCO2 e, por conseqüência, maiores perdas de C.

Estudos recentes mostram que o TDP é mais eficiente quando o pesquisador de-seja discriminar áreas (Cruz-Castillo et al. 1994, Baretta et al. 2005, Baretta et al. 2006, Maluche-Baretta et al. 2006). Portanto, a ACD apresenta muitas vantagens em relação à ACP, pois têm um teste estatístico multivariado (Wilks’ Lambda) que indi-ca se as áreas estudadas são diferentes entre si, além de fornecer a contribuição real de cada atributo edáfico para esta separação (Baretta et al. 2006, Maluche-Baretta et al. 2006). Valores positivos de TDP indicam efeito de separação entre as áreas, en-quanto valores negativos semelhanças entre as áreas quanto a esse atributo (Baretta et al. 2006). No presente estudo, observou-se através dos valores de TDP, que diversos atributos ambientais e da macrofauna do solo foram eficientes para separar as áreas amostradas, apresentando certo potencial (maior valor de TDP) como indicadores (Tabelas I, II, III), independente da época de amostragem, pois promoveram uma boa separação entre as áreas (Fig. 2).

A aplicação do TDP permitiu obter um valor indicador para os atributos estuda-dos. A partir desses resultados de TDP da análise ACD propõe-se a separação dos indicadores em seis classes, de acordo com seu valor de indicador (Tabela IV). Isso pode auxiliar na escolha dos atributos do solo que são mais sensíveis para promover diferenças entre os tratamentos, e evitar a perda de tempo e dinheiro com variáveis edáficas que não respondem aos efeitos testados.

Como não foi um atributo edáfico isoladamente que apresentou potencial para se-parar as áreas, nenhuma medida isolada pode fornecer uma ampla visão da qualidade do solo. É necessário sempre realizar uma avaliação integrada dos diversos atributos dessa qualidade (Lima et al. 2007, Baretta et al. 2008), incluindo não somente atri-butos químicos, físicos e microbiológicos, mas também a macrofauna do solo, que desempenha um papel importante nestes estudos. Dos vários atributos analisados, somente os grupos Diplopoda, Chilopoda, Isoptera, biomassa total da macrofauna e índice de Shannon aplicado à macrofauna foram responsáveis por praticamente toda a separação entre as áreas, sendo os “bons” (Tabela I) indicadores das perturbações


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antrópicas que ocorrem nas áreas com araucária. Das variáveis ambientais, somente a matéria seca total da serapilheira, teores de P e os atributos microbiológicos, especial-mente carbono da biomassa microbiana e respiração basal, contribuíram efetivamente para separar as áreas. Portanto, os resultados confirmaram a utilidade de diversos pa-râmetros relacionados com o carbono, especialmente o CBM, como bons indicadores da qualidade biológica do solo (Wardle & Hungria 1994, Baretta et al. 2005, Malu-che-Baretta et al. 2006). Além disso, a utilidade dos diplópodes (Diplopoda) e das aranhas (Araneae) como indicadores de perturbação e qualidade do hábitat (Warren & Zou 2002) também foi confirmada.

Embora a densidade relativa (Indiv. m-2) de Oligochaeta (minhocas) tenha sido baixa nas coletas de setembro (2004) e fevereiro (2005), o que levou a um baixo valor de TDP, com o método TSBF (Tabelas I e II), este grupo merece uma atenção especial por ser considerado bom indicador de qualidade do solo (Paoletti & Bressan 1996, Paoletti 1999, Baretta et al. 2007b). Para estudos futuros, recomenda-se a utilização de monólitos maiores (40 × 40 cm) e formaldeído diluído (0,5%) (Formol), garantin-do assim, uma coleta rápida de espécies ativas na superfície (Amynthas, Urobenus) e dentro do solo (Glossoscolex spp.) conforme reportado por Baretta et al. (2007b).

Do ponto de vista prático, a aplicação do coeficiente TDP, que é resultado da ACD, demonstrou ser uma poderosa ferramenta para a escolha de indicadores de qualidade do solo, pois indica quais são os principais atributos biológicos responsá-veis pela separação entre as áreas, sendo estes considerados “bons” indicadores das perturbações antrópicas que ocorrem nas áreas com araucária. Seria desejável com-plementar estes estudos por meio da inclusão de outros atributos químicos, físicos e biológicos do solo no modelo da ACD e medir estes parâmetros com vários métodos de coleta em outros ecossistemas sob diferentes estados de conservação (Baretta et al. 2007a, b), a fim de validar potencial indicador de cada atributo edáfico.

TABELA IV. Classes de indicadores de qualidade do solo definidas a partir do valor da taxa de discriminação paralela (TDP) resultante da análise canônica discriminante (ACD) quanto as funções canônicas 1 e 2 (FCD1 e

FCD2), para cada atributo em áreas com araucária sob diferentes estados de conservação, independente do tratamento, na região de Campo do Jordão, SP.

Valor de TDP do atributo Classe de qualidade Valor indicador

≤ 0,03* I Baixo0,04-0,09 II Médio0,10-0,20 III Bom0,21-0,41 IV Muito Bom0,42-0,80 V Ótimo

> 0,81 VI Excelente

*Valores podem variar de acordo com o ecossistema amostrado e o número de atributos químicos, físicos e biológicos do solo incluídos no modelo.


149

AGRADECIMENTOSOs autores agradecem aos integrantes do Departamento de Ciência do Solo (ESALQ/USP). Também agradecem ao CNPq (bolsa pesquisador) e ao programa BIOTA/FA-PESP (www.biotasp.org.br), pelo financiamento do projeto temático (processo no. 01/05146-6) e bolsa de Pós-Doutorado de Dilmar Baretta (processo no. 2007/05637-6). Os autores agradecem a ajuda do Professor Winston Rios Ruiz pela correção do resumo em Espanhol.

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151

PATRONES DE ASOCIACIÓN ENTRE VARIABLES DEL SUELO Y USOS DEL TERRENO EN LA CUENCA DEL RÍO LA

VIEJA, COLOMBIA

Alexander Feijoo-Martínez,1 Maria C. zúñiga,1 Heimar Quintero,2 Andrés F. Carvajal-vanegas1 & Diana P. ortiz1

1Universidad Tecnológica de Pereira, Colombia. Vereda La Julita, Facultad de Ciencias Ambientales. A.A. 097. E- Mail: [email protected], [email protected], [email protected], [email protected]

2Universidad Nacional de Colombia, Sede Palmira. A.A. 237.

Feijoo-Martínez, A., M. C. Zúñiga, H. Quintero, A. F. Carvajal-Vanegas & D. P. Ortiz. 2010. Patrones de asociación entre variables del suelo y usos del terreno en la cuenca del río La Vieja, Colombia. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 151-164.

RESUMEN. En el Eje Cafetero de Colombia se diferenciaron patrones de uso del terreno con abun-dancia, diversidad y biomasa de invertebrados edáficos (coleópteros, diplópodos y lombrices de tierra), algunas variables físico-químicas e intensidad de uso. Los valores más elevados de abundancia y bio-masa de coleópteros se encontraron en eucalipto-lulo (Solanum quitoense), con 48 ind. m-2 y 9.4 g peso fresco (g.p.f.) m-2, respectivamente. La abundancia y biomasa de diplópodos fue superior en relicto de selva (53 ind. m-2 y 4.8 g.p.f. m-2, respectivamente) y en cafetales variedad Colombia (39 ind. m-2 y 3.1 g.p.f. m-2, respectivamente). La abundancia de lombrices fue mayor en eucalipto-lulo (768 ind. m-2) y en cafetales variedad Colombia (540 ind. m-2). Las variables biológicas y fisicoquímicas confi-guraron tres y cuatro patrones de usos del terreno, respectivamente. La coinercia sugirió tres patrones relacionados con humedad, C, N y densidad aparente del suelo (p < 0.02). En pastizales y cafetales variedad Colombia predominaron lombrices peregrinas (Pontoscolex corethrurus, Polypheretima elon-gata, Dichogaster annae, Perionyx excavatus) o coleópteros (Ataenius sp., Onthophagus atriglabrus, Dichotomius satanas) y los valores para C y N fueron bajos y la densidad aparente mayor. El análisis de la información diferenció coberturas amigables o críticas para la biodiversidad, lo cual es valioso en la planificación del territorio.Palabras clave: Usos del terreno, análisis multivariado, propiedades fisicoquímicas, fauna del suelo, lombrices de tierra

Feijoo-Martínez, A., M. C. Zúñiga, H. Quintero, A. F. Carvajal-Vanegas & D. P. Ortiz. 2010. Patterns of association between soil variables and land uses in the La Vieja River watershed, Colombia. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 151-164.

ABSTRACT. In the Coffee Belt of Colombia we studied different patterns in land use considering the interaction between abundance, diversity and biomass of soil invertebrates (millipedes, beetles and earthworms), some physicochemical variables and land use intensity. Highest abundance and biomass of Coleoptera were found in Eucalyptus-lulo (Solanum quitoense), with 48 ind. m-2 and 9.4 g fresh weight



Feijoo-Martínez et al.: Patrones de asociación

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(gfw) m-2, respectively. Millipede abundance and biomass was higher in the relict forest (53 ind. m-2 and 4.8 gfw m-2, respectively) and in the coffee variety “Colombia” (39.4 ind. m-2 and 3.1 gfw m-2, respectively). Earthworm abundance was higher in Eucalyptus-lulo (768 ind. m-2) and in the coffee va-riety Colombia (540 ind. m-2). Biological and physicochemical variables permitted the differentiation of three and four land use patterns, respectively. When they were combined with coinertia analysis, three patterns were distinguished, related to soil moisture, C and N contents and bulk density (p < 0.02). In pastures and the coffee variety Colombia, beetles (Ataenius sp., Onthophagus atriglabrus, Dichotomius satanas) and peregrine earthworms were dominant (Pontoscolex corethrurus, Polypheretima elongata, Dichogaster annae, Perionyx excavatus), soil C and N contents were low and bulk density higher. The analysis showed potential for separating biodiversity-friendly or biodiversity-critical areas and may be useful for land use planning in rural areas.Keywords: Land use, multivariate analysis, physical and chemical properties, soil fauna, earthworms.

INTRODUCCIÓNEn las dos últimas décadas del siglo XX en el paisaje de la cuenca del río La Vieja (entre 4°04´ y 4°49´ N y 75°24´ y 75°57´ O) el incremento en la superficie cafetera se hizo a expensas del pastizal, el huerto habitacional y los relictos de monte. Entre 1995 y 2004 los problemas fitosanitarios y la crisis de sobreoferta de café condujeron al aumento de las coberturas de pastos y cultivos de alimentos (Zúñiga et al. 2003, Zúñiga et al. 2004).

Con la agregación de los terrenos que cada agricultor asigna en la finca a deter-minada cobertura se pueden configurar patrones del paisajes en la vereda o en la microcuenca, los cuales son susceptibles de cartografiar o visualizar para describir las formas de las estructuras generadas, la dispersión de ellas, las consecuencias de las combinaciones en el tiempo y el espacio (Vincent et al. 1976).

La calificación de los mosaicos en el paisaje para determinar ambientes hostiles o amigables para la biodiversidad todavía no se ha adelantado para los agroecosiste-mas de las regiones neotropicales Andinas (Feijoo et al. 2006). El ejercicio requiere observaciones sistemáticas en la meso y macro escala espacial en el mediano y largo plazo de la forma como prosperan o desaparecen las organizaciones vivientes, nativas o introducidas, al transformarse las relaciones entre distribución y patrones (forma, orden, cualidad) de uso del terreno (Bennet et al. 2006) y estructura (sustancia, mate-ria, cantidad), en concordancia con la teoría de sistemas (Capra 1998).

La perspectiva productivista utiliza más a menudo las propiedades físicas y quí-micas como indicadoras de la calidad del suelo. En la medida que se reconocen y valoran las funciones de conservación en las fincas se han ido haciendo visibles los papeles de los microorganismos e invertebrados en la fragmentación y descomposi-ción de la materia orgánica del suelo y en la circulación de nutrimentos; además, se pueden asociar los cambios en diversidad y abundancia con el estrés que generan las prácticas agrícolas y las técnicas de cultivo (Parr et al. 1992, Blair et al. 1996).

Las lombrices de tierra, coleópteros y algunos diplópodos proveen servicios críti-cos al ecosistema (Lavelle et al. 1997), siendo las primeras altamente endémicas y su-


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jetas a competencia de especies pantropicales. Así mismo, con métodos integradores de procesos, dinámica y propiedades del suelo se pueden construir patrones, señales tempranas o indicadores de los procesos de degradación o de recuperación (Feijoo & Knapp 1998a, Feijoo et al. 1998b, Feijoo et al. 1999, Lavelle et al. 2006).

La hipótesis propuesta en el presente trabajo consideró que la construcción de ambientes hostiles o amigables para la diversidad esta relacionada con las coberturas vegetales semi-naturales o cultivadas y con los itinerarios de prácticas o técnicas. También se supuso que la agrodiversidad se debe evaluar solamente después de de-finir el mosaico contextual y los códigos culturales que configuran los procesos de ocupación humana de los Andes de Colombia.

MATERIAL Y MÉTODOSDescripción del área de trabajoLos muestreos se realizaron durante cuatro semanas entre julio y agosto de 2005 en la cuenca del río La Vieja situada al sur occidente de Colombia en los municipios de Alcalá, Cartago, Circasia, Filandia y Quimbaya. Comprende zonas montañosas de la Cordillera Central entre 860 y 3200 m.s.n.m. (Fig. 1). Se diferencian el piso térmico cálido y medio y el clima es bimodal con dos temporadas secas (diciembre - febrero y junio - agosto) y dos lluviosas (marzo-mayo y septiembre-noviembre), con temperatura que van desde los 18 hasta los 22°C y precipitación promedia de 1300 mm anuales.

La cuenca tiene una superficie de aproximadamente 2925 km2 con densidad pobla-cional de 378 habitantes km² (MAVDT et al. 2005). Se caracteriza por la presencia de Andosoles (Consociación Armenia), Inceptisoles (Asociación Alcalá – San Antonio) y Alfisoles (Asociación Modín Bretaña) en los subsistemas de transporte y dispersión de aguas (Fig. 1) y por mosaicos y parches diversificados de usos del terreno con pre-dominio de pastizales (35.7%), cafetales de variedad Colombia (24.6%), cultivos se-mestrales y permanentes (18.9%) de caña panelera, plátano, yuca, frutales, mezclas de cafetales con sombrío y árboles maderables, relictos de selva (16.5%) aledaños a algunas quebradas y ríos o en áreas protegidas de algunas fincas y Guadua angustifolia (2%).

Selección de los usos del terrenoEn escala del paisaje se seleccionaron tres estratos con nueve ventanas en los subsis-temas de transporte y dispersión de agua (Hamblin & Christiansen 1998), en forma de malla de 1 km2. En cada ventana se situaron con el GPS, 16 puntos con una distancia entre si de 200 m (Fig. 1). El diseño utilizado, sistemático estratificado en dos dimen-siones (modelo de red cuadrada) con selección de un par de números al azar, permitió fijar las coordenadas de la unidad superior izquierda, disminuir los efectos de la auto correlación (Cochran 1974) y construir la ventana alineada o desalineada de manera bidimensional de acuerdo con proyectos previos de otros programas internacionales (BIOASSESS 2003, Mathieu et al. 2005).


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155

Muestreo de las variables del sueloEn cada punto de muestreo se tomó una muestra para densidad aparente (Blake & Hartge 1986) y se cavó un monolito de suelo de 0.25 × 0.25 × 0.3 m de profundidad de acuerdo con el método del Programa Fertilidad Biológica de Suelos Tropicales (TSBF) (Anderson & Ingram 1993) para muestrear, por cada estrato del suelo, las comunidades de lombrices de tierra, coleópteros, diplópodos. Además se extrajeron muestras de hojarasca superficial y suelo que se enviaron a la Universidad de Davis (EE.UU) para analizar el contenido de carbono y nitrógeno por el método de combus-tión seca a alta temperatura en un analizador CHN (Europa Scientific).

Los animales se identificaron hasta el nivel de familia, género o especie y se cuantificó la abundancia (individuos m-2), biomasa (gramos de peso fresco por m-2) y riqueza de especies (número de especies por uso de la tierra por ventana).

Análisis de la informaciónPara el análisis se definieron 13 usos del terreno y 12 variables biológicas, físicas y químicas (Cuadros I, II) de tres profundidades y la altura sobre el nivel del mar.

Cuadro I. Valores promedios de las características de los suelos en los 144 muestreos y 13 usos del terreno en la cuenca del río La Vieja, Colombia.

Uso del terreno n Altura sobre el nivel del mar

(m)

Densidad aparente(g·cm-3)

Humedad gravimétrica

(%)

C%

N%

C:N

M E.E. M E.E. M E.E. M E.E M E.E. M E.E.

Ciprés 7 1961b 55.3 0.6a 0.08 38.3ab 2.8 2.8b 0.1 0.3bcd 0.04 11.3c 0.4Eucalipto asociado con lulo

2 1747ab 0.0 0.7a 0.05 37.5ab 1.2 3.2b 0.4 0.3d 0.06 10.4abc 0.2

Relicto de selva 25 1685ab 71.2 0.6a 0.14 38ab 2.5 2.9b 0.1 0.3d 0.08 10.5bc 0.4Barbecho 9 1630ab 134.1 0.7a 0.17 38.9b 2.5 2.6b 0.2 0.3bcd 0.08 11.2bc 0.8Cafetal arábigo 2 1544ab 203.5 0.6a 0.02 30.4ab 5.3 2.3ab 0.4 0.3d 0.07 17.2ab 2.6Pastizal 27 1484ab 71.4 0.8a 0.23 29.8ab 2.3 1.8ab 0.2 0.2abc 0.12 13.3abc 2.5Cafetal variedad Colombia

13 1444ab 58.4 0.7a 0.06 32.8ab 1.3 2.6b 0.1 0.3d 0.07 10.4abc 0.5

Plátano 7 1326a 13.9 0.9a 0.14 29.6ab 2.0 2.2ab 0.2 0.3cd 0.06 18.4a 0.4Cafetal asociado 22 1316a 2.5 0.8a 0.11 30.9ab 1.4 2.5b 0.1 0.3d 0.04 1 9.1ab 0.3Yuca 2 1316ab 3.5 0.9a 0.12 28.1ab 2.1 2.3ab 0.2 0.2abcd 0.07 10.3abc 1.2Guadual 24 1152a 33.1 0.9a 0.21 24.2a 1.8 1.5ab 0.2 0.1ab 0.11 15.6abc 2.8Cítricos 1 1019a — 0.9a — 18a — 0.9ab — 0.4d — 12.4a —Caña panelera 3 1002a 4.3 0.9a 0.29 22.7a 6.0 0.4a 0.2 0.1a 0.04 10.6abc 5.4

n = número de muestreos en el uso; M = promedio de los muestreos por uso; E.E. = error estándar; %C = porcentaje de carbono orgánico; %N = porcentaje de nitrógeno orgánico; C : N = relación carbono nitrógeno. Valores con letras diferentes presentaron diferencias altamente significativas (p < 0.05).


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Los cambios en las comunidades de lombrices, coleópteros y diplópodos permitieron describir la variación introducida por las coberturas y por el manejo de los agroeco-sistemas. Por medio de la densidad aparente se determinó el grado de compactación del suelo, mientras que el C, N y la relación C:N posibilitaron asociar la diversidad y abundancia de la edafofauna con la oferta y calidad de nutrientes en cada cobertura del terreno.

Para determinar si existían diferencias significativas por el uso del terreno en el comportamiento de las variables fisicoquímicas y biológicas (por separado) o corres-pondían a variaciones aleatorias (Siegel 1974), se aplicó el análisis de varianza no paramétrica para muestras independientes (prueba de Kruskal-Wallis). Posteriormen-te se agruparon los registros según variables biológicas y fisicoquímicas y se realizó un análisis de componentes principales (ACP) para reducir la dimensionalidad de la información de los datos con la construcción de combinaciones lineales de las varia-bles originales que explicaban la varianza de la información, buscando reducirla de tal manera que se asumiera la mayor parte de la variabilidad. La influencia de las va-

Cuadro II. Abundancia y biomasa de lombrices, coleópteros y diplópodos en los usos del terreno en la cuenca del río La Vieja, Colombia.

Lombrices Coleópteros Diplópodos

Uso del terreno n Abundancia(ind.m-2)

Biomasa(g.p.f.m-2)

Abundancia(ind.m-2)

Biomasa(g.p.f.m-2)

Abundancia(ind.m-2)

Biomasa(g.p.f.m-2)

M E.E. M E.E. M E.E. M E.E. M E.E. M E.E.

Ciprés 7 100.6a 44.5 136.7b 20.5 22.9a 8.4 5.6a 2.3 16.9a 4.8 0.2a 0.2Eucalipto asociado con lulo

2 768b 208.5 117.0a 23.6 48.0a 16.0 9.4a 6.1 10.0b 0.0 0.0b 0.0

Relicto de selva 25 183.7ab 57.7 178.5a 34.0 32.0a 8.2 4.2a 1.3 53.1a 13.4 4.8a 1.3Barbecho 9 330.7ab 143.2 151.9a 67.4 30.2a 11.1 8.2a 4.1 39.1a 14.9 4.5a 1.9Cafetal arábigo 2 224.0ab 96.0 159.4a 26.2 8.0a 8.0 0.2a 0.2 10.0b 0.0 0.0b 0.0Pastizal 27 271.4ab 41.9 104.1a 26.9 30.2a 9.7 4.6a 1.7 14.8a 7.8 1.2a 0.7Cafetal variedad Colombia

13 540.3b 69.9 132.6a 25.2 22.2a 6.2 3.1a 1.3 39.4a 17.8 3.1a 1.8

Plátano 7 326.9ab 85.4 152.7a 42.7 13.7a 7.3 2.6a 1.7 32.0a 22.4 3.4a 3.1Cafetal asociado 22 268.4ab 52.1 172.6a 13.7 24.0a 7.2 4.3a 1.8 48.0a 16.0 3.4a 1.0Yuca 2 128.0a 128.0 143.5b 43.5 8.0a 8.0 2.6a 2.6 10.0b 0.0 0.0b 0.0Guadual 24 291.3ab 60.4 117.6a 26.0 20.7a 6.0 3.9a 1.5 30.7a 10.5 5.2a 2.7Cítricos 1 196.0ab — 111.7a — 0.0a — 0.0a — 10.0b — 0.0b —Caña panelera 3 154.7ab 76.9 317.6a 206.4 0.0a 0.0 0.0a 0.0 10.0b 0.0 0.0b 0.0

Valores con letras diferentes presentaron diferencias altamente significativas (p < 0.05). n = número de muestreos en el uso; M = promedio de los muestreos por uso; E.E. = error estándar.


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riables definidas en la clasificación de patrones, de acuerdo con el uso del terreno, se determinó con el análisis discriminante a partir del estimador de probabilidad de cla-sificación basado en la distancia de Mahalanobis entre dos grupos (Mclachlan 1992). El análisis de coinercia permitió establecer el nivel de probabilidad de la covariación entre los datos procedentes de registros biológicos y fisicoquímicos (Velásquez et al. 2007), para lo cual se usaron los programas estadísticos ADE4 (Thioulouse et al. 1997) y SPSS (SPSS Inc. 1999).

RESULTADOSCoberturas vegetales de los terrenosEn las ventanas 1 y 2 los usos con mayor número de muestreos fueron guadua (Gua-dua angustifolia) y pasto estrella (Cynodon nlemfuensis); en la 3 fueron los relictos de selva y guadua; en la 4 y 6 cafetal-plátano, en la 5 cafetal variedad Colombia; en la 7 pastizales y relictos de selva; en la 8 relictos de selva y ciprés; y en la 9 relicto de selva y cafetal con variedad Colombia (Fig. 2).

Las característica de los suelos de la cuenca del río La Vieja variaron significa-tivamente (p < 0.05) de acuerdo con la altura sobre el nivel del mar (entre 1002 m y 1961 m): los valores de C (%) y N (%) que oscilaron entre 3.2 y 0.3% en plantación de eucalipto asociado con lulo (1747 m) hasta 0.4 y 0.1%, respectivamente, en la caña panelera (1002 m); la densidad aparente disminuyó con la altitud (de 0.9 a 0.6 g.cm-3);

Figura 2. Frecuencia de coberturas vegetales en los muestreos realizados en las nueve ventanas (V1 a V9) de la cuenca del río La Vieja.


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la humedad más baja (18%) ocurrió en cítricos (1019 m) y las más altas (38 a 39%) en barbechos (1630 m) y relictos de selva (1685 m). La relación C:N varió desde 2.4 en los cítricos hasta 15.6 en los guaduales (1152 m) y no hubo efecto importante de la altitud (Cuadro I).

Comunidades de macroinvertebrados en los usos del terrenoSe colectaron 2538 lombrices agrupadas en 35 especies, 16 de las cuales se clasi-ficaron en la familia Glossoscolecidae (Martiodrilus, Glossodrilus, Onychochaeta, Aptodrilus, Andiodrilus, Thamnodrilus, Periscolex y Pontoscolex), cinco en Megas-colecidae (Amynthas, Polypheretima), tres en Acanthodrilidae (Dichogaster) y una en Lumbricidae; las 10 restantes se agruparon en desconocidas por no haber encon-trado adultos o por presentar estructuras poco visibles, difusas o no comparables. Trece fueron nativas y siete exóticas, en las restantes no fue posible definirlo. Las especies se agruparon en las categorías ecológicas epígeas (25) y endógeas (10), la mayoría de ellas (14) habitan las capas 0-20 cm, con distribución promedio vertical a 7.5 cm de profundidad.

En Coleoptera se encontraron 224 individuos de 62 especies entre las que se des-tacan Ataenius sp., Onthophagus atriglabrus y Dichotomius satanas. Se recolectaron varias especies de larvas de escarabajos depredadores como Selenophorus, Carabidae, Conoderus (Elateridae), Osorius y otros Staphylinidae, y varios grupos de Ostomidae (pos. Temnocheila sp.) y Cicindelidae (pos. Pseudoxychila bipustulata Latr) en los usos con relicto de selva, lo cual supone el ensamblaje de escarabajos depredadores y relaciones tróficas asociadas con coberturas arbóreas y aportes mayoritarios de ho-jarasca al suelo. En pastizales y cultivos permanentes se encontraron 38 géneros que indicaron la dinámica saprófaga.

Se identificaron 15 morfotipos de diplópodos situados en siete familias y tres órdenes. Polydesmida fue el orden más diverso con cinco morfotipos pertenecientes a cuatro familias; Spirostreptida registró cuatro morfotipos de dos familias; Siphono-phoridae dos morfotipos y una familia; Spirobolidae y Glomeridesmidae registraron tres y un morfotipos respectivamente, pertenecientes a una sola familia cada uno.

La abundancia de lombrices fue mayor en el eucalipto maderable introducido de Australia, asociado con lulo (768 ± 208 ind. m-2) y en el cafetal a plena exposición y cultivo limpio de Variedad Colombia (540.3 ± 69.9 ind. m-2) con diferencias sig-nificativas (p < 0.05), mientras que los números más bajos se encontraron en cítricos (96 ind. m-2) y ciprés (100.6 ± 44.5 ind. m-2). En la biomasa de lombrices los valores más altos fueron para caña panelera (317.6 ± 206.4 g.p.f.m-2) y el cultivo de plátano (152.7 ± 42.7 g.p.f.m-2) y los más bajos se registraron en cítricos (11.7 g.p.f.m-2).

En coleópteros los valores más elevados de abundancia y biomasa se encontraron en el eucalipto asociado con lulo (48 ± 16 ind. m-2; 9.4 ± 6.1 g.p.f.m-2 respectivamen-te), y los menores en cítricos y caña panelera. La abundancia y biomasa de diplópodos


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fue superior en el relicto de selva (53.1 ± 13.4 ind. m-2 y 4.8 ± 1.3 g.p.f.m-2, respecti-vamente) y en el cafetal asociado (48 ± 16 ind. m-2 y 3.4 ± 1 g.p.f.m-2) (Cuadro II).

Patrones de asociación entre las variables del suelo y usos del terrenoEl ACP para las variables fisicoquímicas separó significativamente (p < 0.01) cuatro grupos de uso del terreno. Los dos primeros componentes explicaron el 79% de varia-bilidad total y contrastó un primer grupo de usos con elevada humedad del suelo (CE, RS y BA) versus el segundo con suelos compactados y con signos de erosión (PL, YU, CI); el tercero grupo unió usos con alto valor de C (%) y N (%) (CAR, EL, CA, CVC) opuestos al cuarto grupo con bajos valores (CÑ, PA y GU) (Fig. 3).

Los dos primeros componentes del ACP para las variables biológicas explicaron el 40.3% (23.3 y 17.2%) de la variabilidad total (p < 0.01). En ellos se detectó tres grupos de usos del terreno: el primero grupo opuso usos del terreno con alta abundan-cia de lombrices, y baja de coleópteros y diplópodos (CVC y EL) versus el segundo con bajos valores para los tres grupos (CI, YU, CÑ, CE), mientras que un tercer gru-po diferenció usos con valores intermedios de abundancia y presencia de lombrices, coleópteros y diplópodos (RS, GU, CA, PL, BA, PA) (Fig. 4).

Figura 3. Proyección de los patrones asociados con la conservación y degradación de los usos del terreno en la cuenca del río de La Vieja, para las variables fisicoquímicas (HG=Humedad gravimétrica,

DA= Densidad aparente, Altura= Altitud del local) en las diferentes profundidades del suelo (0-10, 10-20 y 20-30 cm), definidas por el ACP en el espacio factorial. Usos: BA= barbecho, CA= cafetal asociado, CAR= cafetal arábigo CE= Ciprés, CVC= cafetal variedad Colombia, CÑ= caña panelera,

CI= cítricos, EL= eucalipto-lulo, GU= guadua, PA= pastizal, PL= plátano, RS= relicto de selva, YU= yuca.


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El análisis de coinercia mostró que las variables fisicoquímicas y biológicas ex-plicaron el 95.1% de la variabilidad total (p < 0.02). El factor 1 (88.3%) mostró alta correlación entre las variables humedad gravimétrica en 0-30 cm de profundidad y abundantes coleópteros en 0-20 cm y diplópodos en 0-10 cm, y opuso la alta densidad aparente en 0-30 cm y altas abundancias de diplópodos en 10-20 y en lombrices de 20-30 cm. El factor 2 (6.8%) contrapuso la altitud del local y la abundancia de lom-brices en 0-10 cm (Fig. 5).

DISCUSIÓNEl esquema metodológico utilizado (9 ventanas de 1 km2, 31 fincas, 16 puntos mues-treados con TSBF, 13 usos del terreno y 12 variables) en los muestreos y el análisis estadístico riguroso (análisis de varianza, ACP, análisis discriminante y de coinercia) de la información permitieron hibridar de manera interdisciplinaria los registros pro-venientes de diferentes propiedades del suelo y de los agroecosistemas en la cuenca del río La Vieja, para generar patrones de uso del terreno y discriminar diferentes tipos de uso de acuerdo con los cambios en los arreglos que introducen los agricultores.

Figura 4. Proyección de los patrones asociados con la conservación y degradación de los usos del terreno en la cuenca del río de La Vieja, para las variables biológicas (AL = abundancia de lombrices, AC = abundancia de coleópteros y AD = abundancia de diplópodos), en las diferentes profundidades del suelo (0-10, 10-20 y 20-30 cm), definidas por el ACP en el espacio factorial. Para las siglas de los

usos, ver leyenda de la Fig. 3.


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Las características fisicoquímicas del suelo delinearon cuatro patrones asociados con el tipo de uso del terreno: sitios con alta humedad del suelo (CE, RS y BA) opuestos al de mayor densidad del suelo (PL, YU, CI) y sitios con altos valores de C y N (CAR, EL, CA, CVC) opuestos a los de bajos valores (CÑ, PA y GU). Con los atributos biológicos se trazaron tres patrones de usos: sitios con alta abundancia de lombrices y baja de coleópteros y diplópodos (CVC y EL) opuestos a sitios con baja abundancia de los mismos (CI, YU, CÑ, CE) y usos con valores intermedios de abundancia y presencia de lombrices, coleópteros y diplópodos (RS, GU, CA, PL, BA, PA).

El análisis de coinercia al combinar variables fisicoquímicas por biológicas gene-ró tres patrones. El primero incluyó usos con alta humedad gravimétrica y abundancia de coleópteros y diplópodos, favorecidos por el aporte y calidad nutricional de la hojarasca de árboles de Sauravia scabra, Miconia aeruginosa, Cupania americana,

Figura 5. Análisis de coinercia a tres profundidades del suelo entre variables fisicoquímicas y biológicas. Para las siglas de los usos y de las variables, ver leyendas de las Fig. 3 y 4.


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Piper sp., Brosimum utile, Ocotea insulares. El segundo patrón reunió suelos de alta densidad aparente y abundantes en lombrices y diplópodos en 20-30 cm cubiertos por pastizales y cítricos que alojaron lombrices endogeicas (Polypheretima elongata y Pontoscolex corethrurus), que soportan perturbaciones por labranza, aplicaciones de agroquímicos y suelos compactos (Vertisoles, Alfisoles y Mollisoles) (Huerta et al. 2006). El tercer patrón aglutinó suelos con altos contenidos de C, N y abundancias de lombrices 0-20 cm y coleópteros en 20-30 cm, cubiertos por agroecosistemas con plantas de variada arquitectura radicular y de biomasa aérea (cafetal con sombrío con las especies Coffea arabica, Cestrum sp. aff microcalix, Piper sp., Meriania specio-sa) y relicto de selva (Sauravia scabra, Miconia aeruginosa, Cupania americana, Piper sp., Brosimum utile, Ocotea insularis), que favorecieron la mezcla de algunas especies de lombrices nativas y exóticas tales como Martiodrilus (Maipure) murindo, M. (Mai.) agricola, Dichogaster medellina, Glossodrilus griseus, Amynthas gracilis, Perionyx excavatus y Dichogaster annae.

El análisis de información procedente de la asociación entre usos del terreno, itinerarios técnicos de manejo y variables fisicoquímicas y biológicas ayuda a di-ferenciar ambientes hostiles o amigables para la diversidad en macroinvertebrados edáficos. La asignación de terrenos y el sistema de manejo incide en la generación de ambientes o nichos que favorecen o limitan la proliferación de los individuos en los agroecosistemas. En este caso, la introducción de prácticas o técnicas culturales (tala de selva subandina, quemas, cobertura de terrenos con vegetación permanente o tran-sitoria de los agroecosistemas, cultivos en surco continuo con aplicación de agroquí-micos, introducción de pastizales africanos) interrumpe fuertemente la conectividad de los sistemas para los procesos de desplazamiento y recolonización, modificando los mapas de los paisajes. La evaluación en cada ventana de las coberturas sembradas o usos del terreno evidenció los efectos de los sistemas de manejo de los agroecosis-temas sobre las características fisicoquímicas y biológicas del sitio asociadas con la intervención humana.

Se intentó explicar la riqueza y composición de los ensamblajes de la edafofauna por hábitats particulares construidos por las intervenciones antrópicas desde atribu-tos culturales definidos por los procesos de innovación en cada localidad. Se espe-ra avanzar en la diferenciación de “estructuras claves”, elementos del paisaje que proporcionan recursos cruciales para muchas especies y que estimulan la diversidad (Bennet et al. 2006). La alta heterogeneidad del paisaje en parches de espacios irre-gulares y la diferencia en niveles de intensificación antropogénica, permiten calificar el paisaje de la subregión como producto dinámico de la interacción entre tradiciones e innovaciones culturales.

La herramienta utilizada en el análisis de la información permitió involucrar di-ferentes variables disciplinarias para ir avanzando en representaciones sintéticas del paisaje con uso potencial en la definición de áreas amigables o críticas para la agro-


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biodiversidad, elaboración de mapas de riesgo según prácticas o técnicas de manejo, evaluación de sistemas de uso del terreno en las funciones de conservación o la ge-neración de políticas de protección para el manejo de los recursos y la biodiversidad (Velásquez et al. 2007).

Además se demostró significativamente la sensibilidad de atributos tales como composición y estructura de lombrices, coleópteros y diplópodos que unidas a al-gunas variables fisicoquímicas mostraron tres patrones del uso del terreno, lo cual se convierte en una herramienta de planificación importante para detectar umbrales de uso en los agroecosistemas, espacios hostiles o amigables para la fauna y, enseño opciones para agrupar las irregularidades funcionales y de estructura en el paisaje.

AGRADECIMIENTOSLos autores miembros del grupo Gestión en Agroecosistemas Tropicales Andinos (GATA) de la Universidad Tecnológica de Pereira agradecen a los agricultores cria-dores de la cuenca del río La Vieja por haber facilitado los predios para la realización del estudio y también a la Universidad Tecnológica de Pereira, al Centro de Investi-gaciones en Biodiversidad y Recursos Genéticos (CIEBREG) y a Colciencias por la financiación del proyecto “Valoración de los bienes y servicios de la biodiversidad para el desarrollo sostenible de paisajes rurales colombianos, Complejo Ecorregional de los Andes del Norte (CEAN)”.

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COMUNIDADES DE MACROINVERTEBRADOS EDÁFICOS EN DIFERENTES SISTEMAS DE USO DEL TERRENO EN LA

CUENCA DEL RÍO OTÚN, COLOMBIA

Darío Hernán Ruiz-Cobo,1 Alexander Feijoo1 & Carlos RodRíguez21Universidad Tecnológica de Pereira, Facultad de Ciencias Ambientales. Vereda La Julita A.A. 097.

E-mail: [email protected], [email protected] de La Habana, Facultad de Biología. Calle 25 # 455 e/: J e I, Vedado, Ciudad de La

Habana, Cuba. E-mail: [email protected]

Ruiz-Cobo, D. H., A. Feijoo & C. Rodríguez. 2010. Comunidades de marcoinvertebrados edáficos en diferentes sistemas de uso del terreno en la cuenca del Río Otún, Colombia. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 165-178.

RESUMEN. En los sistemas montañosos andinos algunos agrosistemas son ambientes propicios para la conservación de la biodiversidad o para la readaptación, recolonización y multiplicación natural de las especies. Para evaluar este fenómeno, en la cuenca del río Otún, Colombia se caracterizó la comunidad de macroinvertebrados edáficos en diferentes sistemas de uso del terreno. Se identificaron 19 órdenes con riqueza media estimada entre 12 y 16 grupos; el relicto de selva tuvo mayor y las plantaciones me-nor riqueza. Las lombrices de tierra fueron el grupo dominante en abundancia (620 ind. m-2) y biomasa (134,1 g.p.f. m-2). Se encontró los valores más altos de diversidad y una distribución más homogénea y frecuente de los macroinvertebrados en el relicto de selva, así como alto porcentaje de dominancia y porcentaje de dominancia combinada (PDC) para determinados grupos epígeos como diplópodos, isópodos y arácnidos, que se consideraron indicadores de ecosistemas más conservados. El Análisis Fac-torial de Correspondencia para abundancia de macroinvertebrados separó significativamente (p < 0.01) los sistemas de acuerdo al gradiente de uso y el nivel de intervención, y los dos primeros componentes explicaron el 51% de la variabilidad total.Palabras clave: Macrofauna del suelo, uso del terreno, análisis factorial de correspondencia, dominan-cia combinada

Ruiz-Cobo, D. H., A. Feijoo & C. Rodríguez. 2010. Soil macro-invertebrate communities in different land use systems in the Otún River Valley, Colombia. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 165-178.

ABSTRACT. In the Andean Mountains some agroecosystems are adequate environments for biodi-versity conservation or for the readaptation, recolonization and natural recovery of species. To evaluate this phenomenon, soil macroinvertebrate communities were studied in different land uses of the Otún watershed in Colombia. Nineteen orders were found, with richness ranging from 12 to 16 groups per land use system; the forest had the highest while the plantations had the lowest diversity. Earthworms were the dominant group in terms of abundance (620 individuals m-2) and biomass (134.1 g.f.w. m-2).



Ruiz-Cobo et al.: Macroinvertebrados edáficos en la cuenca del Río Otún, Colombia

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Highest diversity, frequency and homogeneity of distribution of the soil macrofauna were observed in the forest, together with a high percentage dominance and mixed dominance for certain epigeic groups such as millipedes, isopods and arachnids, considered indicators of more preserved ecosystems. The factorial correspondence analysis for macroinvertebrate abundance significantly separated (p < 0.01) the systems according to land use gradient and intervention level, with the first two components explaining 51% of the total variability.Keywords: Soil macrofauna, land use, factorial correspondence analysis, combined dominance

INTRODUCCIÓNLa cordillera de los Andes neotropicales propicia la formación de diversos hábitats aislados gracias a la altura, la irregularidad de las cadenas de montañas, las varia-ciones en la topografía y las pendientes, los cambios del clima y en los suelos y el rico sistema hidrográfico. En varias publicaciones se ha registrado la reducción de la biodiversidad como consecuencia de la fragmentación de las selvas andinas para la introducción de sistemas de cultivo, plantaciones forestales y pastizales (Cavelier & Etter 1995, Van der Hammen 1995, Feijoo et al. 1999, Feijoo et al. 2005), pero poco se ha discutido acerca de la capacidad de adaptación de las formas de vida al cambio en el uso de los terrenos, para diferenciarlos individualmente o como mosaico pai-sajístico según su hospitalidad-hostilidad para la macrofauna edáfica.

En Colombia las superficies de protección de la vida silvestre nacieron en 1948 con la declaración como reserva nacional de la Serranía de la Macarena y crecieron hasta conformar el Sistema de Parques Nacionales Naturales constituido por 49 áreas protegidas que cubren 10.320.225 hectáreas (Inderena 1986). En el departamento de Risaralda existen dos áreas protegidas: el Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya y el Parque Regional Natural Ucumarí y aunque la adecuación de áreas de protección ha mejorado las dinámicas de las sucesiones en su interior, no se han diseñado estra-tegias para el vecindario que minimicen el estrés permanente ocasionado por siste-mas industrializados. Estas zonas de vecindad se caracterizan por alta biodiversidad de lauráceas, vegetación de matorrales, riparia o de bosques de reforestación. En la fauna se han registrado 300 especies de aves, 58 de mamíferos, 18 de ranas y 13 de ofidios; entre los macroinvertebrados se han documentado 150 de mariposas diurnas y algunos dulce-acuícolas (PNNC 2004).

Mientras la importancia de los macroinvertebrados en la fertilidad natural de los suelos y la relación con otras comunidades edáficas se ha reconocido y valorado con biomas templados (Lavelle & Spain 2001), son incipientes las investigaciones en el neotrópico andino. Es necesario monitorear los cambios que ocurren con la tala de la vegetación arbórea de las selvas y la sustitución por arbustos o hierbas cultivadas. También se necesita observar en el largo plazo la degradación-recuperación de la calidad del suelo en relación con los itinerarios técnicos de los sistemas de cultivo y de crianza (Feijoo et al. 1999, Baretta et al. 2006).


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Por todo lo anterior, se propuso realizar el primer acercamiento a la caracteriza-ción de los macroinvertebrados edáficos en diferentes usos del terreno en la cuenca del río Otún y diferenciar los hábitat de acuerdo con el nivel de intensificación del manejo antrópico. Se planteó como hipótesis que los cambios propiciados en el suelo como consecuencia de la acentuación de la intensidad de uso de los terrenos tropandi-nos se pueden leer con los cambios en la estructura de la macrofauna del suelo.

MATERIAL Y MÉTODOSDescripción del área de estudioEl estudio se realizó en mosaicos del paisaje sobre usos del terreno con intervención humana y en áreas conservadas durante más de 50 años en la vertiente occidental de la cordillera Central, en el corregimiento de la Florida, el Parque Regional Natural Ucumarí y el Santuario de Flora y Fauna Otún-Quimbaya, parte media de la cuen-ca del río Otún, departamento de Risaralda, Colombia (Fig. 1). La investigación se

Figura 1. Localización de las 7 ventanas de 1 km2 en la parte media de la cuenca del río Otún, Colombia.


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adelantó entre junio y septiembre de 2006 en el segundo periodo seco e inicio del segundo periodo lluvioso, en los subsistemas hídricos de captación y de transporte (Hamblin & Christiansen, 1998) entre 1650 y 2500 msnm. En la región de estudio la temperatura media es de 14-18ºC y la precipitación de 2700 mm/año, perteneciendo a las zonas de vida Sub-andina y Andina (Cuatrecasas 1958, Rangel & Aguilar 1994).

Los suelos derivados de ceniza volcánica varían desde ferralíticos moderados o jóvenes (oxic Dystropept; Dystrandept, Hapludalf; Tropudult) en la zona sub-andina con arcillas 2:1 y 1:1 hasta los Andosoles (Humitropept, Hapludent, Dystropept) en la andina, ricos en materia orgánica con formación masiva de alofana (silicatos de aluminio mal cristalizados) y de productos amorfos (gels de Si, Al y FeO) (Thouret 1989).

Selección de sitios para el estudioSe situaron siete ventanas de 1 km2 y se geo-referenciaron 16 puntos separados a 200 m (Fig. 1). El diseño utilizado fue sistemático, estratificado en dos dimensiones (modelo de red cuadrada), con la selección de un par de números al azar para fijar las coordenadas de la unidad superior izquierda y disminuir los efectos de la auto corre-lación (Cochran 1974); además este método permitió construir la ventana alineada o desalineada de manera bidimensional, de acuerdo con los cambios en la topografía o en el paisaje e información obtenida en proyectos previos de otros programas in-ternacionales (Mathieu et al. 2005). Los muestreos se llevaron a cabo en pastizales, monocultivos de café (Coffea arabica), cultivos de café asociado con plátano (Musa sp.) y guadua (Guadua angustifolia), cultivos de yuca (Manihot esculenta) y maíz (Zea mays), plantas medicinales, plantaciones de ciprés (Cupressus sempervirens), eucalipto (Eucalyptus sp.), guadua, pino (Pinus patula) y urapán (Fraxinus chinen-sis), en sucesiones arbustivas y arbóreas y en relictos de selva.

Muestreo de las variables del sueloPara los macroinvertebrados (animales visibles a la vista, de diámetro > 2 mm o longitud > 10 mm) se siguió la metodología del programa internacional Tropical Soil Biology and Fertility (TSBF) (Anderson & Ingram 1993). En cada punto se separó un volumen de suelo de 25 × 25 × 30 cm de profundidad con una zanja alrededor de 30 cm para aislar y extraer de forma manual los macroinvertebrados (excepto insectos socia-les) en 0-10, 10-20 y 20-30 cm y conservarlos en alcohol al 70% y las lombrices de tie-rra en formol al 5%. Posteriormente los organismos se identificaron a nivel de orden, familia, o especie y se cuantificó la abundancia (ind. m-2) y la biomasa (g.p.f. m-2).

Análisis de la informaciónLos registros de los usos y coberturas de los terrenos se agruparon para reducir la va-riabilidad de la información y se ordenaron en cinco categorías: relicto de selva (Rls,


169

n = 17), plantaciones forestales (Pln, n = 24), sucesiones (Suc, n = 27), cultivos (Cul, n = 8) y pastizales (Pas, n = 36).

Los datos se analizaron con las pruebas de Kolmogorov-Smirnov (normalidad) y Levene (homogeneidad de varianza) con el programa InfoStat/Profesional V.2006d. La estimación de la riqueza esperada de la fauna se analizó con el programa Estimate S V. 7.5.1, que permitió calcular las curvas de saturación para conocer la confiabili-dad del esquema de muestreo. Las diferencias entre usos se calcularon con ANOVA simple y la prueba de Tukey o análisis de varianza no paramétrico (Kruskal-Wallis).

Para determinar los grupos zoológicos de mayor importancia en los sistemas de uso de los terrenos, se calcularon los porcentajes de frecuencia de aparición (PF), abundancia (PA) y biomasa (PP); así como el porcentaje de dominancia combinada (PDC) ya que en ocasiones los primeros no reúnen los valores máximos en un mismo grupo (Jesús et al. 1981).

En la escala del paisaje se calculó la frecuencia de aparición, abundancia, bioma-sa para los 112 monolitos y los 13 usos del terreno y se redujo la variabilidad de la información en función de las variables de los macroinvertebrados con el Análisis Factorial de Correspondencia (AFC) (ADE-4 V.2001) (Thioulouse et al. 1997).

RESULTADOSComposición taxonómica y riquezaSe colectaron 4339 individuos de macroinvertebrados distribuidos en tres Phyla, ocho clases y 19 órdenes. Se separaron 37 morfotipos y 12 familias de diplópodos, 15 familias de coleópteros y 15 especies de lombrices de tierra.

La riqueza media según el método de Jackknife (Fig. 2) mostró diferencias sig-nificativas entre los usos del terreno (p < 0,05); los relictos de selva presentaron la mayor riqueza (15,9) y mostraron diferencias altamente significativas con los demás sistemas. Los pastizales, sucesiones y cultivos no se diferenciaron (15,1-15,3). El valor más bajo de riqueza se encontró en las plantaciones (13,6) con diferencias alta-mente significativas con relación a los restantes, lo cual se atribuyó probablemente a los bajos valores encontrados en las plantaciones de pino y de ciprés (entre 4 y 14).

DominanciaLos macroinvertebrados de mayor presencia fueron las lombrices de tierra, los esta-dos larvales de insectos, diplópodos (con presencia en el 50% de las muestras) y en menor medida los coleópteros (Cuadro I). Los dos primeros grupos se catalogaron como “absolutamente constantes” (>75% de frecuencia), los diplópodos como “cons-tantes” (50-75%) y coleópteros, quilópodos, isópodos y arácnidos como “accesorios” (25-50%). Los restantes fueron clasificados como “accidentales” (<25%). Lombrices de tierra, larvas de insectos y diplópodos presentaron diferencias altamente significa-


170

tivas en abundancia y biomasa (p < 0,01). El valor más elevado del PDC correspondió a las lombrices de tierra (>50%), larvas de insectos y diplópodos pero con valores inferiores.

El relicto de selva y las sucesiones presentaron el mayor número de grupos zooló-gicos con valores de frecuencia de aparición relativamente altos (>50%) por lo tanto, son los sistemas que exhiben la distribución horizontal más amplia y heterogénea con alta presencia de grupos epígeos como arácnidos e isópodos (42 y 61%); los coleóp-teros se presentaron con mayor frecuencia en cultivos (75%), mientras las lombrices de tierra y larvas de insectos dominaron en todos los sistemas. Para los porcentajes de abundancia, biomasa y el PDC, las lombrices de tierra dominaron en todos los siste-mas de uso del terreno aunque con valores más bajos en los bosques donde el aporte de diplópodos y larvas de insectos aumentó (Cuadro I).

Abundancia y biomasaLa comunidad de macroinvertebrados presentó una abundancia media de 620 ind. m-2 con una biomasa de 134.1 g.p.f. m-2. Los grupos más abundantes fueron los isópodos, diplópodos y larvas de insectos en los relictos de selva y las sucesiones, y las lombri-ces de tierra en pastizales y cultivos (Cuadro II).

Figura 2. Riqueza promedio estimada según el método de Jackknife y número de muestreos en los diferentes sistemas de uso de la tierra en la parte media de la cuenca del río Otún, Colombia. Letras

distintas indican diferencias significativas al nivel p < 0,05.


171

El análisis de abundancia y biomasa totales por sistema no mostró diferencias significativas entre los usos del terreno; sin embargo la separación por grupos de macroinvertebrados mostró algunas diferencias significativas, especialmente para los

Cuadro I. Índice de dominancia para los macroinvertebrados colectados en diferentes sistemas de uso del terreno y el promedio de todas las muestras (nivel de paisaje), en la parte media de la cuenca

del río Otún, Colombia.

Usos Olig Col Dip Chi Der Bla Iso Ort Hem Ara Lar Otr

PastizalPF 197 25 119 13 16 16 14 10 11 11 69 16PA 189 11 111 <1 <1 <1 11 10 <1 <1 6 <1PB 194 <1 <1 <1 <1 <1 <1 10 <1 <1 5 <1

PDC 173 14 113 <1 11 11 12 10 12 12 7 <1Cultivos

PF 100 75 163 38 10 13 25 10 38 13 88 25PA 171 14 114 11 10 11 11 10 13 11 13 11PB 191 11 114 <1 10 <1 <1 10 <1 <1 4 <1

PDC 161 17 117 13 10 11 12 10 14 11 12 12Plantaciones

PF 196 38 129 33 14 21 11 14 29 25 92 18PA 164 13 116 12 <1 12 12 <1 12 12 17 12PB 193 11 111 <1 <1 <1 <1 <1 11 <1 2 <1

PDC 160 14 115 13 <1 13 12 <1 13 13 14 11Sucesión

PF 100 58 177 42 19 27 62 12 15 42 100 23PA 147 13 113 14 11 11 18 <1 11 11 20 12PB 187 <1 113 <1 <1 <1 11 <1 <1 <1 8 <1

PDC 150 14 110 14 11 12 16 11 11 13 15 11Relicto de Selva

PF 194 41 100 65 35 41 59 29 12 53 88 12PA 130 12 120 14 11 11 17 11 <1 14 29 11PB 154 11 118 11 11 <1 12 <1 <1 <1 32 <1

PDC 133 13 114 15 13 13 16 12 11 14 21 11Promedio

PF 196 41 150 30 13 20 34 18 18 28 85 11PA 166 12 117 12 11 11 14 <1 11 11 15 11PB 170 <1 111 <1 <1 <1 <1 <1 <1 <1 6 <1

PDC 153 14 117 13 11 12 14 11 12 13 14 11

Olig: Oligochaeta, Col: Coleoptera, Dip: Diplopoda, Chi: Chilopoda, Der: Dermaptera, Bla: Blattodea, Iso: Isopoda, Ort: Orthoptera, Hem: Hemiptera, Ara: Arachnida, Lar: Larvas, Otr: Otros. (PF): Porcentaje de frecuencia de aparición, (PA): Porcentaje de abundancia, (PB): Porcentaje de biomasa, (PDC): Porcentaje de dominancia combinada.


172

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Olig

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662a

179,

52a

478b

114,

78b

282b

98,0

3b31

1b10

7,04

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Col

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7a0,

84a

24a

0,68

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a1,

52a

17a

0,42

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a0,

52a

Dip

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0,49

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25ab

0,84

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5,41

bC

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0a0,

01a

10a

0,13

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0,15

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0,05

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0,06

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0,43

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1a0,

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4a0,

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9a0,

22a

6a0,

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09a

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10a

0,23

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0,17

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0,40

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a0,

90a

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1,14

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0a0,

01a

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1a0,

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22a

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11a

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0,07

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45a

11a

0,62

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0,16

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0,24

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3a0,

13a

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03a

10a

0,42

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0,35

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a0,

39a

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90a

5,28

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15a

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9,76

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,63a

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0,33

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0,29

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0,22

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740

191,

8767

412

6,57

445

105,

7966

212

3,52

519

71,8

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-2);

B =

Bio

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m-2

).


173

pastizales en comparación a los demás sistemas. Se encontraron diferencias signifi-cativas (p < 0,05) en la abundancia y biomasa de lombrices en los pastizales con res-pecto a los demás sistemas de uso del terreno; en densidad y biomasa de diplópodos en pastizales con relación a los sistemas menos intervenidos por el hombre (relicto de selva y sucesión) (Cuadro II).

El AFC para abundancia de macroinvertebrados separó significativamente (p < 0,01) los sistemas de acuerdo con el gradiente de uso y el nivel de intervención (Fig. 3); los dos primeros componentes explicaron el 51% de la variabilidad total (33% y 18% para las componentes 1 y 2, respectivamente). Los sistemas se alinearon a lo largo del primer eje, con los sistemas más conservados concentrándose del lado izquierdo y los mas perturbados del lado derecho. Los grupos epígeos predadores y saprófagos (Isopoda, Arachnida, Diplopoda, Chilopoda, Blattodea y Dermaptera) estuvieron asociados a hábitats más conservados con vegetación diversificada (su-cesiones y los relictos de selva) y quedaron en oposición a las lombrices de tierra exóticas y nativas (Pontoscolex corethrurus, Amynthas corticis y Glossodrilus sp.) y los hemípteros, asociados a los ambientes más perturbados (pastizales, cultivos y plantaciones).

Figura 3. Proyección de las variables y los sitios de muestreo en el plano factorial con dos factores extraídos en el AFC de la densidad de la macrofauna en la parte media de la cuenca del río Otún, Colombia (P < 0.001). ort = Orthoptera, dip = Diplopoda, chi = Chilopoda, der = Dermaptera, bla = Blattodea, otr = Otros, ara = Arachnida, iso = Isopoda, col = Coleoptera, hem = Hemiptera, lar =

Larvas, oli = Oligochaeta.


174

En la biomasa el AFC explicó el 62,8% de la variabilidad total. El primer compo-nente (45,7%) agrupó sistemas con baja biomasa proveniente de diversos grupos de macroinvertebrados asociados con relictos de selva, mientras que el segundo (17%) agrupó usos del terreno con más intervención (plantaciones, cultivos y pastizales) y biomasa más alta, con predominio de lombrices de tierra y coleópteros.

DISCUSIÓNEn los sistemas trop-andinos algunos sistemas tradicionales como cafetales con som-brío o maíz y fríjol ofrecen ambientes propicios para la conservación de la biodiver-sidad, recolonización y multiplicación de las especies y han emergido como islas biogeográficas o refugios críticos en medio de paisajes transformados.

La riqueza de las comunidades de macroinvertebrados en la cuenca media del río Otún varió de acuerdo con el gradiente de intensificación de uso y nivel de perturba-ción del sistema y la cobertura vegetal (y consecuente aporte de hojarasca de la vege-tación). Los valores de riqueza fluctuaron con tendencias similares a los encontrados en otros estudios en los Andes colombianos, realizados en selvas, barbechos, cultivos y pastizales en Caldono, Cauca (Feijoo et al. 1999), en sistemas sin y con interven-ción en la cuenca del río La Vieja (Feijoo et al. 2005) y en sistemas de cultivo, pastos y bosque en la microcuenca de Potrerillo, Cauca (Velásquez et al. 2007). También fueron similares a los resultados de investigaciones en ambientes de selva amazónica (Barros et al. 2003) y en diferentes sistemas de uso en el paleo-trópico hindú (Rossi & Blanchart 2005).

La perturbación del ecosistema suelo por labranza (Marín & Feijoo 2007), el sis-tema de cultivo en surcos continuos, la aplicación de insumos de síntesis química (Brown et al. 2004, Sileshi & Mafongoya 2006, Velásquez 2007), y la introducción de plantaciones con especies exóticas influye de manera directa sobre la abundancia de las poblaciones de macroinvertebrados. La baja riqueza de especies presente en las plantaciones de pino y ciprés puede estar asociada con la homogeneidad de la hojarasca, la composición química (González et al. 1999), la presencia de sustancias tóxicas (Perera 1992) y a la resistencia mecánica a la masticación (Bengtsson et al. 1997).

En frecuencia, biomasa y PDC las lombrices de tierra fueron dominantes, por lo que la contribución al establecimiento estructural y funcional de la comunidad y del paisaje debe ser decisiva. Diferentes autores coinciden en señalar que la dominancia de las lombrices de tierra en la biomasa en los ecosistemas tropicales tiene efecto pro-minente en las propiedades del suelo al influir en procesos físicos y biogeoquímicos esenciales para el crecimiento de las plantas (Anderson & Flanagan 1989, Blair et al. 1995, Brussaard et al. 1997).

La más homogénea y amplia distribución horizontal de un mayor número de gru-pos de macroinvertebrados catalogados como “constantes” y “absolutamente cons-


175

tantes” presente en los relictos de selva y sucesiones, así como la disminución que sufren los porcentajes de dominancia numérica, en biomasa y PDC de lombrices y la elevación de estos índices para otros grupos como los artrópodos (diplópodos y larvas de insectos, entre otros), manifiestan en alguna medida mayor equitatividad en dichos ecosistemas. Esta condición es de gran importancia debido a la posible función re-guladora de la biodiversidad sobre la estabilidad de la comunidad y su contribución a la dinámica ecológica y resistencia al estrés en los ecosistemas (de Oliveira et al. 2005). La heterogeneidad del hábitat y la variabilidad florística amplían el espectro alimentario y de microhábitats para la comunidad, favorecido además por el depósito de abundante hojarasca que actúa como aislante y conserva la temperatura y la hume-dad. Por lo tanto, no es de sorprenderse que en estos sistemas grupos epígeos como arácnidos e isópodos, usualmente asociados con hábitat más diversos (de Oliveira et al. 2005) presentaron alta frecuencia.

Los procesos de conversión de la selva andina a sistemas agrícolas pasando por la formación de pastizales se asocian con el predominio de pocas lombrices exóticas, lo cual conlleva al incremento de la densidad y biomasa de la comunidad de lombrices. Las asociaciones encontradas entre las lombrices de tierra con los pastizales, cultivos y plantaciones, así como las de isópodos, arácnidos y coleópteros con los sistemas de menor efecto antrópico (relictos y sucesiones) ameritan el desarrollo de estudios complementarios con mayor detalle taxonómico para verificar la diversidad especí-fica en estos ecosistemas, la presencia de posibles especies indicadores de calidad de los agroecosistemas y la contribución de estos macroinvertebrados a los servicios ambientales y a la multifuncionalidad de la agricultura.

El análisis de AFC fue significativo y separó usos del suelo de acuerdo con el gradiente de intensidad; la herramienta permitió separar los efectos relacionados con la fragmentación de la selva andina con las áreas de mayor conservación (alta riqueza de grupos) o presencia de mezclas de especies de lombrices exóticas y nativas en am-bientes cultivados, plantaciones y pastizales. Las comunidades de macroinvertebra-dos fueron afectadas de manera diferencial, positiva o negativa, por la conservación del sombrío y los aportes de coberturas, mantenimiento de relictos de selva para la conservación del agua y la biodiversidad y por algunas prácticas de manejo de los agroecosistemas que no produjeron daños profundos al introducir parches con agri-cultura campesina de subsistencia o sistemas agroindustriales.

La introducción de dichas prácticas de manejo (modificación de ambientes natu-rales, movimientos de tierra, arreglos variados en los agroecosistemas, cultivos en surco con aplicación de agroquímicos, intensificación de pastizales) impactan la co-nectividad incidiendo en la modificación de los mapas de los biotopos, la hemerobia local (Zebish et al. 2004), lo cual repercute en la composición, estructura y funciones múltiples. Estos procesos de transformación incluyeron la detección de agrosistemas con diverso manejo y características de sitio asociadas con la intervención humana,


176

que produce cambios en hábitats permitiendo la readaptación de la vida a otros siste-mas con múltiples tipos de parches, calidad de hábitat y abundancia variable en partes diferentes del mosaico (Bennett et al. 2006), vecindario (Hersperger 2006) o proveer resiliencia ecológica, lo cual es pobremente documentado (Jackson et al. 2007).

Para dar continuidad a las siguientes fases de éste proyecto se requiere correla-cionar los procesos y la dinámica a nivel del paisaje con actividades agrícolas, for-mas de manejo, áreas construidas, cualidades del suelo, registros de biomasa vegetal, carbono, nitrógeno, las áreas de los usos del suelo y la abundancia de lombrices para empezar a diseñar una matriz que posibilite evaluar las interacciones e introducir los conceptos de sistemas humanos para calificar y organizar pronósticos que planifi-quen el uso del terreno. Así mismo se necesita localizar las variaciones en las con-secuencias de las interacciones entre subsistemas humanos y naturales con análisis específicos y el empleo de ciencias de la información geográfica, con la participación de grupos multidisciplinarios de las ciencias naturales, sociales y espaciales (Rin-dfuss et al. 2004).

AGRADECIMIENTOSEste trabajo fue parte de la tesis de maestría del primer autor en la Universidad de La Habana, Cuba. Los autores agradecen al Centro de Investigaciones y Estudios en Biodiversidad y Recursos Genéticos (CIEBREG) y a Colciencias por la financiación del proyecto “Valoración de los bienes y servicios de la biodiversidad para el desarro-llo sostenible de paisajes rurales colombianos, Complejo Ecorregional de los Andes del Norte (CEAN)”, a la Universidad Tecnológica de Pereira por el apoyo para la realización de la investigación. Al maestro Heimar Quintero Vargas por el apoyo y recomendaciones y Elena Velásquez por la ayuda en el análisis factorial de corres-pondencia, a Jorge Marulanda y la empresa Aguas y Aguas de Pereira por facilitar los predios para llevar a cabo los muestreos.

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179

SELECCIÓN DE HÁBITAT: EFECTO DE LA COBERTURA Y TIPO DE SUELO EN LOMBRICES DE TIERRA

Liliana Beatriz Falco1 & Fernando MoMo21Universidad Nacional de Luján, INEDES, DCB, CC 221, (6700) Luján, Argentina. E-mail: lbfalco@

hotmail.com2Universidad Nacional de General Sarmiento, Instituto de Ciencias, J.M Gutiérrez 1150, (1613) Los

Polvorines, Argentina. E-mail: [email protected]

Falco, L. B. & F. Momo. 2010. Selección de hábitat: efecto de la cobertura y tipo de suelo en lombrices de tierra. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 179-187.

RESUMEN. En el presente estudio analizamos en laboratorio, el efecto de la cobertura y calidad de sue-lo sobre la conducta de selección de hábitat para dos especies de lombrices de tierra: Amynthas gracilis y Aporrectodea caliginosa. Se analizaron dos factores, el contenido de materia orgánica del suelo (MO) y la presencia o no de hojarasca de roble (Quercus robur). Amynthas gracilis selecciona el hábitat por la presencia de la hojarasca en superficie antes que por su contenido de MO. Esto corresponde con su carácter de epi-endogea, que se alimenta de MO en superficie. Por su parte A. caliginosa selecciona el hábitat por el tipo de suelo, antes que por la presencia de hojarasca en superficie. Aporrectodea caligi-nosa prefirió el suelo con menor contenido de MO (<4 %), mostrando que dentro de las endogeas debe ser clasificada como una especie mesohúmica.Palabras clave: Amynthas gracilis, Aporrectodea caliginosa, hojarasca, comportamiento, materia or-gánica.

Falco, L. B. & F. Momo. 2010. Habitat selection by earthworms: the effect of soil cover and type. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 179-187.

ABSTRACT. A laboratory experiment was carried out in order to verify the effect of soil cover and quality on habitat selection behavior of two earthworm species: Amynthas gracilis and Aporrectodea ca-liginosa. The experiment used two environmental factors: organic matter content (OM) of the soil, and presence or absence of dead oak leaves (Quercus robur). Amynthas gracilis selects its habitat depending on the presence of dead leaves, regardless of the soil OM content; this behavior is coherent with the epi-endogeic habit of this earthworm. On the other hand, A. caliginosa selects its habitat depending on the OM content of the soil, regardless of the presence of leaves. As A. caliginosa preferred the poorer soil (<4% OM), it should be classified as a mesohumic endogeic species.Key words: Amynthas gracilis, Aporrectodea caliginosa, litter, behavior, organic matter.



Falco & Momo: Selección de hábitat en lombrices

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INTRODUCCIÓNLas lombrices de tierra son uno de los componentes más importantes de la fauna del suelo. Su actividad modifica las propiedades físicas y químicas del hábitat y su abundancia y distribución están influidas fuertemente por las condiciones del ambiente y el estado ecológico del sistema (Lee 1985, Edwards & Bohlen 1996, Lavelle & Spain 2001).

El hábitat apropiado para las lombrices de tierra, es aquel que cubre sus reque-rimientos mínimos en cantidad y calidad de alimento, humedad, oxígeno suficiente para poder respirar, protección contra la radiación ultra violeta, pH y temperatura adecuados y ausencia de sustancias tóxicas que puedan modificar su balance osmóti-co (Momo & Falco 2003)

En América Latina coexisten especies de lombrices autóctonas con otras exóticas que han sido introducidas por acción humana y han invadido vastas regiones, espe-cialmente suelos sometidos a actividades agropecuarias (Falco et al. 2007).

Megascolecidae y Lumbricidae son dos familias exóticas en Argentina pero con una amplia distribución (Edwards & Bohlen 1996). Los Lumbricidae presentan ma-yor dispersión vinculada a la actividad humana y sus especies tienen la habilidad de colonizar nuevos suelos, haciéndose dominantes y provocando la casi exclusión de especies endémicas locales (Neilson & Boag 2003). Que las especies sean exóticas, significa que debieron al llegar al nuevo hábitat, sobrevivir, aclimatarse, invadir el área e insertarse permanentemente en ella. ¿Qué factores determinan el éxito de esta invasión? Existen estudios que indican que estos factores ambientales son, en orden de importancia: la temperatura, la humedad (Satchell 1967, Lal 1988, Momo et al. 1993) y el contenido de materia orgánica (Terhivuo 1989, Momo et al. 1993); otros factores relevantes serían el pH, el contenido de fósforo y de calcio, la compactación y las perturbaciones agrícolas (Fragoso et al. 1997, Brown et al. 2001, Decaëns & Jiménez 2002, Blackshaw et al. 2007). También se ha marcado la importancia del tipo y extensión de la cobertura vegetal (Mather & Christensen 1988, Falco et al. 1995), notándose que las lombrices prefieren ambientes con cobertura debido a que la misma atempera los efectos de la temperatura y determina una mejor calidad y mayor cantidad de alimento disponible. La resistencia a la invasión de especies exó-ticas podría deberse entonces a las características físicas y químicas de los hábitats (Winsome et al. 2006).

En trabajos previos hemos encontrado que Amynthas gracilis (Kinberg 1867) y Aporrectorea caliginosa (Savigny 1826) son las especies con mayor presencia en la región, compartiendo ambientes con distintos contenidos de materia orgánica y distintos tipos de vegetación (Falco et al. 1995). Ambas especies tienen tolerancias amplias en cuanto a clima y tipo de suelo pero no están completamente definidas sus preferencias en cuanto al contenido de materia orgánica de los suelos.

Por lo tanto, la finalidad del presente trabajo ha sido determinar, en condiciones de laboratorio, la selección de hábitat que realizan dos especies exóticas en Argentina


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en función de las características ambientales, considerando dos factores principales: la presencia de hojarasca y el contenido de materia orgánica del suelo. Además, dado que estudios recientes (Briones et al. 2005, Boch 2003) sugieren que la ubicación de A. caliginosa dentro de una categoría ecológica no es estricta, este ensayo nos permi-tió relacionar su respuesta con su clasificación dentro de las categorías definidas por Bouché (1977) y Lavelle (1981).

MATERIAL Y MÉTODOSEl suelo utilizado fue un Argiudol típico (Sfeir et al. 1988), pero se usaron suelos de lotes que difirieron en el contenido de materia orgánica por las razones que se explican más abajo (suelo 1, contenido de materia orgánica >4% y suelo 2, contenido de materia orgánica <4%). Los suelos utilizados provienen de de un lote forestado (suelo 1) y de un lote con pastura permanente (suelo 2); en ambos sitios se encuentran normalmente ejemplares de A. gracilis y A. caliginosa. Las características de textura y composición de los suelos utilizados están en el Cuadro I. De acuerdo a la clasifica-

Cuadro I. Características físico químicas de los suelos Argiudoles utilizados en el ensayo.

Parámetro Suelo 1Pastura

Suelo 2Monte

% de arcilla(diámetro <2 µm)

27,211 27,511

% de limodiámetro 2-20 µm

30,711 22,511

diámetro 20-50 µm 57,211 52,511% de arena

diámetro 50-74 µm 18,211 11,211diámetro 74-100 µm 14,111 15,611diámetro 100-250 µm 13,111 12,511diámetro 250-500 µm 10,211 10,511diámetro 0.5-1 mm 10,021 10,211% de materia orgánica 15,111 13,271C (%) 12,961 11,291Nitrógeno total (%) 10,278 10,201Relación C/N 10,611 19,511P (ppm) 29111, 16111,pH 15,811 15,611Ca (me/100 g) 13,111 12111,Mg (me/100 g) 11,311 11,211Na (me/100 g) 10,311 10,311


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ción de suelos, el suelo de monte (suelo 1) estuvo bien provisto de materia orgánica y nitrógeno y presentó un bajo nivel de fósforo; por su parte el suelo de la pastura (sue-lo 2) estuvo muy bien provisto de materia orgánica y nitrógeno y presentó un nivel mediano de fósforo. Ambos suelo tenían valores medios de calcio y no presentaban deficiencia de magnesio.

El experimento se montó en unidades experimentales de 1,5 × 0,6 × 0,3 m con un fondo de malla de 0,5 mm de abertura que permitía el drenaje del agua. Las unidades experimentales estaban subdivididas en 10 compartimientos de 15 × 15 cm de super-ficie; las paredes de los compartimientos fueron construidas con malla plástica con poros de 3 mm de diámetro para permitir el libre movimiento de las lombrices entre compartimientos; de este modo la distribución de individuos resultante fue conse-cuencia de sus preferencias a nivel de microhábitat.

Las preferencias de cada especie se pusieron a prueba en ensayos separados. En una primera instancia se puso a prueba la preferencia de cada tipo de lombriz por suelos de distinto contenido de materia orgánica. En estos ensayos la mitad de los compartimientos contenía suelo 1 y la mitad suelo 2, de modo que las lombrices pu-diesen elegir sólo un tipo de suelo; para descartar los efectos de disposición espacial, los tipos de suelo se colocaron en tres posibles diseños: al azar, en damero y en línea (Fig. 1).

En una segunda fase del experimento, se repitieron las mismas distribuciones espaciales de los suelos pero se agregó un segundo factor: la mitad de los compar-timientos tenía hojarasca de roble (Quercus robur) en superficie (30 g por comparti-miento) y se hicieron todas las combinaciones posibles de hojarasca y suelo (Fig. 1) también con las dos especies de lombrices por separado.

Cada compartimiento se llenó con tierra pasada por tamiz de 5 mm y se colocaron en cada uno 5 lombrices adultas de cada especie según el ensayo; las lombrices se recolectaron en el campo experimental de la Universidad Nacional de Luján, de los mismos lotes de donde se extrajo la tierra y se aclimataron durante una semana a las condiciones de laboratorio. Cada ensayo duró tres meses y se realizaron seis mues-treos quincenales en cada uno. El muestreo consistía en vaciar cada compartimiento, contabilizar el número de lombrices presentes y volverlas a colocar en el mismo compartimiento. En los ensayos con hojarasca se retiraba el material de la superficie y se lo volvía a colocar finalizado el muestreo. La temperatura del suelo osciló entre 20 y 25 ºC, y se mantuvo la humedad en capacidad de campo.

Los datos totales se analizaron por análisis de la varianza considerando como variables independientes al tipo de suelo y a la presencia de hojarasca. Previamente, se realizó una análisis de covarianza considerando al tiempo como covariable para descartar una influencia debida al tiempo transcurrido en el ensayo.


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RESULTADOSActividad de las lombricesEn todas las situaciones analizadas la supervivencia de las lombrices osciló entre 90 y el 95%. En ambas especies la mayor variación de densidad se registró entre el co-mienzo del experimento y el primer muestreo.

En la experiencia con Aporrectodea caliginosa sin hojarasca, en los últimos muestreos se encontraron juveniles por lo cual al finalizar la experiencia el número de individuos fue mayor que el inicial. No obstante el análisis estadístico se realizó considerando sólo el número de adultos.

Selección de hábitatEl análisis de covarianza demostró que el efecto temporal no fue significativo, por lo tanto se tomaron los datos de todas las fechas como independientes para el análisis de varianza.

Amynthas gracilis mostró una respuesta positiva a la presencia de hojarasca (p < 0,01), encontrándose en números significativamente mayores en las cajas con

Figura 1. Diseños utilizados para los experimentos: el grisado indica suelo con alto contenido de MO; la hoja indica cobertura con hojarasca de Quercus robur. Disposiciones espaciales de los tipos de

suelo: a) en banda, b) en damero, c) al azar.


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cobertura de la hojarasca de roble (Fig. 2); no se detectó interacción significativa entre el contenido de materia orgánica del suelo y la presencia de hojarasca. Esa es-pecie no presentó una respuesta diferencial al contenido de materia orgánica, ni a la ubicación espacial de los tipos de suelos analizados.

Aporrectodea caliginosa mostró selectividad por el tipo de suelo, siendo su nú-mero significativamente mayor en el suelo de tipo 2 (p < 0,01), con menor contenido de materia orgánica. Esta especie no mostró un comportamiento diferencial por la disposición de los suelos ni una preferencia por la presencia de hojarasca (Fig. 3).

DISCUSIÓNLas especies estudiadas son consideradas peregrinas (Edwards & Bohlen 1996), por tener una amplia distribución y adaptarse a ambientes disturbados más que las espe-cies nativas. De acuerdo a la clasificación de Bouché (1977), A. gracilis sería una especie epi-endogea, intermediaria entre las epigeas (que se alimentan de materia or-gánica sobre la superficie del suelo) y las endogeas (que cavan galerías y se alimentan solamente de suelo), mientras que A. caliginosa sería una lombriz endogea; Lavelle

Figura 2. Respuesta de Amynthas gracilis a la selección por tipo de suelo (a), presencia de hojarasca (b), ambos factores combinados (c).


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(1981) subdivide las lombrices endogeas según la cantidad de materia orgánica del suelo que comen y ubica a A. caliginosa como endogea polihúmica.

La especie A. gracilis mostró preferencia por el suelo con hojarasca de roble (com-portamiento típico de lombriz epi-endogea), sin embargo en ausencia del mantillo sus densidades en cada compartimiento no mostraron diferencias significativas entre los tratamientos con diferente tipo de suelo, comportándose como una lombriz endogea, que se adapta a las condiciones adversas o a ambientes perturbados. Aporrectodea caliginosa, por su parte, seleccionó el ambiente con menos materia orgánica, por lo tanto se comportó como una especie endogea mesohúmica de acuerdo a la subdivi-sión de Lavelle (1981).

Tiunov et al. (2006) citan observaciones de varios autores, indicando que la capa-cidad de dispersión de A. caliginosa estaría limitada por la disponibilidad de materia orgánica; no obstante, en las condiciones analizadas en este trabajo, A. caliginosa prefiere suelos con un porcentaje de materia orgánica menor al 4% y por lo tanto ese no sería un factor limitante para esta especie.

Figura 3. Respuesta de Aporrectodea caliginosa a la selección por tipo de suelo (a), presencia de hojarasca (b), ambos factores combinados (c).


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Neilson & Boag (2003) presentan información de varios autores que coinciden en que A. caliginosa selecciona suelo y materia orgánica (no mencionan el porcentaje) y no materia orgánica solamente. Al igual que Curry (2005), estos autores encontraron que esta especie fue “indiferente” a las características del material en superficie; este último resultado coincidió con nuestro estudio.

Hernández (2006) indica que la distribución de A. caliginosa está fuertemente asociada con la porosidad y la aireación y no con la materia orgánica; esto tiene rela-ción con el tipo de suelo utilizado por estos autores que no era un Argiudol. Viglizzo (2004) describe que el Argiudol de nuestra región presenta pocas limitaciones para la producción, tiene buen drenaje, es profundo, bien provisto tanto en materia orgánica como nitrógeno y su estructura es granular. Por lo tanto, en nuestro caso, al no haber limitaciones físicas para A. caliginosa, su selección de suelo parece estar determinada solamente por el contenido de materia orgánica.

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EVALUACIÓN DE LA MACROFAUNA DEL SUELO EN ROTACIONES CULTIVOS-PASTURAS CON LABOREO

CONVENCIONAL

María Stella ZerbinoINIA La Estanzuela, Colonia 70000, Uruguay. E-mail: [email protected]

Zerbino, M. S. 2010. Evaluación de la macrofauna del suelo en rotaciones cultivos-pasturas con laboreo convencional. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 189-202.

RESUMEN. Los invertebrados que habitan el suelo son actores importantes en los procesos edáficos. La fauna edáfica comprende a organismos con tamaños y estrategias adaptativas diferentes. Los de mayor tamaño, constituyen la macrofauna (ancho del cuerpo mayor a 2 mm), que se destaca porque directa o indirectamente afectan las propiedades del suelo. Las comunidades presentes son la consecuencia de las prácticas de manejo de suelo que se realizan, por lo que tienen gran potencial de uso como indicadores. Este trabajo tuvo como objetivo evaluar el efecto de diferentes sistemas de rotación cultivos-pasturas sobre las comunidades de la macrofauna del suelo. Los tratamientos evaluados fueron: agricultura con-tinua sin (S1) y con fertilización (S2), rotación agricultura 33% - pradera 66% (S4), rotación agricultura 50% - pradera 50% (S5), y rotación agricultura 66% - pradera 33% (S7). El número de individuos varió de acuerdo a la intensidad de los usos del suelo evaluados. Los tratamientos S1 y S4 tuvieron respecti-vamente, las menores y mayores densidades poblacionales de la mayoría de los taxones. El análisis de Co-Inercia entre las propiedades edáficas y la densidad fue significativo. El primer eje ordenó los usos del suelo de acuerdo a su intensidad. Los taxones Oligochaeta y Coleoptera adultos estuvieron asociados a S4, sistema con mayor cantidad de carbono orgánico y nitrógeno total. La evaluación de la macrofauna del suelo conjuntamente con las propiedades del mismo, es una herramienta útil para evaluar la susten-tabilidad ambiental de los distintos usos del suelo.Palabras clave: Fauna del suelo, lombrices de tierra, rotaciones, labranza convencional.

Zerbino, M. S. 2010. Evaluation of soil macrofauna in crop-pasture rotations with conventional tillage. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 189-202.

SUMMARY. Soil-inhabiting invertebrates play an important role in soil processes. Soil fauna include organisms of diverse sizes and adaptive strategies. Macrofauna, large organisms with body width greater than 2 mm, influence soil properties, both directly and indirectly. Their communities are influenced by soil management and thus, have a great potential as bioindicators. The objective of this study was to evaluate the effect of different crop-pasture rotations on soil macrofauna. Treatments included continu-ous agriculture without (S1) and with (S2) fertilization, 33% crop - 66% pasture rotation (S4), 50% crop-pasture rotation (S5), and 66% crop - 33% pasture rotation (S7). The number of organisms collected varied with land use intensity; treatments S1 and S4 had the lowest and highest population densities for most taxa, respectively. The Co-Inertia analysis between soil properties and population density was



Zerbino: Macrofauna del suelo en rotaciones cultivos-pasturas

190

significant. The first axis ordered land uses in relation to its intensity. Oligochaeta and Coleoptera adults were associated with S4, the system with highest organic carbon and total nitrogen contents. The evalu-ation of soil macrofauna together with soil properties is a useful tool to assess land use sustainability.Key words: Soil fauna, earthworms, rotations, conventional tillage

INTRODUCCIÓNEl suelo es un recurso natural esencial que proporciona servicios ecosistémicos en los cuales algunos invertebrados están involucrados (Lavelle et al. 2006). En el perfil del suelo se alojan comunidades diversas de animales que están organizadas en ni-veles de acuerdo al tamaño y cada componente tiene un rol determinado en su nicho específico, que difícilmente puede ser reemplazado por otros presentes en el sistema. Incluye una variedad de organismos con tamaños y estrategias adaptativas muy di-ferentes, especialmente en cuanto a la movilidad y modo de alimentación, lo que de-termina como influyen en los procesos del suelo (Linden et al. 1994, Lavelle 2002). Interviene en los procesos edáficos de dos maneras, directamente por la modificación física de los residuos y del suelo e indirectamente a través de las interacciones con la comunidad microbiana (González et al. 2001). Los invertebrados de mayor tamaño (ancho del cuerpo mayor a 2 mm), constituyen la macrofauna, que se destaca porque su actividad tiene efectos en la fertilidad y estructura del suelo, en la infiltración y determina la actividad de los organismos más pequeños (Curry 1987b, Curry & Go-od, 1992).

Desde el momento que un sistema natural es modificado para desarrollar activi-dades agrícolas, los mayores cambios ocurren en las propiedades del suelo y en su biota asociada. Las actividades humanas a través de las distintas prácticas de manejo y tecnologías aplicadas ejercen importantes efectos en los determinantes de la biota del suelo y sobre ella misma, lo que afecta la composición de las comunidades y su nivel de actividad (Lavelle et al. 1993). Las comunidades presentes van a estar deter-minadas por la intensidad del cambio inducido respecto al ecosistema natural y por la habilidad de los organismos para adaptarse a esos cambios (Brown et al. 2001).

La macrofauna responde a las prácticas de manejo del suelo (secuencia de culti-vos, método de preparación del suelo, ingreso de materia orgánica fresca, etc.) en es-calas de tiempo de meses o años, como resultado de las perturbaciones físicas que se producen, de la distribución de los residuos y de las comunidades de plantas presentes (Lavelle & Spain, 2001, Wardle 1995). Esto facilita su potencial como indicadores biológicos.

Para la evaluación de la sustentabilidad ambiental de las innovaciones tecnológi-cas es necesario disponer de indicadores que permitan alertar sobre el impacto que tendrán las mismas en el largo plazo. Históricamente, la evaluación de los sistemas de producción se centró en los aspectos físicos, mientras que la valoración de los procesos biológicos ha sido escasamente contemplada.


191

Las especies cuya presencia o abundancia reflejan alguna característica del hábitat dentro del cual se encuentran, pueden ser consideradas como bioindicadoras (Mc-Geoch & Chown 1998). La elección de un indicador debe ser realizada para situacio-nes locales específicas (Elliot 1997) y los indicadores básicos deben ser útiles en un rango de situaciones ecológicas y socioeconómicas (Doran & Safley 1997)

El presente trabajo tuvo como objetivo determinar el efecto de diferentes sistemas de rotación cultivos-pasturas sobre la estructura de las comunidades de la macrofauna del suelo y explorar las relaciones con las propiedades químicas y físicas del mismo. Por otra parte buscó determinar los grupos taxonómicos asociados a los usos del suelo evaluados.

MATERIAL Y MÉTODOSDescripción del experimentoEl muestreo se realizó en un experimento ubicado en la Estación Experimental La Estanzuela (Depto. de Colonia, Uruguay) del Instituto Nacional de Investigación Agropecuaria, instalado en 1963 sobre un suelo de tipo Brunosol Eutrico (franco, arcillo, limoso).

En este experimento se evalúan diferentes sistemas de rotaciones cultivos-pas-turas en laboreo convencional y sin pastoreo, que contrastan principalmente en la relación de períodos bajo pastura y bajo agricultura de granos. Las parcelas tienen un tamaño de 25 m de ancho por 200 m de largo, instaladas a lo largo de la pendiente. Cada tratamiento cuenta con tres repeticiones en bloques al azar.

Los tratamientos evaluados fueron: S1 - agricultura continua sin fertilización (sor-go - cebada - girasol 2ª - trigo); S2 - agricultura continua con fertilización (secuencia idéntica a S1); S4 -agricultura (trigo y cebada) en rotación con pasturas de legumi-nosas y gramíneas, con 33% del tiempo en cultivos y 66% con trébol rojo y pradera mezcla de leguminosas y gramíneas; S5 -agricultura (sorgo, cebada, girasol 2ª, trigo) en rotación con pasturas mezcla de leguminosas y gramíneas, con 50% del tiempo en cultivos y la otra mitad con pradera mezcla de leguminosas y gramíneas; y S7 - agri-cultura (cebada, girasol 2ª, trigo) en rotación con trébol rojo, con 66% del tiempo en cultivos y el resto con pasturas (Cuadro I).

Mediciones de campoEl método de muestreo fue similar al recomendado por el Tropical Soil Biology and Fertility Programme (TSBF) (Anderson & Ingram 1993). La unidad básica de mues-treo fue de 25 cm de lado por 20 cm de profundidad. En cada repetición se realizaron 15 unidades básicas de muestreo. Los muestreos se llevaron a cabo en los meses de septiembre (primavera, 2004) y abril (otoño, 2005), porque es la época de mayor abundancia de la fauna del suelo.


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Los artrópodos colectados en cada unidad de muestreo fueron conservados en alcohol 70% y las lombrices en formol 4%. En el laboratorio fueron separados de acuerdo a su morfología y clasificados en distintos grupos taxonómicos (Cuadro II).

En cada estación de muestreo se recogieron tres muestras de los 10 cm superiores del perfil del suelo, para obtener una muestra compuesta de la parcela de 45 submues-tras. Las determinaciones realizadas fueron: textura (Bouyoucos), Carbono orgánico (C.Org.) (Tinsley), Nitrógeno total (N) (Kjeldhal), pH en agua, Ca y Mg (acetato de amonio pH7 y absorción atómica), K y Na (acetato de amonio pH7 y emisión ató-mica).

Análisis de datosPara el análisis del efecto de los tratamientos, las variables consideradas fueron: las propiedades físico-químicas del suelo y el número de individuos/m2 total y de cada uno los 16 grupos taxonómicos evaluados.

Las propiedades físico-químicas son variables continuas que fueron analizadas utilizando modelos lineales generales (Proc. GLM, SAS Inst. 1999). La comparación entre tratamientos se realizó mediante la prueba de Mínima Diferencia Significativa (MDS).

El número de individuos/m2 es una variable discreta que presentó una importante asociación entre la media y varianza de los tratamientos, razón por la cual fueron

Cuadro II. Clasificación taxonómica de los organismos integrantes de la macrofauna.

Filo Clase Sub-Clase Orden

Annelida Clitellata — OligochaetaArthropoda Arachnida — Araneae

Insecta — Coleoptera (larvas y adultos)DictyopteraDipteraHemipteraHymenopteraHomopteraIsopteraLepidopteraOrthoptera

Crustacea — IsopodaMyriapoda Chilopoda

DiplopodaNematoda Adenophorea — MermithidaMollusca Gastropoda —


194

analizadas utilizando modelos lineales generalizados con distribución Poisson o bi-nomial negativa y función logarítmica (Proc. GENMOD, SAS Inst. 1999).

Para explorar las relaciones entre las propiedades físico-químicas del suelo y la densidad de la macrofauna, en primer lugar se construyeron dos matrices con cada grupo de variables y como método de ordenación se utilizó el Análisis de Componen-tes Principales (ACP). Dado que las propiedades del suelo tienen distinta magnitud, los datos fueron estandarizados. Los grupos taxonómicos que estuvieron poco re-presentados (menos del 1% de la densidad) no fueron considerados. Posteriormente, los resultados de la ordenación de las propiedades del suelo y de la densidad de la macrofauna se conectaron mediante un análisis de Co-Inercia, que se utiliza como una técnica de ordenación que correlaciona los primeros ejes de ordenación de dos matrices. Este tipo de análisis de dos tablas trabaja en matriz de covarianza y permite explorar las relaciones cuando son consideradas muchas variables en pocos sitios de muestreo (Dolédec & Chessel 1994). Para determinar la significación de los valores de Co-Inercia se realizó un test de Monte Carlo. El software utilizado fue ADE-4 (Thioulouse et al. 1997) incluido en el paquete R1.9 (R Development Core Team 2004).

Para determinar los grupos taxonómicos asociados a los distintos tratamientos se utilizó el Valor Indicador (IndVal) propuesto por Dufrêne y Legendre (1997). Este es un método simple que permite encontrar especies (o grupos taxonómicos) indi-cadoras de un grupo de muestras. Combina medidas del grado de especificidad de un taxon a un tipo de hábitat y su fidelidad dentro del mismo. Una fidelidad alta (frecuencia de ocurrencia) de la especie en los sitios de muestreo es generalmente asociada a una gran abundancia de individuos. Tiene un rango de 0 a 100 y alcanza el máximo cuando la especie está presente en todos los sitios que están relacionados y componen un grupo. Este método tiene ventajas sobre las otras medidas utilizadas, pues es calculado independientemente para cada taxon y no tiene restricciones en cuanto a la categorización de los sitios, que pueden ser agrupados arbitrariamente o para grupos de sitios determinados por algún método de clasificación (McGeoch & Chow 1998). El cálculo del IndVal se realizó con el software PC-ORD 4.0 (McCune & Mefford 1999).

RESULTADOSPropiedades físico-químicas del sueloEl análisis de varianza de las propiedades del suelo evaluadas, determinó efecto de los tratamientos para C.Org., N, K, Mg, pH, y porcentaje de arcilla (Cuadro III). Se encontraron diferencias significativas entre las rotaciones agrícolas sin y con fertili-zación (S1 y S2) y las que incluyen leguminosas forrajeras en la rotación (S4, S5 y S7) en el contenido de C.Org. (P < 0.0001) y N (P < 0.0001). En ambos casos, los menores valores registrados en los sistemas agrícolas respecto a los que consideran


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leguminosas forrajeras en la rotación son consecuencia básicamente de la erosión y del bajo ingreso de residuos orgánicos vegetales.

Macrofauna del sueloEn los dos muestreos fueron colectados un total de 3678 individuos; el 43% fue co-lectado en el muestreo de primavera (2004) y 56% en el muestro de otoño (2005). Los grupos taxonómicos más abundantes fueron Oligochaeta y Coleoptera inmaduros.

Las rotaciones de agricultura continua S1 y S2 tuvieron la menor riqueza, con 34 y 42 morfoespecies respectivamente. Por el contrario, en la rotación con período de pradera más prologado (S4) se computó la mayor riqueza total (85 morfoespecies). Los otros tratamientos con leguminosas forrajeras en la rotación (S5 y S7) tuvieron una posición intermedia entre S2 y S4, con respectivamente 65 y 69 morfotipos (Cua-dro IV).

Los análisis estadísticos de máxima verosimilitud indican que hubo efecto signi-ficativo de los tratamientos para el número total de individuos por unidad de super-ficie (P < 0.0001) y la densidad de los grupos taxonómicos Coleoptera adultos (P < 0.0001) e inmaduros (P < 0.0001), Chilopoda (P < 0.0001), Dictyoptera (P < 0.0001), Hymenoptera (P ≤ 0.0175), Nematoda Mermithidae (P < 0.0001), Oligochaeta (P < 0.0001) y Orthoptera (P < 0.0001) (Cuadro IV). Sólo en el caso de Nematoda Mermi-thidae se registró interacción tratamiento por mes de muestreo (P ≤ 0.0453).

Cuadro III. Propiedades del suelo en los tratamientos del experimento de rotaciones cultivos-pasturas.

Propiedad Usos del suelo†

S1 S2 S4 S5 S7

Carbono Orgánico 1.30d* 1.62c 2.53a 2.36ab 2.23bNitrógeno Total 0.13b 0.15b 0.23a 0.22a 0.22aCa 11.47a 10.57a 12.56a 11.36a 12.28aMg 3.71a 2.80c 3.61a 2.87bc 3.44abK 0.82bc 0.76c 1.13a 0.93b 1.13aNa 0.19a 0.17a 0.14a 0.15a 0.16aPH 6.11a 5.83b 5.77b 5.73b 5.73bArena (%) 20.67a 21.00a 19.67a 20.00a 19.67aLimo (%) 47.67a 49.00a 48.33a 49.33a 45.33aArcilla (%) 31.67ab 29.67c 32.00ab 30.67b 35.00a

*Valores seguidos por la misma letra no son significativamente diferentes (P≤0,05) para los contrastes de las medias de los usos de la tierra basado en la prueba de la Mínima Diferencia Significativa (MDS). †Para el significado de las abreviaciones de los usos del suelo, ver Cuadro I.


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En todos los casos, las menores abundancias se registraron en los sistemas de rotaciones agrícolas S1 y S2. Estos dos tratamientos sólo fueron diferentes entre sí en la densidad de Coleoptera inmaduros y Oligochaeta.

Por el contrario, en el sistema de rotaciones cultivos-pasturas que permanece ma-yor tiempo bajo pasturas con leguminosas (S4) se obtuvo el mayor registro de indivi-duos totales y de los grupos taxonómicos en los que hubo efecto del tratamiento. Este uso del suelo fue diferente de los restantes que consideran leguminosas forrajeras en la rotación (S5 y S7) en la densidad total de Oligochaeta y Orthoptera. Por otra parte fue similar a S7 para el número de individuos por unidad de superficie de los grupos taxonómicos Coleoptera adultos, Dictyoptera e Hymenoptera; mientras que en el ca-so de Coleoptera inmaduros fue semejante a S5.

Las rotaciones cultivos pasturas S5 y S7 tuvieron posiciones intermedias y simi-lares entre sí para la densidad total y de todos los grupos taxonómicos, con excepción

Cuadro IV. Riqueza total y densidad (individuos m-2) total y de distintos grupos taxonómicos en los distintos tratamientos.

Parametro Usos del suelo†

S1 S2 S4 S5 S7

Araneae 0.18a 0.18a 2.84a 0.36a 1.42a

Coleoptera adultos 1.96d 3.11cd 16.00a 7.82bc 12.62abColeoptera inmaduros 3.91d 24.89c 87.47a 102.93ab 46.04bChilopoda 0.53b 0.53b 3.02a 4.09a 3.38aDictyoptera 0.71c 1.24c 9.78a 3.73bc 6.93abDiplopoda 0.00a 0.00a 0.00a 0.18a 0.18aDiptera 0.00a 0.36a 6.04a 0.53a 0.71aGastropoda 0.00a 0.00a 0.18a 0.18a 0.00aHemiptera 0.00a 0.00a 0.89a 0.18a 0.18aHymenoptera 0.18b 0.18b 26.49a 0.53b 1.07aIsopoda 0.36a 0.18a 4.27a 1.42a 4.62aIsoptera 0.00a 0.00a 0.00a 0.36a 0.36aLepidoptera 0.18a 0.00a 0.71a 0.18a 0.53aOligochaeta 1.60d 6.76c 114.84a 44.80b 52.27bOrthoptera 0.36c 1.42bc 4.44a 3.56b 1.24cNematoda Mermithidae 1.78c 3.02bc 6.04a 4.98ab 7.29aDensidad total 11.73d* 41.87c 283.02a 175.82b 138.84bNo. total de morfotipos 34 42 85 65 69

*Valores seguidos por la misma letra no son significativamente diferentes (P≤0,05) para los contrastes de las medias de los usos de la tierra basado en el estadístico de máxima verosimilitud. †Para el significado de las abreviaciones de los usos del suelo, ver Cuadro I.


197

de los valores registrados para Hymenoptera y Orthoptera. La rotación S5 fue similar a la de agricultura continua S2 para la abundancia de Coleoptera adultos, Dictyoptera, Hymenoptera, Orthoptera y Nematoda Mermithidae. Por su parte S7 sólo fue similar a las rotaciones agrícolas en el número de Orthoptera por unidad de superficie.

Relaciones entre propiedades del suelo y la macrofaunaEl análisis de CoInercia entre las variables ambientales y la densidad fue significativo (P = 0,01), lo que indica que la co-estructura descrita por los dos primeros ejes de Co-Inercia fue próxima a las estructuras descritas en los análisis individuales de los dos grupos de variables. Los primeros ejes del análisis de CoInercia explicaron el 94% y 5% de la estructura común compartida por las matrices de variables ambientales y de densidad, lo que enfatiza la importancia del primer eje, que separó a los usos del suelo de acuerdo a su intensidad. Los Oligochaeta, Coleoptera (inmaduros y adultos) y Dictyoptera estuvieron asociados a rotaciones de cultivos con pasturas, ambientes con mayor cantidad de C.Org., N y K, con pH más bajos, y contenidos de arena y Na menores que las rotaciones agrícolas (Fig. 1a, b, c). El segundo eje separó a los dos momentos de muestreo (Fig. 1a).

Valor indicador (IndVal)De acuerdo al análisis del IndVal, los taxones Araneae, Coleoptera adultos, Hymenop-tera, Orthoptera y Oligochaeta estuvieron asociados al uso del suelo menos intensivo (S4), mientras que Coleoptera inmaduros estuvieron asociados a S5 (Cuadro V).

DISCUSIÓNLa intensidad de uso del suelo fue el factor determinante en los resultados obtenidos en este experimento. Al considerar el número de cultivos por año, hubo un gradiente

Cuadro V. Valores Indicadores (IndVal) significativos (P ≤ 0.05).

Grupos taxonómicos Usos del suelo† Test de Monte Carlo P≤

S1 S2 S4 S5 S7

Araneae 1 1 48 1 19 0.0135Coleoptera adultos 3 8 38 18 30 0.0165Coleoptera inmaduros 1 9 33 39 17 0.0509Hymenoptera 0 0 62 1 2 0.0465Oligochaeta 0 3 52 20 24 0.0030Orthoptera 1 9 40 27 8 0.0481

†Para el significado de las abreviaciones de los usos del suelo, ver Cuadro I.


198

Figura 1. Análisis de Co-Inercia entre variables ambientales y número de morfoespecies: a) plano factorial de Co-Inercia de los usos de la tierra; b) y c) proyección de los vectores de las variables

ambientales y de la riqueza de la macrofauna en el plano factorial de Co-Inercia . La punta de la flecha representa la posición del uso de la tierra para la biomasa de las morfoespecies y el otro extremo para las variables ambientales. Cuanto mayor es la flecha menor es la relación entre las variables ambientales y la biomasa de las morfoespecies. Abreviaciones de usos del suelo: S1-agricultura

continua sin fertilización; S2-agricultura continua con fertilización; S4-rotación cultivos 33%-pasturas 66%; S5-rotación cultivos 50%-pasturas 50%; S7-rotación cultivos 66%-pasturas 33%. s04-setiembre

2004; a05-abril 2005. Abreviaciones del análisis del suelo: COrg-Carbono Orgánico; N-Nitrógeno Total; Ca-Calcio; Mg-Magnesio; K-Potasio; Na-Sodio. Abreviaciones de la fauna Del suelo: Ara-

Araneae; Chilop-Chilopoda; Coleop.a-Coleoptera adultos; Coleop.I-Coleoptera inmaduros; Dictyop-Dictyoptera; Dip-Diptera inmaduros; Hymenop-Hymenoptera; Isop-Isopoda; Nemat-Nematoda

Mermithidae; Oligo-Oligochaeta; Orthop-Orthoptera.


199

en la intensidad del uso del suelo desde los sistemas agrícolas S1 y S2 hasta el siste-ma de rotación S4 con mayor proporción de tiempo en pradera. Las diferencias en la proporción del tiempo en agricultura provoca cambios en la vegetación (estructura y densidad) y produce importantes variaciones en el microclima, en el hábitat y en la disponibilidad de recursos (Curry 1987a).

La riqueza y la densidad total de individuos y de los grupos taxonómicos en los que hubo efecto del tratamiento cambiaron según la frecuencia del disturbio físico y las diferencias en la vegetación. Los tratamientos que consideran leguminosas forra-jeras en la rotación favorecieron la presencia de la macrofauna del suelo. La rotación S4 fue la que registró los valores más altos, señalando que este uso del suelo brindó las condiciones de hábitat más favorables, con mayor número de recursos a ser colo-nizados (Azevedo et al. 2000, Decäens et al. 2001).

A pesar de las diferencias en la intensidad de uso del suelo, los tratamientos S5 y S7 fueron semejantes en la abundancia de la mayoría de los taxones, sólo se diferen-ciando en las densidades de Hymenoptera y Orthoptera. Eso podría ser debido a las diferentes especies vegetales utilizadas en la etapa de pastura en cada rotación: en S5 se utiliza una mezcla de gramíneas y leguminosas mientras que en S7 se utiliza trébol rojo. Por lo tanto, las comunidades de la macrofauna del suelo estarían reflejando diferencias tanto en la vegetación cuanto en el manejo (Lavelle & Spain 2001).

Por el contrario, los sistemas de rotaciones agrícolas S1 y S2 afectaron de ma-nera negativa a la mayoría de los grupos taxonómicos, debido a su menor contenido de materia orgánica, decurrente de la degradación de la estructura del suelo por el laboreo convencional (Curry & Good 1992, Brown et al. 2001). Además, la reduc-ción de la cantidad y diversidad bioquímica de los exudados radiculares y hojarasca que ingresan al sistema, influye en la composición de las comunidades subterráneas provocando posiblemente una disminución en la tasa de descomposición de los res-tos vegetales presentes (Joshi et al. 2004). Estos tratamientos sólo fueron diferentes entre sí en la densidad total y la de los grupos taxonómicos Oligochaeta y Coleoptera inmaduros, lo que demuestra que el agregado de fertilizantes químicos no causa una mejora sustancial en las condiciones del hábitat y en la disponibilidad de recursos pa-ra la macrofauna en general, aunque para las lombrices de tierra endógeas eso podría ser importante (Edwards & Lofty 1982).

Los grupos taxonómicos que mostraron ser más sensibles a los cambios en el uso del suelo fueron Coleoptera (adultos e inmaduros) y Oligochaeta. Estos fueron favo-recidos por los tratamientos que tuvieron leguminosas forrajeras en la rotación. Las densidades de Coleoptera y Oligochaeta estuvieron relacionadas positivamente con el contenido C.Org. y N, tal como lo determinaron otros autores (Clapperton 2000, Fraser et al. 1994, Zerbino 2005).

La co-estructura descrita por los dos primeros ejes del análisis de Co-Inercia en-tre las variables ambientales fue próxima a las estructuras descritas en los análisis


200

individuales de las especies y las variables edáficas, indicando que la macrofauna del suelo es capaz de reflejar los cambios en las condiciones del suelo en los diferentes sistemas de rotación. La posición de los tratamientos respondió a la intensidad del uso del suelo. En un extremo se ubicaron las rotaciones agrícolas S1 y S2 y en el otro la rotación S4, con la fase de pastura más larga. Los tratamientos S5 y S7 tuvieron una posición intermedia.

La composición de las comunidades de los distintos usos del suelo respondió a las diferencias en las propiedades del suelo. Los Oligochaeta, Coleoptera (inmaduros y adultos) y Dictyoptera estuvieron asociados a rotaciones de cultivos y pasturas, que fueron ambientes con mayor cantidad de C.Org., N y arcilla más elevados y menor contenido de arena y Na y pH más bajos que los sistemas de rotaciones agrícolas. Estos resultados concuerdan con Lavelle (1988), Lavelle et al. (1995) y Curry (1988) que señalaron que el contenido de materia orgánica, el estatus nutricional, el pH y la textura del suelo pueden determinar la composición y abundancia de las comunidades edáficas.

El análisis de IndVal determinó que cinco grupos taxonómicos estuvieron aso-ciados a los distintos usos del suelo. Los taxones Araneae, Coleoptera adultos, Hy-menoptera, Orthoptera y Oligochaeta estuvieron asociados al uso del suelo menos intensivo (S4), mientras que Coleoptera inmaduros estuvieron asociados a S5. Ningu-no de ellos presentó valores de IndVal mayores de 70. De acuerdo a McGeoch et al. (2002) las unidades taxonómicas u especies con valores intermedios de especificidad, denominadas detectoras, pueden ser útiles para el monitoreo de cambios ambientales porque tienen diferentes grados de preferencia en los distintos hábitats. Por lo tanto las variaciones relativas de su abundancia en las distintas unidades analizadas pueden estar indicando la dirección en la que están ocurriendo los cambios. En este sentido, la riqueza y la densidad total de individuos y de los grupos taxonómicos Coleoptera adultos e inmaduros, Chilopoda, Dictyoptera, Hymenoptera, Nematoda Mermithidae, Oligochaeta y Orthoptera variaron de acuerdo a la frecuencia del disturbio físico, el número de cultivos por año, a la productividad de los usos del suelo considerados (cantidad y calidad de recursos) y a la capacidad de cada uno de ellos de adaptarse a los cambios. Los mayores y menores valores fueron registrados respectivamente en los sistemas menos y más perturbados y los grupos taxonómicos que discriminaron más los tratamientos fueron Coleoptera (adultos e inmaduros) y Oligochaeta.

Finalmente, la macrofauna del suelo estuvo relacionada con diferentes propie-dades físicas y químicas del suelo, por lo que puede ser utilizada como indicadora. Los taxones Araneae, Coleoptera adultos, Hymenoptera, Orthoptera y Oligochaeta estuvieron asociados al uso del suelo con un período de pastura más prolongado; mientras que Coleoptera inmaduros estuvo asociado al tratamiento que tiene el 50% del tiempo en fase pastura.


201

Debido a la sensibilidad a las prácticas de manejo, la evaluación de las propieda-des del suelo conjuntamente con la macrofauna que lo habita, puede ser una herra-mienta útil para evaluar la sustentabilidad ambiental de las prácticas de manejo de suelos y cultivos.

AGRADECIMIENTOSA la Ing. Agr. (PhD) Silvia Pereyra por la revisión de este trabajo, comentarios y sugerencias.

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203

LA DINÁMICA ESPACIOTEMPORAL DE UNA POBLACIÓN MULTIESPECÍFICA DE LOMBRICES EN UN RODAL DE

ROBLE

Fernando R. MoMo1 & Liliana B. Falco21Universidad Nacional de General Sarmiento, Instituto de Ciencias, J.M Gutiérrez 1150, 1613, Los

Polvorines, Argentina. E-mail: [email protected] Nacional de Luján, Departamento de Ciencias Básicas, CC 221, 6700, Luján, Argentina.

Momo, F. R. & L. B. Falco. 2010. La dinámica espaciotemporal de una población multiespecífica de lombrices en un rodal de roble. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 203-210.

RESUMEN. Se estudió la dinámica de una población multiespecífica de lombrices endogeas en un rodal de robles (Quercus robur) tomando muestras en pequeños parches sobre un mosaico. Se tomaron muestras con reposición en una grilla de 30 puntos equidistantes. La frecuencia de muestreo fue esta-cional (cada tres meses) durante cinco estaciones. A partir de los datos de abundancias se estimaron las tasas de crecimiento en cada punto y se correlacionaron con las abundancias en el mismo punto y en los puntos vecinos para detectar la dirección de máxima correlación que resultó ser NO-SE. La velocidad migratoria media de las lombrices en esa dirección fue de 1.2 m mes-1. Se pusieron a prueba cuatro modelos de dinámica de abundancias; dos de ellos, el modelo logístico de Smith (que incorpora los di-ferentes requerimientos energéticos según el tamaño individual) y la logística asimétrica (que considera competencia intraespecífica con variación no lineal con la densidad) mostraron un ajuste significativo a los datos, revelando un predominio de competencia difusa no jerárquica, una baja tasa de consumo de recursos por individuo y una tasa de crecimiento muy alta a densidades pequeñas y casi constante a densidades por encima de los 20 individuos m-2.Palabras clave: Oligochaeta, dinámica espacial, correlación, modelos de crecimiento.

Momo, F. R. & L. B. Falco. 2010. Spatio-temporal dynamics of a multi-specific earthworm population in an oak woodland. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 203-210.

ABSTRACT. We studied the spatial dynamics of endogeic earthworms in a Quercus robur forest. Sam-ples were taken using a 30 point grid every three months during a year plus a summer. Growth rates were estimated for each point based on abundance data. Abundances appeared to be correlated in the direction NW-SE showing a net movement of the organisms to the SE region of the studied field. The migration speed of earthworms was 1.2 m month-1. We fitted the spatial dynamics to several growth mathematical models; the most accurate models were the logistic model of Smith, that is a model with physiologi-cal constraints, and the non-symmetric logistic equation, that considers inter-specific competition. The models revealed a significant non-hierarchic diffuse competition and a low rate of individual resource consumption. Moreover, growth rates were high at low population densities but remained roughly con-stant at densities above 20 individuals m-2.Keywords: Oligochaetes, spatial and temporal dynamics, correlation, growth models.



Momo & Falco: Dinámica espaciotemporal de lombrices

204

INTRODUCCIÓNEl estudio ecológico de las lombrices de tierra reviste especial importancia por tratar-se de organismos que pueden producir cambios importantes en la estructura del suelo y a la vez actuar como indicadores biológicos de las condiciones del ecosistema edá-fico (Lobry de Bruyn 1997, Knoepp 2000, Momo et al. 2003, Römbke et al. 2005).

Por otra parte, las comunidades y poblaciones de lombrices se pueden muestrear mediante métodos estandarizados de dificultad relativamente baja (Anderson & In-gram 1993), observar e identificar sin mayores problemas, al menos en el caso de la zona de estudio y, por lo tanto, pueden utilizarse para estudios de dinámica que sirven para contrastar hipótesis ecológicas y modelos.

Buscando determinar el modelo de dinámica y velocidad de dispersión de las lombrices de tierra, estudiamos la dinámica de la población total de lombrices endo-geas, es decir lombrices que habitan el interior del suelo alimentándose de tierra y realizando galerías (Bouché 1977). El estudio se hizo en un rodal de roble de 52 años de antigüedad (descrito en el trabajo de Falco et al. 1995) y se consideró la totalidad de las lombrices como una población, dado que todas las especies endogeas del sitio tienen requerimientos y tamaños similares.

MATERIAL Y MÉTODOSEl estudio se realizó en un campo ubicado en el N-E de la provincia de Buenos Aires, Argentina (Fig. 1). Este campo tiene un suelo Argiudol típico (Sfeir et al. 1988) y alberga una comunidad de lombrices de tierra constituida por 15 especies (Falco et al. 1995); en el caso de este trabajo, se consideró la población pluriespecífica formada

Figura 1. Ubicación del campo donde se realizó el estudio dentro de la provincia de Buenos Aires. El recuadro pequeño muestra la situación de la provincia de Buenos Aires dentro de Argentina.


205

por las lombrices del género Aporrectodea (Familia Lumbricidae), que en nuestro caso abarcó tres especies: A. caliginosa, A. trapezoides y A. rosea. Por tratarse de especies con requerimientos, fisiología y dinámica muy similares, se las trató como una única población desde el punto de vista de la dinámica.

Los Argiudoles típicos son suelos profundos con horizontes superficiales bien provistos de materia orgánica (valores que oscilan alrededor del 5%) y de unos 25 cm de espesor, color muy oscuro, francos, de buena estructura; tienen buen drenaje su-perficial y profundo y son suelos de alta aptitud agrícola. El campo bajo estudio tiene una forestación de robles (Quercus robur) coetáneos (52 años al comienzo de nuestro muestreo) equidistantes unos 8 m entre árboles; se trata de una especie exótica en la región ya que la vegetación originaria de la zona pampeana es de tipo herbácea y los robles, de origen europeo, fueron introducidos en toda esta zona a partir del año 1890, de la mano con la expansión de la frontera ganadera (Cabrera & Willink 1973).

Se tomaron muestras con reposición en pequeños parches sobre un mosaico, en una grilla regular de 30 puntos, obteniendo volúmenes de 48 dm3 de suelo por mues-tra, los cuáles se examinaron a mano contando los ejemplares de lombrices. La fre-cuencia de muestreo fue estacional (cada tres meses) durante cinco estaciones (el primer y último muestreo se realizaron en sucesivos veranos), en los años de 1992 y 1993. A partir de los datos de abundancias se estimaron las tasas de crecimiento en cada punto y se correlacionaron con las abundancias en el mismo punto y en los pun-tos vecinos para detectar la existencia o no de una dirección de máxima correlación que podría estar indicando una dirección preferencial de migración. Se realizaron mapas de isolíneas de densidad mediante el método de interpolación por Kriging con un ajuste exponencial de los semivariogramas; para esto se utilizó el software GS+ ® de Gamma Design Software.

Una vez establecida la dirección de migración se pusieron a prueba cuatro mo-delos de dinámica de abundancias (Hutchinson 1981): el modelo logístico clásico, el modelo de logística asimétrica, el modelo logístico de Smith (que incorpora los dife-rentes requerimientos energéticos según el tamaño individual) y la logística discreta de Hassell.

Los modelos de crecimientoEl modelo de crecimiento poblacional más comúnmente usado en ecología es el de Verhulst (Momo & Capurro 2006), conocido generalmente como modelo “logístico” de crecimiento. En este modelo la tasa de crecimiento per-cápita desciende en forma lineal con la densidad poblacional. La expresión matemática de este fenómeno es1N

N Nt

r rKN

i

f ii

( ) donde Ni y Nf son los números inicial y final de individuos

respectivamente para el intervalo de tiempo elegido, r es la tasa de crecimiento máxi-ma y K es la capacidad de carga. Este modelo de crecimiento indica que la población


206

crece aceleradamente al principio (hasta alcanzar la mitad de su capacidad de carga) y luego el crecimiento se desacelera, alcanzándose una densidad máxima de individuos (K) de equilibrio.

Otros modelos matemáticos predicen un comportamiento similar en cuanto a la existencia de una densidad máxima de equilibrio pero con diferentes comportamien-tos en cuanto a la relación entre tasa de crecimiento y densidad. Hay dos que son especialmente interesantes en este contexto: la logística asimétrica (Gilpin & Ayala 1973) que permite simular varias situaciones, y la ecuación logística de Smith (Smith 1963) que representa un modelo donde el consumo de recursos de los individuos va-ría con su tamaño y/o edad y con la densidad poblacional.

La logística asimétrica se expresa como 1 1N

N Nt

r NKi

f i i( ). La fórmula

es similar a la del modelo de Verhulst pero el exponente introduce una asimetría en el punto de máxima velocidad de crecimiento que en la logística de Verhulst se da cuando la densidad es igual a K/2. Un > 1 desplaza el punto máximo a la derecha y un valor entre 0 y 1 lo desplaza hacia la izquierda. Este modelo de crecimiento su-giere que el efecto de freno sobre el crecimiento que produce la densidad poblacional puede ser muy alto a bajas densidades ( < 1) o recién manifestarse a densidades altas más cercanas a la capacidad de carga ( > 1).

El modelo logístico de Smith introduce una curva cóncava hacia arriba en la rela-ción entre la tasa de crecimiento y la densidad poblacional. El fundamento biológico de la ecuación de Smith es que los animales considerados utilizan diferentes cantida-des de alimento según su edad y biomasa. De tal modo que la ecuación de la tasa de

crecimiento queda expresada como 1N

N Nt

rK N

K rc Ni

f i j

i

( ), donde el paráme-

tro c expresa una tasa combinada de renovación y mantenimiento de los individuos que depende de su edad y/o biomasa.

El último modelo ensayado es un modelo discreto, expresado por una ecuación en diferencias en vez de una ecuación diferencial. En este caso elegimos el modelo de Hassell (Hassell 1988) porque contiene un parámetro que expresa el predominio de la competencia difusa o jerárquica. El modelo se expresa como N N aNt t t

b1 1( ) y

cuando es el valor del parámetro b es mayor que 1, predomina la competencia difusa.

RESULTADOSLa correlación espaciotemporal de las densidades resultó ser máxima en el sentido NO-SE, mostrando que las lombrices, en la zona bajo estudio, se desplazaban hacia el sudeste y, aunque sus velocidades de dispersión eran bajas, no eran despreciables ya que la velocidad promedio de movimiento observada fue de 1.2 ± 0.2 m mes-1.


207

En la Fig. 2a-e se puede observar las variaciones de densidad espacial en los cinco momentos de muestreo.

Figura 2. Cambios espaciales en las densidades de lombrices en el campo estudiado durante el año. Las líneas se generaron por krigeo de puntos de isodensidad. (a) verano, 1992; (b) otoño, 1992; (c)

invierno, 1992; (d) primavera, 1992; (e) verano, 1993.


208

Las tasas de crecimiento por parche se graficaron en función de la suma de los números iniciales en el mismo parche y en su vecino NO. De esta forma se introduce en la dinámica la influencia espacial. Los ajustes a los cuatro modelos se compararon mediante el criterio de información máxima de Akaike (1974) y se observó que los ajustes significativos (p < 0.05) a los datos se produjeron con los modelos de logística asimétrica y de Smith (Fig. 3a y b). Esto indica biológicamente dos cosas: una baja tasa de consumo de recursos por individuo y una competencia difusa y no jerárquica entre ellos que se manifiesta a bajas densidades.

Figura 3. Tasas de crecimiento versus densidades con el ajuste de los datos a la logística de Smith (a) y a la logística asimétrica (b). Las equis representan los datos y las líneas continuas los modelos con los parámetros de ajuste que figuran en cada gráfica. La explicación de los parámetros es la siguiente (ver texto): r = tasa intrínseca de crecimiento de la población, c = tasa de renovación promedio de los

individuos, θ = coeficiente de asimetría de la logística y K = capacidad de carga.


209

También se puede observar que para densidades bajas (hasta 20 individuos m-2) la tasa de crecimiento per cápita desciende rápidamente; una vez superada esta densi-dad, la tasa permanece casi constante y cercana a cero (Fig. 3 a y b).

DISCUSIÓNComo ha señalado Rossi (2003a, b) la distribución espacial de las lombrices muestra en líneas generales un patrón agregado, con parches de alta concentración separados por claros o zonas de baja concentración numérica o de ausencia de lombrices. Este tipo de patrón sería más común en lombrices de tamaño pequeño y fecundidad alta. Aún a escalas geográficas continentales, algunos autores sostienen que los factores climáticos, las características de los ciclos de vida, la disponibilidad de hábitats y los patrones de actividad humana determinan la dispersión y los patrones espaciales de distribución de las lombrices (Tiunov et al. 2006).

Nuestro trabajo se desarrolla en un área mucho más pequeña donde evidente-mente operan mecanismos locales de dispersión a pequeñas distancias y corto plazo. Sin embargo, las variaciones de los patrones espaciales de una época del año a otra sugieren una movilidad importante de las lombrices estudiadas. Esta movilidad puede ser activa y debida específicamente al movimiento de los individuos juveniles o adul-tos o estar ligada también al movimiento de los cocones que, al ser depositados en superficie, suelen ser arrastrados por el agua durante las lluvias o eventualmente por el viento. En un estudio realizado en una escala muy similar a la nuestra, Hernández et al. (2003) encontraron que los factores que determinan la distribución horizontal de especies endogeas son el contenido de arena gruesa y materia orgánica del suelo y la disponibilidad de nitrógeno; conclusiones similares, en particular con respecto a la textura del suelo y al porcentaje de arena gruesa específicamente fueron observados por Momo et al. (1993) y por Falco et al. (1995). Es posible que esta relación de la abundancia de lombrices con el porcentaje de arena gruesa y de materia orgánica tenga que ver indirectamente con la capacidad de retención de humedad de los suelos (Nordström & Rundgren 1974, Lee 1985).

Las lombrices estudiadas presentaron un movimiento regular a una velocidad pro-medio algo por encima de 1 m por mes. Este movimiento se orientó en una dirección preferencial que se mantuvo a lo largo del año. El resultado final es un patrón espa-cio-temporal cuya dinámica puede ser descrita por modelos sencillos. Los efectos de competencia intraespecífica se manifestaron a densidades bajas (menores a 20 individuos por metro cuadrado) y la competencia fue difusa.

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211

MINHOCAS EXÓTICAS COMO INDICADORAS DE PERTURBAÇÃO ANTRÓPICA EM ÁREAS DE FLORESTA

ATLÂNTICA

Juliana O. Fernandes1, Marcio Uehara-Prado1 & George G. Brown21Museu de História Natural e Departamento de Zoologia, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, CP 6109 CEP13084-971 Campinas-SP, Brasil. E-mail: [email protected],

[email protected] Florestas, CP 319, CEP 83411-000 Colombo-PR, Brasil. E-mail: [email protected]

Fernandes, J. O., M. Uehara-Prado & G. G. Brown. 2010. Minhocas exóticas como indicadoras de perturbação antrópica em áreas de floresta atlântica. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 211-217.

RESUMO. No presente trabalho verificou-se o efeito de perturbação antrópica na incidência de mi-nhocas exóticas e nativas ativas na superfície do solo de uma área de Floresta Atlântica do Estado de São Paulo, Brasil. Os oligoquetos foram amostrados usando armadilhas de queda (pitfall) em duas áreas, uma onde houve corte raso e queima, e outra onde houve corte seletivo de espécies lenhosas. A maior parte dos indivíduos (91,4%) foi amostrada na área onde houve corte raso e queima, e todos eram espécies exóticas (Amynthas sp., A. gracilis, A. corticis) ou peregrinas (Pontoscolex corethrurus). O contraste no número de indivíduos entre as duas áreas sugere que a perturbação antrópica influencia a atividade superficial e a abundância das espécies exóticas de minhocas e que estas apresentam potencial de uso como indicadores biológicos.Palavras chave: Invertebrados, bioindicador, espécies exóticas invasoras, Oligochaeta.

Fernandes, J. O., M. Uehara-Prado & G. G. Brown. 2010. Lombrices de tierra exóticas como indicadoras de perturbación antrópica en áreas de mata atlántica. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 211-217.

RESUMEN. En el presente trabajo se evaluó el efecto de la perturbación antrópica en la incidencia de lombrices exóticas y nativas activas en la superficie del suelo en un área de bosque atlántico del estado de São Paulo, Brasil. Los oligoquetos fueron muestreados usando trampas (pitfall) en dos áreas, una en donde hubo corte raso y quema y otra en donde solamente hubo corte selectivo. La mayor parte de los individuos (91.4%) fue colectada en el área en donde hubo corte raso y quema y todos eran especies exóticas (Amynthas sp., A. gracilis, A. corticis) o peregrinas (Pontoscolex corethrurus). El contraste del número de individuos entre las dos áreas sugiere que la perturbación antrópica influye en la actividad superficial y la abundancia de especies exóticas de lombrices y que éstas presentan un uso potencial como indicadores biológicos.Palabras clave: Invertebrados, bioindicador, especies exóticas invasoras, Oligochaeta.



Fernandes, J. O. et al.: Minhocas como indicadoras ambientais na Mata Atlântica

212

INTRODUÇÃOO resultado da atividade antrópica nos ambientes naturais pode ser medido e interpre-tado por mudanças na abundância, diversidade e composição de grupos indicadores que dependem de certos recursos do ecossistema (Brown 1997). Muitos pesquisado-res têm utilizado vertebrados e plantas superiores como grupos indicadores de pertur-bação, no entanto os invertebrados têm se mostrado mais sensíveis a modificações no habitat e à intensidade de impacto (Lewinsohn et al. 2005).

A presença da população de minhocas em um sistema depende das condições climáticas (precipitação, temperatura, e umidade do ar), edáficas (pH, matéria or-gânica, nutrientes, tipo, cor, umidade e temperatura), vegetais (tipo de vegetação) e topográficas (declividade e posição fisiografica) da área (Reynold & Jordan 1975). As espécies exóticas e peregrinas, por serem mais adaptadas a variações climáticas e mudanças edáficas, se beneficiam quando há conversão de florestas e pastagens nativas para áreas de cultivos, havendo aumento na densidade populacional destas minhocas (Fragoso et al. 1999).

As espécies exóticas pertencentes à família Megascolecidae (por exemplo, do gênero Amynthas Kinberg) e a peregrina Pontoscolex corethrurus (Müller 1857) possuem forte afinidade por ambientes antrópicos, sendo facilmente encontradas em solos urbanos, áreas agrícolas e florestas secundárias (Righi 1999, Brown et al. 2006). Os trabalhos que tratam as minhocas como bioindicadores estão relacionados princi-palmente aos agroecossistemas (de contaminação por agrotóxicos, práticas agrícolas, e manejo e fertilidade do solo) (Peixoto & Marochi 1996, Langenbach et al. 2002, Brown et al. 2003, Santos et al. 2003, Nunes et al. 2007, Römbke et al. 2007), ha-vendo poucos estudos de como suas populações reagem a mudanças em ambientes naturais como as Florestas Tropicais.

Desta forma, o objetivo deste estudo foi quantificar a incidência de minhocas exó-ticas ativas na superfície do solo de uma área de Floresta Atlântica, com diferentes graus de alteração antrópica.

MATERIAL E MÉTODOSO estudo foi conduzido no município de São Luiz do Paraitinga, São Paulo (23°20’S, 45°20’W), próximo às escarpas da Serra do Mar, no planalto de Paraitinga-Paraibuna. As altitudes na região variam de 870 a 1.100 m. O clima é úmido sem estação seca, a temperatura média anual é de 20°C (min. 12°C, máx. 27°C) e a precipitação média é de 2.180 mm/ano. Predominam na região solos do tipo Latossolo Vermelho-Amare-lo, Cambissolo e solos Litólicos (RADAMBRASIL 1983). A vegetação original foi classificada por Veloso et al. (1991) como Floresta Ombrófila Densa.

O Núcleo Santa Virgínia, criado em 1989, possui área de 4.894 ha, está localizado na porção sudeste do município de São Luiz do Paraitinga, no Parque Estadual da


213

Serra do Mar (23°17’ - 23°24’ S, 45°03’ - 45°11’ W) e inserido em um grande contí-nuo de Floresta Atlântica. A região do parque é considerada “área de extrema impor-tância biológica” para a fauna e a flora, sendo, portanto, da mais alta prioridade para conservação da Floresta Atlântica, segundo critérios estabelecidos pelo Ministério do Meio Ambiente (MMA 2000).

Na década de 1960, ocorreu em parte da Floresta Atlântica no Núcleo Santa Vir-gínia, corte raso e queimadas, que geraram a substituição da floresta por pastagens (Melinis menutiflora – Gramineae) para pecuária e plantação de Eucalyptus spp. para produção de carvão. Atualmente, essa área se apresenta na forma de mosaico, com-posto por áreas de floresta madura, pastagens, plantios de Eucalyptus spp. e florestas secundárias em diferentes estágios de regeneração (Tabarelli & Mantovani 1999). As famílias vegetais Melastomataceae, Rubiaceae, Lauraceae, e Myrtaceae estão presen-tes em toda área do Núcleo; contudo, quanto mais recente a regeneração da floresta, maior é a presença das famílias Melastomataceae e Rubiaceae e, quanto mais próxi-ma a floresta do clímax, maior é a importância das famílias Myrtaceae e Lauraceae (Tabarelli & Mantovani 1999).

Para avaliar a resposta das minhocas à perturbação antrópica, foram comparadas duas áreas, uma onde houve o corte raso, queimada e a substituição da mata por pas-tagem (Trilha do Poço do Pito), e outra onde houve corte seletivo de espécies lenho-sas (Trilha do Ipiranga, acima da Base Itamambuca). Atualmente, a área amostrada na trilha do Ipiranga está coberta na sua maior parte por floresta madura, enquanto a outra área está coberta por vegetação com idades entre 17 e 40 anos de regeneração (Comunicação pessoal de João Paulo Villani, Tabarelli & Mantovani 1999).

Em cada área foram instaladas seis unidades amostrais, que distavam pelo menos 100 m entre si. Cada unidade amostral era constituída por cinco armadilhas do tipo pitfall (copos plástico transparentes de 500 ml, com 9 cm de diâmetro e 12 cm de al-tura) nivelados ao solo, com a abertura protegida por uma cobertura de isopor dispos-tas linearmente, distantes dois metros entre si e contendo como líquido conservante propileno glicol 30% e formol 0,1%. As 30 armadilhas em cada área ficaram abertas seis dias por mês, de novembro de 2004 a maio de 2005.

As minhocas coletadas foram fixadas em formol 2% e conservadas em álcool 70%. No gênero Amynthas, apenas as minhocas com clitelo (adultas) puderam ser identificadas até espécie. Os exemplares coletados foram identificados pelo terceiro autor e depositados no Museu de História Natural da Universidade Estadual de Cam-pinas.

RESULTADOSApós 60.480 horas de amostragem, foi capturado um total de 58 indivíduos represen-tando quatro espécies de duas famílias da Subordem Lumbricina: Amynthas gracilis


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(Kinberg 1867) e Amynthas corticis (Kinberg 1867), ambas espécies exóticas da fa-mília Megascolecidae, e Pontoscolex corethrurus (Müller 1857) e Glossoscolex sp. (juvenil), espécies da família Glossoscolecidae. Até o momento, nenhuma minhoca era conhecida da reserva, sendo esse o primeiro registro de espécies do Núcleo Santa Virgínia.

A maior parte dos indivíduos encontrados (91,4%) foi coletada onde houve corte raso e queima; nessa área todos eram espécies exóticas ou peregrinas (Tabela I). As espécies de Amynthas predominaram, representando 95% de todas as minhocas cole-tadas, sendo mais abundantes na área mais perturbada (Poço do Pito). Na área menos perturbada, apenas cinco indivíduos foram encontrados; destes, dois eram do gênero Amynthas (exóticas) e os demais eram espécies peregrinas ou nativas (Tabela I).

DISCUSSÃONo presente estudo foram recuperados apenas dois indivíduos de P. corethrurus e um de Glossoscolex sp. (não pigmentada). Estas espécies endógeas sobem pouco à superfície do solo e, portanto, são pouco coletadas usando o método de pitfall. Várias espécies do gênero Glossoscolex habitam a Floresta Atlântica no Estado de São Paulo (Brown & James 2006), e a espécie P. corethrurus é a minhoca com a mais ampla distribuição do país, sendo encontrada em quase todos os estados, principalmente em ecossistemas perturbados, incluindo agroecossistemas e ecossistemas naturais (Brown et al. 2006).

A grande maioria dos indivíduos coletados pertencia à família Megascolecidae, gênero Amynthas, minhocas amplamente conhecidas e distribuídas no Brasil e com

Tabela I. Número de indivíduos e espécies de minhocas exóticas e nativas coletadas por armadilha de queda (pitfall), no Núcleo Santa Virgínia, em áreas com histórico de corte raso e queima (maior

perturbação), ou corte seletivo de espécies lenhosas (menor perturbação).

Família Espécies Origem Corte raso e queima Corte seletivo

Megascolecidae1 Amynthas corticis Exótica 19 2Amynthas gracilis Exótica 9 0Amynthas sp. (juvenis) Exóticas 23 2

Glossoscolecidae Pontoscolex corethrurus2 Peregrina 2 0Glossoscolex sp. Nativa 0 1

Total — — 53 5Espécies exóticas (%) — — 96 80Exóticas+peregrinas (%) — — 100 80

1 Família que no Brasil possui apenas espécies introduzidas (Righi 1999, Brown & James 2006). 2 Espécie peregrina, originária do Platô das Guianas (Righi 1984).


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alto poder de invasão a ambientes antrópicos (Brown et al. 2006). São fáceis de en-contrar e abundantes em ambientes urbanos, e são conhecidas popularmente como minhoca “louca”, “brava”, “saltadora” ou “puladeira”. O comportamento ativo na superfície do solo, a locomoção, o modo reprodutivo (partenogênese) e o ciclo de vida curto são as principais razões de seu sucesso como colonizadoras (Brown et al. 2006).

A densidade de minhocas exóticas coletadas, especialmente do gênero Amynthas, foi diferente entre as duas áreas avaliadas no presente estudo, sendo maior na área onde houve corte raso e queima, e menor na área onde houve apenas corte seletivo de espécies, sugerindo que a perturbação antrópica pode favorecer a invasão e o estabe-lecimento dessas espécies (Hendrix 2006). Porém, no presente estudo é impossível saber quando e porque as minhocas exóticas chegaram à reserva, devido à ausência de avaliações prévias das espécies do local. Contudo, sabe-se que as espécies exóticas têm sido transportadas pela ação humana a muitas áreas perturbadas e com vegetação nativa (Brown et al. 2006, Hendrix 2006), onde elas podem chegar a se estabelecer e se espalhar, dependendo das condições locais. Nesse sentido, apesar do método de coleta de minhocas usado no presente estudo (pitfall) não ser ideal para quantificar populações de minhocas no campo, ele pode ser de utilidade para indicar a atividade e abundância de espécies que se movem na superfície do solo (Baker & Lee 1993, Hendrix 2002, Callaham et al. 2003). Dentre essas, estão as minhocas exóticas do gênero Amynthas, que não são bem coletadas usando o método de catação (triagem) manual do solo, devido aos seus rápidos movimentos de fuga quando perturbadas (Baretta et al. 2007).

Portanto, o maior número de indivíduos do gênero Amynthas coletados nas ar-madilhas da área perturbada indica maior abundância desses animais nessa área e/ou condições mais adequadas para atividade na superfície do solo desse local. A maior abundância e proporção de espécies exóticas e peregrinas na área perturbada podem também indicar maior preferência dessas minhocas a esse habitat ou a maior facilidade de sua colonização. Contudo, para realizar uma avaliação mais precisa da abundância das minhocas nativas e exóticas do local, é necessário usar os métodos tradicionais de coleta de minhocas (triagem manual e/ou extração com formol diluído para coletar as espécies mais velozes), já que as armadilhas não proporcionam uma medida direta da abundância específica de minhocas no local, especialmente das espécies endógeas que pouco se locomovem na superfície do solo (Baker & Lee 1993).

Estudos sobre a dinâmica populacional, ecologia, biologia e diversidade das espé-cies de minhocas exóticas invasoras e suas relações com os ambientes em que vivem são necessários para evitar sua invasão em ecossistemas naturais e/ou controlar essas populações em locais já invadidos (Brown et al. 2006). Esses estudos devem, prefe-rivelmente, contemplar o uso de diversos métodos de coleta (Baretta et al. 2007) e avaliação da atividade e poder de invasão das minhocas exóticas, especialmente do


216

gênero Amynthas. Nesse sentido, o uso das armadilhas pode ser útil para realizar uma avaliação da atividade de minhocas na superfície e do potencial de invasão/coloni-zação das mesmas, algo mais difícil de realizar usando os métodos tradicionais de coleta de minhocas (Callaham et al. 2003).

No presente trabalho, as espécies do gênero Amynthas mostraram um potencial para bioindicação de ambientes perturbados em áreas de Floresta Atlântica, e tam-bém de seu potencial para colonizar novos ambientes, considerando sua locomoção freqüente na superfície do solo. Estudos mais extensos e detalhados contribuirão para um melhor aproveitamento dessas espécies como indicadoras, e do potencial real do uso de armadilhas de queda (pitfall) em programas de avaliação e monitoramento ambiental.

AGRADECIMENTOSOs autores agradecem: João Paulo Villani e os funcionários do Núcleo Sta. Virgí-nia pelo apoio e camaradagem durante o período de execução do trabalho; Artur N. Furegatti e Keith S. Brown Jr. pelo apoio logístico antes, durante e depois das amostragens; os estagiários do projeto “Artrópodes como indicadores biológicos de perturbação antrópica em Floresta Atlântica” pelo auxílio na triagem do material; to-dos os que colaboraram na instalação dos pitfalls; André V. L. Freitas pelas sugestões pertinentes no delineamento experimental e na versão final do texto; Inara R. Leal pelas sugestões pertinentes na versão final do texto; o Instituto Florestal do Estado de São Paulo pela autorização de pesquisa. M. Uehara-Prado e G.G. Brown agradecem ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico pela bolsa de doutoramento e de pesquisa, respectivamente.

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219

EFECTO DE TRES ESPECIES DE LOMBRICES EN LA FERTILIDAD DEL SUELO Y EL CRECIMIENTO INICIAL

DEL MAÍZ (ZEA MAYS)

Esperanza Huerta, Olivia Valier, Day romero & Aaron JarquinManejo y Fertilidad de Suelos. El Colegio de la Frontera Sur. Km 15.5 Carr. Villahermosa-Reforma, Rancheria Guineo 2ª Secc. Villahermosa Tabasco, cp. 86280, México. E-mail: [email protected],

[email protected]

Huerta, E., O. Valier, D. Romero & A. Jarquin. 2010. Efecto de tres especies de lombrices en la fertilidad del suelo y el crecimiento inicial del maíz (Zea mays). Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 219-226.

RESUMEN. En el presente experimento se evaluó el efecto de tres especies de lombrices de tierra en la fertilidad del suelo y el crecimiento del maíz (Zea mays), planta de gran importancia alimenticia en la republica Mexicana. Un individuo de cada especie (Balanteodrilus pearsei, Lavellodrilus bonampaken-sis, especies nativas y Pontoscolex corethrurus, especie exótica) fue utilizado en el experimento de germinación y crecimiento inicial del maíz (fase vegetativa v6), con cuatro repeticiones por tratamiento y 9 semillas por recipiente, con 4 kg de suelo cada uno. Se determinaron los contenidos de materia orgá-nica, nitrógeno total y fósforo disponible en el suelo y en las hojas de maíz al final del experimento. L. bonampakensis aumentó significativamente la biomasa foliar y radicular, B. pearsei aumentó solamente la biomasa aérea y P. corethrurus disminuyó la biomasa de raíces en relación al testigo. El contenido de materia orgánica en el suelo fue significativamente mayor con lombrices que sin lombrices. Para los demás parámetros no se observaron diferencias significativas entre los tratamientos con y sin lombrices. La presencia de lombrices puede afectar la fertilidad del suelo y el crecimiento inicial del maíz de forma positiva, negativa o neutra, dependiendo de la especie. Sin embargo, más estudios son necesarios para comprender mejor la relación de las especies nativas y exóticas de lombrices tropicales con las plantas y el suelo.Palabras clave: Lombrices, fertilidad del suelo, crecimiento vegetal.

Huerta, E., O. Valier, D. Romero & A. Jarquin. 2010. Effect off three earthworm species on soil fertility and the growth of maize (Zea mays) seedlings. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 219-226.

ABSTRACT. In the present experiment, we evaluated the effect of three earthworm species on soil fertility and seedling growth of maize (Zea mays), a food plant of great importance in Mexico. One individual of each species (Balanteodrilus pearsei and Lavellodrilus bonampakensis, two native species and Pontoscolex corethrurus, an exotic), were used in the germination and initial maize growth experi-ment (vegetative phase v6), with four replicates per treatment and 9 seeds per pot, with 4 kg of soil each. Organic matter contents, total nitrogen and available phosphorus in the soil and in the maize leaves


Recibido: 16/05/2008; aceptado: 08/01.2010.

Huerta et al.: Lombrices, suelo y crecimiento inicial del maíz

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were determined at the end of the experiment. L. bonampakensis significantly increased foliar and root biomass, B. pearsei increased only shoot biomass and P. corethrurus decreased root biomass in relation to the control. Soil organic matter content increased significantly with earthworms, but for the remain-ing parameters, no significant differences were found between treatments with and without earthworms. Earthworm presence can affect soil fertility and initial maize growth positively, negatively or not at all, depending on the species involved. However, further research is necessary to better understand the rela-tionships between native and exotic tropical earthworm species, plants and the soil.Key words: Earthworms, soil fertility, plant growth.

INTRODUCCIÓNPara disminuir el uso de agroquímicos y la dependencia de la agricultura en fertilizan-tes inorgánicos, es necesario buscar métodos alternativos de manejo de la fertilidad de los suelos. Una de ellas es el manejo biológico del suelo (Swift 1999), incluyendo la inoculación de lombrices de tierra para restaurar las condiciones de suelos dañados o degradados y estimular la productividad agrícola (Butt et al. 1997, Brown et al. 1999, Lavelle et al. 1998). La actividad de las lombrices favorece el crecimiento de las plantas (Edwards & Lofty 1980), y una biomasa mínima de 30 g m-2 ha producido efectos en la producción agrícola (Brown et al. 1999). Sin embargo, la inoculación de lombrices no es sencilla y se requieren de condiciones idóneas (cobertura arbórea, uso de leguminosas) para que tenga éxito. También faltan muchos datos sobre la relación de las lombrices con las plantas en el trópico; solamente algunas especies de lombrices y plantas, principalmente exóticas o peregrinas han sido estudiadas a la fecha. El objetivo de este trabajo fue el observar si existen diferencias en el contenido de nutrientes en el suelo y en las hojas de maíz en su fase vegetativa inicial al inocular tres especies de lombrices. Se utilizaron dos especies nativas de México, Balanteo-drilus pearsei (Pickford 1938) y Lavellodrilus bonampakensis (Fragoso 1991) y una exótica, Pontoscolex corethrurus (Müller 1857) que ha sido encontrada de manera natural en sistemas agrícolas de Tabasco.

MATERIAL Y MÉTODOSEn las instalaciones del Colegio de la Frontera Sur ubicado en el km 15.5 de la ca-rretera Villahermosa-Reforma, Tabasco, México, se llevo a cabo el experimento. Se colectaron lombrices juveniles de las especies L. bonampakensis, B. pearsei y P. corethrurus, que fueron cultivadas en condiciones estables de humedad (33%) y temperatura (27ºC) en suelo enriquecido con 1.5% de Mucuna pruriens var. utilis de acuerdo al manual de Huerta (2008). Después de dos meses de crecimiento se obtuvieron individuos de 1.2 ± 0.43 g los cuales fueron colocados uno por recipiente siguiendo la proporción de 30 g m-2 con el fin de observar efectos en la germinación y crecimiento del maíz (Zea mays). Los recipientes contaron con un tamaño de 20 cm de altura × 6 cm de diámetro y 4 kg de capacidad, con dos orificios pequeños en cada extremo con el fin de hacer drenar el recipiente.


221

El suelo, clasificado como un fluvisol (de acuerdo a Palma & Sánchez 2002) fue colectado y tamizado a 0.5 mm. El suelo usado tenía un contenido de 4.5% de mate-ria orgánica. En cada recipiente se sembraron 9 semillas de maíz. Cada tratamiento tuvo 4 repeticiones para un total de 16 recipientes. Una vez germinadas las plantas se dejaron únicamente 3 plantas por recipiente. Se monitoreo el tamaño de las plantas cada tercer día, inmediatamente después de la germinación, midiendo la altura con una cinta métrica por el tallo. Al cabo de 32 días después de la germinación, cuando las plantas presentaron de 6-8 hojas (fase vegetativa v6) se evaluó la biomasa de raíces y aérea del maíz cortando y pesando directamente. Se determinó el contenido de materia orgánica (MO) (Walkley & Black 1934) y fósforo (P) disponible (Olsen 1982) en el suelo, se analizó el nitrógeno (N) y P total en las hojas de las plantas si-guiendo la norma oficial mexicana (SEMARNAT 2000), y se cuantificaron y pesaron las lombrices en cada recipiente.

Se efectuaron análisis de varianzas para datos no paramétricos (por no tener una distribución normal), usando el Mann-Whitney U-test, con el fin de observar diferen-cias significativas entre los tratamientos. También se realizo un análisis de compo-nentes principales usando 10 variables (contenido de MO y P en el suelo, contenido de N y P en hojas de maíz, altura de la planta, biomasa aérea por planta y por reci-piente, % de germinación, biomasa de raíces por planta y por recipiente), con el fin de observar la relación entre las variables y como las diferentes especies de lombrices influyeron o no sobre dichas variables, con el programa ADE-4 (Thioulouse et al. 1997). De igual forma se hizo un test de Montecarlo con el fin de observar el grado de significancia del tipo del efecto de las especies sobre las diferentes variables tes-tadas.

RESULTADOSDel total de semillas colocadas por recipiente germinaron el 80% con la presencia de L. bonampakensis y 69% con P. corethrurus, pero no hubo diferencias significativas entre los tratamientos (Cuadro I). La altura de las plantas alcanzo un promedio de 70 cm en presencia de L. bonampakensis y 62 cm con B. pearsei, pero también no se observaron diferencias significativas entre los tratamientos (Cuadro I).

Las plantas con el mayor peso fresco (68 ± 14 g) después de 32 días de crecimien-to fueron las que crecieron en los recipientes con L. bonampakensis y B. pearsei, con valores significativamente mayores que aquellas en presencia de P. corethrurus y sin lombrices (Cuadro I). En cuanto al peso fresco de las raíces este fue significativa-mente mayor con inoculación de L. bonampakensis (20.4 ± 3g) en comparación a los demás tratamientos. En presencia de P. corethrurus, la biomasa de raíces fue menor que en el tratamiento testigo sin lombrices (Cuadro I).

El contenido de materia orgánica en el suelo fue significativamente mayor en presencia de las tres especies de lombrices que en el suelo sin lombrices (Cuadro I).


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Para los demás parámetros, o sea P en el suelo, N y P en las hojas, no se observaron diferencias significativas entre los tratamientos.

El circulo de correlación del análisis de componentes principales, con 90% de inercia en ambos ejes (Fig. 1a), mostró que la altura del maíz se separó completamen-te de las otras variables, encontrándose en oposición al contenido de P en el suelo y N en las hojas. En el eje 1, el % de germinación, la biomasa de raíces por planta y por recipiente estuvieron muy correlacionadas con el % de fósforo en hojas y la biomasa aérea foliar por planta y recipiente. Al disponer las especies de lombrices sobre el pla-no factorial (Fig. 1b p: 0.0) se observó que P. corethrurus estuvo más correlacionado con altos contenidos de materia orgánica en el suelo, que L. bonampakensis produce efectos importantes en la altura del maíz y que B. pearsei promueve mayores conte-nidos de nitrógeno en las hojas de las plantas.

Las lombrices no presentaron un aumento significativo en su peso y no hubo re-producción de las mismas durante el experimento.

DISCUSIÓNLas tres lombrices utilizadas pertenecen a la misma categoría ecológica (endogeas, Fragoso 2001) pero sus efectos sobre el suelo y las plantas de maíz fueron distintos: P. corethrurus tuvo mayores efectos sobre el contenido de materia orgánica en el

Figura 1. a) Circulo de correlación después de un análisis en componentes principales, matriz de correlación. MO%: materia orgánica, N: nitrógeno, P: fósforo, AM: altura del maíz en el día 32, BRR: biomasa raíces del maíz por recipiente, BRP: Biomasa raíces del maíz por planta, BAR: biomasa aérea del maíz por recipiente, BAP: Biomasa aérea del maíz por planta, G: % de germinación; b) Especies de

lombrices en el plano factorial después de un análisis en componentes principales (p:0.00).


224

suelo; B. pearsei sobre los contenidos de nitrógeno en las hojas, L. bonampakensis, B. pearsei (positivos) y P. corethrurus (negativo) sobre la biomasa aérea y de raíces, respectivamente. L. bonampakensis promovió un incremento del 30% de la biomasa aérea en comparación con las plantas en presencia de P. corethrurus, pero este valor sólo fue 12.7% mayor que el testigo. Esta es la primera vez que se reportan los efectos de estas especies de lombrices sobre el crecimiento inicial del maíz. Otros autores, han estudiado principalmente el efecto de las lombrices sobre la producción de maíz y su biomasa en la época de la cosecha de los granos. En esos estudios, Ortiz et al. (2007) no encontraron efectos de B. pearsei sobre la producción de maíz y Brown et al. (2004a) observaron efectos negativos y neutros de P. corethrurus sobre la bioma-sa de maíz en presencia y ausencia de residuos de maíz, respectivamente. En el Perú, Pashanasi et al. (1994) observó un incremento del 37% de la producción de maíz en presencia de P. corethrurus y leguminosas.

Scheu (2003) y Brown et al. (2004b) mencionan que alrededor de un 9% de los trabajos que investigan la relación entre las lombrices y las plantas muestran efectos negativos de las lombrices a las plantas, aunque el efecto depende del sistema, los inputs suministrados y el pH, textura y %C del suelo (Ortiz et al. 2007). El presente estudio se llevo a cabo con el fin de observar cual lombriz produce los mejores efec-tos sobre las plantas de maíz y el suelo y después poder recomendar su reproducción al agricultor. Los contenidos de fósforo reportados en las hojas del maíz correspon-den a rangos medios (0.03-0.5%) de suficiencia evaluados por Jones et al. (1991), adecuados para que las plantas puedan crecer sin uso de fertilizante fosforado, aunque esto depende de la edad de la planta; a mayor edad, mayor es el requerimiento.

Hasta la fecha solo se han manejado solamente el 8% de las especies de lombrices de la republica mexicana (Fragoso 2001), y seria conveniente el promover su repro-ducción y uso pero es necesario comprender con mayor exactitud la relación de las mismas con las plantas y los suelos. Algunos puntos importantes para considerarse en esta relación son: 1) la categoría ecológica de la lombriz, lo que influirá en su alimentación y en la cantidad de suelo, tipo y calidad de recursos orgánicos que las lombrices utilicen en el sistema; 2) la relación simbiótica que presentan con su micro-flora (Barois 1987), lo que hace o hará que las lombrices tengan mayor o menor éxito en utilizar los nutrientes del suelo y los efectos que produzcan sobre las plantas; 3) si son nativas o exóticas, pues las lombrices nativas, al ser menos agresivas en ocupar y usar recursos de los nuevos ambientes podrían promover mayores beneficios a las plantas. Más estudios son necesarios con el fin de comprender la relación de las lom-brices nativas y exóticas tropicales con las plantas.

AGRADECIMIENTOSAl Dr. Regino Gómez por sus consejos. Al proyecto TAB-2007-C09-74864. A fon-dos mixtos Tabasco proyecto 11316 quien financio el presente estudio y a los reviso-


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res de este documento por sus observaciones muy acertadas y a Traducciones Glazer quien hizo la traducción del resumen.

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EVALUACIÓN DEL EFECTO DEL FOLLAJE DE ÁRBOLES FORRAJEROS Y OLIGOQUETOS EN EL CRECIMIENTO

DEL SORGO EN CONDICIONES DE INVERNADERO

Marco Ávila,1 Francisco Bautista,1,2 Esperanza Huerta3 & Virginia Meléndez1

1Cuerpo Académico de Ecología Tropical, Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad Autónoma de Yucatán. km 15.5 carretera Mérida-Xmatkuil, CP. 97000, Mérida Yucatán,

México.2Centro de Investigaciones en Geografía Ambiental, UNAM. Antigua Carretera a Pátzcuaro No. 8701 Col. Ex-Hacienda de San José de La Huerta CP. 58190 Morelia Michoacán, México. leptosol@ciga.

unam.mx3Manejo y Fertilidad de Suelos. El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Villahermosa, km 15.5 Carr. Villahermosa-Reforma, Ranchería Guineo 2ª Sección. CP. 86280, Villahermosa Tabasco, México.

Ávila, M., F. Bautista, E. Huerta & V. Meléndez. 2010. Evaluación del efecto del follaje de árboles forrajeros y oligoquetos en el crecimiento del sorgo en condiciones de invernadero. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 227-239.

RESUMEN. Bajo condiciones de invernadero se analizó el efecto de la calidad del follaje de las espe-cies arbóreas Diospyros cuneata, Bursera simaruba, Caesalpinia gaumeri, Randia longiloba, Gymno-podium floribundum y Piscidia piscicula, y de la lombriz de tierra Dichogaster bolaui en el crecimiento del sorgo. Se usaron cubetas de plástico conteniendo 2 kg de suelo, 100 g de follaje de cada especie y 1.2 g de lombrices. El diseño utilizado fue completamente al azar y los datos se analizaron con análisis de varianza y con un análisis de componentes principales para conocer la relación entre la calidad del folla-je, el crecimiento del sorgo y la biomasa de lombrices. El follaje de B. simaruba y G. floribundum que aportaron las mayores cantidades de fósforo favorecieron la mayor producción de materia seca del sorgo, con o sin lombrices, aunque las mayores alturas de esta planta se correlacionaron con contenidos altos de Fibra Detergente/N. La aplicación de lombrices ocasionó un aumento de la biomasa total y la altura de las plantas de sorgo. El follaje de R. longiloba y C. gaumeri favorece a las poblaciones de D. bolaui pero no el crecimiento del sorgo. En el grupo de tratamientos con lombrices, el follaje de P. piscicula y D. cuneata mantuvo poblaciones favorables de lombrices, pero no beneficiaron el crecimiento del sorgo.Palabras clave: Lombrices de tierra, calidad del follaje, crecimiento vegetal.

Ávila, M., F. Bautista, E. Huerta & V. Meléndez. 2010. Evaluation of the effect of fodder tree leaf-litter and earthworms on sorghum growth in the greenhouse. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 227-239.

ABSTRACT. Under greenhouse conditions we analyzed the effect of litter quality of the arboreal spe-cies Diospyros cuneata, Bursera simaruba, Caesalpinia gaumeri, Randia longiloba, Gymnopodium



Ávila et al.: Efecto del follaje y lombrices en el sorgo

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floribundum and Piscidia piscicula, and inoculation of the earthworm Dichogaster bolaui, on sorghum growth. Plastic pots were used containing 2 kg of soil, 100 g of foliage of each plant and 1.2 g of earth-worms. The experimental design was completely randomized and the data submitted to ANOVA and principal components analysis to study the relationships between litter quality, sorghum growth and earthworm biomass. The foliage of B. simaruba and G. floribundum that have higher phosphorus fa-vored the higher sorghum biomass, with or without earthworms, although plant heights were correlated with higher ratios of Detergent Fibre/N. Earthworm inoculation increased total biomass and the height of the sorghum plants. The foliage of R. longiloba and C. gaumeri favors the populations of D. bolaui but not sorghum plant growth. In the group of treatments with earthworms, the foliage of P. piscipula and D. cuneata supported favorable populations of earthworms, but did not benefit sorghum growth.Key words: Earthworms, litter quality, plant growth.

INTRODUCCIÓNEn Yucatán México, un millón de ha del territorio que inicialmente contaba con ve-getación de selva baja y selva mediana se encuentra ahora con pastizales; además existen 1.5 millones de ha perturbados (Flores & Espejel 1994). Las actividades agrí-colas y pecuarias extensivas de roza, tumba y quema son de escasa productividad, debido a condiciones ambientales de suelos someros y clima de trópico subhúmedo y semiárido (Bautista et al. 2005) y el alto grado de perturbación de los ecosistemas. En el mantenimiento de los pastizales se invierte gran cantidad de esfuerzo y recursos económicos en la fertilización, control de arvenses y el riego que sólo se resuelve temporalmente con su abandono y con la apertura de nuevas tierras para pastos.

Los sistemas silvopastoriles (SSP) son una opción de manejo agroforestal con objetivos pecuarios; si se establecen con base en la vegetación secundaria, es posible producir follaje durante la época seca, su establecimiento es económico y se favorece la conservación de diversos servicios ambientales que pueden coexistir con la gana-dería tradicional, aunque para promoverlos se requiere mayor conocimiento técnico de su funcionamiento (Sosa et al. 2004).

Flores & Bautista (2005) reportaron 211 especies forrajeras utilizadas por los mayas, entre las que destacan Diospyros cuneata, Bursera simaruba, Caesalpinia gaumeri, Randia longiloba, Gymnopodium floribundum y Piscidia piscicula. Estas plantas pueden ser utilizadas para el diseño de SSP previo reconocimiento, en un principio, de su calidad, el efecto del follaje en la fertilidad del suelo y el efecto del follaje en la fauna del suelo, incluyendo las poblaciones de lombrices de tierra.

Las lombrices de tierra modifican muchas de las propiedades de los suelos, las cuales afectan el crecimiento de las plantas y por lo tanto su producción (Brown et al. 1999). En particular, son bien conocidos los beneficios de las lombrices en la fertili-dad de los suelos (Barley 1959, Syers & Springett 1984, Edwards 2004, Huerta et al. 2007), especialmente la disponibilidad de N y P para las plantas.

Los factores considerados como más determinantes que afectan a la distribución y abundancia de poblaciones de lombrices son temperatura, humedad, calidad de


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la hojarasca, contenido de materia orgánica y pH (Satchell 1967, Shakir & Dindal 1997, Lee 1985, Edwards & Bohlen 1996, Cannavacciulo et al. 1998, Bhadauria et al. 2000). Se han realizado varios experimentos que demuestran que la hojarasca con altas concentraciones de substancias lignificadas y polifenoles son más difíciles de descomponer y son menos palatables para los oligoquetos. Su uso podría disminuir el desarrollo de las poblaciones de las lombrices de tierra y sus efectos benéficos sobre el suelo (Satchell 1967, Hendriksen 1990, Daniel 1991, Lavelle & Gilot 1994, Ganihar 2003).

La calidad de la materia orgánica juega un papel relevante; lombrices como Mi-llsonia anomala, Pontoscolex corethrurus, Balanteodrilus pearsei y Polypheretima elongata han incrementado su crecimiento bajo el efecto de materia orgánica fresca (Lavelle et al. 1989a, b, García & Fragoso 2003, Huerta et al. 2005, Ortiz-Ceballos et al. 2005). Sin embargo, el comportamiento de las poblaciones de la especie Dicho-gaster bolaui Michaelsen y su respuesta a diversa calidad de la hojarasca no está bien entendida.

En la búsqueda de opciones de diseño de sistemas agroforestales en donde las especies forrajeras beneficien a la planta principal y a la comunidad de macroinver-tebrados se llevó al cabo el presente trabajo, cuyo objetivo fue evaluar el efecto de la calidad de hojarasca de seis especies de árboles forrajeros en combinación con la lombriz de tierra D. bolaui sobre el crecimiento del sorgo (Sorghum vulgare).

MATERIAL Y MÉTODOSEl estudio se realizó en condiciones de invernadero utilizando material de la vege-tación secundaria que proviene de una selva baja caducifolia de doce años de edad, ubicada en el rancho Saramuyo, municipio de Mérida, Yucatán, México. Se selec-cionaron seis especies arbóreas consideradas forrajeras: D. cuneata (D), B. simaruba (B), C. gaumeri (C), R. longiloba (R), G. floribundum (G) y P. piscicula (P) (Flores & Bautista 2005).

En Septiembre del 2004, se tomaron muestras de hojas y tallos menores de 1 cm de diámetro de las especies seleccionadas. Las muestras se secaron a 60° C durante 48 h, en una estufa de aire forzado. Después se molieron con un molino eléctrico y se tamizaron a 2 mm. Del material preparado se tomaron submuestras para analizar el contenido de: nitrógeno total (N) por el método de Kjeldahl (AOAC 1990), las concentraciones de fósforo por el método colorimétrico, compuestos fenólicos en una extrac-ción de metanol acuoso al 50% y Folin-Denis (Anderson & Ingram 1993), fibra deter-gente (FD) ácida (FDA) y neutra (FDN) por el método de Van Soest et al. (1991).

Se colectó el suelo del horizonte superficial de un Leptosol hiperesquelético, el cual se tamizó a 2 mm. El suelo presentó las siguientes propiedades fisicoquímicas: 0.61% de N; 14.94% de materia orgánica; 46.31% de capacidad de campo; 27.55% de punto de marchitamiento permanente; 1.66 mg kg-1 de P; 42.17 cmol kg-1 de ca-


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pacidad de intercambio catiónico; 1.12 cmol kg-1 de Na; 5.21 cmol kg-1 de K; 46.55 cmol kg-1 de Ca; 3.12 cmol kg-1 de Mg, así como un 90% de pedregosidad y una distribución de partículas de 38% de arena, 32% de limo y 30% de arcilla.

La colecta de las lombrices se realizó manualmente de un lugar cercano a un corral de ovinos. La especie D. bolaui fue seleccionada para utilizarse en los experi-mentos por ser la más abundante en la región.

El experimento se estableció en invernadero, en un arreglo estadístico factorial (7 × 2 niveles), con y sin residuos de las seis especies y con (+L) y sin lombrices, con una distribución de los tratamientos completamente al azar y con 10 repeticiones.

Se prepararon 140 macetas utilizando 2 kg de suelo con 100 g de follaje seco de la especie indicada de acuerdo a los tratamientos. En los tratamientos donde se utilizaron lombrices, se colocaron 30 g m-2 de biomasa de lombriz de la especie D. bolaui (17-21 individuos) en cada maceta (1.2 g por maceta) de acuerdo a Brown et al. (1999) como significativo para producir efectos sobre las plantas.

El sorgo se sembró en las macetas el 29 de noviembre del 2004 y se mantuvieron bajo condiciones de invernadero por 90 días de cultivo. Se realizaron deshierbes men-suales. En la siembra se colocaron cinco semillas en cada maceta y se realizó un raleo en estado de plántula dejando sólo la planta más vigorosa a los 15 días. El cultivo se mantuvo a una humedad promedio de 70% de capacidad de campo, necesaria para el desarrollo de las lombrices y el cultivo. La temperatura del invernadero permaneció entre 23 y 30 °C.

El efecto de la calidad del follaje y las lombrices sobre las plantas de sorgo se evaluaron mediante la medición de la altura y peso seco (parte aérea, raíces y biomasa total) del sorgo a los 90 días de cultivo.

Se realizó un análisis de varianza de una vía para comparar todos los tratamientos a la vez; posteriormente se realizó un análisis de varianza de dos vías para verificar diferencias significativas entre los tratamientos (tipos de hojarasca y con y sin lom-brices). El programa utilizado fue Statgraphics Plus versión 5.1 (1995).

Se realizó un análisis en componentes principales con 12 variables: las caracte-rísticas del follaje (N, P, porcentajes de fibra detergente), los parámetros del sorgo con y sin lombrices (altura, materia seca al final del experimento), y la biomasa de lombrices, con el programa ADE-4 (Thioulouse et al. 1997). Con el fin de observar que tan significativo era la disposición del tipo de hojarasca sobre el plano factorial se hizo también un test de Montecarlo.

RESULTADOSComposición química del follaje de los árboles forrajerosLos follajes que presentaron los mayores porcentajes de fibra detergente ácida (FDA), fibra detergente neutra (FDN) y proporción fibra detergente ácida-nitrógeno (FDA/


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N) fueron B y G. El orden de los follajes de acuerdo a la proporción FDA/N fue: P > D > C > R > G > B. Los contenidos más altos de fenoles estuvieron en el follaje de G y C y la menor concentración fue presentada por D. Para la relación fenoles - nitró-geno (F/N) fueron G y C las que obtuvieron las mayores proporciones y D, P y R las menores (Cuadro I).

Efecto del follaje y las lombrices en el crecimiento del sorgoLos mayores incrementos en la altura y producción de materia seca se obtuvieron con el testigo (T) y el tratamiento L (solo lombrices) (Fig. 1 y 2); sin embargo con estos tratamientos las plantas mostraron clorosis y presentaron desbalances nutrimentales, situación que no ocurrió con las plantas en los tratamientos de hojarasca.

Dentro de los tratamientos con follaje y lombrices, G + L tuvo la mayor produc-ción de materia seca aérea total, en parte aérea y en raíces (7.8 g, F = 9.40, P < 0.05, Fig. 1abc) y el mayor crecimiento (45.1 cm; Fig. 2). Los tratamientos B + L, C + L, D + L, G + L, P + L y R + L presentaron valores de altura del sorgo claramente mayores a sus respectivos tratamientos sin lombrices (Fig. 2). La aplicación de lombrices, por lo tanto, ocasionó un aumento significativo en la biomasa total y en la altura de las plantas de sorgo a los 90 días (Fig. 3).

Dentro de los tratamientos sin lombrices, para la altura G fomentó el mayor creci-miento y B la mayor materia seca aérea (Fig. 1c y 2). En general, la hojarasca de G y B presentaron los valores mayores en altura y biomasa total del sorgo a los 90 días de desarrollo en comparación con los otros tipos de hojarasca (Fig. 4).

Efecto de la calidad del follaje en el crecimiento del sorgo y en las lombrices de tierraLa hojarasca que aportó las mayores cantidades de fósforo favoreció la mayor pro-ducción de materia seca del sorgo, aunque las mayores alturas de esta planta se corre-lacionaron con contenidos altos de FD/N (Fig. 5a, círculo de correlación).

Cuadro I. Composición química e índices de calidad del follaje de las diferentes especies forrajeras de la vegetación secundaria (%). FDA = Fibra detergente ácida; FDN = Fibra

detergente neutra.Especie P N FDA FDN Fenoles FDA/N Fenoles/N

G. floribundum 0.30 1.74 39.74 56.89 3.13 22.83 1.70P. piscipula 0.28 2.09 26.30 41.75 0.88 12.58 0.42R. longiloba 0.28 1.81 27.62 47.07 1.25 15.25 0.69D. cuneata 0.29 2.04 28.63 43.53 0.47 14.03 0.23C. gaumeri 0.28 2.06 29.62 45.79 3.62 14.37 1.75B. simaruba 0.33 1.88 46.62 56.59 1.90 24.79 1.01


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Los altos contenidos de N aportados por el follaje en los tratamientos con y sin lom-brices no beneficiaron el crecimiento del sorgo: en el circulo de correlación obtenido con el análisis de componentes principales (87% de inercia en los primeros dos ejes), se observa claramente como el nitrógeno total se separó de la biomasa y altura del sorgo, y estas (altura y biomasa del sorgo) estuvieron correlacionadas con el tipo de fibras de las hojarascas. Las especies D, C y P a pesar de aportar las mayores cantidades de N, no favorecieron al cultivo, mientras que B y G con bajos contenidos de este nutri-mento, presentaron las mayores producciones de materia seca (Cuadro I y Fig. 1).

Figura 1. Efecto de la adición de hojarasca de D. cuneata (D), B. simaruba (B), C. gaumeri (C), R. longiloba (R), G. floribundum (G) y P. piscicula (P) y lombrices (+L) en la biomasa del sorgo a los 90

días de crecimiento. En a, b y c con α = 0.5 y P < 0.001.


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Figura 2. Efecto de la adición de hojarasca de D. cuneata (D), B. simaruba (B), C. gaumeri (C), R. longiloba (R), G. floribundum (G) y P. piscicula (P) y lombrices (+L) en la altura del sorgo a los 90

días de crecimiento, con α = 0.5 y P < 0.001.

Figura 3. Efecto de las lombrices de tierra en la altura y biomasa total del sorgo a 90 días de desarrollo. Tratamientos con (L) y sin D. bolaui (N).


234

Figura 4. Efecto de la hojarasca de D. cuneata (D), B. simaruba (B), C. gaumeri (C), R. longiloba (R), G. floribundum (G) y P. piscicula (P) en la altura y biomasa del sorgo a los 90 días de desarrollo.

Figura 5. Representación en el plano factorial de las diferentes hojarascas después de un análisis en componentes principales (p:0.2) usando las variables del follaje (N = nitrógeno, P = Fósforo, FDA = fibra detergente acida, FDN = Fibra detergente neutra, Fen = Fenoles) y los parámetros del sorgo con

y sin lombrices (AS = altura del sorgo sin lombrices, ASL = Altura del sorgo con lombrices, MS = materia seca del sorgo sin lombrices, MSL = materia seca del sorgo con lombrices y L = biomasa de

lombrices)


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El incremento de la biomasa de individuos de D. bolaui (lombriz epigea) fue inde-pendiente del crecimiento del sorgo: en el circulo de correlación se observa como se separó la biomasa de esta lombriz de todos los demás parámetros (Fig. 5a).

Los compuestos polifenólicos no mostraron un efecto inhibitorio en el crecimien-to de las poblaciones de las lombrices y los follajes de C y R promovieron un aumento en la densidad y biomasa de las lombrices (Fig. 6). Las lombrices aplicadas en el tratamiento L se murieron y otras escaparon por falta de recursos alimenticios.

Figura 6. Efecto de la adición de D. cuneata (Dios), B. simaruba (Burs), C. gaumeri (Caes), R. longiloba (Ran), G. floribundum (Gym) y P. piscicula (Pisc) en la densidad y biomasa de lombrices (g

por maceta). Letras iguales no son significativamente diferentes (P < 0.05).

DISCUSIÓNComposición química del follaje de árboles forrajerosEn los estudios de calidad de hojarasca se ha reconocido que la variación de las con-diciones ambientales del sitio puede tener un efecto considerable en la composición


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química de la hojarasca generada por diferentes individuos de la misma especie de árboles (Berg & Tamm 1991). Por lo tanto, la composición química de los árboles depende de muchos factores tales como la especie, parte de la planta, la proporción de hojas y tallos, edad del tejido, frecuencia de poda, clima y suelo (Palm 1995). En este estudio se utilizó follaje fresco que difiere de la hojarasca en que no ha traslocado sus nutrimentos. Por esta razón, se considera con un mayor valor nutrimental (Cons-tantinides & Fownes 1994).

Efectos del follaje y de las lombrices de tierra en el crecimiento del sorgoLas lombrices usadas (D. bolaui) beneficiaron el crecimiento del cultivo de sorgo. Sin embargo, el efecto varió según el tipo de follaje usado. Hartemink & O’Sullivan (2001) sugieren que los diversos tipos de follaje presentan diferentes patrones de des-composición y mineralización que afectan la fertilidad en diferentes niveles. Varios estudios realizados por Lavelle et al. (1994) muestran que la calidad de la materia orgánica aportada al suelo, determina las tasas de crecimiento de las poblaciones de oligoquetos, que repercuten en la fertilidad del suelo. Cheshire & Griffits (1989) sugieren que la actividad de estos organismos acelera la liberación de los nutrimentos de residuos vegetales, pero el efecto en las plantas depende de la composición quími-ca del material orgánico aplicado y de las propiedades del suelo.

En este estudio las lombrices beneficiaron al cultivo cuando se combinaron con follaje de G, B y P, en comparación con los tratamientos de solo follaje. Entre los folla-jes aplicados con lombrices, los mejores resultados se obtuvieron con G y B, tal vez por los mayores contenidos de fósforo y la dinámica de la mineralización del follaje.

Por ser de origen cárstico, los suelos del estudio contienen altos contenidos de calcio intercambiable (46.55 cmol kg-1 de Ca) que puede formar uniones covalentes con los escasos fosfatos disponibles (1.66 mg kg-1 de P), limitando con esto la absorción de fósforo por las plantas (Weisbach et al. 2002, Bautista et al. 2003, 2005). Es posible que el mayor contenido de fósforo en el follaje de G y B, así como su menor calidad reflejada por los mayores valores de FDA/N ocasionen una descomposición más lenta, pero en sincronía con las necesidades nutrimentales del sorgo (Bautista et al. 2008).

Es importante recalcar que los datos se tomaron a los tres meses, después de esta-blecerse el cultivo (inicio de la floración) y no se esperó hasta la cosecha. Brown et al. (1999) indican que los beneficios de las lombrices se pueden observar muchas veces en el rendimiento de la producción; sin embargo, el efecto benéfico de las lombrices en el crecimiento del sorgo en este estudio está claro y la mayor biomasa vegetal probablemente se reflejaría en una mayor producción de granos.

Efecto del follaje en el crecimiento de las lombricesLos resultados del presente estudio muestran el efecto desfavorable del incremento de la proporción FDA/N en la densidad de los oligoquetos. Estudios realizados por


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Tian et al. (2000) sugieren que las especies como Chromolena odorata que producen hojarasca con contenidos bajos de polifenoles y altas concentraciones de nitrógeno favorecen las poblaciones de lombrices debido a que los recursos con un mejor gra-do de palatabilidad hacen que su descomposición sea mas rápida. En este estudio el follaje de los árboles forrajeros con altos contenidos de compuestos solubles y bajas concentraciones de fibras lignificadas como R y C favoreció la población de lombri-ces pero no al crecimiento de los cultivos.

En este estudio se encontró también que existen especies arbóreas como R y C que pueden beneficiar a la fauna edáfica, en este caso a las lombrices, de manera inmediata al liberar nutrimentos (bajos valores de FDA/N) con más facilidad, ayu-dando a iniciar el ciclo de descomposición de la materia orgánica y mineralización de nutrimentos, tal como lo señala y recomienda Ganihar (2003). De esta manera, al diseñar los sistemas agroforestales es recomendable la combinación de especies ar-bóreas para fomentar la diversidad en la calidad de los sustratos para que los sistemas sean estables ecológicamente (Swift 1985, Khanna, 1998).

El presente estudio encontró que de las seis especies evaluadas, la aplicación del follaje de dos de ellas (B. simaruba y G. floribundum) sin lombrices y tres de ellas (G. floribundum, B. simaruba y P. piscipula) con lombrices favorecieron el crecimiento del sorgo. G. floribundum y B. simaruba presentaron altos contenidos de material fi- broso y fósforo, que favorecieron el crecimiento del cultivo. Los árboles forrajeros que aportan follaje con bajas concentraciones de fibras lignificadas como R. longiloba y C. gaumeri favorecieron a las poblaciones de D. bolaui y no al crecimiento del sorgo. En el grupo de tratamientos con lombrices, el follaje de P. piscipula y D. cuneata mantuvo poblaciones favorables de lombrices, pero no beneficiaron a las plantas.

AGRADECIMIENTOSA los fondos mixtos Yucatán proyecto YUC-2003-C0-054 y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología por la beca a MA. A Hilda Rivas por el apoyo técnico. A dos revisores anónimos por sus valiosos comentarios que permitieron modificar y mejo-rar profundamente el artículo.

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241

MODIFICATION OF ROOT DENSITY IN POT EXPERIMENTS WITH TWO TROPICAL EARTHWORM SPECIES

George G. Brown,1 André Kretzschmar2 & José C. Patrón31Embrapa Florestas, Estrada da Ribeira, km. 111, C.P. 319, Colombo, PR, 83411-000, Brazil. e-mail:

[email protected]étrie, Site Agroparc, 84914, Avignon, France. e-mail: [email protected]

3Centro de Investigaciones en Ciencias Microbiológicas, Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, A.P. 1622, Puebla, Pue., 72000, Mexico.

e-mail: [email protected]

Brown, G. G., A. Kretzschmar & J. C. Patrón. 2010. Modification of root density in pot experiments with two tropical earthworm species. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 241-259.

ABSTRACT. Three greenhouse experiments were performed to assess the role of two common tropical geophagous endogeic earthworm species, Pontoscolex corethrurus and Polypheretima elongata, on root density of several plant species in two soil types, a clayey Andosol and a sandy Alfisol, from Veracruz, Mexico. The equivalent of about 12 kg dry soil were placed into 20 l plastic pots and 3-14 individuals were inoculated to pots planted with common beans (Phaseolus vulgaris), Brachiaria decumbens pas-ture grass under four P fertilization regimes (0, 1.6, 8.4 and 10 kg P ha-1) and maize (Zea mays) with or without surface residues. Pots received only one species of earthworms (either P. corethrurus or P. elon-gata). At harvest, the pots were cut in half and a transparent plastic sheet (overheads) used to draw root and earthworm structures (burrows, casts) in vertical and horizontal (every 5 cm) planes. The drawings were scanned, binarized and submitted to image analysis techniques to determine the density of roots, casts and burrows. Root density was generally higher and there was a trend for more even distribution of roots in the soil, both horizontally and vertically, in the presence of earthworms. Nevertheless, few relationships were observed between root density and shoot biomass or the density of earthworm casts and burrows. A more diffuse (less aggregated) root distribution due to earthworms may aid plants in resistance to stress, although the induced changes in the root system may not necessarily lead to greater yields.Key words: Rhizosphere, earthworm-plant interactions, plant growth, root distribution.

Brown, G. G., A. Kretzschmar & J. C. Patrón. 2010. Cambios en la densidad de raíces en experimentos en vaso con dos especies de lombrices tropicales. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 241-259.

RESUMEN. Se realizaron tres experimentos de invernadero para evaluar el efecto de dos lombrices de tierra geófagas comunes en los trópicos, Pontoscolex corethrurus y Polypheretima elongata, sobre la densidad de raíces de diversas plantas, en dos suelos, un Andosol arcilloso y un Alfisol arenoso, ambos del estado de Veracruz, México. Se colocaron 12 kg de suelo (peso seco equivalente) en cubetas de plástico de 20 l y se añadieron 3-14 lombrices en cubetas sembradas con frijoles (Phaseolus vulgaris),



Brown et al.: Modification of root density with tropical earthworms

242

Brachiaria decumbens (pasto) bajo cuatro regimenes de fertilización fosfatada (0, 1.6, 8.4 y 10 kg P ha-1) o maíz (Zea mays) con o sin residuos superficiales. Cada cubeta recibió apenas una especie de lombriz (P. corethrurus o P. elongata). En la cosecha, se cortaron las cubetas a la mitad y se dibujaron las estructuras de lombrices de tierra (galerias, turrículos) y las raíces en los planos vertical y horizontal (a cada 5 cm). Los dibujos fueron escaneados, binarizados y sometidos a análisis de imágenes para determinar la densidad de raíces, turrículos y galerías. En presencia de lombrices, la densidad de raíces fue generalmente mayor y hubo una tendencia de una distribución mas homogénea en el suelo, tanto en los planos vertical como horizontal. Sin embargo, se encontraron pocas correlaciones entre la densidad de las raíces y la biomasa aérea o la densidad de estructuras de lombrices. Una distribución mas difusa (menos agregada) de las raíces debido a la actividad de las lombrices podría ayudar a las plantas aumen-tando su resistencia al estrés, pero los cambios en el sistema radicular no se reflejarán necesariamente en mejores cosechas.Palabras clave: Rizósfera, interacciones lombriz-planta, producción vegetal, distribución de raíces.

INTRODUCTIONThe role of earthworms in modifying soil characteristics and plant production is by now well recognized. Over a century ago, Darwin (1881), in his last book, stated that “worm burrows ... greatly facilitate the downward passage of roots of moderate size; and these will be nourished by the humus with which the burrows are lined.” Since this initial work, many papers and books have been published on earthworm ecology and relationships with plants and soils, however few detailed descriptions on the in-teractions between earthworms and plant roots are available.

Roots and earthworms share the same general environment for their development, because in general, what is good for root growth of most plants in soil is also gener-ally good for earthworms (e.g., adequate moisture, little physical impedance, deep, nutrient and organic-rich soils). However, little is known of the direct links between root growth and earthworm distribution in soil. Some earthworm species appear to be very common in the soil zones in closest contact with plant roots (Rovira et al. 1987, Robertson et al. 1994), possibly indicating a preference of this region for their activities. Furthermore, roots are one of the main contributors of the principal food source of earthworms, organic matter (Brown et al. 2000). The higher C content and populations of microorganisms in the rhizosphere may well act as an attractant to earthworms, but there is little data available to support this notion.

While earthworm migration to and preference for the rhizosphere is still not clear-ly defined, conversely, plant root migration into earthworm burrows and casts has been better described. Proliferation of roots growing in earthworm casts has been often observed under field conditions in the tropics (Lavelle et al. 1998, G. Brown, personal observation). This is likely due to the high concentrations of readily-avail-able plant nutrients (especially N) in casts (Barois et al. 1999), which often exceed those available in the bulk (uningested) soil (Bartz et al. and Hernández-Castella-nos et al., this issue). Concentration of roots in earthworm burrows has also been commonly observed, particularly in lower (esp. B) soil horizons, where compaction


243

often limits root penetration (Kretzschmar 1978, Logsdon & Linden 1992). In this region, the percentage of roots in earthworm burrows versus those outside may be very high (Ehlers et al. 1983, Pitkänen & Nuutinen 1997, Sveistrup et al. 1997). The origin (and creator) of the original gallery occupied by the root has often been placed into question (Kretzschmar 1998, Springett & Gray 1997). That is, whether the earthworms first produced the gallery or whether it was previously created by a root or another organism and then used (and expanded) by earthworms is not gener-ally known, particularly in field situations. The answer to this dilemma is most likely that both earthworms and roots develop together, sharing the same general regions of growth and activity, and adapting their own strategies to cope with the soil environ-ment (Kretzschmar 1998).

Both earthworms and roots may thus benefit from each other’s presence and ac-tivities. The extent of this synergistic interaction and its spatio-temporal dynamics, however, are still largely unknown. The few studies performed so far have addressed primarily the overlap of earthworm and natural channels (macropores) with root pres-ence (e.g., Krebs et al. 1994, Kretzschmar 1978, Pitkänen & Nuutinen 1997, Hirth et al. 2005), the possible attraction of roots to earthworm channels (Hirth et al. 1997, Springett & Gray, 1997) and vice-versa (Hirth et al. 1998, Springett & Gray, 1997). Most of these experiments were performed in temperate regions, with pasture grasses and cereal grains and a limited number of earthworm species. Up to the present, to the authors’ knowledge, no study has been performed using tropical earthworm species. Therefore, to assess both the temporal and spatial dynamics of earthworm interac-tions with roots, three greenhouse experiments were performed, using two common tropical earthworm species, three plant species and multiple sample dates. In all ex-periments, the main objective was to measure plant growth and production, including root density and distribution in the profile and the influence of earthworms on these parameters.

MATERIAL AND METHODSThe materials, methods and experimental designs for the three trials performed are detailed in separate publications (Brown et al. 2004, Patrón et al. 1999). Thus we will only briefly state here the main points in the materials and designs used, referring in more detail to the methodology used to quantify and describe root density and distri-bution in soil.

Two soil types, one a clayey (40% clay, 40% silt, 10% sand) Andosol and the oth-er a sandy (82% sand, 10% clay, 8% silt) Alfisol were collected from the field by re-moving the top 10 cm. The former was taken from a tropical rainforest at the Estación de Biología Tropical “Los Tuxtlas” (18°35’ N and 95°04’ W, 380m alt.) and had 5.8% C, 0.5% N and a CEC of 30.3 cmolc dm-3. The latter, taken from a native-grass pasture located at La Víbora (18°50’ N 96°07’ W, 35 m alt.), was severely P-limited


244

and had only 0.9% C, 0.1% N and a CEC of 11.7 cmolc dm-3. More information on the chemical composition of these soils can be found in Hernández-Castellanos et al. (this issue). The soils were partly air-dried, sieved at 5 and then 2 mm and stored in burlap bags in the greenhouse.

Two pantropical geophagous endogeic earthworm species, Pontoscolex corethru-rus (Müller, 1857) and Polypheretima elongata (Perrier, 1872) were chosen for this study. P. corethrurus were taken from a pasture at Plan de las Hayas, from the Los Tuxtlas station and from the Centro de Investigaciones Costeras “La Mancha.” P. elongata were also collected at the latter site. Both species were placed for several days in the target soils in large plastic boxes before using them for the experiment.

About 12 kg (oven dry weight equivalent) soil was packed into 20-liter white plastic pots and watered to field capacity (pF 2.0). The sandy savanna soil required little water and was easily packed to 1.2 g cm-3 into the pots while the clayey forest soil due to its andic properties retained much water and was packed at a lower bulk density (0.8 g cm-3). Certified seeds of Phaseolus vulgaris (bean), Zea mays (maize) and Brachiaria decumbens (pasture grass) were purchased locally and planted in their respective pots. Selected pots planted with maize received 9 g each (equivalent to 1.36 T ha-1) of maize residues applied on the soil surface. Pots with grass had 0, 1.6 (surface-applied), 8.4 (injected into the root zone) or 10 kg ha-1 (injected + superfi-cial) P fertilizer. Control pots had no earthworms inoculated, and the pots with earth-worms received a mean of 9-10 P. corethrurus (150 indiv. m-2; 4 g wet weight, gut contents included, equivalent to approx. 60 g m-2) in treatments with beans or maize, or 3 P. elongata (50 indiv. m-2, 4 g wet weight) in treatments with beans. Pots with B. decumbens received either no earthworms, or 9-14 P. corethrurus (mean 150 indiv. m-2), weighing a total of about 7 g (110 g m-2). All the pots were placed in a ran-dom order in the greenhouse. The first two experiments were performed at Coatepec, Veracruz while the latter was performed at the Instituto Nacional de Investigaciones Nucleares (ININ), Salazar, Mexico. Ambient temperatures, plant heights and other parameters (plant health) were recorded every few days. The designs used for the three experiments are briefly shown in Table I.

Beans were harvested at 97 d, B. decumbens at 51 d and maize at 131 and 183 d. At each harvest date plant (height, number of leaves, shoot and root biomass) and earthworm (biomass, number) parameters and soil properties (bulk density, moisture and nutrient contents) were measured according to the methods detailed in Brown et al. (2004) and Patrón et al. (1999).

At each harvest date, the plastic pots were cut in half and clear plastic overheads were used to trace roots and earthworm physical structures (casts and burrows) on the vertical plane, using permanent ink markers of different colors. For beans and maize, additional cuts were performed every 5 cm on the horizontal plane; for beans there were three horizontal planes (5, 10, 15 cm) while for maize there were four (5, 10, 15,


245

20 cm; 131 d) or five (5, 10, 15, 20, 25 cm; 183 d) planes. Selected pots were chosen from each experiment according to the following criteria: both earthworms and plants were alive at harvest and (for beans and maize) grain was harvested. The number of replicates analysed in each experiment and treatment is shown in Table I.

The drawings were then scanned, producing a digitized black and white image which was then transformed into a binary image. On this image, earthworm structures and roots were separated creating two different files. Both files were then separately submitted to an image analysis technique using the shareware program NIH (Na-tional Institute of Health, USA) IMAGE which produced a grid of uniformly sized squares (with a definite number of pixels) to count the number of black pixels (roots & earthworm structures) in each square, thus giving an estimate of the mean root and earthworm structures density (mean number of black pixels per square).

The spatial distribution of roots (aggregated, uniform and random) was studied in two steps:

1. Variability of root density versus sampling size. The size of the squares used to calculate root density was progressively increased, producing a function, in which the variance (σ2) of the distribution of black pixels within the population of squares was related with the mean value and the size of the squares. This calculation is based on the notion of integral range (Lantuéjoul 2002), consid-ering the variation of the mean value over the whole grid instead of the varia-tion of the mean number of pixels, increasing with the size of the sampling square. The equation describing this function was:

1. σ2 = K * mean1. grid x

Table I. Brief summary of the experimental designs used in the study of earthworm-plant root interactions.

Plant Species Earthworm species

No. individuals

Biomass(g m-2)

Soil TypeTexture

Harvest(d)

n

Phaseolus vulgaris(Black beans)

P. corethrurusP. elongata

9-1030

56.160.5

Alfisolsandy loam

97 585

Brachiaria decumbens

P. corethrurus 9-140

110 Alfisolsandy loam

51 3 or 43 or 4

Zea mays (Maize) P. corethrurus 9-100

59.4 Andisolclay

131, 183 3, 43, 4

Zea mays (Maize)+ surface residues

P. corethrurus 9-100

59.4 Andisolclay

183 23


246

1. in which x is a power factor of the square grid size. A horizontal line would de-pict that σ2 is independant of grid size (which is true for x = 0, i.e. that the roots are homogeneously distributed). For the intermediate value of x, the shape of this function describes the randomness of the distribution of roots. A random distribution of pixels would provide a linear decrease of σ2 with increasing grid size. As the curve is steeper for the lower values of grid than for upper values, the distribution of roots should be aggregative at small distance.

2. Root spatial distribution. The type of root distribution was studied by using a procedure of dilation which is defined in the image analysis software of the NIH IMAGE program. Any white pixel which had three black pixels of the initial image in its neighborhood got the black value. As objects grew in size, they connected themselves and, consequently, the number of objects decreased. The decrease of object number was then fitted to a Weibull distribution and the two parameters α and β of this distribution were estimated by the least square method. An additional parameter K was estimated which described essentially the density of objects. A typical random distribution of objects would be ex-actly fitted by a linear regression and the fit to a Weibull distribution depicts the aggregative distribution of roots: roots are more numerous at short distance than would be expected with a stationary distribution. Parameter α indicated the mode of the distribution and the parameter β depicted the dispersion of the distribution.

The effect of earthworm additions on root density both in the horizontal (differ-ent depths) and vertical planes was assessed by comparing the means with the ap-propriate controls using ANOVA. The relationship between root density and various other plant parameters (root and shoot biomass, root/shoot ratios), as well as with the density of earthworm structures was explored using linear regression. The regression coefficients of the different treatments obtained from the distribution calculations were also compared using ANOVA. All analyses were performed using the software package SuperAnova® (Abacus Concepts).

RESULTSRoot densityThe main results of the ANOVA on root density in each experiment are summarized in Table II. In the vertical plane, significant differences were observed only for the experiment with B. decumbens, while in the horizontal planes, differences were ob-served for the beans and maize with residues (183 d) and for maize without residues at 131 d (only mean density over whole horizontal profile).

In the beans, P. elongata significantly increased root density in the vertical plane (Fig. 1), while for P. corethrurus the difference was not significant. On the other


247

hand, mean root density in the horizontal cuts was significantly higher for both earth-worm species (Fig. 1). At 5 cm in the horizontal cuts, significantly more roots were found in both earthworm treatments compared to controls (Fig. 2).

Figure 1. Vertical and horizontal density of bean roots at the final harvest (97 d) in the presence or absence (control) of P. corethrurus or P. elongata. Different letters above bars indicate significant

differences (P < 0.05) between treatments, within each type of cut (vertical, horizontal).

Table II. Results of the ANOVA for the presence of earthworms on mean root density in the vertical and horizontal planes and at each depth of the horizontal cuts, for each experiment. ns = not

significant, df = degrees of freedom, p = level of significance of F test.

Plane and Experiment df F p

VerticalPhaseolus Beans 2 2.5 nsB. decumbens 7 13.6 0.0001Maize no Res. 131 d 1 0.04 nsMaize no Res. 183 d 1 0.27 nsMaize+Res. 183 d 1 2.81 nsHorizontalPhaseolus BeansDensity at depth

28

4.61.87

0.02ns

Maize no Res. 131 dDensity at depth

17

6.571.92

0.02ns

Maize no Res. 183 dDensity at depth

19

0.40.42

nsns

Maize+Res. 183 dDensity at depth

19

22.93.65

0.00010.01


248

In the maize without residues, root density in the horizontal and vertical planes increased slightly from 131 to 183 d (Fig. 3), and at 131 d density in the horizon-tal plane was significantly higher with P. corethrurus. Nevertheless, no significant differences were observed at 183 d between worm and no-worm treatments. In the maize+residues vertical densities were lower than without residues (Fig. 3). Signifi-cantly higher densities were observed with P. corethrurus in the horizontal plane but, in the vertical plane, these were not significantly different. Root density in the differ-

Figure 2. Distribution of bean root density with depth, in the presence or absence (control) of P. corethrurus or P. elongata. Asterisks (*) denote significant differences between earthworm and control

treatments at P < 0.05.

Figure 3. Vertical and horizontal density of maize roots at two harvest dates (131 and 183 d) without residues and with surface-applied maize residues at 183 d in the presence or absence (control) of P.

corethrurus. * = P < 0.05; *** = P < 0.001.


249

ent horizontal cuts (Fig. 4) revealed higher root density with P. corethrurus at almost all depths in the treatment with residues at 183 d. In the treatment without residues at 183 d no significant differences were observed and at 131 d higher density due to earthworm presence was only found at 20 cm depth.

Root density values of B. decumbens (Fig. 5) were closer to those of beans than of maize, probably due to the shorter length of the experiment. Fertilization increased mean root density significantly, and the highest densities were obtained in the no-worm treatments with 8.4 and 10 kg P ha-1 (Fig. 5). At these fertilization levels, root density was significantly lower in the presence of earthworms. No difference was observed between density with or without earthworms at 0 or 1.6 kg P ha-1.

The results of regressions using plant production parameters and mean overall horizontal and vertical root densities (from all treatments combined or earthworm treatments alone) are shown in Table III. With beans vertical and horizontal densities were significantly (and positively) related with shoot and root biomass. Earthworm effects were only significant when relating vertical density with root biomass in the presence of P. elongata, or when relating horizontal density with root biomass in treatments with P. corethrurus. In pots with B. decumbens, regressions between ver-tical root density with shoot and root biomass and shoot/root ratios were significant using all data and treatments with P. corethrurus. In maize without residues at 131

Figure 4. Density distributions of maize roots in horizontal cuts through the pot profile in the presence or absence (control) of P. corethrurus, with or without surface-applied maize residues at two harvest

dates (131 and 183 d). * = P < 0.05; *** = P < 0.001.


250

Figure 5. Density of Brachiaria decumbens roots in the presence or absence (control) of P. corethrurus under four P fertilization regimes (0, 1.6, 8.4 or 10 kg ha-1). Different letters above bars

indicate significant differences (P < 0.05) between treatments.

Table III. Correlation coefficients of linear regressions of vertical and horizontal root densities with plant parameters for beans, B. decumbens and maize, using data from all treatments combined or

earthworm treatments separately. Statistical significance as follows: *** P < 0.001; ** P < 0.01; * P < 0.05, ns = not significant, ND = not determined. Regression analysis was only performed when n > 4.

Correlation coefficients

Plant (date) Parameter Treatments n Vertical Horizontal

Phaseolus beans Root biomass All combinedP. corethrurus

P. elongata

1858

0.64**ns

0.79*

ns0.89*

nsShoot biomass All combined 18 ns 0.58*

B. decumbens Root biomass All combinedP. corethrurus

2512

0.69***0.73**

ND

Shoot biomass All combinedP. corethrurus

2512

0.84***0.77**

ND

Shoot/Root All combinedP. corethrurus

2512

0.78***0.70*

ND

Maize (183 d) Root biomass All combinedP. corethrurus

84

0.84**ns

0.88**ns

Shoot/Root All combinedP. corethrurus

84

-0.89**ns

-0.84**-0.96*

Maize+Residues (183 d)

Root biomass at diff. depths

All combined 25 ND 0.63***

Shoot/Root All combined 5 ns -0.99**Grain biomass All combined 5 -0.95* ns


251

d, no significant effects were observed for any of the parameters studied. At 183 d in treatments without residues, root density was significantly related with root biomass and shoot/root ratios (negative). Significant effects of P. corethrurus were only ob-served on shoot/root ratios (negative). In the presence of residues, few relationships with root density were observed; positive with root biomass and negative with shoot/root ratios using horizontal data, and negative with grain yield using vertical data for all treatments.

Earthworm structure densityThe mean density of earthworm structures (casts and burrows) in the different experi-ments and treatments is given in Table IV. Few earthworm structures were visible in the vertical plane of pots with B. decumbens. Similarly, in the 131 d harvest of maize, density of structures was low, although it varied with depth; highest density was ob-served at 15 cm and lowest at 5 cm. At 183 d without residues, density of earthworm structures in both vertical and mean horizontal planes was smaller than with residues; furthermore, at each horizontal plane, density with residues was higher than without. At the 10 and 15 cm plane, densities were the highest, indicating this region as their preference for activity. The mean obtained from the horizontal cuts was higher than with the vertical in the treatment with residues, perhaps indicating relatively greater vertical activity. With beans, structure density increased with depth, from a mean of 11.0 and 2.0 at 5 cm with P. corethrurus and P. elongata, to 30.2 and 18.9, respec-tively at 15 cm. Mean density in the vertical plane tended towards higher values than obtained in the horizontal plane, in presence of both species, indicating relatively greater horizontal activity.

The regressions of earthworm structure densities with root densities and other plant parameters revealed very few relationships. For the horizontal structure density, root density of beans in pots with P. elongata was negatively related to earthworm structures (r = -0.42, p < 0.05). For the vertical structure density, bean shoot and pod biomass were strongly related to P. corethrurus structures (r = 0.96, p < 0.01 and r = 0.97, p < 0.05, respectively). In maize pots without residues at 183 d the biomass of shoots was strongly related to earthworm structure density in the horizontal plane (r = 0.99, p < 0.05). For B. decumbens, no significant relationships were observed for either planes (vertical or horizontal).

Root spatial distributionThe use of the variance-vs-density parameter for the description of root distribution can be illustrated as shown in Table V. The effect of the presence or absence of resi-dues is depicted by the fact that, in absence of residues, the parameter K decreases with depth (showing the decrease of root density, where at the same time the param-


252

Tab

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34.9

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6.7)


253

eter x increases with depth, showing that the aggregated distribution is more marked with depth. The introduction of earthworms disturbs the effect of depth on root den-sity and erases the effect of aggregated distribution; the global effect of earthworms seems to be a randomization of root densities which favors the efficiency of soil exploration by roots.

When the second method of root distribution description was used, in treatments with and without earthworms in maize, no clear tendency was observed; neverthe-less, in Fig. 3 and 4 there was a clear difference between vertical and horizontal cuts. In the latter, the parameter β decreased with α (linked to density), meaning that with increasing number of root fragments, the more aggregated was their distribution.

DISCUSSIONRoot morphology at a given time is a function of plant genotype, past and present soil properties, and plasticity of the given phenotype, i.e. genotype x environment inter-actions. Changes in environmental conditions such as soil structure, texture, water

Table V. Variation with depth and effect of residue application and earthworm presence in maize on the values of K and x for the model

Variance vs. Density.

Residue treatment

Earthworm treatment

Depth (cm)

K x

No residues control 510152025

41.6832.0230.7123.1925.35

0.540.540.560.580.58

No residues +earthworms 510152025

36.1630.9531.0635.3236.05

0.560.570.540.520.59

+Residues Control 510152025

22.3517.5216.8511.4510.41

0.570.580.600.570.59

+Residues +earthworms 510152025

40.2026.6031.3027.5029.20

0.5370.6

0.5470.5730.534


254

and nutrient availability, temperature, microbial and faunal populations and activity, carbon and additional energy inputs can affect root growth of a given plant (Smucker 1993). Roots can sense soil water, nutrient and mechanical conditions and send sig-nals (including various plant hormones) to shoots, which can ultimately regulate plant growth (Aiken & Smucker 1996). Since nutrients and water are supplied by the root system to the shoot, it is the density, distribution and activity of roots which largely determine plant production (Brown & Scott 1984).

Root systems consisting of mostly fine roots (such as those of grasses), develop greater surface areas and root densities at lower relative C costs to the plant (Eissenstat 1992) and permit a better utilization of soil resources and resistance to stress. In the present experiment, the fibrous root system of maize with extensive lateral branching (many secondary roots) resulted in much higher root densities than with beans or B. decumbens. The earlier harvest of the latter plant and the different rooting strategy of the former (tap-rooted dicotyledonous, deeper and fewer roots) are probably the main factors responsible for these differences, although the difference in fertility of the soils used and earthworm activity may also play a role in the observed differences. The presence of residues in maize treatments reduced root density, particularly in the top 10 cm. This could be due to the higher availability of nutrients leaching from the residues or to greater protection from wetting-drying cycles, which tend to increase root branching (Smucker & Aiken 1992).

If denser root systems favor plant performance (Eissenstat 1992), a positive rela-tionship between root density and plant yields should result. These relationships were in fact, generally observed in most of the present experiments, although in some cases the relationships were not so clear cut and regressions were not significant. Further-more, the effects were not always the same for different plant parts and their relative biomass. For instance, with maize at the 183 d harvest, the relationships between root biomass and root density were positive, but the relationship with root:shoot ratios was always negative, indicating that higher root densities, i.e., higher energy of the plant invested in root growth, resulted in lower shoot yields (Brown et al. 2004). Conversely, with B. decumbens, positive relationships were observed between root density and root and shoot biomass and root:shoot ratios, despite earthworm-induced decreases in root density in some treatments.

Earthworm effects on root density were mainly positive with maize and beans, indicating a greater volume of soil being exploited by the plant in these treatments. With beans earthworms, particularly P. elongata, had significant (positive) effects on plant height, shoot and root growth, but no effects on bean grain yields (Brown et al. 2004). On the other hand, with maize, earthworm effects on plant yield parameters were frequently negative compared with no-earthworm controls (Brown et al. 2004). Perhaps in the treatments with earthworms, the greater investment in roots was to the detriment of shoot and grain biomass. Furthermore, the natural richness (fertility) of


255

this forest soil and the lower need of the plant for high investment in root production may mean that the earthworms were tilting the plant energy investments towards less useful root production.

With B. decumbens earthworm effects on root density were negative at the two higher fertilization levels. Furthermore, earthworm activity (as observed in the densi-ty of earthworm burrows and casts) in this experiment was slightly negatively related with root density, indicating that treatments with more earthworm activity had lower root densities. Root biomass however, was only negatively affected by earthworms in the treatment with the highest fertilization level (Patrón et al. 1999). In this treatment, both earthworms and fertilization also decreased VAM infection of roots reducing any possible benefits of this symbiosis to the plant (Patrón et al. 1999, Brown et al. 2000).

Not always have earthworm activities and positive effects on root density been positively related with plant yields. For instance, in Dutch apple orchards, van Rhee (1977) found a greater number of small (<0.5 mm diam.) roots in orchards inoculated with earthworms, but few differences in apple yields. On the other hand, many pre-vious experiments have reported earthworm-induced increases in root growth and biomass both in field and greenhouse experiments, although roots generally received less attention than the above ground parts in most trials (Brown et al. 1999, Scheu 2003). In no-tillage agroecosystems, Edwards & Lofty (1978, 1980) and Springett (1985) showed that root biomass increases and depth distributions depended on the earthworm species present. Anecic species such as Aporrectodea longa and Lumbri-cus terrestris increased root biomass at greater depths than shallow burrowing spe-cies. This is likely because anecic species burrow more vertically and produce deeper channels which roots can follow (Ehlers et al. 1983). Roots can also enter and follow the mostly horizontal burrows produced by geophagous endogeic species such as the two species used in the present experiment, and the probability of encountering these channels is likely to be higher than that of encountering vertical burrows (Tisdall & McKenzie 1995). In the present experiment roots were often found in earthworms burrows, particularly in the experiment with beans. More research is needed to deter-mine the reasons why roots choose to follow burrows in some soils and not in others, and which type, size, abundance, distribution and orientation of burrows is best for the growth of a particular plant.

Root maps and spatial analysis of roots in the field have shown that root distribu-tions are seldom uniform (homogeneous) and are often clustered along pedon faces and biopores (Smucker 1993). These heterogeneous (and often aggregated) distribu-tions can result from compaction and regions rich in water and nutrients (Pierret et al. 2007). This spatial clustering results in a lower soil volume exploited by the roots and can increase the potential for greater biotic and abiotic stress (Smucker 1993). In the present experiment, roots were not uniformly distributed and earthworms had little


256

effect on root distribution, but when significant differences occurred, the roots tended to be slightly more homogeneously distributed (less aggregated) in the earthworm treatments. The reasons for these differences in root distribution due to earthworm ac-tivity are not known. The soil-mixing activities of earthworms may be considered as a soil homogenization process, but only when the soil is in a heterogeneous state (not the case in the present experiment). In contrast, the creation of hot-spots of nutrient availability (castings) and galleries within the soil (burrows) are activities which may lead to a concentration of roots, increasing heterogeneity (and aggregation). Ultimate-ly, it is the balance of these two types of activities (homogenization and aggregation), as affected by the earthworm community, plant(s) and soil type in question, which will dictate the effects of earthworms on plant root density and distribution in soil.

In the present paper, we have shown that earthworms affected both vertical and horizontal root density in soil, with a tendency to create more even root distributions. Thus, plants growing in the presence of earthworms may benefit not only from pos-sible changes in soil structure (aggregation, biopores for root elongation), fertility (higher nutrient content in casts) and biological characteristics (populations of patho-gens, parasites and beneficial organisms), but also from a higher root density in some instances, and a consequently greater volume of soil under exploitation by roots. This, in addition to a more even distribution of roots in the soil profile, and a concen-tration of roots in burrows and casts may all play an important role in enhancing plant resistance to stress in the presence of earthworms. In fact, root density measurements were generally well correlated with root biomass, although in only a few cases was it related with shoot biomass.

We are still far from understanding the way in which plant roots and earthworms interact, and what effects this will have on yields. This is largely because even the mechanisms responsible for root branching and the photosynthetic costs associat-ed with the production and maintenance of these branches are essentially unknown (Smucker 1993). Furthermore, there is still much to learn about the impact of earth-worms on soil physical, chemical and biological soil properties and the stability, durability and spatial distribution of these effects. Computer Assisted Tomography (CAT-scanning) (e.g., Capowiez et al. 1998, Langmaack et al. 1999), mini-rhizotrons (Springett & Gray 1997) and other non-destructive descriptive techniques that can be repeated in time, combined with destructive sampling and image analysis are a good start in describing interactions of earthworms and roots (Krebs et al. 1994, Hirth et al. 1997, Springett & Gray 1994). However, there is also need for even more basic re-search since earthworm burrowing behavior in different soils, the composition of the linings, the amount of below vs. above-ground castings, the chemical, physical and microbiological characteristics of casts and their changes over time and the amount of overlap of earthworm activity with rhizospheres of different plants are still unknown for many earthworm species, particularly in tropical regions.


257

ACKNOWLEDGEMENTSThe authors would like to thank I. Barois, E. Aranda, S. Irisson, A. Martínez, A. Angeles, J. Bueno, G. Pérez, J. Huesca, Ana Maria, Ing. Fabre, T. Goszczynski, D. Rosalio, P. Sánchez, J. Benitez, C. Gutiérrez, M. Brossard and others who helped at various stages of these experiments. The comments of four anonymous review-ers are gratefully acknowledged. Financial resources and/or facilities for the present work were provided by the EU (STD-3), IRD (ex-ORSTOM), INRA, the Instituto de Ecología, A.C., CONACYT, ININ, UNCADER and CNPq.

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261

SOBREVIVÊNCIA, PRODUÇÃO E ATRIBUTOS QUÍMICOS DE COPRÓLITOS DE MINHOCAS EM UM LATOSSOLO

VERMELHO DISTROFÉRRICO (OXISOL) SOB DIFERENTES SISTEMAS DE MANEJO

Marie Luise Carolina Bartz,1 Antonio Carlos Saraiva da Costa,2 Cássio Antonio tormena,2 Ivan Granemann de souza Jr.2 & George G. Brown31Universidade Estadual de Londrina. Rodovia Celso Garcia Cid, PR 445 Km 480, Caixa Postal

6001,CEP 86051-990, Londrina, Paraná, Brasil. E-mail: [email protected] Estadual de Maringá. Av. Colombo 5760, CEP 87020-190, Maringá, Paraná, Brasil. E-

mail: [email protected], [email protected], [email protected] Florestas. Estrada da Ribeira, km 111, CEP 83411-000, Curitiba, Paraná, Brasil. E-mail:

[email protected]

Barz, M. L. C., A. C. S. da Costa, C. A. Tormena, I. G. de Souza Jr. & G. G. Brown. 2010. Sobrevivência, produção e atributos químicos de coprólitos de minhocas em um Latossolo Vermelho distroférrico (Oxisol) sob diferentes sistemas de manejo. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 261-280.

RESUMO. As atividades das minhocas modificam processos chave no solo e suas populações são im-pactadas pelo manejo do solo e da cultura, que afeta o suprimento de energia, nutrientes e o estado quí-mico dos solos. Desta forma, foram avaliados a sobrevivência, a perda de peso, a produção de coprólitos e os efeitos das espécies Pontoscolex corethrurus e Amynthas gracilis sobre os atributos químicos de um Latossolo Vermelho distroférrico (LVdf) (Oxisol) sob diferentes sistemas de manejo. Solo seco ao ar, peneirado e umedecido de uma mata nativa (MT), dois agroecossistemas de plantio direto (PD e PDS) e uma pastagem (PT) foram utilizados para o cultivo. As minhocas foram incubadas em sala escura com temperatura controlada para as avaliações biológicas e obtenção dos coprólitos. Pontoscolex corethrurus se adaptou bem aos tratamentos, apesar da perda de peso em todos os tratamentos e nos tratamentos PD e PDS os indivíduos terem regredido ao estado juvenil. Amynthas gracilis não se adaptou bem aos tratamentos utilizados, resultando em baixas taxas de sobrevivência e altas perdas de peso. As maiores produções de coprólitos foram observadas no tratamento MT para as duas espécies, enquanto as menores ocorreram em PD e PDS para P. corethrurus e em PT para A. gracilis. Os coprólitos produzidos foram significativamente enriquecidos por cátions trocáveis, carbono orgânico total, fósforo e enxofre, e houve aumento nos valores de pH e bases, comparados com o solo controle. Observou-se que a atividade das espécies no LVdf pode alterar significativamente os teores de nutrientes disponíveis nesses sistemas de manejo, apesar de não terem se desenvolvido bem (perda de peso).Palavras chave: Pontoscolex corethrurus, Amynthas gracilis, fertilidade do solo, agroecossistemas



Bartz et al.: Efeito de minhocas sobre a fertilidade do solo

262

Barz, M. L. C., A. C. S. da Costa, C. A. Tormena, I. G. de Souza Jr. & G. G. Brown. 2010. Supervivencia, producción y atributos químicos de heces de lombrices de tierra en un Latosol Rojo distroférrico (Oxisol) bajo diferentes sistemas de manejo. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 261-280.

RESUMEN. Las actividades de las lombrices modifican procesos clave en el suelo y sus poblaciones son afectadas por el manejo del suelo y del cultivo, que afecta el suministro de energía, nutrientes y el estado químico de los suelos. De esta forma, fueron evaluados la supervivencia, la pérdida de peso, la producción de deyecciones y los efectos de las especies Pontoscolex corethrurus y Amynthas gracilis sobre los atributos químicos de un Latosol Rojo distroférrico (LVdf) (Oxisol) bajo diferentes sistemas de manejo. Se utilizaron para el cultivo suelo seco al aire, tamizado y humectado de un bosque nativo (MT), dos agroecosistemas de siembra directa (PD y PDS) y un pastizal (PT). Las lombrices fueron incubadas en sala oscura con temperatura controlada para las evaluaciones biológicas y obtención de deyecciones. Pontoscolex corethrurus se adaptó bien a los tratamientos, a pesar de la pérdida de peso en todos los tratamientos y en los tratamientos PD y PDS los individuos retrocedieron al estado juvenil. Amynthas gracilis no se adaptó bien a los tratamientos utilizados, demostrando bajas tasas de supervivencia y ele-vadas pérdidas de peso. Las mayores producciones de deyecciones se observaron en el tratamiento MT para ambas especies, mientras que las menores ocurrieron en PD y PDS para P. corethrurus y en PT para A. gracilis. Las deyecciones producidas fueron mucho más ricas en cationes intercambiables, carbono orgánico total, fósforo y azufre y hubo aumento en los valores de pH y bases, en comparación con el suelo control. Se observó que la actividad de las especies en el LVdf puede alterar significativamente los contenidos de nutrientes disponibles en esos sistemas de manejo, a pesar de no haberse desarrollado bien (pérdida de peso).Palabras clave: Pontoscolex corethrurus, Amynthas gracilis, fertilidad del suelo, agroecosistemas

INTRODUÇÃOAs minhocas são engenheiros do ecossistema que modificam os atributos e processos do solo onde quer que estejam presentes. Elas podem ser encontradas na maioria dos ambientes, embora sua presença, muitas vezes, tem sido relacionada à umidade do solo e disponibilidade de matéria orgânica (Lee 1985). As atividades das minhocas, produção de coprólitos, túneis e galerias, exercem influência significativa sobre a agregação do solo, remoção de restos vegetais, decomposição da matéria orgânica e ciclagem de nutrientes (Lee & Foster 1991, Martin 1991, Edwards & Bohlen 1996). Quando se alimentam, elas selecionam matéria orgânica na ingestão e a misturam com materiais inorgânicos do solo. Esta mistura passa pelo trato intestinal e é excre-tada na forma de coprólitos, contribuindo para a agregação do solo e disponibilidade de nutrientes quando os coprólitos envelhecem, estabilizam e se quebram.

As minhocas são, provavelmente, os invertebrados mais importantes no estado inicial da reciclagem da matéria orgânica em muitos solos. Os hábitos alimentares das diferentes espécies influem nos efeitos sobre a fragmentação e incorporação da matéria orgânica dentro do solo. Da matéria orgânica ingerida pelas minhocas, so-mente uma pequena porcentagem é assimilada – de 2 a 20%, dependendo da espécie e da quantidade e qualidade do material ingerido (Lavelle 1988) – sendo o resto depositado nos coprólitos. As minhocas terrestres têm um papel muito importante


263

na regulação da dinâmica da matéria orgânica do solo, podendo acelerar ou diminuir a taxa de mineralização mediante sua influência na, e interação com as populações microbianas (Lavelle 1988), liberando nutrientes essenciais para as plantas e asse-gurando um bom aproveitamento das reservas húmicas dentro do solo (Lee 1985, Edwards & Bohlen 1996).

Devido aos seus efeitos na estrutura física do solo e disponibilidade dos nutrien-tes, as minhocas podem ter importantes efeitos sobre o crescimento das plantas e a produção agrícola (Brown et al. 2004); além disso, podem ser utilizadas como indi-cadoras de qualidade e poluição do solo e de perturbação nos ecossistemas (Stork & Eggleton 1992, Paoletti 1999). Portanto, as minhocas podem ser consideradas como um recurso biológico a ser manejado, devido aos seus serviços no ecossistema (La-velle et al. 2006).

No entanto, o papel que as diferentes espécies desempenham no ecossistema não é igual e depende de suas estratégias ecológicas, abundância e das propriedades e formas de manejo do ecossistema. Em ecossistemas naturais, minhocas invasoras podem ser uma ameaça ao funcionamento e à biodiversidade (Hendrix 2006). Porém, em agroecossistemas, a colonização por minhocas invasoras pode ser benéfica na maior parte dos casos, contanto que a invasão aos ecossistemas nativos adjacentes seja contida (Baker et al. 2006). No entanto, falta esta informação para a maior parte das mais de 960 espécies de minhocas conhecidas nos trópicos e para a maioria das mais comuns nos agroecossistemas da América Latina (Fragoso & Brown 2007). No Brasil, as espécies exóticas do gênero Amynthas e a espécie nativa peregrina Pontos-colex corethrurus (Müller 1857) têm sido amplamente difundidas, principalmente perto de centros urbanos, mas também em jardins e em agroecossistemas de pasta-gens e plantio direto (Brown et al. 2006).

Embora alguns estudos mostraram que estas espécies podem afetar tanto os atri-butos do solo como a produção vegetal (Peixoto & Marochi 1996, Kobiyama et al. 1995), seus efeitos sobre a fertilidade do solo e sua sobrevivência em solos argilosos altamente intemperizados, típicos do 3º planalto paranaense (uma das maiores regi-ões de produção de grãos do Brasil), ainda são pouco conhecidos.

Portanto, este estudo teve, como objetivo, avaliar a sobrevivência de minhocas e a produção e os atributos químicos dos coprólitos de duas espécies de minhocas (P. co-rethrurus e Amynthas gracilis) em um Latossolo Vermelho distroférrico proveniente de diferentes sistemas, natural e agrícolas, sob condições de laboratório.

MATERIAL E MÉTODOSAs áreas de coletas de solo foram: 1) Mata nativa (MT), com 150 ha e vegetação tipo Floresta Ombrófila Mista, característica da região Norte do Paraná, localizada na Fazenda Bulle, no município de Arapongas, Paraná; 2) Plantio direto (PD), consoli-


264

dado há 34 anos com 48 ha e soja já emergida, localizada na Fazenda Rhenânia, no município de Rolândia, Paraná. O histórico das três últimas safras segue a rotação de culturas: 2002/2003 - milho (Zea mays), no verão, e aveia (Avena strigosa), no inver-no; 2003/2004 - soja (Glycine max), no verão, e aveia, no inverno; 2004/2005 - soja, no verão, e milho safrinha, no inverno; e 2005/2006 - soja no verão. Anualmente são feitas aplicações de herbicidas e fungicidas na área para o controle de pragas e do-enças. Muito esporadicamente é utilizado inseticida, somente quando a infestação de insetos é muito alta e o controle através do manejo integrado de pragas não é efetivo; 3) Plantio direto subsolado (PDS) com 60 ha e soja emergindo, localizada na Fazenda Escalada, município de Arapongas. Nos últimos 5 anos, os plantios foram feitos sob plantio direto com a sucessão das culturas de soja no verão, e trigo (Triticum aesti-vum), no inverno. Antes do último plantio de soja foi feita subsolagem em toda a área, sendo todos os resíduos da cultura anterior incorporados ao solo, utilizando um sub-solador de três hastes. Anualmente são feitas aplicações de inseticidas, herbicidas e fungicidas para o controle de pragas e doenças; 4) Pastagem (PT) de capim brizantão (Brachiaria brizantha), estabelecida há 30 anos com 109,2 ha, localizada na Estância Santo Ângelo, município de Arapongas.

O solo das áreas foi classificado como um Latossolo Vermelho distroférrico (LVdf) (Embrapa 1999a), Oxisol (USDA, Soil Survey Staff 1994). Foram escolhidos dois pontos em cada área e coletados 60 kg de solo de cada um dos sistemas. A cama-da de palhada e restos vegetais foram retirados coletando-se somente solo a uma de profundidade de 0 - 20 cm. Os solos foram espalhados sobre bancadas para secagem ao ar, mantidos à sombra na Casa de Vegetação do Laboratório de Caracterização e Reciclagem de Resíduos (LCRR) da Universidade Estadual de Maringá (UEM) e, em seguida, peneirados a 4 mm. Os solos foram estocados em recipientes plásticos com tampa, em torno de 20 kg de cada sistema de manejo, e mantidos em uma sala ane-xa ao LCRR. Foi feita a caracterização química e física do LVdf de cada área. Para análise destes atributos, foram retiradas duas amostras de cada área após a secagem e peneiramento dos solos. Os resultados obtidos para os atributos químicos e físicos dos diferentes sistemas de manejo estão apresentados na Tabela I.

As espécies de minhocas utilizadas foram P. corethrurus (Pc) e A. gracilis (Ag). Foram coletadas em pomares da Fazenda Filantrópica da Sociedade Humanistas, no município de São Jerônimo da Serra, Paraná (1º cultivo), em jardins das Chácaras Durânia e Rolândia, localizadas no município de Rolândia (2º cultivo) e na horta do Departamento de Agronomia da Universidade Estadual de Maringá, localizada no município de Maringá (3º cultivo). Foram coletados, aproximadamente, 60 exem-plares de cada espécie, que foram selecionadas manualmente e mantidos no solo de origem até a chegada ao laboratório. No laboratório, foram mantidos no solo de ca-da sistema antes de serem inoculadas no experimento, pelo menos por uma semana para que os restos de solo do local de origem fossem eliminados. Foram utilizadas


265

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somente minhocas adultas das duas espécies. Exemplares extras foram mantidos em cultivos com solo de cada tratamento para reposição dos indivíduos mortos durante o experimento.

O delineamento experimental foi inteiramente casualizado (DIC), num fatorial de 3 (tratamentos de minhocas) × 4 (tratamentos de manejos), com 6 repetições. Foram utilizados solos provenientes de quatro sistemas (MT, PD, PDS e PT), com (Pc, Ag) e sem (0M) minhocas cada um e com seis repetições, totalizando 72 unidades de cultivo. Os seguintes tratamentos foram estabelecidos: Mata + P. corethrurus (MT + Pc), Mata + A. gracilis (MT + Ag), Mata sem minhoca (MT – 0M), Plantio Direto + P. corethrurus (PD + Pc), Plantio Direto + A. gracilis (PD + Ag), Plantio Direto sem minhoca (PD – 0M), Plantio Direto Subsolado + P. corethrurus (PDS + Pc), Plantio Direto Subsolado + A. gracilis (PDS + Ag), Plantio Direto Subsolado sem minhoca (PDS – 0M), Pastagem + P. corethrurus (PT + Pc), Pastagem + A. gracilis (PT + Ag) e Pastagem sem minhoca (PT – 0M).

As unidades experimentais consistiram em caixas plásticas com dimensões de 11,5 cm × 12 cm × 3,5 cm. Cada caixa recebeu 75 g de solo umedecido com 35 mL de água (em torno de 75% da capacidade de campo) e duas minhocas adultas. As cai-xas foram mantidas em ambiente escuro, com temperatura média de 25°C, na Sala de Incubação do Laboratório de Fitopatologia do Departamento de Agronomia da UEM. A variação de temperatura foi medida periodicamente utilizando-se um termômetro de temperatura máxima e mínima, que oscilou entre 23 e 27°C, durante o período de incubação.

Os coprólitos produzidos pelas minhocas e o solo sem minhocas (controle) foram utilizados como amostras para as análises. A cada 7, 10 ou 14 dias (dependendo da quantidade de coprólitos disponíveis), foram feitas as coletas dos coprólitos e de uma quantidade equivalente das amostras de solo controle. As coletas dos coprólitos começaram 7 dias após o início do cultivo por meio de pinças e o excesso de solo retirado deles cuidadosamente; já o solo controle e solo adjacente (solo em que as minhocas foram cultivadas) foram coletados utilizando uma espátula. Após a coleta, foi determinada a massa úmida das amostras e colocadas em estufa de circulação for-çada (50°C) por dois dias. Em seguida, foram pesadas novamente e, obtida a massa seca, as amostras foram guardadas em frascos plásticos mantidas no LCRR até o mo-mento das análises. A cada 10 ou 14 dias foi feita a troca dos solos das caixas. Foram efetuados dois cultivos para P. corethrurus, de 78 (19/dez/2005 a 07/mar/2006) e 76 (10/mar/2006 a 25/mai/2006) dias de duração, e três cultivos para A. gracilis de 78, 76 e 61 (31/mai/2006 a 31/jul/2006) dias de duração, sendo que, no cultivo de 76 dias, foi avaliada a sobrevivência, perda de peso e produção de coprólitos. Os outros cultivos foram complementares, e realizados apenas para obtenção da quantidade de coprólitos necessária para as análises químicas. A produção acumulada de coprólitos (g) foi medida ao decorrer do cultivo, efetuando-se as pesagens dos coprólitos a cada coleta.


267

Foram realizadas análises químicas de fertilidade das amostras de solo de cada área para fins de levantamento (Tabela I), dos solos controles, dos solos adjacentes e dos coprólitos no final dos cultivos, sendo determinados os seguintes atributos: pH CaCl2, carbono orgânico total (COT), alumínio (Al), hidrogênio + alumínio (H+Al), cálcio (Ca), magnésio (Mg), potássio (K), fósforo (P), enxofre (S), nitrogênio total (NT), soma de bases (S), capacidade de troca catiônica (CTC) e saturação de bases (V%). As metodologias utilizadas foram baseadas em Embrapa (1997, 1999b).

Foi realizada análise granulométrica das amostras de solo de cada área apenas nas amostras de levantamento (Tabela I). Na terra fina seca ao ar (TFSA), foram determi-nadas as proporções de areia total, areia fina, areia grossa, silte e argila após agitação mecânica por um período de 8 horas, segundo Embrapa (1997).

Foi realizada análise estatística da sobrevivência, do peso perdido, da produção acumulada de coprólitos e dos atributos químicos. As variáveis foram submetidas aos testes de Levene (homogeneidade) e Shapiro-Wilk (normalidade), onde as va-riáveis potássio (K+) e carbono orgânico total (COT) não atenderam aos testes de homogeneidade e normalidade, sendo os dados transformados em raiz quadrada de x. As variáveis sobrevivência e peso perdido foram transformados em arcsen (raiz p/100), onde p é a porcentagem. Após, foram feitas a análise de variância (teste F) e a comparação de médias (teste Scott-Knott) de todas variáveis, a uma probabilidade de 5%. A análise estatística foi feita utilizando os softwares Sisvar (Ferreira 2003) e SAS (SAS Institute 1999). Foi realizada ainda uma Análise de Componentes Prin-cipais (ACP) para os atributos químicos dos solos controles, solos adjacentes de Pc e Ag e coprólitos de Pc e Ag, para ordenação das amostras em relação aos atributos químicos, utilizando o software ADE-4 (Thioulouse et al. 1997).

RESULTADOSPerda de peso e sobrevivência das minhocasEm todos os tratamentos, as duas espécies perderam peso (Tabela II), sendo que as maiores perdas foram observadas com Ag: nos tratamentos PT, PD, PDS e MT, essa espécie perdeu 100, 90, 78 e 68% do seu peso inicial, respectivamente. Por outro lado, Pc perdeu menos peso, pois as minhocas nos tratamentos PD, PDS, MT e PT, perderam 57, 26, 12 e 10 % de sua biomassa inicial, respectivamente. Pc esteve me-lhor adaptada aos solos usados do que Ag, pois em PDS e PT todas as Pc inoculadas sobreviveram, enquanto em MT e PD a sobrevivência foi de 92 e 83%, respectiva-mente (Tabela II). Contrariamente, todas as Ag inoculadas morreram no tratamento PT e apenas 17% dos indivíduos sobreviveram no tratamento PD. Em MT e PDS, as taxas de sobrevivência foram maiores: 42 e 33%, respectivamente, das minhocas estavam vivas após os 76 dias de incubação (Tabela II).

Com a espécie Pc, no final do período de incubação (76 dias) houve “regressão ao estado juvenil”. Isto foi observado nos tratamentos PD, PDS e PT, onde 100, 80


268

e 25% dos indivíduos inoculados regrediram ao estado juvenil, respectivamente, is-to é, não apresentavam o clitelo no final do período de incubação (Tabela II). Este fenômeno não foi observado no tratamento MT para a espécie Pc e em nenhum dos tratamentos para a espécie Ag (Tabela II).

Produção acumulada de coprólitosA produção de coprólitos foi significativamente maior (p < 0,05) em MT, comparada aos outros tratamentos para as duas espécies (Fig. 1 e 2). Com Ag, a produção de co-prólitos foi significativamente maior em MT, comparada com os demais tratamentos, durante o período de incubação (Fig. 2). Com Pc, a produção acumulada de copróli-tos foi também significativamente maior em PT, comparado com PD e PDS (Fig. 1).

Foram encontradas correlações positivas entre os teores de K, Ca, Mg, N e S (apenas para Pc), os valores de acidez trocável, SB e V% e a produção total de co-prólitos, enquanto correlações negativas foram observadas entre os valores de pH, P (apenas para Ag) e os teores de Al. Os valores de C total e CTC não apresentaram correlação significativa com a produção total de coprólitos de nenhuma das espécies (Tabela III).

Atributos químicos dos coprólitosOs valores de pH do solo foram significativamente mais elevados nos coprólitos de Pc produzidos nos tratamentos MT e PT e para Ag apenas no tratamento PT. Nos solos provenientes das áreas cultivadas (PD e PDS) não foram observadas diferenças significativas entre os coprólitos das minhocas e o solo controle, porém houve dimi-

Tabela II. Sobrevivência, perda de peso e porcentagem de minhocas juvenis das espécies P. corethrurus e A. gracilis no final do período de incubação (76 d) nos solos provenientes de diferentes sistemas de manejo (MT = mata nativa; PD =

plantio direto; PDS = plantio direto subsolado; PT = pastagem). Letras diferentes na mesma coluna diferem entre si pelo teste Scott-Knott (p < 0,05); * número de minhocas no final do período de incubação, sendo o número inicial de 12

minhocas por tratamento – duas por repetição.

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Figura 1. Produção acumulada de coprólitos da espécie P. corethrurus nos diferentes sistemas de manejo (MT = mata nativa; PD = plantio direto; PDS = plantio direto subsolado; PT = pastagem).

Letras diferentes no mesmo tempo diferem entre si pelo teste Scott-Knott (p < 0,05).

Figura 2. Produção acumulada de coprólitos da espécie A. gracilis nos diferentes sistemas de manejo (MT = mata nativa; PD = plantio direto; PDS = plantio direto subsolado; PT = pastagem). Letras

diferentes no mesmo tempo diferem entre si pelo teste Scott-Knott (p < 0,05).


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nuição dos valores de pH nos solos em que as minhocas foram cultivadas (adjacente) nos tratamentos MT, PD e PDS para Ag e apenas em PDS para Pc (Tabela IV).

Os teores de Al foram reduzidos em torno de 50% nos coprólitos produzidos em MT e PT, sendo que nos coprólitos de Ag foram observados os menores teores. No solo cultivado com Pc também houve redução no teor de Al no tratamento MT. Nos demais tratamentos, PT, PD e PDS, para Pc e Ag e MT para Ag, mesmo não sendo significativa a diferença, é interessante observar que houve tendências em aumentar os teores de Al no solo adjacente em relação ao controle (Tabela IV).

Com relação aos outros cátions, os coprólitos produzidos por Pc apresentaram teores mais elevados de K trocável nos tratamentos MT, PD e PDS, mais baixos em PT e teores mais elevados de Ca trocável em todos tratamentos. Por outro lado, os coprólitos produzidos por Ag foram enriquecidos com K trocável somente em PT e em Ca em todos os tratamentos (como para Pc). É importante ressaltar, ainda, que onde aumentaram os teores dos elementos K e Ca nos coprólitos houve diminuição dos mesmos nos solos em que as minhocas foram cultivadas, em geral na maior parte dos tratamentos, quando comparados ao solo controle (Tabela IV).

Os teores de Mg trocável não foram afetados pelas minhocas e pelos sistemas de manejo. Devido ao alto teor de cátions nos coprólitos, houve aumentos significativos nos valores de soma de bases (SB), que também deveriam ter afetado a CTC. Houve diferenças significativas nos valores de CTC nos coprólitos comparados aos solos controles em MT para as duas espécies onde aumentou o valor da CTC e em PT para Ag houve diminuição no valor da CTC, que pode estar ligada a menor acidez poten-cial no mesmo tratamento e material (Tabela IV).

A respeito dos teores de P, a concentração nos coprólitos foi em torno de 50 % maior nos tratamentos MT e PT e em torno de 10% maior nas áreas de cultivo (PD e PDS), comparado ao solo controle. Os maiores aumentos nos teores de P foram en-contrados nos coprólitos de Ag. Não foram observadas diferenças significativas entre o solo adjacente e o solo controle. O teor de S aumentou nos coprólitos do tratamento MT para as duas espécies, em PD para Pc e em PT para Ag. Nos solos em que as mi-nhocas foram cultivadas foram observados aumentos nos tratamentos MT e PD para as duas espécies e em PT para Pc (Tabela IV).

Enquanto ao nitrogênio total (NT), não se encontraram diferenças significativas nas porcentagens nos coprólitos ou nos solos adjacentes em relação ao solo controle. Já os teores de carbono orgânico total (COT) foram significativamente mais elevados nos coprólitos das duas espécies, comparados com o solo controle nos tratamentos MT e PT, em PD para Ag e em PDS para Pc (aumentos variando de 10-15%).

Análise de componentes principaisO primeiro (F1) e segundo (F2) eixos da matriz da ACP dos atributos químicos ab-sorveram 65,4 % e 10,7% da inércia total, respectivamente (Fig. 3). Devido ao acen-


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tuado decaimento do gráfico de valores próprios, nenhum outro eixo foi retido para interpretação (Fig. 3a). O eixo F1 esteve representado principalmente pelas variáveis K, pH, Mg, V%, SB, P, Ca e CTC em oposição às variáveis Al, H + Al e COT. As variáveis NT e S ficaram associadas ao eixo F2 (Fig. 3b). Os materiais (solo, solo Pc, solo Ag, coprólito Pc e coprólito Ag) de cada área foram ordenados significativa-mente a p<0,05, e o primeiro eixo separou as áreas de cultivo (PD e PDS) - as quais possuem os teores mais elevados de bases e maiores valores de pH e CTC, resultantes da aplicação de adubos e calagens, sendo áreas de maior impacto antrópico - das áre-as MT e PT, mais ricas em matéria orgânica, com teores mais elevados de Al e que possuem menor impacto antrópico (Fig. 3c).

DISCUSSÃOOs resultados deste experimento estão de acordo com os obtidos por García & Fra-goso (2002), os quais observaram que Ag não se adaptou bem ao cultivo em solos sem adição (ou com baixo teor) de matéria orgânica. No entanto, Pc se adaptou bem ao Latossolo utilizado no presente estudo (apesar da perda de peso), ao contrário do observado por García & Fragoso (2002), que encontraram 91% de mortalidade de Pc nos solos experimentais utilizados. Os tratamentos PDS, PT e MT promoveram altas sobrevivências de Pc, apesar da perda de peso, enquanto o tratamento PD teve

Figura 3. ACP dos atributos químicos dos solos controle, solos adjacentes de Pc e Ag e dos coprólitos de Pc e Ag: (a) diagrama de valores próprios; (b) círculo de correlações no plano F1-F2; (c) ordenação

dos materiais no plano F1, x = 65,4% e F2, y = 10,6%. Números: 1 – 5 = MT, 6 – 10 = PD, 11 – 15 = PDS e 16 – 20 = PT. Detalhes dos materiais (solo controle, copr Pc, copr Ag, solo Pc e solo Ag) se encontram na coluna Nº MAT da Tabela IV. MT = mata nativa; PD = plantio direto; PDS = plantio

direto subsolado; PT = pastagem.


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as menores taxas de sobrevivência e as maiores perdas de peso, sendo o tratamento menos adequado para Pc. Similarmente, MT foi o melhor tratamento para a sobrevi-vência de Ag, embora também tenha tido perdas de peso. Nos tratamentos PD e PDS, a sobrevivência das minhocas foi baixa e a perda de peso alta, mostrando não serem boas opções para o desenvolvimento desta espécie. (Tabela II).

Todos os indivíduos inoculados no experimento, para as duas espécies, eram adul-tos, ou seja, apresentavam o clitelo desenvolvido. Contudo, observou-se um fenôme-no inusitado na literatura para a espécie Pc: regressão ao estado juvenil. É importante destacar que este fenômeno foi observado somente nos tratamentos onde o solo era proveniente de áreas agrícolas, ou seja, áreas que sofreram aplicação de insumos, os quais poderiam de alguma forma influenciar a biota do solo.

Ambas as espécies Pc e Ag são muito bem adaptadas a diferentes manejos em agroecossitemas, sendo tolerantes a grandes variações de fatores ambientais e/ou edá-ficos, incluindo tolerância a concentrações muito baixas de nutrientes, matéria orgâ-nica e nitrogênio do solo (Fragoso et al. 1999). Os limites ambientais para as espécies utilizadas no experimento foram descritos por Fragoso et al. (1999). Alguns atributos dos solos usados no presente estudo podem ter tido influência sobre a sobrevivência e a perda de peso das minhocas, por estarem fora dos limites tolerados. Desta forma, comparados com os teores de Fragoso et al. (1999), os valores de N dos solos nos tratamentos usados estão abaixo dos tolerados para as duas espécies e os teores de areia e argila estão fora dos limites tolerados para Ag. No entanto, se os teores de areia e argila fossem fatores limitantes para o desenvolvimento desta espécie, a mesma não seria encontrada na região onde foram coletados os solos, e onde os exemplares foram coletados para o experimento.

A disponibilidade de alimento no experimento e o estresse da manipulação das minhocas não podem ter sido fatores limitantes, uma vez que os solos foram trocados regularmente e em outros trabalhos já realizados com estas espécies não foi observa-do efeito estressante ao manipulá-las (Hernandez 1983, Hamoui 1991, Hernández-Castellanos 2000, García & Fragoso 2002).

Desta forma, a perda de peso, a mortalidade e a regressão ao estado juvenil devem estar associadas a algum outro fator, possivelmente a qualidade da matéria orgânica presente nos solos (Lavelle et al. 1989), a presença de alguma substância química particular tóxica às minhocas (pesticidas ou derivados dos mesmos, geralmente uti-lizados nos agroecossitemas de plantio direto), ou a falta de algum tipo particular de flora solo/intestino associada e necessária para digestão mutualística e a absorção de nutrientes pelas minhocas em solos altamente intemperizados (Gilot 1994). Estudos futuros serão necessários para elucidar estas possibilidades, de modo que o sucesso da colonização das minhocas nos solos depende em otimizar o ambiente e suas carac-terísticas para adequar o crescimento e a reprodução.


275

As produções acumuladas de coprólitos no início do período de incubação foram parecidas entre as duas espécies (Fig. 1 e 2). A partir dos 40 dias de incubação, Pc passou a apresentar produções acumuladas maiores que Ag e, no final do período de incuba-ção (76 dias), a produção de coprólitos de Pc chegou a ser de duas a três vezes maiores do que as produções acumuladas de Ag, dependendo do tratamento. As baixas quan-tidades de coprólitos produzidos por Ag devem-se, provavelmente, à alta mortalidade das minhocas nos tratamentos, embora tenham sido sempre substituídas (Fig. 2).

Houve uma clara relação entre a quantidade de coprólitos produzida e diversas propriedades químicas do solo original. Apesar de haver apenas quatro tipos de solos, regressões significativas e com valores acima de 0,9 foram observados com K, Ca, Mg, N e acidez trocável (positivas), e pH (negativa para Ag), sugerindo a importância desses fatores edáficos para a atividade e produção de coprólitos dessas espécies nes-ses solos. O solo da mata, que teve a maior produção acumulada de coprólitos para as duas espécies, apresentou também os maiores teores de matéria orgânica, mas baixos teores de P, cátions e pH (Tabela I).

Hernández-Castellanos et al. (este número), observaram relação inversa entre a produção de coprólitos e o teor de matéria orgânica em três tipos de solos, como uma forma de compensação para o baixo estado nutricional dos solos. Em contraste, Cheg & Wong (2002) encontraram correlações positivas entre a matéria orgânica e a pro-dução de coprólitos. Tais tendências não foram observadas no presente experimento para nenhuma das espécies (Tabela III).

É conhecido que a atividade das minhocas pode alterar o pH do solo (Hu et al. 1998, Cheng & Wong 2002), que pode ser atribuído à excreção de amônia no intes-tino ou pela excreção de carbonato de cálcio das glândulas calcíferas na faringe das minhocas quando o solo é ingerido (Lee 1985). Pc é conhecida por produzir grânulos de carbonato de cálcio dentro do seu intestino e seus coprólitos provenientes das glân-dulas calcíferas (Kale & Krishnamoorthy 1980), que afetam o pH do intestino e dos coprólitos, e a disponibilidade de nutrientes afetados pelo pH (Blair et al. 1995). A mesma espécie também é conhecida por produzir coprólitos ricos em amônio (Barois et al. 1999) que também podem afetar o pH. Ag não possui glândulas calcíferas, mas é conhecida pela capacidade de excretar N, na forma de amônia, no intestino através de seus enteronefrídeos, que mais adiante é depositado nos coprólitos (Bahl 1947). No entanto, com relação aos valores de pH, os resultados são conflitantes entre diversos autores. Algumas pesquisas indicam que os valores de pH nos coprólitos são maiores que no solo adjacente (Guerra 1994, Cortez & Bouché 1998), enquanto outras citam o contrário (De Vleeschauwer & Lal 1981, Haimi & Boucelham 1991). Essas altera-ções são especialmente importantes, pois podem afetar uma série de outros atributos químicos do solo, incluindo a quantidade de nutrientes solúveis influenciados pelo pH do solo. No presente caso, isso pareceu ser importante mais nos solos PT e MT, não calcareados ou adubados freqüentemente, onde o pH foi mais influenciado pelas


276

minhocas e houve maior efeito sobre o teor de vários parâmetros químicos adicionais. Por exemplo, nos coprólitos houve significativa redução no teor de Al em MT e PT para ambas as espécies Pc e Ag (Tabela IV).

Os aumentos nos teores de K freqüentemente observado nos coprólitos (e.g., Basker et al. 1992, 1993), podem ser devido à liberação de K por materiais orgânicos através da fragmentação durante a digestão. Muitos estudos têm mostrado aumentos de 2 a 3 vezes nos teores de K trocável nos coprólitos, comparados ao solo adjacente sob condições a campo (Hullugale & Ezumah 1991). A quantidade de potássio dis-ponível também pode aumentar significativamente em solos habitados por minhocas quando comparados com os mesmos solos sem elas (Basker et al. 1992, 1994). Os resultados obtidos neste experimento confirmam o aumento na disponibilidade de K para a espécie Pc (menos no tratamento PT) e para Ag (somente em PT), mas mostram o efeito contrário nos solos com as minhocas, onde a disponibilidade de K diminuiu devido, especialmente, à atividade de Pc. Nesse caso, as minhocas parecem estar apenas re-distribuindo o K no solo, concentrando-o nos coprólitos (Tabela IV).

Vários autores (Lal & De Vleeschauwer 1982, Peixoto & Marochi 1996, Brossard et al. 1996, Chapuis-Lardy et al. 1998; Quadros et al. 2002) encontraram aumentos nos teores de P em coprólitos quando comparados ao solo adjacente. Razões para es-tes aumentos são controversos e podem estar relacionados à atividade ácida e básica da fosfatase no intestino das minhocas (López-Hernández et al. 1993), como também à seleção de partículas ricas em argila e materiais orgânicos contendo altos teores de P durante a ingestão do solo. Pc ingere partículas mais finas do solo e produz coprólitos frescos mais dispersíveis que o solo controle (Barois et al. 1993). Estas modificações na textura e estrutura levam a uma redistribuição das formas do P através dos diferen-tes tamanhos de partículas e das frações químicas (Chapuis-Lardy 1998). Fenômeno similar pode também ocorrer com os teores de S, embora no presente caso aumentos significativos foram observados nos coprólitos em apenas alguns casos (Tabela IV).

A capacidade de fixação de N no intestino e de mineralização de N nos coprólitos é conhecida para Pc (Barois et al. 1987, Lavelle et al. 1992), mas menos conhecida para Ag. O nitrogênio preso ao material orgânico ingerido é liberado devido à utiliza-ção eficiente do C e à utilização menos eficiente de N pelas minhocas, à alta biomassa microbiana e ao aumento da atividade microbiana logo após a deposição dos copró-litos (Lavelle et al. 1992). Contudo, neste experimento não foram avaliados teores de N mineral (indicadores de mineralização de N) e não foram detectadas diferenças no teor de nitrogênio total (NT) nos coprólitos ou nos solos adjacentes em relação ao solo controle.

O aumento de C nos coprólitos de ambas as espécies confirma a seleção de partí-culas mais ricas em matéria orgânica durante a ingestão do solo. Lee (1985) concluiu que o conteúdo de C nos coprólitos é geralmente 1,5 a 2 vezes maior do que no solo adjacente. Este mecanismo de seleção de partículas com altos teores de C durante a


277

ingestão do solo ainda é desconhecido; minhocas endogeicas parecem ser capazes de reconhecer micro-regiões dentro do solo com altos teores de C, embora elas pareçam também ser capazes de selecionar pequenas partículas para ingerir, particularmente quando os teores de areia do solo aumentam (Barois et al. 1999, Bossuyt et al. 2005). Além disso, a passagem do solo através da moela e intestino da minhoca envolve fragmentação dos restos vegetais que são intimamente misturados com o solo (Barois et al. 1993), como também é conhecida a adição de grandes quantidades de muco hidrossolúvel (Trigo et al. 1999). Embora grande parte do muco seja reabsorvida no intestino posterior, parte é liberada nos coprólitos (Brown et al. 2000). Estes proces-sos mostram claramente o aumento do teor de C dos coprólitos quando comparados ao solo não ingerido.

Mas ainda, a colonização dos coprólitos das minhocas por vários organismos pode alterar os atributos dos coprólitos significativamente (Brown 1995). Os coprólitos da maioria das espécies de minhocas são excretados com uma grande quantidade de populações de microorganismos (nematóides, protozoários, fungos, bactérias) e variáveis proporções de restos vegetais (dependendo do hábito alimentar). Conforme os coprólitos envelhecem e estabilizam, as proporções de dominância de diferentes organismos também podem mudar (Brown 1995), embora a importância destas mu-danças para os atributos químicos e função dos coprólitos ainda seja desconhecida. Bhandari et al. (1967) sugeriram que a atividade microbiana e a produção de polissa-carídeos podem desempenhar uma função importante nos teores de matéria orgânica dos coprólitos, comparados ao solo adjacente. Por outro lado, coprólitos compactos como os produzidos por Millsonia anomala e por P. corethrurus podem de fato servir como locais para proteção da matéria orgânica, devido à baixa atividade microbiana dos coprólitos, uma vez secos e estabilizados (Martin 1991).

A ACP separou claramente as áreas e seus respectivos materiais (solo, solo Pc, so-lo Ag, coprólito Pc e coprólito Ag), evidenciando a diferença das estruturas produzidas pelas minhocas Pc e Ag do solo adjacente e do solo controle. Portanto, fica claro neste estudo a capacidade das espécies de minhocas Pc e Ag em influenciar e alterar os teo-res dos atributos químicos do solo, apesar da perda de peso e das taxas de mortalidade que ocorreram. Estas alterações ocorreram mesmo não sendo adicionada uma fonte de matéria orgânica extra, pois foi utilizada somente a camada mineral do solo, ao contrário da grande parte dos estudos já realizados. Isto mostra e confirma, portanto, o potencial e benefícios que estes animais podem oferecer à fertilidade do solo.

AGRADECIMENTOSEste estudo teve apoio do CNPq (bolsa para G. Brown), da Fundação para Agricultu-ra Sustentável (Agrisus) e do Conselho de Apoio à Pesquisa e Ensino Superior (Ca-pes), através da concessão de bolsas de estudos a M. L. C. Bartz e apoio financeiro ao projeto.


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Agradecemos ao Sr. Arnoldo Bulle, proprietário da Fazenda Bulle, ao Sr. João Aparecido Milani, proprietário da Estância Santo Ângelo, ao Sr. Genoefa Totti Ven-turelli, proprietário, e ao Sr. Oscar Recio Loureto, administrador da Fazenda Escalada e ao Sr. Herbert Arnold Bartz, proprietário da Fazenda Rhenânia, por concederem suas áreas para coleta de solo e realização deste estudo.

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MICRONUTRIENTES E ÓXIDOS DE FERRO EM COPRÓLITOS DE MINHOCAS PRODUZIDOS EM UM

LATOSSOLO VERMELHO DISTROFÉRRICO (OXISOL) SOB DIFERENTES SISTEMAS DE MANEJO

Marie Luise Carolina Bartz,1 Antonio Carlos Saraiva da Costa,2 Ivan Granemann de souza Jr.2 & George G. Brown3

1Universidade Estadual de Londrina. Endereço: Rodovia Celso Garcia Cid, PR 445 Km 480, Caixa Postal 6001,CEP 86051-990, Londrina, Paraná, Brasil. E-mail: [email protected].

2Universidade Estadual de Maringá, Endereço: Av. Colombo 5760, CEP 87020-190, Maringá, Paraná, Brasil. E-mail: [email protected], [email protected].

3Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária - Florestas. Endereço: Estrada da Ribeira, km 111, CEP 83411-000, Curitiba, Paraná, Brasil. E-mail: [email protected]

Bartz, M. L. C., A. C. S. da Costa, I. G. de Souza Jr. & G. G. Brown. 2010. Micronutrientes e óxidos de ferro em coprólitos de minhocas produzidos em um Latossolo Vermelho distroférrico (Oxisol) sob diferentes sistemas de manejo. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 281-294.

RESUMO. As estruturas biogênicas produzidas pelas minhocas modificam os atributos químicos e mi-neralógicos do solo. Estas alterações são pouco conhecidas em solos altamente intemperizados neotropi-cais invadidos por minhocas peregrinas e exóticas. Este trabalho teve como objetivo avaliar as alterações na disponibilidade de micronutrientes e nos óxidos de ferro de um Latossolo Vermelho distroférrico (LVdf) (Oxisol) sob diferentes condições de manejo quando invadidos pelas minhocas Pontoscolex corethrurus e Amynthas gracilis. Os micronutrientes analisados foram zinco (Zn), cobre (Cu), manga-nês (Mn) e ferro (Fe). Os óxidos de ferro foram analisados através de métodos de dissolução seletiva quantificando-se as alterações nos teores de ferro livre (Fed) e amorfo (Feo) e alumínio e manganês pre-sentes nos óxidos de ferro por substituição isomórfica livres (Ald e Mnd) e amorfos (Alo e Mno). Solo foi coletado sob mata nativa, dois agroecossistemas de plantio direto e uma pastagem, seco ao ar, peneirado e umedecido para a incubação das minhocas e posterior obtenção de coprólitos. A análise dos atributos químicos e mineralógicos dos coprólitos mostrou que, de modo geral, foram observados aumentos nos teores de Fed e Feo nos coprólitos comparados ao solo controle. O oposto foi observado para os teores de Ald e Alo, havendo diminuição dos teores nos coprólitos. Para os teores de Mnd e Mno não houve diferenças significativas. Os coprólitos concentraram maiores teores de Zn, Cu e Mn, mas tiveram teores mais baixos de Fe disponível. A atividade das minhocas influiu, em geral, de forma positiva sobre os teores de micronutrientes e de óxidos de ferro livre e amorfo no LVdf sob diferentes sistemas de manejo estudado.Palavras chave: Pontoscolex corethrurus, Amynthas gracilis, fertilidade do solo, agroecossistemas.



Bartz et al.: Micronutrientes e óxidos de ferro em coprólitos de minhocas

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Bartz, M. L. C., A. C. S. da Costa, I. G. de Souza Jr. & G. G. Brown. 2010. Micronutrientes y óxidos de fierro en heces de lombrices de tierra producidas en un Latosol Rojo distroférrico (Oxisol) bajo diferentes sistemas de manejo. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 281-294.

RESUMEN. Las estructuras biogénicas producidas por las lombrices modifican los atributos químicos y mineralógicos del suelo. Estas alteraciones son poco conocidas en suelos altamente intemperados neotropicales invadidos por lombrices peregrinas e exóticas. Este trabajo tuvo como objeto evaluar las alteraciones en la disponibilidad de micronutrientes y en los óxidos de hierro de un Latosol Rojo distro-férrico (LVdf) (Oxisol) bajo diferentes condiciones de manejo, al ser invadido por las lombrices Pon-toscolex corethrurus y Amynthas gracilis. Los micronutrientes analizados fueron zinc (Zn), cobre (Cu), manganeso (Mn) e hierro (Fe). Los óxidos de hierro fueron analizados a través de métodos de disolución selectiva, siendo cuantificadas las alteraciones en los contenidos de hierro libre (Fed) y amorfo (Feo) y aluminio y manganeso presentes en los óxidos de hierro por sustitución isomórfica libres (Ald y Mnd) y amorfos (Alo y Mno). Suelo fue recolectado bajo bosque nativo, dos agroecosistemas de plantación directa y un pastizal, secado al aire, tamizado y humectado para la incubación de las lombrices y poste-rior obtención de deyecciones. El análisis de los atributos químicos y mineralógicos de las deyecciones mostró que, por lo general, se observó un incremento del contenido de Fed y Feo en las deyecciones comparado al suelo de control. Lo opuesto fue observado para los contenidos de Ald y Alo, con reduc-ción de los contenidos en las deyecciones. No hubo diferencias significativas en los contenidos de Mnd y Mno. Las deyecciones concentraron mayores contenidos de Zn, Cu y Mn, pero tuvieron contenidos menores de Fe disponible. La actividad de las lombrices influyó, por lo general, en forma positiva sobre los contenidos de micronutrientes y de óxidos de hierro libre y amorfo en el LVdf bajo los diferentes sistemas de manejo estudiados.Palabras clave: Pontoscolex corethrurus, Amynthas gracilis, fertilidad del suelo, agroecosistemas

INTRODUÇÃOO intemperismo dos minerais e das rochas em ambientes naturais tem sido atribuído geralmente aos processos abióticos. No entanto, estudos recentes têm mostrado que os processos bióticos também participam do intemperismo químico, promovendo al-terações e dissoluções de minerais silicatados e rochas, induzidas por plantas superio-res (Hinsinger et al. 2001), por liquens (Chen et al. 2000), por fungos e por bactérias (Santelli et al. 2001, Song 2006). Estes organismos contribuem muito para a forma-ção do solo através da decomposição direta dos minerais silicatados, aumentando a disponibilidade dos elementos químicos contidos neles.

A atividade da macrofauna do solo, especialmente das minhocas e dos cupins, também desempenha um papel importante na pedogênese e na melhoria da fertilida-de do solo (Lee 1983). Os hábitos alimentares das diferentes espécies de cupins e de minhocas afetam a fragmentação e incorporação da matéria orgânica dentro do solo e a estrutura do solo, com a formação de agregados, poros e canais para aeração (Lee 1983, 1985). A passagem pelo intestino da minhoca permite uma íntima mistura dos minerais de argila e materiais orgânicos, os quais são incrustados por muco para pro-duzir os novos microagregados (Shipitalo & Protz 1989; Barois et al. 1993).

Efeitos químicos da ingestão do solo pelas minhocas têm sido mencionados por diversos autores (Joshi & Kelkar 1952, Lee 1985, Basker et al. 1993, 1994. Barois


283

et al. 1999, Hernández-Castellanos et al., este número). Porém, são poucos e raros os estudos sobre a disponibilidade de micronutrientes nos coprólitos. A maior par-te das informações disponíveis (em macronutrientes) está concentrada na análise de coprólitos coletados a campo e comparados com o solo adjacente (Lal & De Vlees-chauver 1982, Hullegale & Ezumah 1991, Quadros et al. 2002). No entanto, poucos experimentos têm sido conduzidos sob condições controladas para confirmar estes resultados (Basker et al. 1992).

Existe também pouca publicação específica a respeito de alterações mineralógi-cas provocada pelas minhocas. Animais do solo geófagos, incluindo as minhocas, ingerem grandes quantidades de grãos minerais junto com partículas orgânicas e os excretam na forma de agregados do solo. Estudos indicam que o tamanho médio dos grãos minerais nos coprólitos é geralmente menor do que o do solo adjacente, suge-rindo que as minhocas quebram mecanicamente os grãos minerais durante a ingestão e digestão das frações do solo (Evans 1948, Joshi & Kelkar 1952, Basker et al. 1994), enquanto outros atribuem este fenômeno à ingestão seletiva de finos grãos pelas mi-nhocas (De Vleeschauwer & Lal 1981, Lal & Akinremi 1983, Hullegalle & Ezumah 1991, Nooren et al. 1995, Barois et al. 1999). Em apoio à primeira opção, Suzuki et al. (2003), encontraram grãos minerais arredondados nos coprólitos de Eisenia fetida, os quais não estavam presentes nas amostras de minerais preparadas antes da inges-tão, evidenciando o efeito da quebra de grãos minerais pelas minhocas.

Needham et al. (2004), mostraram como anelídeos terrestres e aquáticos eram ca-pazes de degradar diversos minerais e criar um ambiente propício para a diagênese de minerais da argila. Ambas as espécies utilizadas no experimento (Arenicola marina e Lumbricus terrestris) aceleraram, portanto, o processo de intemperismo. Estes efeitos já haviam sido observados em microorganismos (Barker et al. 1998), mas ainda não haviam sido demonstrados adequadamente para a macrofauna.

Os principais materiais responsáveis pela geração de cargas variáveis nos solos tropicais são a matéria orgânica, a caulinita e os óxidos e hidróxidos de Fe e Al (Dias et al. 2003). Existe, desta forma, uma estreita relação entre os teores de carbono or-gânico, os teores de óxidos de ferro e alumínio, a disponibilidade de micronutrientes e o pH do solo. Por exemplo, em condições ácidas, o hidrogênio é fortemente retido ao grupo hidroxila e a carboxila da superfície da matéria orgânica, e não é de fácil substituição por outros cátions. A elevação do pH ioniza hidrogênios que são troca-dos por cátions, entre eles, os micronutrientes (Camargo 1991). A matéria orgânica, que possibilita um ambiente mais redutor, favorece também a formação de óxidos de Fe e Al pouco cristalinos (Kämpf 1988, Kämpf & Curi 2000).

Como a atividade das minhocas possui efeitos conhecidos sobre o pH do solo e a decomposição da matéria orgânica, através da produção de coprólitos, construção de túneis e galerias, espera-se também que influencie os teores e, conseqüentemente, a disponibilidade dos micronutrientes e dos minerais óxidos de Fe e Al nas formas


284

pouco cristalinas e livres. Porém, existem poucos dados sobre o efeito de minhocas comuns na região tropical sobre a disponibilidade de minerais óxidos e micronu-trientes no solo. Em um estudo realizado por Oyedele et al. (2006), por exemplo, se observou que os coprólitos da minhoca Hyperiodrilus africanus tinham teores signi-ficativamente maiores de óxidos de ferro e alumínio nas formas cristalinas e pouco cristalinas ou amorfas do que no horizonte A do solo utilizado.

Este estudo teve como objetivo, portanto, determinar as variações nos teores dos micronutrientes zinco (Zn), cobre (Cu), manganês (Mn) e ferro (Fe) e nos teores de óxidos de ferro livre (Fed) e amorfo (Feo) e alumínio e manganês presentes nos óxidos de ferro por substituição isomórfica livres (Ald e Mnd) e amorfos (Alo e Mno) em coprólitos comparados ao solo original e ao solo adjacente, produzidos por duas espécies de minhocas, em um Latossolo Vermelho distroférrico, sob diferentes siste-mas de manejo.

MATERIAL E MÉTODOSSolo classificado como Latossolo Vermelho distroférrico (LVdf) sob mata (MT), plantio direto (PD), plantio direto subsolado (PDS) e pastagem (PT) foi coletado e peneirado. Em caixas plásticas foram inoculadas duas minhocas adultas das espé-cies Pontoscolex corethrurus (Müller 1857) (Pc) e Amynthas gracilis (Kinberg 1867) (Ag) com solo umedecido de cada sistema de manejo. Periodicamente (a cada 7, 10 ou 14 dias) foram coletados os coprólitos, que foram secos em estufa e estocados para as análises.

Maiores detalhes sobre as características das áreas, dados sobre a metodologia de coleta do solo, cultivo das minhocas, análise dos coprólitos e do solo trabalhado pelas minhocas, e sobre o delineamento experimental, a análise de pH CaCl2, carbono or-gânico total (COT) e alumínio (Al) estão descritos em Bartz et al. (este número).

Os teores dos micronutrientes zinco (Zn), manganês (Mn), cobre (Cu) e ferro (Fe) foram determinados, após extração com solução Mehlich1, por espectrofotometria de absorção atômica, segundo metodologia descrita em Embrapa (1999). As formas de ferro (Fe) com baixo grau de cristalinidade (amorfos) e alumínio (Al) e manganês (Mn) presentes nos óxidos de ferro por substituição isomórfica foram determinadas por dissolução seletiva do material, na ausência de luz, com oxalato ácido de amônio, conforme metodologia descrita em Camargo et al. (1986). Foram determinados os te-ores de Fe, Al e Mn presentes no extrato por espectrofotometria de absorção atômica. Para o Fe3+ e o Mn2+ foi utilizada chama de ar-acetileno e para o Al3+ chama de óxido nitroso-acetileno. Os valores obtidos foram expressos na forma de g 100g-1 de Feo, Alo e Mno presentes nas formas pouco cristalinas (amorfos).

Os teores de Fe livres e os de Al e Mn constituintes destes óxidos foram determi-nados após dissolução seletiva deste material com uma solução complexante/tampo-


285

nante de citrato-bicarbonato de sódio, seguido da adição de ditionito de sódio como agente redutor do Fe3+ a Fe2+ segundo metodologia descrita por Mehra & Jackson (1960). Foram determinados os teores de Fe, Al e Mn presentes no extrato por es-pectrofotometria de absorção atômica. Para o Fe2+ e o Mn2+ foi utilizado chama de ar-acetileno e para o Al3+ chama de óxido nitroso-acetileno. Os valores obtidos foram expressos na forma de g 100g-1 de Fed, Ald e Mnd livres.

Foi realizada análise estatística dos micronutrientes zinco (Zn), manganês (Mn), cobre (Cu) e ferro (Fe) e dos óxidos de ferro. As variáveis foram submetidas aos testes de Levene (homogeneidade) e Shapiro-Wilk (normalidade), onde a variável ferro (Fe) não atendeu aos testes de homogeneidade e normalidade, sendo os dados transformados em raiz quadrada de x. Após, foram feitas a análise de variância (teste F) e a comparação de médias (teste Scott-Knott) de todas variáveis, a uma probabi-lidade de 5%. A análise estatística foi feita utilizando os softwares Sisvar (Ferreira 2003) e SAS (SAS Institute 1999). Foi realizada ainda uma Análise de Componentes Principais (ACP) para os micronutrientes e óxidos de ferro dos solos controles, so-los adjacentes de Pc e Ag e coprólitos de Pc e Ag, para ordenação das amostras em relação a estas variáveis (13 colunas, correspondentes ao número de variáveis = mi-cronutrientes e óxidos de ferro, e 120 linhas, correspondentes ao número de objetos = amostras), utilizando o software ADE-4 (Thioulouse et al. 1997).

RESULTADOSDe modo geral, o processo de produção dos coprólitos e a atividade das minhocas Pc e Ag no Latossolo Vermelho distroférrico (LVdf) em todos os sistemas de manejo (MT, PD, PDS e PT) teve efeito significativo (p < 0,05) sobre os teores de micronutrientes disponíveis (Zn, Cu, Mn, Fe) e sobre os teores dos óxidos de Fe amorfos e livres e Al e Mn presentes nos óxidos de ferro por substituição isomórfica (Tabela I).

Os teores de Zn disponível nos coprólitos foram maiores em todos os tratamentos (MT, PD, PDS e PT) para as duas espécies, sendo que os maiores aumentos ocorre-ram para a espécie Ag. No solo em que as minhocas foram cultivadas (solo adjacente) foram observados aumentos somente para a espécie Pc (Tabela I). Para os teores de Cu disponível, não houve diferenças significativas (p > 0,05) nos tratamentos entre o solo controle e os coprólitos, mas houve diminuições dos teores de Cu nos solos adjacentes (Tabela I).

Os teores de Fe disponível nos coprólitos não apresentaram diferenças significa-tivas (p > 0,05) quando comparados ao solo controle nos tratamentos MT, PD e PDS (Tabela I); porém, foi possível observar uma tendência na diminuição dos teores de Fe disponível nos coprólitos e nos solos em que as duas espécies foram cultivadas. Isto se confirma no tratamento PT onde as diferenças foram significativas. Para as duas espécies, o teor de Fe diminuiu nos coprólitos em comparação ao solo controle.


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1.


287

Com exceção do tratamento MT, houve concentração de Mn disponível nos copró-litos comparados ao solo controle e sua diminuição nos solos em que as minhocas foram cultivadas (Tabela I).

Em todos os tratamentos o solo em que as minhocas foram cultivadas teve au-mentos nos teores de óxidos de ferro pouco cristalinos (Feo), enquanto que para os coprólitos estas diferenças foram observadas nos tratamentos PDS e PT para ambas as espécies. Tanto para o solo em que as minhocas foram cultivadas como para os coprólitos, as maiores concentrações foram observadas para espécie Ag (Tabela I).

Houve variações significativas (p < 0,05) nos teores de alumínio presentes como substituição isomórfica dos óxidos de ferro pouco cristalinos (Alo) (Tabela I). Em praticamente todos os tratamentos, os coprólitos comparados ao solo controle apre-sentaram os menores teores para as duas espécies de minhocas, com exceção dos co-prólitos de Ag no tratamento PT, onde houve aumento dos teores de Alo. Para o solo adjacente, houve diminuição significativa nos teores de Alo apenas para a espécie Ag. Tanto para o solo em que as minhocas foram cultivadas como para os coprólitos, as maiores diminuições nos teores de Alo foram observadas para a espécie Ag (Tabela I). Enquanto aos teores de Mno, não houve variações significativas (p > 0,05) entre os coprólitos e o solo controle (Tabela I).

Os teores de óxidos de ferro livre (Fed) apresentaram diferenças nos valores entre os coprólitos, o solo controle e o solo adjacente. Os coprólitos produzidos pela es-pécie Pc apresentaram os teores mais elevados de Fed comparados ao solo controle nos tratamentos MT e PT. A espécie Ag apresentou este comportamento somente no tratamento MT; nos tratamentos PDS e PT os teores de Fed foram mais baixos (Tabe-la I). Para o solo em que as minhocas foram cultivadas houve diferença significativa nos valores de Fed apenas no tratamento PT, onde foi observado aumento do teor de Fed para as duas espécies, e no tratamento PD, onde foi observado diminuição do teor de Fed para a espécie Ag.

Os teores de alumínio presentes como substituição isomórfica dos óxidos de ferro livres (Ald), apresentaram diferenças significativas (p < 0,05) somente nos tratamen-tos PD e PDS, para o solo em que as duas espécies foram cultivadas, ocorrendo au-mentos dos teores. Nos outros tratamentos não foi observada variação, tanto para os coprólitos como para o solo adjacente comparados ao solo controle (Tabela I).

Para os teores de Mnd, não houve variações significativas entre os coprólitos, o so-lo adjacente e o solo controle, com exceção do tratamento PDS no qual foi observado um aumento significativo nos coprólitos de Ag e no solo adjacente (Tabela I).

Na matriz da ACP o primeiro (F1) e segundo (F2) eixos dos dados de micronu-trientes e óxidos de ferro absorveram 38,26 % e 13,84% da inércia total (52,1%), respectivamente (Fig. 1). Devido ao acentuado decaimento do gráfico de valores pró-prios, nenhum outro eixo foi retido para interpretação (Fig. 1a). O primeiro eixo (F1) está representado pelas variáveis pH, Zn, Mn, Mnd e Mno em oposição as variáveis


288

Fe, Alo, Al, COT e Fed. Este eixo separa os tratamentos provenientes das áreas de cultivo (PD e PDS) do tratamento PT, enquanto o tratamento MT se encontra inter-mediário às demais áreas (Fig. 1c). De modo que os tratamentos de plantio direto (PD e PDS) estão associadas a maiores teores de pH, Zn, Mn, Mnd e Mno e o tratamento PT a maiores teores de Fe, Alo, Al, COT e Fed (Fig. 1b). O segundo eixo (F2) está representado pela variável Cu em oposição às variáveis Feo e Ald. Este eixo separa o tratamento MT das demais. Os materiais (solo, solo Pc, solo Ag, coprólito Pc e coprólito Ag) de cada área foram ordenados significativamente a p < 0,05. Nos trata-mentos PT e MT, os coprólitos produzidos por Pc e Ag se diferenciam das amostras de solos adjacentes que por sua vez, se diferenciam do solo controle. Nos tratamentos provenientes das áreas de cultivo (PD e PDS) as amostras se misturaram entres os tratamentos, mostrando grande similaridade entre as áreas; mesmo assim, ainda é possível observar um agrupamento dos coprólitos de Pc e Ag nos dois tratamentos que se diferenciam dos solos adjacentes de Pc e Ag e que por sua vez também se di-ferenciam dos solos controles.

DISCUSSÃOObservou-se aumento no teor de Zn nos coprólitos de ambas Pc e/ou Ag em todos os tratamentos, e também um aumento no seu teor em solos cultivados com Pc em

Figura 1. ACP dos micronutrientes e óxidos de ferro dos solos controle, solos adjacentes e coprólitos de Pc e Ag. (a) diagrama de valores próprios; (b) círculo de correlações no plano F1-F2; (c) ordenação dos materiais no plano F1, x = 38,3% e F2, y = 13,8%. Números: 1-5 = MT, 6-10 = PD, 11-15 = PDS

e 16-20 = PT. Detalhes dos materiais (solo controle, copr Pc, copr Ag, solo Pc e solo Ag) se encontram na coluna Nº MAT da Tabela I. MT = mata nativa; PD = plantio direto; PDS = plantio direto

subsolado; PT = pastagem.


289

alguns tratamentos. Aumentos nos teores de Zn em coprólitos já foram observados por diversos autores (Ganeshamurthy et al. 1998, Bansal & Kapoor 2000, Cheng & Wong 2002) para várias espécies de minhocas (Drawida assamensis, Eisenia fetida e Pheretima sp., respectivamente). Para Cheng & Wong (2002), o aumento do teor de Zn disponível nos coprólitos é resultado de interações entre as minhocas e os micro-organismos associados à matéria orgânica.

A matéria orgânica, os óxidos de ferro e os minerais de argila influem na retenção do zinco no solo (Camargo 2006). Nascimento & Fontes (2004) observaram que a matéria orgânica possui elevada afinidade pelo zinco e, no presente experimento, ob-servou-se correlação positiva significativa entre o teor de Zn nos coprólitos e o conte-údo de COT dos mesmos no tratamento PD (y = 0,1451x + 0,9959, R2 = 0,6865, p < 0,05). Portanto, o incremento observado nos teores de COT nos coprólitos de ambas as espécies (Tabela I) pode ter favorecido a adsorção do micronutriente, aumentando os teores disponíveis.

Foram observados poucos efeitos das minhocas sobre o teor disponível de Cu no solo, e na maioria dos casos o efeito foi negativo (especialmente em solos cultivados com minhocas). Estes resultados diferem daqueles de Ganeshamurthy et al. (1998), que encontraram aumentos significativos nos teores de Cu disponível nos coprólitos em comparação ao solo adjacente, e de Langenbach et al. (2002), que encontraram maiores valores de Cu nos solos incubados com Pc. Já Bansal & Kapoor (2000), em um experimento para produção de vermicomposto com restos vegetais e esterco de gado utilizando a minhoca E. fetida, mostraram a diminuição dos teores de Cu na maioria dos tratamentos. O cobre aparece no solo na forma complexada e os com-plexos orgânicos formados são relativamente mais abundantes que os inorgânicos. A associação do Cu com o material orgânico é supostamente maior em solos ricos em matéria orgânica. A argila e a matéria orgânica são os componentes principais envolvidos na retenção do cobre no solo. Não é fácil discriminar o efeito de cada um, pois a matéria orgânica está intimamente ligada com a argila, formando um comple-xo argila-metal-matéria orgânica. O cobre é também adsorvido por óxidos de ferro, como acontece com o zinco. Um ponto a ser destacado aqui também é a dependência da adsorção ao pH do meio. Aumentando o pH, aumenta a adsorção de cobre pelos óxidos (Camargo 2006).

No presente estudo, observaram-se efeitos sobre o Fe disponível apenas em um sistema de manejo (PT), e o efeito das minhocas foi negativo (Tabela I). Em contras-te, os teores de Fe foram até cinco vezes maiores na presença de minhocas (Pc) do que no solo sem elas (Langenbach et al. 2002). Ganeshamurthy et al. (1998) também apresentaram aumentos dos teores de Fe disponível, extraído em DTPA, até o sétimo dia de incubação, mas depois declínio até o final do período de incubação, que tota-lizou 28 dias. Neste mesmo trabalho, depois do sétimo dia de incubação, os teores de Fe disponível nos coprólitos foram menores do que os observados no solo adjacente.


290

No presente estudo, os coprólitos foram coletados sempre após >7 dias, o que pode-ria estar influindo nos teores de Fe. A ligação de Fe com a matéria orgânica é muito importante, uma vez que possibilita sua movimentação através do solo, inclusive em direção à raiz, e evita sua precipitação no pH em que normalmente aconteceria (Ca-margo 2006). Entretanto, existem muito poucas evidências de que a complexação de Fe pela matéria orgânica do solo seja difundida (Goodman 1985). A interação do Fe com minerais de argila se dá ocupando lugares de troca ou, como no caso da caulinita, se adsorvendo na superfície do tetraedro de sílica (Camargo 2006).

Os teores de Mn disponível aumentaram nos coprólitos de ambas Pc e Ag (em dois tratamentos), confirmando tendências já observadas na literatura para outras espécies de minhocas (Ganeshamurthy et al. 1998). Já os valores de Mn nos solos cultivados com as minhocas foram menores que no solo controle (também em dois tratamentos), contrastando com resultados obtidos por Langenbach et al. (2002) para Pc. Schuman (1985) destaca que esse elemento está associado à matéria orgânica que é responsá-vel pelo fornecimento de micronutrientes para as plantas. Os complexos orgânicos formados com o Mn são de pouca estabilidade, o que evidencia a pronta disponibi-lidade do elemento para o solo (Mcbride 1994). Outro fator que pode influenciar a disponibilidade do Mn é a alteração do pH do solo, pois seu aumento indisponibiliza o Mn para as plantas (Nascimento et al. 2005). No presente trabalho o efeito das minhocas sobre o pH foi significativo nos coprólitos (Bartz et al., este número) desta forma, o aumento de pH deveria afetar os teores de Mn. Esse aumento, além do pH alcalino do sistema gastrointestinal das minhocas (Barois & Lavelle 1986) e a forte complexação do alumínio pelos ácidos orgânicos produzidos, provavelmente foram os responsáveis pela redução no teor de Al observada tanto nos coprólitos de ambas Pc e Ag, como no solo adjacente com Pc (tratamento MT e PT).

Considerando que os métodos de análise utilizados no presente estudo simulam a absorção desses nutrientes pela planta, o efeito observado demonstra que as minhocas favorecem a disponibilidade destes elementos para a planta, razão pela qual as raízes freqüentemente se concentram em coprólitos, buscando melhorar a nutrição da planta (Brown et al. 2004).

Os teores de ferro livre e amorfo determinados pelos dois métodos de dissolução seletiva no presente estudo, estão em conformidade com os valores observados para Latossolos desenvolvidos a partir do basalto no estado do Paraná (Costa et al. 1999). Em relação aos óxidos de ferro pouco cristalinos (Feo) os altos valores observados são devido à grande quantidade de COT (Tabela I) do Latossolo amostrado nas dife-rentes condições de manejo (Kämpf & Curi, 2000).

A elevada concentração de ferro livre em Latossolos derivados de basalto (Costa et al. 1999) e seu elevado grau de agregação não foram impedimentos para a absorção seletiva dos óxidos de ferro (hematita e maghemita) pelas minhocas, especialmente da espécie Pc nos tratamentos MT e PT. Alterações na distribuição relativa destes


291

óxidos de ferro e a possível formação de goethita a partir do Feo, no trato intestinal das minhocas, serão objetivo de futuras pesquisas.

Oyedele et al. (2006) observaram que os coprólitos das minhocas possuem teores mais elevados de óxidos de ferro e alumínio pouco cristalinos, quando comparados ao horizonte A e B do solo utilizado, e que, em relação aos óxidos de ferro e alumínio li-vres, os teores mais elevados foram encontrados no horizonte B. Oyedele et al. (2006) atribuem a conversão das frações livres às formas amorfas mais ativas ao processo de moagem e mistura na moela das partículas de solo ingeridas pela minhoca. Na Tabela I observa-se que os aumentos nos teores de óxidos de ferro amorfos e livres também devem ser atribuídos à transformação do Fe disponível (Mehlich1) em óxidos de fer-ro amorfos e livres, pois é clara a redução dos teores de Fe disponível nos coprólitos das minhocas e no solo em que as minhocas foram cultivadas (Tabela I).

São conhecidas as relações existentes entre a quantidade de matéria orgânica, óxidos de ferro, alumínio e manganês, pH e a disponibilidade de micronutrientes (Schuman 1985, Araújo 2000, Sauvé et al. 2000, Nascimento & Fontes 2004, Mellis et al. 2004, Azevedo & Bonumá 2004, Nascimento et al. 2005). Este trabalho mostra que a adição da matéria orgânica e os aumentos nos teores de óxidos de ferro amorfos e livres promovidos pelas atividades das minhocas e/ou organismos associados a elas podem ter um efeito direto sobre a disponibilidade dos micronutrientes no solo. Con-tudo, estudos futuros devem investigar esses efeitos mais a fundo, para determinar os mecanismos pelos quais as minhocas afetam os minerais da argila (e o intemperis-mo), e assim, a disponibilidade de nutrientes para as plantas. Além disso, o presente estudo contemplou apenas duas das mais conhecidas e comuns espécies encontradas em zonas agrícolas do Brasil e da América Latina; existem ainda várias outras espé-cies comuns nos solos agrícolas (e.g., Dichogaster spp.), que deverão ainda, ser alvo de futuras pesquisas sobre os efeitos nos processos de intemperismo e na fertilidade do solo.

AGRADECIMENTOSEste estudo teve apoio do CNPq (bolsa para G. Brown), da Fundação para Agricultu-ra Sustentável (Agrisus) e do Conselho de Apoio à Pesquisa e Ensino Superior (Ca-pes), através da concessão de bolsas de estudos a M. L. C. Bartz e apoio financeiro ao projeto.

Agradecemos ao Sr. Arnoldo Bulle, proprietário da Fazenda Bulle, ao Sr. João Aparecido Milani, proprietário da Estância Santo Ângelo, ao Sr. Genoefa Totti Ven-turelli, proprietário, e ao Sr. Oscar Recio Loureto, administrador da Fazenda Escalada e ao Sr. Herbert Arnold Bartz, proprietário da Fazenda Rhenânia, por concederem suas áreas para coleta de solo e realização deste estudo.


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295

MODIFICACIONES QUÍMICAS INDUCIDAS POR DOS ESPECIES DE LOMBRICES GEÓFAGAS EN SUELOS DE

VERACRUZ, MÉXICO

Benito Hernández-Castellanos,1 Isabelle Barois,2 George G. Brown3 & José Antonio GarCía-Pérez2

1Facultad de Biología, Universidad Veracruzana, Zona Universitaria, Circuito Presidentes, Xalapa, Veracruz, México, [email protected]

2Departamento Biología de Suelos, Instituto de Ecología, A.C. Ap. 63, Xalapa, Veracruz, México3Embrapa Florestas, Estrada da Ribeira, Km. 111, CP 319, 83411-000, Colombo-PR, Brasil

Hernández-Castellanos, B., I. Barois, G. G. Grown & J. A. García-Pérez. 2010. Modificaciones químicas inducidas por dos especies de lombrices geófagas en suelos de Veracruz, México. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 295-308.

RESUMEN. Dos lombrices tropicales, una exótica (Pontoscolex corethrurus) y otra nativa (Glossos-colecidae sp.) de Veracruz, México, fueron cultivadas en condiciones de laboratorio para colectar sus respectivos turrículos (deyecciones) cada 48 horas, medir su tasa de producción y el efecto que ejercen sobre varios parámetros químicos en el suelo excretado. Ambas especies fueron cultivadas en un Lixisol (La Víbora) y P. corethrurus lo fue también en otros dos tipos de suelo, un Vertisol (Plan de las Ha-yas) y un Andosol (Los Tuxtlas). Los parámetros químicos medidos en los turrículos y en suelo testigo (control) fueron los siguientes: pH, C, N, C/N, NO3, NH4, Na, K, Ca, Mg, CIC, P-asimilable, P-Total, P-Resinas, Al, Fe, Cu, Zn, Mn. Para P. corethrurus la producción de turrículos superficiales fue más alta en los suelos con menor contenido de MO. En el Lixisol, Glossoscolecidae sp. produjo menor cantidad de turrículos comparada con P. corethrurus, pero promovió una disponibilidad mayor, especialmente de K, Na Mg, Mn, Fe, K y NH4. Pontoscolex corethrurus promovió también la concentración de la mayor parte de los parámetros estudiados con respecto al suelo control, tanto en el Andosol como en el Verti-sol; en el Lixisol, esta especie incrementó la concentración en la mitad de los parámetros. Pontoscolex corethrurus tiene una capacidad alta de adaptarse a diferentes suelos y de modificar sus características químicas, promoviendo la disponibilidad de diversos elementos esenciales para el crecimiento vegetal; eso es especialmente importante en los suelos más pobres como el Lixisol.Palabras clave: Mineralización, nutrientes, Pontoscolex corethrurus, Glossoscolecidae, especies exó-ticas y nativas

Hernández-Castellanos, B., I. Barois, G. G. Grown & J. A. García-Pérez. 2010. Chemical changes induced by two geophagous earthworm species in soils from Veracruz, Mexico. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 295-308.

ABSTRACT. Two earthworm species, one exotic (Pontoscolex corethrurus) and the other one native (Glossoscolecidae sp.) from Veracruz, Mexico, were cultivated under laboratory conditions, to collect



Hernández-Castellanos et al.: Modificaciones del suelo por lombrices geófagas

296

their castings every 48 h, measure cast production rates and their effects on soil chemical conditions and the concentration of several plant-available nutrients. Both species were cultivated in an Alfisol (La Víbora) and P. corethrurus was also raised in two other soil types, a Vertisol (Plan de las Hayas) and an Andosol (Los Tuxtlas), to measure pH, C, N, C/N, NO3, NH4, Na, K, Ca, Mg, CIC, available- total- and resin-P, Al, Fe, Cu, Zn, Mn in the casts and control soil. P. corethrurus surface cast production was highest in soils with low organic matter content. In the Alfisol, Glossoscolecidae sp. produced less casts than P. corethrurus, but promoted the availability of most plant nutrients, especially K, Na Mg, Mn, Fe, K and NH4. Pontoscolex corethrurus promoted the concentration of most parameters compared with the control in the Andosol and Vertisol; in the Alfisol, about half the parameters were significantly affected. Pontoscolex corethrurus has a high capacity to adapt to different soils and modify their chemical char-acteristics, promoting the availability of several plant nutrients; this is especially important in organic matter-poor soils, such as the Alfisol.Keywords: Mineralization, nutrients, Pontoscolex corethrurus, Glossoscolecidae, exotic and native species

INTRODUCCIÓNAl ingerir grandes cantidades de suelo, las lombrices geófagas tienen un papel clave en la estructura del suelo, la mineralización y redistribución de la materia orgánica del suelo (MO) y la dinámica de los nutrientes (Lavelle 1988, Edwards & Bohlen 1996). Esta actividad de las lombrices puede contribuir a la restauración, manteni-miento o mejora de las propiedades físicas y químicas del suelo (Lavelle et al. 1989). Por ejemplo, una población de la especie geófaga Pontoscolex corethrurus (Müller, 1857) puede ingerir hasta 400 toneladas de suelo/ha/año en un pastizal de Laguna Verde, México (Lavelle et al. 1983), lo que demuestra la escala del impacto de esta lombriz en el suelo.

Se sabe que la actividad humana afecta en gran medida a las poblaciones de lom-brices de tierra; muchas especies locales endémicas desaparecen como consecuencia de la alteración de su hábitat y/o por competencia con especies exóticas (Hendrix et al. 2006). La especie exótica P. corethrurus presenta una gran plasticidad adaptativa y un amplio rango de tolerancia a diferentes condiciones ambientales, por lo que se distribuye ampliamente en la región tropical, sobre todo en áreas agrícolas y alteradas (Lavelle et al. 1987, González et al. 2006), pero también en ecosistemas naturales (Brown et al. 2006). Esta especie tiene un gran potencial para el manejo, al estimular la productividad de los cultivos agrícolas (Brown et al. 1999, 2007). Sin embargo, su presencia puede también influir negativamente sobre las especies locales endémicas (Lapied & Lavelle 2003), aunque no se sabe mucho de su potencial competitivo (e.g. García 2003, Hendrix et al. 2006) y su efecto en la dinámica de nutrientes en suelos invadidos.

Por lo tanto, el presente trabajo tuvo dos objetivos: 1) evaluar el efecto de la es-pecie P. corethrurus sobre las propiedades químicas de tres tipos de suelo del estado de Veracruz, México; 2) determinar, comparativamente, el efecto de una especie exó-


297

tica (P. corethrurus) y una especie nativa (Glossoscolecidae sp.) en los parámetros químicos de un suelo en el que coexisten ambas especies. Los suelos usados tenían diferentes niveles de fertilidad y P. corethrurus se encuentra abundantemente en los suelos de Los Tuxtlas (Brown et al. 2001) y Plan de las Hayas (alcanzando biomasas de hasta 35 g/m2 en este último sitio; Lavelle et al. 1981), aunque en el suelo de La Víbora es poco abundante, predominando la Glossoscolecidae sp. (Brown et al. datos no publicados).

MATERIAL Y MÉTODOSTipos de suelo y especies de lombrices de tierraLos suelos utilizados en los experimentos se colectaron en tres localidades diferentes del Estado de Veracruz, México: Plan de las Hayas (19°45’ N 96°31’ W, 800 m de altitud), Los Tuxtlas (18°35’ N 95°04’ W, 180 m de altitud) y La Víbora (18°50’ N 96°07’ W, 35 m de altitud). El estrato muestreado correspondió a los primeros 10 cm del suelo. Los suelos se transportaron en costales al laboratorio, donde se seca-ron al aire y se pasaron por un tamiz de 2 mm. Los suelos se identificaron según la clasificación Taxonómica de FAO (1987) y la “Soil Taxonomy” de Estados Unidos (USDA 1995): el suelo de Los Tuxtlas se clasificó como un Andosol (Andept), el de Plan de las Hayas como un Vertisol y el de La Víbora como un Lixisol (Haplustalf) (Cuadro I).

Las lombrices se colectaron manualmente del suelo y la especie endogea P. co-rethrurus se obtuvo en los tres sitios mencionados anteriormente. Los especimenes de la otra especie, también geófaga y endogea perteneciente a la familia Glossosco-lecidae, sólo estuvieron presentes y se colectaron en la localidad de La Víbora. Esta especie pertenece a un nuevo género que aún no ha sido descrito (Fragoso, comuni-cación personal).

Cultivos en el laboratorioPara la obtención de las deyecciones o turrículos se establecieron unidades de cultivo experimentales con cada una de las especies de lombrices en los sustratos en los que se

Cuadro I. Clasificación de los suelos de Los Tuxtlas, Plan de las Hayas y La Víbora según la FAO (1987) y la USDA Soil Taxonomy (1995), junto con su textura.

Localidad Clase de suelo FAO (USDA)

Arena (%) Limo (%) Arcilla (%) Textura

Plan de las Hayas Vertisol (Vertisol) 27 40 33 Migajón ArcillosoLos Tuxtlas Andosol (Andept) 20 38 42 ArcillosoLa Víbora Lixisol (Haplustalf) 82 7 11 Areno Migajoso


298

colectaron, estableciendo los siguientes tratamientos según la metodología de Lavelle (1975): 1) Vertisol de Plan de las Hayas + P. corethrurus, 2) Andosol de Los Tuxtlas + P. corethrurus, 3) Lixisol de La Víbora + P. corethrurus, 4) Lixisol de La Víbora + Glossoscolecidae sp. y 5) suelo control (sin lombrices) para cada localidad.

Cada unidad de cultivo consistió en una caja de plástico de 15 × 15 × 5 cm, en donde se depositaron 300 g de suelo tamizado a 2 mm, humedecido con agua has-ta alcanzar el 100% de su capacidad de campo. Para las unidades con lombrices se introdujeron individuos juveniles y adultos (5 individuos/recipiente) cuya biomasa promedio por unidad de cultivo fue de 387 ± 27 mg para P. corethrurus y 309 ± 18 mg para Glossoscolecidae sp.; el número de réplicas por tratamiento fue de 5 para las unidades con lombrices y 2 para las unidades control. En total se prepa-raron 26 unidades de cultivo las cuales se incubaron en una cámara de crecimiento a 25°C.

Los turrículos superficiales se colectaron cada 48 horas y se pesaron para medir la tasa de producción por biomasa de lombriz por día. Una parte de ellos se usó para me-dir su contenido de humedad y otra parte se congeló para mantener sus características químicas, en espera de tener una cantidad suficiente de muestra para la realización de los análisis químicos. Simultáneamente se colectó aproximadamente la misma cantidad de suelo control y se congeló, dándole el mismo procesamiento que a los turrículos. Cada 14 días, se cambió el suelo de las unidades de cultivo y se pesaron las lombrices. La tasa de producción de las deyecciones se midió hasta los 132 días pero los cultivos se mantuvieron hasta los 8 meses, momento en el que se obtuvo la cantidad de muestra necesaria de turrículos para efectuar los diferentes análisis químicos.

Análisis químicosLa humedad se determinó por gravimetría y con balanza de humedad. El pH se midió en extracto acuoso en proporción 1:2.5 (peso: volumen) (McLean 1982). El porcenta-je de MO y de C total se determinaron con el método de Walkley & Black modificado (1947). El N total se determinó mediante el procedimiento micro-Kjeldhal (Bremmer 1965) y el N mineral (amonio y nitrato) por colorimetría (Cataldo & Haroon 1975). El P extractable se midió según el método para suelos ácidos de Bray-Kurtz no. 1 mo-dificado (Etchevers 1984), el P asimilable por el método de resinas intercambiables (Anderson et al. 1993) y el P total por colorimetría, según el método de digestión hú-meda (Allan 1971, tomado de Etchevers 1984). El Na y K extractables se analizaron por fotometría (Chapman 1965), el Ca y Mg extractables mediante absorción atómica (Chapman 1965) y la Capacidad de intercambio catiónico (CIC) por el método de acetato de amonio (Chapman 1965). Finalmente, el Fe, Cu, Zn, Mn se determinaron por absorción atómica con DTPA (Lindsay et al. 1978) y el Al intercambiable por titulación (Chapman 1965). Todos los parámetros se midieron por duplicado.


299

Análisis estadísticosLos datos químicos del suelo y de los turrículos se analizaron de manera descriptiva, utilizando un análisis de componentes principales (ACP) para resumir el comporta-miento general de las muestras en función de las distintas variables analizadas. Las diferencias significativas entre los distintos grupos en el ACP se evaluaron con aná-lisis de varianza sobre los primeros dos componentes principales usando el módulo de Modelos Lineales Generalizados (MLG) y se utilizó el test a posteriori de HSD Tukey para determinar las comparaciones múltiples entre los distintos grupos.

Las diferencias puntuales en cada variable química, entre el suelo control y los turrículos de las lombrices, se evaluaron en los datos originales utilizando también el módulo de MLG y se aplicó la Prueba de comparaciones múltiples de Fisher (LSD) para determinar diferencias específicas entre tratamientos. Todos los análisis se efec-tuaron en el Software Statistica 8.

RESULTADOSA lo largo del experimento, la producción de turrículos superficiales de P. core-thrurus varió en los diferentes suelos y estas fluctuaciones fueron más importantes en el Lixisol y el Vertisol. La producción promedio de turrículos fue siempre mayor en el Lixisol de La Víbora (0.9 g de suelo seco/g de lombriz/día), seguido del Vertisol de Plan de las Hayas (0.4 g de suelo seco/g de lombriz/día) y el Andosol de los Tuxtlas (0.12 g de suelo seco/g de lombriz/día), observándose diferencias entre los tratamien-tos. Se pudo apreciar que a menor cantidad de C presente en el suelo, mayor es la tasa de ingestión por parte de P. corethrurus; la correlación del porcentaje de carbono presente en los diferentes suelos con la tasa de producción promedio de turrículos fue negativa y significativa (r = -0.8586, p < 0.05).

En general, la producción de turrículos de las dos especies fue diferente a lo largo del tiempo; P. corethrurus tuvo generalmente una mayor producción de turrículos en el Lixisol que Glossoscolecidae sp. (Fig. 1). En el día 53 no hubo producción superficial de turrículos y esto se debió a un enfriamiento brusco de la cámara de incubación.

A los 132 días de cultivo la biomasa de P. corethrurus se triplicó en el suelo de los Tuxtlas y se duplicó en el suelo de Plan de las Hayas. En cambio en el suelo de la Víbora la biomasa de P. corethrurus se mantuvo similar a la inicial y la de Glossos-colecidae sp. disminuyó casi el 50%.

En el suelo de Los Tuxtlas (Andosol), la lombriz P. corethrurus promovió sig-nificativamente la concentración de nueve de los 19 parámetros estudiados, siendo mayor el incremento en el Na, NO3 y C Total (Cuadro II). En el suelo de Plan de las Hayas (Vertisol) los turrículos de P. corethrurus presentaron un incremento en seis variables químicas (especialmente NH4, Na y Cu) con respecto al testigo. Los otros


300

parámetros importantes como C Total y pH sólo presentan un incremento aproxima-do de 8%.

En el suelo de La Víbora (Lixisol), P. corethrurus incrementó la concentración en ocho variables, principalmente Mn, NH4 y C Total; en menor proporción, también afectó la relación C/N y P extractable. En este suelo el efecto de selectividad de MO y mineralización por parte de P. corethrurus fue más evidente que en los otros suelos. Por su parte, Glossoscolecidae sp. promovió la mineralización de siete parámetros en este suelo, siendo su contribución más significativa para el Mg, Mn, Fe, K, NH4 (arriba del 50%), C Total (43%) y N Total (21%) (Cuadro II). El incremento medio en la concentración de diversos elementos importantes para la nutrición vegetal para el caso de P. corethrurus fue mayor (22%) en el suelo más pobre (La Víbora) que en el más rico (16%, Los Tuxtlas) y el efecto de la especie de Glossoscolecidae fue aún mayor, con un incremento promedio de 43%.

No se observó ninguna diferencia estadísticamente significativa en el P entre tu-rrículos y los suelos testigo en los 4 tratamientos

El ACP logró resumir la variación en los datos y los dos primeros componentes explicaron el 88% de la variación total. El componente I representó la variación en C, N, C/N, K, Na, Ca, Mg, CIC, Fe y Cu (Fig. 2A), y el componente II representó la variación en pH y Al, los cuales muestran una relación inversa. La visualización de los dos componentes (Fig. 2B) muestra claramente la formación de tres grupos que corresponden a los 3 suelos utilizados. Las deyecciones se diferenciaron claramente

Figura 1. Producción de turrículos superficiales a lo largo del tiempo, por P. corethrurus en los suelos de Los Tuxtlas, Plan de las Hayas y la Víbora y por Glossoscolecidae sp. en el suelo de la Víbora (las

barras indican el error estándar).


301

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91.

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13±0

.00b

102.

80

Cu

(ppm

)0.

49±0

.01b

0.65

±0.0

6b4.

99±0

.12a

4.85

±0.0

6a0.

00d

0.09

±0.0

3d0.

26±0

.02c

1178

0Fe

(ppm

)29

8.1±

4.4a

286.

8±5.

2a30

3.0±

9.2a

282.

7±6.

2a10

9.0±

2.5b

117.

3±2.

9b13

1.6±

4.2b

a21

6.2

0M

n (p

pm)

85.8

±1.2

a91

.4±0

.9a

46.7

±2.1

b48

.2±1

.6b

14.7

±0.2

e22

.8±0

.5d

27.4

±1.3

c29

2.6

0Zn

(ppm

)7±

0.2b

8±0.

4b10

.1±0

.2a

10.9

±0.1

a0.

0c0.

0c0.

5±0.

4c18

10


302

del suelo control al interior de cada una de las agrupaciones formadas, aunque estas diferencias son menos evidentes que entre los tipos de suelos. En todos los suelos donde se cultivó P. corethrurus, las variables responsables de las diferencias entre el suelo control y los turrículos fueron las representadas por el componente I (C, N, C/N, K, Na, Ca y CIC), mientras que para Glossoscolecidae sp., la agrupación estuvo determinada por las variables representadas en el componente II (pH y Al).

El análisis de varianza efectuado sobre los componentes principales I y II, mostró diferencias significativas entre los suelos de cada sitio (F = 1507, P = 0.00; y F = 724, P = 0.00, respectivamente). La varianza explicada por el modelo para cada com-

Figura 2. Resultado gráfico del Análisis de Componentes Principales (ACP) de los parámetros químicos de los suelos y de los turrículos de P. corethrurus y Glossoscolecidae sp. A: Circulo de

correlación de los parámetros químicos con los dos primeros componentes principales que explican el 88 % de la varianza de la variación total; el primer componente contribuye con el 73 % y el segundo con el 15%. B: proyección de los suelos y de los turrículos en el plano definido por el componente

I y II. ■: Turrículos de P. corethrurus y □: suelo control de Plan de las Hayas; ▲: Turrículos de P. corethrurus y ∆: suelo control de Los Tuxtlas; ♦: Turrículos de P. corethrurus, +: Turrículos de

Glossoscolecidae sp. y ◊: suelo control de La Víbora.


303

ponente, fue de 98.3% y de 96.5%, respectivamente. Similarmente, la comparación univariada efectuada entre el suelo control y los turrículos fue significativa estadísti-camente en prácticamente todas las variables (Cuadro II).

DISCUSIÓNLa mayor cantidad de suelo consumido por P. corethrurus correspondió al suelo de La Víbora, siendo éste el suelo con menor cantidad de MO. Esto confirma lo obser-vado por Lavelle et al. (1989) y Barois et al. (1999) sobre la relación inversa entre el contenido de MO y la tasa de consumo de suelo por parte de las lombrices de tierra geófagas. Las tasas de producción de turrículos superficiales por parte de P. corethrurus fueron de 2 a 3 veces menores que las producciones totales (turrículos superficiales y dentro del suelo) observadas por Lavelle et al. (1987) y Senapati et al. (1993). Por tanto, se puede estimar que la producción de turrículos superficiales de P. corethrurus representó al menos un tercio de la producción total de turrículos bajo condiciones de laboratorio.

La producción de turrículos fue mayor para la especie exótica P. corethrurus en comparación con la endémica Glossoscolecidae sp. en el Lixisol de La Víbora. Por lo tanto, la especie nativa, de tamaño y peso similar a P. corethrurus, parece estar mejor adaptada a las condiciones de su suelo de origen en cuanto a su tasa de ingestión. Al estar en un suelo con poca MO y al estar menos adaptada a este suelo, P. corethrurus tiene que ingerir una mayor cantidad de suelo para satisfacer sus requerimientos, en comparación con Glossoscolecidae sp. Sin embargo, lombrices exóticas como P. co-rethrurus presentan gran plasticidad ecológica y son normalmente más eficaces que las lombrices endémicas para la utilización de recursos, lo cual les posibilita invadir nuevos hábitats (Lavelle et al. 1998, Trigo et al. 1999).

Diferentes autores han mencionado el efecto promotor que ejercen las lombrices en la mineralización y reciclaje de los nutrientes (Coq et al. 2007, Barot et al. 2007, Le Bayon & Binet 2006, Blair et al. 1995, Barois et al. 1999, Bartz et al., este núme-ro). Los análisis químicos realizados a los turrículos y al suelo control indican que hay, de manera general, una mayor concentración de nutrientes en los turrículos (tan-to de P. corethrurus como de Glossoscolecidae sp.); por consiguiente, las lombrices promovieron la mineralización y disponibilidad de los nutrientes en el suelo ingerido. Para el nitrógeno mineral, el efecto del pasaje por el intestino de las lombrices fue importante; P. corethrurus incrementó la concentración de NH4 en los tres suelos, llegando a más de 80% mayor en el Vertisol de Plan de las Hayas y en el Lixisol de La Víbora. Para el contenido de NO3 solo hubo un incremento significativo (de más de 150%) en el Andosol de Los Tuxtlas. Diversos otros autores (por ejemplo, Tapia-Co-ral et al. 2006 y Barois et al. 1987) también observaron incrementos en el contenido de NH4 y NO3 en los turrículos de P. corethrurus. También hay que mencionar que


304

en los suelos ácidos del presente experimento, las lombrices promovieron la neutra-lización del pH de los turrículos (especialmente en los suelos de Plan de las Hayas y La Víbora), lo cual puede afectar significativamente la disponibilidad de diversos elementos químicos (Lavelle et al. 1995).

El ACP mostró una distinción global clara en las propiedades químicas de los 3 suelos y, aunque en menor medida, también mostró una mayor concentración de nutrientes en los turrículos con respecto al suelo testigo. Los nutrientes que más cam-biaron en valor en los turrículos con respecto al suelo control fueron el C, N, NH4, Mn, Na, Ca, Mg, y pH, y esto podría deberse a varias razones:

1) La contribución fisiológica de las lombrices, especialmente el incremento en Ca por acción de las glándulas calcíferas que liberan CaCO3 al intestino y que están presentes en ambas especies de lombrices. Esta secreción aumenta el Ca disponible en el intestino y el pH de los turrículos, el cuál afecta la forma y dis-ponibilidad de otros nutrientes solubles para las plantas (Blair et al. 1995, Lal 1988, Mulongoy & Bedoret 1989, Bartz et al., este número). Los resultados del presente trabajo confirman lo observado para P. corethrurus por Kale & Krishnamoorthy (1980) y Bartz et al. (este número). Para la especie Glossos-colecidae sp., a pesar de su menor contribución al Ca de los turrículos, hubo un aumento en el pH de los mismos en comparación con el suelo testigo.

2) Una mezcla de efectos directos e indirectos de las lombrices. Esto ocurre, por ejemplo, con el N mineral. Una parte del aumento de NH4 en los turrículos es debido a la excreción de los nefridios, mientras otra se origina de la actividad microbiana intensa en el intestino de las lombrices, cuya comunidad incluye a los fijadores de N2 de vida libre y a los denitrificadores (Barois et al. 1987, Horn et al. 2003).

3) Selección de partículas orgánicas y del suelo ingerido por las lombrices. De-pendiendo de la dieta, las lombrices ingieren mayor o menor cantidad de MO en diferentes estadios de humificación, así como partículas minerales de tama-ños diferentes (Barois et al. 1993, 1999). Cuando la textura es más arenosa, el impacto de la lombriz en los nutrientes es más importante que en suelos con una textura mas fina, pues la lombriz selecciona partículas más delgadas (más arcillosas). En el presente trabajo, el efecto de P. corethrurus fue mayor en el Lixisol de La Víbora (textura gruesa) que el Andosol de Los Tuxtlas (textura fina). Esta selección puede llevar a aumentos en la disponibilidad de muchos nutrientes asociados a las placas de arcilla o a la MO del suelo como, por ejemplo, el P. En ese sentido, Kuczak et al. (2006) encontró en un Oxisol de Brasil aportes significativos de fósforo en turrículos inducidos por la ingestión y deyección de lombrices de la familia Glossoscolecidae.


305

Los análisis estadísticos mostraron que el impacto de la especie nativa de Glo-ssoscolecidae y la exótica P. corethrurus en el suelo de la Víbora es diferente. La especie nativa tiene un impacto más importante en la mineralización y la dinámica de los nutrientes. Hasta ahora no se puede decir que P. corethrurus esté acelerando los flujos biogeoquímicos en el suelo de la Víbora como González et al. (2006) lo mencionan para otros sitios. En cambio Lachnicht et al. (2002) mostraron que P. corethrurus inducía una reducción significativa de las tasas de mineralización de C y N cuando fue cultivada en mesocosmos junto con la nativa Estherella sp. en compa-ración a cuando fue cultivada individualmente. Futuros trabajos cultivando a las dos especies de este experimento juntas podrán inferir mejor en las posibles interacciones (positivas, neutras o negativas) entre ambas y el efecto sobre el ciclaje de nutrientes en el suelo de La Víbora.

En conclusión, los resultados del presente trabajo indican que en los tres tipos de suelo P. corethrurus seleccionó la MO y tuvo un efecto considerable en su minerali-zación y en la disponibilidad de nutrientes, siendo este más significativo en el Lixisol de La Víbora, el suelo más pobre y arenoso. Por otro lado la especie nativa de Glos-soscolecidae parece estar mejor adaptada que la exótica P. corethrurus al suelo de La Víbora, pues ingirió menor cantidad de suelo y tuvo un mayor efecto sobre los conte-nidos de nutrientes que P. corethrurus. Sin embargo, la biomasa de Glossoscolecidae sp. disminuyó después de 132 días de cultivo a diferencia de la de P. corethrurus que aumentó hasta 3 veces, por lo que estas condiciones de cultivo para la especie nativa no fueron las optimas, y habría que hacer nuevas investigaciones para determinar cuales son sus requerimientos específicos, como de humedad o de aporte de MO.

AGRADECIMIENTOSA Lourdes Cruz, Ninfa Portilla, Soraida Irissón y Martín de los Santos que apoyaron en la asesoría para la realización de los análisis químicos efectuados en el Laboratorio de Análisis Químicos de Suelos, Aguas y Plantas (LAQSAP) del Instituto de Ecolo-gía A.C., y en la elaboración de las figuras. Agradecemos también a los campesinos de cada localidad que nos permitieron muestrear en sus propiedades y a los revisores por sus comentarios valiosos. G. Brown agradece el apoyo del CNPq Brasil.

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CICLOS DE VIDA DE LAS LOMBRICES DE TIERRA APTAS PARA EL VERMICOMPOSTAJE

Jorge Domínguez & María gómez-BranDónDepartamento de Ecología y Biología Animal. Universidad de Vigo. Vigo E-36310, España. E-mail:

[email protected], [email protected]

Domínguez, J. & M. Gómez-Brandón. 2010. Ciclos de vida de las lombrices de tierra aptas para el vermicompostaje. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 309-320.

RESUMEN. Después de casi tres décadas de investigación en el campo del vermicompostaje, su aplica-ción como alternativa metodológica para el tratamiento de residuos orgánicos ha incrementado de forma considerable. Los nuevos conocimientos de los ciclos de vida y de las condiciones óptimas de crecimien-to de especies ya utilizadas, así como la inclusión de nuevas especies de categorías ecológicas diferentes a las habituales, capaces de procesar distintos tipos de residuos, han ampliado el marco de actuación del vermicompostaje en el tratamiento y gestión de estos residuos. La mayor parte de estas nuevas especies proceden de zonas tropicales donde el desarrollo del vermicompostaje es prometedor, considerando los problemas actuales del tratamiento y gestión de los residuos y la ausencia de financiación. Además, el uso de especies locales endémicas parece ser una buena alternativa, ya que están bien adaptadas a las condiciones locales. Esta revisión pretende recopilar y actualizar el conocimiento de los ciclos de vida y de las limitaciones ambientales de las lombrices de tierra aptas para el proceso de vermicompostaje.Palabras clave: Vermicompostaje, ciclo de vida, lombrices epigeas, anécicas.

Domínguez, J. & M. Gómez-Brandón. 2010. Life cycles of vermicomposting earthworms. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 309-320.

ABSTRACT. After three decades of investigation in the field of vermicomposting the scope of this biotreatment of organic residues has been greatly amplified. New findings into life cycles and optimal growth conditions of species already used, added to the introduction of new species from different ecological categories capable of processing different types of residues have made this possible. The majority of these new species come from tropical regions, where the development of vermicompost-ing is promising, given the current problems in the treatment and management of these residues, and limited funding. Moreover, the use of local endemic species appears to be a good alternative as they are well adapted to local environmental conditions. The aim of this review is to compile and update the knowledge related to life cycles and environmental limitations of the earthworm species suitable for the vermicomposting process.Key words: Vermicomposting, life cycle, epigeic earthworms, anecics.



Domínguez & Gómez-Brandón: Lombrices de tierra aptas para vermicompostaje

310

INTRODUCCIÓNEl número de especies de lombrices de tierra descritas hasta el momento es muy ele-vado; según Reynolds & Wetzel (2010), hay aproximadamente 8302 especies, y cada año se describen una media de 68 especies nuevas. De la mayoría de estas especies sólo se conoce el género al que pertenecen y su descripción morfológica, y se desco-nocen por completo sus ciclos de vida y su ecología.

Las lombrices modifican las propiedades físicas del suelo tales como la agrega-ción, la estabilidad y la porosidad al excavar galerías (Lavelle & Spain 2001), y las propiedades químicas y biológicas como la tasa de descomposición de la materia orgánica, la disponibilidad de nutrientes y la composición y actividad de los micro-organismos y de otros invertebrados del suelo (Domínguez et al. 2004, Lores et al. 2006, Monroy et al. 2008). Desde un punto de vista ecológico las lombrices se clasi-fican en tres categorías (Bouché 1977), atendiendo básicamente a sus estrategias de alimentación y de formación de galerías: epigeas, endogeas y anécicas.

Las especies epigeas viven en el horizonte orgánico, en o cerca de la superfi-cie del suelo, alimentándose principalmente de materia orgánica en descomposición (restos vegetales, heces de animales, etc.). Suelen ser especies de pequeño tamaño, uniformemente pigmentadas, y con altas tasas reproductivas y metabólicas que les permiten adaptarse a las condiciones ambientales tan variables de la superficie del suelo. Producen deyecciones holorgánicas y presentan una tasa alta de consumo, di-gestión y asimilación de la materia orgánica, por lo que juegan un papel clave como transformadoras del mantillo. En regiones tropicales, las lombrices de esta categoría se pueden encontrar en las axilas de las bromélias. Dentro de este grupo se incluyen especies como Lumbricus rubellus, Eisenia fetida, Eisenia andrei, Eisenia eiseni, Eudrilus eugeniae, Perionyx excavatus y Eiseniella tetraedra.

Las especies endogeas viven a mayor profundidad en el perfil del suelo y se ali-mentan principalmente de suelo y de materia orgánica asociada. Tienen poca pigmen-tación y construyen sistemas de galerías horizontales muy ramificadas, que llenan con sus propias deyecciones mientras se mueven por el horizonte orgánico-mineral del suelo. A diferencia de las lombrices epigeas, las especies endogeas presentan tasas de reproducción más bajas y ciclos de vida más largos, y son más resistentes a períodos de ausencia de alimento (Lakhani & Satchell 1970). A este grupo pertenecen especies como Aporrectodea caliginosa, Aporrectodea rosea, Octolasium cyaneum, Octolasion tyrtaeum, Polypheretima elongata y Pontoscolex corethrurus.

Las especies anécicas viven de forma más o menos permanente en galerías verti-cales, que pueden extenderse varios metros hacia el interior del perfil del suelo. Por las noches emergen a la superficie para alimentarse de hojarasca, heces y materia orgánica en descomposición, que transportan al fondo de sus galerías. Sus excremen-tos los depositan en la superficie. Normalmente estas lombrices son de gran tamaño y de un color pardo oscuro en la edad adulta. Sus tasas reproductivas, medidas como


311

producción de capullos son relativamente bajas. Algunas de las especies incluidas en este grupo son Lumbricus terrestris, Lumbricus friendii, Aporrectodea trapezoides, Aporrectodea longa y Octodrilus complanatus.

Tradicionalmente las especies epigeas han sido las más utilizadas en vermicultura y vermicompostaje debido a: su capacidad de colonizar residuos orgánicos de for-ma natural; su tasa alta de consumo, digestión y asimilación de la materia orgánica; su capacidad para tolerar un rango amplio de condiciones ambientales; su alta tasa reproductiva. No obstante, algunos estudios recientes (Gajalakshmi et al. 2001, Tri-pathi et al. 2004) muestran la posibilidad de utilizar especies anécicas locales en el vermicompostaje, en lugar de especies exóticas.

Esta revisión pretende recopilar y actualizar los datos existentes sobre los ciclos de vida de las especies de lombrices de tierra utilizadas en vermicompostaje, así co-mo su potencial en el tratamiento de diferentes tipos de residuos.

ESPECIES DE ÁREAS TEMPLADASEisenia fetida (Savigny, 1826) y Eisenia andrei Bouché, 1972Estas dos especies estrechamente relacionadas han sido las más utilizadas en la bio-degradación de residuos orgánicos. Se caracterizan por ser especies ubicuas capaces de colonizar residuos orgánicos de forma natural. Toleran un rango amplio de tempe-ratura y humedad, lo que las hace muy resistentes y consecuentemente, se convierten en las especies dominantes en cultivos mixtos. Diversos autores han investigado la biología y la ecología de E. andrei y E. fetida en distintos residuos (Graff 1974, Wata-nabe & Tsukamoto 1976, Harstein et al. 1979, Kaplan et al. 1980, Edwards 1988, Reinecke & Viljoen 1990, Domínguez & Edwards 1997, Domínguez 2004). Según estos estudios la temperatura óptima para su crecimiento es de 25 ºC. Una temperatu-ra de 32 ºC desde el nacimiento inhibe el crecimiento de ambas especies, pero si esta temperatura fue precedida de un período de crecimiento normal a 25-28 ºC durante un mes o más el desarrollo puede continuar a 32 ºC. La temperatura crítica a la cual se produce su muerte es de 33,3 ºC, si bien individuos que han sido aclimatados gra-dualmente pueden estar activos después de 11 días a 35 ºC. La puesta se detiene a 10,3 ºC, sin que se produzca regresión de los órganos sexuales, de forma que se puede reanudar una vez suba la temperatura. Se han encontrado algunos especímenes que han sobrevivido alrededor de 12 h a temperaturas de entre -2 y -5 ºC. A modo de ejemplo, Kobayashi (1938) encontró, a una temperatura de -12,3 ºC, 63 especímenes a 110 cm de profundidad en el suelo.

El contenido de humedad óptimo de estas especies es del 80-85% aunque pueden tolerar un rango amplio de humedad; algunos individuos han sobrevivido a períodos de inmersión total por encima de 6 meses. En respuesta a las condiciones de humedad y temperatura, estas lombrices pueden presentar distintas estrategias biológicas como períodos de inactividad (diapausa) o incluso regresiones en su ciclo de vida aunque


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esto está todavía poco estudiado. En diapausa, el cuerpo de la lombriz se encuentra fuertemente enroscado e inmóvil, y se mantiene en este estado hasta que las condicio-nes ambientales vuelven a ser favorables.

En condiciones óptimas sus ciclos de vida (desde que es depositado el capullo hasta la puesta de capullos de la siguiente generación) abarcan de 45 a 51 días. Los ju-veniles alcanzan la madurez en 21-30 días. Las cópulas ocurren cerca de la superficie y la puesta comienza en torno a las 48 h después de la cópula. La tasa de producción es de 0,35-0,5 capullos por día. La viabilidad de eclosión es del 72-82%, y el tiempo de incubación oscila entre 18 y 26 días. El número de descendientes por capullo varía entre 2,5-3,8 dependiendo de la temperatura. La máxima esperanza de vida se sitúa en 4,5-5 años (Herlant-Meewis 1967) aunque la vida media fue de 594 días a 28 ºC, y de 589 días a 18 ºC (Michon 1957). Las principales características de los ciclos de vida de E. andrei y E. fetida se muestran en el Cuadro I.

Dendrodrilus rubidus (Savigny, 1826)Dendrodrilus rubidus es una especie con clara preferencia por suelos altamente orgá-nicos; también se ha encontrado en sustratos orgánicos como hojarasca de pino, com-post, turba, lodos de depuradora y estiércol. Aunque ya se han investigado algunos aspectos de su biología (Gates 1972, Sims & Gerard 1985, Bengtsson et al. 1986), esta lombriz no se ha utilizado frecuentemente en sistemas de vermicompostaje; sin embargo, su rápida maduración y su elevada tasa reproductiva podrían convertirla en una especie apta para el tratamiento de residuos (Cuadro I). Su tiempo medio de maduración es de 54 días y la producción media de capullos es de 0,2 capullos lom-briz-1 día-1 (Elvira et al. 1996). El éxito de eclosión es alto (85%), y una media de 1,67 descendientes emerge de cada capullo (Elvira et al. 1996). Dendrodrilus rubidus puede completar su ciclo de vida aproximadamente en 75 días. Su actividad es anual siempre que las condiciones ambientales sean favorables. La temperatura óptima de crecimiento es de 18 ºC y la mortalidad es alta a 25 ºC; las temperaturas subóptimas son menos perjudiciales para esta especie que las supraóptimas (se han encontrado algunos especímenes que han sobrevivido en el hielo). Se cree que su esperanza de vida es menor de un año aunque se ha observado que puede vivir hasta 547 días a 18 ºC (Michon 1957).

Dendrobaena veneta (Rosa, 1886)Dendrobaena veneta es una especie con potencial para la vermicultura por su capa-cidad para tolerar mayores rangos de humedad que muchas otras especies empleadas en vermicompostaje (Cuadro I). Su temperatura óptima de crecimiento se sitúa entre 15-25 ºC y puede completar su ciclo de vida en 100-150 días, alcanzando la madurez sexual a los 65 días. La producción media de capullos es de 0,28 lombriz-1 día-1. La


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viabilidad de eclosión es muy baja (20%) y el tiempo medio de incubación es de 42 días. El número medio de descendientes por capullo es 1.10 (Lofs-Holmin 1986, Vi-ljoen et al. 1992, Muyima et al. 1994).

Lumbricus rubellus Hoffmeister, 1843Lumbricus rubellus se encuentra normalmente en suelos húmedos, particularmente en aquellos donde se ha aplicado estiércol o fangos de aguas residuales (Cotton & Curry 1980). Hay pocos datos acerca de sus requerimientos y preferencias de hume-dad y temperatura, aunque se sabe que prefiere condiciones húmedas y que puede sobrevivir a bajas temperaturas. Su temperatura óptima de crecimiento es de 18 ºC y tolera mejor las temperaturas subóptimas que las supraóptimas (Michon 1957). Se han encontrado algunos especímenes que han sobrevivido alrededor de 12 h a tempe-raturas de entre -2 y -5 ºC, aparentemente sin aclimatación previa (Korschelt 1914). Presenta un ciclo de vida largo (120-170 días) con una tasa de crecimiento lenta y un tiempo de maduración de 74-91 días. La producción media de capullos oscila entre 0,07-0,25 capullos lombriz-1 día-1, y la viabilidad de eclosión es del 60-70%. Des-pués de un período de 35-40 días, sólo una lombriz emerge de cada capullo (Evans & Guild 1948, Cluzeau & Fayolle 1989, Elvira et al. 1996). Sus bajas tasas de madu-ración y reproducción indican que no es una especie ideal para su uso en vermicom-postaje, aunque por su tamaño y vigor podría ser útil como cebo, o para incrementar la fertilidad de los suelos (Cuadro I).

Drawida nepalensis Michaelsen, 1907Drawida nepalensis no se ha utilizado comúnmente en vermicompostaje aunque muestra algunas características adecuadas para la vermicultura. Presenta un ciclo de vida relativamente corto (100-120 días) y se puede reproducir, al igual que E. fetida, sin necesidad de cópula; sin embargo, su tasa de crecimiento es menor, y la tasa de producción de capullos es más baja que en la mayoría de las otras especies empleadas en vermicompostaje (Kaushal & Bisht 1992, 1995) (Cuadro I). Sus condiciones ópti-mas de humedad y temperatura no han sido todavía estudiadas. El tiempo medio para alcanzar la madurez sexual varía entre 34-42 días y la tasa de producción de capullos es 0,15 capullos lombriz-1 día-1. Su viabilidad de eclosión es del 75-88% y el tiempo medio de incubación de 23,6 días. El número medio de descendientes por capullo es 1,93 (Kaushal & Bisht 1992, 1995).

ESPECIES TROPICALESEudrilus eugeniae (Kinberg, 1867)Eudrilus eugeniae es una especie nativa de África y su cultivo está bastante genera-lizado debido a su importancia como cebo para la pesca. Posee un gran tamaño, una


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alta tasa de crecimiento y es bastante prolífica (Viljoen & Reinecke 1989), por lo que se considera una especie ideal para producir proteínas para el consumo animal bajo condiciones óptimas (Edwards 1988). Sus principales desventajas son su fragilidad y su estrecho margen de temperatura lo que hace difícil su manejo. Sin embargo, E. eugeniae tiene elevadas tasas de reproducción (Bano & Kale 1988, Edwards 1988) y es capaz de descomponer rápidamente grandes cantidades de residuos orgánicos incorporándolos al suelo (Neuhauser et al. 1979, 1988, Edwards 1988, Bano & Kale 1988). Esta especie muestra preferencia por temperaturas altas, con una producción máxima de biomasa a 25-30 oC y con una tasa de crecimiento muy baja a 15oC (Loehr et al. 1985, Viljoen & Reinecke 1992, Domínguez et al. 2001). Puede tolerar conteni-dos de humedad entre el 70-85% situándose el óptimo en un 80-82%.

Domínguez et al. (2001) observaron un incremento continuo del peso de indi-viduos de E. eugeniae durante 22 semanas; sin embargo, Neuhauser et al. (1979) encontraron que esta especie, tras alcanzar su peso máximo a las 8 semanas, sufrió una pérdida de peso y una mortalidad considerable (después de 16 semanas sólo sobrevivió un 40% de la población), mientras que Reinecke et al. (1992) observaron que especímenes de E. eugeniae alcanzaron su peso máximo tras un período de incu-bación de más de 21 semanas a 25 ºC.

El ciclo de vida de E. eugeniae puede durar entre 50 y 70 días, y su esperanza de vida oscila entre 1 y 3 años. Esta especie alcanza su madurez sexual a los 40-49 días y su tasa de producción varía entre 0,42 y 0,51 capullos lombriz-1 día-1 (Viljoen & Reinecke 1989, Reinecke et al. 1992, Reinecke & Viljoen 1993). El período de incubación de los capullos oscila entre 12-16 días y el número de descendientes por capullo varía de 2 a 2,7, con un éxito de eclosión del 75-84%. (Viljoen & Reinecke 1989, Reinecke et al. 1992, Reinecke & Viljoen 1993). Las principales características del ciclo de vida de E. eugeniae se muestran en el Cuadro I.

Perionyx excavatus Perrier, 1872Perionyx excavatus se distribuye ampliamente en Asia tropical (Stephenson 1930, Gates 1972) aunque también ha sido introducida en Europa y las Américas. Se trata de una especie prolífica y fácil de manejar, y que requiere un alto contenido de hu-medad. El principal inconveniente para su cultivo es su incapacidad de resistir las bajas temperaturas, pero es una especie ideal bajo condiciones tropicales. El ciclo de vida y el potencial de esta especie para el vermicompostaje de residuos orgáni-cos han sido estudiados en condiciones controladas por diversos autores (Kale et al. 1982, Reinecke & Hallatt 1989, Hallatt et al. 1990, Reinecke et al. 1992, Hallat et al. 1992, Edwards et al. 1998). Perionyx excavatus puede sobrevivir (aunque no crecer) a bajas temperaturas (4 ºC) y es menos susceptible que E. eugeniae a las temperaturas elevadas (alrededor de 30 ºC). Se sabe que en áreas tropicales, P. excavatus no puede


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crecer durante las bajas temperaturas del invierno pero sí puede sobrevivir a las altas temperaturas del verano a diferencia de E. eugeniae. En condiciones óptimas su ciclo de vida dura entre 40-50 días y los juveniles alcanzan la madurez sexual en 20-28 días (Cuadro I). La tasa media de producción es 1,1 capullos lombriz-1 día-1, y el tiempo medio de incubación son 18 días a 25 ºC, con un éxito de eclosión elevado (85-90%) (Kale et al. 1982, Reinecke & Hallatt 1989, Hallatt et al. 1990, Reinecke et al. 1992, Hallat et al. 1992, Edwards et al. 1998).

Perionyx sansibaricus Michaelsen, 1891Perionyx sansibaricus es una especie epigea que se encuentra principalmente en aguas residuales, estiércol, pilas de compostaje y hojas en descomposición. No existe demasiada información acerca de su ciclo de vida y sus condiciones de crecimiento. Singh (1997) estudió su capacidad para procesar distintos residuos orgánicos en la India, y recientes estudios muestran la eficiencia de P. sansibaricus en la descompo-sición de diferentes tipos de residuos tales como residuos agrícolas, estiércol de vaca y residuos orgánicos sólidos (Suthar 2006), aunque serán necesarios más estudios para recomendar el uso de esta especie a escala industrial. Suthar & Singh (2008) en-contraron que P. excavatus fue más eficiente que P. sansibaricus en el tratamiento de diferentes residuos orgánicos y con respecto al crecimiento y a la reproducción. Estas diferencias podrían deberse a los distintos hábitos de alimentación y/o a la calidad del sustrato usado para su cultivo. Son necesarios más detalles acerca de su ciclo de vida para futuros usos en vermicompostaje.

Drawida willsi Michaelsen, 1907Drawida willsi es una especie tropical anécica, y se ha estudiado su eficacia para el vermicompostaje del jacinto de agua (Eichhornia crassipes Mart. Solm.) (Gajalaksh-mi et al. 2001) y de residuos de la industria papelera (Gajalakshmi et al. 2000). Estos autores observaron que D. willsi fue la especie menos eficaz en el tratamiento de am-bos residuos en comparación con Eudrilus eugeniae, Perionyx excavatus y Lampito mauritii.

Polypheretima elongata (Perrier, 1872)Polypheretima elongata parece estar restringida a regiones tropicales y se sabe muy poco de su ciclo de vida. Se ha utilizado para el tratamiento de residuos orgánicos sólidos, tales como residuos municipales y estiércoles. Según un proyecto realizado en la India, esta especie es apta para el tratamiento de 8 toneladas de residuos sólidos al día. Además, diseñaron un “vermifilter” con capacidad para reutilizar el agua pro-cedente de fangos residuales y del procesado de comida (Edwards & Bohlen 1996).


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Lampito mauritii (Kinberg, 1867)Lampito mauritii es una especie anécica, endémica de la región semiárida de Jod-hpur, situada en el distrito de Rhajastan en la India. Esta especie ha sido encontrada en pilas de estiércol y se ha utilizado en el vermicompostaje del jacinto de agua, y en la descomposición de restos de comida y de residuos procedentes de la industria pa-pelera. Tripathi et al. (2004) compararon la eficacia de una especie epigea no nativa (Eisenia fetida) y Lampito mauritii (nativa de la región) para el tratamiento de resi-duos en condiciones tropicales, y observaron una mayor mineralización en presencia de L. mauritii, por lo que recomendaron esta especie para el vermicompostaje de la región del Rhajastan. Gajalakshmi et al. (2000) encontraron que esta especie, junto con E. eugeniae fueron las más eficientes en el tratamiento de residuos de la industria papelera.

Se han citado en la literatura otras especies que podrían ser válidas para el vermi-compostaje como Metaphire houletti, Dichogaster annae, Pontoscolex corethrurus y Amynthas asiaticus (syn. Pheretima asiatica). Sin embargo, se sabe poco de la biología y ecología de estas especies, siendo necesaria más investigación para validar su real potencial para el vermicompostaje.

AGRADECIMIENTOSEstos trabajos han sido financiados con fondos FEDER y los proyectos CGL2006-11928/BOS del Ministerio de Ciencia e Innovación y 07MRU023383PR de la Xunta de Galicia.

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EISENIA FETIDA (SAVIGNY, 1826) Y EISENIA ANDREI BOUCHÉ, 1972 SON DOS ESPECIES DIFERENTES DE

LOMBRICES DE TIERRA

Jorge Domínguez1 & Marcos Pérez-LosaDa21Departamento de Ecoloxía e Bioloxía Animal. Universidade de Vigo. Vigo E-36310, España. E-mail:

[email protected], Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos Universidade do Porto

Campus Agrário de Vairão 4485-661 Vairão, Portugal. E-mail: [email protected]

Domínguez, J. & M. Pérez-Losada. 2010. Eisenia fetida (Savigny, 1826) y Eisenia andrei Bouché, 1972 son dos especies diferentes de lombrices de tierra. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 321-331.

RESUMEN. Eisenia andrei (Savigny, 1826) y Eisenia fetida Bouché, 1972 (Oligochaeta, Lumbricidae) son dos especies de lombrices de tierra muy relacionadas y utilizadas habitualmente en el proceso de vermicompostaje de residuos orgánicos sólidos, en la ecotoxicología, fisiología y estudios genéticos. Su estatus taxonómico ha sido muy controvertido y en la literatura actual, ambas especies continúan a ser indiscriminadamente referidas como E. fetida o E. foetida; a menudo no queda claro cual de las dos es-pecies ha sido la utilizada. Este artículo de revisión incluye una síntesis de dos trabajos ya publicados por nuestro grupo en los que se demuestra de forma clara que se trata de dos especies biológicas diferentes que están aisladas reproductivamente y que también están bien delimitadas filogenéticamente. El aisla-miento reproductivo se confirmó después de estudiar la viabilidad de la descendencia de cruces inter e intraespecíficos de ambas especies de lombrices. Además, los árboles filogenéticos construidos sobre la base de las secuencias de ADN de los genes 28S y COI confirmaron que eran especies filogenéticamente diferentes. El hecho de que sean dos especies diferentes tiene importantes implicaciones; así por ejemplo en los procesos de vermicompostaje es más recomendable la utilización de E. andrei que tiene tasas de crecimiento y reproducción más altas que E. fetida. Por otra parte en estudios de ecotoxicología no es posible asumir que las sustancias contaminantes tendrían el mismo efecto en las dos especies dado que sus respuestas a los factores de estrés podrían ser diferentes. El aislamiento reproductivo de las dos espe-cies es postcópula y no precópula, y esto junto con el hecho de que viven en simpatría afecta claramente a la dinámica de poblaciones reduciendo la eficacia biológica individual da cada especie. Por todo ello es importante considerarlas como dos especies diferentes y evitar los cultivos mixtos.Palabras clave: Lombrices de tierra, barreras reproductivas, hibridación, especiación, aislamiento pos-tzigótico, DNA, filogenia, delimitación de especies.

Domínguez, J. & M. Pérez-Losada. 2010. Eisenia fetida (Savigny, 1826) and Eisenia andrei Bouché, 1972 are two different earthworm species. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 321-331.



Domínguez & Pérez-Losada et al.: Eisenia andrei y Eisenia fetida son dos especies distintas

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ABSTRACT. The closely related species Eisenia fetida (Savigny, 1826) and Eisenia andrei Bouché, 1972 are the most commonly used for management of organic wastes, and also in ecotoxicology, physi-ology and genetic studies. The problem of their taxonomic status remained unresolved for a long time and in much of the current literature both species are still termed indiscriminately as E. fetida or E. foetida, and it is often not clear which of the two species is being referred to. This review article synthe-sizes two articles already published by our group where we found that they are two different biological species, reproductively isolated and that they are also two different phylogenetic species. The reproduc-tive isolation was confirmed after studying the offspring viability from inter- and intra-specific crosses of both species. Additionally, fully resolved and well supported phylogenetic trees based on mitochon-drial (COI) and nuclear DNA sequences (28S) confirmed that they are different phylogenetic species. This evidence implies important considerations: for vermiculture or vermicomposting E. andrei is more recommended since its growth and reproduction rates are higher. In studies on ecotoxicology it is not possible to assume that contaminants will have the same effect on the two species, since their responses to stress factors could be different. The existence of post-copula but not pre-copula isolation in sympat-ric populations clearly affects the population dynamics by reducing the fitness of the individuals. For this reason, in applied aspects it is important keep the two species separated.Keywords: Earthworms, reproductive barriers, hybridization, speciation, post-zygotic isolation, DNA, phylogeny, species delimitation.

INTRODUCCIÓNEste trabajo representa una síntesis de dos trabajos ya publicados por nuestro grupo de investigación (Domínguez et al. 2005, Pérez-Losada et al. 2005) en el que se de-muestra de forma clara que Eisenia fetida (Savigny, 1826) y Eisenia andrei Bouché, 1972 (Oligochaeta, Lumbricidae) son dos especies biológicas diferentes, reproducti-vamente aisladas y bien delimitadas filogenéticamente.

La importancia de la taxonomía está bien reconocida por la mayoría de los cientí-ficos y de hecho, sin una taxonomía fiable, la mayoría de los estudios ecológicos son irrelevantes. En muchas especies de lombrices de tierra la identificación taxonómica basada en caracteres morfológicos es difícil debido a la ausencia de caracteres diag-nósticos estables y fáciles de manejar (Pop et al. 2003).

Eisenia fetida y E. andrei son dos especies de lombrices estrechamente relacio-nadas y muy utilizadas para el reciclaje de residuos orgánicos mediante vermicom-postaje, y también en estudios de ecotoxicología, fisiología y genética. Este uso tan extendido se debe a que son ubicuas con una distribución cosmopolita, con ciclos de vida cortos, un rango amplio de tolerancia a la temperatura y a la humedad y un manejo relativamente sencillo (Domínguez 2004).

Ambas especies se describieron como morfotipos diferentes de E. fetida de acuer-do a diferencias en la pigmentación del cuerpo (André 1963) y posteriormente Bouché (1972) les dio estatus subespecífico, nombrándolas E. foetida foetida y E. foetida uni-color. Aunque actualmente muchos autores aceptan a E. fetida y E. andrei como es-pecies diferentes, la literatura más antigua e incluso mucha literatura actual se refiere a estas especies colectivamente como E. fetida o E. foetida, una corrección incorrecta


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e ilegal del original E. fetida (Sims 1983, Easton 1983). Eisenia fetida se corresponde con la forma rayada y presenta el área entre los segmentos sin pigmentación o de color amarillo o pálido; de ahí, su nombre común de lombriz rayada o lombriz tigre. En contraste, E. andrei, la lombriz roja común, tiene la forma de color rojo uniforme. Aparte de las diferencias en la pigmentación, ambas especies son morfológicamente similares (Sims & Gerard 1985, Reinecke & Viljoen 1991) y sus parámetros bioló-gicos, sobre todo de potencial reproductivo y sus ciclos de vida no se diferencian significativamente, aunque la tasa de crecimiento y producción de capullos es algo más alta en E. andrei que en E. fetida (Elvira et al. 1996). Los ciclos de vida de E. fetida y E. andrei y su biología de poblaciones y ecología han sido investigados por varios autores y han sido resumidos por Domínguez (2004). El problema del estatus taxonómico del complejo E. fetida/andrei permanece aun sin resolver y además, en gran parte de la literatura actual, ambas especies son nombradas indiscriminadamente como E. fetida, no quedando claro en muchas ocasiones a cual de las dos especies se hace referencia.

Ambas especies son sintópicas y generalmente viven en colonias mixtas en pilas de estiércol y restos vegetales y por tanto su hibridación sería posible; la hibridación entre poblaciones o especies puede tener efectos perjudiciales en la eficacia biológica y afectar de forma dramática a la dinámica de poblaciones en colonias mixtas. Si eso fuese así, cabría esperar que existiese aislamiento reproductivo que podría ser prezi-gótico, es decir debido a una incompatibilidad reproductiva en la cópula o postzigóti-co, es decir debido a una reducción en la viabilidad de los descendientes.

El objetivo de esta investigación fue determinar si E. andrei y E. fetida son dos especies biológica y filogenéticamente diferentes. Se presentan en primer lugar los resultados de algunos experimentos de laboratorio para probar la existencia de ba-rreras reproductivas pre- o postzigóticas comparando la producción de capullos y recién nacidos de las dos especies mediante cruces interespecíficos e intraespecíficos. Además, se presentan los resultados obtenidos utilizando datos moleculares basados en árboles filogenéticos con secuencias de ADN mitocondrial y nuclear y aplicando el procedimiento de delimitación filogenética de especies de Wiens & Penkrot (2002) para inferir las barreras especificas entre varias poblaciones de E. fetida y E. andrei.

MATERIAL Y MÉTODOSPara estudiar el aislamiento reproductivo se utilizaron 4 poblaciones diferentes de lombrices: una población de E. fetida de Vigo (Noroeste de España) y tres poblacio-nes de E. andrei provenientes de Vigo, Madrid y Brasil. Se utilizaron juveniles (100-150 mg peso fresco), que se mantuvieron aislados en placas petri con estiércol de vaca como alimento, para asegurar que las lombrices no almacenaban esperma de cópulas previas. Las placas se mantuvieron en cámaras a 20 ºC y 90% de humedad. Cuando


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las lombrices alcanzaron la madurez sexual se realizaron cruces entre individuos de las distintas poblaciones. Los individuos se asignaron al azar en los cruces y el peso de los miembros de la pareja en cada cruce fue similar. Cada pareja se colocó en una placa petri durante siete días. Después de este periodo, las lombrices se volvieron a colocar individualmente en sus placa petri originales y durante 15 semanas se registró la producción semanal de capullos, el tiempo de incubación de los mismos, su tasa de viabilidad y el número de recién nacidos por capullo. Se utilizaron modelos lineales generalizados (MLG; Wedderburn 1974, McCullagh & Nelder 1989) para determinar diferencias significativas en los parámetros reproductivos entre los distintos cruces.

Para el estudio de delimitación filogenética se utilizaron 20 individuos de E. an-drei procedentes de poblaciones de Brasil, Irlanda y España (cuatro poblaciones en total), y 11 individuos de E. fetida de Irlanda y España (tres poblaciones). Además se utilizaron 6 individuos de E. eiseni (Levinsen, 1884) de España (dos poblaciones) como grupo externo.

El ADN genómico se extrajo usando los métodos descritos por Crandall & Fitzpa-trick (1996). Los productos de PCR para la subunidad 28S del gen ribosomal nuclear y el gen mitocondrial citocromo oxidasa I (COI) se amplificaron usando los primers de Whiting (2001; rd1a a rd6b) y Folmer et al. (1994) respectivamente. Las secuen-cias se generaron en ambas direcciones en un secuenciador ABI usando el ABI-Big Dye Ready-Reaction Kit. Las secuencias de nucleótidos se alinearon usando Clustal X (Thompson et al. 1997). La incongruencia entre 28S y COI se determinó mediante la metodología propuesta por Wiens (1998). Se realizaron análisis filogenéticos se-parados para cada gen con el fin de detectar posibles áreas de incongruencia (donde pueden fallar los análisis filogenéticos combinados) indicadas por nodos conflictivos (soportados por proporciones bootstrap ≥70% o probabilidades posteriores ≥95%) en los distintos árboles. La selección del modelo evolutivo utilizado en los análisis de máxima verosimilitud y en la aproximación bayesiana se realizó en el programa MO-DELTEST 3.06 (Posada & Crandall 1998). La reconstrucción filogenética se realizó con PAUP v4.0b10 (Swofford 2002) utilizando métodos de máxima parsimonia (MP) y máxima verosimilitud (ML, sus siglas en inglés). Los análisis de MP se llevaron a cabo con pesos iguales, 100 adiciones aleatorias de secuencias y permutación global de ramas (TBR, sus siglas en inglés) para buscar el mejor árbol. Para los árboles obte-nidos se evaluó la veracidad de los nodos usando la prueba de bootstrap no paramétri-co (Felsenstein 1985) con 1000 réplicas y una adición por réplica. La implementación de ML se realizó con 10 adiciones aleatorias de secuencias, TBR y bootstrap no paramétrico con 100 réplicas y una adición por réplica. La aproximación bayesiana se estimó usando MrBayes v3.0 (Ronquist & Hueselsenbeck 2003) bajo un modelo simple para 28S y COI y un modelo mixto para 28S-COI con métodos Monte Carlo de Cadenas de Markov (BMCMC). Se utilizó el protocolo de Wiens y Penkrot (2002) para comprobar los límites específicos entre las secuencias de ADN de E. andrei y E.


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fetida. Este método se basa en un diseño del muestreo que incluye: (a) especies foca-les y no focales para aplicar el test de exclusividad (todos los miembros de un grupo comparten un antecesor común más reciente entre ellos que no comparten con ningún miembro de otro grupo) a las especies focales y b) al menos dos individuos por loca-lidad para hacer las inferencias de flujo genético entre poblaciones. Se necesita una filogenia de haplotipos (o individuos) con designación taxonómica y localidad cono-cida. Una topología que no agrupe los haplotipos de una localidad dada como clado se tomará como evidencia de flujo genético potencial entre poblaciones. El método se implementó utilizando claves de flujo dicotómico que llevan a varias alternativas para tomar decisiones a nivel de especie.

RESULTADOSNo hubo diferencias significativas en la producción de capullos de E. fetida en los cuatro cruces experimentales, uno con E. fetida y tres con E. andrei (Fig. 1A; MLG, F3,20 = 0,26, P>0,5), pero sí hubo diferencias significativas en la viabilidad de los capullos (MLG, F3,20 = 24,03, P>0,0001), de manera que E. fetida sólo produjo capu-llos viables en los cruces intraespecíficos, es decir, no produjo capullos viables en los cruces con E. andrei (Fig. 1B). La producción de capullos de E. andrei fue la misma en las dos poblaciones estudiadas (Vigo y Madrid) (Fig. 2A; MLG, F1,32 = 1,18, P = 0,29); y tampoco hubo efecto de los cruces (cuando se cruzó con E. fetida, con E. andrei de Vigo y con E. andrei de Madrid) (Fig. 2A; MLG, F2,32 =2,26, P = 0,12). La población de E. andrei de Vigo produjo significativamente menos capullos cuando se cruzó con E. fetida que en los cruces intrapoblacionales (t = 2,34 g.l. = 11 P = 0,039). Sin embargo, la interacción entre población y cruce no fue significativa (población x cruce; MLG, F2,32 = 2,01, P = 0,15). En E. andrei, sólo los cruces intraespecíficos produjeron capullos viables, y así la viabilidad de los capullos fue significativamente diferente dependiendo del cruce (Fig. 2B; MLG, F2,34 = 41,08, P>0,0001) pero no de la población (Fig. 2B; MLG, F1,36 = 2,08, P = 0,16). La interacción entre población y cruce no fue significativa (MLG, F2,32 = 1,21, P = 0,31).

El número de juveniles por capullo fue significativamente más alto en E. andrei (2,75 ± 0,13) que en E. fetida (2,11 ± 0,24). El número total de descendientes pro-ducidos por las dos poblaciones de E. andrei fue similar y tampoco se observaron diferencias significativas en los cruces entre poblaciones distintas (P>0,05 en todos lo casos).

Con respecto a la delimitación filogenética de E. fetida y E. andrei utilizando secuencias de ADN, las filogenias obtenidas para cada gen por separado no fueron contradictorias y en consecuencia se pudo recurrir a un análisis filogenético combi-nando las secuencias de los dos genes (Fig. 3).


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En todos los análisis filogenéticos de máxima parsimonia, máxima verosimilitud y bayesiano (BMCMC) de las secuencias de los genes 28S y COI, cada especie de Eisenia apareció como monofilética, aunque el soporte de los clados fue distinto para los dos genes. Los análisis filogenéticos de las secuencias combinadas (28S-COI) mostraron el mismo patrón topológico, es decir que las tres especies de Eisenia apa-recen como monofiléticas, pero en esta ocasión el soporte de los clados fue mayor, con una probabilidad de bootstrap elevada (>90%) y una probabilidad posterior de 1,0 (Fig. 3). Las relaciones intraespecíficas no se resolvieron bien en ningún caso excepto para E. fetida de Irlanda (EfIr), que aparece claramente separada de las otras dos poblaciones de E. fetida tanto en el árbol combinado (Fig. 3) como en los dos individuales para cada gen (datos no mostrados, véase Pérez-Losada et al. 2005).

Figura 1. (A) Número de capullos producidos por Eisenia fetida durante 15 semanas y (B) viabilidad de los mismos, después de cruzarse con E. fetida y tres poblaciones de E. andrei. Los valores son la media ± el error estándar. Véase que no se obtuvieron capullos fértiles en los cruces con E. andrei.


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DISCUSIÓNLos experimentos de cruces interespecíficos mostraron que E. fetida y E. andrei es-tán aisladas reproductivamente porque no hubo descendencia viable de los mismos, de forma que pueden considerarse especies diferentes de acuerdo con la definición biológica de especie (Mayr 1940), corroborando la hipótesis propuesta por Jaenike (1982). No se obtuvo por tanto ningún individuo híbrido. En este sentido, estos re-sultados contrastan con André (1963), donde la fusión de gametos masculinos de E. andrei con gametos femeninos de E. fetida produjo híbridos con patrón de pigmen-tación intermedio, y con Sheepard (1998) que obtuvo también híbridos en cruces interespecíficos, si bien la fertilidad de los capullos en estos cruces fue baja. En con-secuencia, nuestros resultados demuestran que la idea de la existencia de una única

Figura 2. (A) Número de capullos producidos por dos poblaciones de Eisenia andrei (Madrid: barras negras y Vigo: barras blancas) durante 15 semanas en los cruces con E. fetida y con las dos

poblaciones de E. andrei. (B) Viabilidad de los capullos de las dos poblaciones de E. andrei (Madrid (barras negras) y Vigo (barras grises)) en los cruces con E. fetida y con las dos poblaciones de E.

andrei. Los valores son la media ± el error estándar. Véase que no se obtuvieron capullos fértiles en los cruces con E. fetida.


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especie polimórfica de E. fetida debe rechazarse y sugerimos que, dado que los dos fenotipos se pueden distinguir fácilmente, se puede aplicar el estatus de “buena espe-cie” (Mallet 1995) a los taxones estudiados. Además, nuestros resultados indican que el aislamiento reproductivo entre E. andrei y E. fetida es postcópula, probablemente postzigótico, sin que exista un mecanismo eficiente para evitar las cópulas interespe-cíficas. De hecho, el número de capullos producidos fue similar en los cruces inter e intra específicos de las dos especies, revelando que no existen mecanismos de pre-vención de la cópula y de la producción de capullos.

Los mecanismos de aislamiento postcópula y postzigóticos impiden el desarro-llo del zigoto formando híbridos que no sobreviven, o bien dando lugar a híbridos incapaces de reproducirse. En nuestro estudio se obtuvieron híbridos no viables; por

Figura 3. Árbol filogenético Bayesiano para 28S-COI. El soporte del bootstrap estimado por MP y ML y la probabilidad posterior se muestran respectivamente sobre las ramas. Br = Brasil, Ir = Irlanda,

Vi = Vigo, Sa = Santiago, Ma = Madrid.


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tanto, el aislamiento postzigótico en E. fetida y E. andrei se podría caracterizar como intrínseco, dado que depende de problemas en el desarrollo que son relativamente independientes del medio ambiente (Turelli et al. 2001). Parece claro que el ais-lamiento de ambas especies es incipiente, dado que tiene un profundo efecto en la eficacia biológica de los individuos; ambas especies copulan y producen capullos, aunque éstos son estériles y cabría esperar la aparición de mecanismos que impidan el apareamiento y la producción de capullos con el fin de evitar costes de energía y tiempo innecesarios. De hecho, en nuestro experimento la población de E. andrei de Vigo produjo significativamente menos capullos cuando se cruzó con E. fetida que en los cruces intrapoblacionales, lo que sugiere que la población de E. andrei de Vigo invierte menos en capullos híbridos debido a que no son viables. Esto podría ser indicativo del desarrollo de algún tipo de mecanismo prezigótico que evita la inversión de recursos en apareamientos estériles. Además las dos poblaciones de E. andrei tuvieron una producción de capullos distinta cuando se cruzaron con E. fetida; esto podría deberse a las diferencias ecológicas entre las dos poblaciones, ya que la población de Madrid proviene de instalaciones comerciales mientras que la población de Vigo procede de una pila de estiércol “natural” y por tanto, pudo estar en contacto con individuos de otras especies. A modo de ejemplo, las hembras del complejo hi-bridogénico Rana lessonae/Rana esculenta cambian su comportamiento con relación al número de huevos que ponen cuando son amplexadas por machos “indeseados” (Reyer et al. 1999).

En cuanto a la delimitación filogenética de E. andrei y E. fetida, todos los árboles mostraron que los haplotipos de las especies focales E. andrei y E. fetida son exclu-sivos y que no hay flujo génico entre sus líneas basales. Por tanto se puede concluir que, según el método de delimitación de especies de Wiens y Penkrot (2002), E. an-drei y E. fetida son especies filogenéticas diferentes. Estos resultados apoyan estudios genéticos previos basados en alozimas, que indicaron que ambas especies podrían ser diferentes (Jaenike 1982, Henry 1999, McElroy & Dhile 2001). Adicionalmente, esto concuerda con otros estudios que encontraron diferentes particularidades bioquími-cas del factor antibacteriano (Roch et al. 1980), de la actividad bacteriostática de las células secretoras cloragógenas (Valembois et al. 1982) y “marcadores fluorescen-tes” (fluorescent fingerprints) (Albani et al. 2003) entre las dos especies. En conclu-sión, según el concepto biológico y filogenético de especie (sensu Mayr 1942) E. andrei y E. fetida son dos especies diferentes y por lo tanto las futuras investigacio-nes en micro o macroevolución, biogeografía, ecología, conservación y aspectos más aplicados (por ejemplo, vermicultura, vermicompostaje y ecotoxicología) con estos dos taxones, deberían ser conscientes de su status específico y de sus implicaciones correspondientes. Por ejemplo, en vermicultura y vermicompostaje se recomienda el uso de E. andrei porque sus tasas de crecimiento y reproducción son más elevadas. En estudios de ecotoxicología, aunque ambas especies tienen características ecoló-


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gicas y probablemente fisiológicas bastante similares, no se puede asumir que los contaminantes tengan el mismo efecto en las dos especies, dado que sus repuestas a factores de estrés pueden ser diferentes. La existencia de un aislamiento postcópula y no precópula en poblaciones simpátricas afecta claramente a la dinámica de pobla-ciones reduciendo la eficacia biológica individual. Todos estos motivos demuestran que es importante considerarlas como dos especies diferentes y evitar en la medida de lo posible los cultivos mixtos.

AGRADECIMIENTOSEste trabajo fue subvencionado por el Ministerio de Educación y Ciencia de España (CGL2006-11928).

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333

CASCA DE ARROZ E ESTERCO BOVINO COMO SUBSTRATOS PARA A MULTIPLICAÇÃO DE MINHOCAS E

PRODUÇÃO DE MUDAS DE TOMATE E ALFACE

Gerusa Pauli Kist Steffen1, Zaida Inês Antoniolli1, Ricardo Bemfica Steffen1 & Rafael Goulart MAchAdo2

1Departamento de Solos, Universidade Federal de Santa Maria, Av. Roraima, n.1000, CEP: 97105-900, Santa Maria, RS, Brasil. E-mail: [email protected]

2Curso de Agronomia, Universidade Federal de Santa Maria, Centro de Ciências Rurais, Av. Roraima, n.1000, CEP: 97105-900, Santa Maria, RS, Brasil.

Steffen, G. P. K., Z. I. Antoniolli, R. B. Steffen & R. G. Machado. 2010. Casca de arroz e esterco bovino como substratos para a multiplicação de minhocas e produção de mudas de tomate e alface. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 333-343.

RESUMO. Para que um substrato seja considerado ideal para a produção de mudas, deve reunir atri-butos que assegurem a germinação das sementes e satisfatório desenvolvimento das plantas. O presente trabalho teve como objetivos a produção de vermicompostos e sua utilização na produção de mudas de alface e tomateiro. Primeiramente, foram produzidos cinco diferentes vermicompostos com a inocula-ção de Eisenia andrei Bouché, 1972 em substratos à base de esterco curtido de bovinos, casca de arroz carbonizada e natural. Aos 60 dias após a instalação do experimento avaliou-se o número de minhocas jovens, adultas e casulos, bem como o índice de multiplicação e a biomassa de minhocas frescas e se-cas. Posteriormente, os vermicompostos obtidos foram misturados com diferentes proporções de solo e avaliados quanto à eficiência como substratos orgânicos na produção das mudas. As mudas das espécies olerícolas foram avaliadas quanto à altura, número de folhas e fitomassa fresca e seca aos 30 e 45 dias após a semeadura para alface e tomateiro respectivamente. Observou-se que a adição de casca de arroz natural ao esterco bovino, nas proporções de 25 e 50%, é eficiente na multiplicação de minhocas. Para o cultivo do tomateiro, os substratos à base de vermicompostos apresentaram resultados equivalentes ou superiores ao substrato comercial testado.Palavras chave: Eisenia andrei, húmus, produção vegetal.

Steffen, G. P. K., Z. I. Antoniolli, R. B. Steffen & R. G. Machado. 2010. Cáscara de arroz y estiércol bovino como sustratos para la multiplicación de lombrices de tierra y la producción de plántulas de tomate y lechuga. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 333-343.

RESUMEN. Para que un substrato sea considerado ideal para la producción de plántulas, debe reunir atributos que aseguren la germinación de las semillas y el satisfactorio desarrollo de las plantas. El presente trabajo tuvo como objetivo la producción de vermicomposta y su utilización en la producción de plántulas de lechuga y jitomate. Primeramente, fueron producidos cinco diferentes vermicompostas con la inoculación de Eisenia andrei Bouché, 1972 en substratos a base de estiércol curtido de bovinos,



Steffen et al.: Casca de arroz como sustrato na multiplicação de minhocas

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cáscara de arroz carbonizada y natural. A los 60 días de la instalación del experimento, se evaluó el número de lombrices jóvenes, adultas y capullos, bien como el índice de multiplicación y la biomasa de lombrices frescas y secas. Posteriormente, las vermicompostas obtenidas fueron mezcladas con diferen-tes proporciones de suelo y evaluadas cuanto a la eficacia como substratos orgánicos en la producción de plántulas. Se evaluaron la altura, números de hojas y biomasa fresca y seca de las plantas a los 30 y 45 días después de la siembra para la lechuga y el jitomate, respectivamente. Se observo que la adición de la cáscara de arroz natural al estiércol bovino, en las proporciones de 25 y 50%, es eficiente en la multi-plicación de lombrices. Para el cultivo del jitomate, los substratos a base de vermicomposta presentaron resultados equivalentes o superiores al substrato comercial testado.Palabras clave: Eisenia andrei, humus, producción vegetal

INTRODUÇÃOA escolha de um substrato hortícola deve ser baseada em dois critérios essenciais: o custo de aquisição e a disponibilidade do material para produção do substrato. O mesmo deve apresentar custo baixo e estar disponível em grande quantidade (Andrio-lo 1999). A decisão por um ou outro material dependerá, além das necessidades da cultura de interesse, do custo e da disponibilidade do material.

Nos últimos anos, a casca de arroz passou a ser intensamente utilizada como subs-trato para o crescimento de plantas, por apresentar elevada disponibilidade e carac-terísticas favoráveis ao desenvolvimento vegetal. No ano agrícola 2006/07, o Brasil produziu mais de 11 milhões de toneladas de arroz em casca (Oliveira 2007). O Esta-do do Rio Grande do Sul, na safra de 2005/06, produziu 6.861.460 toneladas de arroz em casca (Fagundes et al. 2007), o que representa mais de 1.300.000 toneladas de casca de arroz. Este resíduo gerado após o beneficiamento do arroz, normalmente é queimado nos engenhos para a secagem dos grãos ou abandonado em lavouras e beira de estradas (Foletto et al. 2005), sendo subutilizado em outras atividades.

A casca de arroz pode ser utilizada como substrato tanto na forma natural quanto carbonizada, misturada a outros materiais. Apresenta baixa capacidade de retenção de água, drenagem rápida e eficiente, proporcionando boa oxigenação para as raízes, elevado espaço de aeração ao substrato, resistência à decomposição, relativa estabili-dade de estrutura, baixa densidade e pH próximo à neutralidade (Mello 2006). A adi-ção de casca de arroz carbonizada a outros materiais constitui um importante aliado na melhoria das propriedades físicas do substrato final (Couto et al. 2003).

O vermicomposto ou húmus, composto estável obtido a partir da transformação de resíduos orgânicos com minhocas, apresenta alto valor nutricional para as plantas (Hand et al. 1988) e é rico em bactérias e microrganismos promotores do crescimento das plantas (Domínguez et al., este número). O vermicomposto funciona como um bioestimulador do crescimento vegetal, atuando de forma benéfica no desenvolvi-mento das plantas (Edwards 2004, Domínguez et al., este número).

A utilização de vermicomposto em substratos olerícolas, em 75% do volume do substrato, é uma prática viável na produção de mudas de alface e repolho (Menezes


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1998). Milec et al. (2007), comparando a eficiência do substrato comercial Germina Plant® com e sem adubação de base com dois substratos orgânicos constituídos por vermicomposto bovino ou suíno (75%) + casca de arroz carbonizada (25%), obser-vou que as mudas de couve brócolis Santana tiveram maior altura e diâmetro do caule nos substratos à base de vermicomposto que no substrato comercial sem adubação.

Outro aspecto relevante da produção de húmus é a multiplicação de minhocas, visando a comercialização das matrizes. Pesquisas envolvendo minhocas estão foca-das em dois pontos principais: 1) a conversão de diversos resíduos vegetais e animais em húmus, que adicionado aos campos agrícolas melhorem a estrutura e a fertilidade do solo, além da sua utilização como substrato comercial na produção de espécies olerícolas; e 2) o uso de minhocas como suplementos protéicos para aves, peixes e suínos, por serem excelentes fontes de proteínas e vitaminas (Edwards & Fletcher 1988, Edwards 2004).

Neste sentido, o presente trabalho teve como objetivos: 1) determinar a eficiência de substratos constituídos por esterco curtido de bovinos, casca de arroz natural e carbonizada na multiplicação e desenvolvimento de Eisenia andrei Bouché, 1972 e 2) verificar a possibilidade de utilização dos substratos (vermicompostos) estudados na produção de mudas de alface cultivar Regina e tomate cultivar Gaúcho.

MATERIAL E MÉTODOSO estudo foi realizado em casa de vegetação do Departamento de Solos da Universi-dade Federal de Santa Maria (UFSM).

Produção de minhocas em diferentes substratosOs materiais utilizados como substrato para a multiplicação de minhocas foram: cas-ca de arroz natural (CAN), casca de arroz carbonizada (CAC) e esterco curtido de bo-vinos (EB), sendo os tratamentos definidos pela combinação de diferentes proporções de casca de arroz e esterco de bovinos. Os tratamentos avaliados foram: 1) casca de arroz carbonizada 50% e esterco bovino 50% (CAC50EB50); 2) casca de arroz car-bonizada 25% e esterco bovino 75% (CAC25EB75); 3) casca de arroz natural 50% e esterco bovino 50% (CAN50EB50); 4) casca de arroz natural 25% e esterco bovino 75% (CAN25EB75) e 5) esterco bovino 100% (EB100). A mistura do esterco com o resíduo do beneficiamento do arroz foi realizada com base no volume seco.

As unidades experimentais foram sacos plásticos pretos com capacidade para oi-to litros. Nestes foram adicionados quatro litros do substrato correspondente a cada tratamento e seis minhocas adultas (cliteladas) da espécie E. andrei, que apresenta alta capacidade de proliferação, crescimento rápido, elevada resistência e adapta-bilidade às condições de cativeiro (Aquino & Nogueira 2001). As minhocas foram


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obtidas de uma população pura mantida no minhocário do Departamento de Solos da UFSM.

Após 60 dias da instalação do experimento, avaliou-se a população de minho-cas, o número de indivíduos jovens e adultos, o número de casulos, a biomassa de minhocas frescas e secas e o índice de multiplicação das minhocas. A população de minhocas, assim como o número de casulos, foram obtidos por contagem manual. Os indivíduos coletados em cada unidade experimental foram colocados em frascos com água limpa, onde permaneceram por 24 horas para a eliminação do conteúdo presente em seu trato digestivo. Posteriormente, as minhocas foram secas em papel toalha e pesadas para a obtenção da sua biomassa fresca. Após a pesagem, foram mantidas em estufa a 60°C, em frascos plásticos forrados com papel alumínio, durante 72 horas. Em seguida, as amostras foram retiradas da estufa, levadas ao laboratório e mantidas em dessecador até peso constante a fim de serem pesadas para a obtenção da biomas-sa seca.

Para o cálculo do índice de multiplicação das minhocas, utilizou-se a fórmula (IM = Pf / Pi, onde Pf = população final de minhocas e Pi = população inicial de minhocas, correspondente ao número de matrizes inoculadas).

O delineamento experimental utilizado foi o inteiramente casualisado com cinco repetições. Os dados obtidos foram transformados para raiz quadrada de x + 0,5 e a análise estatística e o teste de médias foram realizados pelo teste de Scott-Knott a 5% de probabilidade de erro, utilizando-se o programa estatístico SISVAR (Ferreira 2000).

Em seguida, os substratos produzidos pelo processo de vermicompostagem foram secos ao ar, peneirados e armazenados em sacos plásticos para posterior avaliação da eficiência destes substratos na produção de mudas de alface e de tomate. Para a avaliação da fertilidade química dos vermicompostos, determinaram-se os teores de macro e micronutrientes e o potencial de hidrogênio em cada substrato.

Produção de mudas de alface e tomate com diferentes substratosA segunda etapa do experimento foi realizada em casa de vegetação do Departamen-to de Solos da UFSM. Os substratos avaliados quanto ao desenvolvimento das mudas de alface cultivar Regina e tomate cultivar Gaúcho constaram de duas proporções de solo (25 e 50% v/v) e os cinco vermicompostos obtidos na primeira etapa do expe-rimento (Tabela I), comparadas com um substrato comercial (turfa fértil). Os trata-mentos avaliados foram: CAC50EB50(75) + Solo(25), CAC50EB50(75) + Solo(50), CAC25EB75(75) + Solo(25), CAC25EB75(50) + Solo(50), CAN50EB50(75) + So-lo(25), CAN50EB50(50) + Solo(50), CAN25EB75(75) + Solo(25), CAN25EB75(50) + Solo(50), EB100(75) + Solo(25), EB100(50) + Solo(50) e a turfa fértil.


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O solo utilizado no experimento foi classificado como Argissolo Vermelho distró-fico típico (Embrapa 1999), estando localizado na área experimental do Departamento de Solos da UFSM. O solo foi coletado em parcelas experimentais que vinham sendo continuamente cultivadas sob plantio direto, com histórico de adubação e calagem.

As sementes das duas espécies hortícolas foram semeadas em bandejas de isopor de 258 alvéolos, as quais foram mantidas em sistema “float” durante a condução do experimento. As bandejas ficaram protegidas com uma tela para evitar a interferência de predadores. As sementes utilizadas foram inicialmente desinfestadas com hipoclo-rito de sódio 0,5% durante 25 segundos (Fernandez 1993). Em seguida, foram lava-das com água destilada durante um minuto para a retirada do residual de hipoclorito de sódio e mantidas em papel de germinação a 26°C, no escuro por quatro dias. O transplante das plântulas para as bandejas ocorreu quando estas apresentavam radícu-la de aproximadamente 2 mm de comprimento. Foram transplantadas duas plântulas por alvéolo e o desbaste ocorreu dez dias após o transplante. No decorrer do estudo, as mudas não receberam adição de fertilizante.

Avaliou-se a altura das mudas, o número de folhas e a fitomassa fresca e seca da parte aérea de ambas as espécies. As mudas de tomate foram avaliadas 45 dias após o transplante, enquanto que as mudas de alface foram avaliadas aos 30 dias. As mudas foram cuidadosamente retiradas dos alvéolos, avaliadas quanto à altura e número de folhas, sendo posteriormente pesadas para a obtenção da fitomassa fresca. Em se-guida, foram colocadas em sacos de papel devidamente identificados e mantidas em estufa a 60°C, durante 48 horas para a obtenção da fitomassa seca.

O delineamento experimental utilizado foi o inteiramente casualizado com cinco repetições. Os dados de altura, número de folhas, fitomassa fresca e seca das mudas de tomate e alface foram transformados para raiz de x + 0,5 e a análise estatística e o

Tabela I. Características químicas do solo e dos substratos à base de casca de arroz e esterco bovino produzidos com o auxílio de minhocas E. andrei.

Tratamento* MO (%) pH água 1:1 P K Ca Mg CTC

----mg dm-3---- -------Cmolc dm-3-------

CAC50EB50 7,3 6,9 76 800 8,9 5,6 17,7CAC25EB75 8,6 7,0 76 800 9,8 6,2 19,0CAN50EB50 13,9 7,8 76 800 10,6 6,7 20,1CAN25EB75 14,1 7,8 76 800 11,9 6,9 21,6EB100 12,3 8,0 76 800 11,3 7,0 20,9Solo 1,6 5,2 4,7 104 3,2 1,0 4,6

*CAC50EB50 = casca de arroz carbonizada 50% e esterco bovino 50%, CAC25EB75 = casca de arroz carbonizada 25% e esterco bovino 75%, CAN50EB50 = casca de arroz natural 50% e esterco bovino 50%, CAN25EB75 = casca de arroz natural 25% e esterco bovino 75%, EB100 = esterco bovino 100%.


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teste de médias foram realizados pelo teste de Scott-Knott a 5% de probabilidade de erro, utilizando-se o programa estatístico SISVAR (Ferreira 2000).

RESULTADOSOs tratamentos esterco bovino puro e esterco bovino acrescido de 25 ou 50% de casca de arroz natural constituíram bons substratos para a multiplicação e o desenvolvimen-to da E. andrei. A maior incidência de minhocas jovens foi observada nos tratamentos CAN50EB50, CAN25EB75 e EB100, sendo o maior número de minhocas (269) en-contrado no tratamento constituído por proporções iguais de esterco bovino e casca de arroz natural (Tabela II). Quanto ao número de minhocas adultas, os melhores resultados foram obtidos nos tratamentos CAN25EB75 e EB100, os quais diferiram estatisticamente dos demais, sendo encontradas 28 e 23 minhocas adultas respecti-vamente (Tabela II). O maior índice de multiplicação (48 vezes) foi verificado no tratamento onde houve adição de 50% de casca de arroz natural ao esterco bovino (Tabela II). No tratamento EB100, o índice de multiplicação foi de 38 vezes, um valor intermediário entre os índices dos tratamentos com casca de arroz natural (mais altos) e casca de arroz carbonizada (mais baixos).

Não houve diferença significativa entre os tratamentos avaliados quanto à produ-ção de casulos. No entanto, o maior número (71) foi encontrado no tratamento cons-tituído por CAN25EB75, e o menor número de casulos (46) verificado no tratamento CAN50EB50 (Tabela II).

Os maiores valores de biomassa fresca e seca de minhocas foram obtidos nos tratamentos onde houve adição de casca de arroz natural ao esterco e no tratamento EB100, os quais não diferiram estatisticamente entre si (Tabela II). O maior valor de

Tabela II. Número de minhocas e casulos, índice de multiplicação e massa fresca e seca de minhocas, nos tratamentos à base de casca de arroz carbonizada (CAC), casca de arroz natural (CAN) e esterco

bovino (EB) em diferentes proporções. Média de quatro repetições.

Tratamento Número de minhocas Casulos Índice de multiplicação3

Massa de minhocas (g)

Jovens Adultas Total fresca seca

CAC50EB502 137 b1 13 b 150 c 47 a 25,00 c 13,86 b 1,72 bCAC25EB75 100 b 12 b 112 c 56 a 18,66 c 12,64 b 1,78 bCAN50EB50 269 a 19 b 288 a 46 a 48,00 a 26,03 a 3,62 aCAN25EB75 237 a 28 a 265 a 71 a 44,16 a 23,74 a 3,23 aEB100 205 a 23 a 228 b 56 a 38,00 b 29,99 a 3,50 aCV (%) 10,95 13,28 9,93 19,02 9,75 12,11 14,56

1 Médias seguidas da mesma letra nas colunas não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott a 5% de probabilidade. 2 Para explicação dos tratamentos, favor ver nota no pé da Tabela I. 3 Índice de multiplicação = (N° total de minhocas) / (N° de minhocas inoculadas).


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biomassa de minhocas secas (3,62 g) foi verificado no tratamento CAN50EB50 e o menor valor (1,72 g), no tratamento CAC50EB50.

A adição de casca de arroz carbonizada foi significativamente menos eficiente do que a adição de casca de arroz natural em todos os parâmetros avaliados no experi-mento. Neste caso, evidenciou-se utilização preferencial de casca de arroz natural, nas proporções de 25 ou 50% juntamente com esterco bovino, ao invés de casca de arroz carbonizada (Tabela II).

Para a produção de alface, observou-se que as mudas cultivadas nos substratos CAC50EB50(50) + Solo(50), CAC25EB75(75) + Solo(25), CAC25EB75(50) + So-lo (50), CAN25EB75(75) + Solo(25), CAN25EB75(50) + Solo(50), EB100(50) + Solo(50) e o substrato turfa fértil não apresentaram diferenças significativas quanto à altura da planta, número de folhas e fitomassa fresca e seca, mas foram superiores aos demais substratos analisados quanto à altura da muda (Tabela III). Não houve diferença significativa entre os parâmetros número de folhas e fitomassa fresca e seca em todos os substratos avaliados. No entanto, o substrato constituído por CA-C50EB50(50) + Solo(50) apresentou valor médio de fitomassa fresca superior aos demais tratamentos, 248,60 mg (Tabela III).

Tabela III. Altura (mm), número de folhas e fitomassa fresca e seca (mg) de mudas de alface cultivar Regina cultivadas em bandejas contendo diferentes vermicompostos à base de casca de arroz natural

(CAN), casca de arroz carbonizada (CAC), esterco bovino (EB) misturados com diferentes proporções de solo, em casa de vegetação, durante 30 dias. Média de cinco repetições.

Tratamento Altura da planta(mm)

Número de folhas Fitomassa(mg)

fresca seca

CAC50EB50(75)+Solo(25)2 102,40 a1 5 a 248,60 a 10,80 aCAC50EB50(75)+Solo(50) 88,40 b 5 a 182,60 a 9,00 aCAC25EB75(75)+Solo(25) 94,20 a 5 a 184,00 a 8,60 aCAC25EB75(50)+Solo(50) 94,40 a 5 a 202,00 a 9,20 aCAN50EB50(75)+Solo(25) 77,80 b 5 a 148,40 a 7,40 aCAN50EB50(50)+Solo(50) 85,80 b 5 a 167,00 a 8,00 aCAN25EB75(75)+Solo(25) 100,40 a 5 a 231,80 a 11,00 aCAN25EB75(50)+Solo(50) 94,80 a 5 a 187,20 a 9,00 aEB100(75)+Solo(25) 85,80 b 5 a 212,00 a 10,60 aEB100(50)+Solo(50) 98,60 a 5 a 203,20 a 10,00 aSubstrato turfa fértil 93,20 a 5 a 232,20 a 7,60 aCV (%) 5,55 4,31 12,00 11,17

1 Médias seguidas da mesma letra nas colunas não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott a 5% de probabilidade de erro. 2 Para explicação dos tratamentos, favor ver nota no pé da Tabela I.


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As mudas de tomateiro cultivadas no substrato CAC50EB50(75) Solo(25) apresen-taram maior altura e fitomassa fresca e seca 45 dias após a semeadura (Tabela IV), não apresentando diferença significativa quanto ao número de folhas. O substrato comercial turfa fértil teve altura e fitomassa inferior aos tratamentos CAC50EB50(75) + Solo(25), CAC50EB50(50) + Solo(50) e CAC25EB75(75) + Solo(25), e fitomassa, menor que o tratamento EB100(50) + Solo(50) (Tabela IV). Os demais tratamentos [CA-C25EB75(50) + Solo(50), CAN50EB50(75) + Solo(25), CAN50EB50(50) + Solo(50), CAN25EB75(75) + Solo(25) e CAN25EB75(50) + Solo(50)] também apresentaram resultados inferiores e não significativamente diferentes da turfa fértil (Tabela IV).

DISCUSSÃOA utilização de resíduo do beneficiamento do arroz, especialmente casca de arroz natural ao esterco bovino, nas proporções avaliadas neste experimento, favoreceu a atividade reprodutiva da E. andrei. O maior índice de multiplicação ocorreu no tra-tamento com adição de 50% de casca de arroz natural, provavelmente devido à casca de arroz proporcionar um aumento da aeração e redução da densidade do substra-to. Estes resultados corroboram com os encontrados por Morselli et al. (1997), que,

Tabela IV. Altura (mm), número de folhas e fitomassa fresca e seca (mg) de mudas de tomateiro cultivadas em bandejas contendo diferentes vermicompostos à base de casca de arroz natural (CAN),

casca de arroz carbonizada (CAC), esterco bovino (EB) misturados com diferentes proporções de solo, em casa de vegetação, durante 45 dias. Média de quatro repetições.

Tratamento Altura da planta(mm)

Número de folhas Fitomassa(mg)

fresca seca

CAC50EB50(75)+Solo(25)2 99,25 a1 5 a 393,25 a 35,00 aCAC50EB50(75)+Solo(50) 75,75 b 4 a 248,75 b 22,00 bCAC25EB75(75)+Solo(25) 84,50 b 4 a 283,00 b 25,50 bCAC25EB75(50)+Solo(50) 64,25 c 4 a 153,50 c 13,75 cCAN50EB50(75)+Solo(25) 64,00 c 4 a 184,50 c 15,50 cCAN50EB50(50)+Solo(50) 54,75 c 4 a 123,25 c 10,50 cCAN25EB75(75)+Solo(25) 70,25 c 4 a 198,75 c 16,75 cCAN25EB75(50)+Solo(50) 67,00 c 4 a 194,75 c 17,25 cEB100(75)+Solo(25) 75,50 c 4 a 234,50 b 19,00 cEB100(50)+Solo(50) 79,75 c 4 a 297,25 b 25,50 bSubstrato turfa fértil 61,25 c 4 a 131,00 c 11,00 cCV (%) 7,31 1,15 13,42 16,48

1 Médias seguidas da mesma letra nas colunas não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott a 5% de probabilidade de erro. 2 Para explicação dos tratamentos, favor ver nota no pé da Tabela I.


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avaliando a capacidade reprodutiva e o desenvolvimento de E. fetida em substratos constituídos por diferentes proporções de esterco, bagaço de laranja, verduras e casca de arroz, verificaram que o desenvolvimento das minhocas foi superior quando casca de arroz foi adicionada aos demais substratos.

As proporções de esterco bovino de 50, 75 e 100% foram mais eficientes na mul-tiplicação de minhocas, mas somente quando se utilizou casca de arroz natural e não casca de arroz carbonizada. Pereira et al. (2005) também observaram que os substratos com 75 e 100% de esterco bovino (misturados com palha de carnaúba) proporcionaram maior atividade reprodutiva das minhocas da espécie E. fetida. Con-tudo, os resultados obtidos nessa mistura foram muito inferiores aos encontrados no presente trabalho; sessenta e dois dias após a inoculação de 50 minhocas, os autores observaram índice de multiplicação de apenas 2 vezes (comparado com >12 vezes no atual estudo).

A avaliação da biomassa fresca de minhocas, parâmetro que avalia o desenvol-vimento dos organismos fornece uma informação importante para os minhocultores que visam a comercialização das minhocas como fonte de alimento para animais. Neste sentido, sugere-se que o substrato que produzir um maior número de indivídu-os, bem como indivíduos com maior biomassa fresca (nesse caso CAN50EB50), seja o mais indicado para ser utilizado na criação de minhocas.

A utilização de casca de arroz como substrato na minhocultura pode ser uma boa alternativa para os produtores de minhocas que encontram dificuldade em obter grande quantidade de esterco para ser utilizado na atividade. Como o resíduo do arroz apresenta alta disponibilidade e reduzido custo no Estado do Rio Grande do Sul, seu uso na minhocultura pode ser indicado, visto que, nas proporções avaliadas neste estudo, foi eficiente para a multiplicação das minhocas, além de aumentar o volume de subs-trato quando houver pouca disponibilidade de esterco ou outros materiais orgânicos.

As mudas de alface cultivar Regina atingiram padrão comercialmente aceito quan-do produzidas em todos os substratos analisados neste estudo e as mudas de tomate cultivar Gaúcho, quando produzidas no substrato composto por 25% de solo e 75% de húmus constituído à base de 50% de casca de arroz carbonizada e 50% de solo.

Substratos com elevado teor de matéria orgânica asseguram um elevado número de espaços porosos, além de uma baixa densidade aparente. A porosidade é um fator muito importante para o pleno desenvolvimento das plantas, capaz de proporcionar aeração e drenagem adequadas, tornando o substrato estruturado e com maior capaci-dade de retenção de água (Diniz et al. 2006). Nesse sentido, no presente experimento o uso de maiores proporções de vermicomposto e menos solo nos substratos, resultou em melhores crescimentos de alface (Tabela III). No caso do tomate, o uso do húmus produzido com casca de arroz carbonizada foi mais eficaz para aumentar o cresci-mento da planta, especialmente quando ele foi adicionado em maior proporção (75%) e produzido misturado com esterco bovino (50%) (Tabela IV).


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O crescimento da alface no presente estudo foi melhor que observado por San-tos (2000) em cultivo hidropônico, indicando os benefícios do uso do vermicom-posto para a produção de mudas. Contudo, Diniz et al. (2006) encontraram melhor crescimento da alface (cultivares Lucy Brown e Vera), com o substrato comercial Plantmax®, em comparação com húmus puro de minhocas (proveniente de torta de filtro de cana-de-açúcar). Mas, quando o húmus foi misturado com vermiculita em diferentes proporções (0, 10, 20 e 40%), o tratamento húmus + 40% de vermiculita obteve resultados similares aos do Plantmax®. Esses mesmos autores também obser-varam resultados similares com o tomateiro cultivar Santa Clara (menor crescimento com húmus 100%), mas nesse caso, qualquer combinação de húmus + vermiculita resultou em crescimento similar ao uso do Plantmax®. Portanto, o húmus +vermicu-lita foi considerado eficiente para a produção de mudas, sendo recomendado para a produção comercial de alface, tomate (e pimentão). A mistura de húmus a diferentes substratos, como por exemplo o Plantmax® e o pó de coco, também foi mais benéfica que o uso do húmus isolado para a produção de mudas de tomateiro “Santa Adélia” (Silveira et al. 2002).

Os resultados obtidos neste estudo são importantes para a produção comercial de mudas de tomateiro e alface, pois demonstraram que a casca de arroz, assim como o húmus de minhoca constituem-se materiais com potencial para serem utilizados como substratos para a produção de mudas, principalmente quando misturados com solo. O húmus, além de ser um composto rico em microrganismos, o que favorece a assimilação de nutrientes pelas raízes das plantas, apresenta a vantagem de possuir pH neutro, devido às minhocas utilizadas na minhocultura (E. andrei e E. fetida) apresentarem glândulas calcíferas, as quais elevam o pH do húmus, alterando conse-qüentemente, a disponibilidade dos nutrientes sensíveis ao pH (Cabrera et al. 2007). A casca de arroz apresenta características favoráveis ao desenvolvimento das plantas, sendo considerada um condicionador de substrato. Proporciona boa oxigenação para as raízes, drenagem rápida e eficiente, elevado espaço de aeração ao substrato, rela-tiva estabilidade de estrutura, baixa densidade e pH próximo à neutralidade (Mello 2006).

AGRADECIMENTOSAo apoio financeiro disponibilizado pela FIEX/UFSM, Departamento de Solos, ao CNPq pela bolsa de Mestrado e à CAPES pela bolsa de Doutorado.

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HÚMUS DE ESTERCO BOVINO E CASCA DE ARROZ CARBONIZADA COMO SUBSTRATOS PARA A PRODUÇÃO

DE MUDAS DE BOCA-DE-LEÃO

Gerusa Pauli Kist Steffen,1 Zaida Inês Antoniolli,1 Ricardo Bemfica Steffen1 & Rogério Bellé2

1Departamento de Solos, Universidade Federal de Santa Maria, Av. Roraima, n.1000, CEP: 97105-900, Santa Maria, RS, Brasil. E-mail: [email protected]

2Departamento de Fitotecnia, Universidade Federal de Santa Maria, Centro de Ciências Rurais, Av. Roraima, n.1000, CEP: 97105-900, Santa Maria/RS/Brasil.

Steffen, G. P. K., Z. I. Antoniolli, R. B. Steffen & R. Bellé. 2010. Húmus de esterco bovino e casca de arroz carbonizada omo substrato para a produção de mudas de boca-de-leão. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 345-357.

RESUMO. Este trabalho teve como objetivo avaliar a eficiência de diferentes substratos constituídos à base de casca de arroz carbonizada e húmus de minhoca na produção comercial de mudas de boca-de-leão (Antirrhinum majus L.). O experimento foi conduzido em casa de vegetação na Universidade Federal de Santa Maria, RS, no período de setembro a outubro de 2007. O delineamento experimental foi inteiramente casualizado, com sete tratamentos e quatro repetições, cada uma constituída por 72 alvéo-los. As determinações realizadas nos substratos foram: densidade do substrato, porosidade total, espaço aéreo, água disponível e água remanescente como características físicas e potencial de hidrogênio, teor de macronutrientes e matéria orgânica como características químicas, além da avaliação da consistência do torrão. Nas plantas, foram determinadas: a altura, o número de pares de folhas e a biomassa fresca e seca da parte aérea. A casca de arroz carbonizada e o húmus podem ser utilizados para a constituição de substratos para a produção comercial de mudas, exceto na forma pura. Os maiores valores de massa seca, altura da muda e número de pares de folhas, foram observados nas mudas produzidas nos subs-tratos cuja densidade encontrou-se na faixa de 0,18 a 0,33 g cm-3, sendo que estes mesmos substratos apresentaram os maiores valores de estabilidade do torrão. Concluiu-se que os substratos casca de arroz carbonizada e húmus de minhoca nas proporções de 80% casca de arroz carbonizada e 20% húmus, 60% casca de arroz carbonizada e 40% húmus, 50% casca de arroz carbonizada e 50% húmus e 40% casca de arroz carbonizada e 60% húmus apresentam potencial para serem utilizados para a produção de mudas de boca-de-leão.Palavras chave: Vermicomposto, Antirrhinum majus, minhocultura.

Steffen, G. P. K., Z. I. Antoniolli, R. B. Steffen & R. Bellé. 2010. Vermicompost de estiércol bovino y de cáscara de arroz carbonizada como sustratos para la producción de plántulas de perrito de corte. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 345-357.



Steffen et al.: Húmus como substrato para produção de mudas

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RESUMEN. Este trabajo tuvo como objetivo evaluar la eficiencia de diferentes substratos constituidos a base de cáscara de arroz carbonizada y humus de lombrices en la producción comercial de plántulas de perrito de corte (Antirrhinum majus L). El experimento fue conducido en invernadero en la Universidad Federal de Santa María, RS, en el periodo de septiembre a octubre de 2007. El delineamiento experimen-tal fue enteramente casualizado, con siete tratamientos y cuatro repeticiones, cada una constituida por 72 alvéolos. Las determinaciones realizadas en los substratos fueron: densidad del substrato, porosidad total, espacio aéreo, agua disponible y agua remaneciente, potencial de hidrógeno, tenor de macronu-trientes, materia orgánica y consistencia de terrón. En las plantas, fueron determinadas: la altura, el número de pares de hojas y la biomasa fresca y seca de la parte aérea. La cáscara de arroz carbonizada y el humus pueden ser utilizados para la constitución de substratos para la producción comercial de plántulas, excepto en la forma pura. Los mayores valores de masa seca, altura de la plántula y número de pares de hojas fueron observados en las plántulas producidas en substratos cuya densidad se encontraba en el rango de 0,18 a 0,33 g cm-3, siendo que estos mismos substratos presentaron los mayores valores de estabilidad del terrón. Se concluyó que los substratos cáscara de arroz y humus de lombriz en las proporciones de 80% cáscara de arroz carbonizada y 20% humus, 60% cáscara de arroz carbonizada y 40% humus, 50% cáscara de arroz carbonizada y 50% humus y 40% cáscara de arroz carbonizada y 60% humus presentan potencial para ser utilizados para la producción de plántulas de perrito de corte.Palabras clave: Humus de lombrices, Antirrhinum majus, lombricultura.

INTRODUÇÃOSubstrato pode ser definido como sendo o meio em que as raízes das plantas desen-volvem-se quando não cultivadas no solo in situ, apresentando como principal função conceder suporte às plantas, podendo ainda regular a disponibilidade de água e nu-trientes (Kämpf 2000). Atualmente, a utilização de substratos em sistemas de produ-ção de plantas comparativamente aos cultivos em solo, apresenta algumas vantagens, como o fornecimento de nutrientes em doses e épocas mais adequadas, a diminuição do risco de salinização do meio radicular, a possibilidade de manejar a água mais adequadamente, além da redução da ocorrência de problemas fitossanitários, os quais influenciam diretamente no rendimento e na qualidade final dos produtos (Andriolo et al. 1999).

Além do interesse na utilização de substratos apropriados para o desenvolvimento das plantas, cada vez mais existe a preocupação de aproveitar resíduos agroindus-triais, visando a redução dos custos de produção e da poluição ambiental. Neste sen-tido, vários trabalhos vêm sendo realizados com casca de arroz carbonizada (Gauland 1997, Couto et al. 2003), casca de arroz natural (Carrijo et al. 2004, Kist et al. 2007), compostos de lixo urbano (Costa et al. 2001) e húmus (Couto et al. 2003, Diniz et al. 2006, Domínguez et al., este número), entre outros, visando a utilização destes materiais como substrato para a produção de mudas.

Na produção comercial de mudas em pequenos recipientes, as características fí-sicas do substrato são fundamentais, devendo haver um equilíbrio adequado entre os seus constituintes, de forma a prover uma adequada relação entre macro e micro-porosidade do substrato (Lopes et al. 2005). Outro aspecto importante na produção


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de mudas é a utilização de substratos agrícolas e produtos que apresentam elevada disponibilidade e baixo custo na região (Andriolo et al. 1999, Fontes et al. 2004). Este é o caso do resíduo da industrialização do arroz no Estado do Rio Grande do Sul, Brasil.

No Brasil, anualmente são produzidas mais de 13 milhões de toneladas de grãos de arroz (IRGA 2005), o que gera aproximadamente, 2,6 milhões de toneladas de casca de arroz. Este resíduo é queimado na maioria dos engenhos como fonte de calor para a secagem dos grãos, sendo que, quando apagado logo após a combustão, gera um produto de excelentes características para ser utilizado como substrato para a propagação de plantas.

Nos últimos anos, a casca de arroz carbonizada passou a ser intensamente utilizada como substrato para plantas, tanto na forma pura como misturada a outros materiais, em função de suas características favoráveis. Apresenta baixa capacidade de reten-ção de água, drenagem rápida e eficiente, proporcionando boa oxigenação para as raízes, elevado espaço de aeração ao substrato, resistência à decomposição, relativa estabilidade de estrutura, baixa densidade e pH próximo à neutralidade (Mello 2006). Por apresentar baixa densidade, a casca de arroz carbonizada proporciona melhor escoamento de excesso de água, favorecendo o desenvolvimento do sistema radicular (Mauad et al. 2004). Segundo Couto et al. (2003), a adição de casca de arroz carboni-zada a outros materiais constitui um importante aliado na melhoria das propriedades físicas do substrato final. No entanto, por necessitar de irrigação constante, seu uso como substrato puro torna-se inconveniente em cultivos comerciais (Mello 2006), mas excelente na propagação de plantas por estaquia.

Outro material com potencial para ser utilizado como substrato para o desenvolvi-mento de plantas é o vermicomposto ou húmus produzido com minhocas (Domínguez et al., este número). Este consiste em um produto estável e homogêneo, de coloração escura, inodoro, de textura leve, rico em nutrientes, formado a partir da transforma-ção de resíduos orgânicos com a participação de minhocas (Lee 1985, Aquino & Nogueira 2001, Antoniolli et al. 2002). A utilização de vermicomposto bovino como adubo orgânico eleva os teores de matéria orgânica, potássio, fósforo, cálcio, mag-nésio, sódio, boro, ferro e zinco, e reduz os teores de alumínio, cobre e manganês no solo. Além de elevar a fertilidade do solo, a aplicação de húmus de minhoca promove mudanças positivas nos atributos físicos e biológicos, interferindo positivamente nas diversas populações de organismos edáficos (Vitti 2006), reduzindo a incidência de pragas e doenças (Domínguez et al., este número), aumentando o crescimento das plantas (Edwards 2004).

Sabe-se que a atividade das minhocas pode influenciar direta ou indiretamente o crescimento vegetal (Brown et al. 2004), sendo o húmus considerado um bioestimu-lador do crescimento das plantas (Domínguez et al., este número). No entanto, até o momento, existem poucos dados sobre a eficiência da utilização de húmus no de-


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senvolvimento de vegetais, por terem sido avaliadas poucas espécies de minhocas e plantas (Scheu 2003). Este fato, provavelmente, seja um dos responsáveis pela redu-zida utilização de húmus nos processos de produção comercial de mudas de espécies florestais, olerícolas e ornamentais.

Sabendo-se da deficiência de informações relacionadas à utilização de húmus e casca de arroz carbonizada como substratos para a produção de mudas de espécies ornamentais, aliada à problemática ambiental provocada pela deposição de casca de arroz no ecossistema, este trabalho teve como objetivo avaliar a possibilidade de uso de húmus e casca de arroz carbonizada como substratos na produção comercial de boca-de-leão (Antirrhinum majus L.), visando uma alternativa para o aproveitamento da casca de arroz.

MATERIAL E MÉTODOSO experimento foi conduzido em casa de vegetação, nos meses de setembro e outubro de 2007, no Setor de Floricultura e Paisagismo do Departamento de Fitotecnia da Universidade Federal de Santa Maria (UFSM).

As bandejas utilizadas para a produção de mudas de boca-de-leão foram dispostas em bancadas de concreto, distribuídas na direção norte-sul, com dimensões de 1 m de largura por 2,5 m de comprimento.

Foram avaliadas as combinações de dois substratos quanto à eficiência na produ-ção de mudas de boca-de-leão: húmus de minhoca e casca de arroz carbonizada. O húmus utilizado no experimento para a formação dos substratos foi obtido no minho-cário do Departamento de Solos da UFSM, sendo produzido por minhocas da espécie Eisenia andrei Bouché, 1972 a partir de esterco curtido de bovinos criados em siste-ma de confinamento. Antes da instalação do experimento, o húmus foi peneirado em malha de 2 mm. A casca de arroz utilizada foi obtida no município de Santa Maria, carbonizada e peneirada em peneira de malha triangular 5/64 C para a eliminação de partículas remanescentes de carvão e cinzas, as quais provocam o fechamento dos poros do substrato, prejudicando o desenvolvimento das plantas (Kämpf 2000).

Os tratamentos foram definidos por diferentes proporções de húmus (H) e cas-ca de arroz carbonizada (CAC), utilizando-se o critério volume por volume. Foram constituídos sete tratamentos: casca de arroz carbonizada 100% (CAC100); casca de arroz carbonizada 80% e húmus 20% (CAC80H20); casca de arroz carbonizada 60% e húmus 40% (CAC60H40); casca de arroz carbonizada 50% e húmus 50% (CAC50H50); casca de arroz carbonizada 40% e húmus 60% (CAC40H60); casca de arroz carbonizada 20% e húmus 80% (CAC20H80) e húmus 100% (H100).

As misturas foram realizadas com os componentes levemente umedecidos para facilitar a homogeneização dos mesmos e evitar a perda de substrato pelos orifícios dos alvéolos das bandejas. O umedecimento do substrato antes do enchimento dos


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alvéolos teve como objetivo evitar a redução do espaço de aeração, visto que a adi-ção de água a componentes secos provoca a hidratação e o aumento de tamanho dos mesmos, formando agregados que reduzem o espaço poroso do substrato (Bailey et al. 2000).

As unidades experimentais foram bandejas plásticas marca Kiforma Plásticos LTDA contendo 288 alvéolos quadrangulares com volume individual de 9 mL. Cada bandeja foi subdividida em quatro parcelas de 72 alvéolos.

O sistema de reposição de umidade adotado no experimento foi o de subirrigação, o qual foi instalado no interior de uma casa de vegetação, sobre uma bancada de concreto recoberta por plástico transparente e resistente, formando piscinas individu-alizadas. As bandejas permaneceram neste sistema durante 25 dias. Posteriormente, a irrigação passou a ser diária e localizada, conforme a necessidade dos substratos até a avaliação do experimento, 34 dias após a semeadura. O cultivar utilizado foi Potomac Light Rose pertencente ao Grupo III (Corr & Laughner 1998).

As avaliações nas mudas de boca-de-leão foram realizadas 34 dias após a semea-dura. Os parâmetros avaliados na planta foram: altura da muda, número de pares de folhas e massa fresca e seca da parte aérea. Nos substratos foram avaliados: densi-dade do substrato (Ds), porosidade total (Pt), espaço aéreo (EA) e água disponível (AD) como características físicas e potencial de hidrogênio, teor de macronutrientes e matéria orgânica como características químicas, além da avaliação da consistência do torrão.

As análises físicas foram realizadas no laboratório de Física do Solo da UFSM e as análises químicas realizadas no laboratório de Análises de Rotina da UFSM. Para a avaliação da estabilidade do torrão por escala de notas, considerou-se a coesão do torrão no momento da retirada da planta do alvéolo (Fig. 1).

Utilizou-se o delineamento experimental inteiramente casualizado, com sete tra-tamentos e quatro repetições, sendo cada repetição constituída por 72 plantas. Para a avaliação dos parâmetros nas plantas e da estabilidade do torrão, utilizaram-se dez plantas por repetição.

Os dados de altura da muda, número de pares de folhas, fitomassa e estabilidade do torrão foram transformados para raiz quadrada de x + 0,5, por não apresentarem distribuição normal, e submetidos à análise de variância e comparação das médias pelo teste de Scott-Knott em 5% de probabilidade de erro, através do software esta-tístico SISVAR (Ferreira 2000).

RESULTADOSOs tratamentos constituídos por CAC40H60, CAC50H50, CAC60H40 e CAC80H20 produziram mudas de boca-de-leão com melhor qualidade, quando comparados aos demais substratos avaliados. Embora estes tratamentos não tenham apresentado dife-


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renças estatísticas, os valores médios de altura da planta, número de pares de folhas e fitomassa tenderam a ser maiores no tratamento constituído pela proporção 40% casca de arroz carbonizada e 60% húmus (Tabela I).

O húmus, embora tivesse elevada fertilidade para as plantas (Tabela II), quando utilizado puro dificultou o crescimento das mudas em função de algumas de suas pro-priedades físicas. O húmus apresentou maior densidade e retenção de água quando comparado à casca de arroz carbonizada (Tabela III), e quanto maior a proporção de húmus em relação à casca de arroz carbonizada, maior foi o adensamento do substrato (Fig. 2 A), o que resultou em uma diminuição do espaço de aeração (Tabela III). Não obstante, todos os substratos avaliados neste trabalho apresentaram valores de espaço de aeração superiores aos exigidos pela espécie utilizada (Tabela III), sendo maiores os valores quanto maior a proporção de casca de arroz carbonizada no substrato.

Os valores de porosidade total dos substratos apresentaram pequena variação, variando de 80,1%, no substrato CAC100 a 82,9% nos substratos CAC50H50 e CAC40H60 (Tabela III). No entanto, ocorreram grandes variações nos volumes de macro e microporosidade dos substratos (Fig. 3). O aumento na proporção de húmus nos substratos aumentou o percentual de microporos ao mesmo tempo em que redu-ziu o percentual de macroporos, sendo que o valor mínimo de macroporos observado nos substratos (45,2% no substrato húmus 100%) foi superior à macroporosidade

Figura 1. Escala de notas para estabilidade do torrão de mudas de boca-de-leão produzidas em substratos compostos por diferentes proporções de húmus de minhoca e casca de arroz carbonizada.

Nota 1: 50% ou mais do torrão fica retido no recipiente na retirada da muda; 3: 30% ou mais do torrão fica retido no recipiente na retirada da muda; 5: torrão destaca-se do recipiente, porém não permanece

coeso; 7: torrão é destacado completamente do recipiente e mais de 90% dele permanece coeso.


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mínima descrita na literatura (Libardi 2005). A casca de arroz carbonizada apresen-tou comportamento diferenciado em relação à capacidade de armazenamento de ar e retenção de umidade (Tabela III), quando comparada ao húmus, devido à maior macroporosidade (Fig. 3).

Tabela I. Altura da muda, número de folhas, fitomassa fresca das mudas de boca-de-leão e avaliação da estabilidade do torrão em alvéolos contendo os substratos à base de casca de arroz

carbonizada 100% (CAC100), casca de arroz carbonizada 80% e húmus 20% (CAC80H20), casca de arroz carbonizada 60% e húmus 40% (CAC60H40), casca de arroz carbonizada 50% e húmus 50% (CAC50H50), casca de arroz carbonizada 40% e húmus 60% (CAC40H60), casca de arroz

carbonizada 20% e húmus 80% (CAC20H80) e húmus 100% (H100). Média de quatro repetições.

Substratos Altura da muda (mm)

Pares de folhas Fitomassa fresca (mg)

Estabilidade do torrão

CAC100 23,42 b1 2,85 b 47,37 b 1,95 bCAC80H20 35,42 a 3,32 a 131,37 a 4,55 aCAC60H40 32,45 a 3,17 a 119,50 a 3,45 aCAC50H50 34,60 a 3,22 a 145,30 a 3,90 aCAC40H60 36,25 a 3,50 a 137,12 a 3,50 aCAC20H80 21,84 b 2,97 b 61,21 b 1,10 bH100 20,72 b 2,95 b 59,65 b 1,50 bCV (%)2 6,57 3,53 17,72 21,80

1 Médias seguidas da mesma letra nas colunas não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott a 5% de probabilidade de erro. 2 Coeficiente de variação.

Tabela II. Características químicas dos substratos constituídos por casca de arroz carbonizada 100% (CAC100), casca de arroz carbonizada 80% e húmus 20% (CAC80H20), casca de arroz carbonizada 60% e húmus 40% (CAC60H40), casca de arroz carbonizada 50% e húmus 50% (CAC50H50), casca de arroz carbonizada 40% e húmus 60% (CAC40H60), casca de arroz carbonizada 20% e húmus 80%

(CAC20H80) e húmus 100% (H100), antes da semeadura.

Tratamento MO (%) pH água 1:1 P K Ca Mg CTC efet.

——mg dm-3—— ——Cmolc dm-3——

CAC100 1,5 6,8 50 428 1,4 0,7 3,2CAC80H20 2,8 6,8 76 760 4,4 3,0 9,3CAC60H40 8,9 6,9 76 800 8,0 5,5 15,5CAC50H50 8,4 6,5 76 800 14,1 7,0 23,1CAC40H60 11,5 6,8 76 800 15,3 5,5 22,8CAC20H80 10,5 6,9 76 800 17,2 7,2 26,4H100 15,6 6,8 76 800 22,3 8,0 32,3


352

A determinação da estabilidade do torrão buscou avaliar a capacidade do substra-to em permanecer aderido às raízes da muda no momento do transplante das mesmas. Para a avaliação da estabilidade do torrão, utilizou-se uma escala de notas para a estabilidade do torrão, a qual foi previamente determinada (Fig. 1). Os tratamentos que apresentaram as melhores notas para estabilidade do torrão foram os mesmos que apresentaram plantas com sistema radicular mais desenvolvido, sendo os constituídos por CAC40H60, CAC50H50, CAC60H40 e CAC80H20 (Tabela I). Os substratos

Tabela III. Porosidade total (PT), espaço de aeração (EA), água disponível (AD) e água remanescente (AR100) dos substratos constituídos por casca de arroz carbonizada 100% (CAC100), casca de arroz carbonizada 80% e húmus 20% (CAC80H20), casca de arroz carbonizada 60% e húmus

40% (CAC60H40), casca de arroz carbonizada 50% e húmus 50% (CAC50H50), casca de arroz carbonizada 40% e húmus 60% (CAC40H60), casca de arroz carbonizada 20% e húmus 80%

(CAC20H80) e húmus 100% (H100).

Substratos PT*

cm3 cm-3EA*

cm3 cm-3AD*

cm3 cm-3AR100

*

cm3 cm-3

CAC100 0,801 0,679 0,069 0,053CAC80H20 0,823 0,582 0,109 0,133CAC60H40 0,823 0,500 0,130 0,192CAC50H50 0,829 0,447 0,155 0,226CAC40H60 0,829 0,387 0,180 0,262CAC20H80 0,813 0,321 0,191 0,301H100 0,817 0,219 0,239 0,360Ideal1 0,85 0,20-0,30 0,24-0,40 0,25-0,30

* Pt = porosidade total; EA = espaço de aeração; AD = água disponível (10-100 hPa); AR100 = Água Remanescente. 1Valores ideais citados na literatura para os parâmetros avaliados: Pt e AR100, Verdonck & Gabriels (1988); EA, Abad & Noguera (2000); AD, De Boodt & Verdonck (1972).

Figura 2. Relação entre proporção de húmus adicionado à casca de arroz carbonizada com a densidade do substrato (A) e fitomassa seca das mudas com a densidade do substrato (B).


353

compostos por H100, CAC100 e CAC20H80 apresentaram as menores notas para estabilidade de torrão (Tabela I).

Em relação aos parâmetros químicos analisados nos substratos, observou-se um aumento no teor de matéria orgânica, cálcio, magnésio e CTC efetiva à medida que se elevou a proporção de húmus adicionado à casca de arroz (Tabela II). Os valores de pH dos substratos (6,5 a 6,9) utilizados neste estudo foram mais elevados do que os considerados ideais para o desenvolvimento da maioria das plantas em recipientes.

DISCUSSÃOVerificou-se que o aumento das proporções de húmus adicionadas à casca de arroz carbonizada proporcionou elevação nos valores de densidade do substrato, água dis-ponível, água remanescente e porosidade total, reduzindo o espaço de aeração. As alterações físicas, assim como as mudanças químicas observadas nos substratos a partir do incremento da quantidade de húmus adicionada à casca de arroz carboniza-da, estão intimamente relacionadas ao desenvolvimento das mudas de boca-de-leão.

Os tratamentos que não favoreceram o desenvolvimento das mudas de boca-de-leão foram os constituídos por CAC100, H100 e CAC20H80. Provavelmente, estes resultados estejam relacionados à menor capacidade da casca de arroz carbonizada em disponibilizar nutrientes (Tabela II) e água (Tabela III) para as mudas. Isto pode dificultar o desenvolvimento das plantas e inviabilizar a sua utilização como substra-to na forma pura. Em substratos constituídos puramente por casca de arroz, a água disponível diminui rapidamente, exigindo irrigações mais freqüentes (Andriolo et al. 1999).

Figura 3. Relação entre a proporção de húmus adicionado ao substrato e a macro e microporosidade dos substratos.


354

O húmus apresentou maior densidade e retenção de água quando comparado à casca de arroz carbonizada. No entanto, por apresentar menor espaço de aeração, significa que houve menor aeração do substrato, pois embora o húmus apresente alta porosidade total (0,817 cm3 cm-3), o espaço poroso está ocupado com grande quan-tidade de microporos (36,6% da porosidade total), o que eleva sua capacidade em armazenar água e reduz a aeração. Possivelmente, esse seja o principal fator respon-sável pelo baixo crescimento das mudas de boca-de-leão no substrato 100% húmus, o que foge da faixa ideal proposta por alguns autores (Tabela I).

Os dados das propriedades físicas foram semelhantes aos encontrados por Mauad et al. (2004), os quais determinaram a densidade, o arejamento, a porosidade e a retenção de água da casca de arroz carbonizada e do húmus. Através de análises fí-sicas nos substratos, os autores também observaram maior porosidade e capacidade do húmus em reter água, assim como sua menor capacidade de oxigenação, quando comparado à casca de arroz carbonizada. Segundo estes autores, o húmus apresenta porosidade total em torno de 59,5%, alta capacidade de retenção de água (42,2%) e baixa capacidade de arejamento (17,3%) em função da menor macroporosidade. A casca de arroz carbonizada, por sua vez, quando comparada ao húmus, apresenta me-nor porosidade (51,8%) e menor retenção de água (17,6%), porém, maior capacidade de arejamento (34,2%), devido à menor presença de microporos e maior presença de macroporos, os quais são responsáveis pelas trocas gasosas nos substratos (Mauad et al. 2004).

O aumento nos valores de densidade do substrato, conforme aumento da propor-ção de húmus em relação à casca de arroz, pode apresentar efeitos benéficos como promover a germinação de sementes, aumentando o contato entre a semente e o subs-trato, reduzir a perda de água do substrato por evaporação, aumentar a ramificação e a formação de raízes secundárias, permitindo que as raízes explorem mais o substrato para absorção de nutrientes (Libardi 2005). Porém, devido a fatores como diminui-ção da porosidade total, com conseqüente diminuição do espaço aéreo, as densidades superiores a 0,3 g cm-3 resultaram em uma menor fitomassa seca das mudas (Fig. 2 B).

A avaliação da porosidade total do substrato é de suma importância para a in-terpretação da dinâmica de crescimento das plantas. A taxa de infiltração de água é influenciada pelo volume de poros do substrato, ao passo que a retenção de água é influenciada pelo número e distribuição dos poros pela superfície específica (Bettiol & Camargo 2000).

O cultivo de plantas em recipientes com reduzido volume de substrato leva a uma alta concentração de raízes, exigindo elevado suprimento de oxigênio e rápida remo-ção do gás carbônico formado (Kämpf 2000). Sendo assim, o substrato deve apre-sentar porosidade suficiente para permitir trocas gasosas, evitando falta de ar para a respiração das raízes, assim como para a atividade microbiana do meio. Um substrato


355

ideal para o desenvolvimento de plantas deve apresentar 85% de porosidade total (De Boodt & Verdonck 1972, Verdonck & Gabriels 1988, Carrijo et al. 2002), sendo que destes, 10% devem corresponder à macroporosidade (Libardi 2005). A micropo-rosidade é responsável pela capacidade de retenção de água e solutos no substrato, enquanto que, a macroporosidade influencia diretamente a capacidade de infiltração e drenagem de água e a capacidade de aeração do substrato (Hillel 1998).

Um bom substrato deve conter valores de capacidade de aeração entre 20 e 30%, água facilmente disponível entre 20 a 30% de umidade volumétrica e água de reserva entre 4 e 10% (Abad & Noguera 2000). As diferentes espécies de plantas ornamentais apresentam necessidades diferentes quanto ao espaço de aeração do substrato. De acordo com Ballester-Olmos (1993), para boca-de-leão, a faixa ideal de espaço de aeração encontra-se entre 10 e 20%.

A aderência do substrato ao sistema radicular, no momento da retirada da muda dos alvéolos, evita o ressecamento e a danificação das raízes, além de preservar sua disposição nos espaços porosos do substrato. Conseqüentemente, o estresse provoca-do nas mudas recém transplantadas é menor, favorecendo o pegamento das mesmas (Tavares Júnior 2004). Provavelmente, a maior quantidade de raízes desenvolvidas nas plantas cultivadas nos tratamentos CAC40H60, CAC50H50, CAC60H40 e CA-C80H20 tenham favorecido a formação e a estabilidade dos torrões. Embora estes tratamentos não tenham apresentado diferenças significativas, o substrato constituído por CAC80H20 tendeu a formar torrões com melhor estabilidade. O fato de os subs-tratos compostos por H100, CAC100 e CAC20H80 ter apresentado as menores notas para estabilidade de torrão, possivelmente, esteja relacionado ao menor crescimento do sistema radicular das mudas, o que dificulta a aderência do substrato às raízes.

Os valores de CTC considerados ideais por Penningsfeld (1983) devem ser supe-riores a 12 cmolc L-1 para o cultivo de plantas em recipientes, com fornecimento es-porádico de nutrientes. Dentre os substratos avaliados neste trabalho, os constituídos por CAC60H40, CAC50H50, CAC40H60, CAC20H80 e H100 apresentaram valores superiores aos considerados ideais (Tabela II). Os valores de pH dos substratos utili-zados neste estudo, embora também mais elevados do que os relatados na literatura, não comprometeu o crescimento das mudas. Segundo Kämpf (2000) a faixa de pH considerada ideal para substratos formulados com materiais e misturas de base orgâ-nica, situa-se entre 5,2 e 5,8, sendo que valores específicos de pH variam de acordo com a espécie vegetal.

Os resultados obtidos neste trabalho evidenciaram que misturas de casca de arroz carbonizada e húmus de minhoca nas proporções de 80 a 40% de casca de arroz car-bonizada podem ser utilizadas como substratos para a produção comercial de mudas de boca-de-leão, visto que proporcionaram condições favoráveis ao crescimento das mudas. Como não foi fornecida nutrição adicional às mudas durante o experimento, pode-se afirmar que os substratos que produziram as melhores plantas foram os que


356

apresentaram maior fertilidade, e que, associada às propriedades físicas, proporciona-ram crescimento satisfatório das mudas de boca-de-leão. Os substratos casca de arroz carbonizada e húmus de minhoca utilizados na forma pura não foram favoráveis ao crescimento de mudas comercialmente aceitáveis de boca-de-leão.

AGRADECIMENTOSAo apoio financeiro disponibilizado pela FIEX/UFSM, Departamento de Solos, ao CNPq pela bolsa de Mestrado e à CAPES pela bolsa de Doutorado.

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INFLUENCIA DEL VERMICOMPOST EN EL CRECIMIENTO DE LAS PLANTAS. APORTES PARA LA ELABORACIÓN DE

UN CONCEPTO OBJETIVO

Jorge Domínguez, Cristina Lazcano & María gómez-BranDónDepartamento de Ecología y Biología Animal. Universidad de Vigo. Vigo E-36310, España. E-mail:

[email protected], [email protected], [email protected]

Domínguez, J., C. Lazcano & M. Gómez-Brandón. 2010. Influencia del vermicompost en el crecimiento de las plantas. Aportes para la elaboración de un concepto objetivo. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 359-371.

RESUMEN. Numerosos estudios han demostrado que la adición de humus de lombriz a los sustratos de cultivo tiene efectos beneficiosos sobre el crecimiento y desarrollo de gran cantidad de especies vege-tales. Los mecanismos a través de los que se produce esta estimulación incluyen el aporte de nutrientes, la mejora de las propiedades físicas del sustrato y el aporte de microorganismos beneficiosos para el desarrollo vegetal capaces de aumentar la disponibilidad de nutrientes y producir sustancias con efectos fitohormonales. En los últimos años se ha dedicado un importante esfuerzo a la investigación de estos efectos hormonales, y más concretamente al papel de las sustancias húmicas como portadoras de sustan-cias reguladoras del crecimiento vegetal (PGRs). Sin embargo, la existencia de efectos discordantes en la literatura pone de manifiesto la necesidad de abrir nuevas vías de investigación así como de definir de forma más objetiva y clara el concepto de vermicompost.Palabras clave: Sustancias reguladoras del crecimiento vegetal, rizosfera, microorganismos, sustancias húmicas, agroecología, fertilizantes orgánicos.

Domínguez, J., C. Lazcano & M. Gómez-Brandón. 2010. Influence of vermicompost on plant growth. Contributions toward the development of an objective concept. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 359-371.

ABSTRACT. Many studies have shown that the addition of vermicompost to plant growing media has beneficial effects on growth and development of a wide range of plant species. Some of the proposed mechanisms involved in this growth stimulation are: nutrient release, enhancement of physical proper-ties of the substrates and inoculation of beneficial microorganisms with the ability to increase the solu-bility of essential nutrients for plant growth and produce plant growth promoting substances. In the last years research efforts have been centered in the investigation of these hormonal effects and, more pre-cisely, on the role of humic substances as carriers of these plant growth regulating substances (PGRs). However, the existence of conflicting results in the literature evidences the need for new research lines and definition of a clear and objective concept of vermicompost.Key words: Plant growth regulating substances, rhizosphere, microorganisms, humic substances, agro-ecology, organic fertilizers.



Domínguez et al.: Vermicompost y crecimiento vegetal

360

INTRODUCCIÓNEfectos de las lombrices en la fertilidad de los suelosLos efectos beneficiosos de las lombrices de tierra en la fertilidad del suelo se cono-cen desde hace tiempo. A lo largo de los últimos cincuenta años, han sido numerosos los ejemplos que han demostrado que tanto en poblaciones naturales, como en pobla-ciones introducidas artificialmente, las lombrices pueden tener efectos significativos sobre el crecimiento vegetal. Los ejemplos más relevantes han sido ilustrados en los trabajos de Lee (1985), Edwards et al. (1995), Edwards & Bohlen (1996), Edwards (1998) y Brown et al. (1999). Otros trabajos como los de van Rhee (1965), Atlaviny-te (1974), Edwards & Lofty (1976, 1980), Atlavinyte & Vanagas (1982) y Stephens & Davoren (1995), demuestran que la adición de lombrices al suelo produce un in-cremento en el crecimiento de varias especies de cereales en zonas templadas. Más recientemente mediante una serie de experimentos de campo, se ha demostrado que la inoculación de lombrices en terrenos agrícolas tropicales puede tener también efectos notables sobre el crecimiento y rendimiento vegetal (Spain et al. 1992, Brown et al. 1999, Lavelle & Spain 2001).

Entre los efectos beneficiosos de las lombrices se incluyen la mejora de algunas propiedades físicas del suelo como la estructura (Jongmans et al. 2003), la turba-ción (Edwards 1998), la capacidad de retención de agua, el drenaje y la formación y degradación de agregados (Edwards & Bohlen 1996), así como efectos químicos y biológicos en la degradación de la materia orgánica y en el ciclado de nutrientes (Edwards & Bohlen 1996, Edwards 1998). Todos estos procesos contribuyen de for-ma fundamental a la fertilidad del suelo y por lo tanto al crecimiento vegetal y a la productividad de los cultivos.

A pesar de que los microorganismos constituyen una fuente muy importante de alimento para las lombrices (Edwards & Fletcher 1988), la biomasa de bacterias, hon-gos y actinomicetes suele ser mayor en las deyecciones frescas de las lombrices que en el suelo circundante (Edwards & Bohlen 1996). Estos aumentos podrían deberse al incremento en las poblaciones microbianas tras el paso por el intestino de las lom-brices, bien debido a que el alimento que seleccionan constituye un sustrato más rico para el desarrollo microbiano, o bien por que la fragmentación de la materia orgánica en sus molleja incrementa la superficie disponible para el ataque microbiano (Dkhar & Mishra 1986, Tiwari & Mishra 1993). Se ha demostrado además que las lombrices pueden incrementar la actividad y la biomasa microbiana del suelo (Schindler-Wes-sels et al. 1996). Existen numerosas evidencias científicas que demuestran que las lombrices estimulan considerablemente la descomposición de la materia orgánica, tanto durante el paso a través de sus intestinos como en el proceso de envejecimiento de las deyecciones (Scheu 1987, Daniel & Anderson 1992, Aira et al. 2003, 2007).

La aceleración de la descomposición de la materia orgánica inducida por las lom-brices de tierra, especialmente las epigeas, ha sido aprovechada para el tratamiento


361

de residuos orgánicos como residuos animales, agrícolas, urbanos e industriales y su transformación en fertilizantes orgánicos. Las lombrices se encargan de fraccionar el sustrato orgánico estimulando la actividad microbiana e incrementando las tasas de mineralización, de forma que el residuo orgánico se transforma rápidamente en un substrato humificado cuya textura y tamaño de partícula son mucho más finas que las de los compost termofílicos tradicionales. Estos procesos han sido detallados por Edwards (1998) y Domínguez (2004).

De la misma forma que hay estudios que ponen de manifiesto los efectos positivos de las lombrices sobre el suelo y las plantas, también hay bastantes estudios que de-muestran que el empleo de vermicompost puede producir también efectos positivos, evidenciando así los efectos indirectos de las lombrices sobre las plantas.

En los últimos años, y debido a la creciente demanda de productos de agricultura ecológica en el mercado, se ha producido un incremento considerable en la produc-ción y la aplicación de este tipo de abonos orgánicos. Al mismo tiempo también ha aumentado la investigación acerca de los posibles efectos beneficiosos sobre el cre-cimiento vegetal y los mecanismos responsables. Este artículo presenta una revisión de las evidencias científicas de los efectos del vermicompost en el crecimiento de las plantas con el fin de aportar una visión global y objetiva y contribuir al desarrollo de nuevas vías de investigación.

Efectos del vermicompost en el crecimiento de las plantasSe ha demostrado que la adición del vermicompost a los suelos y sustratos de cultivo incrementa considerablemente el crecimiento y la productividad de una gran cantidad de cultivos hortícolas tales como el tomate (Atiyeh et al. 1999, Atiyeh et al. 2000a, Atiyeh et al. 2000b, Atiyeh et al. 2001, Hashemimajd et al. 2004, Gutiérrez-Miceli et al. 2007, Steffen et al., ese número), la lechuga (Steffen et al., ese número), los pimientos (Arancon et al. 2004a), los ajos (Argüello et al. 2006), las fresas (Arancon et al. 2004b), algunas plantas medicinales (Prabha et al. 2007), algunas leguminosas como el garbanzo verde (Karmegam et al. 1999), algunas gramíneas como el sorgo (Reddy & Ohkura 2004, Sunil et al. 2005) y el arroz (Bhattacharjee et al. 2001), algu-nas hierbas aromáticas como la albahaca (Anwar et al. 2005), algunos frutales como el plátano (Cabanas Echevarria et al. 2005) y la papaya (Acevedo & Pire 2004), y al-gunas plantas ornamentales como los geranios (Chand et al. 2007), los tajetes (Atiyeh et al. 2002a), las petunias (Arancon et al. 2008), los crisantemos (Hidalgo & Harkess 2002a) y las flores de pascua (Hidalgo & Harkess 2002b).

A diferencia de los fertilizantes minerales, el vermicompost constituye una fuente de nutrientes de liberación lenta, que se van poniendo a disposición de la planta a medida que ésta los va necesitando (Chaoui et al. 2003). Además, la adición de ver-


362

micompost puede producir una mejora significativa en las propiedades físicas tanto de los sustratos artificiales de cultivo (Hidalgo & Harkess 2002a, b) como del suelo (Marinari et al., 2000, Atiyeh et al., 2001, Bhattacharjee et al., 2001, Ferreras et al., 2006).

Por otra parte la aparición de otros trabajos ha puesto de manifiesto que los efectos del vermicompost podrían no reducirse a los meramente físicos y/o químicos y seña-lan la posible existencia de mecanismos biológicos de estimulación del crecimiento vegetal. Scott (1988) observó que la adición de pequeñas dosis de vermicompost al medio de cultivo de las especies ornamentales Chaemocyparis lawsonian, Elaeagnus pungens, Cuppressocypari leylandii, Phyracantha spp., Cotoneaster conspicus y Vi-burnum bodnantense producía incrementos significativos en el crecimiento respecto a un medio control suplementado con una dosis de nutrientes equivalente. Edwards & Burrows (1988) señalaron que el crecimiento de varias especies ornamentales, cultivadas en los sustratos originados tras el procesamiento de residuos orgánicos por la especie de lombriz Eisenia fetida, fue mucho mayor de lo esperable para ser causado únicamente por la modificación en la disponibilidad de nutrientes por la ac-ción de las lombrices. Señalaron además que estos efectos se mantenían aún cuando el vermicompost era diluido en proporción 20:1 con otros materiales de cultivo, y el contenido de nutrientes era igualado al de los fertilizantes minerales. Además, el patrón de crecimiento de las plantas, que incluía alteraciones en el desarrollo foliar, en la elongación de la raíz y del tallo, y floración, apuntaba a la posible existencia de algún factor biológico distinto al del aporte de nutrientes, como la producción de sustancias capaces de influenciar el crecimiento vegetal (ácidos húmicos, enzimas libres), como responsables de estos efectos.

Producción de sustancias reguladoras del crecimiento vegetalParece claro que la rápida descomposición de los residuos orgánicos que llevan a cabo las lombrices con los microorganismos, da lugar a sustratos con una actividad y diversidad microbianas considerablemente mayores que las del residuo de partida, llegándose a multiplicar varias veces los valores iniciales (Aira et al. 2007). Este in-cremento de la actividad microbiana además de aumentar la tasa de transformación de nutrientes a formas más fácilmente asimilables por las plantas, puede afectar al cre-cimiento vegetal mediante el incremento en la actividad enzimática, la supresión de enfermedades y la producción de sustancias reguladoras del crecimiento, ó PGRs (Plant Growth Regulating Substances) como se ha venido demostrando últimamente.

A lo largo de los últimos años se han aportado gran cantidad de pruebas que demuestran que los microorganismos, incluyendo algas, levaduras, actinomicetos, hongos y bacterias son capaces de producir PGRs tales como auxinas, giberelinas, citoquininas, etileno y ácido abscísico en cantidades apreciables (Arshad & Frankem-


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berger 1993, Frankemberger & Arshad 1995). Muchos de los microorganismos que se pueden encontrar en la rizosfera son capaces de producir tales sustancias (Vessey 2003). Barea et al. (1976) encontraron que de 50 cepas bacterianas aisladas de la rizosfera de distintas especies vegetales, un 86% era capaz de producir auxinas, un 58% giberelinas, y un 90% sustancias con actividad kinetina. Existen gran cantidad de trabajos que demuestran la producción de sustancias reguladoras del crecimien-to vegetal por poblaciones mixtas de microorganismos del suelo, pero sin embargo existe poca información acerca de su disponibilidad para las plantas, su persistencia y degradación en el suelo, así como de sus efectos en el crecimiento vegetal (Arshad & Frankemberger 1993, Frankemberger & Arshad 1995).

Algunos trabajos demuestran que las sustancias reguladoras del crecimiento vege-tal pueden ser tomadas por las plantas en cantidades suficientes como para producir cambios en su crecimiento. Algunos ejemplos incluyen el aumento del crecimiento de gramíneas por auxinas producidas por Azospirillum brasilense (Kucey 1983, Bar-bieri et al. 1986) o la promoción del crecimiento de la caña de azúcar por auxinas producidas por rizobacterias del género Enterobacter (Mirza et al. 2001). Existe una evidencia creciente de que las giberelinas de origen microbiano pueden alterar el cre-cimiento y desarrollo vegetal. Recientemente, Gutiérrez-Mañero et al. (2001) demos-traron que determinados extractos de las rizobacterias Bacillus pumilus y Bacillus licheniformis contenían giberelinas capaces de estimular el crecimiento de mutantes enanos de alisos. Por otra parte, el incremento en el vigor de las plántulas de algunas especies vegetales ha sido atribuido a la producción de citoquininas por los microor-ganismos Arthrobacter y Bacillus spp. en el suelo (Inbal & Feldman 1982, Jagnow 1987).

Se ha sugerido que las lombrices podrían ser agentes importantes capaces de influenciar la producción de sustancias promotoras del crecimiento vegetal por los microorganismos mediante la estimulación y promoción de la actividad microbiana tanto en suelos como en sustratos orgánicos (Nielson 1965, Springett & Syers 1979, Graf & Makeschin 1980, Tomati et al. 1983, Grappelli et al. 1987, Dell´Agnola & Nardi 1987, Nardi et al. 1988, Tomati et al. 1987, 1988, 1990, Tomati & Galli 1995). Krishnamoorty & Vajranabhiah (1986) demostraron, mediante experimentos lleva-dos a cabo con varias poblaciones de lombrices, que siete de las especies estudiadas eran capaces de incrementar la producción de auxinas y citoquininas en residuos orgánicos. Además mostraron que existía una fuerte correlación entre las poblacio-nes de lombrices y la cantidad de auxinas y citoquininas encontradas en 10 suelos de cultivo diferentes. Estos autores señalaron que ambas sustancias podían persistir en el suelo hasta 10 semanas, aunque podían ser degradadas en pocos días si eran expuestas a la luz solar.

Existen otros autores que sostienen que las lombrices son las responsables de la producción de sustancias con efecto hormonal. El primero en sugerir esta teoría fue


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Gavrilov (1963), y esta teoría fue reforzada por la primera prueba de la presencia de PGRs en tejidos de Aporrectodea caliginosa, Lumbricus rubellus, y E. fetida, aporta-da por Nielson (1965), el cual aisló sustancias indólicas de las lombrices y observó un incremento significativo en el crecimiento de plantas de guisante debido a la adición de extractos de las lombrices. Nielson extrajo además una sustancia de las especies Aporrectodea longa, Lumbricus terrestris, y Dendrobaena rubidus, capaz de estimu-lar el crecimiento vegetal; sin embargo, sus experimentos no excluían la posibilidad de que dichas sustancias procediesen de los microorganismos existentes en el intesti-no y tejidos de las lombrices.

Graff & Makeschin (1980) estudiaron los efectos de sustancias producidas por L. terrestris, A. caliginosa y E. fetida en la producción de biomasa de la ballica (Lo-lium sp.). Añadieron los lixiviados del riego de macetas que contenían lombrices a macetas sin lombrices, y concluyeron que ciertas sustancias capaces de influenciar el crecimiento vegetal, ó PGIs (Plant Growth Influencing Substances), habían sido liberadas en el suelo por las tres lombrices, aunque no siguieron especulando acerca de la naturaleza de estas sustancias. Más recientemente, El Harti et al. (2001a, 2001b) mostraron que un extracto bruto de la lombriz L. terrestris era capaz de estimular la rizogénesis en semillas de haba debido a la presencia de compuestos indólicos de ori-gen endógeno. Tomati et al. (1983, 1987, 1988), Tomati et al. (1990), Grapelli et al. (1987) y Tomati & Galli (1995) observaron que los incrementos en el crecimiento de varias especies ornamentales y champiñones al aplicar vermicompost de diferentes especies eran mucho mayores de lo que cabía esperar por el mero aporte de nutrientes contenidos en las dosis de humus aportadas. Además los efectos sobre el crecimiento incluían la estimulación del enraizado, cambios en el tiempo de floración y el alar-gamiento de los entrenudos. Mediante la comparación del crecimiento de Begonia, Petunia y Coleus, tras la adición de extractos acuosos de vermicompost o auxinas, giberelinas y citoquininas, concluyeron que existía gran evidencia de efectos hormo-nales originados por la actividad de las lombrices.

El papel de las sustancias húmicas como estimuladoras del crecimiento vegetalEl vermicompost originado a partir de residuos ganaderos, restos de comida, lodos de depuradora ó lodos de la industria papelera, contiene gran cantidad de sustancias húmicas (Atiyeh et al. 2002b, Canellas et al. 2002, Arancon et al. 2002). Los estudios realizados acerca de los efectos de estas sustancias sobre el crecimiento vegetal, bajo condiciones de nutrición mineral adecuada, han mostrado resultados muy positivos (Chen & Aviad 1990, Hayes & Wilson 1997). Las sustancias húmicas incrementaron de forma significativa la producción de biomasa de plántulas de maíz y avena (Lee & Bartlett 1976, Albuzio et al. 1994), el número y la longitud de raíces en plantas


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de tabaco (Mylonas & Mccants 1980), la biomasa de tallos, raíces y nódulos en soja, cacahuete, y trébol (Tan & Tantiwiramanond 1983), el crecimiento vegetativo en plantas de chicoria (Valdrighi et al. 1996) y la inducción de la formación de tallos y raíces de ciertos cultivos tropicales en cultivo in vitro (Goenadi & Sudharama 1995). El tratamiento de células de zanahoria con sustancias húmicas extraídas de las de-yecciones de A. rosea aumentó el crecimiento celular e indujo cambios morfológicos similares a los inducidos por las auxinas (Muscolo et al. 1999).

La adición de sustancias húmicas a los sustratos de cultivo produce una curva de crecimiento típica de una respuesta hormonal. A concentraciones bajas, el aporte de sustancias húmicas produce un incremento proporcional en el crecimiento de la planta, mientras que a concentraciones mayores se observa una disminución del cre-cimiento. Este mismo patrón se ha observado tras la adición de vermicompost a sus-tratos de cultivo fertilizados con cantidades abundantes de los nutrientes esenciales (Atiyeh et al. 1999, 2000a, b, c, d).

En los últimos años se ha investigado la actividad biológica de las sustancias hú-micas, especialmente de las derivadas de las deyecciones de las lombrices de tierra (Dell’Agnola & Nardi 1987, Nardi et al. 1988, Muscolo et al. 1993). Las sustancias húmicas están formadas por asociaciones supramoleculares de moléculas orgánicas relativamente pequeñas agrupadas principalmente por enlaces hidrofóbicos. Estos complejos moleculares pueden disociarse dando lugar a fracciones de mayor ó menor peso molecular. Se ha comprobado que la actividad biológica se encuentra ligada a las fracciones de menor peso molecular (Dell’Agnolla & Nardi 1987) que son las que más fácilmente se absorben y alcanzan la pared celular de las plantas (Nardi et al. 2002). Estas fracciones, en las que se han encontrado adsorbidas ciertas fitohormonas como el ácido indol acético (Quaggiotti et al. 2004, Canellas et al. 2002), son capaces de inducir la formación y el crecimiento de raíces laterales por medio de la activación de las bombas de H+-ATPasa de la membrana celular y de las vacuolas (Canellas et al. 2002, Zandonadi et al. 2006), así como de incrementar la absorción de nutrientes como los nitratos, mediante la activación de la trascripción de genes responsables de su transporte y metabolismo (Quaggiotti et al. 2004).

Apuntes críticos y necesidades futuras en la investigación del efecto del vermicompost en el crecimiento vegetalA la luz de estas evidencias científicas parece bastante claro que el vermicompost es un complejo constituido por una amalgama de deyecciones de lombriz (incluyen-do metabolitos propios de las especies utilizadas), materia orgánica humificada y microorganismos, cuya adición a los medios de cultivo es capaz de incrementar la germinación, el crecimiento, la floración, la fructificación y la resistencia a patógenos de una gran cantidad de especies vegetales. Esta estimulación en el desarrollo y creci-


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miento podría estar causada por la acción de varios mecanismos tales como el aporte gradual de nutrientes, la mejora de las propiedades físicas del sustrato y el aporte de microorganismos beneficiosos para el desarrollo vegetal capaces de aumentar la disponibilidad de nutrientes y de producir una diversa gama de sustancias con acción hormonal.

Algunos trabajos recientes muestran que los efectos del vermicompost pueden variar dependiendo de la especie vegetal considerada e incluso de la variedad (Zaller 2007), así como del material de partida, proceso de producción del vermicompost, tiempo de almacenamiento, y tipo de sustrato al que se vaya a incorporar (Rodda et al. 2006, Roberts et al. 2007). Además Lores et al. (2006) demostraron que en fun-ción de la especie de lombriz empleada y del residuo de partida, las comunidades mi-crobianas originadas tras el vermicompostaje eran diferentes, lo que podría implicar distintas capacidades para estimular el crecimiento de las plantas.

A pesar de que la mayor parte de las investigaciones desarrolladas hasta el mo-mento se han centrado en el estudio de los efectos hormonales, estas evidencias cien-tíficas ponen de manifiesto la complejidad de las interacciones vermicompost-planta así como la ausencia de un concepto claro y objetivo de vermicompost. El desarrollo de investigaciones en este sentido supondría una contribución importante tanto para la agricultura ecológica, acusada de graves carencias científicas (Trewavas 2001), co-mo para la ecología del suelo, permitiendo desenmarañar algo más la compleja trama de las relaciones entre las plantas y el suelo.

AGRADECIMIENTOSEste trabajo fue apoyado por la Xunta de Galicia (07MRU023383PR). Cristina Laz-cano ha sido financiada por una beca de la Fundación “La Caixa”. María Gómez-Brandón ha sido financiada por una beca FPU del Ministerio Español de Educación y Ciencia.

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PROPIEDADES BIOPLAGUICIDAS DEL VERMICOMPOST

Jorge Domínguez, María gómez-BranDón & Cristina LazcanoDepartamento de Ecología y Biología Animal. Universidad de Vigo. Vigo E-36310, España. E-mail:

[email protected], [email protected], [email protected]

Domínguez, J., M. Gómez-Brandón & C. Lazcano. 2010. Propiedades bioplaguicidas del vermicompost. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 373-383.

RESUMEN. A pesar de la abundante información sobre las propiedades bioplaguicidas de algunos fer-tilizantes orgánicos como el compost, existen muy pocos trabajos acerca de este tipo de propiedades en el vermicompost. Recientemente se ha investigado el potencial del vermicompost como bioplaguicida contra patógenos vegetales, insectos, ácaros y nematodos parásitos de plantas. La adición de vermicom-post al suelo incrementa la diversidad microbiana del mismo y por lo tanto hay un rango más amplio de microorganismos que pueden actuar como agentes biocontrol contra diferentes plagas para las plantas. Además, el vermicompost constituye una fuente de nutrientes de liberación lenta, que se van ponien-do a disposición de la planta a medida que ésta los va necesitando, y su aplicación puede aumentar la producción de compuestos fenólicos en la misma, haciéndola más resistente a la herbivoría. Aunque existen evidencias científicas del papel del vermicompost como bioplaguicida, es necesario esclarecer qué factores desencadenan esta supresión y en qué medida éstos dependen del material de origen, de la especie de lombriz de tierra y del proceso de vermicompostaje.Palabras clave: Control biológico, fitosanidad, enmiendas orgánicas, fitopatógenos, lombrices de tierra.

Domínguez, J., M. Gómez-Brandón & C. Lazcano. 2010. Bio-pesticide properties of vermicompost. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 373-383.

ABSTRACT. Despite the extensive literature on the suppression of pests by some organic fertilizers like compost, there are very few studies related to the control of pests by vermicompost. Recently, the potential of vermicompost in the suppression of plant pathogens, insects, mites and plant parasitic nema-todes has been investigated. The addition of vermicompost to soils increases microbial diversity, provid-ing a wider range of microorganisms that can act as biocontrol agents against different plant plagues. Furthermore, vermicompost is a slow releasing nutrient source providing nutrients in synchrony with plant needs, and its application can increase the production of phenolic compounds in plants, making them more resistant to herbivory. Although, there is scientific evidence of the role of vermicompost in the suppression of pests, it is necessary to clarify which factors trigger this suppression and to what extent these are dependent on the source of the material, on the species of earthworm and the vermicom-posting process.Key words: Biological control, plant health, organic amendments, plant pathogens, earthworms.



Domínguez et al.: Propiedades bioplaguicidas del vermicompost

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INTRODUCCIÓNEl compost y el vermicompost son dos tipos de fertilizantes orgánicos con una efecti-vidad, en muchos casos, superior a la de otros abonos orgánicos como los estiércoles naturales. En los últimos años se ha reforzado el estudio de los efectos de la aplica-ción de los mismos en las propiedades físicas, químicas y biológicas del suelo. En estudios a largo plazo, se ha demostrado que su adición produce una disminución sig-nificativa de la densidad aparente, un aumento de la estabilidad de los agregados y de la capacidad de retención de agua del suelo (Albiach et al. 2001, Ferreras et al. 2006, Weber et al. 2007), así como un incremento de la concentración de carbono orgánico y de las cantidades totales de nutrientes esenciales para las plantas en comparación con los fertilizantes minerales (García-Gil et al. 2000, Bulluck et al. 2002, Chaoui et al. 2003, Nardi et al. 2004, Weber et al. 2007). La adición de estos fertilizantes orgá-nicos al suelo incrementa además la concentración de sustancias húmicas de estruc-tura molecular compleja, aumentando por lo tanto la relación ácidos húmicos/ácidos fúlvicos (Albiach et al. 2001, Nardi et al. 2004, Weber et al. 2007).

Además de modificar las propiedades químicas, la adición de fertilizantes orgá-nicos produce también cambios en las propiedades biológicas del suelo, aumentando la biomasa y la actividad microbiana y modificando distintas actividades enzimáticas (Benitez et al. 2000, García-Gil et al. 2000, Arancon et al. 2005, Ros et al. 2006) y la estructura misma de las comunidades microbianas (Ros et al. 2006). Bulluck et al. (2002) y Nardi et al. (2004) observaron que tras la adición de diferentes tipos de compost, aumentaba la abundancia de microorganismos beneficiosos para el creci-miento vegetal, reduciéndose el número de microorganismos patógenos, y además aumentaba la actividad biológica de los ácidos húmicos extraídos del suelo con efec-tos hormonales similares a los de las giberelinas sobre plantas de maíz. En el Cuadro I se muestran algunos ejemplos de trabajos recientes sobre la supresión de distintas enfermedades de plantas tras la aplicación de enmiendas orgánicas.

Debido a esto, en los últimos años el empleo del vermicompost para otros fines distintos a los tradicionales ha suscitado un gran interés científico (Edwards et al. 2004); su potencial como bioplaguicida contra patógenos vegetales y nematodos pa-rásitos de plantas abre un campo científico casi inexplorado y de indudable interés. Aunque hay algunos trabajos que indican que la aplicación del vermicompost a dis-tintos cultivos reduce notablemente el número de nematodos parásitos de plantas (Ri-beiro et al. 1998, Swathi et al. 1998) y la incidencia de enfermedades producidas por hongos (Nakamura 1996, Nakasone et al. 1999), es necesario esclarecer qué factores desencadenan esta supresión, y en qué medida éstos dependen del material de origen, de la especie de lombriz de tierra y del proceso de vermicompostaje.

El vermicompost como bioplaguicida contra enfermedades causadas por microorganismosRecientemente se ha demostrado que los vermicomposts pueden tener efectos nota-bles en la supresión de patógenos vegetales que producen podredumbre y necrosis


375

radicular en plantas de cultivo. Nakamura (1996) estudió las propiedades bioplagui-cidas de los vermicomposts contra Plasmidiophora brassicae, Phytophthora nicotia-nae y Fusarium lycopersici, tres hongos patogénicos que causan podredumbre en los cultivos de tomate. Orlikowski (1999) observó una reducción en la esporulación del patógeno Phytophthora cryptogea tras la adición de vermicompost, y Nakasone et al. (1999), utilizando extractos acuosos de vermicompost, observaron una inhibición en el crecimiento del micelio de hongos patogénicos como Botrytis cinerea, Sclerotinia sclerotiorum, Corticium rolfsii, Rhizoctonia solani y Fusarium oxysporum. La adi-ción de vermicomposts de residuos ganaderos a semillas de tomate redujo notable-mente la infección causada por Fusarium lycopersici (Szczech 1999) y Phytophthora nicotianae (Szczech & Smolinska 2001); sin embargo, Szczech & Smolinska (2001) no encontraron diferencias significativas en la supresión de Phytophthora nicotianae con respecto al sustrato control (turba) cuando utilizaron vermicomposts de lodos residuales.

Arancon et al. (2007a) utilizaron té de vermicomposts de distintos residuos orgá-nicos (estiércol de vaca, purín de cerdo, restos de comida y residuos de la industria papelera) como bioplaguicida contra los parásitos vegetales Pythium, Rhizoctonia, Plectosporium y Verticillium, y observaron una reducción notable de la incidencia de estos patógenos en diferentes cultivos. Sahni et al. (2007) estudiaron los efectos de la inoculación de microorganismos antagonistas (Pseudomonas syringae) y vermicom-post de restos vegetales en la incidencia de Sclerotium rolfsii en la planta del garban-zo (Cicer arietinum) y encontraron que este tratamiento combinado incrementó la disponibilidad de nutrientes para la planta, y redujo su mortalidad.

Siguiendo los modelos de supresión propuestos para el compost (Hoitink & Bohem 1999, Noble & Coventry 2005), la reducción en la incidencia de estas enfermedades podría explicarse bien por una supresión directa del patógeno por el vermicompost, o bien mediante la inducción de resistencia sistémica en la planta (Fig. 1).

La supresión directa del patógeno por la microflora y la microfauna asociadas al vermicompost, puede ser general o específica dependiendo de si hay un solo agente supresor o si la supresión se debe a la acción conjunta de varios factores. En ambos casos, los mecanismos de supresión propuestos son la competencia, la antibiosis y el parasitismo. Los mecanismos de supresión específica por el vermicompost no se conocen bien por lo que el papel bioplaguicida de los vermicomposts suele expli-carse por el mecanismo de supresión general, ya que la adición de vermicompost incrementa la diversidad de los microorganismos y de la fauna del suelo (Gunadi et al., 2002) y por lo tanto hay un rango amplio de organismos que pueden actuar como agentes de biocontrol y supresión de enfermedades. Sin embargo, no se conoce el mecanismo exacto de supresión, ni se sabe hasta qué punto la capacidad supresora


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de los vermicomposts depende del material de origen, de la especie de lombriz de tierra y del proceso de vermicompostaje. En este sentido, Lores et al. (2006) demos-traron que, en función de la especie de lombriz empleada y del residuo de partida, las comunidades microbianas originadas tras el proceso de vermicompostaje eran diferentes, lo que podría implicar distintas capacidades para la supresión de enfer-medades.

Por otro lado, otros trabajos apuntan a la existencia de mecanismos de inducción de resistencia sistémica. Por ejemplo, Zaller (2006), encontró que la aplicación foliar de extractos de vermicompost redujo la incidencia de Phytophthora infestans en el tomate, y Singh et al. (2003), encontraron que la aplicación de extractos acuosos de vermicompost a la planta del guisante (Pisum sativum) y al bálsamo de jardín (Im-patiens balsamina) incrementó la resistencia de las mismas contra el ataque de los hongos patogénicos Erysiphe pisi y Erysiphe cichoracearum, incrementando también la producción de compuestos fenólicos de la planta.

El vermicompost como bioplaguicida contra los ataques de insectos y ácarosHay pocos estudios de la aplicación del vermicompost como bioplaguicida contra in-sectos y ácaros parásitos de plantas. Mediante una serie de experimentos de campo, se ha demostrado que la aplicación de vermicomposts al suelo redujo notablemente: el

Figura 1. Esquema de los posibles mecanismos de supresión de patógenos por vermicompost.


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grado de infestación producido por el psilido Heteropsylla cubana en la acacia forra-jera Leucaena leucocephala (Biradar et al. 1998); la incidencia del insecto minador Aproaerema modicella sobre las hojas de la planta del cacahuete (Ramesh 2000); y el ataque de jassidos, áfidos, escarabajos coccinélidos y ácaros-araña a la planta del cacahuete (Rao 2002).

Además de reducir el nivel de infestación de las plantas, algunos trabajos mues-tran que tras la aplicación de vermicompost al suelo se produce una reducción sig-nificativa de las poblaciones de insectos parásitos. La adición de vermicompost de restos de comida a un cultivo de tomate redujo considerablemente las poblaciones de dos especies de escarabajos (Acalymma vittatum y Diabotrica undecimpunctata) con respecto al tratamiento de fertilización inorgánica; su aplicación en un cultivo de pe-pino también disminuyó las larvas del gusano Manduca quinquemaculata (Yardim et al. 2006). Estos autores evaluaron los efectos del vermicompost tanto en invernadero como en campo, y obtuvieron los mismos resultados en ambos experimentos.

Arancon et al. (2005) adicionaron vermicompost de restos de comida a cultivos de tomate, pepino y col, y observaron una disminución de las poblaciones de áfidos (My-zus persicae Sulz.), chinches (Pseudococcus spp.) y orugas blancas (Pieris brassicae L.). Arancon et al. (2007b) también registraron una reducción notable de las pobla-ciones de ácaros-araña (Tetranychus urticae), chinches (Pseudococcus sp.) y áfidos (Myzus persicae) en cultivos de tomate y pepino tras la aplicación de vermicompost de restos de comida.

El vermicompost constituye una fuente de nutrientes de liberación lenta, que se van poniendo a disposición de la planta a medida que ésta los va necesitando (Chaoui et al. 2003); y actúa también como inóculo de microorganismos que pueden producir sustancias reguladores del crecimiento vegetal, así como microorganismos respon-sables de la fijación de N y de la solubilización del P. Todo ello puede producir una mejora significativa en la eficacia biológica de la planta y consecuentemente, en su capacidad para combatir plagas (Patriquin et al. 1995). Sin embargo, tal y como su-cede en la supresión de enfermedades causadas por microorganismos, tampoco se conoce el mecanismo exacto de supresión de insectos y ácaros, ni cuáles son los prin-cipales factores que lo desencadenan, y en qué medida éstos dependen del material de origen, de la especie de lombriz de tierra y del proceso de vermicompostaje.

El vermicompost como bioplaguicida contra nematodos parásitos de plantasHay muy pocos estudios del posible efecto del vermicompost en la supresión de ne-matodos parásitos de plantas. Swathi et al. (1998) demostraron que la adición de 1 kg m-2 de vermicompost al suelo inhibió los ataques del nematodo parásito del taba-co Meloidogyne incognita. Tras la aplicación de vermicompost, Morra et al. (1998) registraron un control parcial de Meloidogyne incognita, y Ribeiro et al. (1998) en-


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contraron una reducción de la masa de huevos de Meloidogyne javanica. Arancon et al. (2003) añadieron vermicompost de restos de comida y de residuos de la industria papelera a un cultivo de uva (Vitis vinifera) y fresa (Fragaria ananasa), y observaron una reducción notable de las poblaciones de nematodos parásitos de plantas. Arancon et al. (2007a) también registraron una reducción de las poblaciones de nematodos parásitos de plantas (géneros Heterodera y Meloidogyne) tras la aplicación de té de vermicomposts de distintos residuos orgánicos.

Los posibles mecanismos biológicos que participan en la supresión de nemato-dos parásitos de plantas se basan principalmente en interacciones depredador-presa. La adición de vermicompost al suelo puede incrementar la población de artrópodos y nematodos omnívoros depredadores de nematodos parásitos de plantas (Bilgrami 1996), y/o estimular el crecimiento de hongos predadores y de especies fúngicas que atacan los quistes de nematodos (Kerry 1988). Las enzimas y toxinas producidas por parte de rizobacterias también pueden actuar como bioplaguicidas contra los nema-todos parásitos de plantas (Siddiqui & Mahmood 2001). Otros trabajos como el de Blouin et al. (2005) observaron una reducción en la tasa de infección pero no en la población de nematodos, lo que sugiere que la presencia de las lombrices afecta a la planta más que al patógeno, y apunta a la existencia de otros mecanismos indirectos como una mayor disponibilidad de nutrientes, la estimulación de microorganismos beneficiosos y a cambios microbianos en rizosfera que podrían fácilmente estar im-plicados también en la supresión de nematodos parásitos de plantas por la aplicación de vermicompost.

Mientras que existen numerosas evidencias científicas que demuestran el papel bioplaguicida de los composts hay muy pocos estudios de la posible aplicación del vermicompost en este campo. Se han observado casos de reducción de la incidencia de patógenos vegetales, insectos y nematodos parásitos de plantas tras la aplicación de vermicompost. El papel bioplaguicida de los vermicomposts suele explicarse por el mecanismo de supresión general, ya que la adición de vermicompost incrementa la diversidad de los microorganismos y de la fauna del suelo, y por lo tanto hay un rango amplio de organismos que pueden actuar como agentes biocontrol contra la supresión de enfermedades. Sin embargo, no se conoce el mecanismo exacto de su-presión, ni cuáles son los principales factores que lo desencadenan, y en qué medida éstos dependen del material de origen, de la especie de lombriz de tierra y del proceso de vermicompostaje. El desarrollo de investigaciones en este sentido es fundamental para incrementar tanto la eficacia del vermicompost como bioplaguicida, como su valor comercial.

AGRADECIMIENTOSEste trabajo ha sido financiado por la Xunta de Galicia (proyectos 07MRU023383PR) y el Ministerio de Ciencia e Innovación (proyecto CTM2009-08477). María Gómez


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ha sido financiada por una beca del Ministerio español de Educación. Cristina Lazca-no ha sido financiada mediante un contrato del programa ‘Ángeles Alvariño’ (Xunta de Galicia).

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LAS LOMBRICES DE TIERRA Y LOS MICROORGANISMOS: DESENTRAÑANDO LA CAJA NEGRA DEL

VERMICOMPOSTAJE

Manuel AirA & Jorge DomínguezDepartamento de Ecología y Biología Animal, Facultad de Biología, Universidad de Vigo, E-36310

Vigo. Spain, Email: [email protected], [email protected]

Aira, M. & J. Domínguez. 2010. Las lombrices de tierra y los microorganismos: desentrañando la caja negra del vermicompostaje. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 385-395.

RESUMEN. Los efectos de las lombrices sobre los microorganismos son directos (incremento o des-censo de sus poblaciones al digerir el sustrato) e indirectos (efectos derivados de los directos, como la aparición de las deyecciones en el sustrato fresco). Para delimitar y poder estudiar estos efectos por se-parado realizamos tres experimentos. En el primero estudiamos el proceso de vermicompostaje con Ei-senia fetida de purín de cerdo en todas sus etapas, desde el residuo fresco hasta obtener el vermicompost. En el segundo inoculamos vermicompost en purín de cerdo fresco para estudiar los efectos indirectos de las lombrices de tierra en la degradación del purín. En el tercero analizamos las deyecciones frescas para estudiar los efectos directos de las lombrices de tierra en los microorganismos. Las lombrices de tierra dividieron el proceso de vermicompostaje en dos etapas, una inicial, asociada a su presencia en el residuo, caracterizada por el aumento de la biomasa y actividad de los microorganismos; y la etapa final, asociada a la ausencia de las lombrices de tierra, caracterizada por la disminución de la biomasa y actividad microbiana. El inóculo de vermicompost en purín de cerdo produjo el mismo efecto (aumento inicial y posterior descenso) aunque de menor entidad, probando la existencia de efectos indirectos de las lombrices de tierra en el vermicompostaje. En las deyecciones de las lombrices aumentó la biomasa microbiana y la actividad disminuyó, lo que sugiere la existencia de factores implicados en las relaciones lombrices-microorganismos más allá de la simple digestión y los procesos asociados a la inoculación de las deyecciones en el sustrato.Palabras clave: Eisenia fetida, purín de cerdo, biomasa microbiana, actividad microbiana, actividad enzimática.

Aira, M. & J. Domínguez. 2010. Earthworms and microorganisms: disentangling the black box of vermicomposting. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 385-395.

ABSTRACT. Earthworms affect microorganisms both directly (enhancing or reducing their popula-tions by digesting the substrate) and indirectly (derived effects, such as the production of castings in the fresh substrate). To separate these effects we performed three experiments. In the first, we studied the whole process of vermicomposting, using Eisenia fetida and pig manure in all stage, from fresh residue to vermicompost. In the second experiment, we inoculated pig manure with vermicompost to study the indirect effects of earthworms on decomposition. In the third, we analysed the fresh casts to study direct



Aira & Domínguez: Relaciones microbios-lombrices de tierra en el vermicompostaje

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effects of earthworms on microorganisms. Earthworms promoted significant increases in both microbial biomass and activity when they were present in the layers, and in aged layers where earthworm were absent, microbial stabilization occurred, with reduced biomass and activity. Inoculation with vermi-compost produced the same increases in microbial biomass and activity, and although these increments were not as high as in presence of earthworms, indirect effects were strong enough to alter the dynamics of organic matter decomposition. In castings, microbial biomass increased, while activity decreased, suggesting the presence of other factors involved in earthworm-microbial relationships, beyond simple digestion and inoculation effects.Key words: Eisenia fetida, pig manure, microbial biomass, microbial activity, enzymatic activity

INTRODUCCIÓNEl vermicompostaje se define como un proceso de biooxidación, degradación y esta-bilización de la materia orgánica, a través de la acción conjunta de algunas lombrices de tierra y microorganismos, mediante el que se obtiene un material final estabiliza-do, homogéneo, rico en nutrientes y de granulometría fina denominado vermicom-post (Domínguez 2004). Las lombrices participan en el proceso realizando diferentes acciones a diferentes niveles espaciales y temporales; entre sus roles más importan-tes cabe destacar: a) la fragmentación física del sustrato orgánico que aumenta la superficie de ataque para los microorganismos al fragmentarlo; b) la modificación, transporte e inóculo de la microflora presente en el residuo (Lores et al. 2006, Aira et al. 2007); y c) la aireación del sustrato a través de sus actividades de excavación y deyección. De hecho, las transformaciones de las propiedades físico-químicas y bioquímicas de los sustratos orgánicos (Domínguez 2004) y la rapidez con que estas transformaciones ocurren (Aira et al. 2002) hacen del proceso de vermicompostaje un buen sistema para estudiar las relaciones entre las lombrices de tierra epigeas y los microorganismos (Aira et al. 2006, 2007ab). No obstante, la mayoría de los resulta-dos publicados hacen referencia únicamente a las diferencias en parámetros químicos y microbiológicos entre el residuo fresco y el vermicompost.

Un problema importante para determinar los efectos de las lombrices de tierra en el proceso de vermicompostaje es que muchas de las funciones que realizan ocurren en las mismas coordenadas temporales y espaciales, lo que dificulta la separación de los efectos directos, aquellos relacionados con la propia actividad directa de las lombrices en el sistema, como son la digestión de la materia orgánica y los micro-organismos, de los indirectos (Fig. 1). Los efectos indirectos se definen como los derivados de los efectos directos, i.e. cómo la modificación de la materia orgánica del sustrato afecta los microorganismos, o como las comunidades microbianas apareci-das en las deyecciones modifican los procesos de descomposición (Fig. 1). Para estu-diar y cuantificar los efectos directos e indirectos en el proceso de vermicompostaje realizamos tres experimentos con la lombriz de tierra Eisenia fetida y purín de cerdo como sustrato. En el primer experimento estudiamos el proceso de vermicompostaje, desde el residuo fresco hasta el vermicompost con todos sus pasos intermedios; en


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este experimento no se pueden separar los efectos directos de las lombrices de tierra de los efectos indirectos. En el segundo experimento inoculamos los vermicomposts producidos por diferentes especies de lombrices de tierra en purín de cerdo para es-tudiar los efectos indirectos, esto es, si la presencia de un sustrato modificado por la lombriz de tierra tiene los mismos efectos que la presencia de la propia lombriz de tierra. En el tercer experimento estudiamos las deyecciones frescas de la lombriz de tierra E. fetida como estimación de los efectos directos, esto es los debidos a los pro-cesos digestivos de la lombriz.

MATERIAL Y MÉTODOSDiseños experimentalesEn el experimento de vermicompostaje utilizamos vermireactores de alimentación continua de diseño propio. Para realizar el experimento montamos 6 reactores, 3 de ellos sin lombrices (control) y 3 con una población inicial de 500 lombrices, con una biomasa de 90 ± 10 g. Al inicio del experimento cada vermireactor estaba compues-to de un modulo relleno de vermicompost, donde se introdujeron las lombrices, y un modulo con 1.5 kg de purín. Se añadieron nuevos módulos con 1.5 kg de purín fresco cuando las lombrices lo necesitaron (Aira et al. 2006, 2007a). Este diseño nos permitió conocer la edad del sustrato de cada módulo. Al final del experimento los reactores estaban compuestos de 12 módulos, con edades de 2, 4, 7, 8, 11, 18, 21, 25, 27, 29, 33 y 36 semanas. En el muestreo recogimos muestras compuestas (5 sub-muestras al azar por módulo). Se analizaron el C-biomasa microbiana, el ergosterol,

Figura 1. Efectos directos e indirectos de las lombrices durante el vermicompostaje. Las líneas sólidas representan efectos directos y las punteadas efectos indirectos.


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la respiración basal e inducida, y las actividades enzimáticas β-glucosidasa, celulasa, fosfatasa y proteasa.

Para el experimento de inoculación de vermicompost utilizamos microcosmos consistentes en tarrinas de plástico de 200 ml cubiertas con tapas perforadas. Esta-blecimos tres tratamientos de inoculación de vermicompost (0, 2.5 y 10%) para cada uno de los tres vermicomposts utilizados (Eisenia andrei, E. fetida y Eudrilus euge-niae). Los tres vermicomposts utilizados se obtuvieron en el laboratorio a partir de cultivos de las tres especies de lombrices de tierra. El vermicompost se mezcló con el purín de cerdo hasta conseguir una distribución homogénea; las réplicas sin ino-cular (0% de vermicompost) recibieron el mismo tratamiento. Montamos 5 réplicas por tratamiento, i.e. tipo de vermicompost, porcentaje de inoculación y tiempo. Los microcosmos se mantuvieron a 20ºC en una cámara de incubación. A los 15, 30 y 60 días se muestrearon destructivamente un subconjunto de muestras para cada tipo de vermicompost y porcentaje de inoculación (n = 5). Los análisis realizados fueron los mismos que en el experimento de vermicompostaje.

Para analizar las deyecciones, preparamos contenedores de plástico (n = 15) de cinco litros de capacidad, en los que dispusimos vermicompost hasta alcanzar ¾ de su capacidad. En cada contenedor establecimos una población de la lombriz de tierra E. fetida en alta densidad para conseguir una cantidad elevada de deyecciones; el purín de cerdo (200 gramos peso fresco) se depositaba sobre el vermicompost. Los conte-nedores se revisaron a diario para recoger las deyecciones frescas (muestra compues-ta en cada contenedor) y analizar el C-biomasa bacteriana, ergosterol, respiración basal, y las enzimas dehidrogenasa, β-glucosidasa y fosfatasa básica.

Métodos analíticosEl ergosterol se analizó con una extracción asistida por microondas y posterior detec-ción por HPLC (Young 1995). El C-biomasa microbiana se determinó con el método de fumigación-extracción (Vance et al. 1987), con un factor de eficiencia de extrac-ción para el C microbiano de 2.64. Las respiraciones basal e inducida se determinaron midiendo la tasa de producción de CO2 después de 6 y 12 horas de incubación con trampas de NaOH. A las muestras para la respiración inducida se les añadieron 0.75 mL de una solución de glucosa de 100 mg g-1 (Aira et al. 2002, Anderson 1982). La actividad de la β-glucosidasa se determinó midiendo la liberación de ρ-nitrofenol tras la incubación de las muestras con ρ-nitrofenol glucósido (0.025M) durante 1 hora (Eivazi & Tabatabai 1988). La actividad de la celulasa se determinó analizando los azúcares reducidos después de la incubación con carboximetil celulosa durante 24 horas (Schinner & Von Mersi 1990). La actividad de la fosfatasa alcalina se deter-minó midiendo la liberación de ρ-nitrofenol tras la incubación de las muestras con ρ-nitrofenol fosfato (0.025M) durante 1 hora (Eivazi & Tabatabai 1977). La actividad


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de la proteasa se determinó analizando los amino ácidos liberados después de incubar las muestras con caseinato sódico durante 2 horas (Ladd & Buttler 1972).

Análisis estadísticosLos datos de los experimentos de vermicompostaje e inoculación se analizaron con un análisis de componentes principales, para resumir el comportamiento general de las muestras en función de las distintas variables analizadas. Los datos del experi-mento de deyecciones frescas se analizaron con una t de Student. Todos los análisis se hicieron con el paquete estadístico SPSS 11.5.

RESULTADOSExperimento vermicompostaje (efectos directos e indirectos)Al final del experimento de vermicompostaje (36 semanas) la población de lombrices era 5 veces mayor en número (2800 ± 200) y 8 veces mayor en biomasa (700 ± 30 g). Las lombrices se localizaron principalmente en las capas más jóvenes (2-18 se-manas de edad), siendo más abundantes en las dos capas más jóvenes (2 y 4 semanas de edad) (Aira et al. 2006, 2007a). La actividad de las lombrices en las capas más jóvenes (2-11 semanas de edad) produjo aumentos en el C-biomasa microbiana, er-gosterol, respiración basal e inducida y las cuatro enzimas analizadas (β-glucosidasa, celulasa, fosfatasa básica y proteasa), aunque el aumento fue bastante variable entre las cinco capas, esto es, los mayores picos de biomasa y actividad se registraron en las capas de 2 y 4 semanas de edad, lo que desplazó las muestras al cuadrante superior derecho de la figura (Fig. 2). En las muestras de mayor edad (18-36 semanas de edad), este efecto revirtió, con marcados descensos en todas las variables, muy similares en todas las capas; en el caso de los vermireactores sin lombrices apenas hubo variación en los parámetros microbianos analizados, lo que se reflejó en un mayor grado de agrupación de las muestras en el análisis de componentes principales al desplazarse al cuadrante inferior derecho (Fig. 2).

Experimento inoculación vermicompost (efectos indirectos)En el experimento de inoculación de vermicompost las muestras se agruparon en función del tiempo de incubación (15, 30 y 60 días) (Fig. 3). La evolución de las muestras inoculadas (2,5% y 10% de inóculo) siguió un patrón similar al mostrado por las muestras control (0% de inóculo) en los tres tiempos de incubación, aunque hubo pequeñas diferencias dependiendo del tipo de vermicompost utilizado para la inoculación. Así, en las muestras inoculadas con un 2,5% de vermicompost tras 15 días de incubación aumentó la actividad enzimática (proteasa, celulasa y fosfatasa básica) y respiración basal (Fig.3). Tras 30 días, en las muestras inoculadas con ver-micompost de E. eugeniae y E. andrei disminuyó la respiración basal y aumentó el


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Figura 2. Análisis de componentes principales con las diferentes variables de biomasa y actividad microbiana. Se representa la evolución a lo largo del tiempo de las muestras sin lombrices (gris,

2SEW) y con lombrices (negro, 2CEW).

Figura 3. Análisis de componentes principales con las diferentes variables de biomasa y actividad microbiana. Se representa la evolución a lo largo del tiempo de las muestras inoculadas con los

vermicompost de Eudrilus eugeniae (gris), Eisenia fetida (negro) y Eisenia andrei (blanco), al 2,5% (cuadrados), 10% (círculos) y sin inocular (control, triángulos).


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C-biomasa microbiana y las actividades β-glucosidasa y dehidrogenasa; en las mues-tras inoculadas con vermicompost de E. fetida aumentó la actividad enzimática (pro-teasa, celulasa y fosfatasa básica). Tras 60 días aumentó la respiración basal y declinó la actividad de las enzimas β-glucosidasa y dehidrogenasa. Las muestras inoculadas con los tres tipos de vermicompost tienen valores similares en estas tres variables pero se separan perfectamente porque los incrementos de actividad enzimática (pro-teasa, celulasa y fosfatasa) y C-biomasa microbiana, se ordenaron de mayor a menor entidad E. andrei > E. fetida > E. eugeniae. Las muestras con un 10% de inóculo de vermicompost de E. andrei mostraron un patrón idéntico a las muestras inoculadas con un 2.5% diferenciándose claramente en los valores del día 60, con un mayor des-plazamiento en la componente 2, caracterizado por una mayor biomasa microbiana y actividad de las enzimas proteasa, celulasa y fosfatasa básica. En las muestras ino-culadas con un 10% de vermicompost las diferencias entre distintos vermicompost aparecieron al día 60, que estuvo caracterizado por un aumento de la actividad de las enzimas proteasa, celulasa y fosfatasa básica, que fue mayor en las muestras inocula-das con vermicompost de E. andrei que en las muestras inoculadas con vermicompost de E. eugeniae y E. fetida.

Experimento deyecciones (efectos directos)El C-biomasa microbiana aumentó de manera significativa tras el paso por el intes-tino de la lombriz de tierra E. fetida (Cuadro I; t Student = -3.22, gl = 28, p < 0.01); sin embargo no se encontraron diferencias en el contenido de ergosterol entre el purín de cerdo y las deyecciones frescas (Cuadro I; t Student = -1.88, gl = 28, p = 0.07). La respiración basal fue significativamente menor en las deyecciones que en el purín de cerdo (Cuadro I; t Student = 2.98, gl = 28, p < 0.01), al contrario que la actividad de la enzima dehidrogenasa donde no se encontraron diferencias (Cuadro I; t Student = 1.26, gl = 28, p = 0.22). La actividad de la enzima β-glucosidasa disminuyó de mane-

Cuadro I. Parámetros microbiológicos en el purín de cerdo y las deyecciones de la lombriz de tierra Eisenia fetida. (Media ± ES, n = 15) (ps = peso seco, mo = materia

orgánica, TPF = trifenil formazán, PNP = p-nitrofenol).

Purín de cerdo Deyecciones

C-biomasa microbiana (µg g-1 ps) 14070 ± 550 16580 ± 540*Ergosterol (µg g-1 ps) 0.47 ± 0,07 0.60 ± 0,02Respiración basal (µg CO2 g-1 mo h-1) 810 ± 15 745 ± 14*Dehidrogenasa (µg TPF g-1 ps 24 h-1) 13110 ± 520 12170 ± 520β-glucosidasa (µg PNP g-1 ps) 1360 ± 60 930 ± 20*Fosfatasa básica (µg PNP g-1 ps) 2140 ± 210 7210 ± 280*

*diferencias significativas a p < 0.01.


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ra significativa tras el paso por el intestino de la lombriz E. fetida (Cuadro I; t Student = 6.65, gl = 28, p < 0.01), mientras que la actividad de la fosfatasa básica aumentó (Cuadro I; t Student = -14.48, gl = 28, p < 0.001).

DISCUSIÓNLos resultados del experimento de vermicompostaje muestran que la acción de las lombrices de tierra dividió el proceso de vermicompostaje en dos zonas: la primera o zona activa situada en las capas más jóvenes, donde se observaron las mayores densidades de lombrices de tierra y se registraron aumentos en todas las variables mi-crobianas, tanto de biomasa como de actividad; y la segunda o zona de maduración, compuesta por las capas de mayor edad y caracterizada por la ausencia de lombrices de tierra y la estabilización del sustrato debida a la baja biomasa y actividad micro-biana. De hecho, en las capas jóvenes tanto la biomasa como la actividad microbiana mostraron valores hasta 4 veces mayores que las capas correspondientes en los ver-mireactores sin lombrices (Aira et al. 2006, 2007a). Estos resultados contradicen el hecho generalmente aceptado de que los microorganismos forman parte de la dieta de las lombrices de tierra (Edwards 2004), especialmente los hongos (Dash et al. 1986), que las lombrices de tierra pueden ingerir selectivamente y digerir (Moody et al. 1995, Schönholzer et al. 1999) ya que encontramos que el ergosterol (biomarcador de hongos) también aumentó su concentración en las capas jóvenes, incremento que estuvo asociado a una mejor descomposición de la celulosa (Aira et al. 2006). Nues-tros datos sugieren que durante los primeros estadios del vermicompostaje las lom-brices y los microorganismos establecen una relación cercana al mutualismo (Brown et al. 2000), aunque en este caso ocurriría fuera del intestino. Este mecanismo sería similar a los procesos de enriquecimiento de nutrientes descritos por Devliegher & Verstraete (1995), pero en este caso E. fetida modificaría la estructura del sustrato incrementando la disponibilidad de nutrientes gracias a la producción de moco, que además tienen una biomasa microbiana mayor que el purín de cerdo, lo que estimu-laría la aparición de una microflora más activa y especializada en la descomposición (Aira et al. 2007a).

En el experimento de inoculación encontramos que los efectos indirectos de las lombrices de tierra modificaron la evolución de la biomasa y actividad microbiana con respecto a lo observado en el purín de cerdo sin inocular; esta respuesta dependió del tipo de vermicompost y de la dosis de inoculación (Fig. 3). Estos cambios fueron en la misma dirección (aumento inicial y posterior descenso) que los observados en el experimento del vermicompostaje, aunque de menor entidad. Las hipótesis más plausibles para este efecto son: (i) que el inóculo aporte más biomasa microbiana, enzimas extracelulares o nutrientes; y (ii) el aporte de una microflora distinta y más especializada que la del purín de cerdo. Ninguno de los vermicomposts presentó valo-


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res más altos que el purín de cerdo en ninguna variable analizada salvo para la enzima celulasa, por lo que la primera hipótesis puede descartarse. Sin embargo se sabe que los vermicomposts tienen una microflora distinta de la del residuo fresco, que depen-de más que del residuo de partida que de la especie de lombriz utilizada (Lores et al. 2006). Además, la diversidad metabólica de los microorganismos presentes en los vermicompost es mayor que la del purín de cerdo, lo que mejora las tasas de descom-posición (Aira et al. 2007a) por lo que la segunda hipótesis parece la más plausible.

Los resultados del experimento de las deyecciones (aumento biomasa y descenso actividad microbiana) indican que los efectos directos de la lombriz E. fetida produ-cen cambios que influenciarán la dinámica de la degradación de la materia orgánica al incrementar la biomasa pero no la actividad microbiana; la actividad microbiana disminuyó probablemente por las reducciones a nivel de C y N orgánico disuelto encontradas en las deyecciones con respecto al purín de cerdo (Aira & Domínguez 2009). Sin embargo, las deyecciones también estuvieron caracterizadas por un in-cremento del potencial enzimático que podría conllevar una mejor degradación del purín de cerdo. El aumento de la biomasa microbiana contradice de nuevo el hecho de que los microbios forman parte de la dieta de las lombrices de tierra (Edwards 2004, Moody et al. 1995).

Los resultados del trabajo se pueden resumir en la Fig. 4, donde se representan las dos partes del proceso de vermicompostaje en función de la presencia de las lombri-ces de tierra. Esto es el resultado de la acción conjunta de efectos directos e indirectos de la lombriz de tierra E. fetida. La posible causa del aumento inicial teniendo en cuenta los valores de biomasa y actividad microbiana en las deyecciones (aumento y disminución respectivamente), podría ser el aporte de nutrientes como el carbono orgánico en disolución (Aira et al. 2007a), limitante para los microorganismos y por

Figura 4. Efectos directos e indirectos de las lombrices de tierra durante el vermicompostaje de purín de cerdo. La línea sólida representa los resultados del experimento de vermicompostaje y la

línea discontinua la del experimento de inoculación. La flecha indica la separación entre los efectos indirectos y la suma de directos e indirectos.


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el que compiten con las lombrices (Tiunov & Scheu 2004), o cambios en la estructura del sustrato que favorezcan la disponibilidad de nuevas fuentes de alimento para los microorganismos, o la aparición de una nueva microflora más especializada (Lores et al. 2006, Aira et al. 2007a). Al comparar los efectos derivados de la inoculación de vermicomposts con el vermicompostaje probamos que la microflora sigue una dinámica similar pero los efectos son de menor entidad, lo que sugiere el importante papel de las lombrices de tierra durante el proceso. Las posibles causas podrían ser un aporte insuficiente de nutrientes de los vermicomposts utilizados, o que la microflora del vermicompost de E. fetida fuera escasa y estuviera ya especializada en metabo-lizar otro tipo de sustratos, ya que las muestras inoculadas con vermicompost de E. andrei mostraron valores mayores de biomasa y actividad microbiana.

AGRADECIMIENTOSManuel Aira está financiado por el programa de investigación Isidro Parga Pondal de la Xunta de Galicia. Este trabajo ha sido financiado por la Xunta de Galicia (proyecto 07MRU023383PR) y el Ministerio de Ciencia e Innovación (proyecto CTM2009-08477).

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PAPEL DE LAS LOMBRICES DE TIERRA EN LA DEGRADACIÓN DEL BAGAZO DE UVA: EFECTOS SOBRE LAS CARACTERÍSTICAS QUÍMICAS Y LA MICROFLORA

EN LAS PRIMERAS ETAPAS DEL PROCESO

María Gómez-Brandón,1 Cristina Lazcano,1 Marta Lores2 & Jorge domínGuez1

1Departamento de Ecología y Biología Animal. Universidad de Vigo. Vigo E-36310, España. E-mail: [email protected], [email protected], [email protected]

2Departamento de Química Analítica, Nutrición y Bromatología, Facultad de Química. Avda. de las Ciencias s/n, Campus Sur E-15782, Santiago de Compostela, España. E-mail: [email protected],

Gómez-Brandón, M., C. Lazcano, M. Lores & J. Domínguez. 2010. Papel de las lombrices de tierra en la degradación del bagazo de uva: efectos sobre las características químicas y la microflora en las primeras etapas del proceso. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 397-408.

RESUMEN. La industria vitivinícola, de gran importancia en varias regiones de España, genera una gran cantidad de residuos originados en las distintas etapas de la fabricación del vino. De las diversas alternativas para su tratamiento, el vermicompostaje constituye un proceso adecuado de estabilización de estos residuos, eliminando su contaminación potencial y permitiendo obtener un producto estable e inocuo con grandes posibilidades de utilización en la agricultura. En este trabajo estudiamos los cambios químicos, bioquímicos y microbiológicos que se producen a corto plazo en la degradación del bagazo de uva, un residuo orgánico cuya acumulación y gestión constituye un importante problema ambiental. Tras quince días de procesado por las lombrices, se observó una reducción significativa en la biomasa fúngica medida como el contenido de ergosterol, así como una disminución de la actividad microbiana y de las actividades enzimáticas celulasa y proteasa. La rapidez con que ocurrieron estas transformaciones hacen del proceso de vermicompostaje un buen sistema para estudiar el papel de las lombrices de tierra y su microflora asociada en la primeras etapas de la degradación del bagazo de uva; y proporcionan un importante avance de la posible aplicación del vermicompostaje como una alternativa para el tratamien-to de residuos orgánicos derivados de la industria vitivinícola.Palabras clave: Vermicompostaje, bagazo de uva, respiración basal, ergosterol, actividades enzimá-ticas.

Gómez-Brandón, M., C. Lazcano, M. Lores & J. Domínguez. 2010. Role of earthworms in the degradation of grape marc: effects on chemical characteristics and microflora in the first steps of the process. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), Número Especial 2: 397-408.

ABSTRACT. The wine industry, of particular importance in various regions of Spain, generates vast amounts of organic waste during the different stages of wine production. Among the possible method-ological alternatives available for its treatment, vermicomposting is one of the best-known processes for



Gómez-Brandón et al.: Papel de las lombrices de tierra en la degradación del bagazo de uva

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the biological stabilization of solid organic wastes by transforming them into safer and more stabilized materials suitable for application to soil. In this study we analyzed the chemical, biochemical and mi-crobiological changes that occur in the first stages of the degradation of grape marc, an organic residue whose accumulation and management constitute an important environmental problem. After fifteen days of vermicomposting, a significant reduction in the fungal biomass measured as the ergosterol content was observed, as well as a reduction in microbial activity and cellulase and protease activities. The speed at which these transformations occurred makes vermicomposting a good system for studying the role of earthworms and their associated microflora in the first stages of grape marc degradation, providing important advances in the possible application of vermicomposting as an alternative for the treatment of organic residues derived from the wine industry.Keywords: Vermicomposting, grape marc, basal respiration, ergosterol, enzymatic activities.

INTRODUCCIÓNEl bagazo es un residuo orgánico derivado de la industria vitivinícola formado por los restos sólidos que quedan después de la extracción del mosto de los racimos de uvas. En España se producen más de 750.000 toneladas al año de bagazo (Fernández-Bayo et al. 2007) y su acumulación y gestión constituye un importante problema ambiental. Una solución para la reutilización de este subproducto rico en polisacáridos es su em-pleo como enmienda orgánica, ya que es rico en nutrientes, principalmente nitrógeno y potasio, esenciales para el crecimiento de las plantas y el desarrollo de los cultivos (Bertran et al. 2004). Sin embargo, su utilización directa e indiscriminada es proble-mática, ya que puede liberar un exceso de taninos y fenoles en el suelo que pueden inhibir el crecimiento de las raíces (Inbar et al. 1991).

El compostaje y el vermicompostaje son dos alternativas metodológicas muy efi-cientes para el tratamiento de residuos orgánicos sólidos y pueden eliminar el riesgo contaminante de los residuos y convertirlos en biofertilizantes y bioplaguicidas con grandes posibilidades de utilización en la agricultura (Domínguez et al., este nú-mero). Mientras que el compostaje ha sido empleado con éxito en el tratamiento de residuos de la industria vitivinícola (Inbar et al. 1992, Ferrer et al. 2001, Diaz et al. 2002, Bertran et al. 2004, Flavel et al. 2005), existen pocos estudios de la posible aplicación del vermicompostaje para el reciclaje de los mismos (Nogales et al. 2005, Romero et al. 2007).

El vermicompostaje es un proceso de bio-oxidación, degradación y estabilización de la materia orgánica desarrollado por la acción conjunta y sinérgica de las lombri-ces de tierra y los microorganismos. Durante este proceso los sustratos orgánicos se transforman a través de dos fases, una inicial, denominada fase activa, en la que las lombrices fragmentan y acondicionan el sustrato incrementando el área expuesta a la actividad microbiana, y alterando su actividad biológica de forma importante; las lom-brices son, por tanto, agentes cruciales del proceso al actuar como facilitadores clave de las transformaciones de la materia orgánica con efectos directos sobre la tasa de descomposición y la calidad de los productos finales. La segunda fase es una etapa de


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maduración, caracterizada por el desplazamiento de las lombrices hacia capas nuevas con residuo fresco y por la actuación de poblaciones microbianas más especializadas, responsables de la degradación de polímeros complejos como la lignina. La duración de esta etapa depende de la complejidad del material de partida y de la eficacia con la que se haya desarrollado la fase activa del proceso (Domínguez 2004).

El vermicompost, que es el producto final del vermicompostaje, tiene valor co-mo enmienda orgánica del suelo: es un material estabilizado, homogéneo, rico en nutrientes y de granulometría fina, con una baja relación C/N, una porosidad alta y una elevada capacidad de retención de agua. La adición de vermicompost al suelo aumenta su porosidad y la retención de humedad e incrementa la disponibilidad de nutrientes para las plantas (Domínguez et al., este número). Además, equilibra la microflora y la microfauna del suelo, inhibiendo o reduciendo las ventajas de deter-minados patógenos oportunistas (Domínguez et al., este número).

El conocimiento del proceso de vermicompostaje y de los mecanismos biológicos que lo rigen es fundamental para su desarrollo no sólo como alternativa metodológi-ca para el tratamiento de residuos orgánicos sino también para obtener un producto con características fertilizantes y plaguicidas, medioambientalmente adecuado y de alta calidad como enmienda orgánica. El objetivo de este trabajo fue conocer qué tipos de cambios químicos, bioquímicos y microbiológicos se producen durante la fase activa del proceso de vermicompostaje del bagazo de uva, y así ampliar nuestro conocimiento del papel que desempeñan las lombrices de tierra en el proceso de des-composición de la materia orgánica.

MATERIAL Y MÉTODOSEl bagazo de uva se recogió en una destilería de la provincia de Pontevedra (Galicia, España) y se almacenó a 5 ºC en una cámara fría hasta el momento de su utilización. Se trata de un sustrato rico en polisacáridos y por lo tanto, se esperaba una respuesta rápida de las lombrices de tierra y de los microorganismos al tener a su disposición una gran cantidad de compuestos carbonados de fácil asimilación.

Diseño experimentalEl bagazo, previamente aireado y humedecido, se sometió a un proceso de vermicom-postaje con la especie de lombriz de tierra Eisenia andrei. Se emplearon recipientes plásticos de 24 cm de longitud, 12 cm de altura y 11 cm de lado que se llenaron hasta ¾ partes de su capacidad con una cama de vermicompost maduro para asegurar la supervivencia de las lombrices (n = 5). Se introdujeron individuos juveniles y adultos (250 g por recipiente); sobre la superficie del sustrato se dispuso una red de plástico con 5 mm de luz de malla sobre la que se depositó el bagazo (1 kg por recipiente). Los recipientes se mantuvieron en una cámara de cultivo a 25 ± 2 ºC durante 15 días.


400

Transcurrido este tiempo se retiraron las lombrices de los mesocosmos, y se procedió a la toma de muestras; la biomasa de lombrices al cabo de los 15 días no varió con respecto a la inicial. El tiempo de incubación depende de la especie de lombriz elegi-da para el vermicompostaje, y de la densidad de lombrices presentes en el residuo. E. andrei es una especie epigea con una tasa alta de consumo, digestión y asimilación de la materia orgánica; por tanto, fueron suficientes quince días para que esta especie procesase el bagazo completamente.

Se incluyó también un control que consistió en la disposición del bagazo en reci-pientes plásticos de igual dimensión a los empleados para el vermicompostaje (n = 5), y en la incubación de estos recipientes en la cámara de cultivo (25 ± 2 ºC) durante 15 días. Al cabo de este tiempo se procedió a la toma de muestras.

Todos los sustratos (bagazo inicial, control y vermicompost) se tamizaron (5 mm) para la eliminación de las semillas de las uvas y los rabos de los racimos.

Análisis químicos, bioquímicos y microbiológicos de las muestrasLa humedad se determinó mediante el método gravimétrico por pérdida de peso a 105 ºC durante 24 horas; y el contenido de materia orgánica por ignición tras la calcina-ción de la muestra seca a 550 ± 50 ºC durante 4 horas en un horno-mufla. El pH y la conductividad eléctrica se midieron en extractos de agua destilada en proporción 1:10 (peso fresco:volumen). La concentración de C y N total se determinó en muestra seca con un analizador elemental Carlo Erba 1500 C/N. El N inorgánico (NH4

+ y NO3-) se

midió en extractos de KCl 2 N por valoración ácido-base con HCl 0,01 N utilizando un destilador Büchi. El análisis de fibras (celulosa, hemicelulosa y lignina) se realizó según el método fibra detergente propuesto por Goering & Van Soest (1970).

El C de la biomasa microbiana se midió en extractos de K2SO4 0,5 M en propor-ción 1:50 (peso fresco:volumen) según el método de fumigación-extracción (Vance et al. 1987). La actividad microbiana se cuantificó midiendo la tasa de producción de CO2 después de 6 de incubación a temperatura ambiente con trampas de NaOH (Aira et al. 2007a).

El ergosterol es uno de los principales esteroles presentes en la membrana de los hongos Ascomicetos, Basidiomicetos y hongos imperfectos y se utiliza como biomar-cador fúngico (Frostegård & Bååth 1996). La extracción del ergosterol se realizó con microondas (Young 1995) y su concentración se determinó mediante HPLC (Aira et al. 2007a).

El sistema enzimático celulasa cataliza la hidrólisis de la celulosa a D-glucosa mediante una secuencia de reacciones, y consiste en al menos tres enzimas: endo-ß-1,4-glucanasas, exo-ß-1,4-glucanasas y ß-glucosidasas. El método utilizado para el análisis de este sistema enzimático se basa en la determinación de los azúcares redu-cidos, liberados después de incubar la muestra 24 horas a 50 ºC con una solución de


401

la sal sódica de la carboximetil celulosa (Schinner & Von Mersi 1990).El enzima proteasa cataliza la hidrólisis de compuestos nitrogenados (proteínas

y péptidos) a nitrógeno amoniacal. El método utilizado para el análisis de este enzi-ma se basa en la determinación de los aminoácidos liberados después de incubar la muestra 2 horas a 50 ºC con caseinato sódico, empleando el reactivo Folin- Ciocalteu (Ladd & Butler 1972).

Análisis estadísticoSe aplicó un análisis de varianza univariante (ANOVA), y un test a posteriori HSD de Tukey (Tukey Honestly Significant Difference) utilizando el paquete estadístico SPSS versión 11.5. Todas las variables cumplieron los criterios de normalidad y ho-mocedasticidad necesarios para la realización de estos análisis.

RESULTADOSEn nuestro estudio, el bagazo de uva inicial presentó 70% de humedad; tras 15 días de incubación no se observó un cambio significativo en este parámetro (Cuadro I). El contenido de materia de orgánica del bagazo de uva fue de 93%, y su valor se redujo ligeramente (pero no de forma significativa, tras 15 días de incubación (Cuadro I).

Cuadro I. Propiedades químicas (media ± error estándar, n = 5) del bagazo de uva inicial, y de los sustratos obtenidos tras 15 días de incubación en ausencia de lombrices (control) y en presencia de Eisenia andrei (vermicompost). Las diferencias significativas entre los valores obtenidos para los

distintos sustratos (inicial, control y vermicompost) se representan con diferentes letras (p < 0,05, test HSD de Tukey).

Parámetros químicos Bagazo inicial Control Vermicompost ANOVA

F P

Humedad (%) 70 ± 1a 73 ± 1a 75 ± 1a 0.440 0.654Materia orgánica (%) 93 ± 1a 90 ± 1a 85 ± 1a 2.206 0.153Conductividad eléctrica (mS cm-1) 0.28 ± 0.01a 0.26 ± 0.01a 0.27 ± 0.01a 0.339 0.719pH 7.77 ± 0.01b 7.77 ± 0.03b 8.12 ± 0.09a 14.083 0.001Total C (g kg-1) 503 ± 2a 486 ± 3a 459 ± 6b 13.624 0.001Total N (g kg-1) 35 ± 3b 47 ± 1a 47 ± 2a 6.084 0.015Relación C/N 14.4 ± 1.44a 10.3 ± 0.24b 9.8 ± 0.46b 5.831 0.017NH4

+ (mg kg-1 peso seco) 170 ± 13ab 127 ± 12b 193 ± 21a 6.787 0.011NO3

- (mg kg-1 peso seco) 78 ± 6a 80 ± 6a 80 ± 4a 1.329 0.301Celulosa (g kg-1) 175 ± 4a 169 ± 4ab 148 ± 5b 8.847 0.004Hemicelulosa (g kg-1) 69 ± 5a 51 ± 8ab 40 ± 6b 7.447 0.008Lignina (g kg-1) 517 ± 3a 531 ± 14a 543 ± 8a 3.985 0.067


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La conductividad eléctrica del bagazo inicial fue 0,28 mS cm-1, y no se observó un cambio significativo en este parámetro tras 15 días de incubación (Cuadro I). El pH del bagazo inicial fue 7.77 y varió de forma significativa tras 15 días de incuba-ción (Cuadro I). El vermicompostaje aumentó significativamente el pH del bagazo (hasta 8,12) (Cuadro I).

El contenido de C total del bagazo inicial fue 503 g kg-1, y varió de forma signi-ficativa tras 15 días de incubación, con menor valor (459 g kg-1) tras el vermicom-postaje (Cuadro I). El bagazo inicial presentó un contenido de N total de 35 g kg-1 y al igual que el C total, su concentración varió de forma significativa tras 15 días de incubación (Cuadro I). Sin embargo, contrario a lo esperado, el contenido de N total fue significativamente mayor en el sustrato control y el vermicompost (47 g kg-1). La relación C/N del bagazo inicial fue 14.4, y tras 15 días de incubación se observó un cambio significativo en esta relación (Cuadro I), siendo por debajo de 11 tanto en el sustrato control como en el vermicompost.

El contenido de nitrógeno amoniacal del bagazo inicial fue 170 mg kg-1 peso seco, y varió de forma significativa tras 15 días de incubación (Cuadro I). La concen-tración de NH4

+ del bagazo se redujo hasta 127 mg kg-1 peso seco en el sustrato con-trol debido muy probablemente a las pérdidas de N por volatilización, aunque estas diferencias no fueron significativas (Cuadro I); tras el vermicompostaje se detectó, sin embargo, una concentración significativamente mayor (193 mg kg-1) (Cuadro I). El contenido de nitratos del bagazo inicial fue 78 mg kg-1 peso seco, y no se observó un cambio significativo en este parámetro tras 15 días de incubación (Cuadro I).

El contenido de celulosa y hemicelulosa del bagazo inicial fue 175 y 69 g kg-1, respectivamente; su concentración varió de forma significativa tras 15 días de incuba-ción (Cuadro I), registrándose los valores más bajos en el vermicompost. En cuanto al contenido de lignina, el bagazo inicial presentó un valor de 517 g kg-1, y tras 15 días de incubación no se registraron cambios significativos en su concentración (Cuadro I).

El carbono de la biomasa microbiana del bagazo inicial fue 38490 mg kg-1 peso seco; tras 15 días de incubación se observó un cambió significativo en su concentra-ción (Fig. 1A, ANOVA F2,12 = 7.736; P = 0.047), registrándose valores más elevados en el sustrato control y el vermicompost (57,264 y 49,338 mg kg-1, respectivamente) aunque sólo se encontraron diferencias significativas entre el bagazo inicial y el sus-trato control (Fig. 1A). La biomasa fúngica medida como el contenido de ergosterol fue 33 mg kg-1 materia orgánica en el bagazo inicial, y tras 15 días de incubación su concentración varió de forma significativa (Fig. 1B, ANOVA F2,12 = 46,648; P = 0.001), disminuyendo significativamente (hasta 6 mg kg-1) tras el vermicompostaje (Fig. 1B).

La actividad microbiana medida como respiración basal fue 6326 mg CO2 kg-1 materia orgánica en el bagazo inicial. Tras 15 días de incubación se observó un cam-bio significativo en este parámetro (Fig. 2, ANOVA F2,12 = 110,672; P = 0.001); la


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actividad microbiana del bagazo se redujo considerablemente en el sustrato control (4842 mg CO2 kg-1), aunque ésta fue mucho más baja tras el vermicompostaje (2795 mg CO2 kg-1).

La actividad celulasa del bagazo inicial fue 8220 mg eq glucosa g-1 peso seco, y varió de forma significativa tras 15 días de incubación (Fig. 3, ANOVA F2,12 = 10,158; P = 0,003). La actividad de este enzima aumentó ligeramente en el sustrato control y alcanzó un valor de 8550 mg eq glucosa g-1 peso seco; tras el vermicom-postaje se detectó, sin embargo, una actividad mucho menor (5850 mg eq glucosa g-1), de forma que el vermicompost fue significativamente diferente en cuanto a su actividad celulasa del bagazo inicial y del sustrato control (Fig. 3). El bagazo inicial presentó una actividad proteasa de 8108 mg tirosina kg-1 peso seco. Tras 15 días de incubación se observaron los mismos fenómenos observados para a actividad de la

Figura 1. Valores (media ± error estándar, n = 5) del C-biomasa microbiana (A) y del contenido de ergosterol (B) del bagazo de uva inicial, y de los sustratos obtenidos tras 15 días de incubación en ausencia de lombrices (control) y en presencia de Eisenia andrei (vermicompost). Las diferencias

significativas entre los valores obtenidos para los distintos sustratos (inicial, control y vermicompost) se representan con diferentes letras (P < 0.05, test HSD de Tukey).


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celulasa, con valores significativamente menores tras el vermicompostaje y sin dife-rencias significativas entre el bagazo inicial y el sustrato control (Fig. 3).

DISCUSIÓNEl contenido de humedad del sustrato es uno de los factores limitantes para el de-sarrollo de las lombrices de tierra durante el proceso de vermicompostaje (Edwards & Bohlen 1996). Los óptimos de humedad para el crecimiento y desarrollo de la lombriz E. andrei están entre el 80 y el 90% (Domínguez & Edwards 1997), valores

Figura 2. Valores (media ± error estándar, n = 5) de la actividad microbiana medida como respiración basal del bagazo de uva inicial, y de los sustratos obtenidos tras 15 días de incubación en ausencia de lombrices (control) y en presencia de Eisenia andrei (vermicompost). Las diferencias significativas

entre los valores obtenidos para los distintos sustratos (inicial, control y vermicompost) se representan con diferentes letras (P < 0.05, test HSD de Tukey).

Figura 3. Valores (media ± error estándar, n = 5) de las actividades enzimáticas celulasa y proteasa del bagazo de uva inicial, y de los sustratos obtenidos tras 15 días de incubación en ausencia de lombrices

(control) y en presencia de Eisenia andrei (vermicompost). Las diferencias significativas entre los valores obtenidos para los distintos sustratos (inicial, control y vermicompost) se representan con

diferentes letras (P < 0.05, test HSD de Tukey).


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ligeramente mayores que los encontrados en los sustratos del presente estudio. La conductividad eléctrica es una medida de la concentración de sales en el medio y al igual que la humedad se considera un factor limitante para la supervivencia de las lombrices de tierra. Así, concentraciones elevadas de sales en los residuos pueden tener efectos inhibitorios en el desarrollo y la reproducción de las lombrices, e in-cluso pueden causar su muerte. Con respecto a E. andrei, valores de conductividad superiores a 8 dS m-1 se consideran letales (Edwards 1988). En nuestro estudio los valores de conductividad obtenidos en el vermicompost no superaron este límite. El mayor valor de pH encontrado en el vermicompost podría explicarse por la aparición, como consecuencia de la acción de las lombrices, de una microflora metabólicamente más activa, en el residuo que, a lo largo de los 15 días, degradó compuestos orgánicos lábiles como aminoácidos, resultando en la liberación de nitrógeno amoniacal, y por tanto en la alcalinización del residuo.

Durante el proceso de vermicompostaje, una fracción de la materia orgánica con-tenida en los residuos se mineraliza, por lo que los valores de carbono orgánico total, y por tanto la relación C/N se reducen de forma notable. También se observó una menor concentración de celulosa y hemicelulosa, pero en este caso las diferencias con respecto al control no fueron significativas. Estos resultados afianzan la hipótesis de que las lombrices de tierra aceleran la tasa de descomposición de la materia orgánica durante el proceso de vermicompostaje, tal y como han señalado otros autores (Do-mínguez et al. 2010). A diferencia del pool de carbono, se detectó un incremento en el contenido de nitrógeno total en ambos tratamientos con y sin lombrices. Este incre-mento podría deberse a un efecto de concentración del mismo como consecuencia de la mineralización de la materia orgánica, que produce la pérdida de otros elementos como el carbono en forma de CO2. La actividad de las lombrices epigeas también aumentó la concentración de NH4

+ en comparación con el control debido muy pro-bablemente a que el NH4

+ es uno de sus productos de excreción (Lee 1985). Se ha demostrado que las lombrices favorecen la nitrificación, que resulta en la conversión rápida del nitrógeno amoniacal en nitratos, aumentando la mineralización de nitróge-no. En este sentido, Atiyeh et al. (2000) y Domínguez (2004) registraron un aumento en la concentración de NO3

- en un experimento de vermicompostaje con estiércol de vaca y purín de cerdo, respectivamente. Sin embargo, en nuestro estudio quince días de vermicompostaje no fueron suficientes para detectar un incremento en el conteni-do de nitratos del bagazo, y por tanto, con respecto a este parámetro, sería necesario haber estudiado las fases posteriores del proceso.

Dichos cambios en la composición química del residuo afectaron en gran medida a la biomasa microbiana y su actividad. Así, tras quince días de procesado por las lombrices epigeas, la biomasa fúngica disminuyó con respecto al control. Esto podría ser debido al consumo de los hongos por las lombrices (Doube & Brown 1998) o a una menor disponibilidad de compuestos carbonados tales como la celulosa tras el


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proceso de vermicompostaje. El incremento en la biomasa microbiana total al cabo de los 15 días podría deberse a que la estimación de C por el método de fumigación-extracción se considera una medida absoluta, es decir, no se trata de un método de extracción selectivo a diferencia del análisis de los ácidos grasos unidos a fosfolí-pidos que proporciona información sobre la biomasa viva y activa, o la respiración inducida por sustrato que sólo hace referencia a la biomasa sensible a sustratos lábiles como la glucosa.

Tras quince días de procesado por las lombrices epigeas la actividad microbiana total del bagazo de uva se redujo en mayor medida que en el tratamiento control, tal y como han señalado y encontrado otros autores previamente (Aira et al. 2002, 2006, Aira & Domínguez 2009). También se detectó un descenso en la actividad de las dos enzimas analizadas, mientras que en el tratamiento control no se observó tal reduc-ción. Aira et al. (2006) también observaron una disminución de la actividad proteasa de purín de cerdo en presencia de la lombriz epigea Eudrilus eugeniae, mientras que no detectaron un cambio significativo en la actividad celulasa. Las actividades enzimáticas han sido propuestas como índices de calidad del sustrato por el control que ejercen en la dinámica de la materia orgánica y en la liberación de nutrientes para el crecimiento vegetal y microbiano (Dick et al. 1996). En los últimos años, se han utilizado diferentes actividades enzimáticas como biomarcadores del proceso de vermicompostaje (Benítez et al. 2002, Benítez et al. 2005, Aira et al. 2007b) para obtener información acerca de los cambios de los residuos orgánicos, así como del funcionamiento del ciclo de nutrientes. A medida que avanza el proceso de vermi-compostaje y, consecuentemente, la biodegradación de la materia orgánica por la acción conjunta de las lombrices de tierra y los microorganismos, la mayor parte de las actividades enzimáticas estudiadas tienden a disminuir debido a una menor dispo-nibilidad de sustrato.

La actividad de la lombriz epigea E. andrei aceleró la descomposición del bagazo de uva después de dos semanas de vermicompostaje. El menor contenido de C total encontrado en el vermicompost, respecto al bagazo inicial y al sustrato control y la reducción significativa en la concentración de celulosa y hemicelulosa tras el vermi-compostaje evidencian el papel de las lombrices de tierra como facilitadores clave de las transformaciones de la materia orgánica con efectos directos sobre la tasa de descomposición del sustrato. La biomasa fúngica, la actividad microbiana, medida como respiración basal, y las actividades enzimáticas celulasa y proteasa también disminuyeron tras quince días de vermicompostaje con respecto al bagazo inicial y al sustrato control. La rapidez con que ocurrieron estas transformaciones químicas, bioquímicas y microbianas hacen del proceso de vermicompostaje un buen sistema para estudiar el papel que desempeñan las lombrices de tierra en la descomposición la materia orgánica a través de sus relaciones con los microorganismos, y proporcionan un importante avance de la posible aplicación del vermicompostaje como alternati-


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va metodológica para el tratamiento de residuos orgánicos derivados de la industria vitivinícola.

AGRADECIMIENTOSEste trabajo ha sido financiado por la Xunta de Galicia (proyectos 07MRU023383PR y 09TAL012209PR) y el Ministerio de Ciencia e Innovación (proyecto CTM2009-08477). María Gómez fue financiada por una beca del Ministerio de Educación. Cris-tina Lazcano ha sido financiada mediante un contrato del programa Ángeles Alvariño (Xunta de Galicia).

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Acta Zoológica Mexicana (nueva serie)

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ACTA ZOOLOGICA MEXICANA (n.s.) es una publicación incluida en el Biological Abstracts, ZoologicalRecords, Commonwealth Agriculture Bureau Abstracts, British Library, Library of Congress, Bibliothèque du Muséum National d’Histoire Naturelle de France, Latindex, Periodica, Seriunam, Red de Revistas Científicas de América Latina y El Caribe, España y Potugal (Redalyc) y Directory of Open Access Journals (DOAJ). Se distribuye regularmente mediante suscripciones e intercambios con instituciones de México, así como en 35 países de todo el mundo: Alemania, Argentina, Austria, Bélgica, Bolivia, Brasil, Canadá, Chile, China, Colombia, Costa Rica, Cuba, Dinamarca, Ecuador, Estados Unidos de América, España, Eslovakia, Guatemala, Holanda, Honduras, Hungría, Inglaterra, Italia, Japón, Nicaragua, Nueva Zelanda, Panamá,Polonia, Portugal, República Dominicana, Rumania, Rusia, Suiza, Uruguay y Venezuela.

ACTA ZOOLOGICA MEXICANA (n.s.) is a journal accepted by the Biological Abstracts, Zoological Records, Commonwealth Agriculture Bureau Abstracts, British Library, Library of Congress, Bibliothèque du Muséum National d’Histoire Naturelle de France, Latindex, Periodica, Seriunam, Red de Revistas Científicas de América Latina y El Caribe, España y Potugal (Redalyc) and Directory of Open Access Journals (DOAJ). Is mailed to our subscriptors and exchanges with libraries in Mexico, as well as to other 35 countries around the world.

ACTA ZOOLÓGICA MEXICANA (n.s.) ISSN-0065-1737

Revista científica publicada por INSTITUTO DE ECOLOGÍA, A. C.

(a partir de 1984)

Impreso en México Printed in Mexico

Abreviatura Internacional: Acta Zool. Mex. (n.s.)

acta zoologica mexicana no especial 2 vol 26[1]

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