Submerged macrophytes modify food web interactionsand stability of lake littoral ecosystems

Kirsi Vakkilainen

Department of Ecological and Environmental SciencesFaculty of BiosciencesUniversity of Helsinki

Finland

Academic dissertation in environmental ecology

To be presented, with the permission of the Faculty of Biosciences of the University ofHelsinki, for public criticism in the Auditorium of Lahti Science and Business Park,

Niemenkatu 73, Lahti, on December 9th, 2005, at 12 a.m.

Lahti 2005

Supervised by

Prof. Timo KairesaloDepartment of Ecological and Environmental SciencesUniversity of HelsinkiLahti, Finland

Reviewed by

Prof. Jouko SarvalaDepartment of BiologyUniversity of TurkuTurku, Finland

Prof. Mari WallsDepartment of BiologyUniversity of TurkuTurku, Finland

Opponent

Research professor Erik JeppesenDepartment of Freshwater EcologyNational Environmental Reseach InstituteSilkeborg, Denmark

ISBN 952­10­2750­9 (nid.)ISBN 952­10­2751­7 (PDF)ISSN 1239­1271

YliopistopainoHelsinki 2005

CONTENTSABSTRACT 1LIST OF ORIGINAL PAPERS 2THE AUTHOR’S CONTRIBUTION 2ABBREVIATIONS AND CONCEPTS USED IN THE THESIS AND THEIRDEFINITIONS 31. INTRODUCTION 4

1.1 Aquatic ecosystem functioning 4Role of trophic structure 4Aquatic ecosystem responses to nutrient enrichment 5

1.2 Littoral ecosystems 6Community structure in littoral habitats 6Relative roles of macrophytes and zooplankton in controlling phytoplankton

biomass 71.3 Ecosystem regime shifts 91.4 Changes in the functioning of shallow aquatic ecosystems with climate 91.5 Fish stock management, an efficient restoration measure in LakeVesijärvi, southern Finland – implications for fish­mediated habitat coupling 10

2. OBJECTIVES OF THE PRESENT STUDY 133. MATERIAL AND METHODS 14

3.1 Study sites 143.2 Design of the experiments 163.3 Sampling procedure, sample and data analyses 17

4. RESULTS AND DISCUSSION 184.1 Fish­zooplankton interactions within macrophyte beds 18

Alternative food sources for fish in the littoral habitat and consequences forfish­zooplankton interaction 20

Diel vertical migration of littoral zooplankton in response to fish predation 21Major effects of fish relative to nutrients in structuring the zooplankton

community 224.2 Stability of littoral ecosystems and the control of phytoplankton biomasswithin macrophyte beds 22

Confounding effects of macrophytes on phytoplankton 22Littoral ecosystem resistance and resilience to phosphorus enrichment 24Littoral ecosystem resistance to phosphorus and nitrogen enrichment 25Role of plant­associated animals in controlling phytoplankton and periphyton 26Control of phytoplankton biomass by zooplankton grazers: geographical

differences 27Role of zooplankton grazing in explaining the variation between chlorophyll

a and total phosphorus 274.3 Field mesocosm experiments and their applicability for studying aquaticecosystem functioning 30

5. CONCLUSIONS AND FUTURE RESEARCH NEEDS 316. ACKNOWLEDGEMENTS 327. REFERENCES 33

ABSTRACT

Community structure and food web interactions determine ecosystem functioningand  stability  such  as  resistance  to  nutrient  loading.  Littoral  habitats  with  submergedvegetation  serve  as  major  regulators of  nutrient  dynamics  in  lake  ecosystems  throughhabitat coupling. Deeper understanding of how trophic structure and biotic interactionswithin littoral communities are connected with water quality facilitates the designing ofrestoration measures for lakes suffering from eutrophy. The present study focuses on thestructure and functioning of  lake  littoral ecosystems, especially plankton communities.Special  interest  is focused on the effects of submerged macrophytes in modifying foodweb  interactions with respect to changes  in planktivorous fish stocks and productivity.A  series  of  enclosure  and  mesocosm  experiments  of  factorial  design  were  run  in  thelittoral zone of Lake Vesijärvi, southern Finland, and also in five other lake littoral areasalong a climatic gradient across Europe.

The results emphasised the general importance of consumer control over resourcecontrol  in  determining  zooplankton  community  structures  in  shallow  lake  systems.Roach  (Rutilus rutilus  (L.)) preferred  feeding on  cladocerans even as  they declined  inabundance,  while  also  using  less­preferred,  mainly  non­animal  food  sources  asalternative  food.  Thus,  littoral  subsidies  stabilise  planktivorous  and  omnivorous  fishpopulations,  which  may  intensify  rather  than  dampen  the  strength  of  the  interactionsbetween fish and zooplankton. Plant­associated and small euplanktonic cladocerans, onthe  other  hand,  benefited  from  macrophytic  refuge  and  could  control  phytoplanktonwhen fish were not abundant (< 4 g fresh weight m­2 or < 2.5­4 ind. m­2).

Community composition, primarily the abundance of submerged macrophytes andcladoceran  grazers,  played  the  decisive  role  in  determining  the  stability  of  littoralecosystems  and  resistance  to  nutrient  enrichment,  recorded  as  lower  biomass  ofphytoplankton and periphyton. A macrophyte, Elodea canadensis Michx, hampered thegrowth and toxin production of cyanobacteria and regulated phytoplankton­zooplanktoninteractions.  The  mechanisms  behind  the  control  of  phytoplankton  growth  bymacrophytes were obviously complex and related to interactions and nutrient recyclingwithin the  food web,  including heterotrophic processes. Wide year­to­year variation  inlittoral  community  composition,  determined  largely  by  prevailing  weather  conditions,resulted  in  variable  outcome  of  perturbations  imposed  by  nutrient  loading.  Suchvariable conditions may  cause oscillations  in  the  habitat coupling between  littoral andpelagial  zones  through,  for  instance,  variable  recruitment  and  foraging  behaviour  offish.

 The  phytoplankton  biomass  was  positively  related  to  the  total  phosphorusconcentration even in the presence of efficient grazers, reflecting the positive responseof adjacent trophic levels and the ultimate, quantitatively important role of productivitycompared  with  consumer  regulation  in  determining  the  phytoplankton  biomass.However,  the  abundance  of  large  crustacean  grazers  explained  reasonably  well  thevariance between productivity and algal biomass, even better than did the mere numberof trophic levels. This result may be explained by factors such as heterogeneity withintrophic  levels  and  within  the  littoral  habitat. The  only  consistent  geographical  patternalong the climatic gradient of Europe was the reduced role played by  large crustaceangrazers (> 0.5 mm)  in controlling phytoplankton biomass  in the southernmost  locationin  Valencia,  Spain,  compared  with  the  other  sites.  Although  food  web  managementappears to be a useful measure in northern temperate locations, nutrient control may bemore important in southern lakes.

­ 1 ­

LIST OF ORIGINAL PAPERS

This thesis is based on the following papers, which in the text are referred to by theirRoman numerals:

I. Kornijów, R., Vakkilainen, K., Horppila, J., Luokkanen, E. & Kairesalo, T.2005: Impacts of a submerged plant (Elodea canadensis) on interactionsbetween roach (Rutilus rutilus) and its invertebrate prey communities in alake littoral zone. Freshwater Biology 50: 262­276.

II. Vakkilainen, K., Horppila, J., Väisänen, A., Sivonen, K. & Kairesalo, T.Submerged macrophytes increase the resistance of lake littoral tocyanobacterial blooming and toxin production after phosphorus enrichment.Manuscript.

III. Hietala, J., Vakkilainen, K. & Kairesalo, T. 2004: Community resistance andchange to nutrient enrichment and fish manipulation in a vegetated lakelittoral. Freshwater Biology 49: 1525­1537.

IV. Vakkilainen, K., Kairesalo, T., Hietala, J., Balayla, D., Bécares, E., Van deBund, W., Van Donk, E., Fernández­Aláez, M., Gyllström, M., Hansson, L.­A., Miracle, M.R., Moss, B., Romo, S., Rueda, J. & Stephen, D. 2004:Response of zooplankton to nutrient enrichment and fish in shallow lakes: apan­European mesocosm experiment. Freshwater Biology 49: 1619­1632.

Papers I, III and IV are reproduced by the kind permission of Blackwell Publishing Ltd.

THE AUTHOR’S CONTRIBUTION

I. KV, RK and EL set up the experiment and carried out field measurementsand sampling. EL and KV planned the statistical analyses. KV analysed thezooplankton and phytoplankton samples, performed the data analyses,interpreted the results and drew the figures. KV wrote the paper incooperation with TK and RK. RK and TK planned the experiment and TKsupervised the work.

II. TK, JHo and KV planned the experiment. KV wrote the paper, conducteddata analyses and interpreted the results. TK supervised the work.

III. JHi and KV took charge of setting up the experiments, field sampling andmeasurements. KV contributed to the laboratory measurements (excludingthe nutrient analyses), analysed zooplankton samples, wrote and interpretedthe zooplankton results, drew all the figures and contributed to the generaldiscussion. TK supervised the work.

IV. KV and JHi collected the data from the different laboratories and planned thedata analyses. KV analysed the data, interpreted the results and wrote thepaper. TK supervised the work.

In addition to the results of the original papers, the thesis also includes unpublishedadditional material analysed by the author.

­ 2 ­

ABBREVIATIONS AND CONCEPTS USED IN THE THESIS AND THEIRDEFINITIONS:

FW = fresh weight, synonym fresh mass used in papers III and IV

DW = dry weight, synonym dry mass used in papers III and IV

C = carbon, P = phosphorus, TP = total phosphorus, N = nitrogen

TSS = total suspended solids

chl a = chlorophyll a, algal photosynthetic pigment (Its concentration has been used as asurrogate of phytoplankton and periphyton biomass.)

euplanktonic = permanently planktonic species as opposed to plant­associated speciesliving primarily on plant surfaces (cf. Hutchinson 1967)

edible and inedible algae for zooplankton = algal forms having the greatest axial lengthdimensions (GALD) of < 50 and > 50 µm, respectively

DHM = diel horizontal migration, DVM = diel vertical migration

ANOVA = analysis of variance

­ 3 ­

1. INTRODUCTION

1.1 Aquatic ecosystem functioning

Role of trophic structure

Predicting  how  ecosystemfunctioning  is  determined  by  the  trophicstructure  is  one  of  the  major  challengesmet  in  ecology  (Jones  &  Lawton  1995,Polis  &  Winemiller  1996).  In  aquaticecosystems,  the  discovery  of  the  roleplayed  by  predation  in  shapingzooplankton  community  structure  withconsequences  on  the  efficiency  ofherbivory (Hrbácek et al. 1961, Brooks &Dodson  1965)  inspired  a  number  ofstudies  on  how  the  effects  of  highertrophic levels are reflected in the structureand  biomass  of  lower  trophic  levels.Comparisons  between  lake  ecosystemswith  differing  food  web  length  ormanipulations  of  the  top  trophic  levelsshowed  evidence  of  the  generally  strongvertical  structuring  of  aquatic  food  webs(e.g.  Carpenter et  al.  1985,  Carpenter  &Kitchell1993,  Salonen et  al.  1990,Hansson 1992, Sarnelle 1992, Rask et al.1996, Brett & Goldman 1997, Horppila etal.  1998,  Jeppesen et al.  1998b,  Järvinen&  Salonen  1998).  In general,  the  trophicstructure  of  lake  food  webs  can  bedefined as the partitioning of biomass intodistinct  trophic  levels  and  is  basicallydetermined  by  available  resources  but  isalso regulated by dynamic feedback fromhigher  trophic  levels  (Carpenter et  al.1985,  Arditi  &  Ginzburg  1989,  Power1992,  Carpenter  &  Kitchell  1993,  Polis1999).  It  is  now  well  recognised  thatdirect  and  indirect  interactions  withinlake  communities  and  food  chain  lengthmay  explain  much  of  the  variance  inphytoplankton  biomass  that  cannot  beexplained  by  variation  in  ecosystemproductivity  (Carpenter et  al.  1985,Kerfoot  &  Sih  1987,  Carpenter  &Kitchell 1993, Sarvala et al. 1998).

The relative importance of resourceand  predator  control  in  shapingcommunity  structure  is  viewed  ascomplementary,  not  contradictory.  Forinstance,  the  zooplankton  community  isexpected  to  respond  to  changes  both  inavailable food resources and  in predationpressure, reflecting the “sandwiched” roleof  zooplankton  in  aquatic  food  webs(Gliwicz  2002,  Jeppesen et  al.  2002a).However,  the  two  forces  operate  ondifferent  time  scales.  The  effect  ofpredation  is  immediate,  while  it  requiresmore  time  to  transform  enhancedproductivity  into  new  biomass,  and  thistime  lag  is  dependent  on  the  generationtime  of  organisms  (Reynolds  1994,Gliwicz  2002).  Therefore,  the  responsesof the zooplankton community tend to bemore  vigorous  to  manipulations  of  fishthan nutrients. Planktivorous fish keep theabundance  of  (large)  herbivorouszooplankton,  the  intermediate  consumer,at  low levels and thus benefit prey  livingtwo  trophic  links  lower,  i.e.phytoplankton  via  reduced  grazing  andvia  enhanced  nutrient  regeneration(Carpenter et  al.  1985).  This  trophiccascade from higher trophic levels can betraced  back  to  the  traditional  food  webhypothesis (Hairston et al. 1960, Fretwell1977,  Oksanen et  al.  1981),  whichpredicts  that  ecosystem  productivityultimately  determines  food  chain  lengthand  that  biomasses  along  the  food  chainexhibit discontinuous, alternating changeswith productivity.

Even though the food chain modelswith  their  modifications  (e.g.  Scheffer1991)  have  successfully  explained  muchof  the  dynamics  observed  in  aquaticecosystems,  these  patterns  may  notalways  occur  under  natural  conditions.Strong  predator  effects  at  the  top  of  thefood  web  (fish­zooplankton)  are  widelydocumented, while at lower trophic levels(zooplankton­phytoplankton) responses tofish  manipulations  are  more  variableacross the productivity gradient (DeMelo

­ 4 ­

et  al.  1992,  Leibold et  al.  1997).Increased productivity, on the other hand,often  results  in  increased  abundance  ofadjacent  trophic  levels  and  responsesunrelated to the number of  trophic  levelsin the food web (Arditi & Ginzburg 1989,Hansson 1992, Mazumder 1994, Brett &Goldman  1997,  Leibold et  al.  1997,Hansson et al. 1998b). Such variation wasattributed  to  factors  such  as  omnivory(Diehl  &  Feiβel  2000),  compensation  orsubsidized prey (Leibold et al. 1997, Paceet  al.  1998),  efficiency  of  consumers  atexploiting  their  prey  (Arditi  &  Ginzburg1989,  Power  1992,  Abrams  &  Walters1996) and habitat heterogeneity includingrefuges (Timms & Moss 1984, Persson etal. 1996). Trophic level heterogeneity hasbeen  addressed  as  one  of  the  mainlimitations  of  simple  food  chain  models,which  are  based  on  abstractions  of  thetrophic  levels  represented,  in effect,  by asingle  keystone  species  (Osenberg  &Mittelbach  1996,  Leibold et  al.  1997,Persson et al. 2001).

In aquatic ecosystems,  large­bodiedDaphnia,  which  are  highly  sensitive  tofish  predation,  have  generally  been  usedas  the  keystone  grazer  and  theirabundance  as  a  relevant  indicator  forpredicting  the  grazing  impact  ofzooplankton  on  phytoplankton  (Hansson1992, Sarnelle 1992, Cyr  & Curtis 1999,Persson et al. 2001, Jeppesen et al. 2003).Zooplankton  may  also  affectphytoplankton  biomass  via  alteredrecycling  of  nutrients.  Nutrientregeneration  of  planktonic  animals  isimportant  especially  in  pelagicecosystems  (Järvinen  &  Salonen  1998,Hudson et  al.  1999,  Tarvainen et  al.2002,  Vanni  2002).  For  example,Daphnia have a remarkably constant andlow  carbon­to­phosphorus  (C:P)  ratiocompared with the higher variation in theseston C:P ratio and may therefore act assinks  for  P  by  incorporating  substantialamounts of P per body mass (Andersen &Hessen  1991,  Salonen et  al.  1994).However, there is so far little evidence for

the  role  of  zooplankton­drivenstoichiometry  in  changing  phytoplanktonbiomass  (Cyr  &  Curtis  1999).  Therelative  importance  of  grazing  andnutrient  regeneration  may  often  bedifficult  to  interpret  and  is  dependent  onconditions  such as  time scale,  lake depthand trophic state (Benndorf et al. 2002).

Aquatic ecosystem responses tonutrient enrichment

An  increase  in  ecosystemproductivity  removes  the  nutrientconstraints  that  tend  to  reduce  thevariation  between  predator­preypopulation  interactions  (DeAngelis et  al.1989). Nutrient enrichment may also leadto  a  succession  toward  invulnerable  orpredator­resistant  prey  such  asfilamentous  or  even  toxic  cyanobacteria,thus  uncoupling  the  dynamics  ofzooplankton  from  the  dynamics  ofphytoplankton  (McQueen et  al.  1986,Larsson  &  Dodson  1993,  Abrams  &Walters  1996).  In  general,  however,efficient grazers  reduce  the sensitivity ofphytoplankton  biomass  to  nutrientenrichment  (DeAngelis et  al.  1989,Cottingham et al. 2004). Much ecologicalinterest  is  focused  on  different  stabilityproperties  of  ecosystems  with  respect  totheir  responses  to  perturbations,especially  nutrient  enrichment  (reviewedin  DeAngelis et  al.  1989).  Two  centralfeatures  of  ecosystem  stability  includeresistance,  the ability of an ecosystem  toresist  perturbations,  and  resilience,  theability and the rate at which an ecosystemreturns  toward  a  steady­state  equilibriumfollowing  perturbation  (Carpenter et  al.1992,  Wetzel  2001).  Understanding  ofecosystem  responses  to  nutrient  loadingalso has major implications for ecosystemmanagement  and  restoration.Eutrophication  due  to  nonpoint  sourceloading  of  nutrients,  especially  P,continues  to  be  one  of  the  mostwidespread water quality problems and is

­ 5 ­

often  difficult  to  manage  and  regulate(Wetzel 2001, Räike et al. 2003).

Community  structure  plays  acentral  role  with  respect  to  ecosystemresponses to nutrient  inputs (Carpenter etal.  1992,  Jeppesen et  al.  1998c).  Inaddition,  habitat  heterogeneity  togetherwith  flexible,  adaptive  behaviour  oforganisms  may  result  in  confoundingeffects  that  may  interact  withproductivity,  thus  affecting  communityand  ecosystem  dynamics  (Persson et  al.1996).  Whole  lake­scale  experimentationhas  revealed  uncertainties  in  predictingthe  functioning  of  lake  ecosystems,  thussuggesting  drawbacks  related  to  aquaticfood  web  research,  which  has  beencarried  out  mainly  in  pelagic  habitats.Planktivorous  and  omnivorous  fishpopulations  are  stabilized  by  alternativefood  resources  (subsidies)  in  the  littoralecosystem  and  may  become  uncoupledfrom  the  dynamics  of  zooplankton  prey(Schindler & Scheuerell 2002). Switchingof  prey  preference  may  reduce  thepredation  pressure  on  zooplankton(Perrow et al. 1999) and thereby dampentheir  population  fluctuations.  However,anthropogenic  disturbances,  includingeutrophication,  alter  habitat  connectionsand thus the flows of nutrients and energyin  lake  ecosystems  (Schindler  &Scheuerell 2002).

1.2 Littoral ecosystems

Community structure in littoralhabitats

Littoral  habitats  with  submergedmacrophytes  and  associated  periphyticcommunities serve as  important sinks  fornutrients  that enter the  lake and as majorregulators  of  nutrient  dynamics  in  lakeecosystems  through  habitat  coupling(Sarvala et  al.  1982,  Wetzel  1990,  2001,Wetzel & Søndergaard 1998, Schindler &Scheuerell  2002).  Shallow  lake  areaslacking  thermal  stratification  comprise

the  majority  of  the  earth’s  freshwaterareas worldwide and therefore, in general,littoral  areas  overwhelmingly  dominatethe  pelagic  (Wetzel  1990).  They  aresensitive to eutrophication and resilient tomanagement  due  to  internal  loading  viaeffective  exchange  of  nutrients  betweenwater  and  sediment.  Resuspension  maybe an important process even in relativelydeep lakes (Koski­Vähälä et al. 2000) andsometimes  more  important  than  nutrientrecycling by fish (Tarvainen et al. 2002).Abundant  submerged  vegetation  reduceswater  movement  and  sedimentresuspension  and  thus  P  regeneration(Horppila  &  Nurminen  2003).  Nutrientregulation  by  macrophytes  can  be of  theutmost  importance  in  suppressingphytoplankton growth and cyanobacterialblooms  during  the  growing  season(reviewed in Søndergaard & Moss 1998).The  existence  of  allelopathy  also  seemspossible  but  has  been  a  subject  ofongoing  debate,  since  its  significanceunder  field  conditions  is  still  too  poorlyevidenced  (reviewed  in  Gross  2003).Furthermore,  given  the  presence  ofmacrophytes,  changes  in  phytoplanktonbiomass  throughout  the  growing  seasoncannot  be  explained  by  allelopathy(Balayla & Moss 2004).

In  addition  to  the  proximity  ofbottom  sediment,  submerged  vegetationcreates  a  structurally  rich  habitat.  Itsustains  a  high  diversity  of  different  lifeforms  from  those  attached  to  surfaces  tothose  swimming  or  floating  freely  in  thewater column and to those exhibiting bothof  these ways of  life. Thus,  the  structureas  well  as  trophic  interactions  ofmacrophyte­associated  littoral  food  websare  inherently  complex  (Kairesalo  1980,Scheffer et  al.  1993,  Kornijow  &Kairesalo  1994,  Jeppesen et  al.  1998c,Scheffer  1999)  (Fig.  1).  High  habitatstructural complexity increases the spatialseparation and availability of refuges thuslimiting  populations,  influencingconsumer­resource  dynamics  andweakening  the  strength  of  trophic

­ 6 ­

cascades  through  foraging  efficiency  ofpredators (Persson et al. 1996, Polis et al.2000,  Shurin et  al.  2002).  For  instance,the  foraging  ability  of  roach Rutilusrutilus  (L.)  decreases  with  habitatcomplexity  and  macrophyte  coverage(Persson  1987,  Diehl  1993,  Moss et  al.1998).  One  of  the  fascinating  roles  ofsubmerged macrophytes  is their potentialfor  providing  refuge  for  zooplanktonagainst fish predation, thus hampering thetrophic  cascade  (Timms  &  Moss  1984,Carpenter et  al.  1985,  Lauridsen et  al.1996, Jeppesen et al. 1998a, Kairesalo etal. 1998, 2000, Scheffer 1999).

Relative roles of macrophytes andzooplankton in controllingphytoplankton biomass

In  plant  beds,  both  euplanktonicand  littoral,  plant­associated  cladoceranspecies  may  occur  in  dense  swarms  andplay  an  important  role  in  controllingphytoplankton  biomass  (Kairesalo  1980,Walls et al.  1990,  Jeppesen et al.  1998c,1999,  Nurminen et  al.  2001,  Balayla  &Moss  2004).  Zooplankton  grazing,especially  that  of Daphnia,  is  of  centralimportance in enhancing water clarity andthe  availability  of  light  for  macrophytes.On  the  other  hand,  several  studiesreported  negative  effects  of  submergedmacrophytes  on  zooplankton,  especially

Figure 1.  Schematic  overview of  interactions between  different  constituents  of a  littoralfood  web.  The  arrows  show  the  processes  of  interest  in  this  thesis.  Food  web  links  areillustrated by thin black arrows and spatial refuge by broader grey arrows, while resourcecompetition  and  allelopathic  interactions  are  illustrated  by  open  arrows.  (Modified  fromVan Donk & Van de Bund 2002.)

­ 7 ­

Daphnia,  due  to  low  food  supply,  highdaytime  pH,  low­oxygen  conditions,invertebrate  predation  or  plant  chemicals(Hasler  &  Jones  1949,  Pennak  1973,Kairesalo  1980,  Dorgelo  &  Heykoop1985,  Jeppesen et  al.  1998a,  Blindow etal.  2000,  Burks et  al.  2000,  2002).Littoral  phytoplankton  may  be  low  inbiomass  (Schriver et  al.  1995)  or  inquality  (Kairesalo  1980,  Smiley  &Tessier  1998)  compared  with  pelagicphytoplankton.

In  contrast,  other  studies  haverevealed  that  small  mobile  flagellateswith  high growth  rates appear  successfulin the presence of macrophytes and serveas  high­quality  food  for  zooplankton(Søndergaard  &  Moss  1998).Zooplankton,  including Daphnia,  mayalso  use  alternative  food  sources  in  thelittoral  zone  by  browsing  on  plant,sediment and other surfaces (Horton et al.1979, Jeppesen et al. 2002b). In addition,macrophyte  beds may be  rich  in bacteriathat  can  be  utilized  as  food  by  manycladoceran  species  (Søndergaard et  al.1998).  Factors  such  as  species,  densityand the growth phase of macrophytes alsoaffect conditions in the vegetation and itsquality  as  habitats  for  zooplankton.  Bymigrating  horizontally  or  verticallybetween  open­water  habitats  or  sedimentsurface and macrophyte beds, cladoceransmay  avoid  constant  susceptibility  to  thepossible  adverse  effects  of  macrophyteswhile  still  benefiting  from  the  refuge(Timms & Moss 1984, Walls et al. 1990,Lauridsen et al.  1996,  Smiley  &  Tessier1998,  Burks et  al.  2002,  Jeppesen et  al.2002b).

Macrophytes may also modify fish­zooplankton  interactions  throughsustaining  a  habitat  with  multiplealternative  food sources  for  fish (Persson1987,  Diehl  1993,  Moss et  al.  1998,Perrow et  al.  1999,  Schindler  &Scheuerell  2002).  Generalist  feedingbehaviour,  i.e.  switching  of  preypreference,  may  reduce  the  predationpressure  on  zooplankton  (Perrow et  al.

1999)  and  thereby  dampen  theirpopulation  fluctuations.  On  the  otherhand,  it  was  suggested  that  suchbehavioural  flexibility  may  have  only  ashort­term  stabilizing  effect,  dependingon  the  predator’s  behaviour  and  foodpreferences  (Murdoch  &  Bence  1987).For  instance,  in  the  littoral  zone of  LakeVesijärvi,  southern  Finland,  thepercentage  share  of  zooplankton  in  thediets  of  roach  decreases  and  theproportion  of  benthos  and  macrophytesincreases  with  the  low  availability  ofplanktonic  food  (Horppila  &  Kairesalo1992) and with the increasing size of fish(Horppila  1994).  However,  theconsequences  of  such  plasticity  in  foodpreference  for  zooplankton­phytoplankton  interactions  and  forfunctioning of the littoral ecosystem havebeen  less  quantified  (reviewed  inJeppesen et al. 1998c).

The  spatial  heterogeneity  producedby  submerged  vegetation,  coupled  withthe  movement  of  organisms  betweenopen­water,  vegetated  and  benthicenvironments  may  provide  importantcompensatory mechanisms. They work asa  buffering  mechanism  in  shallow  lakesand  littoral  ecosystems,  where  theoutcome of perturbation, such as nutrientloading,  results  from  variable  responsesof  organisms  from  different  habitats  thatmay  partially  or  completely  compensatefor,  or  strengthen,  each  other’s  effect(Scheffer et  al.  1993,  Jeppesen et  al.1998c,  Scheffer  1999).  Thus,  it  may  bedifficult  to  estimate  the  relativeimportance  of  macrophytes  and  fishpredation  in  structuring  the  littoralinvertebrate  community  (Jeppesen et  al.1998c).  The  structuring  role  ofsubmerged  macrophytes  in  controllingphytoplankton  growth  is  generallyacknowledged,  although  the  mechanismsbehind this phenomenon are still arguableand  partly  contradictory  (cf.  Jeppesen etal.  1998c, 1999). The debate  stems  fromthe  ultimate  complexity  of  macrophyte­related  mechanisms  and  differences  in

­ 8 ­

their  relative  role,  which  may  vary  withlake  morphometry,  plant  communitycomposition,  trophic  state  of  the  lake  aswell  as  climate  (Jeppesen et  al.  1999,Scheffer et al. 2001).

1.3 Ecosystem regime shifts

Natural populations  alwaysfluctuate,  even  when  factors  such  asseasonality  or  climatic  variation  aredisregarded.  Multiple  variables  changingat different rates with different directionsof  feedbacks  were  attributed  tocatastrophic  regime  shifts  in  ecosystems(Scheffer & Carpenter 2003). These shiftsare variable and are dependent on severalfactors  such  as  lake  morphometry,temperature  and  the  predominance  ofmacrophytes  (Genkai­Kato  &  Carpenter2005).  Shallow  lakes  provide  among  thebest­documented  regime  shifts,  so  calledalternative  stable  states,  with  either  aturbid,  phytoplankton­dominated  state  ora  clear­water,  plant­dominated  state,depending  on  their  community  structure,through  complex  feedback  mechanisms(Irvine et  al.  1989,  Scheffer et  al.  1993,cf.  Chapter  1.2).  In deep  stratified  lakes,alternative stable states were  related  to Precycling  by  fish  and/or  from  anoxicsediments  (Carpenter et  al.  1992,Horppila et  al.  1998,  Genkai­Kato  &Carpenter  2005).  On  the  other  hand,  theexistence  of  real,  sustained  alternativestable  states  in  lake ecosystems  has beendebated  (Sarvala et  al.  2000,  Van  deBund & Van Donk 2002).

Macrophyte­dominated  ecosystemsmay  not  be  affected  by  ongoingeutrophication until a threshold is reachedat  which  a  large  switch,  or  regime  shift,occurs  leading  to  a  takeover  byphytoplankton  (Scheffer et  al.  1993,Scheffer  &  Carpenter  2003,  Folke et  al.2004). Algal blooms hamper macrophyticgrowth  through  shading  and  gainadvantage  over  nutrient  regeneration  viasediment  resuspension.  Trophic  cascades

further  increase  the  vulnerability  of  theecosystem  to  nutrient  input  and  aretypically  manifested  by  the  loss  of  toppredators, i.e. piscivorous fish,  leading toa  resilient  system  with  abundantplanktivores,  small­bodied  zooplanktonand abundant phytoplankton (reviewed inFolke et  al.  2004).  Mere  reduction  inexternal  nutrient  loading  may  not  besufficient  to  lead  to  the  recovery  ofmacrophytes and revert a turbid lake to aclear­water  state but major perturbations,such  as  fish  manipulation,  are  needed  todecrease  internal  nutrient  loading(Scheffer et  al.  1993,  Moss et  al.  1996,Horppila et al. 1998, Mehner et al. 2002).

Such ecosystem resilience has beena  matter  of  extensive  interest,  becausethese alternative stable  states can also beused  as  a  conceptual  basis  forsuccessfully  managing  shallow  lakeecosystems (Moss et al. 1996, Mehner etal.  2002).  Indeed,  restoration  ofeutrophicated, turbid lakes has been mostsuccessful  in  shallow  lakes,  wheremacrophytes  can  colonise  large  bottomareas,  thus  increasing  the  resistance  tonutrient  loading  (Mehner et  al.  2002).However,  techniques  for restoration havebeen  developed  largely  in  northerntemperate  locations, while  it  is  less clearhow  efficiently  measures  such  asmanipulation of  the  fish community  mayoperate  at  lower  latitudes  (Stephen et  al.2004).

1.4 Changes in the functioning ofshallow aquatic ecosystems withclimate

All  biochemical  and  biologicalprocesses  such  as  population  cycles,biomass  turnover  times  and  trophicinteractions  have  rates  of  operation  thatare  temperature­dependent  (McCauley  &Murdoch 1987, Lehman 1988, Petchey etal. 1999). Such factors are likely to affectcommunities,  especially  in  shallowaquatic  ecosystems  (cf.  Hargeby et  al.

­ 9 ­

2004).  Increasing  temperature  mayfacilitate  the  recolonisation  ofmacrophytes  in  shallow  lakes, dependingon  the  efficiency  of  zooplankton  atproducing clear­water phases (Scheffer etal.  2001). It may  also  induce  lakes  to bemore  susceptible  to  nutrient  loading(Genkai­Kato & Carpenter 2005).

Production  of  zooplanktonincreases  with  temperature,  whilebiomass accumulation  is more dependenton  resource  availability  (Shuter  &  Ing1997).  Similarly,  enhanced  primaryproductivity  at  higher  temperatures  (cf.Petchey et  al.  1999)  becomes  morecontrolled  by  nutrient  turnover  rate  andavailability.  Accordingly,  with  risingtemperature  the  inherently  faster  growthrate  of  algae  compared  with  that  ofzooplankton  may  lead  to reduced controlof  algal  biomass  by  zooplankton.  Inaddition,  the  threshold  food  level  ofzooplankton  increases  with  watertemperature  and,  for  metabolic  reasons,with  increasing  animal  size  (Lehman1988).  The  available  evidence  suggeststhat  the  size  structure  of  zooplanktonassemblages  shifts  from  large­bodied(efficient)  grazers  toward  smaller  (lessefficient)  grazers  (Moore et  al.  1996).Fish predation may further suppress largezooplankton since the activity and capturesuccess  of  several  planktivorous  fish,such  as  roach,  increase  with  temperature(Persson  1986).  With  increasingtemperature,  effects  at  the  resource  basemay play a major  role  in  the  functioningof food webs, while the cascading effectsof fish via zooplankton grazers could playa minor role  in controlling algal biomass.Thus,  in  southern  locations  manipulationof  the  fish  community  may  not  be  asappropriate  a  technique  for  lakerestoration  as  in  northern  temperatelocations.

1.5 Fish stock management, anefficient restoration measure inLake Vesijärvi, southern Finland –implications for fish­mediatedhabitat coupling

In  Lake  Vesijärvi,  culturaleutrophication  due  to  industrial  anddomestic  waste  water  began  in  the  early20th  century  and  was  manifested  bymassive  cyanobacterial  blooms    thatpersisted  even  after  sewage  diversion(Keto & Sammalkorpi 1988). In the early1990s,  the  cyanobacterial  bloomssuddenly  disappeared  and  water  claritymarkedly  increased  following  the  drasticdecrease  of  external  loading  and  a  five­year  mass  removal  of  fish,  mainly  roachand  smelt Osmerus  eperlanus  (L.)  from172  kg  ha­1  to  less  than  30  kg  ha­1

(Horppila et  al.  1998,  Kairesalo et  al.1999).  A  new  increase  in  planktivorousfish in the pelagic zone was prevented bycontinued  management  fishing  andstocking  of  predatory  fish,  especiallypikeperch Sander lucioperca  (L.),(Kairesalo et al.  1999,  Ruuhijärvi et  al.2005).

The  decline  in  the  ecosystemproductivity,  including  reduced  internalloading  and  transport  of  P  from  thelittoral zone by roach rather than reducedplanktivory and enhanced herbivory wereconsidered  the  decisive  factors  in  thedecline  of  cyanobacteria  and  in  shiftingthe  lake  ecosystem  into  the  clear­waterstate  (Horppila et  al.  1998,  Kairesalo etal.  1999).  The  appearance  ofcyanobacteria  in  highly  productive  lakesoften  cannot  be  explained  based  on  asimple herbivore­phytoplanktoninteraction  (reviewed  in  Persson et  al.1996).  Cyanobacteria  tend  to  inhibitzooplankton feeding due to their colonialmorphology  through  mechanicalinterference  and/or  direct  toxicity,  withconsequences  for  the  growth  ofzooplankton,  especially Daphnia(Lampert 1987, Hietala et al. 1995). Afterthe  disappearance  of  cyanobacteria  in

­ 10 ­

Lake  Vesijärvi,  the  phytoplanktonbiomass  was  dominated  by  more  ediblealgal  forms  such  as  cryptophytes  anddiatoms  (Keto  &  Tallberg  2000).  Lowdeviation in chlorophyll a (chl a), despitea  relatively  wide  variation  in  Pconcentrations,  suggest  enhanced  controlof  phytoplankton  biomass  by  grazingcompared  with  the  situation  before  thelake  shifted  to  its  present  state  (Fig.  2)(Kairesalo  &  Vakkilainen  2004).  Aninverse  relationship  also  prevailedbetween  chl a  concentration  andcladoceran  body  length  (Fig.  2)  but  not

biomass  (Vakkilainen et  al.  unpublisheddata).  Cladoceran  body  length  is  animportant  predictor  of  phytoplanktonbiomass  and  water  clarity  (Carpenter etal.  1998, Stemberger  &  Miller 2003, butsee  Sarvala et  al.  1998)  as  well  as  asurrogate  of  size­selective  predation  andplanktivorous fish abundance (Soranno etal.  1993).  In  Lake  Vesijärvi,  the  bodylength  of  the  cladoceran  communityremained  remarkably  stable  during  the1990s,  reflecting  negligible  changes  inplanktivorous  fish  stocks  during  thatperiod. In the early 21st century, the bodylength  increased (Fig. 3) with changes  inthe  relative  abundances  of  species(Vakkilainen  &  Kairesalo  2005).  Thiscoincided  with  the  intensified  fisherymanagement  initiated  in  2000  and  withthe  collapse  of  the  smelt  stock  in  2002­2003  (Ruuhijärvi et  al.  2005).  Suchchanges  in  the  food  web  structure  wereattributed  to  relatively  high  transparencycoinciding  with  a  deficiency  inhypolimnetic  oxygen  even  at  7­10­mdepths,  i.e.  at  euphotic  zone,  in  latesummers  2002  and  2003  (Fig.  4).  Thedecreased  hypolimnetic  water  volumeavailable  for  zooplankton  to  hide  fromplanktivorous fish may partly explain theconcomitant  drastic  reduction  in

0

4

8

12

16

0,4 0,45 0,5 0,55

cladoceran length (mm)

chla

 (µg 

L­1)

1991­2004

0

10

20

30

0 10 20 30 40 50 60

TP (µg L­1)

chla

 (µg 

L­1)

1983­19921993­2004

Figure 2. Relationship between epilimnetic chlorophyll a (chl a) and (a) total phosphorus(TP) concentrations and (b) cladoceran mean body length (May­September means + 1 SE)in the Enonselkä Basin of Lake Vesijärvi. Note the different scales of chl a concentrations.

­ 11 ­

0,4

0,5

0,6

1990

1992

1994

1996

1998

2000

2002

2004

year

leng

th (m

m)

epilimnionhypolimnion

Figure  3.  Density­weighed  body  length(growing  season  means  +  1  SE)  ofcladocerans  in  the epilimnion  (0­10 m) andhypolimnion  (10­29  m)  of  the  EnonselkäBasin, Lake Vesijärvi in 1999­2004.

2004

0

5

10

15

20

25

30

1.5.

1.6.

2.7.

2.8.

2.9.

3.10

.

dept

h,m < 1 mg O2 l­1

1 % of surfaceirradiance

2003

0

5

10

15

20

25

30

1.5.

1.6.

2.7.

2.8.

2.9.

3.10

.

dept

h,m

2002

0

5

10

15

20

25

30

1.5.

1.6.

2.7.

2.8.

2.9.

3.10

.

dept

h (m

)

Figure 4. Compensation depth (1 % of surface irradiance, measured with a LiCor LI­1400  sensor)  and  the  depth  of  oxygen  deficient  hypolimnetic  water  (< 1  mg O2  l­1)  of  the

Enonselkä Basin, lake Vesijärvi during the growing season in 2002, 2003 and 2004.

cladoceran biomass from ca. 190 to 80 µgC  l­1 within  two weeks  in  both 2002 and2003  (Vakkilainen et  al.,  unpublisheddata).  With  high  increasing  transparencythe risk of predation may increase despiteof potentially  low  share of planktivorousfish,  in  accordance  with  conclusions  byJeppesen et al. (2003). These phenomenain  Lake  Vesijärvi  were  accompanied  byincidental  late  summer  blooms  ofcyanobacteria  in  2002  and  2003.  Duringthe  rainy  and  windy  summer  2004,oxygen conditions were improved (Fig. 4)and no algal blooms were recorded.

Before  the  restoration  of  LakeVesijärvi,  the  maximum  depth  ofsubmerged  vegetation  was  2  m  butthereafter  macrophytes  colonised  thebottom down to 4­m depth (Venetvaara &Lammi  1995).  In  the  Enonselkä  Basin,the  potential  area  for  the  growth  ofsubmerged  macrophytes  increased  fromca.  4.8  km2  to  8.5  km2.  Such  structuralchanges  within  the  littoral  areas  alsosuggested  altered  regulation  of  nutrientsand  food  web dynamics.  Both  roach  andperch Perca fluviatilis  (L.)  effectivelyutilise different habitats and diverse  foodresources  in  Lake  Vesijärvi  (Horppila etal.  2000)  and  thus  littoral  and  benthic

resources  are  an  important  subsidy  forfish  populations  (Horppila et  al.  1998,Kairesalo et  al.  1999,  cf.  Schindler  &Scheuerell  2002,  Vadeboncoeur et  al.2002). Differential use of habitats by fishmay  be  an  important  factor  affectingwater  quality  (Holopainen et  al.  1992,Horppila et al.  1998).  Wide  variation  inthe recruitment of roach in Lake Vesijärvisuggested  the  presence  of  variableconditions in the littoral zone (Horppila etal. 1998). Similar observations were donein a number of other lakes, suggesting themajor  importance  of  littoral  and  benthicfactors  such  as  submerged  macrophytesand  benthic  feeding  fish  in  affecting  theoutcome  of  food  web  restoration  ofeutrophic  lakes  (Hansson et  al.  1998a).Considerations of lake restoration throughfood  web  management,  which  formerlyfocused primarily on pelagic food chains,i.e.  phytoplankton­zooplankton­fishinteractions  (Carpenter et al.  1985,Carpenter  &  Kitchell  1993,  Reynolds1994, Moss et al.  1996),  have  now goneforward  in  attempts  to  integrate  whole­lake ecosystem processes (Hansson et al.1998a,  Schindler  &  Scheuerell  2002,Vadeboncoeur et al. 2002).

­ 12 ­

2. OBJECTIVES OF THEPRESENT STUDY

Alterations in planktonic food websfollowing fish manipulation trigger other,mainly  benthic  and  littoral,  processes  inlakes  (Hansson et  al.  1998a).  However,compared  with  extensive  studies  in  thepelagic zone of lakes, trophic interactionswithin  the  littoral  zone  are  less  wellexplored  (cf.  Jeppesen et  al.  1998c).From  a  practical  point  of  view,  deeperunderstanding  of  how  the  trophicstructure  and  biotic  interactions  withinthe littoral community are connected withwater  quality  facilitates  the  designing  ofproper  restoration  measures.  Moreover,they  may  play  a  crucial  role  in  thestability  of  the  improved  state  afterrestoration.  The  zooplankton­phytoplankton  link  is  affected by  severalconfounding  factors  such  as  variation  innutrients,  climate,  algal  edibility  andmacrophytic vegetation, which have beenthe  subjects  addressed  in  controlledexperiments  to  identify  underlyingmechanisms  (e.g.  DeMelo et  al.  1992,Jeppesen et al. 1998c).

The  present  study  focuses  on  thestructure  and  functioning  of  the  littoralcommunity. Special interest is focused onthe  effects  of  submerged  macrophytes  inmodifying  food  web  interactions  withrespect  to  changes  in  planktivorous  fishstocks  and  productivity  (Fig.  1).Generalist  feeding  behaviour  andswitching  of  prey  preference  by  fish  aswell  as  macrophytic  refuges  forzooplankton  against  fish  predation  areexpected  to  have  major  implications  forthe  dynamics  of  littoral  predator­preyinteractions.  The  submerged  vegetationwith  its  associated  biota  can  be assumedto  increase  the  resistance  of  the  littoralecosystem  to  nutrient  loading,  whilecontrasting  effects  are  expected  with  theincreasing  abundance  of  planktivorousfish.  Given  the  major  role  of  nutrientavailability  in  the  functioning  of  foodwebs  at  low  latitudes,  the  cascading

effects of fish via zooplankton grazers areexpected  to  increase  with  increasinglatitude.

The  main  questions  addressed  in  thisthesis are:

1. Do  submerged  macrophytes  modifythe  structure  and  functioning  of  thelittoral community  through providingzooplankton with a refuge against fishpredation  and  a  habitat  rich  inalternative  food  sources  foromnivorous  fish,  thus  changing  thecascading  effects  of  fish  viazooplankton grazers?

2. Do  submerged  macrophytes  increaselake  littoral  resistance  and  resilienceto nutrient enrichment?

3. How  much  is  the  resistance  of  thelittoral  ecosystem  against  nutrientenrichment  modified  by  fish,especially  through  cascading  impactsvia zooplankton, and does the relativeimportance  of  resource  availabilityand  predation  change  along  withdifferent climatic conditions?

Mesocosms  are  laboratory  or  fieldenclosures,  i.e. enclosed sub­systems thatcan  be  controlled  and  replicated.Mesocosm  experiments  are  a  powerfulexperimental  tool  for studying ecologicalmechanisms such as planktonic food webinteractions  and  chemical  effects  up  to  afew  months  in  duration  (Schindler  1990,Carpenter & Kitchell 1993). This was theapproach  used  in  this  thesis.  Thus,  thefunctioning of  the  littoral ecosystem  wasstudied by conducting series of controlledfield  mesocosm  experiments  of  factorialdesign to answer the above questions.

­ 13 ­

3. MATERIAL AND METHODS

3.1 Study sites

The  field  experiments  wereperformed at 1.0­1.7­meter water depth inshallow  lakes  or  lake  littoral  zones.  Themain study site (I­IV) was situated in theshallow  Kilpiäistenpohja  Bay  (waterdepth  <  3  m),  which  lies  adjacent  to  theEnonselkä  Basin  of  Lake  Vesijärvi,southern  Finland  (Table  1,  Fig.  5).

Kilpiäistenpohja  Bay  is  characterised  byabundant  submerged  vegetation,  mainlyElodea canadensis Michx., Myriophyllumspp.  and Ceratophyllum demersum  L.,covering  large areas of  the bottom of theopen  water  area  together  with  floating­leaved macrophytes, e.g. Nuphar lutea L.(Fig. 5). Freely floating Lemna trisulca L.is  a  characteristic  species  in  the  bay  andforms  thick  flocks  through  the  entirewater column. The emergent vegetation isdominated by Phragmites australis (Cav.)Trin.  ex  Steud.  Roach  and  perch  are  the

Figure  5.  The  bathymetric  map  of  the  Enonselkä  Basin  of  Lake  Vesijärvi  showing  thelocation  of  Kilpiäistenpohja Bay as well  as  the  sampling point  (denoted  by an asterisk),where  long­term  water  quality  and  plankton  monitoring  have  been  conducted  (Chapter1.5).  The  striped  area  denotes  the  urban,  mainly  built  areas  of  the  City  of  Lahti. Themagnification  of  the  Kilpiäistenpohja  Bay  (right)  shows  the  location  of  the  main  studyarea.  It  also  illustrates  the  different  vegetation  zones  identified  from  an  aerial  photo(Copyright FM­Kartta Oy) using optical resolution parameters. The zones are  interpretedas follows: black = emergent vegetation, dark grey = floating­leaved vegetation, light grey= submerged vegetation, white = no identified vegetation.

­ 14 ­

most  abundant  fish  species  in  the  littoralarea (Kairesalo et al. 1999, Horppila et al.2000). The biomass of northern pike Esoxlucius  (L.) decreased with  eutrophication(Keto  &  Sammalkorpi  1988)  but  hassince  increased  due  to  stocking  of  pikefingerlings.  Since  1997,  yearly  pikecatches  in  Lake  Vesijärvi  have  averaged1.5 kg ha­1 (Ruuhijärvi et al. 2005).

The  other  study  sites  (IV)  weresituated  across  Europe  in  Sweden,England, The Netherlands, northern Spain(Leon)  and  southern  Spain  (Valencia)(Fig.  6)  and  were  chosen  to  representshallow  mesotrophic­hypertrophic  lakesin which submerged  vegetation  had  beenabundant  during  the  years  immediatelypreceding the experiments (Table 1).

Table 1. General characteristics of the study lakes.

Lake Location pH TP(µg L­1)

Dominant submerged macrophyte taxa

Vesijärvi Finland61o02’ N, 25o39’ E

7.5­7.9

30­60 Lemna trisulca L., Elodea canadensisMichx., Myriophyllum spp.,Ceratophyllum demersum L.

Krankesjön  Sweden55o42’ N, 28o19’ E

8.2 25 Myriophyllum spp., Chara spp.

Little Mere  England53o20’ N, 2o24’ E

7.3 184 Potamogeton berchtoldii Fieber, Elodeacanadensis, Ceratophyllum demersum

Naardemeer  the Netherlands52o30’ N, 5o01’ E

8.5­9.6

30 Chara spp.

Sentiz Leon, northern Spain42o33’ N, 5o22’ E

8.4­9.0

100 Myriophyllum alterniflorum L.

Xeresa Valencia, southern Spain39o6’ N, 0o20’ E

8.7­8.9

17­22 Chara spp.

Figure  6.  Map  showing  the  locations  of  the  fieldexperiments along the European climatic gradient.

­ 15 ­

3.2 Design of the experiments

All  the  experiments  had  fullyfactorial  design  with  two  factors  andaimed  at  studying  the  littoral communityresponses  to  a  submerged  macrophyteElodea canadensis  (I,  II),  planktivorousfish  (I,  III,  IV),  weekly  P  and  nitrogen(N) enrichment (III, IV) or P enrichmentsconducted either once at the beginning ofthe  experiment  (pulse  enrichment)  orweekly  (press enrichment)  (II)  (Table 2).The experiments were conducted in 1994and 1996 in rectangular enclosures of 2 x2.5  m  (I,  II)  or  in  1998  and  1999  in

cylindrical  mesocosms  of  1­m  diameter(III, IV) (Table 2). In 1998 and 1999, theexperiments  were  conductedconcomitantly  in  the different  study sitesalong  the  European  climatic  gradient(Fig.  6).  Thus,  twelve  parallelexperiments  (collectively  theInternational  Mesocosm  Experiment,IME)  were  carried  out  in  order  to  studylarge­scale  between­year  variation  in  theeffects of planktivorous  fish and  nutrientenrichment  on  littoral  communities(Stephen et al. 2004). Inevitably, the fishspecies  differed  between  locations  but,however,  taxon  is  considered  less

Table 2. Summary of the experimental designs. Hereafter, in the text the treatments are referredto as denoted in this table.

Time ofexperiment andsize ofmesocosms

Treatment 1(levels in brackets)

Treatment 2(levels in brackets)

No. ofrepli­cates

Paper

1­29 August,1994(1) (4 weeks)area 5 m2

vol. 7.5 m3

4­5­year­old (16 cm) roach:no­fish = 0 g FW m­2

high­fish = 69 g FW m­2 (1.9ind. m­2)

Elodea canadensis:no­Elodea = 0 g DW m­2

sparse­Elodea = 17.5 g DW m­2,dense­Elodea = 52.5 g DW m­2

3 I

25 June – 31 July,1996 (5 weeks)area 5 m2

vol. 7.5 m3

Phosphorus:control = 0 mg P l­1

pulse =  one initial Penrichment of 0.04 mg P l­1

press = five weekly Penrichments of 0.04 mg P l­1

Elodea canadensis:no­Elodea = 0 g DW m­2

Elodea = 105 g DW m­2

3 II

8 June – 13 July,1998 (5 weeks;III) or 8 June – 20July, 1998 (6weeks; IV)area 0.8 m2

vol. 0.7­1.0 m3

Weekly nutrient enrichments:(0 mg P + 0 mg N l­1,0.1 mg P + 1 mg N l­1,0.5 mg P + 5 mg N l­1,1.0 mg P +10 mg N l­1)

Locally appropriateplanktivorous fish species of 5­10­cm length(2):fish­free = 0 g FW m­2

low­fish = 4 g FW m­2 (2.5­4ind. m­2)high­fish = 20 g FW m­2 (7­20ind. m­2)

3 III, IV

29 June – 10August, 1999(7 weeks; III) or29 June – 4August, 1999 (6weeks; IV)area 0.8 m2

vol. 0.7­1.0 m3

Weekly nutrient enrichments: (0 mg P + 0 mg N l­1,0.03 mg P + 0.3 mg N l­1,0.06 mg P + 0.6 mg N l­1,0.09 mg P + 0.9 mg N l­1,0.15 mg P + 1.5 mg N l­1,0.30 mg P + 3.0 mg N l­1)

Locally appropriateplanktivorous fish species of 5­10 cm length(3):fish­free = 0 g FW m­2

low­fish = 4 g FW m­2 (2.5­4ind. m­2)high­fish = 20 g FW m­2 (7­20ind. m­2)

2 III, IV

(1) The enclosures were set up two weeks before the fish manipulation, on 14 July, to allow themto recover from disturbance.(2, 3) In the experiment conducted in Lake Vesijärvi, 6­9­cm juvenile roach(2) and 8­10­cm juvenileperch(3) were used.

­ 16 ­

determinative  than  biomass  or  size  withrespect  to  zooplanktivory  (Williams  &Moss  2003).  Compromises  about  themost  appropriate  nutrient  enrichmentlevels  across  locations  were  less  easy  tomake  and  drawbacks  could  not  beavoided.  During  the  third  week  of  theexperiment  in  1998  in  Finland,  high  fishmortality  occurred  at  the  two  highestnutrient  levels,  probably  due  to  the  highpH  (>  9)  of  the  water.  Therefore,  theresults  of  these  nutrient  treatments  wereexcluded  from  the  data  analyses  and  thenutrient  range  was  narrowed  in  1999(Table  2).  This  and  other  accidentalevents,  such  as  the  break­up  of  theSwedish  experiment  in  windy  summer1998,  resulted  in  the  exclusion  of  somedata, described in more detail in paper IV.

The  mesocosms,  made  ofwatertight,  clear  polyethylene  (PE)plastic, were open to the atmosphere andthe  low  ends  were  sealed  into  the  lakebottom sediment so that the water was incontact  with  the  sediment.  Theexperimental area was covered with a netto prevent the entry of birds. The fish andmacrophytes  used  in  the  experimentswere collected from a nearby lake area.

3.3 Sampling procedure, sampleand data analyses

Samples for water chemistry, chl a,phytoplankton, zooplankton, microcystins(only  in  1996;  II)  and  total  suspendedsolids (TSS; only in 1998) were collectedweekly  at  9­11  a.m.  with  a  transparentPerspex  core  (length  1.5  m,  innerdiameter 4.0­4.5 cm)  from  the  surface  tothe  bottom  of  each  enclosure.  Specialcare  was  taken  not  to  disturb  thesediment.  A  total  of  5­10  subsampleswere  taken  from  different  places  of  themesocosms,  pooled  and  mixed.  In  asimilar  way,  additional  samples  weretaken  weekly  also  from  the  lake  outsidethe enclosures in 1994, 1998 and 1999.

The  first  samples  were  taken  justbefore the introduction of fish and/or firstnutrient  addition.  The  short­term  impactof Elodea  on  roach­zooplanktoninteraction was studied in 1994 by takingan  additional  set  of  samples  three  daysafter the introduction of roach (I). On 28­29 June, 1998, three weeks after the onsetof  the  experiment,  samples  were  alsotaken  between  11  p.m.  and  1  a.m.  toexamine the possible daytime aggregationof Daphnia  and  other  crustaceanzooplankton  close  to  the  sediment,  aswell  as  their  diel  vertical  migration(DVM). Concomitantly with the samplingprocedure,  the  temperature,  oxygen  andsecchi  depth  were  measured  in  the  field.On  the  last  week  of  the  experiment  in1999, vertical profile of  light penetrationinto  water  was  measured  also  with  aLiCor  LI­1400  4   sensor  (Li­Cor  Ltd.,Lincoln,  NE,  U.S.A.).  The  standardmethods  used  in  physical  and  chemicaldeterminations,  microscopic  planktonanalyses  as  well  as  data  analyses  aredescribed  in  detail  in  each  individualpaper.

Samples  for TSS (additional resultsin this thesis) were  filtered through dried(105ºC),  weighed  Whatman  GF/F  filters(Whatman International, Maidstone, UK).After  drying  (105ºC,  2  hours),  the  filterswere weighed for the amount of TSS. On4­5  August,  1999,  samples  of  epiphyticmacroinvertebrates  (additional  results  inthis  thesis)  were  taken  from  macrophytebeds  of  each  enclosure  using  a  coresampler  (length  32  cm,  diameter  13  cm;Kornijów  1998).  Living  animals  wereidentified, weighed and their biomass wascalculated per macrophytic biomass.

The  additional  time  series  resultspresented  in  this  thesis  were  analysedusing  repeated  mixed  procedure  of  theSAS  package,  version  6.12  (StatisticalSystem  Institute  Inc.,  USA).  Furtherinformation  about  the  mixed  model  isgiven  in papers  I  and  II. Other  statisticaltests were done using univariate analysisof  variance  (ANOVA,  followed  by

­ 17 ­

Tukey’s  test)  or  Pearson’s  bivariatecorrelation  test  of  SPSS  for  Windows(version 10.0). When the assumptions forANOVA  were  not  met,  logtransformation  was  used  to  stabilizeheterogeneous  variances  or  to  normalizethe distribution of residuals.

4. RESULTS ANDDISCUSSION

4.1 Fish­zooplankton interactionswithin macrophyte beds

In  shallow  lakes  and  littoral  zones,edge zones between plant beds and openwater  as  refuges  for Daphnia  wereconsidered  an  important  bufferingmechanism  to  changes  in  fish  predationpressure  (Schriver et al.  1995, Lauridsenet  al.  1996,  Jeppesen et  al.  1998a,  Mosset  al.  1998).  Consequently,  during  a  3­day  period  after  roach  introduction  thebiomass  of  Daphnia  longispina  O.  FMüller  was  reduced  more  in  the  no­Elodea  enclosures  than  in  the Elodeaenclosures (I). However, Elodea also hada  strong  negative  impact  on Daphnia,thus  complicating  the  estimation  of  therefuge  effect  (I;  Fig.  1).  In  another

experiment  without  fish  treatments  in1996,  no  negative  effects  of Elodea  onDaphnia  were  evident  (II).    Burks et  al.(2000)  demonstrated  that  the  growth  ofDaphnia  magna  Straus  was  stronglysuppressed  when  exposed  to  chemicalsfrom  both E. canadensis  and  roach.Schriver et  al.  (1995)  found  positiveeffects  of  macrophytes  but  a  negativeinteraction  of  fish  and  macrophytes  onzooplankton  biomass.  Chemicalcommunication  plays  a  major  role  inaquatic habitats (Larsson & Dodson 1993,Burks et  al.  2002,  Gross  2003)  and  theresponses  of  plankton  to  differentcombinations  of  numerous  chemicalsignals may be multifaceted especially  inlittoral  habitats  (Larsson  &  Dodson1993). Such communication may becomepronounced  in  enclosed  systems  that  donot allow large­scale horizontal migrationof Daphnia  (I)  (cf.  Burks et  al.  2002).The  repellent  properties  of  macrophyteson Daphnia  and  other  zooplankton(Hasler  &  Jones  1949,  Pennak  1973,Dorgelo & Heykoop 1985, Blindow et al.2000,  Burks et  al.  2000,  2002)  arecertainly  dependent  on  variableconditions  within  plant  beds  and  one  ofthe key factors appears to be the presenceof fish.

0,4

0,6

0,8

1

0 7 14 21 28

time, days

no­Elodeasparse­Elodeadense­Elodea

0,4

0,6

0,8

1

0 7 14 21 28

time, days

leng

th (m

m)

Elodea  NSfish F 1,12 = 11.24, P  = 0.006Elodea *fish NStime F 1,83 = 15.38, P  < 0.001Elodea *time NSfish*time F 1,83 = 15.38, P  < 0.001Elodea *fish*time NS

Figure 7. Treatment means (+ 1 SE) over the course of the experiment for the body lengthof euplanktonic cladocerans in the Elodea enclosures with or without fish (I). The F ratioswith  significance  levels  for  the  main  effects  and  interactions  of Elodea,  fish  and  timeobtained in the mixed model are given for each variable.

­ 18 ­

0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

0,7

0 25 50 75 100Macrophyte biomass, g DW m­2

Leng

th (m

m)

Fish­free Low­fish High­fishFish­free Low­fish High­fish

Figure  8. Relationships  between  thedensity­weighed  mean  length  ofeuplanktonic  filter­feeding  cladocerans  andthe total biomass of macrophytes at  the endof  the  experiment  in  1999  in  the  differentfish  treatments  (n = 12,  except  in  high­fishtreatments n = 11).

Fish  introduction  generally  led  tothe  reduction  in  large­bodied,  filter­feeding  cladoceran  biomass,  especiallyDaphnia,  which  became  virtually  absentwith  fish  regardless  of  the  abundance  ofmacrophytes  (I,  III,  IV).  This  resultaddresses  the  generally  high  predationrisk  in  shallow  lakes  (Jeppesen et  al.2003)  also  suggested  by  the  negligiblenumbers  of  daphnids  in  the  open  lakearea  outside  enclosures  (0­5  ind.  l­1;unpublished  data)  and  their  notableincrease  when  enclosed  and  protectedfrom  fish  predation  (I,  II).  Theineffectiveness  of  the Elodea  refuge  wasalso evidenced  by  the equally decreasingbody  size of  euplanktonic cladocerans  inall Elodea  treatments  with  16­cm  roach(Fig. 7) (I). In contrast, small cladoceranssuch  as Ceriodaphnia,  a  genus  welladapted  to  plant  beds  (Jeppesen et  al.1998a),  benefited  from  the  refugeprovided  by  macrophytes,  especiallythick  floating  flocks  of Lemna trisulca,against  5­10  cm  perch  (III).  The  refugeeffect  was  also  indicated  by  the  slightlyincreasing  body  size  of  euplanktoniccladocerans  with  macrophyte  biomasstowards  the end of  the experiment  in  thefish treatments (Fig. 8).

In  the  larger  pan­European  dataset,the  variability  of  zooplankton  responsesto  fish  manipulations  was  influenced  bysubstantial  variation  in  communitystructure and macrophytic refuges amongsites.  For  instance,  the  refuge  effect  forlarge  crustacean  grazers  by  the  abundantMyriophyllum  spp.  was  evident  in  Leon(IV, Fernández­Aláez et al. 2004). Charabeds  have  also  been  considered  as  goodrefuges  for  zooplankton  against  fishpredation  (Diehl  1988,  Jeppesen et  al.1998a). However, Chara spp. at the studysites in Valencia and The Netherlands didnot  prevent  efficient  foraging  of  fish  onlarge  crustacean  grazers  (IV)  (Van  deBund  &  Van  Donk  2004,  Romo et  al.2004).  Even  the  lowest  densities  of  fish(1.9­2.5 ind. m­2) used in the experimentsof  this  thesis  were  near  the  threshold

density (2­5 ind. m­2), at which the refugeeffect of macrophytes may be partially ortotally  lost  for  cladocerans  (Jeppesen etal.  1998a).  However,  such  threshold  fishdensity  is  probably  shaped  by  the  fishspecies  and  size/age­class,  makinggeneralisations difficult.

In  contrast,  plant­associatedcladocerans  benefited  of  macrophyticrefuge against  fish  predationmacrophytes. The biomass and body sizeof Sida crystallina  O.  F.  Müller  andseveral species of chydorids  increased  inElodea  beds  and  were  even  moreabundant  and  larger  in  the  presence  thanin the absence of 16­cm roach (I). Lemnatrisulca  also  appeared  to  provide  refugefor  plant­associated  cladocerans(chydorids and Simocephalus vetulus O.F.Müller)  against  5­10­cm  perch  predation(III), indicated by the positive correlationbetween  the  final  macrophyte  biomassand  cladoceran  body  size  (Pearson; r  =0.53, P  =  0.009;  unpublished  data).  Inaddition  to  plant­associated  cladocerans,the  biomass  of  epiphytic

­ 19 ­

b.

0

20

40

60

80

100

Fish­free

Low­fish

High­fish

Bio

mas

s, (m

g g­

1)

***a.

0

20

40

60

80

100

Fish­free

Low­fish

High­fish

Bio

mas

s (m

g g­1

)

**

Figure  9.  Mean  (+  1  SE)  biomass  ofepiphytic  macroinvertebrates  (DW  perDW  macrophytic  biomass),  excludinggastropods, in the different fish treatmentson  (a.)  7  July,  1999  and  (b.)  4  August,1999.  Nutrient  enrichment  did  not  affectthe  macroinvertebrate  biomass  (ANOVA;P  >  0.05).  The  results  from  the  nutrienttreatments  were combined  and,  thus,  eachbar  represents  the  mean  of  12  replicates.Significant  differences  between  the  fishtreatments (ANOVA; P < 0.05) are shownby  the  results  of  the  Tukey’s  test  in  thefigure (**P < 0.01, *** P < 0.001).

macroinvertebrates  increased  in Elodeabeds (I; Fig. 2). Thus, within macrophytebeds,  a  shift  from  the  dominance  ofplanktonic  communities  towards  that  ofplant­associated  communities  can  beexpected,  with  important  consequencesfor  competitive  interactions  of  differentfish  species  through  food  availability(Diehl  1993,  Kornijów  &  Kairesalo1994).

Alternative food sources for fish in thelittoral habitat and consequences for

fish­zooplankton interaction

According  to  the  general  view,roach  are  not  only  selective  but  alsogeneralists  shifting  to  the  prey  categorythat is most rewarding as a result of boththe  properties  of  an  individual  preyspecies  and  the  density  of  the  preypopulation  (Townsend et  al.  1986,Gliwicz  2002).  In  the  enclosureexperiment  in  Lake  Vesijärvi,  however,with  the  decreasing  availability  ofcladoceran  food  roach  switched  tofeeding  on  mainly  detritus  and  plantmaterial  (I;  Fig.  2)  instead  of  usingmacroinvertebrates as an alternative  foodsource  as  has  been  shown  in  laboratorystudies  (Horppila  &  Kairesalo  1992).Roach  had  a  high  search  image  forcladocerans  and  preferred  them  evenwhen  these  became  smaller  and  scarcer.In addition, roach had no influence on thebiomasses  of  even  the  most  eatentrichopteran  and  ephemeropteran  larvae.Thus,  the  overall  foraging  of  roach  formacroinvertebrates  was  low  and  theunavailability  of  their  preferredcladoceran food induced roach to increaseconsumption  of  less  nutritiousdetritus/plant  food.  This  result  is  inagreement  with  observations  by  Perssonand Greenberg (1990). The capability forusing  alternative,  less­preferred  foodsources  may  serve  as  life­supportingmeans  for  roach  populations  to  manage

over  periods  of  low  cladoceranabundance.  Thus,  they  are  stabilised  bythe  alternative  food  resources  in  littoralhabitats  and  can  maintain  high  predationpressure on zooplankton (cf. Schindler &Scheuerell  2002,  Vadeboncoeur et  al.2002,  Jeppesen et  al.  2003).  Among  themany  factors  affecting  predator­preydynamics,  the  high  preference  forcladocerans  is  not  likely  to  be  astabilising  effect  (Murdoch  &  Bence1987,  cf.  Schindler  &  Scheurell  2002).On  the  other  hand,  in  perch­dominatedsystems,  macroinvertebrates  may  play  amore  important  role  as  alternative  preyknowing that perch are generally superiorto  roach  in  foraging  formacroinvertebrates in vegetation (Persson1987,  Diehl  1988).  For  instance,  in  theexperiment conducted  in 1999  (Table 2),epiphytic animals such as chironomid andephemeropteran  larvae  were  relativelyabundant within macrophyte beds (ca. 2­8g  m­2;  unpublished  data).  They  wereefficiently  preyed  by  the  juvenile  perch,

­ 20 ­

evidenced  by  their  decreasing  biomasseswith  fish  (Fig.  9;  unpublished  data),which  apparently  contributed  to  therefuge  effect  observed  for  cladoceransagainst  fish  predation  (III)  (cf.  previouschapter).  These  results  emphasise  theimportant role of submerged vegetation inmodifying  the  foraging  behaviour  ofdifferent  fish  species  and,  consequently,affecting  the  predation  pressure  onzooplankton.

Diel vertical migration of littoralzooplankton in response to fish

predation

Littoral  zooplankton  may  undergoDVM between  the  lake  bottom and openwater in response to fish predation (Wallset  al.  1990,  Jeppesen et  al.  2002b).Consequently,  in  mesocosms  with  5­10­cm  roach,  higher  biomasses  ofeuplanktonic  cladocerans  (Bosmina,Ceriodaphnia  and Diaphanosoma)  wereobserved  at  night  than  during  day  (Fig.10). However,  the number of  individualswas  low  and  the  variation  betweenreplicates  high.  The  dominating

cladoceran,  predaceous Polyphemuspediculus  L.  (cf.  III),  exhibited  a  similarbehavioural  pattern  in  the  low­fishtreatments  (4  g  FW  m­2),  while  acontrasting  trend  was  observed  in  thefish­free  treatments  (Fig.  10). P.pediculus  typically  occurs  in  denseswarms  in  the  littoral  zone  and  isconsidered a day­active animal migratingto  the  bottom  during  night  (Butorina1986).  Apparently,  the  risk  of  fishpredation  can  modify  such  behaviour.  Inthe  high­fish  treatments  (20  g  FW  m­2),the numbers of Polyphemus were reducedto  low  levels,  unlike  in  the  earlierexperiment,  where  they  were  evenpositively affected by the presence of 16­cm  roach  (I).  The  discrepancy  obtainedhere  may  reflect  changes  in  the  feedingpreferences  of  roach  with  size.  Despitetheir  large  body  size, P. pediculus  is  notconsistently  preferred  by  roach  due  totheir  active  escape  reaction  (Moss et  al.1998).

 Thus,  even  in  shallow  watersplankton  abundance  may  change  due  toDVM,  especially  when  exposed  to  fishpredation,  and  this  should  be  taken  intoaccount  when  planning  experiments.  In

Polyphemuspediculus

0

20

40

60

80

100

Fish­free

Low­fish

High­fish

num

ber o

f ind

ivid

uals

 l­1

daynight

Euplanktoniccladocerans

0

5

10

15

20

25

Fish­free

Low­fish

High­fish

Den

sity

 (ind

. L­1

)

Figure 10. Mean (+ 1 SE) density of euplanktonic cladocerans and Polyphemus pediculusin the different fish treatments during day and night three weeks after the beginning of theexperiment in 1998. Each bar represents the mean of 6 replicates, i.e. the results from bothnutrient treatments were combined.

­ 21 ­

general,  however,  zooplankton  maybenefit less from DVM in response to fishpredation  in  shallow  than  in  deeper,stratified lakes (Sarvala et al. 1998). Thisis  likely due to light penetrating down tothe  lake  bottom,  making  verticalmigration less advantageous (Burks et al.2002).

Major effects of fish relative tonutrients in structuring thezooplankton community

The  pan­European  mesocosmexperiment  revealed  remarkable  year­to­year  and  geographical  differences  inzooplankton  community  structure  andbiomass  (IV).  This  was  partly  attributedto  differing  weather  conditions  innorthern  and  central  Europe  between  thestudy  years:  summer  1998  was  cool  andwindy, whereas  summer 1999 was warm(IV; Table 1). However,  some consistentpatterns  were  evident.  Fish  had  greaterinfluence  than  nutrients  in  regulatingzooplankton  biomass,  especially  therelative  abundances  of  differentfunctional  groups  of  zooplankton.  Thebiomass of large crustacean grazers (> 0.5mm)  declined  with  the  presence  of  fish(IV;  Figs.  1  and  2,  Table  2),  thusaddressing  their  sensitivity  to  predatormanipulations,  which  is  not  a  novelconclusion  (Hrbácek et al.  1961,  Brooks& Dodson 1965, Brett & Goldman 1997,Mehner et  al.  2002,  Shurin et  al.  2002).At  many  sites,  the  biomass  of  predatory(raptorial)  zooplankton,  predominantlycyclopoid copepods, was also reduced byfish (IV; Figs. 2 and 3).

However,  the  responses  of  totalzooplankton  biomass  to  nutrientenrichment  were  mainly  positive  (IV;Figs.  1  and  3).  For  instance,  in  1998nutrient  enrichment  increased  thebiomasses  of  small  crustaceans  (<  0.5mm)  largely  independently  on  thepresence or absence of  fish (IV; Table 2,Fig. 3). Macrophytes appeared to weaken

the  effects  of  fish  in  some  of  theexperiments.  Small  zooplankton  speciesapparently  benefited  from  the  mostlynegative  responses of  their  predators  andlarger competitors to the presence of fish.Such  compensation  suggests  a  ratio­dependent  functional  response  and  isconsistent  with  the  view  that  nutrientenrichment  leads  to  proportionalincreases  at  all  trophic  levels  (Arditi  &Ginzburg  1989,  Leibold et  al.  1997).  Italso  emphasises  the  importance  ofcompositional  changes  within  trophiclevels and reveals the limitation of simplefood chain and ratio­dependent models incapturing such changes, as pointed out byLeibold et al.  (1997), Hulot et al.  (2000)and Persson et al. (2001).

4.2 Stability of littoral ecosystemsand the control of phytoplanktonbiomass within macrophyte beds

Confounding effects of macrophyteson phytoplankton

Zooplankton  grazing  in  vegetationplays  a  central  role  in  controllingphytoplankton  (Schriver et  al.  1995,Jeppesen et  al.  1998a,  1999).  However,Meijer et  al.  (1999)  and  Blindow et  al.(2000)  suggested  that  more  directinteractions  between  macrophytes  andplanktonic algae, rather than mere grazingof algae by zooplankton, are probably thedecisive  factors  in  controlling  algaldensities  in  lakes  with  dense  submergedvegetation.  Submerged  macrophytes  areregarded  as  P  and  N  sinks  during  theiractive  growth,  thus  suppressing  thegrowth  of  phytoplankton,  especiallycyanobacteria  (reviewed  in  Søndergaard&  Moss  1998).  In  addition,  P  retentionincreases  within  rooted  macrophyte  bedssuch  as Elodea canadensis  through  rootoxygen release  suitable  for the  formationof complexes of P with iron (Fe) (Hupfer& Dollan 2003). However, several studiesshowed  that  macrophytes  do  not

­ 22 ­

0

20

40

60

80

0 20 40 60 80 100 120

Lemna  coverage (%)Lemna biomass (g DW m­2)

Chl

a (µ

g L­1

)

chl a : Lemna coverage chl a : Lemna biomass

chl a : Lemna coverage chl a : Lemna biomass

Figure  11.  Relationships  between  the  time­weighted  average chl  a  concentration and  thecoverage  and  biomass  of Lemna trisulca(Pearson; P > 0.05) (n = 36).

0

2000

4000

6000

8000

10000

noElodea

sparseElodea

denseElodea

biom

ass 

(µg 

C L

­1)

16400

Figure  12.  Mean  (+  1  SE)  biomass  ofcyanobacteria  in  the  different Elodeaenclosures  with  or  without  fish  during  themiddle of the experiment on 14 August, 1994.

necessarily  affect  nutrient  availabilityfor  phytoplankton  and  that  nutrientcompetition  between  macrophytes  andphytoplankton  may  be  relativelyunimportant  (Schriver et  al.  1995,Beklioglu  &  Moss  1996,  Van  Donk  &Van  de Bund 2002).  In  agreement  withthese  observations,  the  results  of  thisthesis  suggested  that  macrophytes  andtheir  associated  periphytic  communitiesdid  not  appreciably  affect  nutrientconcentrations  in  the  water  and  wereunlikely  to  have  caused  nutrientlimitation of phytoplankton  (I; Table 1)(II; Fig. 1, Appendix A) (III; Fig. 3).

Macrophytes  may  have  negativeeffects  on  phytoplankton  throughshading,  but  phytoplankton  canovercome the problem of light limitationthrough  buoyancy  and  motility(Søndergaard  &  Moss  1998).  Theabundant  floating  flocks  of Lemnatrisulca  reduced photon  flux  density  by90­95%  immediately  below  the  flocksbut  only  0­40%  at  the  bottom  due  toscattering  of  light  (III).  The  surfacecoverage as well as the final biomass ofLemna  correlated  weakly  with  chl aconcentration  (Fig.  11),  suggestingminor effects on phytoplankton  throughshading.  Moreover,  the  phytoplanktonwas  dominated  by  mobile,  flagellatedalgae  such  as Chlamydomonas  andVolvox (III).

The  dense  beds  of Elodeacanadensis also showed consistently lowchl a  concentrations  (I;  Fig.  1)  andcyanobacterial biomasses (Fig. 12), evenwhen  the  zooplankton  biomass  wasrelatively  low,  suggesting  thatphytoplankton  production  was  directlyor  indirectly  constrained  by Elodea.Even though fish had a negligible effecton the total biomass and clearance rate ofeuplanktonic  grazers,  approximately  2­fold higher phytoplankton biomasses withslightly  more  edible  algae  such  ascryptophytes  and  chlorococcales  wereobserved  in  all Elodea  treatments  withroach  as  compared  to  the  corresponding

fish­free  enclosures  (I).  Thus,  fish  had  apositive  cascading  effect  onphytoplankton  biomass  via  zooplanktongrazers that addressed the role of grazingin  controlling  phytoplankton  withinmacrophyte  beds.  Even  though  nodifferences  in  dissolved  nutrientconcentrations  between  the  treatments

­ 23 ­

could be measured, this cascade was alsoevident  via  nutrient  regeneration  by  fish(I).  Enhancement  of  P  and/orphytoplankton with  fish was attributed toP  inputs  by  fish  in  several  previousexperiments  (e.g.  Horppila  &  Kairesalo1992,  Järvinen  &  Salonen  1998,  Vanni2002),  also  emphasising  the  role  ofresource  control  relative  to  predatorcontrol.

Littoral ecosystem resistance andresilience to phosphorus enrichment

Littoral  planktonic  communitiesreadily responded to both pulse and pressP  enrichments,  although  the  major  sinkfor  the  added  P  was  well  oxygenatedsurface  layers  of  the  sediment  (II).However,  periphytic  chl a  concentrationand  accumulation  of  P  by  periphytonwere  low  even  with  press  P  enrichment(II;  Table  1,  Appendix  B),  thuscontrasting  earlier  observations  of  themajor  role  of  periphytic  communities  inthe nutrient dynamics of littoral areas (cf.Wetzel and Søndergaard 1998).

Planktonic  responses  to  Penrichment  differed  between Elodeatreatments  and  no­Elodea  treatments.  Penrichment  resulted  in  higher  biomassesof  cyanobacteria  (Anabaena circinalisRabenhorst  and A. spiroides  Klebahn),greater  concentrations  of  microcystinsand  lower  biomass  of  cladocerans(predominantly Daphnia longispina  andSida crystallina)  in  the  absence,  asopposed  to  the  presence,  of Elodea  (II;Figs.  2,  3).  Thus,  measured  ascyanobacterial  biomass,  no­Elodeatreatments had a lower resistance to pressand  pulse  P  enrichments  than Elodeatreatments  (II;  Fig.  4).  Both Elodeatreatments were also resilient, returning toreference  conditions  after  pulse  P

enrichment,  except  for  one  no­Elodeaenclosure,  which  had  a  low  biomass  offilter­feeding  cladocerans  and  in  whichhigh cyanobacterial  biomasses developedeven  after  pulse  P  enrichment.  Thecalculated  return  time was  slightly  lowerin Elodea treatments (16 + 7 (SE) days, n= 3) than in no­Elodea treatments (21 + 4days, n = 2).

Grazing  by  large  cladocerans,which  increased  towards  the  end  of  theexperiment,  probably  contributed  to  therecovery  of  the  littoral  ecosystem.Evidently,  however, Elodea  was  able  toregulate the growth of Anabaena directlyor indirectly (I, II), thus strengthening theresistance  and  resilience  of  the  systemagainst  P  enrichment  (II).  Organiccompounds released by macrophytes mayinhibit  the  growth  of  cyanobacteria  (cf.Gross  2003)  and  stimulate  bacterialproduction,  increasing thereby the uptakeof  P  by  bacteria  at  the  expense  ofphytoplankton  (Søndergaard  &  Moss1998,  Søndergaard et  al.  1998,  cf.Järvinen  & Salonen 1998). This  indirect,plant mediated P pathway may also havecontributed  to  the  suppression  ofAnabaena  through  feeding  on  P­richbacteria  by cladocerans,  especially  by D.longispina (cf. Kankaala 1988, Salonen etal. 1994, Jeppesen et al. 1996, Järvinen &Salonen 1998). Daphnia and several othercladocerans  also  recycle  nutrients  withhigh  N:P  ratios  and  may  thus  reduce  thecompetitive success of cyanobacteria withlow optimal N:P ratios (MacCay & Elser1998). Moreover, they release nutrients inorganic  rather  than  in  inorganic  forms,thus  supporting  heterotrophic  rather  thanautotrophic  processes  in  ecosystems(Anderson et al. 2005). The results of theenclosure  experiment  in  1996  showedthat  submerged  plants  regulatephytoplankton­zooplankton  interactionsin lake littoral (II).

­ 24 ­

0

0,002

0,004

0,006

0,008

lake fish­free low­fish high­fish

TSS

 (mg 

L­1)

*

Figure  13.  Mean  (+  1  SE)  values  of  time­weighted  averages  of  total  suspended  solid(TSS)  concentrations  in  the  different  fishtreatments  (n  =  3)  as  well  as  in  the  nearbylake  area  outside  the  enclosures.  Onlynonenriched  treatments  are  included  in  thefigure.  The  asterisk  shows  the  result  of  theTukey’s test.

Macrophytes lowered the total toxinproduction  of  cyanobacteria  but  did  notaffect  the  specific  toxicity.  Toxin­producing  strains  of  cyanobacteria  arefavored  by  high  concentrations  of  P(Rapala et  al.  1997)  and  by  direct  orindirect exposure to zooplankton (Jang etal. 2003). In this experiment, however, Penrichment did not evidently increase themass­specific  toxicity  and  no  correlationwas  found  between  toxicity  ofcyanobacteria  and  zooplankton  biomass.This,  in  fact,  was  to  be  expected  sincezooplankton  biomasses  and  speciescomposition  did  not  differ  drasticallybetween  the  treatments.  This  result  alsosuggests  tolerance  against  toxiccyanobacteria  in Daphnia  and  otherzooplankton,  in  accordance  withobservations  by  Gustafsson and  Hansson(2004).

Littoral ecosystem resistance tophosphorus and nitrogen enrichment

The  central  role  of  the  littoralcommunity  structure  in  determining  theresistance  to  nutrient  enrichment  withboth  N  and  P  was  demonstrated  also  intwo  consecutive  years  (1998  and  1999)with  contrasting  abundance  ofmacrophytes and cladocerans (III). Whenmacrophytic  growth  was  poor,  filter­feeding  cladocerans  were  scarce  (initialbiomass  <  10  µg  C  l­1)  and  thezooplankton  community  was  dominatedby  cyclopoid  copepods  and  rotifers,enrichment provoked a turbid water statewith  high  planktonic  (predominantlychlorophytes  and  cryptophytes)  andperiphytic  algal  biomasses,  masking  theeffects  of  fish  on  algal  biomasses  (III;Table  2,  Figs.  1,  2).  Under  the  low­temperature conditions prevailing in earlysummer,  the  start  of  macrophyte  growthwas  delayed,  and  further  suppressed  bythe  development  of  planktonic  andperiphytic algal biomasses in the enrichedmesocosms. A clear­water state with  low

phytoplankton  biomass  occurred  only  inunenriched  mesocosms  without  fish  orwith  low  fish  biomass  (4  g  FW  m­2).Roach  further  increased  turbidity  insidethe  mesocosms,  as  evidenced  by  thehigher amounts of  total  suspended solids(ANOVA; F2,8 = 5.70, P = 0.046; Fig. 13;unpublished  results),  while  the  clearancerate of cladocerans was equally low in allfish  treatments  (III; Fig. 2). Even  thoughweather conditions were cool and windy,turbidity  was  low  in  the  open  lake  area

outside  the  enclosures  (Fig.  13).  Thus,fish­induced resuspension is an importantfactor  causing  turbidity  in  lake  littoralzones,  in  accordance  with  severalprevious  studies  (Horppila  &  Kairesalo1992,  Horppila  1994,  Horppila  &Nurminen 2003).

When  macrophytes  (mainly Lemnatrisulca)  were  abundant  and  thezooplankton  community  was  dominatedby  filter­feeding  cladocerans(Diaphanosoma and Ceriodaphnia; initialbiomass  >  100  µg  C  l­1)  (III;  Fig.  2),  aclear­water  state  with  low  phytoplanktonbiomass prevailed even under the highest

­ 25 ­

levels of nutrient enrichment (III; Fig. 1).The  cladoceran  grazing  rate  increasedwith  nutrients  and  controlled  thephytoplankton biomass, but the cascadingeffect  of  fish  shown  by  the  reducedgrazing  rate  and  increased  chl aconcentration  became  evident  betweenthe low­ and high­fish treatments (Tukey;P  =  0.001  and P  =  0.039,  respectively)(III;  Fig.  1).  Only  fish  but  not  nutrientsaffected  the  phytoplankton  biomass  (III;Table  5);  however,  at  the  two  highestnutrient  levels  the threshold  fish biomasswas  even  above  20  g  FW  m­2  alsosuggesting  a  high  growth  rate  ofcladocerans with  nutrients. Ceriodaphniaare  small  (<  0.7  mm  in  this  experiment)but  they  can  have  high  mass­specificgrazing  rates  (Mourelatos  &  Lacroix1990).  They,  as  well  as Diaphanosoma,are  efficient  microfiltrators  ofbacterioplankton (DeMott 1986) and thuswell  adapted  to  macrophyte  beds(Jeppesen et  al.  1998a).  Similar  plant­mediated  nutrient  pathways  via  bacteriaand heterotrophic processes, as suggestedby  observations  with Elodea  (II)  in  theprevious  chapter,  probably  also  operatedin  systems  with  abundant Lemna.  Inaddition,  the  capability  of Ceriodaphniafor  incorporating  high  amounts  of  Prelative  to  N  is  comparable  to  that  ofDaphnia  (Hessen  &  Lyche  1991).  Thus,nutrient cycling  by cladocerans  may alsohave controlled phytoplankton growth.

Thus,  ecosystem  resistance  may  behigh and the sensitivity of phytoplanktonbiomass  to  nutrient  input  low  withabundant,  relatively  small  cladocerans  inaccordance  with  the  observations  by e.g.Helminen  and  Sarvala  (1997)  andCottingham et al. (2004). However, morepronounced  effects  of  zooplankton  onphytoplankton  are  often  seen  with  largeDaphnia as the key grazer (cf. Carpenteret  al.  1985,  Carpenter  &  Kitchell  1993,Mazumder  1994,  Cyr  &  Curtis  1999).Furthermore,  analyses  of  major  species,not  only  keystone  species,  with  carefulconsiderations  about  their  interactions

within  the  community  may  provideinsights  into  ecosystem  functioning  (cf.Hulot et  al.  2000),  an  important  aspectespecially in littoral ecosystems.

Role of plant­associated animals incontrolling phytoplankton and

periphyton

Plant­associated  cladocerans,  lessvulnerable  to  fish  predation  thaneuplanktonic species (I, III) (Chapter 4.1),can  have  high  grazing  impact  onphytoplankton  (Jeppesen et  al.  1998a,Balayla  &  Moss  2004). Sida  is  anespecially  efficient  filter  feeder  (Balayla& Moss 2004), while chydorids scrape onperiphyton  and  are  considered  lesseffective  grazers  (Lövgren  &  Persson2002).  The  biomasses  of  thesecladocerans  increased  with  macrophytesand  were  likely  even  higher  thanobserved,  since  water  samplingunderestimated  the  numbers  of  plant­associated  species  (I­III). Elodea  alsosustained rich assemblages of herbivorousand  detrivorous  macroinvertebrates  (I).Thus, Elodea  harboured  herbivorescapable  of  controlling  not  onlyphytoplankton but also periphyton, whichare  qualitatively  different  forms  ofprimary  producers.  Grazing  wasconsidered  as  a  possible  explanation  forthe  slight  accumulation  of  periphyticbiomass  on  plastic  strips  despite  Penrichment  (II).  This  addresses  theimportance  of  taking  into  considerationthe  trophic  level  heterogeneity  in  littoralecosystems  (cf.  Lövgren  &  Persson2002). The complexity of  littoral habitatsinvolving  different  forms  of  primaryproducers  also  addresses  the  limitedcapability  of  the  food  chain  theory  forconsidering  such  heterogeneity.Separating  the  two  communities  is  alsodifficult  since  they  are  linked  viapredators  and  behavioural  patterns.  Forinstance,  several  plant­associated

­ 26 ­

cladocerans such as Sida also swim freelyat night (Walls et al. 1990).

Control of phytoplankton biomass byzooplankton grazers: geographical

differences

Increase  in  the  biomass  of  rotiferswas generally associated with an increasein  chl a,  indicating  the  low  ability  ofthese  specialised  suspension  feeders  tocontrol  total  phytoplankton  biomass  (IV;Table  3).  On  the  other  hand,  throughproviding  food  for  fish  larvae,  rotifersmay  maintain  a  high  recruitment  ofzooplanktivorous  fish  and  therefore  therole of rotifers is emphasised under turbidconditions. At many sites, the biomass ofsmall  crustaceans  also  had  a  positive  orinsignificant  correlation  with  chl a  (IV;Table  3).  In  contrast,  the  biomasses  oflarge  crustacean  grazers  were  inverselyrelated to the chl a concentrations, exceptat the highest temperature (close to 30 oC)in Valencia where chl a was unrelated tothe  biomass  of  large  crustacean  grazers(IV; Table 3)  and  the overall  biomass oflarge cladocerans was low compared withthat at other study sites (IV; Fig. 2). Thisresult suggests  that  the role of grazing  incontrolling  phytoplankton  biomass  byespecially  large grazers was  important atall  sites  except  in Valencia.  The  dataset,however,  was  insufficient  to  showwhether  there  could  be  a  thresholdbetween  temperature  regimes  at  whichthe  functioning  of  ecosystems  wouldmarkedly  change  (cf.  Scheffer  &Carpenter 2003).  Increase  in  the biomassof  small  grazers  and  rotifers  wasgenerally  associated  with  an  increase  inchl a  (IV;  Table  3),  indicating  the  lowability  of  small  zooplankton  to  controltotal phytoplankton biomass.

At  the  high  temperatures  inValencia,  nutrient  enrichment  apparentlyled to inharmoniously more rapid growthrates  of  algae  compared  with  those  of

zooplankton and thus disrupted top­downcontrol  of  algae  (cf.  Arditi  &  Ginzburg1989,  Power  1992).  In  addition,  thecrustacean  zooplankton  biomass  wasefficiently reduced by fish, supporting thestatement  that  with  increasingtemperature  the  herbivore  control  willfurther  weaken  with  respect  to  resourcecontrol  if  the  disruption  of  trophicregulation  is  interfered  with  predators(Power  1992).  Apart  from  the  reducedrole  of  large  crustacean  grazers  in  thesouthernmost  location  in  Valencia,  noconsistent  geographical  patterns  wereobserved in the responses of zooplanktoncommunities  to  nutrient  and  fishmanipulation. Other  potentialgeographical  differences  were  probablymasked by the high year­to­year variationin  prevailing  weather  conditions.  Suchenvironmental  variability  may  greatlyaffect  the  structure  and  functioning  oflittoral communities (cf. III).

Role of zooplankton grazing inexplaining the variation between

chlorophyll a and total phosphorus

A  steep  slope  between  chl a  andtotal  phosphorus  (TP)  concentrationsuggests  a  cascading  effect  of  fishthrough  herbivorous  zooplankton  onphytoplankton  in  systems  with  threetrophic levels (Hansson 1992) and can befound in non­stratified lakes lacking largezooplankton  grazers  (Mazumder  1994,Sarvala et al. 1998). The results from thehigh­fish treatments (20 g FW m­2) of thepan­European  experiment  agree  withthese predictions  and  were  evidenced  bythe  generally  low  biomass  of  largegrazers  and  consistently  high  biomass  ofphytoplankton  with  increasing  nutrients(IV;  Fig.  4e).  However,  the  slope  in  thelow­fish  treatments  was  less  steep  andsimilar  to that  in  the  fish­free treatments.Perhaps  small  crustacean  grazers  andplant­associated  cladocerans  thatbenefited  from  the  macrophytic  refuge

­ 27 ­

and were not heavily preyed upon by fishprobably played at least a complementaryrole  in  controlling  phytoplanktonbiomass,  as  was  shown  in  the  Finnishmesocosm  experiment  in  1999  (III)(Chapter  4.2,  pages  25­26).  Thus,zooplankton  controlled  phytoplanktonwhen  fish were  not abundant  (< 4 g  FWm­2  or  2.5­4  ind.  m­2).  Cladoceran  bodylength  is  an  important  predictor  ofphytoplankton  biomass  and  water  clarity(Carpenter et  al.  1998,  Stemberger  &Miller  2003)  and  was  suggested  also  by

observations  in  Lake  Vesijärvi  (Chapter1.5). On the other hand, in some systems,e.g.  in  shallow,  non­stratified  LakePyhäjärvi  with  planktivorous  fishbiomass  of  <  30  kg  ha­2  (i.e.  3  g  m­2),total  cladoceran  biomass  consisting  ofrelatively  small  individuals  explainedmuch  of  the  variation  in  chl aconcentration (Sarvala et al. 1998).

Despite the scarcity of the keystonegrazer Daphnia,  the  total  abundance  oflarge  crustacean  grazers  (predominantlyDiaphanosoma, Sida, Simocephalus,

1

10

100

1000

10 100 1000 10000TP (µg L­1)

Chl

 a (µ

g L­

1)

<80­90 µg>80­90 µg<80­90 µg>80­90 µg

b.a.

1

10

100

1000

10 100 1000 10000

TP (µg L­1)

chla

 (µg 

L­1)

<30 %

>30 %

<30 %

>30 %

1

10

100

1000

10 100 1000 10000

TP (µg L­1)

chla

 (µg 

L­1)

c.

f ish­free low ­fish high­f ish

f ish­free low ­fish high­f ish

Figure 14. Relationship between concentrations of chlorophyll a  (chl a)  and  total phosphorus(TP) in enclosures and mesocosms with a biomass of  large grazers below and above (a.) 30%and  (b.)  80­90  µg  DW  l­1  of  the  total  zooplankton  biomass  as  well  as  with  (c.)  three  fishdensities.  Data  are  from  experiments  carried  out  in  Lake  Vesijärvi  in  1994,  1996,  1998  and1999 and at five other shallow lake sites across Europe in 1998 and 1999. Note the logarithmicpresentation  of  both  axes.  Panel  a.  also  shows  the  regressions  from  Mazumder  (1994)  fornorthern temperate non­stratified lake ecosystems having (lower dashed line) or lacking (upperdashed  line)  large Daphnia. The circle  in panel c. shows  the data points  from fish­free,  high­nutrient treatments in Valencia with negligible biomass of large grazers. The arrow shows howthe slope of the fish­free regression line changes when excluding these data points (see text forfurther explanation).

­ 28 ­

Eudiaptomus)  explained  the  relationshipbetween chl a and TP better than did themere  number  of  trophic  levels.  Whenabundant  (> 80­90 µg DW  l­1;  IV),  largegrazers controlled phytoplankton biomasseven under hypertrophic conditions (up to1600  µg  TP  L­1).  Otherwise,  the  chl aconcentration  increased  steeply  withincreasing TP concentration (IV; Fig. 4d).This  threshold  biomass  is  close  to  that(100  µg  DW  l­1)  observed  by  Hansson(1992).  However,  even  strongerdifferences  in  the  TP:chl a  ratio  werefound  in  systems  with  sparse/abundantDaphnia  (Sarnelle  1992).  In  reality,however,  hypertrophic  conditions  withlow biomass of fish and high biomass oflarge  zooplankton  are  rare  except  afterfish kills or in effectively biomanipulatedlakes  with  abundant  submergedvegetation (cf. Sarvala et al. 1998, 2000).

Phytoplankton  control  by  grazinghas  been  shown  to  be  consistently  low,when Daphnia  constitutes  <  20%  ofzooplankton  biomass,  while  above  thisthreshold  grazing  potential  is  high(Brooks  &  Dodson  1965,  Mazumder1994).  The  empirically  observedthreshold  proportion  of  large  grazers  inthe pan­European data  set was similar  inmagnitude  (ca.  30%)  although  notdirectly  comparable,  due  to  the  lack  oflarge Daphnia  in  most  systems.  Theratios  between  the  concentrations  of  TPand chl a may be sensitive to further datapoints.  However,  when  the  dataset  wassupplemented with the results obtained inthe  experiments  conducted  in  1994  and1996  in  Kilpiäistenpohja  Bay  (I,  II)(Table  2),  the  TP:chl a  ratios  remainedessentially  similar  (Fig.  14a,  b).  Bothgrazer  systems  had  smaller  slopes  thanthose obtained by Mazumder (1994) fromseveral  northern  temperate  non­stratifiedlake  ecosystems  and  enclosureexperiments  under  contrasting  grazercommunities (Fig. 14 a). This may reflectalso other mechanisms besides grazing inthe  control  of  phytoplankton  in  shallowlittoral  ecosystems  such  as  those  related

to  macrophytic  regulation  ofphytoplankton growth. The low resistanceof  the  systems  in  the  southernmostlocation  in  Valencia  to  nutrientenrichment  even  in  the  absence  of  fishcan  be  discerned  as  a  separate  group  ofdata  points  (denoted  by  a  circle  in  Fig.14c).  When  excluding  these  data  points,the slope became even less steep (denotedby an arrow in Fig. 14c).

On  the  other  hand,  thephytoplankton  biomass  was  positivelyrelated  to  the  TP  concentration  even  inthe  presence  of  efficient  grazers,  thusreflecting  the  positive  response  ofadjacent  trophic  levels,  inconsistentlywith  traditional  foodchain  theory.  Thisobservation  is  in  agreement  with  theresults  of  several  earlier  studies  frommesocosm  to  whole­lake  scale  (Hansson1992, Mazumder 1994, Brett & Goldman1997, Leibold et al. 1997, Hansson et al.1998c, Sarvala et al. 1998, Persson et al.2001).  Ultimately,  ecosystemproductivity  is  quantitatively  moreimportant  than  consumer  regulation  indetermining  the  biomass  of  primaryproducers.  Nevertheless,  the  results  ofthis  thesis  showed  that  zooplanktongrazers  play  an  important  role  incontrolling  phytoplankton,  in  accordancewith  several  earlier  studies  (e.g.Carpenter et  al.  1985,  1993,  Hansson1992, Sarnelle 1992, Sarvala et al.  1998,2000, Cyr & Curtis 1999, Jeppesen et al.1999,  2003,  Persson et  al.  2001).Community  structure,  especially  theabundance  of  zooplankton  grazerstogether  with  macrophytes,  is  of  crucialimportance in determining the stability ofthe  littoral  ecosystem  as  well  as  itsresistance to nutrient  loading. Thus,  foodweb management can be a useful tool foraffecting  water  quality  of  northern  andtemperate eutrophic lakes.

­ 29 ­

4.3. Field mesocosm experimentsand their applicability for studyingaquatic ecosystem functioning

Experimental  mesocosm  systemsmay  produce  results  quite  comparablewith  natural  systems  (Sarnelle  1992,Mazumder  1994).  Nevertheless,  theyinvolve  the  problem  of  both  spatial  andtemporal  scale  that  exclude  some  of  theecosystem processes and tend to  increasethe strength of food web  interactions andthe  trophic  cascade  (Schindler  1990,Carpenter  &  Kitchell  1993).  Thisphenomenon was also revealed by severalresults  of  the  experiments  in  this  thesisand has been discussed in the text. It alsoaddresses  the  cautiousness  called  for  ininterpreting  their  results and generalisingthem across larger scales.

Littoral  community  structures,especially  the abundance of  macrophytesand efficient zooplankton grazers, appearto be driven largely by prevailing weatherconditions  (III,  IV, Stephen et  al.  2004).Long­term  variation  in  lake  food  webstructure  and  water  quality  is  dependenton  climatic  fluctuations,  stronglydetermined  by  spring  and  summer  windand temperature conditions, that affect thevariation  in  fish  year­classes  as  well  asthe  establishment  of  submergedvegetation  and  thus  indirectlyzooplankton  and  phytoplanktondevelopment  (cf.  Sarvala et  al.  1998,Hargeby et  al.  2004).  Thus,  multiplestresses from climatic and biotic variablesmodify  patterns  within  a  lake  ecosystemin different years (III, IV) (cf. Salonen etal.  1990,  Hargeby et  al.  2004).  Small­scale  experiments  can  be  helpful  inexplaining  the  mechanisms  behind  suchlarger­scale patterns as well as ecosystemresponses  to  perturbations  in  more  detail(Scheffer  &  Carpenter  2003).  Forinstance,  complex  direct  and  indirectways,  through  which  submergedmacrophytes  affect  littoral  nutrient  andplankton  dynamics  (II)  would  probablybe  impossible  to  document  without

controlled  experiments.  In  addition,studying  the  responses  of  littoralecosystems to perturbation is complicatedby  the  patchy,  heterogeneous  nature  ofthese  habitats.  Such  practical  constraintsdetermine the experimental design.

Differences  in  the  startingconditions,  i.e.  community  structure,  arecrucial  to  the  outcome  of  perturbationssuch  as  nutrient  enrichment  (II,  III,Stephen et al. 2004). Even in the absenceof environmental heterogeneity, the initialstate  and  variation  in  communityassemblages  across  landscapes  ofcommunity patches can result  in variableoutcomes  (Drake et  al.  1996).  Suchobservations  emphasise  the  limitationsand  reproducibility  of  fieldexperimentation  (Polis  and  Winemiller1996,  Moss et  al.  2004).  High  deviationof  several  results  obtained  in  theexperiments  of  this  thesis  also  addressesthe  need  to  have  preferably  more  thantwo or three replicates of each treatment.On  the  other  hand,  the  basicunderstanding  of  how  ecosystemsrespond  to  perturbations  is  increased  bythe knowledge about how different initialconditions  may  lead  to  different  finalstates.  Field  experiments  can  be  apowerful  way  to  show  alternativeattractors of  systems (II,  III) (Scheffer &Carpenter  2003).  This,  in  turn,  haspractical implications for the managementand  restoration  of  lake  ecosystems  inorder  to  increase  their  resistance  andresilience to anthropogenic perturbations.

­ 30 ­

5. CONCLUSIONS ANDFUTURE RESEARCH NEEDS

Initial  community  composition,primarily  the  abundance  of  submergedmacrophytes  and  cladoceran  grazers,played  the  decisive  role  in  determiningthe  stability  of  littoral  ecosystems  andresistance  to  nutrient  enrichment,recorded  as  lower  biomass  ofphytoplankton.  When  the  abundance  ofmacrophytes and cladocerans was  low, Penrichment favoured cyanobacteria, whileP  and  N  enrichment  favouredchlorophytes and cryptophytes as well asperiphytic  algae.  Wide  year­to­yearvariation  in  littoral  communitycomposition  was  determined  largely  byprevailing  weather  conditions.  Suchvariable conditions may cause oscillationsin  the  habitat  coupling  between  littoraland  pelagial  zones,  for  instance,  throughvariable  recruitment  and  foragingbehaviour of fish.

A  submerged  macrophyte Elodeacanadensis  hampered  the  growth  andtoxin  production  of  cyanobacteria  andregulated  phytoplankton­zooplanktoninteractions,  although  littoral  ecosystemseven  without  macrophytes  could  beresilient and recover from instantaneous Ploading  when  cladoceran  grazers  wereabundant.  The  mechanisms  underlyingthe  control  of  cyanobacterial  growth  bymacrophytes  proved  to  be  complex  andapparently  involved  direct  and  indirecteffects  through  allelopathy  as  well  asaltered  nutrient  cycling  which  was  alsoincluenced  by  heterotrophic  processes  ofthe  microbial  compartment.  Moredetailed  experiments  and  techniques  areneeded to reveal such processes and theirrelative role  in controlling phytoplanktongrowth in field conditions.

The  results  emphasised  the  generalimportance  of  consumer  control  overresource  control  in  determiningzooplankton  community  structure  inshallow  lake  systems.  The  results  are  inagreement  with  the  general  view  that

(large)  herbivores  respond  strongly  topredator  manipulations  in  aquatic  foodwebs.  However,  different  growth  formsof  submerged  macrophytes  were  ofvariable value as refuges for zooplanktonagainst  fish  predation.  Especially  plant­associated  and  small  euplanktoniccladocerans  benefited  from  macrophyticrefuge  and  were  able  to  controlphytoplankton  when  fish  predationpressure was not high (< 2.5­4 fish m­2 or< 4 g FW m­2). The results suggested thatanalyses of major cladoceran species, notonly  keystone  species,  with  carefulconsiderations  about  their  interactionswithin  the  community  may  provideinsights  into  littoral  ecosystemfunctioning. The refuge value of differentmacrophytic species and growth forms  ina  fluctuating  environment  both  in  spaceand  time  varies,  being  a  subject  forfurther studies.

Roach  preferred  feeding  oncladocerans  even  as  they  declined  inabundance,  but  also  used  less­preferred,mainly  non­animal  food  sources  asalternative  food.  Switching  of  preypreference  and,  consequently,  reductionin  the  predation  pressure  on  cladoceranscould  not,  however,  be  evidenced.  Thus,littoral  subsidies  may  maintainomnivorous  and  planktivorous  fishpopulations  such  as  roach  underconditions  with  low  cladoceranabundance and this support may intensifyrather  than  dampen  the  strength  of  theinteractions  between  fish  andzooplankton. In a long term, on the otherhand,  fish  assemblages  and  the  fish­mediated  coupling  of  pelagic  and  littoralprocesses  change  with  macrophyticvegetation  also  affecting  planktondynamics.  More  evidence  for  such  long­term  patterns  in  littoral  zones  would  bevaluable to increase our understanding ofecosystem  functioning  and  couplingbetween  littoral  and  pelagial  underfluctuating environmental conditions.

Geographical  differences  in  theresponses of zooplankton communities to

­ 31 ­

nutrient  and  fish  manipulation  wereprobably  masked  by  wide  year­to­yearvariation  in  the  prevailing  weatherconditions.  The  only  consistentgeographical pattern was the reduced roleof  large  crustacean  grazers  in  thesouthernmost  location  in  Valenciacompared  with  the  other  sites.  Thus,although food web management may be auseful measure  in northern and temperatelocations,  nutrient  control  may  be  moreimportant  in  southern  lakes.  Thisconclusion  needs  further  researchespecially  in warm weather conditions  inorder  to  predict  how  climate  changeshould  be  taken  into  consideration  whenplanning  restoration  measures  foreutrophicated lakes.

The  phytoplankton  biomass  waspositively  related  to  TP  concentrationeven  in  the presence of efficient grazers.This  result  reflects  the  positive  responseof  adjacent  trophic  levels  and  theultimate,  quantitatively  important  role  ofproductivity  compared  with  consumer

regulation  in  determining  the  primaryproducer  biomass.  However,  theabundance  of  large  crustacean  grazersexplained  reasonably  well  the  variancebetween  productivity  and  algal  biomass,even  better  than  did  the  mere  number  oftrophic  levels. This  may  be explained byconfounding factors such as heterogeneitywithin  the  habitat  and  trophic  levels,often  difficult  to  disentangle  from  eachother.

In  summation,  the  abundance  ofzooplankton  grazers  and  macrophyteswas of crucial  importance  in determiningthe  stability  of  the  littoral  ecosystemevidenced  as  high  resistance  to  nutrientloading.  In  northern  temperate  eutrophiclakes, this beneficial community structuremay  be  achieved  and  maintained  bycontrolling  the  planktivorous  andomnivorous  fish  populations  that  aresupported  by  both  pelagic  and  littoralresources  and  may  contribute  to  thetrophic state throughout the lake.

6. ACKNOWLEDGEMENTS

Analogously  to  food  web  theory,belief in the accomplishment of this workhas  varied,  exhibiting  relativelydiscontinuous, alternating (high/low/high)changes  with  the  increase  in  the  amountof  samples,  Excel  sheets,  variousstatistical  analyses  and  manuscriptversions.  Apart  from  constructing  fieldexperiments  and  interpreting  theircomplicated  results,  the  SIL  congress,among  other  things,  showed  thatpractically  nothing  is  impossible  –  not

even  stepping  across  the  threshold  ofmaking a thesis.

I  thank  my  supervisor  TimoKairesalo for his patience and for sharinghis wide knowledge of aquatic, especiallylittoral  ecosystems.  Jouko  Sarvala  andMari  Walls  reviewed  the  thesis and gavevaluable  comments.  I  appreciate  allwonderful  colleagues,  both  present  andpast,  at  the  Research  and  EducationCenter  of  Lahti  and,  later,  at  theDepartment  of  Ecological  andEnvironmental  Sciences  for  theirinvaluable  support  during  the  differentstages  of  this  work.  I  warmly  rememberthe cooperation and insightful discussions

­ 32 ­

with  Jukka  Horppila,  Eira  Luokkanen,Ryszard  Kornijów,  Jaana  Hietala,  HeliKarjalainen,  Heikki  Setälä,  RauniStrömmer,  Mirva  Nykänen,  Anne  Ojala,Erika  Heikkinen,  Tiina  Käki,  AnuVäisänen,  Leena  Nurminen  and  SakuAnttila  –  just  to  mention  a  few.  Thelimnological  phenomena  of  LakeVesijärvi  as  well  as  diverse  matterscovering environmental  management andvarious aspects of  life have been subjectsof  fruitful discussions with Juha Keto, towhom  I  am  most  grateful.  I  warmlyremember  the  collaboration  with  theSWALE  people,  especially  the  splendidcoordinator prof. Brian Moss.

I wish to acknowledge the technicalstaff  of  the  City  of  Lahti  and  of  theDepartment  of  Ecological  andEnvironmental  Sciences  for  theirinvaluable  contribution  to  theestablishment of  the studies. Easy accessto  Kilpiäistenpohja  Bay  and  the  well­equipped facilities in Neopoli contributedto  many  practical  matters.  This  studywould not have been possible without the

financial  support  from  the  Academy  ofFinland, the European Commission, LakeVesijärvi  II  ­project  and  the  Departmentof  Ecological  and  EnvironmentalSciences.

The  spirit  was  born  with  my  earlyhydrobiological  experiences  at  LammiBiological  Station,  among  its  warm­hearted  people  and  atmosphere.Experimental  manipulations  andzooplankton­oriented  studies  became  mydestiny. Special thanks to Marko Järvinenand  Martti  Rask  for  immemorialcollaboration.

I  wish  to  express  my  deepestgratitude  to  my  family,  Juha,  Aino  andAapo  for  your  patience  andunderstanding.  Juha  also  helped  me  toedit  pictures  and  taught  me  how  to  usePhotoShop.  Relatives,  especially  Riitta,Maare and Antero, as well as neighboursand  friends  have  given  their  greatsupport. Thank you so much! Finally, this“drawing  book”  (värityskirja,  as  5­year­old Aapo calls it) is finished.

7. REFERENCES

Abrams,  P.  A.  &  Walters,  C.  J.  1996:Invulnerable  prey  and  the  paradox  ofenrichment. –Ecology 77: 1125­1133.

Andersen,  T.  &  Hessen,  D.  O.  1991:  Carbon,nitrogen  and  phosphorus  content  offreshwater  zooplankton.  – Limnol.Oceanogr. 36: 807­814.

Anderson, T. R., D. O. Hessen, J. J. Elser, andJ.  Urabe.  2005:  Metabolic  stoichiometryand the fate of excess carbon and nutrientsin consumers. –Am. Nat. 165: 1­15.

Arditi, R. & Ginzburg, L.R. 1989: Coupling inpredator­prey  dynamics:  ratio­dependence.–J. Theor. Biol. 139: 69­75.

Balayla,  D.  J.  &  Moss,  B.  2004:  Relativeimportance  of  grazing  on  algae  by  plant­associated  and  open­water  microcrustacea(Cladocera).  – Arch. Hydrobiol.  161:  199­224.

Beklioglu,  M.  &  Moss,  B.  1996:  Mesocosmexperiments on the  interaction of sedimentinfluence, fish predation and aquatic plantswith  the  structure  of  phytoplankton  andzooplankton  communities. –Freshw. Biol.36: 315­325.

Benndorf, J., Boing, W., Koop, J. & Neubauer,I.  2002:  Top­down  control  ofphytoplankton:  the  role  of  time  scale,  lakedepth and trophic state. –Freshw. Biol. 47:2282­2295.

Blindow, I., Hargeby, A., Wagner, B. M. A. &Andersson, G. 2000: How important is the

­ 33 ­

crustacean plankton for the maintenance ofwater  clarity  in  shallow  lakes  withabundant submerged vegetation? –Freshw.Biol. 44: 185­197.

Brett, M. T. & Goldman, C. R. 1997: Consumerversus  resource  control  in  freshwaterpelagic food webs. –Science 275: 384­386.

Brooks, J. L. & Dodson, S.  I. 1965: Predation,body  size  and  composition  of  plankton.  –Science 150: 28­35.

Burks, R. L., Jeppesen, E. and Lodge, D. 2000:Macrophyte  and  fish  chemicals  suppressDaphnia growth and alter life history traits.–Oikos 88: 139­147.

Burks,  R.  L.,  Lodge,  D.M.,  Jeppesen,  E.  &Lauridsen,  T.  L.  2002:  Diel  horizontalmigration  of  zooplankton:  costs  andbenefits of inhabiting the littoral. –Freshw.Biol. 47: 343­365.

Butorina,  L.  G.  1986:  On  the  problem  ofaggregations  of  planktonic  crustaceans[Polyphemus  pediculus  (L.), Cladocera]. –Arch. Hydrobiol. 105: 355­386.

Carpenter,  S.  R.,  Cole,  J.  J.,  Kitchell,  J.  F.  &Pace,  M.  L.  1998:  Impact  of  dissolvedorganic carbon, phosphorus and grazing onphytoplankton  biomass  and  production  inexperimental  lakes.  – Limnol. Oceanogr.43: 73­80.

Carpenter,  S. R.  &  Kitchell,  J.  F.  (eds.)  1993:The trophic cascade in lakes. – CambridgeUniversity Press. 385 p.

Carpenter, S. R., Kitchell,  J. F. & Hodgson,  J.R.  1985:  Cascading  trophic  interactionsand  lake  productivity.  – BioScience  35:634­639.

Carpenter,  S. R.,  Kraft,  C.  E., Wright,  R.,  He,X., Soranno, P. A. & Hodgson, J. R. 1992:Resilience  and  resistance  of  a  lakephosphorus  cycle  before  and  after  foodweb  manipulation.  – Am. Nat.  140:  781­798.

Cottingham,  K.  L.,  S.  Glaholt,  and  A.  C.Brown.  2004:  Zooplankton  communitystructure  affects  how  phytoplanktonrespond  to  nutrient  pulses.  – Ecology  85:158­171.

Cyr,  H.  &  Curtis,  J.  M.  1999:  Zooplanktoncommunity  size  structure  and  taxonomiccomposition  affect  size­selective  grazing  innatural communities. –Oecologia 118: 306­315.

DeAngelis,  D.  L.,  Mulholland,  P.  J.,  Palumbo,A.  V.,  Steinman,  A.  D.,  Huston,  M.  A.  &Elwood,  J.  W.  1989:  Nutrient  dynamicsand  food­web stability. –Annu. Rev. Ecol.Syst. 20: 71­95.

DeMelo,  R.,  France,  R.  &  McQueen,  D.  J.1992:  Biomanipulation:  hit  or  myth?  –Limnol. Oceanogr. 37: 192­207.

DeMott, W. R. 1986: The role of taste  in  foodselection  by  freshwater  zooplankton.  –Oecologia 69: 334­340.

Diehl,  S.  1988:  Foraging  efficiency  of  threefreshwater  fishes:  effects  of  structuralcomplexity and light. –Oikos 53: 207­214.

Diehl,  S.  1993:  Effects  of  habitat  structure  onresource  availability,  diet  and  growth  ofbenthivorous  perch,  Perca  fluviatilis.  –Oikos 67: 403­414.

Diehl,  S.  &  Feiβel,  M.  2000:  Effects  ofenrichment on three­level food chains withomnivory. –Am. Nat. 155: 200­218.

Dorgelo, J. & Heykoop, M. 1985: Avoidance ofmacrophytes  by  Daphnia  longispina.  –Verh. Int. Verein. Limnol. 22: 3369­3372.

Drake, J.A., Huxel, G.R. & Hewitt, C.L. 1996:Microcosms  as  models  for  generating  andtesting  community  theory.  – Ecology  77:670­677.

Fernández­Aláez,  M.,  Fernández­Aláez,  C.,Bécares,  E.,  Valentin,  M.,  Goma,  J.  &Castrillo,  P.  2004:  A  2­year  experimentalstudy  on  nutrient  and  predator  incluenceson food web constituents in a shallow lakeof  north­west  Spain.  – Freshw. Biol.  49:1574­1592.

Folke, C.,  Carpenter,  S., Walker,  B.,  Scheffer,M., Elmquist, T., Gunderson, L. & Holling,C.  S.  2004:  Regime  shifts,  resilience  andbiodiversity  in  ecosystem  management.  –Annu. Rev. Ecol. Syst. 35: 557­581.

Fretwell,  S.  D.  1977:  The  regulation  of  plantcommunities  by  food  chains  exploitingthem.  – Perspectives  in  Biology  andMedicine 20: 169­185.

Genkai­Kato,  M.  &  Carpenter,  S.  R.  2005:Eutrophication due to phosphorus recyclingin  relation  to  lake  morphometry,temperature  and  macrophytes.  – Ecology86: 210­219.

Gliwicz, Z. M. 2002: On the different nature oftop­down and bottom­up effects  in pelagicfood webs. –Fresw. Biol. 47: 2296­2312.

Gross,  E.  M.  2003:  Allelopathy  of  aquaticautotrophs. –Crit. Rev. Plant Sci. 22: 313­339.

Gustafsson,  S.  &  Hansson,  L.­A.  2004:Development  of  tolerance  against  toxiccyanobacteria  in  Daphnia.  – Aquat. Ecol.38: 37­44.

Hairston,  N.  G.,  Smith, F. E.  &  Slobodkin,  L.B.  1960:  Community  structure,  population

­ 34 ­

control  and  competition.  – Am.  Nat.  94:421­425.

Hansson,  L.­A.  1992:  The  role  of  food  chaincomposition  and  nutrient  availability  inshaping  algal  biomass  development.  –Ecology 73: 241­247.

Hansson,  L.­A.,  Annadotter,  H.,  Bergman,  E.,Hamrin, S. F.,  Jeppesen, E., Kairesalo, T.,Luokkanen, E., Nilsson, P.­Å., Sndergaard,Ma.,  &  Strand,  J.  1998a:  Biomanipulationas  an  application  of  food­chain  theory:constraints,  synthesis  andrecommendations  for  temperate  lakes.  –Ecosystems 1: 558­574.

Hansson,  L.­A.,  Brönmark,  C.,  Nyström,  P.,Greenberg,  L.,  Lundberg,  P.,  Nilsson,  P.A., Persson, A., Pettersson, L. B., Romare,P.  &  Tranvik,  L.  J.  1998b:  Consumptionpatterns,  complexity  and  enrichment  inaquatic food chains. –Proc. R. Soc. Lond.265: 901­906.

Hargeby,  A.,  Blindow,  I.  &  Hansson,  L.­A.2004: Shifts between clear and turbid statesin a  shallow  lake:  multi­causal  stress  fromclimate, nutrients and biotic interactions. –Arch. Hydrobiol. 161: 433­454.

Hasler, A. D. & Jones, E. 1949: Demonstrationof  the  antagonistic  action  of  large  aquaticplants on algae and rotifers. –Ecology 30:359­364.

Helminen, H. & Sarvala, J. 1997: Responses ofLake  Pyhäjärvi  (southwestern  Finland)  tovariable  recruitment  of  the  majorplanktivorous  fish,  vendace  (Coregonusalbula).  –Can J. Fish. Aquat. Sci.  54: 32­40.

Hessen,  D.  O.  &  Lyche,  A.  1992:  Inter­  andintraspecific  variations  in  zooplanktonelement  composition.  – Arch. Hydrobiol.121: 343­353.

Hietala, J., Reinikainen M. & Walls, M. 1995:Variation  in  life  history  responses  ofDaphnia to toxic Microcystis aeruginosa. –J. Plankton Res. 17: 2307­2318.

Holopainen, I. J., Tonn, W. M., Paszkowski, C.A.  1992:  Effects  of  fish  density  onplanktonic  communities  and  water  qualityin  a  manipulated  forest  pond.  –Hydrobiologia 243/244: 311­321.

Horppila, J. 1994: The diet and growth of roach(Rutilus rutilus (L.))  in Lake Vesijärvi andpossible  changes  in  the  course  ofbiomanipulation. –Hydrobiologia 294: 35­41.

Horppila,  J.  &  Kairesalo,  T.  1992:  Impact  ofbleak  (Alburnus  alburnus)  and  roach(Rutilus  rutilus)  on  the  quality,

sedimentation and internal nutrient loading.–Hydrobiologia 243/244: 323­331.

Horppila,  J.  &  Nurminen,  L.  2003.  Effects  ofsubmerged  macrophytes  on  sedimentresuspension  and  internal  phosphorusloading  in  Lake  Hiidenvesi  (southernFinland). –Water Research 37: 4468­4474.

Horppila,  J.,  Peltonen,  H.,  Malinen,  T.,Luokkanen, E. & Kairesalo, T. 1998: Top­down or bottom­up effects of fish: issues ofconcern  in  biomanipulation  of  lakes.  –Restoration Ecology 6: 20­28.

Horppila,  J.,  Ruuhijärvi,  J.,  Rask,  M.,Karppinen,  C.,  Nyberg,  K.  &  Olin,  M.2000:  Seasonal  changes  in  the  diets  andrelative  abundances  of  perch  and  roach  inthe  littoral  and  pelagic  zones  of  a  largelake. –J. Fish Biol. 56: 51­72.

Horton,  P.  A.,  Rowan,  M.,  Webster,  K.  E.  &Peters,  R.  H.  1979:  Browsing  and  grazingby cladoceran filter feeders. –Can. J. Zool.57: 206­212.

Hrbácek,  J.,  Dvorakova,  M.,  Korinek,  V.  &Prochazkova,  L.  1961:  Demonstration  ofthe  effect  of  the  fish  stock  on  the  speciescompostion  of  zooplankton  and  theintensity  of  metabolism  of  the  wholeplankton  association.  – Verh.  Int.  Verein.Limnol. 14: 192­195.

Hudson,  J.  J.,  Taylor,  W.  &  Schindler,  D.  W.1999: Planktonic nutrient regeneration andcycling  efficiency  in  temperate  lakes.  –Nature 400: 659­661.

Hulot F. D., Lacroix G.,  Lescher­Moutoué  F. &Loreau  M.  2000:  Functional  diversitygoverns  ecosystem  response  to  nutrientenrichment. –Nature 405: 340­344.

Hupfer, M. & Dollan, A. 2003: Immobilisation ofphosphorus  by  iron­coated  roots  ofsubmerged  macrophytes.  – Hydrobiologia506­509: 635­640.

Hutchinson, G. E. 1967: A treatise on limnology.Volume  II.  Introduction  to  lake biology andthe  limnoplankton.  –  John  Wiley  &  Sons,Inc, New York, pp. 1115.

Irvine, K., Moss, B. & Balls, H. 1989: The loss ofsubmerged  plants  with  eutrophication  II.Relationships between  fish and zooplanktonon  a  set  of  experimental  ponds,  andconclusions. –Freshw. Biol.  22: 89­107.

Jang, M.­H., Ha, K., Joo, G.­J. & Takamura, N.2003:  Toxin  production  of  cyanobacteria  isincreased  by  exposure  to  zooplankton.  –Freshw. Biol. 48: 1540­1550.

Jeppesen, E., Jensen, J. P., Jensen, C., Faafeng,B.,  Hessen,  D.  O.,  Søndergaard,  Ma.,Lauridsen,  T.,  Brettum,  P.  &

­ 35 ­

Christoffersen,  K.  2003:  The  impact  ofnutrient  state  and  lake  depth  on  top­downcontrol in the pelagic zone of lakes: a studyof 466 lakes from the temperate zone to thearctic. –Ecosystems 6: 313­325.

Jeppesen, E., Jensen, J. P. & Søndergaard, Ma.2002a:  Response  of  phytoplankton,zooplakton and fish to re­oligotrophication:An  11  year  study  of  23  Danish  lakes.  –Aquatic Ecosystem Health & Management5: 31­42.

Jeppesen, E., Jensen, J. P., Søndergaard, Ma. &Lauridsen,  T.  1999:  Trophic  dynamics  inturbid  and  clearwater  lakes  with  specialemphasis  on  the  role  of  zooplankton  forwater  quality.  – Hydrobiologia  408/409:217­231.

Jeppesen, E., Lauridsen, T. L., Kairesalo, T. &Perrow,  M.  1998a:  Impact  of  submergedmacrophytes  on  fish­zooplanktoninteractions  in  lakes.  –  In:  Jeppesen,  E.,Søndergaard,  Ma.,  Søndergaard,  Mo.  &Christoffersen,  K.  (eds.)  The  structuringrole  of  submerged  macrophytes  in  lakes:91­114. Springer­Verlag, New York.

Jeppesen,  E.,  Søndergaard,  M.,  Jensen,  J.  P.,Mortensen,  E.,  Hansen,  A.­M.  &Jorgensen,  T.  1998b:  Cascading  trophicinteractions  from  fish  to  bacteria  andnutrients after reduced sewage loading: An18­year  study  of  a  shallow  hypertrophiclake. –Ecosystems 1: 250­267.

Jeppesen,  E.,  Søndergaard,  M.,  Jensen,  J.P.,Mortensen,  E.  &  Sortkjaer,  O.  1996:Fish­induced  changes  in  zooplanktongrazing  on  phytoplankton  andbacterioplankton:  a  long­term  study  inshallow hypertrophic Lake Søbygaard. –J.Plankton Res. 9: 1605­1625.

Jeppesen,  E.,  Søndergaard,  Ma.,  Søndergaard,Mo. & Christoffersen, K. (eds.) 1998c: Thestructuring role of submerged macrophytesin  lakes.  –  Springer­Verlag,  New  York.423 p.

Jeppesen,  E.,  Søndergaard,  Ma.,  Søndergaard,Mo., Christoffersen, K., Theil­Nielsen, J. &Jürgens,  K.  2002b:  Cascading  trophicinteractions  in  the  littoral  zone:  anenclosure  experiment  in  shallow  LakeStigsholm,  Denmark.  – Arch. Hydrobiol.153: 533­555.

Jones, CG & Lawton, JH. (eds.) 1995. Linkingspecies  &  ecosystems.  Chapman  &  Hall.335 s.

Jones, J. I. & Sayer, C. D. 2003: Does the fish­invertebrate­periphyton  cascade  precipitate

plant  loss  in  shallow  lakes? –Ecology  84:2155­2167.

Järvinen, M. & Salonen, K. 1998: Influence ofchanging  food  web  structure  on  nutrientlimitation  of  phytoplankton  in  a  highlyhumic lake. –Can. J. Fish. Aquat. Sci. 55:2562­2571.

Kairesalo, T. 1980: Diurnal  fluctuations withina  littoral  plankton  community  inoligotrophic  Lake  Pääjärvi,  southernFinland. –Fresw. Biol. 10: 533­537.

Kairesalo,  T.,  Kornijów,  R.  &  Luokkanen,  E.2000:  Trophic  cascade  structuring  aplankton  community  in  a  stronglyvegetated  lake  littoral. –Verh.  Int. Verein.Limnol. 27: 1763­1767.

Kairesalo T., Laine, S, Luokkanen, E., Malinen,T.  &  Keto,  J.  1999:  Direct  and  indirectmechanisms  behind  successfulbiomanipulation. –Hydrobiologia 395/396:99­106.

Kairesalo, T., Tátrai, I. & Luokkanen, E. 1998:Impacts of water weed (Elodea canadensisMichx) on plankton­fish interactions in thelake  littoral.  – Verh.  Int.  Verein.  Limnol.26: 1846­1851.

Kairesalo,  T.  &  Vakkilainen,  K.  2004:  LakeVesijärvi  and  the  city  of  Lahti  (southernFinland):  comprehensive  interactionsbetween  the  lake  and  the  coupled  humancommunity. –SILnews 41: 1­5.

Kankaala,  P.  1988:  The  relative  importance  ofalgae  and  bacteria  as  food  for  Daphnialongispina  (Cladocera)  in  a  polyhumiclake. –Freshw. Biol. 19: 285­296.

Kerfoot,  W.  C.  &  Sih,  A.  (eds.)  1987:Predation.  Direct  and  indirect  impacts  onaquatic communities. – University Press ofNew England. 386 p.

Keto,  J.  &  Sammalkorpi,  I.  1988:  A  fadingrecovery:  A  conceptual  model  for  LakeVesijärvi  management  and  research.  –Aqua Fennica 18: 193­204.

Keto,  J.  &  Tallberg,  P.  2000:  The  recovery  ofVesijärvi, a lake in southern Finland: waterquality  and  phytoplankton  interpretations.–Bor. Env. Res. 5: 15­26.

Kornijów,  R.  1998:  Quantitative  sampler  forcollecting  invertebrates  associated  withsubmersed and floating­leaved macrophytes.–Aquat. Ecol. 32: 241­244.

Kornijów,  R.  &  Kairesalo,  T.  1994:  Elodeacanadensis  sustains  rich  environment  formacroinvertebrates.  – Verh.  Int.  Verein.Limnol. 25: 2270­2275.

Koski­Vähälä,  J.,  H.  Hartikainen,  and  T.Kairesalo. 2000. Resuspension  in regulating

­ 36 ­

sedimentation dynamics in Lake Vesijärvi. –Archiv für Hydrobiologie 148: 357­381.

Lampert,  W.  1987:  Laboratory  studies  onzooplankton­cyanobacteria  interactions.  –New  Zealand  Journal  of  Marine  andFreshwater Research 21: 483­490.

Larsson,  P,  &  Dodson,  S.  1993:  Chemicalcommunication  in  planktonic  animals.  –Arch. Hydrobiol. 129: 129­155.

Lauridsen,  T.  L.  &  Lodge,  D.  M.  1996:Avoidance  by  Daphnia  magna  of  fish  andmacrophytes: Chemical cues and predator­mediated  use  of  macrophyte  habitat.  –Limnol. Oceanogr. 41: 794­798.

Lauridsen.  T.,  Pedersen,  L.  J.,  Jeppesen,  E.  &Søndergaard, Ma. 1996: The importance ofmacrophyte  bed  size  for  cladocerancomposition  and  horizontal  migration  in  ashallow lake. –J. Plankton Res. 18: 2283­2294.

Lehman,  J.T.  1988:  Ecological  principlesaffecting  community  structure  andsecondary  productivity  by  zooplankton  inmarine  and  freshwater  environments.  –Limnol. Oceanogr. 33: 931­945.

Leibold,  M.  A.,  Chase,  J.  M.,  Shurin,  J.  B.  &Downing, A. L. 1997: Species turnover andthe regulation of trophic structure. –Annu.Rev. Ecol. Syst. 28: 467­494.

Lövgren, J. & Persson, L. 2002: Fish­mediatedindirect  effects  in  a  littoral  food  web.  –Oikos 96: 150­156.

Mazumder,  A.  1994:  Phosphorus­chlorophyllrelationships  under  contrasting  herbivoryand  thermal  stratification:  predictions  andpatterns. –Can. J. Aquat. Sci. 51: 390­400.

McCauley, E. & Murdoch, W. W. 1987: Cyclicand  stable  populations:  plankton  asparadigm. –Am. Nat. 129: 97­121.

McCay,  N.  A.  &  Elser,  J.  J.  1998:  Nutrientrecycling  by  Daphnia  reduces  N2  fixationby cyanobacteria. –Limnol. Oceanogr. 43:347­354.

McQueen, D. J., Post, J. R. & Mills, E. L. 1986:Trophic  relationships  in  freshwater  pelagicecosystems. –Can. J. Fish. Aquat. Sci.   43:1571­1581.

Mehner,  T.,  Benndorf,  J.,  Kasprzak,  P.  &Koshel,  R.  2002:  Biomanipulation  of  lakeecosystems:  successful  applications  andexpanding  complexity  in  the  underlyingscience. –Freshw. Biol. 47: 2453­2466.

Meijer,  M­L.,  de  Boois,  I.,  Scheffer,  M.,Portielje,  R.  &  Hosper,  H.  1999:Biomanipulation  in  shallow  lakes  in  TheNetherlands:  an  evaluation  of  18  casestudies. –Hydrobiologia 408/409: 13­30.

Moore, M. V., Folt, C. L. & Stemberger, R. S.1996:  Consequences  of  elevatedtemperatures  for  zooplankton  assemblagesin temperate lakes. –Arch. Hydrobiol. 135:289­319.

Moss, B., Kornijów, R. & Measey, G. J. 1998:The  effect  of  nymphaeid  (Nuphar  lutea)density  and  predation  by  perch  (Percafluviatilis) on the zooplankton communitiesin a shallow lake. –Freshw. Biol. 39: 689­697.

Moss, B., Madgwick, J. & Phillips, G. 1996: Aguide  to  the  restoration  of  nutrientenriched  shallow  lakes.  EnvironmentAgency,  Broads  Authority  &  EuropeanUnion Life Programme, Norwich, U.K.

Moss, B., Stephen, D., Balayla, D. M., Bécares,E.,  Collings,  S.  E.,  Fernández­Aláez,  C.,Feernández­Aláez,  M.,  Ferriol,  C.,  Garcia,P., Gomá,  J.,  Gyllström,  M.,  Hansson,  L.­A.,  Hietala,  J.,  Kairesalo,  T.,  Miracle,  M.R., Romo, S., Rueda, J., Russell, V., Ståhl­Delbanco,  A.,  Svensson,  M.,  Vakkilainen,K., Valentin, M., Van de Bund, W. J., VanDonk,  E.,  Vicente,  E.  &  Villena,  M.  J.2004: Continental­scale patterns of nutrientand fish effects on shallow lakes: synthesisof  a  pan­European  mesocosm  experiment.–Fresw. Biol. 49: 1633­1649.

Mourelatos,  S.  &  Lacroix,  G.  1990:  In  situfiltering rates of Cladocera:  effect  of bodylength, temperature and food concentration.–Limnol. Oceanogr. 35: 1101­111.

Murdoch,  W.  W.  &  Bence,  J.  1987:  Generalpredators and  unstable  prey  populations. –In:  Kerfoot,  W.  C.  &  Sih,  A.  (eds.)Predation.  Direct  and  indirect  impacts  onaquatic  communities:  17­30.  UniversityPress of New England.

Nurminen, L., Horppila, J. & Tallberg, P. 2001:Seasonal  development  of  the  cladoceranassemblage  in  a  turbid  lake:  the  role  ofemergent  macrophytes. Arch. Hydrobiol.151: 127­140.

Oksanen,  L.,  Fretwell,  S.  D.,  Arruda,  J.  &Niemelä, P. 1981: Exploitation ecosystemsin gradients of primary productivity. –Am.Nat. 118: 240­261.

Osenberg C. W. & Mittelbach, G. G. 1996. Therelative  importance  of  resource  limitationand predator limitation in food chains – In:Polis,  G.  A.  &  Winemiller,  K.  O.  (eds.)Food  webs:  integration  of  patterns  anddynamics:  134­148.  Chapman  and  Hall,New York.

Pace, M. L., Cole, J. J. & Carpenter, S. R. 1998:Trophic  cascades  and  compensation:

­ 37 ­

differential  responses  of  mirozooplanktonin  whole­lake  experiments.  – Ecology  79:138­152.

Pennak, R. W. 1973: Some evidence for aquaticmacrophytes  as  repellents  for  a  limneticspecies  of Daphnia.  – Int.  Revue  Ges.Hydrobiol. 60: 569­576.

Perrow, M. R., Jowitt, A. J. D., Stansfield, J. H.&  Phillips,  G.  L.  1999:  The  practicalimportance  of  the  interactions  betweenfish,  zooplakton  and  macrophytes  inshallow  lake  restoration.  – Hydrobiologia395/396: 199­210.

Persson, L. 1986: Temperature­induced shift inforaging  ability  in  two  fish  species,  roach(Rutilus  rutilus)  and  perch  (Percafluviatilis):  implications  for  coexistencebetween  poikilotherms.  – J.  Anim.  Ecol.55: 829­839.

Persson, L. 1987: Effects of habitat and seasonon  competitive  interactions between  roach(Rutilus  rutilus)  and  perch  (Percafluviatilis). –Oecologia 73: 170­177.

Persson,  L.,  Bengtsson,  J.,  Menge,  B.  A.  &Power,  M.  E.  1996:  Productivity  andconsumer  regulation  –  concepts,  patternsand  mechanisms.  In:  Polis,  G.  A.  &Winemiller,  K.  O.  (eds.)  Food  webs:integration of patterns and dynamics: 396­434. Chapman and Hall, New York.

Persson,  L.  &  Greenberg,  L.A. 1990:  Juvenilecompetitive  bottlenecks:  the  perch  (Percafluviatilis)  –  roach  (Rutilus  rutilus)interaction. –Ecology 71: 44­56.

Persson,  A.,  Hansson,  L.­A.,  Brönmark,  C.,Lundberg, P., Pettersson, L. B., Greenberg,L., Nilsson, P. A., Nyström, P., Romare, P.& Tranvik, L. 2001: Effects of enrichmenton  simple  aquatic  food  webs.  – Am.  Nat.157: 654­669.

Petchey,  O.  L.,  McPhearson,  T.,  Casey,  T.  M.&  Morin,  P.  J.  1999:  Environmentalwarming  alters  food­web  structure  andecosystem function. –Nature 402: 69­72.

Polis, G. A. 1999: Why are parts of  the worldgreen?  Multiple  factors  controlproductivity  and  the  distribution  ofbiomass. –Oikos 86: 3­15.

Polis,  G.  A.,  Sears,  A.  L.  W.,  Huxel,  G.  R.,Strong, D.  R.,  Maron,  J.  2000:  When  is  atrophic cascade a trophic cascade? –TREE15: 473­475.

Polis,  G.  A.  &  Winemiller,  K.  O.  (eds.)  1996:Food  webs:  integration  of  patterns  anddynamics. – Chapman and Hall, New York.434 p.

Power,  M.  E.  1992:  Top­down  and  bottom­upforces  in  food  webs:  do  plants  haveprimacy? –Ecology 73: 733­746.

Rapala, J., Sivonen, K., Lyra, C. & Niemelä, S.I.  1997:  Variation  of  microcystins,cyanobacterial  hepatotoxins,  in  Anabaenaspp.  as  a  function  of  growth  stimuli.  –Appl. Env. Microbiol. 63: 2206­2212.

Rask,  M.,  Järvinen,  M.,  Kuoppamäki,  K.  &Pöysä, H. 1996: Limnological responses tothe  collapse  of  the  perch  population  in  asmall  lake.  – Ann.  Zool.  Fennici  33:  517­524.

Reynolds, C. S. 1994: The ecological basis forthe  successful  biomanipulation  of  aquaticcommunities.  – Arch.  Hydrobiol.  130:  1­33.

Romo, S. Miracle, M. R., Villena, M.­J., Rueda,J.,  Ferriol,  C.  &  Vicente,  E.  2004:Mesocosm  experiments  on  nutrient  andfish effects on shallow lake food webs in aMediterranean climate. –Freshw. Biol. 49:1563­1607.

Ruuhijärvi,  J.,  Malinen,  T.,  Ala­Opas,  P.  &Tuomaala,  A.  2005:  Fish  stocks  of  LakeVesijärvi  –  from  nuisance  to  flourishingfishery  in  15  years.  – Verh. Int. Verein.Limnol. 29: in print.

Räike,  A.,  Pietiläinen,  O.­P.,  Rekolainen,  S.,Kauppila,  P.,  Pitkänen,  H,  Niemi,  J.,Raanteland,  A.  &  Vuorenmaa,  J.  2003:Trends  of  phosphorus,  nitrogen  andchlorophyll  a  concentrations  in  Finnishrivers  and  lakes  in  1975­2000.  – TheScience for the Total Environment 310: 47­59.

Salonen, K., Jones, R. I., De Haan & James, M.1994:  Radiotracer  study  of  phosphorusuptake by plankton and redistribution in thewater  column  of  a  small  humic  lake.  –Limnol. Oceanogr. 39: 69­83.

Salonen,  K.,  Järvinen,  M.,  Kuoppamäki,  K.  &Arvola,  L.  1990:  Effects  of  liming  on  thechemistry  and  biology  of  a  small  humiclake.  –  In:  Kauppi,  P.,  Anttila,  P.  &Kenttämies,  K.  (eds.)  Acidification  inFinland:  1147­1167.  Springer­Verlag,Berlin, Heidelberg.

Sarnelle,  O.  1992:  Nutrient  enrichment  andgrazer effects on phytoplankton in lakes. –Ecology 73: 551­560.

Sarvala,  J.,  Helminen,  H.,  Saarikari,  V.,Salonen, S. &  Vuorio,  K.  1998:  Relationsbetween  planktivorous  fish  abundance,zooplankton  and  phytoplankton  in  threelakes  of  differing  productivity.  ­Hydrobiologia 363: 81­95.

­ 38 ­

Sarvala,  J.,  Kairesalo,  T.,  Koskimies,  I.,Lehtovaara,  A.,  Ruuhijärvi,  J.  &  Vähä­Piikkiö,  I.  1982:  Carbon,  phosphorus  andnitrogen  budgets  of  the  littoral  Equisetumbelt  in  an  oligotrophic  lake.  –Hydrobiologia 86: 41­53.

Sarvala,  J.,  Ventelä,  A.­M.,  Helminen,  H.,Hirvonen,  A.,  Saarikari,  V.,  Salonen,  S.,Sydänoja,  A.  &  Vuorio,  K.  2000:Restoration  of  the  eutrophicatedKöyliönjärvi  (SW  Finland)  through  fishremoval:  whole­lake  vs.  mesocosmexperiences. –Bor. Env. Res. 5: 39­52.

Scheffer, M. 1991: Fish and nutrients  interplaydetermines  algal  biomass:  a  minimalmodel. –Oikos 62: 271­282.

Scheffer,  M.  1999:  The  effect  of  aquaticvegetation  on  turbidity:  how  important  arethe  filter  feeders?  – Hydrobiologia408/409: 307­316.

Scheffer,  M.  &  Carpenter,  S.R.  2003:Catastrophic  regime  shifts  in  ecosystems:linking  theory  to  observation.  – TREE  18,648­656.

Scheffer,  M.,  Hosper,  S.  H.,  Meijer,  M­L.,Moss, B. & Jeppesen, E. 1993: Alternativeequilibria in shallow lakes. –TREE 8: 275­279.

Scheffer,  M.,  Straile,  D.,  Van  Nes,  E.  H.  &Hosper, H. 2001: Climatic warming causesregime shifts  in  lake food webs. –Limnol.Oceanogr. 46: 1780­1783.

Schindler,  D.  E.  &  Scheuerell,  M.  D.  2002:Habitat  coupling  in  lake  ecosystems.  –Oikos 98: 177­189.

Schindler,  D.  W.  1990:  Experimentalperturbations  of  whole  lakes  as  tests  ofhypotheses concerning ecosystem structureand function. –Oikos 57: 25­41.

Schriver,  P.,  Bøgestrand,  J.,  Jeppesen,  E.  &Søndergaard,  Ma.  1995:  Impact  ofsubmerged  macrophytes  on  fish­zooplankton­phytoplankton  interaction:large­scale  enclosure  experiments  in  ashallow eutrophic lake. –Freshw. Biol. 33:255­270.

Shurin,  J.  B,  Borer,  E.  T.,  Seabloom,  E.  W.,Anderson, K., Blanchette, C. A., Broitman,B, Cooper, S. D. & Halpern, B. S. 2002: Across­ecosystem comparison of the strengthof  trophic  cascades.  – Ecology Letters  5:785­791.

Shuter,  B.  J.  &  Ing,  K.  K.  1997:  Factorsaffecting  the production  of zooplankton  inlakes. –Can. J. Fish. Aquat. Sci.  54: 359­377.

Smiley,  E.  A.  &  Tessier,  A.  J.  1998:Environmental gradients and the horizontaldistribution of microcrustaceans in lakes. –Fresw. Biol. 39: 397­409.

Soranno, P. A., Carpenter, S. R. & He, X. 1993:Zooplankton biomass and body size. In: S.R.  Carpenter  &  Kitchell,  J.  F.  (Eds.) Thetrophic  cascade  in  lakes:  172­188.Cambridge University Press.

Stemberger,  R.  S.  &  Miller,  E.  K.  2003:Cladoceran  body  length  and  secchi  disktransparency  in  northeastern  U.S.  lakes.  –Can. J. Fish. Aquat. Sci. 60: 1477­1486.

Stephen,  D.,  Balayla,  D.  M.,  Bécares,  E.,Collings,  S.  E.,  Fernández­Aláez,  C.,Fernández­Aláez,  M.,  Ferriol,  C.,  García,P.,  Gomá,  J.,  Gyllström,  M.,  Hansson,  L­A.,  Hietala,  J.,  Kairesalo,  T.,  Miracle,  M.R.,  Romo,  S.,  Rueda,  J.,  Ståhl­Delbanco,A.,  Svensson,  M.,  Vakkilainen,  K.,Valentín, M., Van de Bund, W., Van Donk,E., Vicente, E., Villena, M.  J. & Moss, B.2004: Continental­scale patterns of nutrientand  fish  effects  on  shallow  lakes:introduction  to  a  pan­European  mesocosmexperiment.  – Freshw. Biol.  49:  1517­1524.

Søndergaard, Mo. & Moss, B. 1998: Impact ofsubmerged  macrophytes  on  phytoplanktonin shallow freshwater lakes. – In: Jeppesen,E., Søndergaard, Ma., Søndergaard, Mo. &Christoffersen,  K.  (eds.)  The  structuringrole  of  submerged  macrophytes  in  lakes:115­132. Springer­Verlag, New York.

Søndergaard,  Mo.,  J.  Theil­Nielsen,  K.Christoffersen,  L.  Schlüter,  E.  Jeppesen,and  Ma.  Søndergaard.  1998.Bacterioplankton and carbon  turnover  in adense  macrophyte  canopy.  –  In:  Jeppesen,E., Søndergaard, Ma., Søndergaard, Mo. &Christoffersen,  K.  (eds.) The  structuringrole  of  submerged  macrophytes  in  lakes:250­261. Springer­Verlag, New York.

Tarvainen,  M.,  Sarvala,  J.  &  Helminen,  H.2002:  The  role  of  phosphorus  release  byroach  [Rutilus  rutilus  (L.)]  in  the  waterquality  changes  of  a  biomanipulated  lake.Freshw. Biol. 47: 2325­2336.

Timms, R.M. & Moss, B. 1984: Prevention ofgrowth of  potentially  dense  phytoplanktonpopulations by zooplankton grazing,  in  thepresence  of  zooplanktivorous  fish  in  ashallow  wetland  ecosystem.  – Limnol.Oceanogr. 29: 472­286.

Townsend, C.R., Winfield,  I. J., Peirson, G. &Cryer,  M.  1986:  The  response  of  youngroach Rutilus rutilus to seasonal changes in

­ 39 ­

abundance of microcrustacean prey: a fielddemonstration  of  switching.  – Oikos  46:372­378.

Vadeboncoeur, Y., Zanden, M. J. & Lodge, D.M.  2002:  Putting  the  lake  back  together:reintegrating  benthic  pathways  into  lakefood web models. –BioScience 52: 44­54.

Vakkilainen,  K.  &  Kairesalo,  T.  2005:Zooplankton  community  responses  to  therehabilitation  of  the  eutrophic  LakeVesijärvi,  Finland:  changes  in  thecladoceran body size in 1999­2003. –Verh.Int. Verein. Limnol. 29: 488­490.

Walls, M., Rajasilta, M., Sarvala, J. & Salo, J.1990:  Diel  changes  in  horizontalmicrodistribution  of  littoral  Cladocera.  –Limnologica 20: 253­258.

Van de Bund, W. & Van Donk, E. 2002: Short­term  and  long­term  effects  ofzooplanktivorous fish removal in a shallowlake:  a  synthesis  of  15  years  of  data  fromLake Zwemlust. –Freshw. Biol. 47: 2380­2387.

Van  de  Bund,  W.  &  Van  Donk,  E.  2004:Effects  of  fish  and  nutrient  additions  onfood­web  stability  in  a  charophyte­dominated lake. –Freshw. Biol. 49: 1565­1573.

Van  Donk,  E.  &  Van  de  Bund,  W.  2002:Impact of submerged macropytes includingcharophytes  on  phyto­  and  zooplanktoncommunities:  allelopathy  versus  othermechanisms. –Aquat. Bot. 72: 261­274.

Vanni, M. J. 2002: Nutrient cycling by animals infreshwater  ecosystems.  – Annu.  Rev.  Ecol.Syst. 33: 341­370.

Venetvaara,  J.  &  Lammi,  E.  1995:  Vesijärvenkasvillisuuden  nykytila  ja  viimeaikaisetmuutokset.  (In  Finnish;  “The  current  stateand  recent  changes  in  the  macrophyticvegetation  of  Lake  Vesijärvi”)  –  In:Sammalkorpi,  I.,  Keto,  J.,  Kairesalo,  T.,Luokkanen, E., Mäkelä,  M.,  Vääriskoski,  J.&  Lammi,  E.  (eds.) Vesijärviprojekti  1987­1994: 101­106. Vesi­  ja YmpäristöhallinnonJulkaisuja  –  sarja  A,  Finnish  EnvironmentInstitute.

Wetzel,  R.  G.  1990:  Land­water  interfaces:Metabolic  and  limnological  regulators.  –Verh. Int. Verein. Limnol. 24: 6­24.

Wetzel, R. G. 2001: Limnology. Lake and riverecosystems.  3rd  edition.  Academic  Press,NY, USA. 1006 p.

Wetzel, R. G. & Søndergaard, Mo. 1998: Roleof  submerged  macrophytes  for  themicrobial  community  and  dynamics  ofdissolved  organic  carbon  in  aquaticecosystems.  –  In:  Jeppesen,  E.,Søndergaard,  Ma.,  Søndergaard,  Mo.  &Christoffersen,  K.  (eds.)  The  structuringrole  of  submerged  macrophytes  in  lakes:133­148. Springer­Verlag, New York.

Williams,  A.  E.  &  Moss,  B.  2003:  Effects  ofdifferent  fish  species  and  biomass  onplankton  interactions  in  a  shallow  lake.  –Hydrobiologia 49: 331­346.

­ 40 ­