Bol. San. Veg. Plagas, 15:215-223, 1989

Una Epifitia de la borraja (Borrago officinalis L.): El carbón Entyloma serotinum Cif. Una incursión en la taxonomia del hongo D. BERRA

Se ha diagnosticado una enfermedad sobre borraja, causada por un carbón de hoja, que causa graves daños en cultivos bajo túneles de plástico. Se exponen y discuten los actuales criterios taxonómicos; se describe el hongo y se propone clasificarlo como Entyloma serotium Cif.

D. BERRA. Unidad de Sanidad Vegetal. SIMA, Gobierno Vasco. Edif. Itxas-Alde 01 dcha. Cuesta de Aldapeta, s/n. 20009 San Sebastián.

Palabras clave: Entyloma serotinum, borraja, carbón, hojas

INTRODUCCIÓN

El cultivo de la borraja (Borrago officinalis L.) es, tal vez, poco conocida en el resto del país pero en Navarra, Aragón y algunas zonas de las Vascongadas cumple, desde tiempo inmemorial, el papel que le atribuye MOLINER (1981): «Planta de huerta de hojas y tallos ásperos, cubiertos de pequeñas espi­nas, que se come cocida; sus flores se empleaban como sudorífico». Se cree que la palabra borraja procede del árabe «abu-nashah», que significa «padre del sudor». Es una excelente planta melífera, de atractiva y abundante floración, muy codiciada por las abejas. Es posible que su explotación se realizara primigeniamente como se hace para las collejas (Cariofiláceas, Lychnis innata) en una extensa parte de España; pero al contrario que ésta, se fue domesticando y desde tiempos lejanos su cultivo se practica en huertas al aire libre, con un arraigo popular que el mismo lenguaje coloquial recoge con la adopción de la expresión «como agua de borrajas», sucedánea de algo baladí o sin valor.

En el camino hacia la domesticación de la borraja, y pensando en la posibilidad de ampliar la gama de cultivos en la, cada vez mayor, superficies de cubiertas de plástico de la zona Cantábrica, se iniciaron unas indagaciones previas en el Centro de Expe­rimentación Hortoflorícola de Derio (Bizkaia), tendentes a comprobar el comportamiento del cultivo bajo túneles de plástico. A partir de aquí, lo que representaba una alteración de las hojas de la planta al aire libre sin importancia remarcable, pasa a constituir una epifitia bajo las nuevas condiciones de explotación, de forma que los puntos de infección cubrían prácticamente la superficie de las hojas.

El hongo microscópico responsable de tal alteración motiva esta comunicación. Las observaciones primeras encuadraron al mi-cromiceto como miembro del género Cylin­drosporium, sin duda bajo la influencia del aspecto típico de sus conidias —hialinas y filiformes— y de la cita sobre hojas de borraja que en Dos Hermanas hizo GONZÁLEZ FRAGOSO (1916) describiendo Cylindrosporium myosotidis Sacc.

REFLEXIONES SOBRE EL GENEROENTYLOMA: UNA REVISIONBIBLIOGRÁFICA

Presencia de Entyloma borraginis en laliteratura especializada

Los escritos sobre el género Entyloma deBary son escasos y todavía más las citassobre Entyloma borraginis. En el año 1916el micólogo GONZÁLEZ FRAGOSO describe lapresencia de Cylindrosporium myosotidisSacc, sobre hojas de borraja en Dos Her-manas, provincia de Sevilla, en las cualesobserva conidias filiformes, rectas, algo fle-xuosas, de 40-50 /xX 1,5-1,7 ¡JL. Esta carac-terística es bastante común en el géneroEntyloma, capaz de producir, además de lasustilosporas correspondientes, unas conidiashialinas y filiformes que algunos taxónomosencuadran en el gen. Cylindrosporium. Podríaespecularse con que esta primera cita en laPenínsula de Cylindrosporium myosotidis so-bre hojas de borraja correspondería, en rea-lidad, a Entyloma borraginis del que GON-ZÁLEZ FRAGOSO observó, únicamente, lafase conidial de Cylindrosporium.

En 1924 CIFERRI describe por primeravez Entyloma borraginis sobre hojas de Bo-rrago officinalis, en Argelia. En su descrip-ción detalla que las hojas atacadas presentanmanchas circulares de 1-3 mm. de diámetro,sobre las que se forman los soros incrustadosen el parenquima. Las teliosporas o teleu-tosporas son casi hialinas inicialmente ymás tarde adquieren un color marrón-ama-rillento, oscilando su tamaño de 9-15 fx,con la membrana de las paredes lisa y de1,5 n de espesor.

En 1927, GONZÁLEZ FRAGOSO recoge enla página 7 del Tomo XXIV del Boletín dela Real Sociedad Española de Historia Na-tural, dedicado a Ustilaginales de la floraespañola la cita de «E. serotinum Schroet,in Cohn, Beitr. Biol. Pfl. 2:437 (1876) enhojas de Borrago officinalis. La Bonanova(Barcelona). Rec. HNO. SENNEN, V-1916.En hojas de Symphytum tuberosum. Llanes(Oviedo). Rec. DR. P. UNAMUNO, IV-1920».

VIENNOT-BOURGIN (1949) escribe: «E. se-rotinum Schroet es muy común en el limbode las hojas de Symphytum officinale y S.

tuberosum en Francia, España, Bohemia,Austria y Alemania. El estadio conidial co-rrientemente observado es Entylomella sero-tina Hóhn, que aparece antes que las clami-dosporas, o al mismo tiempo, bajo formade una pubescencia blanca en la superficiede las hojas. CIFERRI (1924-28) ha aisladoun E. borraginis particular de Borrago offi-cinalis. Esta última especie es conocida enItalia y Córcega. Nosotros la hemos consta-tado recientemente en el Departamento dela Mancha».

Recientemente MORDUE y AINSWORTH(1984), al describir los Ustilaginales de lasIslas Británicas, no hacen referencia a laexistencia de ningún carbón sobre hojas deborraja, aunque sí recogen la presencia deespecies del género Entyloma sobre otrasplantas de la Fam. Borragináceas, como E.serotinum y E. fergusonii sobre Symphytumofficinale y Myosotis sp. respectivamente.

Finalmente, VANKY (1985) deja constanciade la presencia de Entyloma serotinum sobreBorrago officinalis, Symphytum officinale yS. tuberosum en los Cárpatos.

Estas variaciones a lo largo del tiempopueden tener explicación si se medita sobrelos criterios taxonómicos utilizados no sólopara Entyloma, sino para los Ustilaginalesen general.

Limitaciones de los criterios taxonómicosutilizados

El género Entyloma de Bary está encua-drado taxonómicamente dentro de la familiaTñletiaceae perteneciente al orden Ustilagi-nales.

Los Ustilaginales se dividen en dos familiasen base al modo de germinación de lasustilosporas:— Fam. Ustilagináceas: las ustilosporas ger-

minan por medio de un promicelio ta-bicado que tiene esporidios laterales.

— Fam. Tilletiaceae: las ustilosporas germi-nan por medio de un promicelio notabicado que presenta esporidios termi-nales.

La división queda muy clara en el papel,pero no a la hora de observarla al micros-copio en todos los casos; es por ello queZAMBETTAKIS se cuestiona la validez general

de tal división cuando expone: «el carácterde la germinación, es decir, la formación deesporidios laterales para los Ustilaginaceas yesporídios terminales para las Tilletiaceas esa menudo atípico. ¿Cuántas especies no danmás que un micelio, otras nada más queuna mezcla de hifas secundarías o un grupode esporídios en lugar de uno sólo y cuántasTilletiaceas no forman más que promiceliosramificados?

El carácter de base para las especies congerminación típica se queda sólo con unvalor teórico para las especies de germinaciónirregular. En este mismo sentido VANKYexplica que el tipo de germinación es afec-tada frecuentemente por factores como luz,temperatura, humedad, pH, presencia o ausen-cia de diversas sustancias, etc, pudiendocambiarse el tipo de germinación de emitiresporídios a emitir sólo micelio.

La diferenciación de la Fam. Tületiaceaeen géneros se realiza, fundamentalmente, enbase a los caracteres diferenciales de lasustilosporas, «que ayudan a la clasificaciónde los géneros, pero son insuficientes pa-ra la determinación de los mismos» (ZAM-BETTAKIS, 1970). VANKY apoya esta indefini-ción en el establecimiento de géneros cuandoafirma que «mientras la distinción en familiasse basa en la germinación de las esporas, ladelimitación de los géneros se basa en loscaracteres de los soros junto con los delas esporas y su germinación. La gran va-riabilidad de estos caracteres son vía parala especulación y subjetivismo. Esta es larazón principal de los numerosos cambiosque se producen en la taxonomía actual-mente». Y es muy significativo que el mismoautor, VANKY, recoja como pensamiento de-dicatorio de su tesis doctoral sobre los usti-laginales de los Cárpatos, la siguiente refle-xión de LINDEBERG sobre la taxonomía «Seríamuy deseable una estabilización en la taxo-nomía de los carbones (así como en la deotros hongos), pero el objetivo está aúnlejano. Los resultados logrados no debenconsiderarse como definitivos, sino comopautas sujetas a nuevos cambios cuando seacumulen más datos».

Esta inestabilidad de las sistemática tam-bién ha afectado al gen. Entyloma, con lacreación del gen. Ustentyloma por SAVILE y

PARMELEE (1964), germinando el primerosegún el tipo Tilletia y el posterior comoUstilago. Es decir, las especies de ambosgéneros son morfológicamente iguales y sólodifieren en el modo de germinación.

MORDUE y AINSWORTH son sensibles alpapel del hospedador en la taxonomía delos carbones y escriben: «la evolución decada especie está íntimamente ligada con ladel hospedante sobre el que vive. Se presentauna relación «gen a gen» entre los genes deresistencia del hospedante y los de virulenciadel patógeno. Se produce una especializaciónen el parasitismo que no tiene correspon-dencia con semejanzas o diferencias morfo-lógicas, por lo que la mayoría de las especiesse han descrito sobre sus hospedantes básicos.Por ello la identificación del hospedante esde importancia primaria para la identificacióndel parásito, aunque no es extraño que losestudios biométricos revelen pequeñas dife-rencias en el tamaño de las esporas u otroscaracteres entre especies similares morfológi-camente, procedentes de diferentes hospe-dantes».

Este criterio es comparable al deZAMBETTAKIS (1970) quien escribe: «La iden-tificación de un carbón es a menudo impo-sible si no se dispone de ningún dato sobrela identidad del hospedante. Así SAVILE re-cogió sobre una joven compuesta el Entylo-ma compositarum; cuando el hospedante sedesarrolló completamente fue identificado co-mo Lobelia inflata, el carbón recogido pasóa denominarse Entyloma lobeliae».

La conjunción de criterios sobre la taxo-nomía es expuesta por VANKY (1985) de lasiguiente manera: «La delimitación de espe-cies en Entyloma es muy difícil debido a lasencilla morfología de la espora y la exis-tencia de numerosas formas intermedias. Sóloes posible la delimitación basada en lamorfología en unos pocos casos; frecuente-mente la identificación de las especies sebasa en el hospedante».

Por todo ello los autores suelen presentardos tipos de claves de géneros y/o especies;unas basadas en criterios morfológicos, prin-cipalmente caracteres de las esporas, y otrasbasadas en el taxon hospedante.

Por tanto, si como criterio fundamentalen la delimitación de la especie en los

carbones se utiliza su íntima relación con elhospedante sobre el que vive, es lógicodenominar Entyloma borraginis Cif. al car-bón de hoja que vive sobre la borraja.

Las observaciones realizadas en las borrajasvan a ser expuestas, tomando como puntode partida la descripción del gen. Entylomade Bary que hacen MORDUE y AINSWORTH

(1984): «Soros normalmente en las hojas,dando aspecto de zonas descoloridas y abul-tadas en general, inmersos en los tejidos delhospedante permanentemente. Ustilosporas in-dividuales, hialinas o de color pálido. No esrara la presencia de conidias en el hospeda-dor. La germinación de las esporas es comola de Tilletia».

CARACTERÍSTICAS DEL «CARBON DEHOJAS» DE BORRAGO OFFICINALISOBSERVADO EN ESPAÑA:APROXIMACIÓN TAXONÓMICA

SintomatologíaEl hongo coloniza las hojas, provocando

numerosísimos puntos de infección, que en

ataques graves llegan a cubrir prácticamentetoda la superficie foliar. Las manchas sonmás visibles por el envés en los estadosiniciales y posteriormente llega a parasitarambas caras de la hoja. Los peciolos no sehan visto colonizados incluso en caso defuertes ataques. La infección comienza porlas hojas más viejas y más cercanas al sueloy se va propagando hacia las más jóvenessin llegar a afectar normalmente a las máspróximas, a las yemas terminales.

El hongo, aunque su presencia sea débil,deprecia las hojas de la borraja por deteriorode su aspecto comercial. En casos de infec-ciones fuertes, puede llegar a desecar total-mente hasta más de la mitad del volumenfoliar, quedando la planta afectada en surendimiento (Figs. 1 y 2).

El carbón aparece naturalmente sobre lashojas durante el período otoñal y es unaenfermedad bien conocida desde hace tiempopor los cultivadores de borraja al aire libre.Sin embargo, los daños que sufre la plantacultivada bajo túneles de plástico son mucho

Fig. 1 .-—Cultivo de borraja atacado.

Fig. 2.—Detalle de hojas atacadas

más graves que al aire libre. Se presenta unefecto sinergizante del Carbón por un cambiode técnica cultural: el cultivo en invernaderode la borraja, constituyéndose entonces unaepifítia. La manifestación del hongo, y portanto sus daños, se atenúan y llegan adesaparecer a medida que acuden los pri-meros calores de la primavera.

Características micrométricas de losEntyloma observados. Algunas reflexionessobre su valor

Los «carbones» se han conocido, tradi-cionalmente, como parásitos estrictos. Sinembargo, algunos de ellos han cumplido suciclo vital completo «in vitro», lo cual muevea una reflexión sobre el contenido del para-sitismo obligado en microorganismos y suproyección sobre la realidad. Los intentosde cultivar «el carbón de borraja» en mediosmicrobiológicos convencionales como PDA(patata-dextrosa-agar) y MA (malta-agar) no

han tenido éxito en nuestro laboratorio.Tampoco se ha obtenido resultado algunoal intentar ensayar el medio que REGNAULTet al. (1975) utilizó para estudiar Ustilagohypodytes. Por estas razones las observacionesmicroscópicas que se presentan a continua-ción, se han hecho sobre preparaciones fres-cas del hongo, recolectado en distintas épocasdel año, y buscaremos su correcta identifi-cación por comparación con las descritaspor otros autores. Los cinco tipos de estruc-turas visualizados han sido:1. Esporas redondas, poco coloreadas, de

pared simple gruesa o doble pared muyjunta, de 9,8 y. de diámetro (8-11 /i),evocando su aspecto al de clamidosporas.(Fig. 3).

2. Esporas filiformes, hialinas, de 41,9X1,6M (32-60/xX 1,1-2,2/i). (Fig. 4).

3. Esporas que presentan en su mayoríauno de sus ápices con una curvaturaque las asemeja a una «cabeza de pato».Sus dimensiones: 14,1X3,2 ¡i (10,2-20M X 2-4,1 M). (Fig. 5).

h'ig. 3. Ustilosporas.

Fig. 4.—Esporas filiformes.

4. Esporas redondas, de doble pared, de23 id de diámetro. (Fig. 6).

5. Esporas pequeñas, de 4 X 6 ¡i, abun-dantes según zonas, que parecen estarasociadas a las descritas en el punto 4.(Fig. 7).

Las estructuras 1, 2 y 3 se encuentransiempre o casi siempre en las manchas delas hojas y forman parte de la morfologíade un hongo del género Entyloma. Lasestructuras 4 y 5 se han observado demanera no continuada y posiblemente pue-dan pertenecer a ustilosporas del géneroUstilago y su fase de levadura asociada.

La estructura 1 es la mas descrita en laliteratura y corresponde a las esporas re-dondas de los carbones, que reciben distintosnombres según los autores: ustilosporas, te-liosporas, teleutosporas o clamidosporas. Sonesporas a partir de las cuales surge unmicelio (promicelio) que da lugar a las

Fig. 6.—A la izda: clamidosporas de posible Ustilago;a la dcha.: ustilosporas de E. serotinum.

Fig. 5.—Esporas en «cabeza de pato>Fig. 7.—Germinación de clamidospora de posible Usli

lago.

basidíosporas que después de su fusión ge-neran un nuevo micelio que va a infectar alhospedante.

Las estructuras 2 y 3 pertenecen a la faseimperfecta del hongo y no están continua-mente descritas en la bibliografía, y cuandolo están sólo se cita, normalmente, al tipode esporas filiformes. No ha habido acuerdoa la hora de encuadrar las estructuras delas conidias y se han colocado, generalmente,en los géneros Cylindrasporíum y Ramularia.Actualmente estas formas imperfectas de loscarbones del gen. Entyloma se adscriben algen. Entylomella.

Por tanto, el carbón de hoja de la borrajapresenta unas estructuras «perfectas» (la es-tructura 1 descrita) que se clasifican en elgen. Entyloma y unas estructuras «imperfec-tas» (las estructuras 2 y 3 descritas) que seclasifican en el gen. Entylomella.

Una comparación con las descripcionesde MORDUE y AINSWORTH (1984) arroja losresultados expuestos en el Cuadro 1. Algunoscomentarios son necesarios y se desprendende la contrastación:

— Son bastantes semejantes las observa-ciones de los Entyloma españoles, indepen-dientemente de la planta hospedera. Esteaspecto tiene una cierta concordancia conla decisión de denominar Entyloma seroti-num, tanto a los carbones obtenidos deespecies del género Borrago como delSymphytum, adoptada ya a principios desiglo para clasificar los Entyloma españolessobre dichos géneros (Hno. SENNEN 1916-Dr. P. UNAMUNO 1920), y corroborada porVANKY (1985). Morfológicamente, nuestrasobservaciones pueden ser un apoyo al trabajode estos autores. Sin embargo, el mencionadoVANKY, llama Entyloma fergusonii a loscarbones de hojas encontrados en especiesdel género Myosotis, también pertenecientea la familia Borraginaceae. Esta cuestiónpresenta un punto crucial desde el punto devista epidemiológico: ¿a qué nivel se realizael parasitismo en la realidad, sobre la especie,el género o la familia de plantas? ¿Es capazel hongo que se asienta sobre hojas deSymphytum de atacar a las hojas de laborraja? En tal caso dichas plantas consti-tuirían un reservorio natural para el micro-miceto y habría que tenerlo en cuenta a la

hora de iniciar un control de los ataquesdel microorganismo.

— La comparación con el Entyloma se-rotinum descrito por MORDUE y AINSWORTH(1984), esquematizada en el Cuadro 1 ponede manifiesto semejanzas ciertas con el des-crito sobre Symphytum officinale en lasIslas Británicas. Pero son notables las dife-rencias entre los valores micrométricos; y,para ellos, habría que preguntarse cuanta essu validez en la taxonomía de hongos engeneral, y de los parásitos obligados enparticular, máxime cuando las condicionesde producción de las estructuras no soncomparables.

Pero hay otro hecho más llamativo, y esla aparición de un tipo de conidias filiformesdistintas (estructura 3) y no relatadas porlos autores británicos. Tampoco han sidodescritas por ninguno de los otros especia-listas cuyos trabajos han sido revisados. ¿Po-drían pertenecer a otro «carbón» diferentecomo hemos supuesto para las estructuras 4y 5?

Estas diferencias serían, tal vez, para lostaxónomos motivo separador de especies.Nuestra formación y conocimientos no nosautorizan a tomar una decisión de esa índole.Sin embargo, ello lleva a las siguientesconsideraciones:

Los criterios taxonómicos vigentes paralos carbones como Entyloma son tan pocoprecisos, y en ocasiones incluso contradicto-rios, que dificultan cualquier sencilla identi-ficación. Identificación en este caso necesaria,pues no hemos podido —a pesar de losnumerosos intentos— reproducir ninguna in-fección artificial necesaria para declarar alhongo como causante de la enfermedadobservada, y ninguna orientación sobre esteaspecto nos ha aportado la literatura con-sultada. Sólo unas pruebas indirectas, comoha sido conseguir su control con productosfitosanitarios, nos ha animado a proseguir eltrabajo. Esta dependencia del especialista,invalida en una parte importante la laborcompleja y delicada que lleva a la elabora-ción de claves.

En consecuencia, y en un intento detransmitir el conocimiento adquirido, hemosdecidido denominar al micromiceto comoEntyloma serotinum Cif. teniendo como

Cuadro 1.—Comparación de las observaciones microscópicas sobre los «carbones» de España y lasdescripciones hechas para Entyloma serotinum en las Islas Británicas por MORDUE y AINSWORTH

(1984)

Descripción deEntyloma serotinum

sobreSymphytum officinalis

MORDUE y AINSWORTH (1984)

Soros en hojas, manchas con borde oscuro; lasuperficie inferior normalmente blanquecina ycon conidias.

Ustilosporas globoso-ovoides, angular por lapresión mutua, sin color o con tonos amarillopálido-marrón, de paredes delgadas (—1 jum),endospora muy delgada y exospora más gruesa,Usas 10-15 n (media 12,6 n) de diámetro.

Conidias hialinas, filiformes16-50X1,5-3,0 M

Observaciones sobre «carbones» de España

Entyloma borraginis sobreborrago officinalis

Soros en hojas, manchascon borde oscuro e inte-rior blanquecino; conidiasque sobresalen del limbo.

Ustilosporas globosas, hia-linas, de paredes lisas 8-11 n (media 9,8 /x) dediámetro.

Conidias de dos tipos:— Filiformes, hialinas 32-

60X1,1-2,2 M— Más gruesas:

10,2-20X2-4,1 JLU «Ca-beza de pato».

Entyloma serotinum sobreSymphytum tuberosum

Soros en hojas, manchasa manera de puntuacionesclaras por debajo de lasuperficie del limbo, me-nos erumpentes que E bo-rraginis.

Ustilosporas globosas, hia-linas de paredes lisas 8,2-12 M (media 10,2 ¡x) dediámetro.

Conidias de dos tipos:— Filiformes 25-47,5 n

X 1,2-2,2 n— «Cabeza de pato» se-

mejantes a las de E.borraginis.

puntos de referencia la idéntica denominacióndada por el Hno. SENNEN (1916) del carbónencontrado sobre borraja, la descripción deGONZÁLEZ FRAGOSO (1916) que lo denominóCylindrosporium myosotidis, cuyas dimen-siones se aproximan más a las obtenidaspor nosotros, y la mas reciente clasificaciónbotánica del Entyloma encontrado sobreBorrago officinalis L dada por VANKY (1985).

AGRADECIMIENTOS

Mi más sincero agradecimiento a JavierTello por los consejos y ánimos que me hadado para la realización del presente tra-bajo, y a Gregorio Arteaga por la inestima-ble ayuda prestada en el laboratorio.

ABSTRACT

BERRA, D. (1989): Una epifitía de la borraja {Borrago officinalis L.): el carbónentyloma serotinum Cif. una incursión en la taxonomía del hongo. Bol. San. Veg.Plagas, 15 (3): 215-223.

A leaf disease of borage is reported. The pathogen is described and the existingtaxonomic criteria are discussed. The smut fungus is classified as Entyloma serotinumCif.

Key words: Entyloma serotinum, borage, smut, leaves.

REFERENCIAS

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(Aceptado para su publicación: 15 febrero, 1989).