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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
Caracterização da paisagem de Sapajus flavius (Primates,
Cebidae) e Alouatta belzebul (Primates, Atelidae) na Mata
Atlântica nordestina
ALUNA: ANNE KARENINE BEZERRA DA PENHA DANTAS
Natal - RN
Julho / 2016
ANNE KARENINE BEZERRA DA PENHA DANTAS
Caracterização da paisagem de Sapajus flavius (Primates,
Cebidae) e Alouatta belzebul (Primates, Atelidae) na Mata
Atlântica nordestina
Dissertação apresentada ao
programa de Pós-graduação
em Ecologia da Universidade
Federal do Rio Grande do Norte,
como parte das exigências para
a obtenção do título de Mestre
em Ecologia.
Orientadora:
Profª. Dra. Míriam Plaza Pinto
Co-orientadora:
Profª. Dra. Adriana Monteiro de Almeida
Natal - RN
Julho / 2016
Dissertação apresentada ao Programa
de Pós-Graduação em Ecologia da
Universidade Federal do Rio Grande
do Norte, como parte das exigências
para a obtenção do título de Mestre em
Ecologia.
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial do Centro de Biociências – CB
Dantas, Anne Karenine Bezerra da Penha.
Caracterização da paisagem de Sapajus flavius (Primates, Cebidae) e Alouatta belzebul (Primates, Atelidae)
na Mata Atlântica nordestina. / Anne Karenine Bezerra da Penha Dantas. - Natal, 2016.
71 f.: il.
Orientadora: Profa. Dra. Míriam Plaza Pinto.
Coorientadora: Profa. Dra. Adriana Monteiro de Almeida.
Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de
Pós-Graduação em Ecologia.
1. Alouatta belzebul - Ecologia - Dissertação. 2. Sapajus flavius - Dissertação. 3. Conservação - Dissertação.
4. Ecologia da Paisagem - Dissertação. I. Pinto, Míriam Plaza. II. Almeida, Adriana Monteiro de. III.
Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 574
ANNE KARENINE BEZERRA DA PENHA DANTAS
CARACTERIZAÇÃO DA PAISAGEM DE SAPAJUS FLAVIUS (PRIMATES,
CEBIDAE) E ALOUATTA BELZEBUL (PRIMATES, ATELIDAE) NA MATA
ATLÂNTICA NORDESTINA.
PARECER: _____________________________, DADO EM: ______/______/_______
BANCA EXAMINADORA
______________________________________________________________
Profª. Dra. Míriam Plaza Pinto (Orientadora)
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
______________________________________________________________
Dra. Marília Bruzzi Lion (Membro interno)
______________________________________________________________
Dr. Marcos de Souza Fialho (Membro externo)
CPB – Centro Nacional de Pesquisa e Conservação de Primatas Brasileiro - ICMBIO
______________________________________________________________
Mᵃ. Marina Antongiovanni da Fonseca (Membro suplente)
2016
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Ecologia da Universidade
Federal do Rio Grande do Norte, como parte
das exigências para a obtenção do título de
Mestre em Ecologia.
AGRADECIMENTOS
Agradeço em primeiro lugar a minha orientadora Míriam, pela idealização do
projeto, ensinamentos e assistência. Sempre com várias formas diferentes de como
analisar os dados estatisticamente, você me introduziu nessa nova área de conhecimento
que é a ecologia da conservação, a qual eu almejava participar desde o início da
graduação na ecologia.
A todos que nos receberam no CPB – Centro Nacional de Pesquisa e
Conservação de Primatas Brasileiro – ICMBIO. Praticamente todos os dados de
ocorrência que utilizamos foram os disponibilizados pelo CPB e poder ajudar de alguma
forma na conservação do Alouatta belzebul e Sapajus flavius é muito gratificante.
Aos professores Adriana Almeida, como coorientadora me ajudou muito a
elaborar os capítulos, e Alexandre Fadigas pelas contribuições nas qualificações.
Ao Marcos de Souza Fialho, Marília Bruzzi Lion pela presença na banca.
Ao Fábio Ucella e José Saraiva por terem me ajudado com o Arc Gis.
Aos colegas da Ecologia, da pós-graduação e do laboratório, Fabíola (por ter me
ajudado com o Fragstats), Marília, Adriana, Mariane, Fernando. Ao grupo da ecologia
de campo “hojarasca”, e a tantos outros colegas que participaram do meu
desenvolvimento na pós-graduação. Ao Caio que ofereceu os fotos dos primatas.
As minhas amigas companheiras, Jéssica, Tházia, Júnia e Natália. Em especial a
Regina por ter me acompanhado na pós-graduação e a Paola por me ajudar na correção
da dissertação.
Agradeço à CAPES/Ministério da Educação e ao Programa de Pós-Graduação
em Ecologia da UFRN por ter me concedido a bolsa de mestrado.
Agradeço a minha família, meu pai Nilvan, minha mãe Magaly, meu padrasto
Antônio, que me apoiaram em vários momentos. Agradeço em especial a minha irmã
Julieta e ao meu esposo Glaumo por sempre está ao meu lado nos momentos difíceis.
– Parasyte Kyseiju – Hitoshi Iwaaki
“Alguém sobre a terra pensou: Se a quantidade
de humanos habitantes do planeta diminuísse pela
metade, quantas florestas deixariam de ser queimadas?
Alguém sobre a terra pensou: Se a quantidade
de habitantes do planeta diminuísse para um
centésimo, a poluição despejada sobre ela também
diminuiria para um centésimo?
Então, esse alguém pensou: Precisamos
defender o futuro dessas criaturas...”
APRESENTAÇÃO GERAL----------------------------------------------------------------------1
CAPÍTULO 1: Estrutura da paisagem no entorno de fragmentos com ocorrência de
Sapajus flavius e Alouatta belzebul na Mata Atlântica----------------------------------------4
RESUMO -----------------------------------------------------------------------------------5
ABSTRACT --------------------------------------------------------------------------------6
INTRODUÇÃO ---------------------------------------------------------------------------7
MATERIAIS E MÉTODOS -----------------------------------------------------------12
Área de estudo ------------------------------------------------------------------------12
Compilação dos dados de ocorrência ---------------------------------------------15
Dados da cobertura ------------------------------------------------------------------15
Validação das imagens --------------------------------------------------------------16
Análise da paisagem -----------------------------------------------------------------17
Análise estatística ---------------------------------------------------------------------18
RESULTADOS --------------------------------------------------------------------------18
DISCUSSÃO -----------------------------------------------------------------------------23
REFERÊNCIAS--------------------------------------------------------------------------26
ANEXOS ---------------------------------------------------------------------------------34
CAPÍTULO 2: Forma e perímetro dos fragmentos influenciam a ocorrência de
primatas ameaçados no extremo norte da Mata Atlântica-----------------------------------41
RESUMO ---------------------------------------------------------------------------------42
ABSTRACT ------------------------------------------------------------------------------43
INTRODUÇÃO--------------------------------------------------------------------------44
MATERIAIS E MÉTODOS------------------------------------------------------------46
Área de estudo ------------------------------------------------------------------------46
Dados de cobertura ------------------------------------------------------------------47
Obtenção dos dados socioeconômicos --------------------------------------------47
Pareamento dos fragmentos com e sem ocorrência de primatas -----------47
Análise da paisagem -----------------------------------------------------------------48
Análise estatística ---------------------------------------------------------------------49
RESULTADOS---------------------------------------------------------------------------49
DISCUSSÃO-----------------------------------------------------------------------------54
REFERÊNCIAS--------------------------------------------------------------------------57
ANEXOS ---------------------------------------------------------------------------------63
1
APRESENTAÇÃO GERAL
A Mata Atlântica é um bioma ameaçado, restam apenas 8,5 % de remanescentes
florestais acima de 100 hectares do que existia originalmente e somando todos os
remanescentes acima de 3 hectares temos apenas 12,5% (SOS Mata Atlântica, 2016). É
um dos hotspots de biodiversidade (Myers et al., 2000), pois é uma área que já perdeu
três quartos de sua vegetação original e possui um alto nível de endemismo (Brooks et
al., 2002), sendo considerado o segundo hotspot mais ameaçado do mundo (Mittermeier
et al., 1999). A fragmentação tem como efeito resultante a diminuição da riqueza de
espécies, diminuição da abundância de espécies, diminuição da densidade de espécies e
mudanças na distribuição de populações, além da diminuição da diversidade genética
(Fahrig, 2003; Garber et al., 2009). A fragmentação afeta diretamente os primatas. Duas
espécies de primatas ameaçados que ocorrem na Mata Atlântica do nordeste são:
Alouatta belzebul e Sapajus flavius. A espécie A. belzebul é considerada vulnerável pela
Lista Vermelha da União Internacional para a Conservação da Natureza e dos Recursos
Naturais (IUCN, 2016) e Vulnerável segundo o Ministério do Meio Ambiente (MMA,
2014). O S. flavius é considerado criticamente ameaçada pela IUCN e em perigo pelo
MMA (MMA, 2014).
Esta dissertação é composta por dois capítulos. No primeiro capítulo avaliamos a
estrutura da paisagem nos locais em que ocorrem as duas espécies de primatas na Mata
Atlântica nordestina: o A. belzebul e S. flavius. O CPB (Centro Nacional de Pesquisa e
Conservação de Primatas Brasileiros – ICMBio) disponibilizou os dados de ocorrência
dos primatas e usamos bases de indexação de artigos e periódicos específicos para
compilar todos os artigos em que essas espécies foram estudadas em campo. Usamos os
dados de cobertura florestal do mundo gerados por Hansen et al. (2013). Nossas
análises sugerem que não existe diferença entre os fragmentos que essas espécies
ocorrem com relação às métricas de paisagem avaliadas.
Essa particularidade fez com que surgisse o interesse em investigar o efeito das
características da paisagem sobre a ocorrência de A. belzebul e S. flavius. O que resultou
no desenvolvimento do segundo capítulo, no qual comparamos os aspectos da paisagem
relativos aos fragmentos em que essas espécies ocorrem com fragmentos em que não
ocorrem. O estudo foi realizado em fragmentos com e sem ocorrência das espécies S.
flavius e A. belzebul que estão inseridos na Mata Atlântica Nordestina ao norte do rio
2
São Francisco. Forma, perímetro e distância de cidades foram as principais
características que melhor explicaram a ausência de primatas nos fragmentos. Estes
apresentam dados socioeconômicos e tamanhos semelhantes as os fragmentos com
ocorrência de primatas. Esse resultado indica que possivelmente os primatas tenham
preferência por fragmentos com menor borda, provavelmente devido à influência
humana que uma maior quantidade de borda causa.
Estratégias de conservação tem que ser propostas para frear o avanço dos efeitos
da ocupação humana na Mata Atlântica. Medidas imediatas de restabelecimentos da
conectividade como corredores entre fragmentos e “stepping stones” precisam ser
considerados pelos governos para podermos manter as espécies ameaçadas de extinção
ainda vivas na Mata Atlântica nordestina. Trabalhos de conscientização com populações
humanas perto de onde essas espécies de primatas ameaçados ocorrem também podiam
ser outras medidas a serem tomadas para a conservação dessas espécies.
REFERENCIAS
Brooks, T. M., A. R. Mittermeier, C. G. Mittermeier, G. A. B. Fonseca, A. B. Rylands,
W. R. Konstant, P. Flick, J. Pilgrim, S. Oldfield, G. Magin, e C. Hinton-Taylor. 2002.
Habitat loss and extinction in the hotspots pf biodiversity. Conservation Biology 16:909
- 923.
Fahrig, L. 2003. Effects of habitat fragmentation on biodiversity. Annual Review of
Ecology Evolution and Systematics 34:487-515.
Fundação SOS Mata Atlântica. 2016. <https://www.sosma.org.br/17811/divulgados-
novos-dados-sobre-o-desmatamento-da-mata-atlantica/ >Acessado em 1 Julho de 2016.
Garber, P. A., A. Estrada, J. César, J. C. Bicca-Marques, E. W. Heymann, e K. B. Strier.
2009. South American Primates Comparative Perspectives in the Study of Behavior,
Ecology, and Conservation. Springer, Chicago.
Hansen, M. C., P. V. Potapov, R. Moore, M. Hancher, S. A. Turubanova, A. Tyukavina,
D. Thau, S. V. Stehman, S. J. Goetz, T. R. Loveland, A. Kommareddy, A. Egorov, L.
Chini, C. O. Justice, e J. R. Townshend. 2013. High-resolution global maps of 21st-
century forest cover change. Science 342:850-853.
3
IUCN 2016. The IUCN Red List of Threatened Species. Version 2016-1.
<http://www.iucnredlist.org>. Acessado em 1 Julho de 2016.
Mittermeier, A. R., N. Myers, P. Robles-Gil, e C. G. Mittermeier. 1999. Hotspots: Earth
biologically richest and most endangered terrestrial ecoregions. CEMEX, México.
Ministério do Meio Ambiente. 2014. <http://www.mma.gov.br/biodiversidade/especies-
ameacadas-de-extincao/atualizacao-das-listas-de-especies-ameacadas>. Acessado em 7
Outubro de 2016.
Myers, N., R. A. Mittermeier, C. G. Mittermeier, G. A. B. da Fonseca, e J. Kent. 2000.
Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 403:853-858
4
Capítulo I
Estrutura da paisagem no entorno de fragmentos com ocorrência
de Sapajus flavius e Alouatta belzebul na Mata Atlântica
5
RESUMO
Os efeitos do processo de fragmentação e a perda de habitat geralmente têm
como resultado a diminuição da riqueza de espécies, da abundância de espécies, da
densidade de populações e mudanças na distribuição da população, além da diminuição
da diversidade genética. Sendo os primatas arborícolas espécies sensíveis à
fragmentação do habitat, a mudança na qualidade do habitat pode afetar desde a
disposição dos grupos de primatas ao longo do fragmento, até mudanças
comportamentais. Nesse estudo nós avaliamos a estrutura da paisagem nos locais em
que ocorrem ao menos uma das duas espécies de primatas ameaçados na Mata Atlântica
ao norte do rio São Francisco: Alouatta belzebul e Sapajus flavius. Nossas análises
sugerem que não existe diferença entre os fragmentos que essas espécies ocorrem com
relação às métricas de paisagem usadas, embora algumas espécies de primatas
apresentem resultados diferentes às métricas de alguma forma. Mesmo assim, alguns
fragmentos são muito pequenos, ou até mesmo distantes de outros mostrando assim a
necessidade de estratégias de ação para manutenção ou recuperação de uma paisagem
que mantenha populações (ou metapopulações) viáveis dessas espécies. Nesse capítulo
se enfatiza a importância de existir fragmentos grandes quando há ocorrência de mais de
uma espécie e uma melhor conexão entre fragmentos quando esses são menores para
facilitar a migração de primatas entre os fragmentos.
Palavras-chave: Alouatta belzebul, Sapajus flavius, fragmentação, conservação.
6
ABSTRACT
The effects of fragmentation process and habitat loss have generally resulted in
the decrease of species richness, abundance of species, density of species and changes
in the distribution of the population, and the reduction of genetic diversity. The arboreal
primates are the most sensitive species to habitat fragmentation and the change in
habitat quality may affect the disposition of primates group along fragment and cause
behavioral changes. In this study we evaluated the landscape structure in the locations
that occur both primates species endangered in Atlantic Forest north of the São
Francisco River, Alouatta belzebul and Sapajus flavius. Our analyzes suggest that there
is no difference between the fragments which these species occur in relation to the
landscape metrics used, although some species of primates show sensitivity metric
somehow, even so, some fragments are too small, or even distant of other fragment thus
showing the need for greater conservation both species. In this chapter emphasizes the
importance of having large fragments when there is occurrence of more than one
species and a better connection between fragments when these are smaller to facilitate
the migration of primates among the fragments.
Keywords: Alouatta belzebul, Sapajus flavius, fragmentation, conservation.
7
INTRODUÇÃO
Estudos da relação entre espécies, área e isolamento dos remanescentes que
habitam são de grande importância para o conhecimento da ecologia de paisagem e
preservação. A relação espécie-área, a qual afirma que ilhas grandes suportam mais
espécies que ilhas menores (Darlington, 1957), é um padrão que já foi detectado para
diversos grupos, como em plantas vasculares (Gleason, 1922), insetos, morcegos,
pássaros (Connor e Mccoy, 1979) e espécies aquáticas (em lagoas) (Oertli et al., 2002),
mostrando que as ilhas não são apenas oceânicas mas também podem ser ilhas de
habitat. Acrescentando a informação de isolamento da ilha, na Teoria de Biogeografia
de Ilhas (MacArthur e Wilson, 1967) temos como pressuposto que a probabilidade de
colonização é inversamente proporcional ao isolamento, ou seja, quanto mais isolada
uma ilha é menor a chance de colonização, assim como a probabilidade de extinção é
proporcional à área, mostrando que quanto menor a área menor a probabilidade de
extinção. Essa teoria pode ser usada para ilhas de habitat como fragmentos no
continente (Haila, 2002), tomando o devido cuidado de considerar o tipo de matriz que
circunda o fragmento já que ela também afeta na extinção e no isolamento.
A perda de habitat e a fragmentação do habitat são fenômenos presentes em
muitas áreas mundo. A perda de habitat pode ser caracterizada como uma mudança que
impede a espécie de viver em uma área que antes era seu habitat, como o que antes era
uma área de mata contínua que se tornou um campo de cultivo, por exemplo, enquanto
que a fragmentação de habitat é uma quebra do habitat em partes menores (Jackson e
Fahrig, 2013). O processo de fragmentação e a perda de habitat acabam resultando em
três efeitos principais: aumento do número de manchas, diminuição do tamanho das
manchas, e aumento do isolamento das manchas. Esses efeitos geralmente têm como
resultado a diminuição da riqueza de espécies, diminuição da abundância de
populações, diminuição da densidade de espécies e mudanças na distribuição da
população, além da diminuição da diversidade genética (Fahrig, 2003; Garber et al.,
2009). Pode haver efeitos importantes também sobre as relações ecológicas como a
predação, fazendo com que presas antes pouco visíveis fiquem mais perceptíveis, na
competição, pois na diminuição do fragmento os recursos ficam mais limitados e no
parasitismo (Bennett, 2010), como já visto em vários trabalhos realizados com espécies
de primatas do gênero Alouatta (Monteiro et al., 2013; Pena et al., 2011).
8
Os primatas arborícolas estão entre as espécies mais sensíveis à fragmentação
do habitat (Pozo-Montuy et al., 2011). Uma vez que são extremamente dependentes da
floresta, os processos de desmatamento e fragmentação afetam esse grupo, mesmo que
apresentem um amplo leque de tolerância à perturbação do habitat florestal (Benchimol
e Peres, 2014). Essa resistência à perturbação depende de um conjunto de características
ecológicas que podem ser espécie-específicas. Como exemplo, algumas espécies podem
ter capacidade de habitar ambientes alterados e outras apenas atravessar a matriz (Vilela
e Del Claro, 2007). O tipo de matriz que circunda um fragmento pode influenciar a
resposta de um grupo de primatas à fragmentação. Alouatta pigra, conhecido como
bugio, evita matrizes de cultivos baixos (arbustos) e pastagens em área rurais no México
(Bonilla-Sánchez et al., 2010). Assim, o tipo de matriz, juntamente com o isolamento e
a área dos fragmentos, pode influenciar a possibilidade de colonização e de persistência
de espécies (Ranta et al., 1998). A fragmentação do habitat pode levar inclusive à
erosão genética nas populações remanescentes, como ocorreu por exemplo em pequenos
mamíferos terrestres na Tailândia (Srikwan e Woodruff, 2000). A fragmentação também
pode afetar espécies de primatas como o macaco - prego Sapaju apela, por exemplo,
que é claramente dependente das árvores para sua alimentação (Anjos, 1998). Apesar
disso, muitos mamíferos mais generalistas podem não ser prejudicados pela
fragmentação e até usarem a matriz para se alimentar (Montenegro, 2011; Silva,2010).
Os diferentes processos que levam ao desmatamento, como queimadas,
exploração de madeira ou inundações de barragens, geram acentuadas alterações nas
formas de conectividade e qualidade do habitat das paisagens (Benchimol e Peres,
2014). A mudança na qualidade do habitat pode afetar desde a disposição dos grupos de
primatas ao longo do fragmento (alguns mais ao interior e outros mais na borda do
fragmento florestal), até mudanças comportamentais (Vilela e Del Claro, 2007) que
influenciam inclusive o tamanho e a composição de seus grupos, taxas de nascimento e
sobrevivência (Fortes, 2008); e mudanças na dieta (Montenegro, 2011). Duas espécies
do gênero Alouatta, o A. belzebul e A. pigra por exemplo, mudam os tipos de folhas da
dieta usual para as folhas disponíveis na mancha no momento, isso foi relatado na
Amazônia brasileira e no México (Arroyo-Rodríguez e Dias, 2010), quando o local
habitado é fragmentado. Há registro de Sapajus flavius se alimentando de cana-de-
açúcar na Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) Gargaú, Paraíba, mas esse
alimento é considerado como “fallback food” (recurso alternativo de reserva) (Santos,
9
2013). Também há registros de espécies de Sapajus se alimentando de milho
(Montenegro, 2011) em várias áreas de cultivo no Brasil, como também espécies de
menor porte como Callicebus coimbrai se alimentando de recursos alternativos em
Sergipe (Santana, 2012).
Ainda levando em consideração a dieta dos primatas e suas adaptações, os
macacos bugios do gênero Alouatta tem uma dieta predominantemente folívora que faz
com que eles gastem muita energia na digestão (Pough et al., 2008; Schieck e Milar,
1985). Como consequência, tendem a se movimentar pouco durante o dia. De acordo
com Aiello (1996), diferentes formas de dieta dos primatas podem influenciar na
evolução, nas suas atividades diárias e no balanço entre o tamanho do cérebro e do
intestino. Esse trabalho mostrou que o tamanho do intestino grande e cérebro pequeno
são características de primatas como Alouatta seniculus, Presbytis cristatus, e
Hylobates syndactulus. Já os macacos-prego Sapajus apella, Presbytis rubicunda e
Hylobates lar é observado o inverso, cérebros maiores e intestinos menores. Outra
relação interessante com a alimentação é o tamanho da área de vida da espécie. Os
mamíferos herbívoros em geral apresentam áreas de vida menores que onívoros do
mesmo tamanho e os carnívoros apresentam as maiores área de vida. Por exemplo, a
área de vida de um veado que pesa 100kg é aproximadamente 100ha enquanto que urso
com o mesmo com o mesmo peso é de 1000ha e um tigre 10000ha (Clutton-Brock e
Harvey, 1983).
Durante o processo de fragmentação pode ocorrer o intercâmbio entre as
populações através de deslocamentos de alguns poucos indivíduos (Vilela e Del Claro,
2007). Assim, a capacidade de atravessar a matriz é muito importante para a
persistência de espécies de mamíferos em fragmentos (Pires et al., 2002). As espécies
de pequenos mamíferos (roedores e marsupiais) que persistiram em fragmentos na
Reserva Biológica (ReBio) de Poço das Antas, no estado do Rio de Janeiro, são aquelas
capazes de se adaptar a usar a bordas da floresta (Pires et al., 2002). Em um estudo
realizado por Montenegro (2011), há registro de Sapajus utilizando matriz e a possível
migração para fragmentos próximos. Outros trabalhos mostram espécies do gênero
Alouatta frequentando a matriz de alguma forma: Alouatta pigra em tipos de matriz
diferentes (cerca-viva, pomares e plantação de eucalipto), além de vários encontrados
mortos nas estradas (Pozo-Montuy et al., 2011), Alouatta guariba clamitans se
10
deslocando eventualmente por curtas distâncias (800 m) em áreas abertas e Alouatta
pallliata entre fragmentos de mata (Galetti et al., 1987; Mandujano et al, 2004). Mesmo
havendo relatos de migração entre fragmentos, quando estes são muito isolados (mais
que 3000 m por exemplo) e sem árvores servindo como conexão (“stepping stones”), a
migração é dificultada. A área de uso de grupos (nesse caso, o máximo que eles
percorrem dentro de um fragmento de mata durante o dia) de algumas espécies de
Cebus e Sapajus está entre 56 e 1.098ha (Montenegro, 2011), e para A. belzebul
variando entre 450ha à 1474ha (Bonvicino, 1989; Coutinho , 2013). Entretanto essas
medidas são médias mensais e em áreas de habitat (sem uso da matriz).
Nos remanescentes escassos de Mata Atlântica ocorrem vinte e três espécies de
primatas, vinte das quais são endêmicas desse ecossistema (Garber et al., 2009).
Alouatta belzebul e Sapajus flavius são primatas ameaçadas de extinção (IUCN, 2016)
que ocorrem na Mata Atlântica do nordeste ao norte do rio São Francisco.
Sapajus
Os macacos prego (antigo gênero Cebus, agora dividido em Cebus e Sapajus)
(Lynch-Alfaro et al., 2012), são da família Cebidae, a qual tem o maior número de
espécies entre os primatas do Novo Mundo. Habitam quase todos os tipos de florestas
neotropicais (Nelio et al., 2008). São espécies com alto grau adaptativo sendo pouco
influenciadas pela destruição do habitat, se comparado com os outros gêneros (Nélio et
al., 2008). Arborícolas e diurnos, forrageiam nos topos das árvores e também no chão
(Bicca-Marques et al., 2006). Os Sapajus são considerados os mais onívoros dos
macacos neotropicais, predando insetos, pequenos vertebrados e se alimentando de
frutos, folhas, flores e néctar, tendo o papel de dispersor de sementes e polinizador
(Nelio et al., 2008). A dieta é energética para sustentar seu comportamento de
forrageamento ativo (Bicca-Marques et al., 2006). São primatas muito ativos e curiosos,
que têm como característica do seu comportamento a utilização ferramentas como
diferentes tipos de pedras para quebrar sementes (Ardilla, 2014; Emidio, 2010; Falótico,
2011; Resende e Ottoni, 2002). O macaco prego galego (Sapajus flavius) ocupa a zona
da mata ao norte do Rio São Francisco em quatro estados, Rio Grande do Norte (RN),
Paraíba (PB), Pernambuco (PE) e Alagoas (AL). O tamanho de corpo médio de um
macho adulto é 80 cm pesando entre 2 - 3kg (ICMBio, 2014; Nélio et al., 2008), e seus
grupos podem chegar a 90 indivíduos (Montenegro, 2011). A cor da pelagem varia de
11
amarelo camurça à castanho amarelado (Silva,2010). A espécie é considerada recém-
redescoberta. Foi descrita em 1648 pelo naturalista Georg Marcgrave, membro da
comitiva de Maurício de Nassau e o primeiro a descrever o primata (Oliveira e
Langguth, 2006). Desde então a espécie nas suas aparições era considerada uma
variação de Sapajus libidinosus, até que em 2006 foi oficializado com uma redescoberta
da espécie Simia flavia. É considerada criticamente ameaçada (IUCN, 2016) por ter um
tamanho populacional muito pequeno e em contínuo declínio, com uma estimativa total
de cerca de 1.000 indivíduos (Montenegro, 2011).
Alouatta
Pertencentes à Família Atelidae, as espécies do gênero Alouatta apresentam
ampla distribuição geográfica, estando presente desde o México até o Uruguai e
Argentina (Gregorin, 2006), do oeste do Equador ao leste do estado da Paraíba (Bicca-
Marques et al., 2006) e Rio Grande do Norte. Chamado popularmente como bugio ou
guariba, são bem conhecidos pelas suas vocalizações em forma de grito, por serem
grandes, lentos (Pozo-Montuy et al., 2011) e também por servirem de alimento aos
habitantes locais, chegando a diminuir densidade de algumas espécies do gênero com a
presença de zonas rurais, sugerindo efeito negativo da matriz e da atividade de caça
associada à fragmentação (Garber et al., 2009). O padrão de pelagem é negro, com as
mãos, pés e o terço final da cauda ruivo em ambos os sexos (Nélio et al., 2008). O
tamanho de grupo varia entre os trabalhos, mas pode chegar a 36 indivíduos (Coutinho,
2013). São primatas de grande porte, com até 100 cm e 4,5 kg (ICMBio, 2014). Podem
viver em fragmentos com poucos hectares, altamente perturbados por atividade humana
(Arroyo-Rodríguez e Dias, 2010; Bicca-Marques et al., 2006). Se alimentam de folhas,
frutos e flores (Bonvicino, 1989; Coutinho, 2013; Nelio et al., 2008; Pinto e Setz,
2004;), tendo a dieta adaptável a condições ambientais (Arroyo-Rodríguez e Dias, 2010;
Bicca-Marques et al., 2006). A espécie Alouatta belzebul, conhecida como guariba-de-
mãos-ruivas, tem distribuição disjunta na Amazônia e no nordeste brasileiro (Nelio et
al., 2008). É considerado Vulnerável pelo seu declínio populacional nos últimos 36 anos
associado à caça e perda de habitat, com uma estimativa populacional de 200 indivíduos
para a Mata Atlântica do nordeste (IUCN, 2016).
Nesse contexto, esse estudo tem como objetivo avaliar a estrutura da paisagem
nos locais que ocorrem ao menos uma das duas espécies de primatas ameaçadas da
12
Mata Atlântica ao norte do Rio São Francisco, Alouatta belzebul e Sapajus flavius.
Considerando que essas espécies possuem diferentes características ecológicas e
histórias de vida, esperamos que A. belzebul ocorra em fragmentos menores e mais
isolados se comparado aos fragmentos em que S. flavius ocorre, uma vez que A.
belzebul é mais resiliente à fragmentação, se adapta bem à mudanças de vegetação do
fragmento e possui pouca mobilidade (Aiello, 1996; Arroyo-Rodríguez e Dias., 2010;
Cristobal-Azkarate e Arroyo-Rodriguez, 2007; Nelio et al., 2008; Pozo-Montuy et al.,
2011; Rangel-Negrin et al., 2014). S. flavius tem mais mobilidade, e existe relato de que
se alimenta de cana de açúcar como “fallback food” (Montenegro, 2011; Santos, 2013).
Isso possibilitaria o deslocamento entre os fragmentos próximos mais frequentemente
em Sapajus flavius do que em Alouatta belzebul, e consequentemente a escolha de
fragmentos maiores e com mais recursos por esta espécie. Por fim, esperamos também
que fragmentos em que ocorrem ambas as espécies sejam maiores se comparados com
os fragmentos que tem apenas uma das espécies e com características semelhantes.
MATERIAIS E MÉTODOS
Área de Estudo
O estudo foi realizado na área de distribuição geográfica das espécies A. belzebul
(Figura 1A) e S. flavius (Figura 1B) na Mata Atlântica do nordeste, que inclui
fragmentos desde a parte norte do rio São Francisco até a parte sul do Rio Grande do
Norte. Essa área abrange quatro estados: Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco e
Alagoas (Fialho et al., 2014) (Figura 2). A Mata Atlântica nordestina está entre a Serra
da Borborema e o Oceano Atlântico, ocupando grande parte dos Tabuleiros Costeiros
nordestinos, indo do Estado do Rio Grande do Norte até o sul da Bahia (Embrapa,
2001). Possui formações pioneiras, floresta estacional semidecidual e decidual, como
também porções de floresta ombrófila densa e aberta. Tendo uma diversidade biológica
distribuída em quatro centros de endemismos (Tabarelli et al., 2006). Os fragmentos de
mata com ocorrência dessas espécies estão imersos em uma matriz de cultivo, de pasto e
áreas antrópicas, características que são consideradas inóspitas a ambas as espécies
(Silva, 2013).
13
Figura 1: Imagens ilustrativas de (A) Alouatta belzebul e (B) Sapajus flavius. (Fotos: Caio
Bezerra de Matos Brito)
14
Figura 2: Localização da área de estudo na Mata Atlântica brasileira e os pontos de ocorrência
dos registros conhecidos das espécies Alouatta belzebul e Sapajus flavius na Mata Atlântica do
nordeste. Também estão representados, em verde, os remanescentes florestais obtidos a partir
de Hansen et al. (2013).
Alouatta belzebul
Ambas as espécies
Sapajus flavius
15
Compilação dos Dados de Ocorrência
Uma parceria foi estabelecida com o CPB (Centro Nacional de Pesquisa e
Conservação de Primatas Brasileiros – ICMBio) para o desenvolvimento desse trabalho.
O CBP disponibilizou os dados de ocorrência dessas duas espécies na Mata Atlântica,
obtidos em expedições a campo nessa região e de informações compiladas junto a
outros pesquisadores colaboradores. Além disso, usamos bases de indexação de artigos
e periódicos específicos para compilar todos os artigos em que essas espécies foram
estudadas em campo. As buscas foram feitas nas bases de indexação de artigos como
Web of Science, Scopus, Scielo (usando como palavras-chave o gênero das espécies
estudadas – Alouatta, Sapajus e Cebus), e nos periódicos Neotropical Primates e
Checklist desde 2000 até 2015. Assim, compilamos todos os registros de ocorrência em
fragmentos de mata conhecidos para essas espécies dos últimos 15 anos. São 27
fragmentos com ocorrência, mas como dois desses foram reintrodução (SEMA 2 e
buraquinho) (Fialho et al., 2014), só consideramos 25 fragmentos.
Dados de Cobertura Florestal
Usamos os dados de cobertura florestal do mundo gerados por Hansen et al.
(2013) como base para as métricas de cobertura e estrutura da paisagem. Os dados
disponibilizados são cobertura florestal do mundo em 2000, e o ganho e perda de
cobertura florestal de 2000 a 2013. As imagens das localidades “0N 40W” e “10S 40W”
abrangeram toda nossa área de estudo. Para ambas as localidades obtivemos três
imagens: treecover2000 (cobertura florestal do ano de 2000), gain (que representa o
ganho de cobertura florestal entre 2000 a 2012) e loss (que representa a perda de
cobertura florestal entre 2000 a 2013). As imagens desse trabalho tem resolução de 30m
e foi utilizado imagens do satélite LandSat 8 para a classificação.
Para a obtenção de uma imagem com a cobertura florestal final de 2013, a partir
da imagem treecover2000 (imagem em tons de cinza) foi feita uma classificação não
supervisionada “k-means”, com duas classes, no Software Arc Gis 10.1 para as duas
cenas inteiras (“0N 40W” e “10S 40W”). A partir das imagens classificadas, somamos a
imagem de gain e subtraímos a imagem de loss.
Por fim, os fragmentos com menos de três hectares foram retirados da paisagem
por serem considerados muito pequenos para uma caracterização da cobertura florestal
da Mata Atlântica (Fundação SOS Mata Atlântica, 2014; Ribeiro et al., 2009) e para
16
qualquer tipo de uso pelas espécies. Essas análises foram feitas no programa ArcGis
10.1.
Validação das Imagens
Para validação da classificação obtida a partir de Hansen et al. (2013) nós
sorteamos 1.000 pontos dentro da Mata Atlântica Nordestina. Esses pontos foram
classificados como matriz ou mata no Google Earth. O critério usado para seleção da
imagem para validação foi a data mais próxima do trabalho do Hansen et al. (2013).
Quando não existia imagem com data aproximada à do trabalho então era selecionada
uma data diferente, sendo que a imagem mais antiga utilizada foi de 2000. Dos 1.000
pontos sorteados conseguimos classificar 943 no Google Earth. Os outros 67 pontos
estavam em locais em que as imagens tinham nuvem ou resolução ruim e não era
possível classificar em mata ou matriz. Para validar a classificação feita dos dados
obtidos a partir do Hansen et al. (2013), foi feita uma matriz de confusão (Congalton,
1991) (Tabela 1). A proporção de acertos na tabela de confusão foi 79%.
Tabela 1 – Tabulação cruzada com 943 pontos sorteados para da validação do mapa de
remanescentes florestais obtido a partir de Hansen et al. (2013) usando o Google Earth.
Classificação a partir de
Hansen et al. (2013)
Mata Matriz
Google Earth Mata 565 114
Matriz 84 180
Também utilizamos o Índice Kappa, que tem como valor máximo 1, que
representa total acerto. Valores próximos e até abaixo de 0 indicam que o acerto não foi
maior do que o esperado ao acaso (Cohen, 1960). O índice Kappa é calculado através da
fórmula:
17
Na qual Pr(a) é a proporção observada de acertos (de pontos), Pr(e) é a
proporção esperada de acertos. O resultado do Índice Kappa foi 0,5 e se demonstrou
moderadamente robusto (Landis e Koch, 1977) para confirmar a acurácia dos dados.
Análise das Paisagens
A partir dos dados de cobertura florestal selecionamos os fragmentos com
ocorrência das espécies. Foram mantidos apenas os registros que estavam localizados
dentro de fragmentos florestais que podiam ser visualizados no mapa de cobertura
florestal do Hansen et al. (2013) e no Google Earth (Figura 2, Anexo 1). Definimos
como unidade de paisagem uma área no entorno de cada fragmento cujo limite foi dado
por uma distância máxima de 6 km a partir da borda do fragmento (a partir daqui
chamaremos esse limite de buffer). Diferentes métricas de paisagem têm sido
desenvolvidas para análise da paisagem, e através dessas métricas podemos conhecer o
nível de fragmentação da paisagem estudada. Para cada fragmento com ocorrência das
espécies foram calculadas as seguintes medidas:
* Área (AREA) de cada fragmento, em hectares;
* Perímetro (PERIM), em metros, integrando quaisquer buracos internos da mancha;
* Forma (SHAPE): Sem unidade de medida, é o igual perímetro mancha (m) dividido
pela raiz quadrada da área da mancha (m²), ajustado por uma constante para regular o
padrão quadrado. Usada para mensurar a borda do fragmento;
* Índice de proximidade (PROX): Sem unidade de medida, foi usado para calcular o
índice de isolamento da mancha. Esse índice considera a tamanho e proximidade de
todas as manchas cujas bordas estão dentro de um raio de pesquisa especificado (neste
estudo 3000 m). Essa distância foi escolhida considerando o máximo de deslocamento
diário das espécies (Bonvicino, 1989; Coutinho, 2013; Souza, 2005). Para essa métrica
foi usada uma unidade de paisagem com buffer de 6km. Essa escolha foi feita para
evitar subestimativa da área dos fragmentos distantes aproximadamente 3km do
fragmento com ocorrência, pois essas áreas compõem o índice de proximidade. O valor
do índice é mais alto quando a vizinhança é mais ocupada por manchas e quando as
manchas se tornarem mais próximas (McGarigal, 2014). Assim, uma paisagem com
muitas manchas grandes e próximas terá um maior valor desse índice.
* Área total da paisagem: Área total da paisagem medida em metros quadrados (m²).
Define a extensão a paisagem. Essa métrica foi usada apenas para se chegar no cálculo
da proporção da área com cobertura florestal dentro da mata.
18
* Proporção de cobertura florestal na paisagem (COBERTURA) obtida dividindo a área
da paisagem com cobertura florestal pela área total da paisagem e multiplicando por
100.
As métricas de paisagem foram calculadas usando o programa Fragstats 4.2
(McGarigal et al., 2012), um programa muito utilizado em análises de paisagens.
Análises Estatísticas
A Análise de Componentes Principais (PCA) foi utilizada para descrever os
padrões de similaridade e variação entre os fragmentos com ocorrência das espécies
com relação às características medidas, e comparar fragmentos apenas com Sapajus,
fragmentos apenas com Alouatta e fragmentos com as duas espécies.
Para testar se Alouatta e Sapajus ocorrem em fragmentos com características
diferentes ou inseridos em paisagens diferentes (por exemplo, se Alouatta pode ser
encontrado em fragmentos menores do que Sapajus, ou em fragmentos mais isolados, e
se fragmentos com ambas as espécies seriam maiores e menos isolados) foi usada a
análise de variância multivariada (MANOVA) por permutação. A MANOVA por
permutação apresenta uma robustez similar ao teste de ANOVA, embora não necessite
que os pressupostos de normalidade e homocedasticidade (Mcardle e Anderson, 2001;
Anderson, 2001). A distância de Bray-Curtis foi utilizada nos testes de MANOVA por
permutação.
Para testar se há diferença entre os grupos de fragmentos (fragmentos com
ocorrência apenas de S. flavius “S”, com ocorrência apenas de A. belzebul “A” e com
ocorrência de ambas as espécies “AS”) com relação a cada atributo da paisagem
separadamente foi usado uma ANOVA por permutação. E finalmente o teste de ANOVA
por permutação foi feito como teste a posteriori quando necessário.
RESULTADOS
A partir dos registros de ocorrência compilados foram analisados 25 fragmentos.
Sapajus flavius ocorre em sozinho em 13 fragmentos de Mata Atlântica, enquanto A.
belzebul ocorre em seis e os fragmentos com ambas as espécies são apenas seis. A
distância entre os fragmentos com registros de ocorrência tem um mínimo de 27 metros
(de borda a borda) e um máximo de 422,4 km. Esses fragmentos com registros de
ocorrência estão inseridos em uma área de aproximadamente 42.756 km² de Mata
Atlântica nordestina (Figura 2). A espécie que ocupa o maior fragmento é S. flavius
19
(13.604,5 ha), seguido de A. belzebul (4.761,8 ha). O maior fragmento com ambas as
espécies tem tamanho de 12.656,3 ha. Os menores fragmentos foram de 28,2 ha para S.
flavius, 298,6 ha para A. belzebul e 401,4 ha em fragmento que ambas as espécies
habitam. Os fragmentos com ocorrência das espécies de primatas se encontram em
paisagens com proporção de cobertura acima de 10,5%, chegando a um máximo de
41,6%, tendo uma proporção de cobertura média de 28,5%. As áreas das manchas
variaram de 28,2 ha a 13.604,5 ha (com uma média de 3.017,4 ha).
Nos resultados da Análise de Componentes Principais (PCA) o primeiro
componente explicou 64,3% e o segundo componente explicou 18,3% da variação dos
dados (Tabela 2). As variáveis área, perímetro e forma têm maior influência na
formação do componente 1 (Tabela 3, Figura 3). Ao longo desse componente podemos
observar valores em geral mais baixos para fragmentos como ocorrência apenas de S.
flavius, com agrupamento maior à esquerda no gráfico (Figura 3A), enquanto
fragmentos com ocorrência de A. belzebul ou de ambas as espécies estão localizados um
pouco mais dispersos entre si no gráfico. Não houve um padrão de diferenciação clara
entre fragmentos com ocorrência apenas de A. belzebul e fragmentos com ocorrência de
ambas as espécies (Figura 3A). A variável cobertura florestal foi a que mais influenciou
na formação do segundo eixo da PCA (Tabela 3 e Figura 3). Não houve nenhum padrão
nítido de diferenciação entre fragmentos (de acordo com a ocorrência das espécies) ao
longo desse eixo.
Tabela 2 - Porcentagem da variação explicada pela PCA sobre as características da paisagem
em 28 fragmentos com ocorrência de primatas na Mata Atlântica ao norte do Rio São Francisco.
PCA Variação (%)
1 64,30
2 18,37
3 14,49
4 2,40
5 0,42
20
Tabela 3 - Coordenadas das métricas da paisagem nos eixos 1 e 2 de uma análise de PCA sobre
as características da paisagem em 28 fragmentos com ocorrência de primatas na Mata Atlântica
ao norte do Rio São Francisco.
Variável PCA 1 PCA 2
PERIM 0,93 -0,21
SHAPE 0,95 -0,14
PROX 0,55 0,42
AREA 0,93 -0,24
COBERTURA 0,44 0,77
A
21
Figura 3: Pesos das variáveis (A) e dispersão dos fragmentos (B) no primeiro e segundo
componentes de uma Análise de Componentes Principais das características das paisagens dos
fragmentos em que ocorrem apenas Alouatta belzebul (N = 6), apenas Sapajus flavius (N = 13) e
fragmentos com ocorrência de ambas as espécies (N = 6) na Mata Atlântica ao norte do Rio São
Francisco. As variáveis utilizadas na análise foram a área (AREA), perímetro (PERIM), forma
(SHAPE) e índice de proximidade (PROX) da mancha e cobertura florestal da paisagem. (A -
fragmentos com ocorrência de A.belzebul, S – fragmentos com ocorrência de S.flavius e AS –
fragmentos com ocorrência de ambas as espécies).
Não houve diferença entre os fragmentos com ocorrência apenas de A. belzebul,
fragmentos com ocorrência apenas de S. flavius e fragmentos com ocorrência de ambas
as espécies com relação às características dos fragmentos (MANOVA por permutação: F
= 1,89; p = 0,09) (Tabela 4). Isso mostra que para as espécies, se comparados com os
fragmentos em que elas ocorrem, os fragmentos analisados não apresentam diferenças
entre suas características.
Quando as características da paisagem foram testadas separadamente entre os
grupos, não houve diferença entre os fragmentos em que as espécies ocorrem. Isso
mostra que não há diferença de isolamento (ANOVA por permutação: F = 2,84, p = 0,07)
(Tabela 5), área (ANOVA por permutação: F = 1,37, p = 0,27), perímetro (ANOVA por
permutação: F = 0,53, p = 0,59), forma (ANOVA por permutação: F = 0,63, p = 0,54) e
porcentagem de cobertura (ANOVA por permutação: F = 0,25, p = 0,77) entre
B
22
fragmentos em que ocorre apenas S. flavius se comparados com fragmentos em que
ocorre apenas A. belzebul ou ambas as espécies.
Tabela 4: MANOVA por permutação e ANOVAs por permutação para as métricas calculadas
área (AREA), perímetro (PERIM), forma (SHAPE), índice de proximidade (PROX) da mancha
e cobertura florestal da paisagem entre fragmentos com ocorrência apenas de A. belzebul, S.
flavius.
Manova por permutação: F p
1,89 0,09
ANOVAs por permutação
Área
1,37 0,27
Perímetro
0,53 0,59
Forma
0,63 0,54
Proximidade
2,84 0,07
Cobertura 0,25 0,77
Tabela 5: Estatísticas descritivas para as métricas calculadas (área da mancha (AREA),
perímetro (PERIM), forma (SHAPE), índice de proximidade (PROX) e cobertura. Mediana,
1°quartil e 3°quartil para cada característica da paisagem de fragmentos com ocorrência de A.
belzebul (A), S. flavius (S) e ambas as espécies (AS).
Estatísticas
descritivas: PERIM SHAPE PROX AREA COBERTURA
AS: Mediana = 253,07 12,7 32.887,1 2.633,7 30,5
1o Q = 193,26 10,0 7.679,4 2.383,9 26,8
3o Q = 861,84 19,1 63.156,1 10.509 34,5
S: Mediana = 61,14 7,8 1.078,1 545,2 31,8
1o Q = 30,14 4,1 99,5 236,5 21,1
3o Q = 265,9 14,1 6.353,1 1.879,6 36,8
A: Mediana = 296,87 12,6 17.000,2 3.073,1 22,0
1o Q = 95,08 6,8 10.553,1 1.207,6 20,5
3o Q = 415,22 18,1 39.269,0 4.188,6 36,0
23
Figura 4: Índice de proximidade (A), perímetro (B), forma (C), Área (D), cobertura florestal (E)
da paisagem dos fragmentos com ocorrência apenas de A. belzebul “A”, apenas de S. flavius “S”
e de ambas as espécies “AS” na Mata Atlântica ao Norte do Rio São Francisco. Nos gráficos
estão apresentados a mediana, os quartis e os decis.
DISCUSSÃO
Os fragmentos em que Sapajus flavius, Alouatta belzebul e em que ambas
ocorrem se comparados entre eles não apresentaram diferença com relação as
características da paisagem. Esse resultado foi diferente do esperado inicialmente, em
que A. belzebul ocorreria em fragmentos menores e mais isolados se comparado aos
fragmentos em que S. flavius e que fragmentos com ambas as espécies seriam maiores.
A
D C
B
E
24
Dessa forma, não temos como diferenciar se elas ocorrem em locais que tem mais ou
menos efeitos das métricas da paisagem analisadas. De acordo com Bonvicino (1989),
A. belzebul não tem o hábito de descer das copas de árvores. Assim, esperávamos que
por isso as caraterísticas dos fragmentos que estes animais ocorrem fossem diferentes se
comparadas àquelas de fragmentos com ocorrência de S. flavius. Para o S. flavius a
matriz é uma opção de recurso no período de seca, sendo utilizada, por exemplo, por
todo o grupo de S. flavius que habita a Reserva Garnaú - Paraíba (Santos, 2013). Desse
modo, a mobilidade alta de S. flavius se comparada com A. belzebul, inteligência do
gênero Cebus (Aiello, 1996; Ardilla, 2014; Emidio, 2010; Falótico, 2011; Resende e
Ottoni, 2002) e capacidade de se locomover na matriz de cana de açúcar para ter um
recurso adicional na alimentação (fallback food) (Montenegro, 2011; Santos, 2013),
possivelmente tornaria a dispersão entre fragmentos e a utilização da matriz mais
frequente. Existem relatos de espécies do mesmo gênero indo para matriz se alimentar
de recurso adicional em época de escassez, como o Sapajus nigritus se alimentando de
mandioca no Paraná (Ludwig et al., 2005; Ludwig et al., 2006) e Cebus libidinosus se
alimentando de milho no interior de São Paulo (Freitas et al., 2008). Primatas desse
grupo generalista suportam o efeito de borda, se deslocando e se alimentando no torno
do fragmento (Fialho e Gonçalves, 2008).
A capacidade adaptativa do S. flavius, é certamente uma das razões de sua
persistência em nos fragmentos de Mata Atlântica nordestina (Montenegro, 2011). É
importante ainda conhecer como essas características da paisagem em que ocorrem S.
flavius estão relacionadas com características genéticas da(s) população(ões), uma vez
que populações pequenas e isoladas sofrem endogamia ou passam por gargalos
populacionais que restringem seu tamanho populacional, sofrendo assim com a perda de
diversidade genética e danos no poder evolutivo da espécie (Frankham et al., 2008). Um
exemplo de população que sofria diretamente de erosão genética, perda de habitat e teve
que passar por manejo genético pra a sua reintrodução foi o mico-leão-dourado (Ballou
e Lacy, 1995; Grativol et al.,, 2001).
Embora possa ocorrer migração entre fragmentos usando a matriz esse
comportamento pode levar à mortalidade, por predação através de cães domésticos e
atropelamentos (Pozo-Montuy et al., 2011), por exemplo, ou outros fatores como caça.
Entretanto espécies de primatas que não utilizam a matriz sofrem redução de seu
tamanho populacional ou simplesmente são extintos localmente (Chapman et al., 2007).
Isso é de certa forma alarmante, já que S. flavius só ocorre na Mata Atlântica nordestina
25
e tem cerca de 1.000 indivíduos (Montenegro, 2011), e A. belzebul, mesmo ocorrendo
também na Amazônia, pode ser extinto no bioma Mata Atlântica devido ao seu tamanho
populacional reduzido. As espécies do gênero Alouatta são conhecidas por resistir a
locais onde poucas espécies resistem, segundo relata Rangel-Negrin et al. (2014) em um
estudo realizado no México. Esse fato requer uma maior de atenção e necessidade de
medidas de conservação urgentes para essa espécie como corredores de conectividade,
diferentes graus de heterogeneidade na paisagem do entorno e “stepping stones”
(Chiarello, 2003; Mandujano et al., 2004). Outros trabalhos com primatas mostram a
área e o isolamento como sendo fatores importantes para a ocorrência de espécies de
primatas (Da Silva et al., 2015).
Alouatta belzebul, segundo diversos autores, possivelmente ocorre em locais
mais isolados e menores que outras espécies devido à sua adaptação à mudança de
vegetação do fragmento, por possuir pouca mobilidade e maior adaptação e tolerância à
fragmentação (Aiello, 1996; Arroyo-Rodríguez e Dias, 2010; Benchimol e Peres, 2014;
Cristobal-Azkarate e Arroyo-Rodriguez, 2007; Camargo, 2005; Nelio et al., 2008;
Pozo-Montuy et al., 2011; Rangel-Negrin et al., 2014) Porém, nosso resultado não
mostrou diferença no isolamento dos fragmentos em que A. belzebul e S. flavius
ocorrem. Os guaribas têm uma plasticidade comportamental de ocupar diferentes tipos
de florestas com condições ecológicas frágeis (Coutinho, 2013).
Por fim, podemos afirmar que não existe uma diferença geral entre os grupos de
fragmentos, sem uma tendência de diferenciação entre as características da paisagem
que essas espécies ocorrem. Não houve diferença entre os fragmentos com ocorrência
apenas de S. flavius (S), fragmentos com ocorrência apenas de A. belzebul (A) e
fragmentos com ambas as espécies (AS). Os fragmentos em que ambas as espécies
ocorrem têm uma área média maior (5.202 ha) se comparados com os fragmentos em
que S. flavius (2.124 ha) e A. belzebul (2.767 ha) ocorrem isolados, mas esses valores
não foram estatisticamente significativos. Há uma grande variação na área dos
fragmentos dentro dos grupos, principalmente no grupo dos AS (Figura 4A). A ampla
variação na área do fragmento pode ser associada a vários fatores como tamanho e
composição social dos primatas, densidade, e características do local (Camargo, 2005),
como composição florística e efeito de borda do fragmento.
26
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34
ANEXOS
Anexo – 1: Fragmentos com ocorrência das espécies Alouatta belzebul (A), Sapajus flavius (S)
e ambas as espécies (AS), na Mata Atlântica Nordestina. ID1- Mata estrela localizada no
município de Baia formosa –RN; ID2 – Fragmento localizado em Millemnium, no município de
Mataracá – PB; ID3 – Fragmento localizado na Estação Experimental de Camaratuba,
localizado no município de Mamanguape –PB; ID4 - Fragmento localizado na Estação
Ecológica Estadual do Pau Brasil, no município de Mamanguape –PB; ID5 - Fragmento
localizado em Jardim, no município de Rio Tinto – PB; ID6 - Fragmento localizado em
Cajarana/Águas Claras, no município de Rio Tinto – PB.
ID1
ID4 ID5
ID2
ID3
ID6
35
Anexo2: Fragmentos com ocorrência das espécies Alouatta belzebul (A), Sapajus flavius (S) e
ambas as espécies (AS), na Mata Atlântica Nordestina. ID7- Localizado em Rio Vermelho, no
município de Rio Tinto – PB; ID8 Fragmento localizado em Sucupira/São João/Jacuípe, no
município de Santa Rita – PB; ID9 - Fragmento localizado em Cafundó, no município de Santa
Rita–PB; ID10 - Fragmento localizado na RPPN Engenho Gargaú, no município de Santa Rita–
PB; ID11- Localizado em Fazenda Pau Brasil 1, no município de Santa Rita– PB; ID12 -
Fragmento localizado no Córrego do Inferno, no município de Caaporã e Goiana – PB/PE.
ID11
ID10
ID9
ID8
ID7
ID12
36
Anexo – 3: Fragmentos com ocorrência das espécies Alouatta belzebul (A) e Sapajus flavius (S)
na Mata Atlântica Nordestina. ID13- Fragmento localizado em Bujari, no município de Goiana–
PE; ID14 – Fragmento localizado em Água Azul, no município de Timbaúba – PE; ID15 -
Fragmento localizado na Mata dos Macacos, no município de Igarassu – PE; ID16 - Fragmento
localizado na Usina Salgado, no município de Ipojuca– PE; ID17 - Localizado em Engenho
Sacramento, no município de Água Preta – PE; ID18 - Fragmento localizado na Estação
Ecológica Murici, no município de Murici – AL.
ID14
ID13
ID15
ID17
ID16
ID18
37
Anexo – 4: Fragmentos com ocorrência das espécies Alouatta belzebul (A), Sapajus flavius (S)
e ambas as espécies (AS), na Mata Atlântica Nordestina. ID19- Fragmento localizado em Santa
Justina, no município de Passo de Camaragibe e Matriz de Camaragibe – AL; ID20 - Fragmento
localizado no Junco, no município de Jequiá da Praia – AL; ID21 - Fragmento localizado na
Mata dos Macacos, no município de Coruripe – AL; ID22 - Fragmento localizado em Usina
Porto Rico, no município de Campo Alegre – AL; ID23 - Localizado em RPPN Santa Tereza,
no município de Atalaia– AL; ID24 - Fragmento localizado na Usina Coruripe 2, no município
de Coruripe – AL.
ID19
ID20
ID21
ID22 ID23 ID24
38
Anexo – 5: Fragmento com ocorrência da espécie Alouatta belzebul (A) na Mata Atlântica
Nordestina. ID25 - Fragmento localizado na Usina Coruripe 3, no município de Coruripe – AL.
ID25
37
Anexo 6 – Sumário das localidades dos 25 fragmentos florestais da Mata Atlântica nordestina
que tem ocorrência de Alouatta belzebul e Sapajus flavius com o “ID” utilizado no estudo,
localidade, município e referências bibliográficas usadas para a escolha dos fragmentos.
- Ocorrências de Alouatta belzebul e Sapajus flavius
1 – RPPN Senador Antônio Farias, município: Baía Formosa, estado: RN. Referências
bibliográficas: Fialho et al. (2014), Silva (2010) e Gregorin (2006).
6 – Cajarana/Águas Claras, município: Rio Tinto, estado: PB. Referências bibliográficas:
Fialho et al. (2014).
8 - Sucupira/São João/Jacuípe , município: Santa Rita, estado: PB. Referências bibliográficas:
Fialho et al. (2014), Castro (2013), Bonvicino (1989), Langguth et al. (1987).
10- RPPN Engenho Gargaú, município: Santa Rita, estado: PB. Referências bibliográficas:
Fialho et al. (2014), Silva (2010), Montenegro (2011), Alfaro et al. (2014), Fialho e Gonçalves
(2008).
11 – Fazenda Pau Brasil 1, município: Santa Rita, estado: PB. Referências bibliográficas: Fialho
et al. (2014), Laroque et al. (2014).
20 – Junco, município: Jequiá da praia, estado: AL. Referências bibliográficas: Fialho et al.
(2014).
- Ocorrências de Alouatta belzebul
9- Cafundó, município: Santa Rita, estado: PB. Referências bibliográficas: Fialho et al. (2014).
17- Engenho Sacramento, município: Água Preta, estado: PE. Referências bibliográficas: Fialho
et al. (2014),
18 - Estação Ecológica Murici, município: Murici, estado: AL. Referências bibliográficas:
Fialho et al. (2014), Langguth et al. (1987).
23 - RPPN Santa Tereza, município: Atalaia, estado: AL. Referências bibliográficas: Fialho et
al. (2014).
24 - Usina Coruripe 2, município: Coruripe, estado: AL. Referências bibliográficas: Fialho et al.
(2014).
25 - Usina Coruripe 3, município: Coruripe, estado: AL. Referências bibliográficas: Fialho et al.
(2014).
- Ocorrências de Sapajus flavius
2 – Millenium, município: Mataracá, estado: PB. Referências bibliográficas: Fialho et al.
(2014), Silva (2010) e Bastos et al. (2015)
3 - Estação Experimental de Camaratuba, município: Mamanguape, estado: PB. Referências
bibliográficas: Alfaro et al. (2014), Montenegro (2011), Souto et al. (2011), Fialho et al. (2014).
4 - Estação Ecológica Estadual do Pau Brasil, município: Mamanguape, estado: PB. Referências
bibliográficas: Alfaro et al. (2014), Fialho et al. (2014).
38
5 – Jardim, município: Rio Tinto, estado: PB. Referências bibliográficas: Fialho et al. (2014).
7 - Rio Vermelho, município: Rio Tinto, estado: PB. Referências bibliográficas: Fialho et al.
(2014).
12 - Córrego do Inferno, município: Caaporã e Goiana, estado: PB/PE. Referências
bibliográficas: Fialho et al. (2014), Alfaro et al. (2014).
13 – Bujari, município: Goiana, estado: PE. Referências bibliográficas: Fialho et al. (2014),
Silva (2010).
14 - Água Azul, município: Timbaúba, estado: PE. Referências bibliográficas: Fialho et al.
(2014).
15 – Mata dos macacos, município: Igarassu, estado: PE. Referências bibliográficas: Fialho et
al. (2014), Bastos et al. (2015), Bezerra et al. (2014).
16 - Usina Salgado, município: Ipojuca, estado: PE. Referências bibliográficas: Fialho et al.
(2014).
19- Santa Justina município: Passo de Camaragibe e Matriz de Camaragibe, estado: AL.
Referências bibliográficas: Fialho et al. (2014), Ferreira et al. (2009), Oliveira e Langguth
(2006), Silva (2010).
21 - Mata dos Macacos, município: Coruripe, estado: AL. Referências bibliográficas: Fialho et
al. (2014).
22 - Usina Porto Rico, município: Campo Alegre, estado: AL. Referências bibliográficas: Fialho
et al. (2014).
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41
CAPÍTULO II
Forma e perímetro dos fragmentos influenciam a ocorrência de
primatas ameaçados no extremo norte da Mata Atlântica
42
RESUMO
A Mata Atlântica é considerada um hotspot de biodiversidade e esse bioma
possui um alto nível de endemismo de mamíferos, sendo considerado o segundo hotspot
mais ameaçado do mundo. Sabendo que os primatas neotropicais são dependentes de
florestas e a fragmentação os afeta diretamente com a diminuição do tamanho dos
fragmentos, aumento no nível de isolamento e o efeito de borda, fatos que muitas vezes
definem a permanência dessas espécies nos remanescentes florestais. Nesse estudo nós
avaliamos as caraterísticas da paisagem mais relacionadas com a ocorrência de Alouatta
belzebul e Sapajus flavius na Mata Atlântica fragmentada ao norte do Rio São
Francisco. Para isso, comparamos os fragmentos em que essas espécies ocorrem com
fragmentos em que elas não ocorrem com relação aos aspectos da paisagem. Numa
tentativa de tentar entender porque há ausência desses primatas em fragmentos com área
e características socioeconômicas semelhantes aos que tem ocorrência desses primatas.
Tivemos as variáveis de forma, perímetro e distância de cidades como as que
explicaram melhor essas diferenças. Esses primatas mostram ser susceptíveis ao efeito
de borda e provavelmente estão sofrendo pela ação do homem, o que justifica a sua
ausência nos fragmentos analisados sem ocorrência dessas espécies com características
semelhantes aos fragmentos com ocorrência.
Palavras-chave: Alouatta belzebul, Sapajus flavius, forma, perímetro, efeito de borda.
43
ABSTRACT
The Atlantic Forest is considered a biodiversity hotspot and this biome has a high level
of endemism of mammals, and is considered the second most threatened hotspot in the
world. Knowing that primates are dependent on forests and fragmentation affects them
directly with decreasing size of the fragments, increasing the isolation level and the
edge effect, facts often define the permanence of these species in forest remnants, in
addition to being frequent targets of hunting. In this study we evaluated the landscape
features more related to the occurrence of Alouatta belzebul and Sapajus flavius in the
fragmented Atlantic Forest north of the São Francisco River. For this, we compare the
fragments in which these species occur in fragments that they do not occur in relation to
aspects of the landscape. In an attempt to try to understand why there is absence of
primates in fragments with area and socioeconomic characteristics similar to those that
occur these primates. These primates have shown to be susceptible to edge effects and
are probably suffering by man, which explains their absence in the fragments analyzed
without occurrence of these species with similar characteristics to the fragments that it
occur.
Keywords: Alouatta belzebul, Sapajus flavius, shape, perimeter, edge effect.
44
INTRODUÇÃO
O rápido e desordenado crescimento populacional humano em muitas regiões do
planeta tem levado à aceleração nos processos de desmatamento. O aumento no
consumo dos recursos naturais e a pressão para que cada vez mais áreas de vida
silvestre sejam convertidas para uso humano fazem com que florestas previamente
contínuas têm sido convertidas em mosaicos de fragmentos florestais, vegetação
secundária e campos de cultivo ou pastagens (Fortes, 2008). Esses fatores podem
provocar efeitos sobre os processos ecológicos como, por exemplo, efeito negativo na
taxa de predação, aumento da competição e do parasitismo (Arruda, 1985; Bennett,
2010; Fahrig, 2003).
A Mata Atlântica é considerada um hotspot de biodiversidade (Myers et al.,
2000), pois são áreas biodiversas que já perderam três quartos de sua vegetação original
e com pelo menos 1500 espécies endêmicas (Brooks et al., 2002). Este bioma possui um
alto nível de endemismo de mamíferos, sendo considerado o segundo hotspot mais
ameaçado do mundo, ficando atrás apenas da floresta de Madagascar (Mittermeier et
al., 1999). A Mata Atlântica é constituída por um conjunto de formações florestais e
ecossistemas associados que abrangiam originalmente 17 estados do Brasil. Hoje os
remanescentes de vegetação neste bioma estão limitados a apenas de 8% da sua
cobertura original (MMA, 2013). Cerca de 80% dos remanescentes de Mata Atlântica
são menores que 50 hectares (Ribeiro et al., 2009). Atualmente a Mata Atlântica é
constituída por fragmentos imersos em uma matriz de pastagens, plantações de café,
cana de açúcar, soja, Pinus e de eucalipto. As estradas têm grande influência no
histórico do desenvolvimento do Brasil e no padrão de desmatamento da mata, de modo
que, as áreas em um raio de até 50 km de distância de estradas têm sua cobertura
florestal reduzida (Costa, 2010).
Desde o início da colonização do Brasil o pau-brasil e outros recursos naturais
da Mata Atlântica foram extraídos excessivamente, o que foi seguido da introdução de
espécies exóticas (cana de açúcar e café) para cultivo e pecuária, seguido da mineração
(Neves, 2006). Posteriormente o crescimento das cidades no litoral trouxe a
industrialização e a construção de ferrovias (Dean, 1996), para depois entre 1970 e 1980
uma nova devastação, dessa vez relacionada com o incentivo à produção de álcool. Esse
histórico brevemente resumido expõe porque atualmente a Mata Atlântica está imersa
45
em diferentes componentes de matriz. Ao norte do rio São Francisco a matriz
predominante entre os remanescentes é de cana de açúcar (Costa, 2010).
Sabendo que os primatas neotropicais são dependentes de florestas (Benchimol e
Peres, 2014; Sales et al., 2016), o tamanho, o nível de isolamento e a forma dos
fragmentos e o efeito de borda muitas vezes definem a permanência de espécies nos
remanescentes florestais. Mas alguns efeitos da fragmentação se manifestam apenas
com o passar do tempo. Por exemplo, a riqueza e abundância de primatas no Baixo
Tapajós diminuíram em fragmentos localizados em áreas com maior tempo de
colonização e a perda de diversidade de primatas tende a ocorrer com a redução do
tamanho do fragmento (MMA, 2016). Enquanto que Chiarello (2003) mostra que o
sucesso de primatas em remanescentes florestais isolados variou consideravelmente
entre espécies e locais de estudo para na Mata Atlântica, de forma geral a redução de
habitat e o isolamento podem levar a um aumento na competição por recursos
alimentares, influenciando inclusive as interações sociais (MMA, 2016). Já a forma
irregular de alguns fragmentos faz com que ocorra um maior efeito de borda, afetando a
composição de plantas e vegetação estrutura dentro dos fragmentos, e assim
aumentando a disponibilidade de alimento para macacos bugios (Arroyo-Rodríguez e
Dias, 2010) ou afetando negativamente com a perda espécies de primatas (Bierregaard
Jr et al., 1992).
As espécies que habitam os fragmentos de mata são frequentemente alvos de
caça, ato praticado com mais intensidade por populações humanas mais próximas de
fragmentos como mostra o trabalho de Cullen et al. (2000) no qual os fragmentos
florestais na Mata Atlântica que estão mais próximos de casas (aproximadamente 5km
entre a borda do fragmento e casas próximas), tinham maior taxa de caça . E não só a
proximidade de populações humanas, mas a densidade da população também está
relacionada com a caça, como revelou o trabalho de Peres e Dolman (2000) em que a
taxa de caça na Amazônia é considerada “pesada” quando a densidade populacional é
maior que uma pessoa por quilômetro quadrado. Embora exista uma série de fatores que
influenciem no tipo de presa para caça, o tamanho do animal é bastante considerado.
Em primatas, por exemplo, a preferência é para espécies com tamanho de corpo maior
por serem fáceis de detectar e terem uma maior quantidade de carne (Rosin e Swamy,
2013; Silva et al., 2005). Para o coatá de testa branca (Ateles marginatus), primata
ameaçado de extinção, foram encontradas evidências de pressão de caça, o que poderia
46
ser um dos fatores que provocaram a sua extinção em uma das áreas amostradas por
Ravetta (2001). Na Amazônia, uma única família de seringueiros matam mais de 200
macacos-barrigudo (Lagothrix lagotricha), 100 macacos-aranha (Ateles paniscus ) e 80
bugios (Alouatta seniculus ) dentro de 18 meses (Chapman e Peres, 2001). Na região da
Mata Atlântica do nordeste, acima do Rio São Francisco, ocorrem duas espécies de
primatas ameaçados de extinção (IUCN, 2016) que são frequentemente alvos de caça:
As espécies de primatas Aloutta belzebul e Sapajus flavius. O A. belzebul é caçado na
Amazônia a na Mata Atlântica, e S. flavius na Mata Atlântica, para servir de comida ou
ser animal de estimação (Arroyo-Rodríguez e Dias, 2010; IUCN, 2016; Montenegro,
2011; Santos, 2013).
O objetivo desse estudo é entender as caraterísticas da paisagem mais
relacionadas com a ocorrência de A. belzebul e S. flavius na Mata Atlântica fragmentada
ao norte do Rio São Francisco. Para isso, comparamos os fragmentos em que essas
espécies ocorrem com fragmentos em que não ocorrem com relação aos aspectos da
paisagem. Esperamos que os fragmentos sem ocorrência de A. belzebul e S. flavius
tenham uma forma diferente, tenham maior razão perímetro-área e consequentemente
um maior efeito de borda, tenham maior isolamento e menor porcentagem de cobertura
no seu entorno se comparados com os fragmentos com ocorrência dessas espécies. Para
entender esse efeito isolado das características da paisagem, o pareamento de cada
fragmento com ocorrência com um fragmento sem ocorrência foi feito utilizando outras
características que poderiam influenciar na ocorrência, para minimizar esses efeitos.
MATERIAIS E MÉTODOS
Área de Estudo
O estudo foi realizado em fragmentos com e sem ocorrência das espécies
Sapajus flavius e Alouatta belzebul que estão inseridos na Mata Atlântica Nordestina
(ver figura 1, capítulo 1) ao norte do rio São Francisco. Nós utilizamos os 25
fragmentos com ocorrência de primatas do capítulo anterior (ver capítulo 1). E para
fazermos a comparação entre os fragmentos com e sem ocorrência, tentamos escolher
dois fragmentos sem ocorrência para cada fragmento com ocorrência totalizando no
final 44 fragmentos sem ocorrência selecionados. Os fragmentos sem ocorrência de
47
primatas estão distribuídos nos estados do Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco e
Alagoas.
Dados de Cobertura Florestal
Assim como no capítulo anterior usamos os dados de cobertura florestal gerados
por Hansen et al. (2013), para a mesma região. Veja Capítulo 1, itens “Dados de
cobertura florestal” e “Validação das imagens”.
Obtenção dos Dados Socioeconômicos
As distâncias das estradas foram obtidas usando o software Arc GIS 10.1 a partir
de um shapefile das rodovias oferecidos no site no Ministério do Meio Ambiente
(mapas.mma.gov.br/i3geo/datadownload.htm), traçando uma reta (com a régua) entre os
pontos mais próximos da estrada e o fragmento. Coletamos informações sobre a
população humana (tamanho e densidade populacional) para os munícios em que os
fragmentos ocorrem que foram obtidas a partir do site do “IBGE Cidades”. Quando o
fragmento estava no limite entre dois municípios se escolhia o que tinha maior área do
fragmento. As proximidades de populações humanas foram mensuradas pelo programa
Google Earth. A partir de imagens projetadas em kml dos fragmentos e com a régua do
aplicativo, verificamos a distância do ponto mais próximo de populações humanas
(acima de 20 casas) à borda mais próxima do fragmento.
Pareamento de Fragmentos com e sem Ocorrência de Primatas
O pareamento teve como objetivo encontrar fragmentos de mata com tamanho e
influência humana semelhantes para a comparação pareada das diferenças nas
características de paisagem entre os fragmentos com e sem ocorrência das espécies de
primatas. Procuramos fragmentos sem ocorrência que possuíssem população humana no
entorno e outros características sociais (ex. proximidade de cidades, distancia de
estradas) semelhantes ao fragmento com ocorrência. Isso foi feito para minimizar o
efeito de outros fatores na comparação de características da paisagem desses pares de
48
fragmentos. Informações relacionadas à influência humana foram importantes e usadas
considerando que essas espécies de primatas são alvos de caça (IUCN, 2016), tanto para
alimentação (Arroyo-Rodríguez e Dias, 2010; Montenegro, 2011; Santos, 2013) quanto
para criação em cativeiro.
Primeiramente foi calculada a área de todos os fragmentos de mata dentro da
Mata Atlântica do nordeste acima do rio São Francisco. Para cada um dos 25
fragmentos com ocorrência, separamos dois fragmentos com distâncias próximas e com
tamanho aproximado (quando não encontrado do mesmo tamanho optava-se pelo maior
a seguir na lista de fragmentos) sem ocorrência das espécies. Alguns desses fragmentos
sem ocorrência foram escolhidos mais de uma vez para o pareamento devido ao fato de
não terem fragmentos com tamanho semelhantes ou serem muitos distantes, isso
ocorreu principalmente nos de maior área (um fragmento sem ocorrência com mais de
10.000 ha, por exemplo, foi par de dois fragmentos com ocorrência). Depois coletamos
as seguintes informações relacionadas à influência humana: tamanho populacional,
densidade populacional, distâncias de cidade e de rodovias. Entre as duas opções de
fragmentos sem ocorrência, escolhíamos aquele que mais se parecia do ponto de vista
de influência humana com o fragmento com ocorrência, formando assim o par.
Checamos a eficiência do pareamento usando testes-t pareados. Esperávamos que não
houvesse diferença entre os fragmentos com e sem ocorrência das duas espécies de
primatas (A. belzebul e S. flavius) com relação ás características usadas no pareamento.
Análise da Paisagem
Definimos como unidade de paisagem uma área no entorno de cada fragmento
(6 km a partir da borda do fragmento). Para cada fragmento calculamos as seguintes
medidas: perímetro (PERIM), forma (SHAPE), índice de proximidade (PROX), e
proporção de cobertura florestal na paisagem (COBERTURA). Essas métricas também
foram usadas no Capítulo 1, veja seção “Análise da Paisagem” para maior descrição. As
métricas de perímetro e principalmente forma foram usadas para detectar se existe efeito
de borda nos fragmentos (McGarigal, 2014; Vidolin et al., 2011; Volotão, 1998).
As métricas de paisagem foram calculadas usando o programa Fragstats 4.2
(McGarigal et al., 2012).
49
Análises Estatísticas
Para verificar se há diferença global nas características da paisagem entre
fragmentos com e sem ocorrência dos primatas A. belzebul e/ou S. flavius, nós
utilizamos a distância Euclidiana e um modelo nulo. Calculamos a distância euclidiana
para as características da paisagem entre cada par de fragmento com e sem ocorrência
de A. belzebul e S. flavius, utilizando o perímetro (PERIM), forma (SHAPE), índice de
proximidade (PROX) e cobertura florestal (COBERTURA). Dessa forma, temos uma
média da distância euclidiana entre os pares de fragmentos. Para testar se os pares são
mais diferentes do que o esperado ao acaso (o que explicaria o fato de ter esses primatas
em um fragmento e não ter em outro) construímos um modelo nulo formando 25 pares
de fragmentos ao acaso, através de sorteio a partir do conjunto de todos os fragmentos.
Dessa forma, temos uma média da distância euclidiana entre os pares de fragmentos
formados. Esse procedimento foi feito 10.000, de forma que temos 10.000 médias de
distâncias euclidianas entre pares de fragmentos formados ao acaso. E por fim,
comparamos a média da distância euclidiana dos pares de fragmentos com e sem
ocorrência dos primatas de A. belzebul e/ou S. flavius com a distribuição de média de
distâncias euclidianas entre pares e fragmentos formados ao acaso no programa R
2.12.2.
Para testar se os fragmentos com e sem ocorrência de Alouatta belzebul ou
Sapajus flavius eram diferentes com relação à cada característica da paisagem
separadamente (perímetro, forma, índice de proximidade e proporção de cobertura)
utilizamos teste – t pareados. Essas análises foram feitas no programa Statistica 8.
RESULTADOS
Os tamanhos dos fragmentos sem ocorrência utilizados nesse trabalho variaram
entre 28,44ha à 28.533,21ha (Tabela 1), com média de 3.588,3 ha e mediana de 1.703,3
ha e moda de 5.116,2 ha. Foram analisados 44 fragmentos sem ocorrência dos primatas
(A. belzebul e/ou S. flavius) distribuídos em uma área de 42.756 km² de Mata Atlântica
nordestina. A paisagem formada em 6 km no entorno dos fragmentos tem uma média de
30,2% de porcentagem de cobertura florestal, variando entre 15,7% e 50,4%.
50
Tabela – 1: Frequência dos fragmentos com ocorrência em cada classe de área. Os
intervalos usados foram os mesmos do artigo Ribeiro et al. (2009). S = Sapajus flavius,
A= Alouatta belzebul, AS = Ambas as espécies (Alouatta belzebul e Sapajus flavius).
Área (ha) Número de
fragmentos
Proporção de
fragmentos Área total
Fragmentos com
ocorrência SP
3- 50 ha 26.125 91,68 258.879 1 S
50 - 100 ha 1.155 4,05 80.181.40 0 -
100 a 250 ha 718 2,52 110.668.93 3 S
250 - 500 ha 264 0,93 91.731.87 4 AS
500 a 1000 ha 114 0,40 80.902.9 2 S
1000- 2500 ha 73 0,26 112.591.33 4 AS
2500 - 5000 ha 25 0,09 90.415.52 7 AS
5000 - 10000 ha 11 0,04 72.417.80 1 S
10000 a 25000 ha 9 0,03 129.912.81 3 AS
25000 a 50000 ha 1 0,00 28.523.21 0 -
Total 28.495 100,00
25
Os fragmentos com e sem ocorrência dessas espécies não diferiram com relação
às características da paisagem. O valor médio da Distância Euclidiana observada entre
os pares (1,46) não foi maior do que o esperado ao acaso (P = 0,99). Os fragmentos
pareados são mais parecidos entre si do que o esperado ao acaso (Figura 1).
51
Figura 1– Distribuição de frequência da distância euclidiana entre pares de fragmentos
formados ao acaso (10.000) e distância euclidiana média entre fragmentos com e sem ocorrência
de espécies. Seta mostra o valor da distância euclidiana média: 1,46.
O teste – t pareado comparando as características da paisagem revelou diferença
na forma dos fragmentos com e sem ocorrência dos primatas de A. belzebul e/ou S.
flavius (t = -4,48; P < 0,01; Figura 2C), sendo que fragmentos com ocorrência tiveram
valores de forma menores do que fragmentos sem ocorrência. O perímetro também foi
diferente (t = -2,77; P = 0,01; Figura 2A) e também com valores menores dos
fragmentos com ocorrência desses primatas do que fragmentos sem ocorrência. Os
valores significativos dessas duas métricas indicam que há um maior efeito de borda nos
fragmentos sem ocorrência. Os fragmentos com e sem ocorrência desses primatas não
foram diferentes com relação ao índice de proximidade (t =-0,39; P = 0,69; Figura 2B) e
à porcentagem de cobertura florestal (t = -2,06; P = 0,05; Figura 2D) (Tabela 2).
O pareamento dos fragmentos feito antes de investigar as características da
paisagem (apresentadas anteriormente) foi bem sucedido com relação ao tamanho
populacional (t = -1,31, P = 0,19; Figura 3A), à densidade populacional (t =-1,09, P =
0,28; Figura 3D), à distância de rodovias (t = -0,35, P = 0,72; Figura 3B) e à área (t =-
0,93, P = 0,35; Figura 3E). A única exceção foi da distância de população humana, que
foi diferente entre os pares formados (t = 4,49, P < 0,05; Figura 3C) (Tabela 2). A
52
ausência de significância nesses testes é um indício que o pareamento com relação às
características humanas foi bem sucedido, e então as características da paisagem foram
comparadas controlando esses fatores.
Figura 2 –Perímetro (A), Índice de proximidade(B), Forma (C), e cobertura (D) nos fragmentos
com e sem ocorrência de A. belzebul e S. flavius na Mata Atlântica ao norte do Rio São
Francisco. Representado nos gráficos a mediana, quartis e descis.
A
C
B
D
53
Tabela 2: Estatísticas descritivas (média e desvio padrão) das variáveis de paisagem perímetro
(PERIM), forma (SHAPE), índice de proximidade (PROX) da mancha e cobertura florestal, e
para as variáveis usadas no pareamento que são área (AREA), tamanho populacional, densidade
populacional, distância de cidade e distância de rodovias em 25 fragmentos com ocorrência de
Alouatta belzebul e/ou Sapajus flavius e 25 fragmentos sem ocorrência de primatas na Mata
Atlântica ao norte do São Francisco. Teste-t da hipótese nula de que não diferença entre pares de
fragmentos para cada variável.
Variáveis usadas na comparação de paisagens de fragmentos com e sem ocorrência de primatas
Com ocorrência Sem ocorrência
Média DP Média DP T P
Perímetro 335.552,0 456.527,7
460.272,0 603.349,5 -2,77 0,01
Forma 12,8 9,5
17,2 9,7 -4,48 < 0,01
Proximidade 24.169,5 35.280,7
27.845,2 38.171,1 -0,39 0,69
Cobertura 28,6 8,6
32,2 10,1 -2,06 0,05
Variáveis usadas no pareamento dos fragmentos
Com Ocorrência Sem Ocorrência
Média DP Média DP T P
Área 30.16,0 3.840,2
3.585.7 5.948,6 -0,93 0,35
Tamanho populacional 46.373,0 36.711,2
135.974.4 345.913,8 -1,31 0,19
Densidade populacional 168,2 220,4
476.2 1.411,9 -1,09 0,28
Distância de rodovias 0,4 0,8
0.4 0,9 -0,35 0,72
Distância de povoados 4,8 4,2
1.0 1,7 4,49 < 0,05
54
Figura 3– Tamanho da densidade humana (A), Distância de rodovias (B), Distância de cidades
(C), Distância da população humana (D), e Área (E) nos fragmentos com e sem ocorrência de
A.belzebul e S.flavius na Mata Atlântica ao Norte do Rio São Francisco. Representado nos
gráficos a mediana, quartis e descis.
DISCUSSÃO
No teste de distância euclidiana, esperávamos que a diferença nas características
de paisagem entre fragmentos com e sem ocorrência de Alouatta belzebul e/ou Sapajus
flavius seriam maiores do que o esperado ao acaso. Isso explicaria o fato de haver
presença dessas espécies em alguns fragmentos, no entanto não existir em outros, pois
eles seriam muito diferentes entre si com relação às características da paisagem.
A
C
B
E
D
55
Entretanto o nosso resultado não corroborou essa expectativa, pois os fragmentos
pareados são mais semelhantes entre si do que o esperado.
No entanto, quando analisamos separadamente as características da paisagem, a
forma e o perímetro dos fragmentos com e sem ocorrência diferiu. Os primatas aqui
estudados ocorrem em fragmentos que têm menos quantidade de borda e têm formas
menos complexas, se comparados à fragmentos de tamanho similar sem ocorrência A.
belzebul e/ou S. flavius. Com isso podemos relacionar essas características da paisagem
entre os fragmentos com e sem espécies desses primatas com a possível preferência
desse grupo por fragmentos com efeito de borda reduzido, devido ao fato do efeito de
borda resultar em extensa mudança nas condições ambientais do habitat como a maior
penetração de vento para a dessecação interior e superior nas bordas, resultando em uma
maior mortalidade de árvores, diminuindo dessa forma recursos para os primatas
existentes (Estrada e Coates-Estrada, 1996; Laurance, 1991).
A forma que o efeito de borda pode afetar esses primatas é uma informação de
extrema importância para entendermos o seu comportamento com relação ao distúrbio
humano causado na Mata Atlântica nas últimas décadas. As bordas de fragmentos
podem ser inóspitas para algumas espécies de animais florestais e com o tempo podem
direcionar para uma redução do tamanho do fragmento (Turner, 1996), com a queda de
árvores na borda. A forma (a relação contorno-área) é um importante determinante da
qualidade do fragmento (Turner, 1996). Entretanto no trabalho de Lenz (2014) na
Amazônia, houve aumento da densidade da comunidade de primatas nas bordas de
fragmentos em cinco das seis espécies estudadas (dentre elas uma do gênero Alouatta e
uma do gênero Sapajus). Mesmo assim ele justifica que uma matriz em regeneração
(primeiro estágio de sucessão) ainda pode ter impacto sobre os primatas, pois em locais
entre 19-30 anos de regeneração da matriz, os primatas ainda sentem ao efeito de borda
(que é 150 metros para dentro da mata). Dados do projeto “Dinâmica Biológica de
Fragmentos Florestais” confirmam que os remanescentes florestais tem mudanças
significativas relacionadas aos efeitos de borda e perda espécies de primatas
(Bierregaard Jr et al., 1992). Em contraste a isso, primatas de Madagascar, como
algumas espécies de lêmures, se beneficiam do efeito de borda (Freed, 2002; Lehman et
al., 2006; Schwitzer et al., 2011).
Esperávamos que o isolamento dos fragmentos sem primatas fossem maiores,
entretanto não houve diferença no isolamento de fragmentos com ou sem ocorrência de
A. belzebul e/ou S. flavius. Como também esperávamos que a cobertura florestal no
56
entorno dos fragmentos sem ocorrência desses primatas fosse menor, o que também não
ocorreu. Todavia, os efeitos de isolamento podem reduzir rapidamente a capacidade de
retenção de espécies de fragmentos florestais (Peres, 2001), mostrando uma resposta
clara de alta sensibilidade sobre efeitos do isolamento em primatas no Pará (Ferrari et
al., 2003) e mamíferos de grande porte na Amazônia, podendo levar a extinção local
(Sampaio et al., 2010), por falta de recursos, deriva gênica e estocasticidades ambientais
(Frankham et al., 2008). Primatas muitas vezes, suportam diferentes graus de
isolamento, dependendo se eles são especialistas ou generalistas e como eles toleram o
processo de fragmentação (Marsh, 2003). Como exemplo, primatas do gênero Alouatta,
presentes em fragmentos, em que a distância para a floresta contínua não foi
significativa com relação à presença do grupo, no México (Rodriguez-Toledo et al.,
2003). A cobertura florestal e elementos do dossel, como altura e abertura, são
importantes características preditoras da persistência em florestas isoladas (Benchimol e
Peres, 2014). Para os macacos da espécie Callicebus nigrifrons, por exemplo, elementos
do dossel são de extrema importância, ocorrendo em dossel alto e fechado (Sales et al.,
2016). E um dossel com menos de 10%, é um limiar certamente incompatível com a
sobrevivência da maioria dos primatas estritamente arbóreas (Chapman e Peres, 2001).
Benchimol e Peres (2014), mostraram que o tamanho da mancha, a cobertura florestal, o
nível de pressão de caça, o tamanho da área de vida e ao estado trófico foram os
principais preditores de persistência de espécies dentro de uma floresta isolada em
macacos da américa latina, dentre eles espécies do gêneros de Alouatta e Sapajus.
No pareamento dos fragmentos, tivemos sucesso para as características de
tamanho populacional, densidade populacional, distância de rodovias e área, com
exceção de população humana (acima de 20 casas). Portanto, não foi possível encontrar
fragmentos de mesmo tamanho aproximado que não diferissem com relação à distância
de cidade ou povoado mais próxima. Por isso, esse fator pode ter influência sobre a
ocorrência do S. flavius e/ou A. belzebul em fragmentos próximos a cidades, já que
fragmentos sem ocorrência estão mais próximos de cidades do que fragmentos com
ocorrência de S. flavius e/ou A. belzebul. Atividades humanas como caça acabam
impactando primatas (Cullen Jr et al., 2000), e se o impacto da caça é grave, as
consequências para os fragmentos florestais isolados podem ser desastrosas, pois eles
não têm as fontes potenciais para migração, como é o caso muitos fragmentos na Mata
Atlântica, na região sudeste do Brasil (Chiarello, 2003). Como mostrado no trabalho de
Cullen et al. (2000), na Mata Atlântica, em que fragmentos florestais mais próximos de
57
casas (5km entre a borda do fragmento e casas), tinham maior taxa de caça. O fato da
característica proximidade de cidades ser diferente no resultado do pareamento, mostra
que possivelmente a caça pode estar influenciando na presença desses primatas na Mata
Atlântica.
Os resultados encontrados nesse trabalho comprovam que a forma e o
perímetro do fragmento estão sendo fatores que determinam a presença dos primatas S.
flavius e A. belzebul em fragmentos da Mata Atlântica do Nordeste. Esses resultados
nessas duas métricas, além do efeito de borda, podem indicar que as espécies evitam ou
foram localmente extintas em fragmentos com maior borda devido à ação humana (o
que justificaria distância de cidades com resultado significativo no pareamento). Com
uma maior quantidade de borda (um fragmento mais complexo e recortado), as espécies
poderiam ser mais facilmente vistas, ou o fragmento se tornaria um local de fácil acesso
se comparado com um fragmento com menos borda. De acordo com a IUCN, o S.
flavius é ameaçado principalmente pela caça, perda e fragmentação do habitat. As
populações de A. belzebul que habitam a Mata Atlântica tem como maior ameaça a
fragilidade das pequenas manchas florestais remanescentes. Essas populações estão
expostas aos efeitos de estocasticidade ambiental e demográfico afetando o tamanho
populacional de espécies que habitam esse bioma. Outras ameaças que os primatas
também podem enfrentar vão desde queimadas florestais, à própria tentativa de
migração dos primatas entre fragmentos com a possibilidade de sofrerem
atropelamentos e predação por animais domésticos, além a coleta de madeira, que tira o
habitat e os recursos das espécies, e contaminação por depósitos de lixo clandestino
(ICMBIO, 2014). Portanto, conservar os maiores fragmentos e com formas menos
complexas é importante para garantir a manutenção dessas espécies de primatas
ameaçados ao longo do tempo.
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63
ANEXOS
Anexo – 1: Pares de fragmento com ocorrência (verdes) das espécies Alouatta belzebul (A),
Sapajus flavius (S) na Mata Atlântica Nordestina: ID1- Mata estrela localizada no município de
Baia formosa –RN; ID2 – Fragmento localizado em Millemnium, no município de Mataracá –
PB; ID3 – Fragmento localizado na Estação Experimental de Camaratuba, localizado no
município de Mamanguape –PB. E sem ocorrência (vermelhos): ID1 – Mata entre Natuba e
Salgado de São Felix – PB; ID2 – Mata entre Caaporã – PB e Goiana – PE; ID3 - Mata em
Pedro Régis – PB.
ID1
ID3
ID2
ID1
ID2
ID3
ID3
64
Anexo – 2: Pares de fragmento com ocorrência (verdes) das espécies Alouatta belzebul (A),
Sapajus flavius (S) na Mata Atlântica Nordestina: ID4 - Fragmento localizado na Estação
Ecológica Estadual do Pau Brasil, no município de Mamanguape –PB; ID5 - Fragmento
localizado em Jardim, no município de Rio Tinto – PB; ID6 - Fragmento localizado em
Cajarana/Águas Claras, no município de Rio Tinto – PB. E sem ocorrência (vermelhos): ID4 –
Mata entre Mamanguape e Rio Tinto – PB; ID5 – Mata e Santa Rita – PB; ID6 – Pedras de
Fogo – PB.
ID5
ID6 ID6
ID5
ID4 ID4
65
Anexo – 3: Pares de fragmento com ocorrência (verdes) das espécies Alouatta belzebul (A),
Sapajus flavius (S) na Mata Atlântica Nordestina: ID7- Localizado em Rio Vermelho, no
município de Rio Tinto –PB; ID8 - Fragmento localizado em Sucupira/São João/Jacuípe, no
município de Santa Rita – PB; ID9 - Fragmento localizado em Cafundó, no município de Santa
Rita–PB; E sem ocorrência (vermelhos): ID7 – Mata entre Baía da traição, Marcação e Rio tinto
- PB; ID8 – Mata entre Maceió, Paripuera e Barra de Santo Antônio – AL; ID9 – Mata entre
Timbaúba, Salgado de São Félix, Camutanga e Ferreiros – PB e PE.
ID7
ID7
ID8
ID8
ID9 ID9
66
Anexo – 3: Pares de fragmento com ocorrência (verdes) das espécies Alouatta belzebul (A),
Sapajus flavius (S) na Mata Atlântica Nordestina: ID10 - Fragmento localizado na RPPN
Engenho Gargaú, no município de Santa Rita– PB; ID11- Localizado em Fazenda Pau Brasil 1,
no município de Santa Rita– PB; ID12 – Fragmento localizado no Córrego do Inferno, no
município de Caaporã e Goiana – PB/PE; E sem ocorrência (vermelhos): ID10 – Mata entre
Barra de São Miguel, Marechal Deodoro e São Miguel dos Campos- AL; ID11 – Mata entre
Maragogi, São José da Coroa Grande e Barreiros – PE e AL; ID12 – Mata em Pitimbú – PB.
ID10 ID10
ID11
ID11
ID12
ID12
67
Anexo – 4: Pares de fragmento com ocorrência (verdes) das espécies Alouatta belzebul (A),
Sapajus flavius (S) na Mata Atlântica Nordestina: ID13 - Fragmento localizado em Bujari, no
município de Goiana– PE; ID14 - Fragmento localizado em Água Azul, no município de
Timbaúba – PE; ID15 - Fragmento localizado na Mata dos Macacos, no município de Igarassu –
PE; E sem ocorrência (vermelhos): ID13 – Mata em Pitimbú – PB; ID14 – Mata entre Igarassú,
Araçoiaba, Tracunhaém, Abreu e Lima, Paulista, Recife, Camaragibe, São Lourenço da Mata e
Paudalho – PE; ID15 – Mata entre Paudalho e Chã de Alegria – PE.
ID13 ID13
ID14
ID14
ID15
ID15
68
Anexo – 5: Pares de fragmento com ocorrência (verdes) das espécies Alouatta belzebul (A),
Sapajus flavius (S) na Mata Atlântica Nordestina: ID16 - Fragmento localizado na Usina
Salgado, no município de Ipojuca– PE; ID17- Localizado em Engenho Sacramento, no
município de Água Preta – PE; ID18 – Fragmento localizado na Estação Ecológica Murici, no
município de Murici – AL; E sem ocorrência (vermelhos): ID16 – Mata entre Cabo de São
Agostinho, Jaboatão dos Guararapes e Moreno – PE; ID17 - Mata entre Maragogi, e Barreiros-
PE e AL; ID18 – Mata entre Barra de Santo Antônio, São Luiz do Quitunde e Passo do
Camaragibe – AL.
ID16
ID16
ID17 ID17
ID18 ID18
69
Anexo – 6: Pares de fragmento com ocorrência (verdes) das espécies Alouatta belzebul (A),
Sapajus flavius (S) na Mata Atlântica Nordestina: ID19 - Fragmento localizado em Santa
Justina, no município de Passo de Camaragibe e Matriz de Camaragibe – AL; ID20 - Fragmento
localizado no Junco, no município de Jequiá da Praia – AL; ID21 - Fragmento localizado na
Mata dos Macacos, no município de Coruripe – AL; E sem ocorrência (vermelhos): ID19 –
Mata em Passo do Camaragibe – AL; ID20 - Mata entre Maceió e Rio Largo – AL; ID21 –
Mata em Piaçabuçu – AL.
ID19
ID19
ID20 ID20
ID21
ID21
70
Anexo – 7: Pares de fragmento com ocorrência (verdes) das espécies Alouatta belzebul (A),
Sapajus flavius (S) na Mata Atlântica Nordestina: ID22 - Fragmento localizado em Usina Porto
Rico, no município de Campo Alegre – AL; ID23- Localizado em RPPN Santa Tereza, no
município de Atalaia– AL; ID24 – Fragmento localizado na Usina Coruripe 2, no município de
Coruripe – AL; E sem ocorrência (vermelhos): ID22 – Mata entre União do Palmares, Santa do
Mundaú e São José da Laje – AL; ID23 – Mata entre Paulo Jacinto e Quebrangulo – AL; ID24 -
Mata entre Barra de Santo Antônio, São Luiz do Quitunde e Passo do Camaragibe – AL.
ID22 ID22
ID23 ID23
ID24
ID24
71
Anexo – 8: Pares de fragmento com ocorrência (verdes) das espécies Alouatta belzebul (A),
Sapajus flavius (S) na Mata Atlântica Nordestina: ID25 - Fragmento localizado na Usina
Coruripe 3, no município de Coruripe – AL. E sem ocorrência (vermelhos): ID25 – Mata entre
São Miguel dos Campos e Boca da Mata.
ID25
ID25