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ARCHIVOS LATINOAMERICANOS DE NUTRICIONOrgana Oficial de la Sociedad Latinoamericana de Nutrici6n Vol. 54 N I,2004

EI oregano: propiedades, cornposlclon y actividad biologicade sus componentes

Cynthia Cristina Arcila-Lozano, Guadalupe Loarca-Piiia, Salvador Lecona-Uribe y Elvira Gonzalez de MejiaPRO PAC (Program a de Posgrado en Alimentos del Centro de la Republica), Facultad de Qufrnica, Universidad Aut6nomade Queretaro. Departamento de Ciencia de Alimcntos y Nutrici6n Humana, University of Illinois, Urbana-Champaign

RESUMEN. EI oregano comprende varias especies de plantas queson utilizadas con fines culinarios, siendo las mas corruines elOriganum vulgare, nativo de Europa, y el Lippia graveolens,originario de Mexico. Entre las especies de Origanum se encuentrancomo cornponentes principales el limoneno, el p-cariofileno, el p-cimeno, el can for. el linalol, el a-pineno, el carvacrol y el timo!.En el genero Lippia pueden encontrarse estes mismos compuestos.Su contenido depcnde de la especie, el clima, la altitud. la epocade recolecci6n y el estado de crecimiento. Algunas propiedades delos extractos del oregano han sido estudiadas debido al crecienteinteres por sustituir los aditivos sinteticos en los alimentos. EIoregano tiene una buena capacidad antioxidante y antimicrobianacontra microorganismos pat6genos como Salmonella typhimurium,Escherichia cali, Staphylococcus aureus, Staphylococcusepidermidis, entre otros. Estas caracterfsticas son muy importantespara la industria alimentaria ya que pueden favorecer la inocuidady estabilidad de los alimentos como tambien protegerlos contraalteraciones lipfdicas. Existen adernas algunos informes sobre elefecto antirnutagenico y anticarcinogenico del oregano sugiriendoque representan una alternativa potencial para el tratamiento y/oprevenci6n de trastornos cronicos como el cancer.Palabras clave: Oregano, Lippia, aceites esenciales, aroma, timol,antioxidante, actividad antimicrobiana.

INTRODUCCIONEI nombre "oregano'tcomprende mas de dos docenas de

difercntes espec ies de plantas, con flores y hojas quepresentan un olor caracterfstico a "especioso". Las hojas secasdel Origanum vulgare, nativo de Europa y del Lippiagraveolens, planta nativa de Mexico son de uso culinariocormin (I). 61 genero Origanum pertenece a la familiaLamiaceae, rnientras que el Lippia graveolens, a la familiaVerbenacea. Las Tablas I y 2 presentan la clasificaciontaxon6rnica de las distintas especias (2) y las caracterfsticasde los diferentes tipos de oregano. La hoja del oregano seusa no solo como condimento de alimentos sino tambien enla elaboracion de cosmeticos, farmacos y licores; motivosque 10 han convertido en un producto de exportacion.Adicionalmente, la Organizacion Mundial de la Salud estima

SUMMARY. Oregano: Properties, composition and biologicalactivity. The oregano spice includes various plant species. The moscommon are the genus Origanum, native of Europe, and the Lippia,native of Mexico. Among the species of Origanum. their mosimportant components are the limonene, j3-cariofilene, p-cymenene,canfor, linalol, a-pinene, carvacrol and thymol. In the genus Lippiathe same compounds can be found. The oregano compositiondepends on the specie, climate, altitude, time of recollection andthe stage of growth. Some of the properties of this plant's extractsare being currently studied due to the growing interest fosubstituting synthetic additives commonly found in foods. Oreganohas a good antioxidant capacity and also presents antimicrobialactivity against pathogenic microorganisms like Salmonellatyphimurium, Escherichia coli, Staphylococcus aureus,Staphylococcus epidermidis, among others. These are alcharacteristics of interest for the food industry because they mayenhance the safety and stability of foods. There are also some reportsregarding the antimutagenic and anticarcinogenic effect of oregano;representing an alternative for the potential treatment and/orprevention of certain chronic ailments, like cancer.Key words: Oregano, l.ippia, essential oil, aroma, thymol,antioxidant. antimicrobial activity.

que cerca del 80% de la poblaci6n en el mundo usa extractosvegetales 0 sus compuestos actives, por cjernplo losterpcnoides, para sus cuidados primarios de salud.

En base a criterios morfol6gicos, el genero Origanum sha clasificado en 3 grupos, 10 secciones, 38 especies,subespecies y 17 hfbridos (3). Lawrence (4) infonna que soncuatro los grupos de oregano com unmente usados conpropositos culinarios: el griego (Origanum vulgare sppHirtum (Link) letswaart), el espariol (Coridohymus capitatus(L.) Hoffmanns y Link), el tureo (Origanum vnites L.) y emexicano tL ipp ia graveolens Kunth) (5). La cornposici6nla cantidad de los metabolitos secundarios de estas plantasdependen de factores climaticos, la altitud, la epoca dcosecha, y su estado de crecimiento. Por 10anterior el estudiode dichos factores y su influencia en su cultivo cs importantepara su mejor aprovcchamiento y explotaci6n (6-11). E

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p-cirneno y los derivados fenolicos carvacrol y timol han sidoencontrados en diversas hierbas y especias incluyendo eloregano.Estas sustancias son monoterpenoidcs representativesde un pequefio grupo de compuestos arornaticos que la

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naturaleza produce vfa la ruta del mevalonato seguido porcompuestos aromaticos que involucran al acido shiqufmico( 12).

TABLA 1Clasificacion taxon6mica de las especias

Angiospermae Dicotiledoneae Sympetalae Tubiflorae Labitae Albahaca, Mejorana, Menta, Oregano,Romero, Salvia. TornilloChile, Pimenton, Pimiento rojoAjonjolfOregano MexicanoCamomila, Chicoria, Estragonarnpunulatae

SolanaceaePedaliaceaeVervenaceaeCompositae

Arquiclamydeae PiperalesRanales

RhoeadalesMyrtifloraeUnbelliflorae

PiperaceaeMyristicaceaeLauraceae

MagnoliaceaeCruciferaeMyrtaceaeUmbel Iiferae

Cubeba. pimienta larga, pimientaMacis, Nuez moscadaLaurel, Canela, CasiaAnfs cstrellaMostaza, WasabiPimienta inglesa, ClavoAnfs, Comino, Apio, Chirivia,Cilantro. Comino, Eneldo, Hinojo, Perejil

Monocotiledoneae LiliifloraeScitamineaeOrchidales

Liliaceaelridaceae

ZingiberaceaeOrquidaceae

Ajo, CebollaAzafranCardamomo, JengihreVainilla

Adaptado de Nakatani (2).TABLA 2

Caracterfsticas de varios tipos de oreganoNombre cientffico Nombre cormin Hojas Altura Suelo Luz Color de

solar las floresOriganum syriacumOriganum maru Oregano Sirio Perennial 12"-24" Bien drenado Sol BlancoOriganum onites Oregano de Creta Perennial 2' Sol BlancoOriganum dictamus Dittany de Creta Tender perenial 12"-15" Bien drenado Sol RosadoOriganum saso Oregano enano rosado PerennialOriganum vulgare aureum Mejorama dorada

trepadora Perennial 3"8" Bien drenado Sol BlancoOriganum vulgare hirtum Oregano Griego Perennial 12"-18" Bien drenado Sol BlancoOriganum vulgare humilen cv Oregano Griego enano 4" SolOriganum laevigatum "Herrensausen" Oregano Herrcnhausen Perennial 2' Bien drenado Sol PurpuraOriganum laevigatum "Hopleys '" Oregano PUrpura Perennial 12" - 15" Bien drenado Sol PurpuraOriganum sipyleum Oregano rosadosOriganum majoricum Oregano Italiano Perennial 12"-15" Humedo, bien Soly

drenado sombra BlancoOriganum kaliteri Oregano Kaliteri Tender perennial 12"-24" Bien drenado Sol BlancoOriganum rotundifolium x dictamnus Oregano algodonosoOriganum rotundifolium cv Oregano hermoso 15" Seeo a humedo Sol RosadoLippia graveolens Oregano Mexicano Tender perennial 2'- 3' Bien drenado Sol BlancoOriganum majorana Oregano Siciliano

o mejorama dulce Tender perennial 8"-10" Humedo,- bien drenado Sol Blanco

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Composicion quimica del oreganoExisten diversos estudios sobre la composicion qafrnica

del oregano, usando extractos acuosos y sus aceites esenciales(13). Se han identificado flavonoides como la apigenina y laluteolina, agliconas, a1coholes alifaticos, compuestosterpenicos y derivados del fenilpropano (14). En O. vulgarese han encontrado acidos cournerico, fenilico, cafeico, p-hidroxibenzoico y vainillfnico (15). Los acidos fenilico,cafeico, p-hidroxibenzoico y vainillfnico estan presentes eno. onites (16). Los aceites esenciales de especies de Lippiacontienen limoneno, ~cariofileno, p-cirneno, cantor, Iina!ol,o-pineno y timol, los cuales pueden variar de acuerdo alquimiotipo (13). En extractos metan6licos de hojas de L.graveolens se han encontrado siete iridoides minoritariosconocidos como logan ina, secologanina, secoxiloganina,dimetilsecologanosido, acido loganico, acido 8-epi-loganicoy carioptosido; y tres iridoides mayoritarios como el acidocarioptosfdico y sus derivados 6' -O-p-coumaroil y 6'-0-cafeoil (17). Tambien contiene flavonoides como naringeninay pinocernbrina, lapachenol e icterogenina (18,19). LasFiguras I y 2 presentan las estructuras qufmicas de algunosde los compuestos principales presentes en el oregano y laFigura 3 muestra un rnetodo general para la extraccion delas fracciones activas.

FIGURA 1Estructura qufrnica de los principales componentes

en oregano

~)OB ~l 2OHCarvacrol T imol p-cimero

at 0 6 J

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La subespecie O. vulgare ssp.Hirtum es la mas estudiada,especial mente en relaci6n a la composici6n y calidad de suaceite esencial, ya que este ultimo tiene un importante valorcomercial. En esta subespecie el rendimiento del aceiteesencial en la hoja seca varfa entre 2% y 6% (5,15). Esteporcentaje se ve afectado por la altitud del lugar de cultivo(5), y por la epoca de recolecci6n, siendo este mas bajo en elotofio (6).

Los compuestos mayoritarios encontrados en O . vulgaressp. Hirtum son el carvacrol, timol, p-cimeno y y-tcrpineno,aunque en diversos estudios realizados por cromatograffa degases/espectrornetrfa de rnasas se han identificado de 16 a56 compuestos diferentes (5,15,22). Estos componentestarnbien se han encontrado en O. dictamnus (23) y se sabe

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que otras especies como O. scabrum y O. microphyllumcontienen alrededor de 28 y 41 compuestos diferentes,respectivamente (22). Los investigadores cubanoscaracterizaron tres especies de oregano y concluyeron quese recomendaba la producci6n de Lippia micromera (24).La Tabla 3 presenta algunos de los compuestos principalesen cada tipo de oregano. En el aceite del oregano que creceen forma silvestre se ha encontrado la presencia dorninantede carvacrol y timol. Se ha observado que un incremento enlos porccntajes de timo! provoca un decremento en elcontenido de carvacrol (5). De igua! manera, loshidrocarburos monoterpenoides y-terpineno y p-cimeno estanpresentes de manera constante en los aceites esenciales, perosiempre en cantidades menores a las de los dos fenoles (6).

TABLA 3Composici6n qufmica de Origanum y Lippia

Nombre Cientffico Principales componcntes ReferenciasAcido o-cumarico, acido ferulico, acido cafeico, acido p-hidroxibenzoico.acido vainilIfnico, acido rosmarfnico.Mirceno, n-terpineno p-cimeno, y-terpineno. timol, carvacrol. J3-cariofilenop-cimeno. timoquinona. carvacrolAcido fenilico, acido cafeico, p-hidroxihenzoico. acido vainillinicop-cimeno, y-terpineno, timol. carvacrolI. 8-cineol, linalool. J3-cariofileno,(Z) b-farneseno, germacreno D, (Z)-nerolidolacido carioptosidico, naringenina, pinocembrina, J3-fdandreno,carvacrol, 1,8-cineol. p-cirneno, metil , tirnol, timo!.metil 3, 4dihidroxibenzoato. lapachenol, quercetin, luteolin, lipsidoquinona.

O. vulgare

O. dictamnusO. onitesO. glandulosumL. multifloraL. g raveolensL. sidoides

5,6, 15. 16.53

2516996417.19.13,32,10083

En el aceite del oregano silvestre cultivado en hidroponiay adicionado de f6sforo se han identificado 46 componentes.En este caso, los principales compuestos fueron el carvacrol(29%-73%) y el p-cimeno (11%-42%). Al mismo tiempo seobserve un incremento en el porcentaje de p-cirneno y undecremento de carvacrol cuando se compare can el aceite deplantas enriquecidas con nitr6geno (25).Metodos de extraccion y anallsls de aceites esenciales

Los aceites escnciales son metabolitos secundarios de lasplantas por 10que un metabolismo mas activo puede asociarsecan una mayor producci6n de aceites (26). En un aceiteesencial pueden encontrarsc hidrocarburos alicfc1icos yaromaticos, asf como sus derivados oxigenados (alcoholes,aldehfdos, cetonas y esteres), sustancias azufradas ynitrogenadas. Los compuestos mas frecuentes se dcrivan delacido meval6nico y se les c1asifica en monoterpenoides ysesquiterpenoides (18). La Figura 4 muestra los factores queafectan la calidad del aceite eseacial de oregano (27). Eneste aspecto existe min controversia. Algunos autores sefialan

que la gran variabilidad en la composici6n qufrnica de losaceites esenciales es debida, sabre todo, al origen del materialmas que a la influencia del medio ambiente (28, 29). Otrosautores otorgan un papel mas prcponderante al medioambiente, sobre todo en 10 referente a densidad de plantasembrada, estacion del afio en el corte y a la cantidad deagua usada en el riego (30), 0 incluso a la cantidad de luzartificial 0 natural usada en el cultivo de la planta eninvernadero (31).

Los metodos convencionales utilizados para la cxtracci6nde aceites esenciales son la destilacion con arrastre de vapory el uso de solventes organicos. En los ultimos afios hacrecido el interes por la extracci6n supercritica y subcrfticacan dioxide de carbono como solvente. Este gas es ideal yaque no es t6xico ni explosivo y es facil de remover de losproductos extrafdos (32,33). Los rendirnientos de extracci6ngeneral mente van desde el 1.8% (34) hasta el 5.6%. Encuanto a su composicion se han logrado identificar hasta 56compuestos, y se han encontrado diferenciascuantitativamente significativas en s610 dos fenoles

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isomeric os, carvacrol (0.1-56.6%) 0 fenol no-cristalizable yrimol (7.9-53.6%) 0 fenol cristalizable; incluyendose susprecursores biosinteticos el y-tcrpineno y el p-cimeno (5).Algunos autores serialan que el aceite con mayor cantidadde carvacrol es el preferido (34). Se han encontradocontcnidos de timol supcriores a130% en muestras de oregano(L. graveolens Kunth) recolectadas en el estado de Jalisco(35). Vernin et al. (36) obtuvicron el aceite esencial de Lippiagraveolens HBK por hidrodestilacion y encontraron 45compuestos que constituyeron el 92-93% del aceite, Loscomponents p rin cip ale s fu ero n carvacrol (7 1 %) Y t irnol (5%).

FIGURA 4Factores que afectan la calidad del aceite esencial

de oregano (27)Florr...iun(plo.ll.1'J\f',...deI t < 1 J U ! k i . - - ' ' I ~ I I l \ I :

AsapcCIOS

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Vancdsdgerenca Factore s que ufec tanla ca lidad de ! ace it eesencialde oregano.

Actlvidad blologica de los componentes del oreganoAntloxidante

Ell la Tabla 4 se menciona que una de las principalesactividades biol6gicas del oregano es su capacidadantioxidante, especialmente en especies del genera Oreganum(37). La funcion antioxidante de diversos compuestos en losalimentos ha atraido mucha atencion en relacion con el papelque tienen en la dieta en la prevencion de enfermedades (38).Los compuestos antioxidantes son importantes porquc poseenla capacidad de proteger a las celulas contra el dafio oxidative,el cual provoca envejecimiento y enfermedades cronico-degenerativas, tales como el cancer, enferrncdadcardiovascular y diabetes. Los antioxi lantes como lostocofcroles, los carotenoides, el acido ascorbico y loscompuestos fenolicos se consumen a trave de los alimentos,En algunos estudios de especias se han 3 slado una ampliavaricdad de compuestos antioxidanies fer51icos (39).

TABLA 4Actividades biologicas del oregano

Actividad Genero ReferenciasAntioxidante Origanum 1 5 , 4 2 , 4 7 , 4 8 , 5 3 , 5 4 , 9 9 - 1 0 2Lippia 5 5Antimicrobiana Origanum 2 2 , 2 3, 5 6 - 5 8 , 9 7Lippia 5 9Antiparasftica Lippia 6 4 , 6 5 , 6 6Estrogenica Origanum 6 9 , 9 0Antigenot6xica Origanum 7 5 , 7 6 , 7 8 - 8 [ , 8 5 - 8 9Lippia 8 2 - 8 4Insecticida Origanum 7 3 , 7 4

EI efecto antioxidante de las plantas a ro rn ar ic as s e debe alapresencia de grupos hidroxilo en los compuestos f en ol ic o s ( 40 ).Entre las d if er en te s v ar ie d ad e s de oregano se han encontrado altosniveles de antioxidantes (>140 mmolllOO g) (41). El potencialantioxidante de los extractos de oregano ha sido determinado porsu capacidad para inhibir la peroxidaci6n lipidica, protegiendoat ADN del dana por radicales hidroxilo, con los metodos deatrapamiento de peroxide de h id r og e no , a rr apa rn ie n to de HOCIy por la prueba de la rancidez, En todas estas pruebas, losextractos de oregano han mostrado ser efectivos, en algunoscasos a niveles superiores a los exhibidos por el propil galato,BHT y BHA (42). Sin embargo, sus aplicaciones industrialesson I imitadas debido al aroma y sabor que pueden conferir alos alimentos donde se aplicarfan, por 10 que se requiere deinvestigacion en procesos de deodorizacion (43). La actividadantioxidante depende del tipo y polaridad del sol venteextractante; por ejemplo, los antioxidantes obtenidos conagentes lipofflicos son mas efectivos en emulsiones (43). Elaceite esencial de O. vulgare tiene actividad anti-radical y estapropiedad se le atribuye a los monofenoles carvacrol y timol(44). Varies investigadores confirman el potencial antioxidantede extractos y aceites esenciales de diferentes variedades deoregano (0. vulgare, O. compactum, O. majorana) (37,45,46).En nuestro laboratorio se evaluo el potencial antioxidante delaceite esencial de oregano mexicano (Lippiagraveolens Kunth)obtenido de hojas secadas a la sombra y al sol, los resultados semuestran en la Tabla 5. La mejor actividad antioxidante, con elmetodo del B-caroteno, sc obtuvo en el aceite que proviene delas hojas de oregano secadas a la sombra, siendo esta dosisdependiente y mayor que el BHT (27). Otros metodos que hansido empleados para medir el grado de oxidacion son la tecnicade espectroscopia de rcsonancia electronica (se basa en lasetapas tempranas del proceso de oxidacion); el del radicallibre,el cual relaciona el efecto antioxidante en la iniciaci6n delproceso oxidative; y el de deplecion de oxfgeno, en el cual se rnideel efecto antioxidante en la etapa de propagaci6n. 0 , vu lgare y 0.onites, sornetidos a esta ultima determinacion, demostraronalta actividad antioxidante en la etapa de propagacion(i nd ic e a nt io xi da ti vo 0 .0 64 y 0 .0 50 , r es pe ct iv ar ne nt e) ( 47 ).

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TABLA 5Actividad antioxidante y anti-radical del aceite esencial

de oregano Mexicano( Lippia graveolens Kunth)

MuestraActividad antioxidanteMetodo del l3-caroteno"

AOX' AN ORR~ AAC49.92" 0 1.0 0.0

5.49' 92.37" 0.08" 536.33"11.04' 94.86' 0.05' 756.98"

31.63d 83.76' 0.20" 490.87'

Control (DMSO)Trolox125 mglml250 mglmlBHT110 rng/ml

Oregano rnexicanosecado a Ia sornbra8 mg/ml

16 m g/m l3 2 m g/m l64 m g/m l

79.12' 52.62" 0.48d 249.51"82.63' 50.17" 0.50" 136.56'44.32r 67.96' 0.32' 355.93r41.17r 73.23' 0.30' 337.08r

29.47g 82.491 0.18' 399.38g20.01h 87.82: 0.12g 472.13'15.10' 90.04~ 0.10' 432.60;6.691 85.83' 0.14; 617.331

Secado al sol (38e)10 mg/ml20 mglml40 mglml80 rng/ml"Letra diferente en la columna indica diferencias estadisticamentesignificativas (Tukey. a zz0.05)., Actividad antioxidante. 2 % de la inhibici6n de la coloracion de 1 3 -caroteno, ~ Relaci6n antioxidante, 4 Coeficientc de actividadantioxidante. ; Actividad anti-radical. (Adaptado de 27).

Las hierbas y especias como el oregano son tambien unafuente potencial de vitamina C y de otros compuestosantioxidantes como los carotenoides. En el oregano (0.vulgare) se ha encontrado un contenido de acido ascorbic ade 26 3 ).!M/g, de luteina de 206 6 ug/g Y de zeaxantinade 44 l ug/g (48).

EI efecto antioxidante de los extractos metanolicos deloregano se debe a la presencia de acido cafeico y rosmarfnico.Los glicosidos son capaces de liberar compuestos volatilespor hidrolisis acid a 0 enzimatica, por 10 que puedenconsiderarse como precursores de sus tancias antioxidantesen las plantas. Los extractos alcoholicos y etereos del clava,la salvia, el oregano, el romero y el tornillo mostraronactividad antioxidante en todos los tipos de grasa que se hanevaluado (49,50). En el oregano, los compuestos activos, sonderivados fen6licos de los acidos cafeico y rornerico (51). Apartir de las hojas secas de oregano (0. vulgare L.) se haidentificado como principal antioxidante un glicosido fenolico

(52). La tim oq uinona sc ha encontrado como la agliconamayori taria en O . vulgare ssp. Hirtum. Las agliconas y elaceite esencial presentaron una actividad antioxidanteequivalente e inhibieron la formacion del hidroperoxido aiindespues de 80 dfas. Par su parte, eJ timol puro y latimoquinona tienen una actividad considerablemente menor,alcanzando un valor de peroxido de 250 mMlkg en tan solo30 y 22 dfas, respectivamente (15). EI carvacrol, tambiencontribuye ala actividad antioxidante (15,53,54).

En infusiones de L. citriodora, se ha encontrado actividadpara atrapar radicales hidroxi y acido hipocloroso, aunquetarnbien se ha observado un efecto proo xidante enconcentraciones arriba de 4 ug/rnl . Estas infusiones secaracterizan por la presencia de verbascosido, un compuestofenil-etanoide ampliamente estudiado en cuanto a suactividad antioxidante, cuyo efecto protector se atribuye alresidue cafeoil 0 a la porcion feniletilo (55).Potencial antimicrobiano

Existen multiples estudios sobre la actividadantimicrobiana de los extractos de diferentes tipos deoregano. Se ha encontrado que los aceites esenciales de lasespecies del genero Origanum presentan actividad contrabacterias gram negativas como Salmonella typhimurium,Escherichia coli, Klebsiella pneumoniae, Yersiniaenterocolitica y Enterobacter cloacae; y las gram positivascomo Staphylococcus aureus, Staphylococcus epidermidis,Listeria monocytogenes y Bacillus subtilis (56,22). Tienenademas capacidad antifungicida contra Candida albicans,Citropicalis, Torulopsis glabrata, Aspergillus Niger,Geotrichum y Rhodotorula; pero no contra Pseudomonaaeruginosa (23). Se ha evaluado la actividad antimicrobianade los componentes aislados, asf como el del aceite esencial.Los fenoles carvacrol y timol poseen los niveles mas altosde actividad contra microorganismos gram negativos, exceptopara P . aeruginosa, siendo el timol mas activo (23, 56). Otroscompuestos, como el y-terpineno y p-cimeno no mostraronactividad contra las bacterias estudiadas (22, 23). Los valoresde la concentracion minima inhibitoria (CMI) para los aceitesesenciales se han establecido entre 0.28-1.27 mg/ml parabacterias, y de 0.65-1.27 mg/ml para hongos (22).

En el caso de E. coli 0157 :H7 existe una relaci6nconcentracion/efecto a 625 f . ! I I L con actividad bactericidadespues de 1 minuto de exposicion al aceite, mientras quedespues de 5 minutos se requirieron 156 y 312 1l1lL. Dichaaccion antimicrobiana posiblemente se debe al efecto sobrelos fosfolfpidos de la capa externa de la membrana celularbacteriana, provocando cambios en la cornposicion de losacidos grasos. Se ha informado que las celulas que crecenen concentraciones subletales de carvacrol, sintetizan dosfosfolfpidos adicionales y omiten uno de los fosfolfpidosoriginales (57, 58).

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Se ha demostrado que para los aceites de L. multiflora yL. chevalieri, los val ores de CMI y de la concentracionminima bactericida (CMB) son mas bajos para inhibir losmicroorganismos gram negativos (Salmonella enterica,Escherichia coli, Shigella disenteria, Proteus mirabilis,Enterococcus faecalis) que para los gram positives(Staphylococcus camorum, Staphylococcus aureus. Listeriainnocua, Bacillus cereus). L. multiflora presenta alta actividadantimicrobiana debido a su alto contenido de timol y susderivados. L. chevalieri contiene un alto porcentaje de p-cimeno, e1 cual ejerce un efecto antag6nico con el carvacroly el timol, 1 0 que explica su baja actividad antimicrobiana(59,60).

EI extracto etanolico de una Ifnea clonal de oreganoinhibi6 la accion de Listeria monocytogenes en caldo y otrosproductos de carne (61). Tambien se ha encontrado que elaceite esencial de oregano es muy valioso en la inhibicionde E. coli 0157:H7 (62). Otros microorganismos comoAcinetobacter baumanii, Aeromonas veronii biogroup sobria,Candida albicans, Enterococcus faecalis, Escherichia coli,Klebsiella pneumoniae, Pseudomonas aerugino sa,Salmonella enterica subsp. enterica serotype typhimurium,Serratia marcescens and Staphylococcus aureus, se hanlogrado inhibir gracias a la presencia de extractos de oregano(2% v/v) (63). Estos estudios tienen importantesimplicaciones para la industria alimentaria.Efecto antiparasitico

E1 aceite esencial de L. multiflora es considerado unagente efectivo contra la infestaci6n por piojos (Pediculushumanus corporis y Pediculus humanus capitatis) y por eIartr6podo Sarcoptes scabiei; incluso en mayor grado que elbencil benzoato, la droga mas corminrnente empleada contraestos parasitos. En esta especie de oregano, los cornponentesmayoritarios en su aceitc son el cimcno (S%), limoneno(15%), linalol (34%), geraniol (20%) y timol (4%). Entre loscompuestos monoterpenicos volatiles presentes corminmenteen aceites esenciales, es conocida la capacidad del terpineoly del Q,- y J3-pineno para matar piojos. aunque estoscompuestos s610 se encuentran en bajas cantidades en dichoaceite esencial (3%, 1% y 4% respectivamente) (64). El aceiteesencial de L. multiflora posee actividad antimalaria endiluciones tan altas como I/SOOOy 111200010 que representauna alternativa interesante contra esta enfermedad debido asu baja toxicidad (65). Los extractos de L. beriandieri poseenactividad antigiardia elevada, con una mortalidad de lostrofozoitos del 90%, mayor que la causada por timidazol (79%), la droga tfpica usada para el tratamiento de la giardiasis(66).

Accion estrogenicaLos flavonoides son un grupo de fitoqufrnicos que poseen

actividad hormonal. La habilidad de proteger contra laosteoporosis y enfermedades cardiovasculares, accionesatribufdas a estrogenos end6nenos como el 17j3-estradiol, hafundamentado la accion estrogenica de los flavonoides. Porotro lado, algunos de ellos presentan actividad antiestrogenicapues han demostrado prevenir la formacion de tumores demama (67,68).

Se ha encontrado que algunos alirnentos, hierbas yespecias contienen una gran cantidad de sustancias conactividad estrogenica, Zava, et al. (69) demostraron que eloregano (0. vulgare) es una de las seis especias con mas altacapacidad para ligar progesterona, junto con la verbena, lacurcuma, el tornillo, el trebol rojo y la damiana. Ademas secree que el oregano puede po seer una ligera actividadestrogenica in vivo cuando es consumido a traves de losalimentos (69,70). Sin embargo, se requiere mas investigacionpara determinar con exactitud si los componentcs del oreganoposee actividad estrogenica,Actividad insecticida

Los aceites esenciales de plantas representan unaalternativa para la protccci6n de los cultivos contra plagas(71). Algunos aceites esenciales y sus componentes poseenun arnplio espectro de actividad contra insectos, acaros,hong os y nematodes, tales como Rhyzopertha dominica,Tribolium castaneum, y Sitophilus oryzae, plagas que atacangranos almacenados y contra Musca domestica (71,72).

El aceite esencial de O . syriacum contiene un alto niveIde carvacrol (61%), el cual posee una concentraci6n letalmedia (LC50) "" 37.6 mglL, seguido del timol (21.S%) con unLC50= 36 mglL contra larvas del mosquito Culex pipiensmolestus. Entre otros compuestos activos se tiene a lamenton a, e1 1,S-cineol, el linalol y el terpineol (73). Losaceites esenciales de O. majorana y O. compactum poseenuna alta actividad insecticida contra huevos y adultos deMayetiola destructor (74).Capacidad antlgenotoxica

La dieta es una fuente potencial de sustanciascarcinogenicas a las que se exponen los humanos. Esto haprovocado un gran interes en buscar fuentes de nutrientes yde no-nutrientes que ayuden a prevenir 0 contrarrcstar elefecto adverso que pudiesen ocasionar los aditivos sinteticos,toxicos naturales, las sustancias generadas durante elprocesamiento y los contaminantes accidcntales. Se haencontrado que algunos monoterpenos presentes en los aceitesesenciales son inhibidores efectivos de la carcinogenesis. EIaceite esencial de oregano tiene la capacidad de inducir unincremento en la actividad de la enzima destoxificante

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glutation S-transferasa (GST) cuando se administra oralmente,10 cual sugiere un potencial anticarcinogenico (.75). Losmonoterpenos con diferentes grupos funcionales tales comohidrocarbonos, aldehfdos y cetonas son inhibidores in vitrode las monooxigenasas CYP2B 1, por 10 que pueden alterarla biotransformacicn de sustancias toxicas (76). Algunosmodelos animales para cancer han demostrado que variosmonoterpenos poseen propiedades anticarcino gen icasactuando a diferentes niveles moleculares y celulares (77).Por ejemplo el carvacrol (50 y 100f.lM) reduce en 25% y35%, respectivamente, el rnirnero de celulas de melanomamurino (B 16Fl 0), !fnea celular con un potencial metastasicoelevado (78). Los extractos acuosos de O. vulgare y O.majorama prescntaron importantes cfectos antimutagenicos(79,80). La galangina y la quercetina, obtenidas de extractosmetanolicos de hojas de oregano (0. vulgare), son flavonoidescon actividad antimutagenica contra sustancias encontradascomunrnente en los alirnentos (81). Por ejemplo, en nuestrolaboratorio hemos encontrado un efeeto protector del aceiteesencial de oregano mexicano (L. graveolensi en la cepa TA98de S. thypimurium, contra l-nitropireno, con una reducci6nde la mutagenicidad del 46% a una dilucion de 1.25 x lO"(82). La cantidad de galangina y quercetina requerida parainhibir el 50% de la mutagenicidad de 20 ng del carcinogenoTrp-P-2 fue de 0.12 y de 0.81 f.lg, respectivamente, mientrasque los extractos de hexano, cloruro de metilo y acetato deetilo de oregano presentaron la mayor actividad inhibitoria(68%-72%) (8]).

EI tectol y la lipsidoquinona presentes en L. sidoidesmostraron inhibicion in vitro contra celulas hurnanas deleucemia promielocftica (HL60) y leucemia linfoblasticaaguda (CEM) (83). En L. du1cis, (+)-animol inhibe celulasde melanoma murino (B16FIO}. Tambien las celulas HeLafueron rnuy sensibles a los flavonas como la eupafolina (84).Se sabe que los patrones de sustitucion en los anillos A y Btienen diferente influencia en la actividad contra diferentescelulas tumorales. EI aceite de O. vulgare (dilucion hastaI: 10000) presento altos niveles de citotoxicidad contra celulasHeLa y de cancer ovarico humano (85,86). Tambien O.majorama presenta actividad antitumoral y citot6xica contralfneas tumorales (87-89).

Por otro lado, varios estudios clmicos han demostradoque Oregano spp presenta alergenicidad, por 10que se debeevitar el consumo excesivo de 0 vulgare y O. majoramadurante el ernbarazo ademas de sus propiedades abortivas(90).Usos y aplicaciones industriales

EI oregano (0. vulgare) tiene usos medicinales, culinariosy cosmeticos. Es utilizado en forma [rcoca y seca en la cocinarnediterranea y de America Latina. Las especies de Lippiatiene usos tradicionales y farmacol6gicos tales como

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culinarios, analgesicos, antiinflamatorios, antipireticos,sedantes, antidiarreico, tratarniento de infecciones cutaneas,antifungico, tratamiento de desordenes hepaticos, diuretico,antihipertensivo, remedio de des6rdenes rnenstruales,antirnicrobiano, repelente, antimalaria, antiespasmodico,tratamiento de enfermedades respiratorias, de sffilis y gonorrea,contra la diabetes, abortivo y anestesico local (13,91).

Debido a la capacidad antioxidante de los extractosacuosos del oregano, se sugiere que estos pueden serempleados como sustituto de los antioxidantes sinteticos (42).La peroxidacion lipfdica es uno de los principales problemasen la industria de los camicos, durante el proeesamiento, lapreparacion y el almacenamiento (Figura 5). En un intentopor disrninutr este problema se ha probado cl efectoantioxidante de hojas, flores, extractos y aceite esencial deoregano con resultados positives. Otra forma interesante deevitar la peroxidacion de los acidos grasos en la carne esutilizando los aceites esenciales del oregano comosuplemento en la alimentacion de los animales destinadospara con sumo humano.

FIGURA 5Inhibicion de la peroxidaci6n lipfdica de algunas especies

y aditivos corruines (Adaptado de 103)c 1000'u 80; e 60c. 5 40C II'C 20:.l! 0.

,...... . ~ __ _~w,,_+- ~G,.~-- __

;

En el caso de aves como el pavo y el polio cuyaalirnentacion es enriquecida con aceite esencial de oreganose observa una reduccion significativa de la oxidacion lipfdicaen la carne cruda y cocinada mantenida en refrigeracion, 10cual rcpresenta una buena alternativa al uso del u-tocoferol.Lo anterior es una evidencia de que los compuestosantioxidantes presentes en oregano, son absorbidos y entranal sistema circulatorio despues de ser ingeridos (92-96). Suspropiedadcs antimicrobianas acentiian su usa potencial endiferentes formulaciones de alirnentos, sobre todo en aquellassusceptibJes a ser colonizadas por bacterias como Salmonellaspp, E. coli, Bacillus, entre otras. Se ha observado que encarne alrnacenada en empaques al vacfo y en atrnosferasmodificadas, la adicion del aceite esencial de oregano es unmedio efectivo para controlar el deterioro del productoaumentando con esto la inocuidad de su consumo (97, 98).

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CONCLUSIONESEl creciente interes por el uso de extractos naturales como

alternativa para la prevenci6n y tratamiento de enferrnedadesha revelado un importante potencial del oregano, Se hademostrado que el oregano contiene sustancias antioxidantes,por 10 que no s610 es benefice para la salud humana, sinoque adernas puede sustituir los aditivos sinteticos de losalimentos. Los accites esenciales del oregano son tarnbieninhibidores de la rnutagenicidad, propiedad que ha despertadoel interes por este tipo de hierbas, como posible tratamientocontra el cancer. Por otro lado, el extracto de oregano puedefuncionar como antibatericida e i ns e ct ic id a , siendo igual 0incluso mas efcctivo quc los compuestos tfpicarnenteutilizados para estos propositos, Los resultados de losexperimentos con oregano confirman el potencial de estaplanta y motivan su mejor aprovechamiento. Es de granimportancia explorar mas los bcneficios del oregano yentender mas a fondo los procesos que Ie dan a csta especiasus propiedades biol6gicas tan diversas y atractivas.

AGRADECIMIENTOSEsta publicacion fue posible gracias al financiamiento

de la Agencia para el Desarrollo Internacional (US-AID)proporcionado a t raves de Ja Oficina de la Asociacion deEnlace para 1a Cooperaci6n Universitaria para el Desarrollo(Association Liaison Office for University Cooperation inDevelopment). Program a TIES-ENLACES, University ofIllinois y Universidad Aut6noma de Queretaro, Mexico.

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5/11/2018 Oregano

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Recibido:22-08-2003Aceptado: 10- 12-2003