ppggbc · 2017-12-22 · ichneumonoidea) coletados com armadilha de malaise em fragmentos de...
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UNIVERSIDADE ESTADUAL DO SUDOESTE DA BAHIA - CAMPUS DE JEQUIÉ
DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS - DCB
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM GENÉTICA, BIODIVERSIDADE E
CONSERVAÇÃO - PPGGBC
DIVERSIDADE DE HIMENÓPTEROS PARASITOIDES (INSECTA:
HYMENOPTERA) EM FRAGMENTOS DE CAATINGA, COM ÊNFASE
NA FAMÍLIA BRACONIDAE (ICHNEUMONOIDEA).
FÁBIO PEREIRA ALVES
JEQUIÉ
MARÇO DE 2013
PPGGBC
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FABIO PEREIRA ALVES
DIVERSIDADE DE HIMENÓPTEROS PARASITOIDES (INSECTA:
HYMENOPTERA) EM FRAGMENTOS DE CAATINGA, COM ÊNFASE NA
FAMÍLIA BRACONIDAE (ICHNEUMONOIDEA), BAHIA, BRASIL.
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-
graduação em Genética, Biodiversidade e
Conservação como parte dos requisitos para
obtenção do título de Mestre em Genética,
Biodiversidade e Conservação.
Orientador: Juvenal Cordeiro Silva Júnior
Co-orientador: Nelson Wanderley Perioto
JEQUIÉ
MARÇO DE 2013
PPGGBC
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UNIVERSIDADE ESTADUAL DO SUDOESTE DA BAHIA - UESB
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM GENÉTICA, BIODIVERSIDADE E
CONSERVAÇÃO.
Campus de Jequié-BA
DECLARAÇÃO DE APROVAÇÃO
Título: “Diversidade de himenópteros parasitoides (Insecta: Hymenoptera) em fragmentos de
Caatinga, com ênfase Na Família Braconidae (Ichneumonoidea)”.
Autor: Fábio Pereira Alves
Orientador: Juvenal Cordeiro Silva Júnior
Aprovado como parte das exigências para obtenção do Título de MESTRE EM GÉNETICA,
BIODIVERSIDADE E CONSERVAÇÃO AREA DE CONCENTRAÇÃO:
BIODIVERSIDADE E CONSERVAÇÃO, pela banca examinadora:
________________________________________
Prof. D. Sc. Juvenal Cordeiro Silva Júnior - UESB
Presidente
________________________________________
D. Sc. Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes
________________________________________
Prof. D. Sc. Juliano Fiorelini Nunes - FESP/UEMG
Data de realização: 20 de março de 2013
Rua José Moreira Sobrinho, s/n – Jequiezinho – Jequié/BA – 45.206-190
Telefones: (0**73) 3528-9725 / 3528-9645 - E-mail: [email protected], [email protected]
PPGGBC
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“Dedico essa dissertação à minha
família e à minha companheira,
Mayana”.
PPGGBC
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AGRADECIMENTOS
Aos meus pais, Noélia e Antônio e irmãs, Carla e Tássia pela compreensão e apoio.
À Mayana, pelo amor, dedicação e companheirismo em todos os momentos.
Ao professor Juvenal Cordeiro Silva Junior por acreditar em meu potencial, pela paciência,
pela parceria e pela excelente orientação recebida em quase sete anos de convívio.
Ao professor Nelson Wanderley Perioto pelo apoio, orientações, acolhimento em seu
laboratório e os divertidos “happy hour’s”.
À Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes pela amizade, acolhimento, auxílio na identificação
dos insetos e pelas orientações recebidas.
Ao amigo Oziel Santana Neri Trindade pelo apoio, por seus valiosos conselhos, resenhas e
companheirismo.
Aos meus amigos e colegas de laboratório André, Lúcio, pelo companheirismo, auxílios em
coletas e identificações, e pelas resenhas e momentos de descontração.
À FAPESB, pela bolsa fornecida, o que garantiu minha permanência no programa.
Aos mestres da PPGGBC pelos conhecimentos e experiências dividida, contribuindo para
meu aprimoramento profissional e pessoal.
Aos funcionários da UESB pela prestatividade, nos dando suporte à produção científica,
especialmente pelo ambiente asseado (Serviços Gerais) e pelas idas em campo (Setor de
Transportes).
À todos, muito obrigado!!
PPGGBC
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BIOGRAFIA
Fábio Pereira Alves, filho de Antônio Alves Martins e Noélia Pereira Alves, nasceu em
Ipiaú/BA em sete de Junho de 1986. Em dezembro de 2004 concluiu o Ensino Médio no
Colégio Modelo Luís Eduardo Magalhães, na cidade de Ipiaú. Em12 de setembro de 2005
ingressou no curso de Licenciatura em Ciências Biológicas na Universidade Estadual do
Sudoeste da Bahia, campus de Jequié. Participou como voluntário do projeto “Inventário e
Citogenética de vespas parasitoides (Hymenoptera: Parasitica) associadas a culturas agrícolas
do sudoeste baiano com potencial para serem utilizadas em controle biológico”. De agosto de
2006 à julho de 2007 foi bolsista IC/CNPq pelo projeto “Perfil da fauna de vespas
parasitoides em fragmentos de Caatinga no Município de Jequié, Bahia”. Entre agosto de
2007 à julho de 2008 foi bolsista PIC/UESB no projeto Inventário e “Citogenética de vespas
parasitoides (Hymenoptera: Parasitica) associadas a culturas agrícolas do sudoeste baiano
com potencial para serem utilizadas em controle biológico”. De setembro a dezembro de 2008
participou do Centro Acadêmico de Biologia como coordenador de Esporte e Cultura na
Chapa “Energia Positiva”. Entre dezembro de 2009 e dezembro de 2010 foi coordenador de
Cultura do Diretório Central dos Estudantes na Chapa “A Luta não Para”. Após ter cumprido
todas as exigências do curso e tendo apresentado a Monografia intitulada “Concepção de
agricultores do município de Jequié, Bahia, sobre a importância dos insetos no meio
agrícola”, colou grau em 29 de abril de 2010. Durante este ano ocupou-se lecionando no
ensino médio. Em fevereiro de 2011 ingressou no Mestrado do Programa de Pós-Graduação
em Genética, Biodiversidade e Conservação (PPGGBC) da Universidade Estadual do
Sudoeste da Bahia. Após ter cumprido todas as exigências para obtenção do título de Mestre,
defendeu a dissertação no dia 20 de março de 2013.
PPGGBC
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“A mente que se abre para uma nova
ideia nunca voltará ao seu tamanho
original.”
-Albert Einstein
PPGGBC
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RESUMO
A Caatinga é conhecida por ser uma das grandes regiões naturais do Brasil, rica em
diversidade biológica e endemismos, todavia vem sendo ameaçada pelas atividades humanas,
resultando em perda de habitat, fragmentação e a consequência mais nociva para
biodiversidade, a extinção de espécies. Em vista disso, estudos da fauna e flora são
fundamentais, principalmente em ecossistemas pouco conhecidos, como a Caatinga. Os
himenópteros parasitoides são ideais para a avaliação de ecossistemas naturais, pois esses
organismos são intimamente relacionados com as populações dos seus hospedeiros,
geralmente fitófagos e, consequentemente, com a vegetação local. Esta pesquisa tem como
objetivo realizar um levantamento da diversidade de famílias de himenópteros parasitoides
(Insecta: Hymenoptera) em fragmentos de Caatinga, no município de Jequié, Bahia, com
destaque para as subfamílias de Braconidae (Ichneumonoidea). Os insetos foram capturados
com armadilhas de Malaise em três fragmentos de Caatinga, os quais apresentavam diferentes
características de alterações antrópicas, como pastagem, cultivos agrícolas e proximidade com
áreas urbanas. Ao todo, 17.046 himenópteros parasitoides foram capturados, identificados e
agrupados em oito superfamílias e 30 famílias. As famílias mais frequentes foram Braconidae
(19,10%), Platygastridae (15,60%) e Bethylidae (13,35%). Um total de 3.251 braconídeos
foram identificados como pertencentes a 20 subfamílias, das quais Microgastrinae foi a mais
abundante com 49,12% dos indivíduos capturados, seguido de Doryctinae (9,66%) e
Orgilinae (9,60%). A composição da fauna de vespas parasitoides foi diferente em cada área
amostrada, o que reflete diferentes graus de degradação ambiental. Os maiores valores de
diversidade e equitabilidade foram observados no fragmento menos antropizado. Com este
estudo amplia-se o conhecimento da biodiversidade de vespas parasitoides da Caatinga
fornecendo subsídios para programas de conservação desse bioma.
Palavras-chave: Inventário, análise faunística, Taxonomia, Malaise, Parasitica.
PPGGBC
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ABSTRACT
The Caatinga is reputable to be one of the large natural regions of Brazil, rich in biological
diversity and endemism, although has been threatened by human activities, resulting in habitat
loss, fragmentation and the most harmful consequence for biodiversity, the species extinction.
So, studies of flora and fauna are key, especially in poorly known ecosystems, such as the
Caatinga. Parasitoid hymenopterans are ideal for evaluation of natural ecosystems, because
these organisms are closely related to the populations of their hosts, usually phytophagous,
and consequently with the local vegetation. This research aims to carry out a survey of
diversity of families of parasitoid hymenopterans (Insecta: Hymenoptera) in fragments of
Caatinga, in the county of Jequié, Bahia, with emphasis on the subfamilies of Braconidae
(Ichneumonoidea). The insects were captured with Malaise traps in three Caatinga fragments,
which presented different characteristics of anthropogenic alterations, such as pasture, crops
and proximity to urban areas. Altogether, 17,046 parasitoid hymenopterans were captured,
identified and grouped into eight superfamilies and 30 families. The most frequent families
were Braconidae (19.10%), Platygastridae (15.60%) and Bethylidae (13.35%). A total of
3,251 braconids were identified as belonging to 20 subfamilies, of which the largest density
was Microgastrinae, with 49.12% of individuals captured, followed by Doryctinae (9.66%)
and Orgilinae (9.60%). The composition of the fauna of parasitoid wasps was different in
each area, reflecting different degrees of environmental degradation. The highest values of
diversity and equitability were observed in less anthropized fragment. This study expands the
knowledge of the biodiversity of the Caatinga parasitoid wasps providing subsidies for
conservation programs of this biome.
Key words: Inventory, faunal analysis, taxonomy, Malaise, Parasitic.
PPGGBC
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LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO I: DIVERSIDADE DE FAMÍLIAS DE VESPAS PARASITOIDES
(INSECTA: HYMENOPTERA) DA CAATINGA, BRASIL.
Figura 1. Mapa do estado da Bahia com destaque para o município de Jequié indicando os
pontos amostrados: Borda do pasto (BP), Agroecossistemas (AE) e UESB-Campus
II (UC)......................................................................................................................34
Figura 2. Imagem dos pontos amostrados: BP=Borda do pasto, AE=Agroecossistemas e
UC=UESB-Campus II..............................................................................................34
Figura 3. Armadilha de Malaise (modelo Townes, 1972) utilizada para captura das vespas
parasitoides em fragmentos de Caatinga em Jequié, Bahia......................................35
Figura 4. Dendrograma de similaridade (Jaccard) das três áres amostradas na cidade de Jequié,
Bahia. BP= Borda do Pasto, AE= Agroecossistemas, UC= UESB-Campus
II...............................................................................................................................38
Figura 5. Curvas de rarefação calculadas para os fragmentos BP (Borda do Pasto), AE
(Agroecossistemas) e UC (UESB-Campus II).........................................................39
Figura 6. Dendrograma de similaridade da composição faunística de famílias da série
Parasitica entre os levantamentos de himenópteros parasitoides realizados em
distintos ecossistemas brasileiros.............................................................................47
CAPÍTULO II: DIVERSIDADE DE BRACONIDAE (HYMENOPTERA:
ICHNEUMONOIDEA) COLETADOS COM ARMADILHA DE MALAISE EM
FRAGMENTOS DE CAATINGA, BAHIA, BRASIL.
Figura 1. Dendrograma de similaridade (Jaccard) das três áreas amostradas na cidade de
Jequié, Bahia. BP= Borda de pasto, AE= Agroecossistemas, UC= UESB-Campus
II.............................................................................................................................64
Figura 2. Curvas de rarefação calculadas para os fragmentos BP (Borda de pasto), AE
(Agroecossistemas) e UC (UESB-Campus II).......................................................66
PPGGBC
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LISTA DE QUADROS
CAPÍTULO II: DIVERSIDADE DE BRACONIDAE (HYMENOPTERA:
ICHNEUMONOIDEA) COLETADOS COM ARMADILHA DE MALAISE EM
FRAGMENTOS DE CAATINGA, BAHIA, BRASIL.
Quadro 1. Aspectos biológicos das subfamílias de Braconidae capturados na Caatinga.
Informações baseadas na literatura de Shaw & Huddleston (1991), Wharton et
al. (1997) e Fernandez & Sharkey (2006). (1): Estratégia de oviposição; (2):
Situação do desenvolvimento; (3): Tipo de desenvolvimento; C=Cenobionte;
I=Idiobionte; Endo=Endoparasitoide; Ecto=Ectoparasitoide; S=Solitário;
G=Gregário..........................................................................................................63
PPGGBC
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LISTA DE TABELAS
CAPITULO I: DIVERSIDADE DE FAMÍLIAS DE VESPAS PARASITOIDES
(INSECTA: HYMENOPTERA) DA CAATINGA, BRASIL.
Tabela 1. Abundância das famílias de himenópteros parasitoides coletados em três áreas de
caatinga no município de Jequié, Bahia. BP=Borda do Pasto,
AE=Agroecossistemas, UC=UESB-Campus II, Fr=Frequência relativa...............37
Tabela 2. Índices de diversidade calculados para em três áreas de caatinga. BP=Borda do
Pasto, AE=Agroecossistemas, UC=UESB-Campus II..........................................38
Tabela 3. Índice de similaridade de Jaccard calculado entre as três áreas de caatinga
amostradas na região de Jequié, Bahia. BP=Borda do Pasto,
AE=Agroecossistemas, UC=UESB-Campus II.....................................................38
Tabela 4. Abundância mensal das famílias de himenópteros parasitoides capturadas em
fragmento de Caatinga na Borda do pasto (BP) no Distrito de Irrigação da
Fazenda Velha, Jequié, Bahia. Fr= Frequência relativa; d= dominante, nd= não
dominante; W=constante, Y=acessória e Z=acidental...........................................40
Tabela 5. Abundância mensal das famílias de himenópteros parasitoides capturadas em
fragmento de Caatinga próximo à Agroecossistemas (AE) no Distrito de Irrigação
da Fazenda Velha, Jequié, Bahia. Fr= Frequência relativa; d= dominante, nd= não
dominante; W= constante, Y= acessória e Z= acidental........................................41
Tabela 6. Abundância mensal, frequência relativa (Fr) e constância das famílias de
himenópteros parasitoides capturadas em fragmento de Caatinga na UESB-
Campus II (UC), Jequié, Bahia. Fr=Frequência relativa; d=dominante, nd=não
dominante; W=constante, Y=acessória e Z=acidental........................................42
Tabela 7. Artigos de levantamentos da fauna de Himenópteros parasitoides em outras
localidades do Brasil utilizados comparados com a fauna de Caatinga investigada
na região de Jequié, Bahia......................................................................................46
Tabela 8. Índices de Similaridade calculados entre as faunas de Parasitica em levantamentos
realizados em variados ecossistemas brasileiros....................................................47
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CAPÍTULO II: DIVERSIDADE DE BRACONIDAE (HYMENOPTERA:
ICHNEUMONOIDEA) COLETADOS COM ARMADILHA DE MALAISE EM
FRAGMENTOS DE CAATINGA, BAHIA, BRASIL.
Tabela 1. Subfamílias de Braconidae capturadas com armadilha de Malaise em áreas de
Caatinga em Jequié, Bahia. BP=Borda de pasto, AE=Agroecossistemas,
UC=UESB-Campus II, Fr=Frequência relativa. D=Dominância; d=dominante;
nd=não dominante....................................................................................................62
Tabela 2. Índice de similaridade de Jaccard calculado entre as três áreas de Caatinga
amostradas na região de Jequié, Bahia. BP=Borda de pasto, AE=Agroecossistemas,
UC= UESB-Campus II.............................................................................................64
Tabela 3. Índices de diversidade das subfamílias de Braconidae coletadas em três áreas de
Caatinga. BP=Borda de pasto, AE= Agroecossistemas, UC=UESB-Campus II.....65
Tabela 4. Parcelas ocupadas pelos cenobiontes e idiobiontes nos ecossistemas de Caatinga
estudados. N=numero de indivíduos; %=frequência relativa......................................67
PPGGBC
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SUMÁRIO
INTRODUÇÃO.......................................................................................................................15
REFERENCIAL TEÓRICO..................................................................................................17
Conservação da biodiversidade.................................................................................................17
Conservação da Caatinga..........................................................................................................18
Levantamentos de Arthropoda como ferramenta para a conservação......................................19
Considerações sobre a ordem Hymenoptera.............................................................................20
Insetos parasitoides...............................................................,...................................................20
Considerações sobre a família Braconidae...............................................................................21
Levantamento da fauna de Himenópteros parasitoides no Brasil.............................................22
OBJETIVOS............................................................................................................................24
Objetivo geral............................................................................................................................24
Objetivos específicos................................................................................................................24
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS..................................................................................25
CAPITULO I: DIVERSIDADE DE FAMÍLIAS DE VESPAS PARASITOIDES
(INSECTA: HYMENOPTERA) DA CAATINGA, BRASIL.............................................31
Resumo......................................................................................................................................31
Abstract.....................................................................................................................................31
Introdução.................................................................................................................................32
Material e métodos....................................................................................................................33
Resultados.................................................................................................................................36
Discussão..................................................................................................................................43
Considerações finais.................................................................................................................50
Referencias Bibliográficas........................................................................................................51
CAPÍTULO II: DIVERSIDADE DE BRACONIDAE (HYMENOPTERA:
ICHNEUMONOIDEA) COLETADOS COM ARMADILHA DE MALAISE EM
FRAGMENTOS DE CAATINGA, BAHIA, BRASIL.........................................................56
Resumo......................................................................................................................................56
Abstract ....................................................................................................................................56
Introdução.................................................................................................................................57
Material e métodos ...................................................................................................................58
Resultados e Discussão.............................................................................................................60
Referencia Bibliográficas. ........................................................................................................68
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CONCLUÕES GERAIS ........................................................................................................71
APÊNDICE I...........................................................................................................................72
APÊNDICE II..........................................................................................................................76
PPGGBC
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INTRODUÇÃO
A atividade humana tem causado intensa pressão sobre a biodiversidade. No Brasil,
inúmeros esforços têm sido dispensados para compreender a estrutura dos ecossistemas que
restaram após 500 anos de superexploração dos recursos. A Mata Atlântica é um dos maiores
exemplos desse abuso, restando apenas 5% de sua natureza preservada, e tem sido o bioma
com maiores investimentos em estudos sobre sua biodiversidade e conservação.
Por outro lado, outros biomas foram negligenciados cientificamente, permanecendo
subamostrados. Nesse contexto, a Caatinga por muito tempo foi concebida como um ambiente
pobre em diversidade biológica, em razão de seu aspecto seco e esbranquiçado durante a
maior parte do ano. Recentes esforços de pesquisa tem revelado grande riqueza de espécies e
endemismos desse ecossistema. Atualmente esse bioma tem ganhado maior foco como uma
das grandes regiões naturais brasileiras, rica em biodiversidade e menos ameaçada que os
hotspots, porém cada vez mais suscetível a alterações por atividades antropogênicas. A
Caatinga é o único bioma totalmente brasileiro, ocupa 11,67% do território, abrange a maior
parte do Nordeste e se estende até o norte de Minas Gerais. Apesar de sua grande importância
como mantenedora de biodiversidade, grandes áreas de Caatinga já foram alteradas,
principalmente em razão de desmatamentos, fragmentação, criação de pastagens e outras
práticas agropecuárias. Em vista disso, parte da biodiversidade já pode ter sido extinta sem ao
menos ser documentada.
A maioria dos estudos faunísticos tem buscado investigar grandes vertebrados, como
aves e mamíferos, enquanto em menor número estão os estudos dos artrópodes, como as
abelhas, besouros e formigas, deixando uma grande lacuna de conhecimento.
Levantamentos de artrópodes são ferramentas eficazes para avaliação do grau de
conservação ambiental, pois respondem rapidamente à mudanças ambientais e formam um
táxon bastante diverso. Além disso, a sua conservação é crucial para a compreensão do
funcionamento dos ecossistemas, pois estes organismos participam de praticamente todas as
cadeias tróficas terrestres e apresentam grande valor nas áreas médica, industrial e agrícola,
sendo utilizados em programas de controle de pragas, como fonte de alimento para humanos,
produção de substâncias farmacológicas, dentre outros.
A ordem Hymenoptera forma um dos grupos mais diversos dentre os insetos. Seus
representantes mais conhecidos são as vespas sociais, formigas e abelhas. As vespas
parasitoides, embora formem um grupo amplo e apresentem importante valor ecológico e
econômico, são pouco conhecidas. Parasitoides são organismos que, quando imaturos, se
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nutrem do corpo de um hospedeiro, geralmente um artrópode, levando-o à morte ao completar
seu desenvolvimento juvenil. A vespa adulta, em geral, é fitófaga, mas algumas espécies
apresentam hábito predador e/ou sugam hemolinfa do hospedeiro paralisado durante a postura
dos ovos. Esses insetos participam de mais de 50% das cadeias alimentares dos ambientes
terrestres, possuindo papel de destaque na comunidade biológica, pois regulam as populações
dos seus hospedeiros. Sua bibliografia é vasta, porém raros são os registros de sua fauna para
a Caatinga.
Braconidae é uma das famílias mais numerosas e diversas dentre os himenópteros.
Eles apresentam várias estratégias de parasitismo, e podem atacar o hospedeiro em diferentes
fases de desenvolvimento, desde ovos até adultos. Em razão da alta eficiência no controle
populacional dos seus hospedeiros, muitas espécies de braconídeos são utilizadas em
programas de controle biológico de pragas agrícolas. Assim, o conhecimento da fauna desses
insetos na Caatinga, bem como seus possíveis hospedeiros, potencializa a utilização de
espécies adaptadas a esse ecossistema em programas de controle biológico, bem como em
cultivos de ambientes similares, evitando a introdução de espécies exóticas e melhorando a
qualidade dos vegetais cultivados.
Devido ao importante papel que esses insetos desempenham nos ambientes em que
estão inseridos, este estudo propõe realizar um levantamento da fauna de himenópteros
parasitoides com ênfase na família Braconidae em fragmentos de Caatinga, contribuindo com
o conhecimento desse bioma, de maneira a fomentar a criação de projetos de conservação e
sustentabilidade do semiárido brasileiro.
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REFERENCIAL TEÓRICO
Conservação da biodiversidade
O conceito de biodiversidade extrapola os limites da riqueza de espécies presentes em
uma região geográfica, além disso, envolve a heterogeneidade dos genes, espécies,
populações, comunidades e ecossistemas, bem como as interações entre estes níveis (Primack
& Rodrigues, 2001) (Primack & Rodrigues, 2001). A diversidade de seres vivos exerce papel
fundamental na manutenção do funcionamento dos ecossistemas e dos processos evolutivos,
armazenamento e ciclagem de nutrientes como o carbono, nitrogênio e oxigênio e, redução da
ação de poluentes sobre o ambiente. Para os seres humanos a diversidade fornece alimento,
matéria-prima para a construção civil, indústria e medicina, assim como é a base para o
melhoramento de animais e plantas domesticadas. Para os ecólogos, a diversidade biológica
representa o objeto de estudo sobre a dinâmica da natureza e como os ecossistemas podem
funcionar com sua diversidade biológica diminuída. Para economistas e políticos, a
biodiversidade pode representar uma ampla fonte de renda necessária ao desenvolvimento de
um país (Stork, 2009).
Durante os últimos séculos, os taxonomistas têm reunido esforços para descrever a
fauna e a flora da Terra, entretanto, pela vastidão dos ecossistemas e organismos existentes, o
conhecimento do número real de espécies no mundo ainda é incerto, podendo apenas ser
estimado. Wilson (1997) afirma que aproximadamente 1,8 milhões de espécies já foram
descritas na Terra, embora suponha que existam entre 5 e 30 milhões.
Para Primack e Rodrigues (2001), o resultado mais dramático da degradação ambiental
é a extinção de espécies. Muitas espécies são extintas antes de serem descritas ou, ao menos,
conhecidas. Os mesmos afirmam que dentre as ações humanas que contribuem nesse
processo, evidencia-se a destruição, fragmentação e degradação de habitat, superexploração
das espécies para uso humano, introdução de espécies exóticas e aumento da ocorrência de
doenças. Em virtude das muitas mudanças que vem ocorrendo em todos os ecossistemas
brasileiros devido à atividade antrópica se faz urgente a implantação de ações que visem à
proteção da diversidade biológica presente nos ecossistemas naturais.
A biologia da conservação tenta mesclar os conhecimentos desenvolvidos nos diversos
ramos da ciência visando proteger a diversidade biológica dos ecossistemas pelo meio de
estratégias efetivas de manejo sustentável em níveis de espécie, população ou ecossistemas
(Pullin, 2002). Wilson (1997) aponta três fatores que justificam a urgência de estudos que
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visem à conservação dos ecossistemas: 1. O aumento das populações humanas que vem
causando a rápida degradação do meio ambiente, principalmente em países tropicais; 2. As
várias utilizações da diversidade biológica, entre elas, gerar mecanismos para aliviar o
sofrimento humano e; 3. Grande parte da biodiversidade está sendo perdida de forma
irreversível pela extinção causada pela destruição de habitats naturais, principalmente nos
trópicos. Ele ainda ressalta a necessidade de entendimento da biodiversidade como um
recurso mundial, o qual deve ser registrado, usado e antes de tudo, preservado.
Conservação da Caatinga
A Caatinga, por muito tempo, foi citada como um ecossistema pobre em
biodiversidade devido ao seu aspecto seco, se comparado com as fisionomias das exuberantes
florestas tropicais (Leal et. al, 2003). Recentemente, estudos de biodiversidade têm mostrado
que apesar do clima semiárido, a Caatinga é um bioma único, com uma significativa riqueza
biológica e endemismos (Araújo & Silva, 2010). Provavelmente, o número real de espécies na
Caatinga é maior do que se pensava. Santos et al. (2011), ressalta a urgência em aumentar os
esforços e investimentos em pesquisas voltadas a compreensão deste bioma, que é o único
totalmente restrito ao território brasileiro, abrangendo o nordeste e parte do estado de Minas
Gerais (Leal et. al, 2003).
A Caatinga vem sendo explorada de forma não sustentável, em acelerado processo de
degradação. As alterações antropogênicas podem chegar a 50% da área de abrangência deste
ambiente (Lima et al. 2011), gerando impactos profundos sobre a biodiversidade regional e as
interações entre as espécies que ali ocorrem. Mesmo com os atuais esforços para se estudar a
Caatinga, os resultados deste impacto ainda são pouco documentados e muito ainda resta
precisa ser investigado (Albuquerque et al., 2012). Conhecer a biodiversidade e os processos
que afetam sua biota é o primeiro passo em direção a promoção de medidas sustentáveis de
utilização dos recursos naturais do semiárido nordestino (Lima et al., 2011). Vários assuntos
merecem serem abordados a fim de se obter uma real noção do estado de conservação da
Caatinga, como as consequências das mudanças climáticas e processos de desertificação,
levando em conta que existem espécies adaptadas à sazonalidade típica deste bioma, e
algumas delas devem estar bastante vulneráveis a mudanças climáticas aceleradas
(Albuquerque et al., 2012). Práticas conservacionistas nos ambientes de Caatinga se fazem
extremamente necessárias visto que extensas áreas desse bioma já foram substituídas por
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pastagens, campos de agricultura ou terras em fase de desertificação, caracterizando a
Caatinga como um dos ecossistemas mais ameaçados do país (Lima et al., 2011).
Levantamentos de Arthropoda como ferramenta para a conservação
Para a elaboração de projetos de conservação faz-se necessário primeiramente a
obtenção de informações sobre sua flora e fauna. Artrópodes são considerados potenciais
ferramentas indicadoras dos serviços ecológicos e do nível de degradação dos ecossistemas
(Maleque et al., 2009), pois eles são pequenos e altamente diversos, tem gerações curtas,
respondem rapidamente às alterações ambientais como variações de temperatura e umidade
(Samways et al., 2010). Táxons como formigas e vespas parasoides (Hymenoptera),
borboletas e mariposas (Lepidoptera), carabídeos, cerambicídeos e escaravelhos (Coleoptera),
sirfídeos (Diptera) e aranhas (Aracnida) são frequentemente utilizados como indicadores de
qualidade ambiental no manejo florestal sustentável (Maleque et al., 2009).
Muitos argumentos fundamentam a importância da conservação da diversidade de
insetos. Esses organismos dominam o ambiente terrestre, constituindo mais que a metade da
diversidade global de espécies (Pullin, 2002) e desempenham variadas funções para a
manutenção do equilíbrio dinâmico dos sistemas ecológicos, a saber: reciclagem de
nutrientes; propagação de plantas, incluindo polinização e dispersão de sementes; manutenção
da composição e da estrutura da comunidade de plantas (fitofagia) e animais (transmissão de
doenças, predação e parasitismo) e alimento para vertebrados insetívoros (Gullan & Cranston,
2010). Cada espécie faz parte de um conjunto maior e sua perda afeta a complexidade e a
abundância de outros organismos (Gullan & Cranston, 2010). Inimigos naturais (parasitoides
e predadores) e polinizadores são particularmente importantes como indicadores dos serviços
reguladores de ecossistemas florestais e agrícolas (Maleque et al., 2009). Dessa forma, os
insetos apresentam excepcionais características como indicadores ambientais para inventários
que visem conservação, detecção de impactos antrópicos e criação de programas de
monitoramento.
Considerações sobre a ordem Hymenoptera
Os Hymenoptera formam um dos grupos mais abundantes e diversos da natureza e
estão presentes na maioria todos os diversos ambientes terrestres, participando da maioria de
suas cadeias alimentares (La Salle & Gauld, 1991). Das famílias com representantes
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entomófagos, cerca de 50% são parasitóides, 25% são predadores e 25% possui hábito
predador e parasitóide (Clausen, 1940). Atualmente, estão incluídas nesta ordem cerca de
115.000 espécies, mas estima-se que existam pelo menos 250.000 espécies no mundo (Goulet
& Huber, 1993). Muitas delas são benéficas, atuando como polinizadores, predadores e
parasitoides de insetos, enquanto outras são consideradas pragas agrícolas, tornando-as de
incomparável valor ecológico e econômico.
A literatura mundial sobre os himenópteros é vasta, principalmente acerca da sua
taxonomia e biologia. Os representantes dessa ordem apresentam variados padrões de vida,
nichos ecológicos e níveis de sociabilidade, compreendendo desde formas solitárias até o mais
alto nível social, mostrando grande diversidade no comportamento, comunicação, divisão de
trabalho e determinação de castas (Crozier, 1977).
A ordem Hymenoptera é dividida em duas subordens: Symphyta e Apocrita. Os
sínfitos são considerados os himenópteros mais primitivos, não apresentam constrição entre o
tórax (mesossoma) e o abdômen (metassoma) e são basicamente fitófagos, como a vespa-da-
madeira (gênero Sirex), que é uma praga em cultivos de Pinus (Fernández & Sharkey, 2006).
Os representantes apócritos mais conhecidos são as vespas sociais, as formigas e as abelhas.
Eles se distinguem por apresentar uma constrição, em forma de cintura, entre o mesossoma e
o metassoma.
Os apócritos que possuem o ovipositor modificado em forma de ferrão compõem o
grupo dos aculeados (serie Aculeata). São, em sua maioria, carnívoros ou fitófagos e utilizam
seu ferrão tanto para predação (ex.: marimbondos) quanto para defesa (ex.: abelhas)
(Fernández & Sharkey, 2006). De outro modo, as vespas com hábito parasitoide concentram-
se principalmente, cerca de 70%, na serie Parasitica e constituem o grupo mais diverso de
insetos parasitoides (LaSalle & Gauld, 1993; Goulet & Huber, 1993).
Insetos parasitoides
O termo parasitoide foi inicialmente utilizado por Reuter (1913) para definir espécies
com estilo de vida intermediário entre predadores e parasitas verdadeiros (Dijken, 1991).
Parasitas verdadeiros dependem de hospedeiro por toda a vida, mantendo-o vivo e usando
como fonte alimentar. Os predadores, por sua vez, matam suas presas (Godfray, 1994) e suas
larvas se nutrem de mais de um organismo (Hanson & Gauld, 2006).
Os parasitoides, dessa forma, podem ser conceituados como insetos cujas larvas se
desenvolvem alimentando-se do corpo de outros artrópodes, geralmente insetos, causando a
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morte do hospedeiro. O parasitoide adulto, em geral, nutre-se de néctar e outras substâncias
produzidas por plantas, e algumas espécies tem hábito predador (Godfray, 1994).
Dentre os Hymenoptera, os parasitoides (Apocrita: Parasitica) formam o táxon mais
diverso (Eggleton 1990), possivelmente com mais de 500 mil espécies (Godfray, 1994; Bosch
et al., 1973). Eles participam em mais de 50% das cadeias alimentares dos ambientes
terrestres, como as florestas úmidas (Lasalle & Gauld, 1993), e têm sido bastante estudados
devido a sua importância biológica, ecológica e econômica. Além dos himenópteros, outras
ordens, como Diptera, Coleoptera, e Strepsiptera (Godfray, 1994; Gullan & Cranston, 2010)
possuem espécies com hábito parasitoide, porém os primeiros compõem, certamente, a maior
parcela de insetos com essa característica.
Os parasitoides podem ser classificados segundo sua estratégia de parasitismo. Os
endoparasitoides são aqueles cujas larvas se alimentam, internamente, do hospedeiro
enquanto os ectoparasitoides desenvolvem-se sobre o hospedeiro e se alimentam através de
lesões tegumentares (LaSalle & Gauld, 1993). Os parasitoides que paralisam o seu
hospedeiro, momentaneamente, permitindo que o inseto parasitado prossiga seu
desenvolvimento, são chamados cenobiontes. Já os idiobiontes paralisam, permanentemente,
o hospedeiro impedindo que se desenvolva, enquanto suas larvas alimentam-se do hospedeiro
imóvel. Em geral, os endoparasitoides são cenobiontes e os ectoparasitoides são idiobiontes
Os hiperparasitoides atacam hospedeiros parasitados anteriormente (Fernandez & Sharkey,
2006). Quando apenas um parasitoide se desenvolve por hospedeiro, ele é conhecido como
solitário, entretanto quando vários parsitóides estão presentes no mesmo hospedeiro eles são
chamados de gregários (Hanson & Gauld, 2006).
Considerações sobre a Família Braconidae
A família Braconidae (Ichneumonoidea) é o segundo grupo mais diverso e benéfico
entre os himenópteros parasitoides (Triplehorn & Johnson, 2011), possuindo
aproximadamente 15.000 espécies descritas, mas estima-se haver cerca de 40.000 espécies
(Wharton et al., 1997).
A família é cosmopolita e parecem apresentar preferencia por regiões temperadas ou
tropicais em habitats de úmidos à secos (Sharkey, 1993). A maioria dos braconídeos, cerca de
70% dos gêneros conhecidos é especialista e atacam hospedeiros de apenas uma família
(Althoff, 2003). A família conta com representantes endoparasitoides e ectoparasitoides,
idiobiontes ou cenobiontes, incluindo espécies gregárias ou solitárias, parasitas primários ou
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secundários, e podem parasitar o hospedeiro em todos os estágios de desenvolvimento, desde
o ovo até o adulto (Shaw & Huddleston, 1991). Espécies hiperparasitas são extremamente
raras (DeBach & Rosen, 1991). As formas adultas são de vida livre e alimentam-se de fluidos
vegetais (mel e pólen), nutrientes absorvidos, principalmente na fase imatura (JERVIS et al.
1993), ou podem sugar a hemolinfa durante a oviposição (Sharkey 1993).
Todos os braconídeos conhecidos são parasitoides de insetos (Matthew, 1974),
geralmente atacando larvas de Lepidoptera, Coleoptera e Diptera, mas também são
conhecidos hospedeiros de outras ordens (Foottit & Adler, 2009), a exemplo da subfamília
Aphidiinae, a qual é composta por parasitoides de afídeos (Homoptera). Devido a sua grande
eficiência de parasitismo e especialização na utilização do hospedeiro, os braconídeos formam
um dos grupos de parasitoides mais estudados, pois possuem um grande número de espécies
de importância agrícola utilizadas em programas de controle biológico de pragas (Fernandez
& Sharkey, 2006).
Levantamento da fauna de Himenópteros parasitoides no Brasil.
Apesar de sua diversidade e importância ecológica e econômica, poucos estudos sobre
a composição faunística de himenópteros parasitoides têm sido realizados no Brasil (Azevedo
et al. 2002). As principais contribuições em pesquisas deste gênero ocorreram em ambiente de
Mata Atlântica e Cerrado, em geral, das regiões Sul e Sudeste, com poucos dados sobre as
regiões norte e Centro-Oeste (Azevedo & Santos, 2000; Azevedo et al., 2002; Azevedo et al.,
2003; Perioto & Lara, 2003; Perioto et al., 2005; Amaral et al., 2005; Alencar et al., 2007;
Feitosa et al., 2007; Marchiori & Penteado-Dias, 2002a; Marchiori et al., 2003; Machiori et
al., 2007; Abreu & Zampieron, 2009; Moraes et al., 2012; Pádua & Zampieron, 2012;
Oliveira et al., 2009), porém quanto ao domínio da Caatinga, que ocupa maior parte do
território nordestino, estes dados permanecem desconhecidos.
Quanto à família Braconidae, esses levantamentos estão restritos a poucas localidades
e biomas, principalmente focados nas regiões Sul e Sudeste. Os principais estudos foram
realizados: em mata estacional semidecídua, o cerrado e a mata ciliar, em São Paulo (Cirelli &
Penteado-Dias, 2003a; 2003b); área de mata pluvial tropical e em mata subtropical e no limite
entre zonas de matas de araucárias e de campos limpos no Paraná (Scatolini & Penteado-Dias,
2003); áreas de mata atlântica (Yamada, 2003; 2007; Nunes, 2007; Arouca, 2005); em
mosaico de mata atlântica e cerrado em São Paulo (Pereira, 2009); e entre a floresta estacional
decidual e a floresta ombrófila mista no Rio Grande do Sul (Restello & Penteado-Dias, 2006);
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em floresta amazônica, em Rondônia (Gadelha et al., 2012) em área de mata nativa com
histórico de degradação, em Goiás (Machiori & Penteado-Dias, 2002b) e em matas
degradadas e reflorestadas, em São Paulo (Barbieri Junior & Dias, 2012).
A pouca atenção científica que as florestas secas do Nordeste tem experimentado
(Santos et al, 2011), aliada as crescentes ameaças antropogênicas, apontam esta região como
espaço geográfico mais vulnerável aos efeitos da desertificação e das mudanças climáticas
(Lima, 2011) e justifica a necessidade de maiores investimentos e esforços a fim de ampliar o
conhecimento a cerca deste ecossistema.
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OBJETIVOS
Objetivo Geral
Conhecer a diversidade da fauna de vespas parasitoides (Insecta: Hymenoptera) em
ambientes de Caatinga na região de Jequié, Bahia, com atenção especial à família
Braconidae.
Objetivos específicos
Contribuir para o conhecimento da fauna de himenópteros parasitoides em
ecossistema de Caatinga.
Identificar a riqueza, a abundância relativa, das famílias de himenópteros parasitoides
que compõe fauna em ambiente de Caatinga.
Comparar os resultados alcançados com os levantamentos semelhantes realizados em
outros ecossistemas brasileiros.
Caracterizar a diversidade de subfamílias de Braconidae nas áreas estudadas.
Utilizar os conhecimentos sobre esta família para avaliar o grau de preservação das
áreas estudadas.
Inferir, com base na literatura, os possíveis hospedeiros das subfamílias de Braconidae
mais dominantes nas áreas investigadas.
Identificar a diversidade de subfamílias de Braconidae em ambiente de Caatinga.
Comparar a fauna de braconídeos coletada com levantamentos feitos em outros
ecossistemas brasileiros.
Comparar a diversidade de braconídeos entre os fragmentos amostrados.
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CAPITULO I
DIVERSIDADE DE FAMÍLIAS DE VESPAS PARASITOIDES (INSECTA:
HYMENOPTERA) DA CAATINGA, BRASIL.
Resumo
Considerando a escassez de dados faunísticos de insetos no domínio morfoclimático da
Caatinga, a presente pesquisa objetivou estudar a diversidade de famílias de himenópteros
parasitoides em três áreas de vegetação de Caatinga, as quais apresentavam diferentes
condições de alteração antropogênica, na região de Jequié, estado da Bahia. A coleta procedeu
com utilização de armadilha de Malaise. No total, 17.046 espécimes foram coletados e
classificados em 30 famílias e oito superfamílias. As famílias mais abundantes foram
Braconidae, Platygastridae e Bethylidae. A composição da fauna de vespas parasitoides foi
diferente em cada área amostrada, o que reflete diferentes graus de impacto apresentados. A
área que apresentou maior riqueza, abundância e diversidade de famílias e menor dominância
foi aquela com menores indicadores de alteração antrópica.
Palavras-chave: Parasitica, análise faunística, Malaise
Abstract
FAMILY DIVERSITY OF PARASITIC WASPS (INSECTA: HYMENOPTERA) OF THE
CAATINGA, BRASIL. In regard of lack of Faunistic data of insects in Caatinga
morphoclimatic domain, the present research aimed to study the diversity of families of
parasitoid hymenopterans in three spots of Caatinga vegetation, which present different
condition of anthropogenic alteration in the Jequié County, State of Bahia. The collections
have carried with the use of Malaise trap. In Total, 17,046 specimens were collected and
classified in 30 families and eight superfamilies. The most abundant families were
Braconidae, Platygastridae and Bethylidae. Composition of parasitoid wasp fauna was
different in each sampled area, which reflects distinctive impact levels of them. The area that
presented higher richness, abundance and diversity of families, and lesser dominance was that
with lesser indications of anthropogenic alterations.
Key words: Parasitica, faunistic analysis, Malaise
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Introdução
Com aproximadamente 735.000km² de extensão o domínio morfoclimático da
Caatinga é um dos maiores ecossistemas de clima semiárido do mundo e o único
exclusivamente brasileiro. Este ambiente apresenta diversos tipos de fitofisionomias e abriga
uma grande biodiversidade (Sampaio, 2010). Recentemente, esta região tem ganhado maior
destaque no cenário científico (Albuquerque, 2012), principalmente em razão das crescentes
alterações antropogênicas que este bioma vem sofrendo. Segundo Leal et al. (2005), entre
30,4% e 51,7% das Caatingas foram modificadas, resultando em perda de habitat e processos
de desertificação. A fauna e Flora desse ambiente ainda é pouco documentada, sendo
necessários maiores esforços para aumentar o conhecimento sobre sua biodiversidade.
Vespas parasitoides são organismos cosmopolitas, extremamente abundantes e
diversos na natureza (Sarmiento, 2006); participando de mais de 50% das cadeias tróficas dos
ambientes terrestres, tal como em florestas tropicais úmidas (La Salle & Gauld, 1993).
Parasitoides são organismos holometábolos solitários que, durante o estágio larval, se
alimentam do corpo de outro artrópode, geralmente um inseto, o qual é levado à morte ao fim
do desenvolvimento da larva parasita (Godfray, 2004). Os parasitoides são inimigos naturais
das populações de seus hospedeiros e são bastante utilizados em programas de controle
biológico e manejo de pragas agrícolas (Fernandez & Sharkey, 2006).
Sua alta posição trófica, estreita relação com a população de seus hospedeiros, altas
taxas de reprodução e curto ciclo de vida (Shaw, 2006) tornam os himenópteros parasitoides
uma eficiente ferramenta para estimar a diversidade de artrópodes num ambiente natural ou
agrícola (Fernandez & Sharkey, 2006; Anderson et al., 2011). Esses insetos respondem
rapidamente a impactos ambientais, tais como fragmentação e perda de habitat (Kruess &
Tscharntke, 1994), o que os torna um grupo particularmente vulnerável a extinção (Shaw &
Hochberg, 2001). Em razão destes aspectos peculiares eles têm sido usados como
bioindicadores em áreas florestais (Maleque, et al., 2009).
No Brasil, levantamentos das famílias de himenópteros parasitoides foram realizados
principalmente em áreas de Mata Atlântica (Azevedo & Santos, 2000; Azevedo et al., 2002;
Azevedo et al., 2003; Perioto & Lara, 2003; Perioto et al., 2005; Amaral et al, 2005; Alencar
et al., 2007), Cerrado (Machiori & Penteado-Dias, 2002; Machiori et al., 2003; Machiori et
al., 2007; Abreu & Zamperion, 2009), na Floresta amazônica (Feitosa et al., 2007) e, quanto
ao bioma Caatinga essa lacuna ainda persiste. O objetivo desta pesquisa foi realizar um
levantamento das famílias de himenópteros parasitoides em fragmentos de Caatinga na região
PPGGBC
33
de Jequié, Bahia, e comparar a estrutura faunística entre as áreas amostradas e entre estudos
similares realizados no Brasil.
Material e Métodos
Áreas amostradas
As áreas pesquisadas apresentam clima semiárido (Bsh na classificação de
Köppen,1948) com elevadas médias anuais de temperatura (27 °C) e evaporação (2.000 mm),
com precipitações pluviométricas de até 800 mm ao ano, concentradas em três a cincos meses
e irregularmente distribuídas no tempo e no espaço (Lima et al., 2011), principalmente no
período de verão (janeiro à março); sua vegetação é formada principalmente por uma
Caatinga arbustiva, apresentando desde indivíduos de pequeno porte, que atingem em média 2
a 2,5m de altura, com vários ramos (galhos) retorcidos e espinhosos à formas cactescentes. A
Caatinga é caracterizada pela predominância de arbustos, árvores baixas e um dossel
descontínuo; plantas adaptadas à deficiência hídrica (caducifólias, ervas anuais, suculentas,
com espinhos e acúleos); algumas destas plantas são endêmicas e outras ocorrem em
ambientes secos, mas estão ausentes em áreas úmidas adjacentes ao semiárido (Sampaio,
2010).
Os insetos foram coletados em três fragmentos de Caatinga na região de Jequié, Bahia
(figura 1); dois pontos amostrados localizam-se no Distrito de Irrigação da Fazenda Velha
(DIRFAV) à aproximadamente 10 km da cidade de Jequié (BA), onde projetos agropecuários
e de agricultura familiar são desenvolvidos. O terceiro fragmento amostrado está situado em
uma área periférica à sede da cidade de Jequié. As três áreas amostradas localizam-se mais
especificamente (figura 2) I. à cerca de 30 metros no interior de um fragmento na borda de
uma pastagem (abreviado em BP) (S13º86’18,6” e W40º15’79,5”) em que são avistados
afloramentos rochosos próximos e a estrada que dá acesso à Barragem de Pedras (CHESF-
Companhia Hidroelétrica do São Francisco); II. no interior de um fragmento de mata nativa
próximo (cerca de 100 metros) à áreas de produção agrícola - agroecossistemas (abreviado em
AE) (S13°52’51,9” e W40°10’42,6) - e III. à cerca de 50 metros de uma trilha no interior de
remanescente de mata nativa, próximo ao perímetro urbano, área esta pertencente à
Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia, Campus de Jequié, aqui denominado UESB-
Campus II (ou abreviado, UC) (S13º49'54,8"e W40º04'30,1"). Este último fragmento possui
uma Caatinga arbustiva com poucos aspectos de alteração antrópica. Esta localidade (UC)
PPGGBC
34
aparenta estar menos impactada em relação as demais pela ausência de culturas agrícolas ou
de pastagem associados.
Figura 1. Mapa do estado da Bahia com destaque para o município de Jequié indicando os pontos amostrados:
Borda do pasto (BP), Agroecossistemas (AE) e UESB-Campus II (UC).
Figura 2. Imagem dos pontos amostrados: BP=Borda do pasto, AE=Agroecossistemas e UC=UESB-Campus II.
Amostragem e identificação dos espécimes
A amostragem foi feita com a utilização de uma armadilha de intercepção de voo tipo
Malaise (Townes, 1972) (Figura 3) em cada ponto de coleta. Em BP as coletas aconteceram
entre abril de 2005 e julho de 2006; em AE o período coletado foi de dezembro de 2005 a
dezembro de 2006; e em UC foi coletado de agosto de 2006 a outubro de 2007.
Quinzenalmente os insetos eram transferidos do frasco coletor da armadilha para outro
recipiente plástico, mantidos em álcool 70% e levados ao Laboratório de Biologia de Insetos
da UESB-Jequié, onde foram triados, identificados, quantificados e catalogados. Os
himenópteros foram triados e identificados em nível de família com base na chave dicotômica
de Goulet & Huber (1993) e Fernandez & Sharkey (2006).
PPGGBC
35
Figura 3. Armadilha de Malaise (modelo Townes, 1972) utilizada para captura das vespas parasitoides em
fragmentos de Caatinga em Jequié, Bahia.
Neste estudo foram incluídas as famílias pertencentes à série Parasitica (Terebrantia) e
a superfamília Chrysidoidea (Aculeata), em razão da grande afinidade filogenética e por
muitos aculeados deste grupo apresentarem hábito parasitoide (Sharkey et al., 2012) ou
modificação secundária para o hábito parasitoide (Azevedo & Santos, 2000); as famílias do
grupo Vespoidea que apresentam o hábito parasitoide não foram incluídas. A família
Elasmidae é tratada aqui como tribo de Eulophidae (Gauthier et al., 2000), enquanto que os
escelionídeos são incluídos na família Platygastridae (Sharkey, 2007).
Análise dos dados
A diversidade foi analisada utilizando os seguintes indicadores: Riqueza de famílias
(S) (número de famílias capturadas) (Magurran & Viana, 2011); Abundância (N); a
Frequência relativa (Fr) (proporção da família perante o total coletado); constância (C)
(porcentagem dos meses que as famílias ocorreram em cada área), sendo estas categorizadas
em: acidentais (Z) - de 0 a 25% dos meses amostrados; acessórias (Y) - de 25% a 50% e
constantes (W) - de 50% a 100% (Silveira Neto et al., 1976). Para o cálculo da diversidade
foram utilizados os índices de Shannon-Weiner (H’), dominância (D),
diversidade/uniformidade de Simpson (1-D) e o índice de Equitatividade de Pielou (Magurran
& Viana, 2011). O índice de dominância (1/S x 100, em que S é a riqueza da área) estimou
um valor relativo para cada área a partir do qual as famílias com frequência relativa (Fr)
acima deste foram classificadas como dominantes (d) e aquelas com valores abaixo deste
índice são consideradas não dominantes (nd) (Silveira Neto et al., 1976). As medidas de
PPGGBC
36
diversidade (riqueza, abundância, índice de Shannon, índice de Simpson e índice de Pielou) e
a curva de Rarefação, ou curva do Coletor, foram calculadas no programa PAST versão
2.17(Hammer et al., 2001). Para verificação da similaridade entre as áreas quanto à
composição faunística foi utilizado o índice de Jaccard (C) (Southwood, 1978) obtido através
do programa The Biodiversity Pro software 2.0 (McAleece et al., 1997).
Resultados
Abundância e Diversidade de famílias
No total foram capturados 17.046 espécimes de vespas parasitoides pertencentes a 30
famílias e oito superfamílias (Chrysidoidea, Ceraphronoidea,Chalcidoidea, Cynipoidea,
Evanioidea, Ichneumonoidea, Platygastroidea, Proctotrupoidea). Na tabela 1 estão
apresentados os dados de abundância das famílias obtidas nesta pesquisa em cada local
amostrado.
As famílias mais abundantes foram Braconidae, Platygastridae e Bethylidae, que jutas
corresponderam a quase metade do total de vespas parasitoides coletadas (Tabela 1). Das
famílias coletadas, 20 (Chrysididae, Bethylidae, Sclerogibbidae, Dryinidae, Evaniidae,
Gasteruptiidae, Ichneumonidae, Braconidae, Ceraphronidae, Megaspilidae, Figitidae,
Monomachidae, Diapriidae, Platygastridae. Chalcididae, Eurytomidae, Torymidae,
Pteromalidae, Perilampidae, Eupelmidae, Encyrtidae, Eulophidae, Aphelinidae,
Trichogrammatidae, Mymaridae) foram comuns a todos os locais estudados. Megaspilidae foi
comum à BP e AE, e Aulacidae, Gasteruptiidae, Aphelinidae, Trichogrammatidae e
Agaonidae ocorreram tanto em AE como em UC.
PPGGBC
37
Tabela 1. Abundância das famílias de himenópteros parasitoides coletados em três áreas de Caatinga no
município de Jequié, Bahia. BP=Borda do Pasto, AE=Agroecossistemas, UC=UESB-Campus II, Fr=Frequência
relativa.
Os resultados dos índices de diversidade calculados para os três pontos de coleta estão
apresentados na tabela 2.
Famílias BP Fr (% ) AE Fr (% ) UC Fr (% ) Total Fr total (% )
Braconidae 1071 27.27 1062 24.96 1122 12.66 3255 19.10
Platygastridae 471 11.99 519 12.20 1670 18.84 2660 15.60
Bethylidae 475 12.10 726 17.07 1074 12.12 2275 13.35
Mymaridae 180 4.58 229 5.38 930 10.49 1339 7.86
Pteromalidae 150 3.82 278 6.54 794 8.96 1222 7.17
Ichneumonidae 290 7.38 330 7.76 592 6.68 1212 7.11
Chalcididae 120 3.06 369 8.67 505 5.70 994 5.83
Eulophidae 100 2.55 180 4.23 619 6.98 899 5.27
Evaniidae 128 3.26 153 3.60 205 2.31 486 2.85
Figitidae 87 2.22 57 1.34 288 3.25 432 2.53
Diapriidae 205 5.22 35 0.82 144 1.62 384 2.25
Sclerogibbidae 347 8.84 3 0.07 1 0.01 351 2.06
Eurytomidae 43 1.09 57 1.34 191 2.15 291 1.71
Eupelmidae 129 3.28 95 2.23 60 0.68 284 1.67
Ceraphronidae 4 0.10 25 0.59 211 2.38 240 1.41
Encyrtidae 38 0.97 29 0.68 106 1.20 173 1.01
Dryinidae 40 1.02 44 1.03 80 0.90 164 0.96
Trichogrammatidae 0 0 4 0.09 126 1.42 130 0.76
Torymidae 28 0.71 22 0.52 51 0.58 101 0.59
Chrysididae 10 0.25 22 0.52 51 0.58 83 0.49
Perilampidae 4 0.10 6 0.14 9 0.10 19 0.11
Aphelinidae 0 0 3 0.07 16 0.18 19 0.11
Signiphoridae 0 0 0 0 10 0.11 10 0.06
Megaspilidae 4 0.10 3 0.07 0 0 7 0.04
Agaonidae 0 0 1 0.02 4 0.05 5 0.03
Aulacidae 0 0 1 0.02 3 0.03 4 0.02
Gasteruptiidae 0 0 1 0.02 1 0.01 2 0.01
Leucospidae 2 0.05 0 0 0 0 2 0.01
Tanaostigmatidae 0 0 0 0 2 0.02 2 0.01
Monomachidae 1 0.03 0 0 0 0 1 0.01
Total 3927 4254 8865 17046
PPGGBC
38
Tabela 2. Índices de diversidade calculados para em três áreas de Caatinga. BP=Borda do Pasto,
AE=Agroecossistemas, UC=UESB-Campus II.
Índices BP AE UC
Riqueza (S) 23 26 27
Abundância (N) 3.927 4.253 8.865
Dominância (D) 0,13 0,13 0,10
Simpson (1-D) 0,87 0,87 0,90
Shannon (H') 2,42 2,35 2,54
Equitatividade (J’) 0,77 0,72 0,77
Dominância (1/S) 4,35 3,85 3,70
O índice de similaridade de Jaccard calculado para as áreas amostradas indicou que
AE e UC são os pontos mais parecidos em composição faunística (tabela 3/ figura 4). BP foi a
área que mais se diferenciou das demais.
Tabela 3. Índice de similaridade de Jaccard calculado entre as três áreas de Caatinga amostradas na região de
Jequié, Bahia. BP=Borda do Pasto, AE=Agroecossistemas, UC=UESB-Campus II.
Figura 4. Dendrograma de similaridade (Jaccard) das três áres amostradas na cidade de Jequié, Bahia.
BP=Borda do Pasto, AE=Agroecossistemas, UC=UESB-Campus II.
BP AE UC
BP * 75,00 64,52
AE * * 86,21
UC * * *
PPGGBC
39
As curvas de rarefação calculadas para as áreas amostradas não atingiram seu ponto de
saturação, porém se pode verificar uma tendência à estabilização, principalmente em BP
(figura 5).
Figura 5. Curvas de rarefação calculadas para os fragmentos BP (Borda do Pasto), AE (Agroecossistemas) e UC
(UESB-Campus II).
Borda do Pasto (BP)
Nesta área foram identificados 23 famílias de himenópteros parasitoides. Do total de
3927 indivíduos capturados, a família mais abundante foi Braconidae (27,27%), seguida de
Bethylidae (12,21%), Platygastridae (12,11%), Sclerogibbidae (8,92%) e Ichneumonidae
(7,46%) (tabela 4). As famílias Monomachidae e Leucospidae foram coletadas somente nesta
área.
Sete famílias (Braconidae, Bethylidae, Platygastridae, Sclerogibbidae, Ichneumonidae,
Diapriidae e Mymaridae) foram dominantes (Fr>4,35%) perfazendo 77,39% do total. Foram
coletadas em média 15,5 famílias por mês. De acordo com a constância, duas famílias foram
consideradas acessórias, cinco foram acidentais e 16 foram constantes.
PPGGBC
40
Tabela 4. Abundância mensal das famílias de himenópteros parasitoides capturadas em fragmento de Caatinga
na Borda do pasto (BP) no Distrito de Irrigação da Fazenda Velha, Jequié, Bahia. Fr=Frequência relativa;
d=dominante, nd=não dominante; W=constante,Y= acessória e Z=acidental.
Agroeccossistemas (AE)
Em AE foram obtidos 4.253 exemplares pertencentes a 26 famílias. Como apresentado
na tabela 5, as famílias mais abundantes foram Braconidae (24,95%), Bethylidae (17,07%),
Platygastridae (12,20%), Chalcididae (8,68%) e Ichneumonidae (7,76%).
Nesta área, oito famílias (Braconidae, Bethylidae, Platygastridae, Chalcididae,
Ichneumonidae, Pteromalidae, Mymaridae, Eulophidae) foram dominantes (Fr>3.85%) e
perfizeram 86,81%. A cada mês foram capturadas em média 13 famílias. Seis famílias foram
acidentais, duas foram acessórias e 18 foram constantes.
Famílias
ab
r/0
5
ma
i/0
5
jun
/05
jul/
05
ag
o/0
5
set/
05
ou
t/0
5
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v/0
5
dez/0
5
jan
/06
fev
/06
ma
r/0
6
ab
r/0
6
ma
i/0
6
jun
/06
jul/
06
Total Fr (% ) Dominância Constância
Braconidae 243 38 172 47 88 18 3 25 38 161 86 18 33 23 44 34 1071 27.27 d W
Bethylidae 30 9 39 26 28 10 10 16 8 68 128 27 14 13 38 11 475 12.10 d W
Platygastridae 78 35 77 30 26 4 0 0 7 53 84 12 13 9 27 16 471 11.99 d W
Sclerogibbidae 11 5 56 59 45 23 16 4 4 51 23 5 5 6 8 26 347 8.84 d W
Ichneumonidae 85 56 44 7 8 3 7 4 24 32 3 1 5 2 7 2 290 7.38 d W
Diapriidae 24 13 48 23 20 1 1 2 2 24 29 1 5 3 7 2 205 5.22 d W
Mymaridae 72 28 37 12 12 1 0 1 0 7 3 0 0 3 3 1 180 4.58 d W
Pteromalidae 14 8 23 17 22 0 1 0 1 23 24 6 2 3 2 4 150 3.82 nd W
Eupelmidae 7 23 2 5 2 1 0 7 0 28 20 10 5 6 7 6 129 3.28 nd W
Evaniidae 28 8 17 5 1 0 0 0 4 28 20 8 7 1 1 0 128 3.26 nd W
Chalcididae 19 13 25 6 6 1 2 3 0 7 17 8 1 0 7 5 120 3.06 nd W
Eulophidae 8 0 14 16 7 1 1 2 0 15 9 2 4 3 15 3 100 2.55 nd W
Figitidae 10 2 14 10 16 1 0 0 1 22 4 0 1 1 3 2 87 2.22 nd W
Eurytomidae 8 0 6 7 7 1 0 0 0 3 4 1 1 1 3 1 43 1.09 nd W
Dryinidae 10 7 7 1 0 0 0 0 3 5 5 0 0 2 0 0 40 1.02 nd W
Encyrtidae 2 1 4 1 2 0 2 0 0 5 5 9 1 0 3 3 38 0.97 nd W
Torymidae 2 1 7 2 0 0 0 0 0 3 4 1 3 2 1 2 28 0.71 nd W
Chrysididae 1 0 1 1 0 0 0 0 1 0 2 2 1 1 0 0 10 0.25 nd W
Ceraphronidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 4 0 0 0 0 0 0 4 0.10 nd Z
Megaspilidae 0 0 0 2 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 4 0.10 nd Z
Perilampidae 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 1 0 0 0 4 0.10 nd Z
Leucospidae 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0.05 nd Z
Monomachidae 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0.03 nd Z
Total 653 247 595 277 292 65 44 64 93 540 471 111 102 79 176 118 3927
PPGGBC
41
Tabela 5. Abundância mensal das famílias de himenópteros parasitoides capturadas em fragmento de Caatinga
próximo à Agroecossistemas (AE) no Distrito de Irrigação da Fazenda Velha, Jequié, Bahia. Fr=Frequência
relativa; d=dominante, nd=não dominante; W=constante, Y=acessória e Z=acidental.
UESB campus II (UC)
Em UC foram coletados 8.865 himenópteros parasitoides distribuídos em 27 famílias,
dentre as quais se destacam as mais abundantes Platygastridae (18,84%), Braconidae
(12,66%), Bethylidae (12,12%), Mymaridae (10,49%) e Pteromalidae (8,95%) (Tabela 6). As
famílias Signiphoridae, Tanaostigmatidae ocorreram exclusivamente neste fragmento.
Neste fragmento as famílias Platygastridae, Braconidae, Bethylidae, Mymaridae,
Pteromalidae, Eulophidae, Ichneumonidae e Chalcididae foram dominantes (Fr>3.57%) e
juntas representam 82,40% dos espécimes coletados. Em média, 15 famílias foram capturadas
Famílias
dez/0
5
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fev
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o/0
6
set/
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ou
t/0
6
no
v/0
6
dez/0
6
TotalFr
(% )Dominância Constância
Braconidae 227 216 96 60 150 86 11 23 31 37 34 33 57 1061 24.95 d W
Bethylidae 152 178 148 39 56 39 19 2 20 11 40 7 15 726 17.07 d W
Platygastridae 107 68 35 37 35 47 9 19 40 17 31 48 26 519 12.20 d W
Chalcididae 52 32 27 32 14 10 47 2 11 17 14 79 32 369 8.68 d W
Ichneumonidae 76 45 10 8 17 7 2 0 14 3 5 49 94 330 7.76 d W
Pteromalidae 71 26 9 4 29 8 7 2 9 10 26 32 45 278 6.54 d W
Mymaridae 42 28 4 13 0 23 3 6 60 8 9 11 22 229 5.38 d W
Eulophidae 31 32 4 5 5 9 8 1 22 1 41 13 8 180 4.23 d W
Evaniidae 43 27 23 16 20 15 0 0 1 0 1 4 3 153 3.60 nd W
Eupelmidae 11 4 4 3 5 5 0 4 7 9 9 16 18 95 2.23 nd W
Figitidae 21 5 0 0 13 6 0 0 1 0 1 3 7 57 1.34 nd W
Eurytomidae 25 4 1 0 2 1 3 0 6 0 8 7 0 57 1.34 nd W
Dryinidae 10 2 2 2 17 1 1 0 2 0 1 6 0 44 1.03 nd W
Diapriidae 0 6 1 2 7 3 0 0 10 1 0 4 1 35 0.82 nd W
Encyrtidae 4 8 1 3 1 2 3 1 2 0 1 1 2 29 0.68 nd W
Ceraphronidae 5 2 2 3 1 2 0 0 1 0 0 8 1 25 0.59 nd W
Chrysididae 1 3 1 2 1 1 2 1 1 2 2 4 1 22 0.52 nd W
Torymidae 5 7 0 0 1 0 1 1 2 1 0 3 1 22 0.52 nd W
Perilampidae 1 1 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 2 6 0.14 nd Y
Trichogrammatidae 0 1 0 1 0 0 0 0 1 0 0 0 1 4 0.09 nd Y
Sclerogibbidae 1 0 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 3 0.07 nd Z
Megaspilidae 0 0 1 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3 0.07 nd Z
Aphelinidae 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 3 0.07 nd Z
Aulacidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0.02 nd Z
Gasteruptiidae 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0.02 nd Z
Agaonidae 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 0.02 nd Z
Total 886 696 369 232 374 265 118 62 243 118 224 330 336 4253
PPGGBC
42
por mês. Quanto à constância das famílias nos meses de coleta, cinco foram classificadas
como acidentais, sendo duas acessórias e 20 foram constantes.
Tabela 6. Abundância mensal, frequência relativa (Fr) e constância das famílias de himenópteros parasitoides
capturadas em fragmento de Caatinga na UESB-Campus II (UC), Jequié, Bahia. Fr=Frequência relativa;
d=dominante, nd=não dominante; W=constante, Y=acessória e Z=acidental.
Famílias
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set/
07
ou
t/0
7
TotalFr
(% )Dominância Constância
Platygastridae 92 27 77 147 158 19 62 129 208 328 158 53 126 83 3 1670 18.84 d W
Braconidae 52 44 26 219 279 5 43 68 78 164 67 31 5 36 5 1122 12.66 d W
Bethylidae 59 24 57 175 254 28 80 27 82 145 104 34 0 5 0 1074 12.12 d W
Mymaridae 143 54 37 63 153 5 8 26 58 101 67 52 75 88 0 930 10.49 d W
Pteromalidae 31 11 23 161 286 12 22 23 54 70 52 24 5 19 1 794 8.96 d W
Eulophidae 34 36 12 83 167 3 17 23 28 80 70 22 9 35 0 619 6.98 d W
Ichneumonidae 30 14 2 161 160 1 12 41 33 72 24 13 2 27 0 592 6.68 d W
Chalcididae 39 17 8 126 156 11 38 21 29 22 31 1 0 0 6 505 5.70 d W
Figitidae 11 0 0 36 38 1 12 27 47 87 24 2 1 1 1 288 3.25 nd W
Ceraphronidae 4 0 1 8 3 2 11 8 44 50 28 15 20 17 0 211 2.38 nd W
Evaniidae 6 0 2 25 11 11 25 14 16 67 27 1 0 0 0 205 2.31 nd W
Eurytomidae 69 7 0 10 52 1 10 6 11 17 6 2 0 0 0 191 2.15 nd W
Diapriidae 12 2 3 8 9 1 7 5 20 29 37 2 3 6 0 144 1.62 nd W
Trichogrammatidae 5 1 5 2 2 4 4 7 8 21 41 6 9 11 0 126 1.42 nd W
Encyrtidae 8 2 2 5 17 5 10 5 10 15 17 4 3 3 0 106 1.20 nd W
Dryinidae 4 0 0 9 20 0 0 5 5 29 7 1 0 0 0 80 0.90 nd W
Eupelmidae 7 0 5 9 17 1 3 0 2 4 6 4 1 1 0 60 0.68 nd W
Chrysididae 0 3 1 19 9 0 3 4 0 6 6 0 0 0 0 51 0.58 nd W
Torymidae 5 1 0 7 20 0 2 2 3 5 1 2 0 3 0 51 0.58 nd W
Aphelinidae 1 5 2 2 2 1 0 0 0 0 1 0 1 0 1 16 0.18 nd W
Signiphoridae 1 0 0 2 0 1 0 0 0 1 2 0 3 0 0 10 0.11 nd Y
Perilampidae 0 0 0 4 5 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 9 0.10 nd Z
Agaonidae 0 0 1 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 4 0.05 nd Y
Aulacidae 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 3 0.03 nd Z
Tanaostigmatidae 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0.02 nd Z
Sclerogibbidae 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0.01 nd Z
Gasteruptiidae 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0.01 nd Z
Total 614 248 264 1282 1822 112 369 442 736 1314 777 269 263 336 17 8865PPGGBC
43
Discussão
Riqueza e diversidade totais
A riqueza de famílias apresentada neste estudo (30) foi bastante significativa, quando
comparada com estudos realizados em outros biomas brasileiros (tabela 7). Considerando as
52 famílias que compõem os grupos, Parasitica e Chrysidoidea, investigados nesta pesquisa
(Goulet & Huber, 1993; Fernandez & Sharkey, 2006), 57,7% foram obtidas no presente
estudo.
Levantamentos semelhantes realizados em vários ambientes são registrados para o
Brasil e compilados na tabela 7. A maioria destas pesquisas ocorreu na região Sudeste em
ambientes de Mata Atlântica e Cerrado, e utilizaram armadilha de Malaise e/ou outros
métodos de amostragem. Azevedo et al. (2002) ressalta que diferenças nos esforços de coleta
podem influenciar na riqueza de famílias capturadas. A falta de padronização das técnicas de
amostragem de himenópteros parasitoides dificulta a comparação entre as faunas dos
ambientes estudados, apesar de prover uma ideia razoável da proporção dos grupos mais
abundantes (Huber, 2009).
A riqueza de famílias capturadas neste estudo foi superior à maioria dos levantamentos
de himenópteros parasitoides comparados, os quais têm capturado entre 20 e 28 famílias. A
riqueza obtida por Azevedo & Santos (2000) em área de mata Atlântica foi semelhante ao
presente levantamento, embora este autor tenha incluído a Superfamília Vespoidea em sua
análise. Por outro lado, Azevedo et al. (2003) coletaram um número de famílias superior ao
encontrado na Caatinga estudada, o que pode ser justificado pela maior variedade de métodos
de coleta utilizados por estes autores.
A utilização da armadilha de Malaise demonstrou eficiência na captura destes insetos,
visto que a maioria das famílias apresentadas são comumente capturadas em levantamentos
faunísticos utilizando este e outros tipos de amostragem.
Por motivo de comparação entre os estudos semelhantes registrados no Brasil a tabela
8 (figura 4) apresenta as similaridades (índice de Jaccard) calculadas para os levantamentos de
famílias himenópteros parasitoides (serie Parasitica) citados na tabela 7, exceto àqueles em
que não constam as tabelas de riqueza de famílias (Abreu & Zampieron, 2009). De acordo
com esse cálculo, a fauna de Parasitica encontrada no presente estudo se assemelha,
principalmente, àquelas obtidas em áreas de Mata Atlântica por Azevedo et al. (2002), Perioto
PPGGBC
44
et al. (2005), Amaral et al. (2005), Azevedo et al. (2003) e Azevedo & Santos (2000) e em
Floresta amazônica, realizado por Feitosa et al.(2007).
A semelhança entre os táxons capturados nestas pesquisas reflete a grande distribuição
destes organismos pelos ambientes brasileiros, como citado por Huber (2009), apesar de suas
consideráveis variações, a fauna de Parasitica é particularmente diversa em zonas tropicais.
O presente estudo demonstrou o potencial da Caatinga em abrigar táxons raros, a
exemplo das famílias Aulacidae, Gasteruptiidae, Tanaostigmatidae, Perilampidae,
Leucospidae, Sclerogibbidae e Agaonidae, as quais são dificilmente amostradas em estudos
faunísticos de himenópteros parasitóides e, portanto, em coleções entomológicas (Azevedo &
Santos, 2000).
Em relação aos estudos relatados na tabela 7, famílias como Embolemidae,
Liopteridae, Mymarommatidae, Proctotrupidae, Scolebythidae, Eucharitidae, Ormyridae,
Ibaliidae e Pelecinidae não foram registradas na presente investigação.
A riqueza de famílias de himenópteros parasitoides obtidas na Caatinga estudada foi
bastante alta comparada a estudos faunísticos realizados em outros ambientes brasileiros,
concordando com Leal et al. (2003) e Santos et al. (2011) que contrapõem a ideia de que a
Caatinga apresenta fauna e flora homogêneos e pouco diversas.
Famílias abundantes e dominantes
As comunidades de parasitoides refletem a disponibilidade dos hospedeiros no
ambiente, por isso destacam-se neste estudo as famílias Braconidae, Bethylidae,
Platygastridae, Ichneumonidae e Mymaridae as quais foram dominantes nas três áreas
amostradas, e deste modo compõem uma parte significativa da fauna de vespas parasitoides
investigada.
De acordo com esse levantamento pode-se verificar que, em geral a Caatinga
amostrada está dominada por braconídeos, que são bastante especialistas e utilizam,
principalmente, hospedeiros holometábolos imaturos das ordens Lepidoptera, Coleoptera e
Diptera, além de hemimetábolos e/ou adultos (Campos & Sharkey, 2006); os Bethylidae são
parasitoides de larvas de insetos que vivem em situações crípticas (solo, serrapilheira, madeira
e sementes), quase sempre coleópteros ou lepidópteros (Evans, 1964); os platigastrídeos são
endoparasitoides cenobiontes ou idiobiontes, em geral especialistas, que atacam ovos de
várias ordens de insetos e aranhas (Masner & Hanson, 2006); Ichneumonidae são
principalmente endoparasitoides ou ectoparasitoides idiobiontes de holometábolos, em maior
PPGGBC
45
frequência Lepidoptera e Coleoptera que vivem em serapilheira (Palacio & Wahl, 2006), em
que são raros os casos de especificidade parasitoide-hospedeiro (Gauld, 1995); a família
Mymaridae é, por sua vez, composta por minúsculas vespas parasitoides idiobiontes de ovos
protegidos e são oportunistas quanto à seleção dos ovos hospedeiros, sem qualquer
especificidade (Huber, 2006).
As famílias Braconidae e Platygastridae são comuns aos diversos ambientes estudados
(Tabela 7). Muitas vezes são registrados como famílias mais abundantes, como nos estudos na
Floresta amazônica (Feitosa et al., 2007) coletados com armadilha de Malaise, e em Mata
Atlântica (Azevedo & Santos, 2000) utilizando rede de varredura de vegetação, Azevedo et
al. (2003), Perioto & Lara (2003) e Perioto et al. (2005) com utilização de Malaise, Moëricke
e varredura de vegetação. Braconídeos são largamente utilizados em programas de controle
biológico e manejo de pragas e a fauna deste grupo é considerada adequada para utilização em
avaliações de áreas degradadas. Igualmente, os Platygastridae, possuem vários representantes,
principalmente a subfamília Telenominae, utilizados com êxito em programas de controle
biológico, em razão de sua especificidade na escolha dos seus ovos hospedeiros (Masner &
Arias-Penna, 2006).
Os Bethylidae são bastante comuns em levantamentos faunísticos, entretanto os
estudos mais representativos localizam-se em áreas de Cerrado e Mata Atlântica, onde a
família é apontada como a segunda mais frequente por Machiori et al. (2003); terceira mais
abundante em pesquisas realizadas por Amaral et al. (2005) e Alencar et al. (2007) e a quarta
mais frequente obtida por Azevedo et al. (2003) em áreas de Mata Atlântica. Em pesquisa da
diversidade de Bethylidae no estado do Acre, Azevedo et al. (2002b) verificou que as áreas
mais abundantes registraram também as maiores diversidades de morfo-espécies, e concluiu
que a partir da análise desta família que é possível discriminar áreas com diferentes graus de
diversidade. Com isso, se nota que a Caatinga, possivelmente, possui um alto grau de
diversidade e os betilídeos constituem um grupo com potencial para essa avaliação dada sua
grande abundância nesse bioma.
PPGGBC
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PPGGBC
48
As famílias Ichneumonidae e Mymaridae são em sua maioria parasitoides generalistas.
Os icneumonídeos são predominantemente idiobiontes, com a paralização permanente do
hospedeiro durante o ataque para oviposição, e consequentemente gama de hospedeiros
utilizados é muito ampla. Isso os torna, assim como os Mymaridae, oportunistas em relação
aos hospedeiros disponíveis no ambiente (Palacio & Wahl, 2006) e, por isso, poucas espécies
destas famílias são alvos de programas de controle biológico, ao contrário de famílias como
Braconidae e Platygastridae.
Um dado importante a ressaltar nesta investigação foi presença da família
Sclerogibbidae em ambas as áreas amostradas, especialmente no fragmento BP, onde esta
exibiu uma abundância significativa (357 espécimes; 8,84% da área) revelando-se dominante
e constante. Esta família foi registrada em levantamentos realizados por Azevedo et al. (2003)
e Alencar et al. (2007) em áreas de Mata Atlântica no estado do Espírito Santo em números
de nove e um exemplares, respectivamente. Sclerogibbidae é considerada uma família
incomum em levantamentos faunísticos e raramente encontrada em coleções científicas
(Azevedo & Santos, 2000). Pouco se conhece sobre sua a biologia e distribuição espacial.
Segundo revisão fornecida por Olmi (2005), esta família é formada por vespas
ectoparasitoides obrigatórias de insetos da ordem Embioptera e apresentam certa predileção
por ambientes secos. A presença desta família no fragmento BP provavelmente está
relacionada à maior disponibilidade de seus hospedeiros, provavelmente nos afloramentos
rochosos existentes na proximidade do ponto amostral, que forneceriam micro-habitats (como
embaixo de pedras e fendas no solo) onde os embiópteros costumam passar a maior parte da
vida (Triplehorn & Johnson, 2011). Estes resultados sugerem a realização de outros estudos a
fim de investigar a fauna de Scleroggibidae e sua relação com seus hospedeiros na Caatinga
do fragmento BP.
Diversidade dos fragmentos
Dentre os fragmentos estudados, UC apresentou a maior diversidade (H’UC=2,54), com
maior riqueza e abundância de insetos e menor dominância (DUC=0,10). Nesta área foram
coletados aproximadamente 52% do total de insetos das três áreas amostradas.
AE obteve o menor índice de diversidade (H’AE=2,34), embora com maior riqueza de
famílias que em BP. Isso porque a diversidade de Shannon reflete também a distribuição da
abundância entre táxons observados (Magurran & Viana, 2011), que é medida pelo índice de
equitatividade de Pielou (J’). Quanto maior o valor de J’, menor é a desigualdade do número
PPGGBC
49
de indivíduos entre as famílias capturadas no fragmento (Ludwing & Reynolds, 1988). Desse
modo, a equitatividade das famílias, que foi menor em AE (J’AE=0,72) do que em BP (0,77),
influenciou na diversidade mensurada. A característica menos equitativa de AE pode ser
justificada pela presença de cultivos no entorno do fragmento, fato que tende a aumentar a
dominância de famílias na área em razão da constante oferta de hospedeiros fitófagos que,
embora menos diversos, são mais abundantes nos locais de plantio, favorecendo um grupo
restrito de parasitoides. Como afirmado por Altieri (2003), agroecossistemas são locais em
que a vegetação natural foi substituída por uma ou poucas espécies de cultivares; estes locais
atuam como fonte de hospedeiros para as larvas parasitoides, enquanto as áreas nativas
fornecem abrigo e nutrientes para os adultos destes insetos.
Em comparação com os fragmentos BP e AE, ressalta-se que estas áreas estão
submetidas a fortes impactos antrópicos como fragmentação e substituição de habitat. Nesse
estudo supõe-se que a substituição da mata nativa por pastagem e agroecossistemas nas
proximidades dos pontos amostrados foi refletida na riqueza e diversidade de famílias em BP
e AE. A fragmentação de habitat afeta negativamente mais as populações de parasitoides que
seus hospedeiros (Kruess & Tscharntke, 1994; Kruess, 2003), com implicações na
permanência e dispersão das espécies para novas manchas de habitat com disponibilidade de
recursos (Schowalter, 2006).
As famílias mais abundantes nos fragmentos na área da DIRFAV (BP e AE) foram
respectivamente Braconidae, Bethylidae e Platygastridae. Em contraponto, na área UC
Platygastridae foi a mais frequente, seguida de Braconidae e Bethylidae, respectivamente, ou
seja, neste fragmento há uma maior disponibilidade de ovos hospedeiros que atendem as
especificidades dos platigastrídeos, cuja diversidade é particularmente mais elevada em matas
não alteradas (Masner & Hanson, 2006).
PPGGBC
50
Considerações Finais
A Caatinga abriga uma alta riqueza de famílias de himenópteros parasitoides, a qual
foi similar ou superior a levantamentos realizados em áreas de Mata Atlântica e Cerrado.
Famílias raramente capturadas foram obtidas nesta pesquisa, o que revela o grande
potencial de biodiversidade deste bioma e a possibilidade de se encontrar diversas espécies
endêmicas.
A família Scleroggibidae, raramente capturada, ocorreu em todos os fragmentos
amostrados e foi especialmente constante e dominante no fragmento BP, sugerindo uma alta
densidade de seus hospedeiros (embiópteros) naquela região, o que pode ser constatado em
pesquisas futuras.
No geral, as famílias mais abundantes foram Braconidae, Platygastridae e
Bethylidae, respectivamente. Braconidae apresentou maior densidade nas áreas consideradas
com maior impacto antrópico (Borda do Pasto e Agroecossistemas), enquanto a família
Platygastridae foi superior no fragmento com menor grau de degradação.
Houve diferença na abundância e composição faunística entre os fragmentos
estudados. As áreas BP e AE apresentaram um maior grau de dominância e assim, menor
diversidade. Supõe-se que a substituição da mata nativa por pastagem e agroecossistemas nas
proximidades dos pontos amostrados foi refletida na menor riqueza e diversidade de famílias
em BP e AE. O fragmento UC, revelou uma maior riqueza, abundância, diversidade e
equitabilidade, e consequentemente, menor dominância das famílias capturadas,
características essas esperadas para um ambiente mais preservado.
Levantamentos entomológicos de uma área são importantes, especialmente quando
envolvem áreas agrícolas, onde estão presentes diversos insetos de interesse econômico, como
pragas e inimigos naturais. Portanto áreas nativas próximas a agroecossistemas constituem
reservatórios de diversidade e merecem maior atenção para sua conservação e preservação,
pois auxiliam na manutenção da estabilidade das populações de insetos potencialmente
pragas.
Esta pesquisa contribui para o conhecimento da fauna de invertebrados da Caatinga,
especialmente os himenópteros parasitoides, fornecendo subsídios para pesquisas relacionadas
ao desenvolvimento de programas de manejo de inimigos naturais, bem como manejo e
controle de pragas e conservação da biodiversidade em ecossistemas naturais e
agroecossistemas.
PPGGBC
51
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PPGGBC
56
CAPÍTULO II
DIVERSIDADE DE BRACONIDAE (HYMENOPTERA: ICHNEUMONOIDEA)
COLETADOS COM ARMADILHA DE MALAISE EM FRAGMENTOS DE
CAATINGA, BAHIA, BRASIL.
Resumo
Vespas parasitoides são organismos úteis no monitoramento da biodiversidade de
ecossistemas naturais. Esta pesquisa analisou a diversidade de subfamílias de Braconidae em
ambientes de Caatinga na região de Jequié, Bahia. As coletas foram realizadas com
armadilhas Malaise em três fragmentos de mata de Caatinga sujeitos a diferentes impactos
antropogênicos. Foram identificados 3.251 exemplares distribuídos em 20 subfamílias, das
quais Microgastrinae e Doryctinae foram as mais abundantes. Os Microgastrinae foram o
grupo dominante nas áreas estudadas. A composição da fauna entre os fragmentos foi
semelhante, porem as áreas apresentaram diferentes graus de dominância de subfamílias. A
área menos alterada apresentou maior diversidade faunística.
Palavras chave: fragmentos de habitat, semiárido, Parasitica.
Abstract
BRACONIDAE DIVERSITY (HYMENOPTERA: ICHNEUMONOIDEA) SAMPLED
WITH MALAISE TRAPS IN CAATINGA FRAGMENTS, BAHIA, BRASIL. Parasitic
wasps are useful organisms to biodiversity monitoring of natural ecosystems. This research
analyzed the subfamily diversity of Braconidae in Caatinga environments in the Jequié
County, Bahia state. The collections were performed with Malaise traps in three forest
fragments of Caatinga under different anthropogenic impacts. We identified 3,251 individuals
distributed in 20 subfamilies, which Microgastrinae and Doryctinae were the most abundant.
Microgastrinae was the dominant group in both studied areas. Faunistic composition among
the sampled fragments was similar, although it there was diferent subfamily dominance. The
lowest altered area had presented higher faunistic diversity.
Keywords: habitat fragments, semiarid, Parasitica.
PPGGBC
57
Introdução
A Caatinga é uma das grandes regiões naturais do Brasil e o único bioma totalmente
inserido em seu território, abrangendo a maior parte da extensão da região Nordeste (Silva et
al. 2011; Sampaio 2010). Recentes pesquisas tem ressaltado o importante papel deste domínio
como importante reservatório da biodiversidade brasileira, incluindo grande número
endemismos (Santos et al. 2011).
Apesar de sua relevância, a Caatinga tem sofrido alterações causadas por atividades
humanas, com a substituição de áreas naturais por cidades, pastagens ou cultivos agrícolas.
Dos cerca de 735.000km2 do território que abrange este bioma (Leal et al. 2005),
aproximadamente 20% encontra-se ameaçado por processos de desertificação (Silva et al.
2004). A degradação ambiental traz consigo o resultado mais desastroso para a diversidade
biológica, a extinção de espécies (Primack & Rodrigues 2001). Com isso, medidas
conservativas precisam ser subsidiadas pelo conhecimento da diversidade do ecossistema,
bem como das relações que ocorrem entre os organismos que coabitam o mesmo.
A avaliação da biodiversidade de insetos é uma importante ferramenta indicadora do
nível de conservação ambiental (Maleque et al. 2009). Os himenópteros parasitoides são
essenciais para o funcionamento equilibrado dos ecossistemas que participam, pois atuam
como reguladores naturais das populações de seus hospedeiros (Godfray 2004). Estes
organismos formam um grupo útil em monitoramentos de comunidades de artrópodes de
ambientes agrícolas e naturais (Fernandez &Sharkey 2006; Anderson et al. 2011), pois eles
compõem um grupo altamente diverso, respondem rapidamente a alterações ambientais,
possuem curto ciclo de vida e suas populações são altamente dependentes da disponibilidade
de seus hospedeiros fitófagos (Shaw, 2006).
A família Braconidae (Parasitica) constitui o segundo maior grupo dentre os
Hymenoptera, com aproximadamente 15.000 espécies descritas distribuídas em 34
subfamílias (Wharton et al. 1997). A grande maioria desses insetos é parasitoide primário de
estágios imaturos de Lepidoptera, Coleoptera e Diptera e cerca de 70% dos gêneros
conhecidos são especialistas e atacam hospedeiros de apenas uma família (Althoff 2003).
Estas vespas parasitoides são cosmopolitas e participam efetivamente na regulação de seus
hospedeiros fitófagos, auxiliando na manutenção do equilíbrio ecológico, contribuindo para a
diversidade de outros organismos (LaSalle & Gauld 1993). Nesta pesquisa, a biodiversidade
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58
de Braconidae é investigada em nível de subfamília em três remanescentes de Caatinga com
diferentes níveis de impacto antropogênico.
Material e Métodos
Amostragem
Os fragmentos amostrados apresentam clima semiárido com elevadas médias anuais de
temperatura (27 °C) (Nimer 1972) e com precipitações irregulares de até 800 mm ao ano,
concentradas em três a cincos meses (Lima et al. 2011), geralmente no verão (janeiro à
março). A arquitetura vegetal é característica de Caatinga arbustiva, apresentando desde
indivíduos de pequeno porte, que atingem em média 2-2,5m de altura, com vários ramos
(galhos) retorcidos e espinhosos à formas cactescentes. A Caatinga é caracterizada pelas
plantas adaptadas à deficiência hídrica (caducifólias, ervas anuais, suculentas, com espinhos e
acúleos), com predominância de arbustos, árvores baixas e um dossel descontínuo; algumas
destas plantas são endêmicas e outras ocorrem em ambientes secos, mas estão ausentes em
áreas úmidas adjacentes ao semiárido (Sampaio 2010).
Três fragmentos de Caatinga foram amostrados com a utilização de armadilhas de
Malaise (Townes 1972) na região de Jequié, Bahia. Dois dos pontos amostrados localizam-se
no Distrito de Irrigação da Fazenda Velha (DIRFAV) à cerca de 10 km da cidade de Jequié
(BA), onde projetos agropecuários e de agricultura familiar são desenvolvidos. Entre abril de
2005 e julho de 2006 uma armadilha amostrou um fragmento situado à cerca de 30 metros de
uma pastagem, local denominado Borda de Pasto (abreviado em BP) (S13º86’18,6” e
W40º15’79,5”) em que são avistados afloramentos rochosos próximos e a estrada que dá
acesso à Barragem de Pedras (CHESF- Companhia Hidroelétrica do São Francisco); uma
segunda armadilha coletou, de dezembro de 2005 a dezembro de 2006, no interior de um
fragmento de mata nativa próxima (cerca de 100 metros) à áreas de produção agrícola -
agroecossistemas (abreviado em AE) (S13°52’51,9” e W40°10’42,6). O terceiro fragmento
amostrado está situado em uma área periférica à sede da cidade de Jequié, onde uma terceira
armadilha foi exposta, entre agosto de 2006 a outubro de 2007, à cerca de 50 metros de uma
trilha no interior de remanescente de mata nativa, área esta pertencente à Universidade
Estadual do Sudoeste da Bahia, Campus de Jequié, aqui denominado UESB-Campus II (ou
PPGGBC
59
abreviado, UC) (S13º49'54,8"e W40º04'30,1"). Este último fragmento possui uma caatinga
arbustiva com poucos aspectos de alteração antrópica, indicando estar mais preservada em
relação as demais pela ausência de culturas agrícolas ou de pastagem associados.
A cada quinze dias as armadilhas eram visitadas para limpeza e retirada dos insetos
capturados, os quais eram armazenados em recipiente plástico, mantidos em álcool 70% e
levados ao Laboratório de Biologia de Insetos da UESB-Jequié, onde foram triados e
identificados em nível de família e, subsequentemente, em subfamília com base nas chaves
dicotômicas de Fernandez & Sharkey (2006) e Wharton et al. (1997), respectivamente.
Análise dos dados
Para caracterização das comunidades de Braconidae os seguintes índices foram
analisados: riqueza de famílias (S) (número de famílias capturadas) (Magurran and Viana,
2011); Abundância (N); a Frequência relativa (Fr) (proporção da família perante o total
coletado). Para o cálculo da diversidade foram utilizados os índices de Shannon-Weiner (H’),
dominância (D), diversidade/uniformidade de Simpson (1-D) e o índice de Equitatividade de
Pielou (Magurran e Viana, 2011). O índice de dominância (1/S x 100, em que S é a riqueza da
área) estimou um valor relativo para cada área a partir do qual as famílias com frequência
relativa (Fr) acima deste foram classificadas como dominantes (d) e aquelas com valores
abaixo deste índice são consideradas não dominantes (nd) (Silveira Neto et al., 1976). As
medidas de diversidade (riqueza, abundância, índice de Shannon, índice de Simpson e índice
de Pielou) e a curva de Rarefação, ou curva do Coletor, foram calculadas no programa PAST
versão 2.17 (Hammer et al. 2001). Para verificação da similaridade faunística entre as áreas
foi utilizado o índice de Jaccard (C) (Southwood, 1978) obtido utilizando o programa The
Biodiversity Pro software 2.0 (McAleece et al. 1997).
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60
Resultados e Discussão
Dentre os 3.254 braconídeos capturados, 3.251 foram identificados e classificados em
20 subfamílias (tabela 1), o que representa 58,82% das 34 subfamílias registradas para o Novo
Mundo (Wharton et al., 1997), uma riqueza alta se comparado a outros trabalhos realizados
com armadilha de Malaise em outros ecossistemas do Brasil.
Estudos da fauna de Braconidae em outros ambientes brasileiros são escassos e a
maioria se concentra nas regiões Sul e Sudeste. Uma riqueza semelhante à registrada no
presente estudo foi encontrada em levantamentos realizados com Malaise na Unidade de
conservação Marcelino Ramos (RS), na APA de Descalvado (SP) e em Floresta Amazônica,
Porto Velho (RO) com 23, 22 e 17 subfamílias, respectivamente (Restello & Penteado-Dias
2006; Cirelli & Penteado-Dias 2003; Gadelha et al. 2012). Scatolini & Penteado-Dias (2003)
coletaram 21 subfamílias com armadilha luminosa em áreas florestais do Paraná, encontrando
maior densidade de grupos com hábitos noturnos (como Hormiinae, Meteorinae, Rogadinae e
Euphorinae). Uma riqueza menor (dez subfamílias) foi coletada em áreas degradadas ou em
estágios de sucessão florestal em Goiás e São Paulo (Machiori & Penteado-Dias, 2002;
Barbieri Junior & Dias, 2012). A variação na riqueza e abundância dos táxons nos
levantamentos afins pode ser decorrente de diferenças nos esforços amostrais em cada estudo,
bem como pela diversidade arquitetural e espacial dos respectivos ambientes (Southwood et
al. 1978).
As subfamílias Microgastrinae, Opiinae, Rogadinae e Cheloninae foram comuns a
todos os estudos citados acima, reforçando a marcante dispersão destes grupos em diferentes
ambientes do Brasil. Os Microgastrinae destacam-se por serem frequentemente dominantes
em estudos faunísticos utilizando Malaise, embora tenham sido os Cheloninae mais
abundantes em áreas impactadas em Itumbiara (GO) (Machiori & Penteado-Dias, 2002),
provavelmente como consequência do grau de antropização incidida na área amostrada. Um
ponto evidenciado por Barbieri Jr. & Penteado-Dias (2012), ao comparar áreas impactadas,
foi a presença da subfamília Rogadinae unicamente na floresta em estágio avançado de
regeneração e ausência nas áreas degradadas. Dessa maneira, o padrão de ocorrência
(dominância e raridade) das subfamílias de Braconidae nos ecossistemas podem ser bons
indicadores de degradação ambiental.
Na análise das comunidades observa-se que nem todos os táxons que coexistem tem o
mesmo nível de participação, evidenciando alguns grupos, provavelmente os mais
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61
abundantes, que têm maior disponibilidade de recursos (Odum & Barrett, 2008) e/ou
conseguem utilizar os mesmos com maior eficiência, o que, desse modo, deve refletir na
dominância e diversidade de organismos densidade-dependentes, como os parasitoides (Jervis
2007).
Nesta pesquisa, os Microgastrinae (49,12%) representam a subfamília mais abundante
e dominante nas áreas coletadas (Tabela 1). Estes insetos, em geral, atacam larvas de primeiro
instar de lepidópteros (quadro 1) e parasitam internamente o hospedeiro permitindo sobrevida
(cenobiontes) até a emersão do parasitóide em seu estágio prepupal (Shaw & Huddleston
1991). O nível de dominância obtido por esta subfamília é reconhecido em outros
levantamentos realizados com Malaise em diferentes ecossistemas nacionais (Cirelli &
Penteado-Dias 2003; Restello & Penteado-Dias 2006; Gedalha et al. 2012; Barbieri Junior &
Dias, 2012), o que reforça o entendimento desta subfamília como a mais diversa e dentre os
Braconidae nos ecossistemas tropicais, destacando seu valor na regulação das populações de
lepidópteros, muitos dos quais são pragas em cultivos agrícolas (Whitfield et al. 2002).
A subfamília Doryctinae foi, em média, a segunda mais abundante, com uma alta
frequência relativa (9,66% do total) nas áreas coletadas e status dominante em todas elas, o
que presume a disponibilidade de larvas, principalmente, de coleópteros e de lepidópteros
minadores de folhas (Marsh 2002). Vespas desta subfamília são predominantemente
ectoparasitóides idiobiontes e formam um dos grupos mais diversos de braconídeos (Wharton
et al. 1997). Esta subfamília cosmopolita é comum em levantamentos faunísticos com
Malaise, porém não foi capturada em áreas degradadas e em sucessão florestal na região do
Médio Vale do Paraíba (Barbieri Jr. & Penteado-Dias 2012) ao longo de um ano de coleta,
sugerindo uma possível relação da ausência deste grupo com o impacto ambiental.
Os Orgilinae foram relativamente abundantes (9,60% do total), apresentando status
dominante em BP e AE (DIRFAV). Todas as espécies conhecidas deste grupo são
endoparasitoides cenobiontes solitários de larvas de microlepidópteros parcialmente
endofíticos, principalmente minadores ou formadores de túneis, das famílias Coleophoridae,
Gelechiidae, Tortricidae, Pyralidae e Oecophoridae (Shaw & Huddleston 1991; Wharton et al.
1997).
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Tabela 1. Subfamílias de Braconidae capturadas com armadilha de Malaise em áreas de Caatinga em Jequié,
Bahia. BP= Borda de pasto, AE= Agroecossistemas, UC= UESB-Campus II, Fr= Frequência relativa.
D=Dominância; d=dominante; nd=não dominante; Fr frequência relativa.
As subfamílias menos frequentes foram Aphidiinae (0,12%), Helconinae (0,12%),
Ichneutinae (0,09%), Meteorinae (0,09%), Miracinae (0,09%), Mendesellinae (0,03%) e
Sigalphinae (0,03%), podendo ser consideradas raras neste estudo. A subfamília Sigalphinae,
foi registrada em coletas feitas por Gadelha et al. (2012) no Estado de Rondônia não tendo
registros em levantamentos da fauna outras localidades brasileiras até a atual pesquisa.
Subfamílias BP Fr(% ) D AE Fr(% ) D UC Fr(% ) D TotalFr total
(% )
Microgastrinae 504 47.10 d 566 53.45 d 527 46.97 d 1597 49.12
Doryctinae 106 9.91 d 93 8.78 d 115 10.25 d 314 9.66
Orgilinae 171 15.98 d 103 9.73 d 38 3.39 nd 312 9.60
Opiinae 45 4.21 nd 46 4.34 nd 82 7.31 d 173 5.32
Braconinae 63 5.89 d 20 1.89 nd 79 7.04 d 162 4.98
Rogadinae 39 3.64 nd 53 5.00 nd 67 5.97 nd 159 4.89
Cardiochilinae 19 1.78 nd 71 6.70 d 28 2.50 nd 118 3.63
Hormiinae 52 4.86 nd 22 2.08 nd 25 2.23 nd 99 3.05
Cheloninae 29 2.71 nd 20 1.89 nd 30 2.67 nd 79 2.43
Gnamptodontinae 21 1.96 nd 6 0.57 nd 51 4.55 nd 78 2.40
Euphorinae 4 0.37 nd 7 0.66 nd 46 4.10 nd 57 1.75
Macrocentrinae 7 0.65 nd 30 2.83 nd 19 1.69 nd 56 1.72
Agathidinae 3 0.28 nd 15 1.42 nd 10 0.89 nd 28 0.86
Aphidiinae 0 0.00 nd 4 0.38 nd 0 0.00 nd 4 0.12
Helconinae 2 0.19 nd 2 0.19 nd 0 0.00 nd 4 0.12
Ichneutinae 3 0.28 nd 0 0.00 nd 0 0.00 nd 3 0.09
Meteorinae 1 0.09 nd 1 0.09 nd 1 0.09 nd 3 0.09
Miracinae 0 0.00 nd 0 0.00 nd 3 0.27 nd 3 0.09
Mendesellinae 1 0.09 nd 0 0.00 nd 0 0.00 nd 1 0.03
Sigalphinae 0 0.00 nd 0 0.00 nd 1 0.09 nd 1 0.03
1070 1059 1122 3251
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Quadro 1. Aspectos biológicos das subfamílias de Braconidae capturados na Caatinga. Informações baseadas na
literatura de Shaw & Huddleston (1991), Wharton et al. (1997) e Fernandez & Sharkey (2006). (1): Estratégia de
oviposição; (2): Situação do desenvolvimento; (3): Tipo de desenvolvimento; C=Cenobionte; I=Idiobionte;
Endo=Endoparasitoide; Ecto=Ectoparasitoide; S= Solitário; G= Gregário.
FamíliasEstr.
(1)
Sit.
(2)
Tipo
(3)Hospedeiros
Agathidinae C Endo S/G Larvas de Lepidoptera
Aphidiinae C Endo SNinfas ou adultos de Aphididae (Hemiptera:
Stenorrhyncha)
Braconinae I Ecto S/GLarvas de Coleoptera, Lepidoptera, Diptera,
Hymenoptera
Cardiochilinae C Endo SLarvas de Lepidoptera, principalmente Pyralidae e
Noctuidae
Cheloninae C Endo SOvos de Lepidoptera, especialmente Tortricoidea e
Pyraloidea
Doryctinae I Ecto S/GLarvas de Lepidoptera e Coleoptera brocadores de
troncos e sementes
Euphorinae C Endo S/GNinfas ou Adultos de Coleoptera, Hymenoptera,
Heteroptera, Psocoptera, Neuroptera
Gnamptodontinae C Endo S Lepidoptera (Nepticulidae)
Helconinae C Endo SLarvas de coleópteros brocadores (Cerambycidae,
Curculionidae e Nitidulidae)
Hormiinae I/C Ecto S/G
Hospedeiros ocultos como minadores e enroladores
de folhas (Coleoptera, Lepidoptera, Hymenoptera e
Diptera)
Ichneutinae C Endo SSínfitos das familias Argidae e Tenthredinidae, e
lepidopteros minadores de folhas e hymenopteros.
Macrocentrinae C Endo S/G Larvas de Lepidoptera
Mendesellinae C Endo ? Larvas de Lepidoptera
Meteorinae C Endo S/G Larvas de Lepidoptera ou Coleoptera
Microgastrinae C Endo S/G Ovos ou Larvas de Lepidoptera
Miracinae C Endo S Larvas de Lepidoptera
Opiinae C Endo S Ovos ou larvas de Diptera (Cyclorrhapha)
Orgilinae C Endo SLarvas de Lepidoptera (Coleophoridae, Gelechiidae,
Tortricidae, Pyralidae e Oecophoridae)
Rogadinae C Endo S/GLarvas de Lepidoptera (Noctuoidea, Geometroidea e
Sphingoidea)
Sigalphinae C Endo S Larvas de Lepidoptera (Noctuidae e Geometridae)
PPGGBC
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A similaridade entre as áreas amostradas foi alta, 14 subfamílias (70%)
(Microgastrinae, Doryctinae, Orgilinae, Opiinae, Braconinae, Rogadinae, Cardiochilinae,
Hormiinae, Cheloninae, Gnamptodontinae, Euphorinae, Macrocentrinae, Agathidinae,
Meteorinae) foram capturadas em todos os fragmentos de Caatingas estudados.
O índice de similaridade das áreas, apresentado na tabela 2 (figura 1), indica que a
composição da fauna de Braconidae do fragmento UC foi mais dissimilar dentre os
fragmentos pesquisados. Este resultado pode ser explicado pela maior proximidade geográfica
dos pontos amostrados na DIRFAV, bem como pelo menor nível de alteração ambiental do
fragmento UC. Esses dados concordam com os obtidos por Cirelli & Penteado-Dias (2003),
em cinco áreas da APA de Descalvado (SP), que demonstraram uma maior similaridade
faunística entre as áreas mais próximas.
Tabela 2. Índice de similaridade de Jaccard calculado entre as três áreas de Caatinga amostradas na região de
Jequié, Bahia. BP= Borda de pasto, AE= Agroecossistemas, UC= UESB-Campus II.
BP AE UC
BP * 83.33 73.68
AE * * 77.78
UC * * *
Figura 1. Dendrograma de similaridade (Jaccard) das três áreas amostradas na cidade de Jequié, Bahia. BP=
Borda de pasto, AE= Agroecossistemas, UC= UESB-Campus II.
Os índices de diversidade (tabela 3) reforçam a maior distinção da área UC dos demais
ambientes amostrados. Embora em BP tenha sido encontrada a maior riqueza de subfamílias,
a área UC apresentou os maiores valores de diversidade e equitabilidade e menor dominância,
PPGGBC
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sugerindo um maior equilíbrio das populações de parasitoides deste fragmento, que aqui foi
considerado menos impactado. Vale ressaltar que um raro exemplar, pertencente à subfamília
Sigalphinae, foi capturado nesta área. Fraser (2007) observou que a diversidade de espécies
arbóreas e arbustivas tem relação sobre a diversidade e abundância de parasitoides.
Em comparação entre áreas degradadas, em reflorestamento e florestas secundárias,
Barbieri Jr. & Penteado-Dias (2012) concluíram que a maior diversidade foi constatada no
fragmento de florestas secundárias e que o plantio de árvores nativas pode alterar,
expressivamente, a diversidade local, portanto, as subfamílias de Braconidae foram eficientes
bioindicadores de degradação ambiental. Ambientes preservados tendem a apresentar maior
homogeneidade da fauna, com maior riqueza de espécies e geralmente, sem a presença de
espécies dominantes (Silveira-Neto 1976; Odum & Barret 2008). A maior riqueza de
subfamílias no ponto próximo ao pasto pode estar associada à tendência de maior atividade
dos braconídeos em locais onde a vegetação é mais aberta (Juillet 1960).
Tabela 3. Índices de diversidade das subfamílias de Braconidae coletadas em três áreas de Caatinga. BP= Borda
de pasto, AE= Agroecossistemas, UC= UESB-Campus II.
Índice Fragmentos amostrados
BP AE UC
Riqueza (S) 17 16 16
Abundância (N) 1.070 1.059 1.122
Dominância (D) 0,27 0,31 0,25
Simpson (1-D) 0,73 0,69 0,75
Shannon (H) 1,80 1,74 1,93
Equitabilidade (J) 0,64 0,63 0,70
Dominância (1/S) 5,88 6,25 6,25
As curvas de rarefação (figura 2) indicam uma tendência ao achatamento, ou seja, no
presente inventário foi possível capturar uma riqueza de subfamílias próxima do potencial de
diversidade do grupo para as áreas. Entretanto, sugere-se que novos esforços de coleta devam
ser despendidos para fornecer uma dimensão mais real da fauna de vespas parasitoides em
áreas de Caatinga.
PPGGBC
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Figura 2. Curvas de rarefação calculadas para os fragmentos BP (Borda de pasto), AE (Agroecossistemas) e UC
(UESB-Campus II).
A proporção entre os idiobiontes e cenobiontes coletados nas (tabela 4) foi
diferenciada entre os fragmentos. Na área circundada por cultivos agrícolas (AE) foi
observada uma maior proporção dos cenobiontes que nos demais fragmentos, este aspecto
pode ser explicado em vista da menor diversidade e equitabilidade e, consequentemente,
maior grau de dominância, encontradas neste ecossistema alterado, cuja vegetação natural do
entorno foi substituída por cultivos agrícolas, repercutindo na qualidade e quantidade de
hospedeiros ofertados, além de envolver o emprego de agrotóxicos, que podem se dispersar
por meio do vento e ameaçar a biodiversidade nativa (Altieri 2003).
A maior parte dos Braconidae capturados nesta pesquisa apresenta estratégia
reprodutiva endoparasitoide cenobionte (Tabela 4), comportamento em que o hospedeiro,
após a oviposição, retoma a suas atividades normais e continua seu desenvolvimento,
enquanto, internamente, o parasita absorve seus nutrientes vitais até que esteja pronto para
emergir (Askew & Shaw 1986). A precisão da sincronia entre os desenvolvimentos da larva
parasitoide e da larva hospedeira, bem como a estratégia utilizada pelo parasitoide para
confundir o sistema imunológico do hospedeiro os torna, em geral, especialistas com relação
ao hospedeiro, ou grupo de hospedeiros utilizados (Godfray 1994). Diferentemente, os
ectoparasitoides, em geral idiobiontes, não necessitam driblar a imunidade do hospedeiro e
podem ovipositar numa grande variedade de organismos, portanto, são considerados
generalistas (Godfray 1994).
A proporção de parasitoides generalistas e especialistas variou em maior grau no
fragmento próximo de agroecossistemas. Os cenobiontes foram relativamente mais
abundantes (cerca de 7%) no fragmento AE em relação aos demais, acompanhada
PPGGBC
67
simultaneamente de aumento proporcional dos Microgastrinae (cenobiontes) na mesma área,
o que pressupõe a maior disponibilidade dos recursos e hospedeiros explorados por esses
parasitoides. Vale ressaltar o papel da biodiversidade natural em subsidiar o desempenho de
agroecossistemas através de serviços ecológicos, como ciclagem de nutrientes, polinização e
controle biológico de pragas (Altieri 2003).
Tabela 4. Parcelas ocupadas pelos cenobiontes e idiobiontes nos ecossistemas de Caatinga estudados.
N=numero de indivíduos; %=frequência relativa.
Áreas Total Idiobiontes Cenobiontes
N % N %
Borda de Pasto 1070 221 20.65 849 79.35
Agroecossistemas 1059 135 12.75 924 87.25
UESB-Campus II 1122 219 19.52 903 80.48
Nas Caatingas investigadas a diversidade de subfamílias de Braconidae é similar à
encontrada em outros ambientes brasileiros, com capacidade de sustentar grupos raros como
Sigalphinae. A fauna de braconídeos entre as áreas amostradas variou pouco, com 14
subfamílias (70%) em comum. A subfamília Microgastrinae mostrou absoluta dominância em
todas as áreas amostradas, o que evidencia sua capacidade de adaptação à ambientes
semiáridos, ratificando o observado para outros ecossistemas tropicais. A presença de
agroecossistemas nas proximidades do fragmento esteve associado à um maior grau de
dominância local, com uma maior proporção de cenobiontes, em especial, os Microgastrinae.
Com esta investigação amplia-se o conhecimento da entomofauna no domínio morfoclimático
da Caatinga, evidenciando a rica biodiversidade deste bioma e se constitui em subsídio
valioso para promoção de programas de monitoramento e conservação do semiárido
nordestino.
PPGGBC
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and morphology. Systematic Entomology 27: 337-359.
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71
CONCLUSÕES GERAIS
A fauna de himenópteros parasitoides nas áreas de Caatinga estudadas apresentou uma
alta riqueza e diversidade de famílias, similar a levantamentos realizados em outros ambientes
brasileiros, como Mata Atlântica, Cerrado e Floresta Amazônica. Grupos de vespas
parasitoides raramente coletados em estudos faunísticos foram registrados na atual pesquisa.
Houve variação na frequência relativa, diversidade e equitabilidade da fauna de
himenópteros parasitoides entre os ambientes amostrados, tanto em nível de famílias quanto
nas subfamílias de Braconidae, sugerindo um maior equilíbrio ecológico da comunidade do
fragmento com poucos aspectos de alterações antropogênicas. Desse modo, a condição de
degradação dos ambientes parece ter influenciado a composição da comunidade de
himenópteros parasitoides, corroborando em outros estudos faunísticos envolvendo o grupo.
A subfamília Microgastrinae foi dominante nos três fragmentos pesquisados,
indicando a grande capacidade de adaptação desse grupo ao clima semiárido, bem como a
grande disponibilidade de hospedeiros lepidópteros, o que confirma a alta diversidade citada
para este grupo em outros ecossistemas brasileiros.
O conhecimento da diversidade e distribuição da fauna de himenópteros parasitoides é
ampliado com a presente pesquisa, podendo subsidiar programas de monitoramento e
conservação da Caatinga, bem como futuras ações de manejo da fauna para utilização em
programas de controle biológico de pragas.
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72
APÊNDICE I
IMAGENS DAS FAMÍLIAS DE VESPAS PARASITOIDES (HYMENOPTERA)
CAPTURADAS EM AMBIENTES DE CAATINGA, NO MUNICÍPIO DE JEQUIÉ,
BAHIA.
Superfamília EVANIOIDEA
Família Aulacidae Família Evaniidae Família Gasteruptiidae
Superfamília CHRYSIDOIDEA
Família Bethylidae Família Chrysididae
Família Sclerogibbidae Família Dryinidae
PPGGBC
73
Superfamília CERAPHRONOIDEA
Família Ceraphronidae Família Megaspilidae
Superfamília ICHNEUMONOIDEA
Família Ichneumonidae Família Braconidae
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74
Superfamília PLATYGASTROIDEA
Família Platygastridae
Superfamília CHALCIDOIDEA
Família Perilampidae Família Trichogrammatidae Família Leucospidae
Família Tanaostigmatidae Família Aphelnidae Família Chalcididae
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75
Superfamília CHALCIDOIDEA (continuação)
Família Agaonidae Família Eulophidae Família Eupelmidae
Família Mymaridae Família Signiphoridae Família Encyrtidae
Família Torymidae Família Eurytomidae Família Pteromalidae
APÊNDICE II
PPGGBC
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IMAGENS DAS SUBFAMÍLIAS DE BRACONIDAE (AS MAIS FREQUENTES E AS
MENOS FREQUENTES) COLETADAS EM AMBIENTES DE CAATINGA, NO
MUNICÍPIO DE JEQUIÉ, BAHIA.
Subfamílias mais frequentes
Subfamília Microgastrinae Subfamília Doryctinae Subfamília Orgilinae
Subfamílias menos frequentes
Subfamília Aphidiinae Subfamília Helconinae Subfamília Ichneutinae
Subfamília Miracinae Subfamília Mendesellinae Subfamília Sigalphinae
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