maestría en ciencias en acuicultura...en acuicultura efecto de la temperatura y la densidad de...

Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada, Baja California

Maestría en Ciencias

en Acuicultura

Efecto de la temperatura y la densidad de cultivo en la

supervivencia y crecimiento de juveniles de almeja arenera

(Chione cortezi) en un sistema de recirculación acuícola

Tesis

para cubrir parcialmente los requisitos necesarios para obtener el grado de Maestro en Ciencias

Presenta:

Cesar Omar Rodriguez Arana

Ensenada, Baja California, México 2016

Tesis defendida por

Cesar Omar Rodriguez Arana

y aprobada por el siguiente Comité

Firma

Cesar Omar Rodriguez Arana © 2016 Queda prohibida la reproducción parcial o total de esta obra sin el permiso formal y explícito del autor y director de la tesis.

____________________________ Dr. Juan Gabriel Correa Reyes

Codirector de tesis

____________________________ Dra. Beatriz Cordero Esquivel

Codirectora de tesis

Dra. Mónica Hernández Rodriguez

Dra. Diana Tentori Santa Cruz

Dr. Enrique Valenzuela Espinoza

Dr. Benjamín Barón Sevilla Coordinador del Posgrado en Acuicultura

Dra. Rufina Hernández Martínez Directora de Estudios de Posgrado

ii

Resumen de la tesis que presenta Cesar Omar Rodriguez Arana como requisito parcial para la obtención del grado de Maestro en Ciencias en Acuicultura.

Efecto de la temperatura y la densidad de cultivo en la supervivencia y crecimiento de juveniles de almeja arenera (Chione cortezi) en un sistema de recirculación acuícola

Resumen aprobado por:

___________________________ Dr. Juan Gabriel Correa Reyes

Codirector de Tesis


Codirector de Tesis En la actualidad la producción de larvas y juveniles de moluscos bivalvos representa una gran limitante para la producción acuícola en general en todo el territorio mexicano, pero en particular en el estado de Baja California. Una etapa crítica en el cultivo de los moluscos bivalvos es el periodo de pre-engorda de los juveniles, el cual es realizado comúnmente en el mar en diferentes sistemas, en donde destacan principalmente la técnica de “Canastas” y los “FLUPSY’s”; la idea de ambos sistemas es reducir la demanda y por consiguiente los costos de producción del alimento vivo en laboratorio. Sin embargo, en estos sistemas los organismos quedan expuestos a las condiciones físico-químicas del medio ambiente las cuales son variables con respecto al tiempo e impiden una producción constante a lo largo del año. Uno de los principales objetivos de la acuicultura es el producir la mayor cantidad de organismos en un menor tiempo, con una menor cantidad de alimento, en un menor espacio y con la menor cantidad de agua posible. Una posible solución a estos objetivos son los sistemas de recirculación acuícola (SRA), los cuales en los últimos años se han intensificado y diversificado para cultivar una mayor variabilidad de especies. En la actualidad estos sistemas de cultivo se presentan como una opción intensiva y viable que permitiría el poder cultivar juveniles de moluscos bivalvos en condiciones físico-químicas óptimas y estables, maximizando el potencial biológico del organismo, alcanzando mayores tallas en un menor tiempo. De estas variables fisicoquímicas destaca la temperatura, debido a que regula todos los procesos bioquímicos y fisiológicos de los organismos ectotermos, y por ende afecta la tasa de crecimiento. En este experimento, se planteó como objetivo estudiar el efecto de la interacción de la temperatura y la densidad de cultivo en el crecimiento y supervivencia de juveniles de almeja arenera Chione cortezi, mantenidos en un sistema de recirculación acuícola. Se evaluó el crecimiento y la supervivencia cada 7 días durante un periodo de 28 días. La calidad del agua se determinó todos los días (OD, temperatura, pH, NAT, N-NO2

-, N-NO3-, alcalinidad, CO2, CO3

-2, HCO3- y salinidad), con excepción del Ca2+ que se evaluó

semanalmente. Posterior a 28 días de cultivo, se registró mayor crecimiento en talla y peso de juveniles de C. cortezi en la temperatura de 24 °C. En el caso del efecto de la densidad de cultivo en la temperatura de 24 °C se obtuvieron mayores tallas y mayores tasas de crecimiento en los organismos mantenidos en la densidad de 21,000 organismos por unidad. Sin embargo, se observó una mayor supervivencia en los organismos mantenidos a 28 °C. Es importante considerar que esta investigación es pionera en el estudio del crecimiento y supervivencia de juveniles de C. cortezi, por lo que se recomiendan futuros estudios que permitan contrastar diferentes escenarios de cultivo que permitan mejorar su producción. Palabras clave: almeja arenera, sistema de recirculación acuícola, temperatura, densidad de cultivo, Chione cortezi, calidad del agua.

iii

Abstract of the thesis presented by Cesar Omar Rodriguez Arana as a partial requirement to obtain the Master of Science degree in Aquaculture.

Temperature effect and culture density in the survival and growth of the clam spat Chione cortezi reared in a recirculating aquaculture system

Abstract approved by:

___________________________ Dr. Juan Gabriel Correa Reyes

Thesis Director


Thesis Director In the actuality the production of larvae and juveniles of bivalve molluscs represents a major limitation for aquaculture production in Mexican territory, but particularly in the state of Baja California. A critical stage in the cultivation of bivalve molluscs is the pre-fattening period of juveniles, which is commonly done at sea in different systems, where the techniques of "Baskets" and "FLUPSY's" predominate; the idea of both systems is to reduce demand and consequently the production costs of live food in the laboratory. However, in these systems organisms are exposed to the physical-chemical conditions of the environment which are variable through time and prevent a constant production throughout the year. One of the main objectives of aquaculture is to produce the largest quantity of organisms in a shorter time, with a smaller amount of food, in a smaller space and with the least amount of water possible. A possible solution to these objectives are the recirculating aquaculture systems (RAS), which in recent years have been intensified and diversified to cultivate greater species variability. At present these farming systems are presented as an intensive and viable option that would allow the cultivation of juveniles of bivalve molluscs under optimal physical and chemical conditions, maximizing the biological potential of the organism reaching greater sizes in a shorter time. Of these physicochemical variables the temperature is highlighted because it regulates all the biochemical and physiological processes of the ectothermal organisms, and therefore affects the growth rates. In this experiment, the objective of this study was to study the effect of the interaction of temperature and the rearing density on the growth and survival of clam spat Chione cortezi kept in an recirculating aquaculture system. Growth and survival were evaluated every 7 days for a period of 28 days. The water quality was determined every day (OD, temperature, pH, NAT, N-NO2, N-NO3, alkalinity, CO2, CO3-2, HCO3

- and salinity), with the exception of Ca2+, Mg+2 and total hardness that were evaluated weekly. After 28 days of cultivation, juveniles of C. cortezi were shown to grow faster in size and weight at 24 ° C. In the case of the effect of the density of culture in the temperature of 24 ° C, larger sizes and higher growth rates were obtained in the organisms maintained in the density of 21,000 organisms per unit. However, increased survival was observed in organisms maintained at 28 ° C. It is important to remember that this study is a pioneer in the study of the growth and survival of juveniles of C. cortezi, which is why we recommend future studies that allow to contrast different crop scenarios that allow to improve its production. Keywords: clam, recirculating aquaculture system, temperature, culture density, Chione cortezi, water quality.

iv

Dedicatoria A mis padres. Manuel Cipriano Rodriguez Cadena y Elizabeth Arana Gómez. Por siempre brindarme su apoyo, su

tiempo, paciencia y sus conocimientos de manera incondicional. Por haberme enseñado a siempre creer

en mí y en mis sueños.

A mis hermanos.

Ariana Iveth Rodriguez Arana y Manuel Cipriano Rodriguez Arana. Por siempre cuidar de mí y tolerarme,

por creer en mis capacidades. Y por qué sé que siempre estarán ahí para ayudarme cuando se necesite.

A mi pareja de vida Constanza del Mar Ochoa Saloma, por cambiar mi vida desde que te vi, por hacerme

mejor persona día a día, por ser todo lo que no soy y seré, por ser tan paciente y siempre escucharme y

apoyarme en cada segundo y minuto de nuestra vida. Siempre juntos, pase lo que pase, estemos donde

estemos. TE AMO.

♥ A ti que siempre serás parte de nosotros ♥

v

Agradecimientos Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por brindarme el apoyo financiero por medio del

programa de becas CONACyT para la realización de mis estudios de posgrado y la presente tesis en

ciencias en acuicultura.

Al Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada, Baja California (CICESE) y al

Posgrado en Ciencias en Acuicultura por brindarme la posibilidad de cursar mi estudio de posgrado.

Al Instituto de Investigaciones Oceanológicas (IIO) perteneciente a la Universidad Autónoma de Baja

California por brindarme el espacio y las herramientas para poder realizar mi bioensayo.

Al Dr. Juan Gabriel Correa Reyes, por brindarme su apoyo y permitirme realizar la tesis a su lado, por

escucharme siempre, por brindarme las herramientas y el espacio para la realización de este trabajo.

Muchas gracias doc.

A la Dra. Beatriz Cordero Esquivel, por aceptarme como su estudiante e integrarme a su grupo de

trabajo, por su paciencia y los consejos brindados, por brindarme el espacio y equipo adecuado en

muchas etapas de este trabajo. Gracias doctora.

A mis sinodales, Dra. Mónica Hernández Rodriguez, Dra. Diana Tentori Santa Cruz y Dr. Enrique

Valenzuela Espinoza, por sus observaciones y sugerencias en la realización de este trabajo.

A mis compañeros de generación, Juan Benavides, Benito Niebla, Gabriel Vaca y Enrique Zepeda por las

experiencias compartidas y por hacer más divertida la maestría.

Al Dr. Manuel Segovia Quintero y la Dra. Carmen Paniagua por abrirme las puertas de sus laboratorios,

por tenerme paciencia y por compartir sus conocimientos conmigo.

Al Dr. Samuel Sánchez Serrano por abrirme las puertas a CICESE y permitirme colaborar en el

mantenimiento de reproductores de bacalao negro, por toda la confianza brindada, por siempre

apoyarme. Gracias profe.

Al Dr. Benjamín Barón Sevilla por siempre escucharme, ayudarme y brindarme consejos imparciales. Por

estar siempre abierto al debate y al intercambio de opiniones. Gracias Doc.

vi

Tabla de contenido

Página

Resumen en español……………...……...…………………………………………………………………………. ii

Resumen en inglés..……...…………………………………………………………………………………………… iii

Dedicatoria..……...………………………………………………………………………………………………………. iv

Agradecimiento..……...……………………………………………………………………………………………….. v

Lista de figuras…………………………………………………….…..….…………………………………………….. viii

Lista de tablas………………………………………………………………................................................ x

Capítulo 1. Introducción..……...………………………………………………………………………………….. 1 Capítulo 2. Antecedentes 4

2.1 Clasificación Taxonómica………………………………………………………………………….... 5

2.2 Biología de Chione cortezi…………………………………………………………………………… 6

2.3 Producción de juveniles de bivalvos………...……………….................................... 8

2.4 Sistemas de recirculación acuícola (SRA)…………………………………………………….. 10

2.5 Temperatura………………………………………………………………………………………………. 11

2.6 Densidad de Siembra………………………………………………………………………………….. 13

Capítulo 3. Hipótesis y Objetivos 15

3.1 Hipótesis 1……………………………………….………………….......................................... 15

3.2 Hipótesis 2………………………………………………………………………………………………….. 15

3.3 Objetivo General……………………………………………............................................... 15

3.4 Objetivos Particulares…………………………………………………………………………………. 15

Capítulo 4. Materiales y Métodos 16

4.1 Obtención de organismos……………………………………......................................... 16

4.2 Aclimatación de organismos…………………..…………………………………………………… 16

4.3 Crecimiento y supervivencia de juveniles de C. cortezi................................... 17

4.4 Descripción del sistema de recirculación acuícola para la engorda de juveniles……………………………………………............................................................ 19

4.5 Calidad del agua de los SRA………………………………………………………………………… 20

4.6 Diseño Experimental……………………………………………......................................... 22

4.7 Análisis Estadístico……………………………………………………………………………………… 22

vii

Capítulo 5. Resultados 24 5.1 Crecimiento de juveniles de C. cortezi………………………………………………………… 24

5.1.1 Longitud y altura de juveniles……………………………………………………………………… 24

5.1.2 Peso húmedo, seco total, de ceniza y orgánico de los juveniles de la almeja C. cortezi………………………………………................................................................. 26

5.1.3 Tasas de crecimiento, índice de condición y supervivencia…………………………. 29

5.1.3.1 Tasa de crecimiento (TC) y tasa de crecimiento especifica (k)…………………….. 29

5.1.3.2 Índice de condición…………………………………………………………………………………….. 31

5.1.3.3 Supervivencia……………………………………………………………………………………………… 32

5.2 Relaciones alométricas……………………………………………………………………………….. 32

5.3 Calidad del agua…………………………………………………………………………………………. 41

Capítulo 6. Discusiones 43

6.1 Crecimiento de los juveniles de almeja arenera………………………………………….. 43

6.2 Calidad del agua…………………………………………………………………………………………. 51

6.2.1 Oxígeno disuelto (OD)…………………………………………………………………………………. 52

6.2.2 Temperatura………………………………………………………………………………………………. 53

6.2.3 Salinidad…………………………………………………………………………………………………….. 54

6.2.4 Nitrógeno amoniacal total………………………………………………………………………….. 55

6.2.5 Nitritos……………………………………………………………………………………………………….. 56

6.2.6 Nitratos………………………………………………………………………………………………………. 57

6.2.7 Potencial de hidrogeno (pH)……………………………………………………………………….. 58

6.2.8 Alcalinidad y sistema de carbonatos…………………………………………………………… 59

6.2.9 Calcio (Ca2+)………………………………………………………………………………………………… 62

Capítulo 7. Conclusiones 64

7.1 Recomendaciones………………………………………………………………………………………. 64

Literatura citada………………………………………………………………………………………………………… 65 Anexos………………………………………………………………………………………………………………………..

76

viii

Lista de figuras

Figura Página

1 Producción acuícola de la almeja arenera en México (Modificado de CONAPESCA,

www.conapesca.gob.mx/wb/cona/informacion_estadistica_por_especie_y_entidad)............................................................................................................................... 5

2 Distribución espacial de la almeja (Chione cortezi). A) de acuerdo a lo reportado por Keen (1971). B) de acuerdo a lo reportado por Villarreal-Chavez et al. (1999)..…………………………………………………………………………………………………………………...

6

3 Imagen de la concha de la almeja arenera (Chione cortezi)…………………………………… 7

4 Esquemas de los sistemas utilizados en el engorde de juveniles de moluscos bivalvos clasificados por el tipo de flujo de agua. A) Sistema de flujo descendente (contrasurgencia). B) Sistema de flujo ascendente (surgencia). Modificado de Hadley y Whetstone, 2007……………………………………………………………………………………

9

5 Representación gráfica de los variables de longitud y altura evaluadas durante el desarrollo del cultivo de la almeja arenera Chione cortezi. . Modificado de (Hadley y Whetstone, 2007..…………………………………………………………………………………………….. 18

6 Valores promedio y error estándar de longitud de la concha (µm) de los juveniles de la almeja Chione cortezi cultivados a 24 y 28 °C y con densidades de cultivo de 11,000 (D1), 16,000 (D2) y 21,000 (D3) org/unidad. S1: 28 °C. S2: 24 °C. Las letras a>b>c>d denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05)...........

25

7 Valores promedio y error estanadar de la altura de la concha (µm) de los juveniles de almeja Chione cortezi cultivados a 24 y 28 °C y con densidades de cultivo de 11,000 (D1), 16,000 (D2) y 21,000 (D3) org/unidad. S1: 28 °C. S2: 24 °C. Las letras a>b>c>d denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05)………… 25

8 Valores promedio y error estándar del peso húmedo (PH) de los juveniles de almeja Chione cortezi cultivados a 24 y 28 °C y con densidades de cultivo de 11,000 (D1), 16,000 (D2) y 21,000 (D3) org/unidad. S1: 28 °C. S2: 24 °C. Las letras a>b>c denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05)…………….. 26

9 Valores promedio y error estándar del peso seco total (PST) de los juveniles de almeja Chione cortezi cultivados a 24 y 28 °C y con densidades de cultivo de 11,000 (D1), 16,000 (D2) y 21,000 (D3) org/unidad. S1: 28 °C. S2: 24 °C. Las letras a>b>c denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05)…………….. 27

ix

10 Valores promedio y error estándar del peso de cenizas (PC) de los juveniles de almeja Chione cortezi cultivados a 24 y 28 °C y con densidades de cultivo de 11,000 (D1), 16,000 (D2) y 21,000 (D3) org/unidad. S1: 28 °C. S2: 24 °C. Las letras a>b>c>d denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05)..………. 28

11 Valores promedio y error estándar del peso orgánico (PO) de los juveniles de almeja Chione cortezi cultivados a 24 y 28 °C y con densidades de cultivo de 11,000 (D1), 16,000 (D2) y 21,000 (D3) org/unidad. S1: 28 °C. S2: 24 °C. Las letras a>b>c denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05)…………… 29

12 Índice de condición (IC) de los juveniles de almeja Chione cortezi cultivados a 24 y 28 °C y con densidades de cultivo de 11,000 (D1), 16,000 (D2) y 21,000 (D3) org/unidad. D1: 11,000 org/unidad. S1: 28 °C. S2: 24 °C. Las letras a>b>c denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05)…………………………………….

31

13 Análisis alométrico entre las variables de longitud y altura de los juveniles de la almeja Chione cortezi mantenidos a 28 °C. (A) 11,000 org/unidad (y=0.9533 x0.9941, r2=0.9825). (B) 16,000 org/unidad (y=0.8552 x1.0089, r2=0.9817). (C) 21,000 org/unidad (y=0.9122 x1.0002, r2=0.9824)…………………………………………………………………. 35

14 Análisis alométrico entre las variables de longitud y altura de los juveniles de almeja arenera Chione cortezi mantenidos a 24 °C. (A) 11,000 org/unidad (y=0.9557 x0.9939, r2=0.9859) (B) 16,000 org/unidad (y=0.9479 x0.9951, r2=0.987). (C) 21,000 org/unidad (y=0.7752 x1.0231, r2=0.9802)……………………………………………………. 36

x

Lista de tablas

Tabla Página

1 Longitud y altura (µm) e incremento (µm y %) de los juveniles de la almeja Chione

cortezi, a los 28 días de cultivo a 24 y 28 °C, para densidades de 11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad. Las letras a>b>c>d denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05). Valores promedio y error estándar se indican entre paréntesis. Datos Iniciales longitud, 1279.85±132.75 y altura, 1153.72±119.01 µm..

24

2 Pesos finales (µg) e incrementos (µg y %) de los juveniles de la almeja Chione cortezi, a los 28 días de cultivo a 24 y 28 °C y con densidades de cultivo de 11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad. Los valores promedios y su error estándar se indican entre paréntesis. Datos Iniciales: peso húmedo (PH) 605.65±17.03, peso seco total (PST) 294.23±10.59, peso de ceniza (PC) 258.55±9.28 y peso orgánico (PO) 35.67±2.19 µg…...……...…………………………………………………………………………………….

27

3 Tasa de crecimiento de los parámetros de crecimiento longitud, altura, peso húmedo, peso seco total, peso de cenizas y peso orgánico de los juveniles de la almeja Chione cortezi cultivados a 24 y 28 °C y con densidades de 11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad. Los valores promedio y su error estándar se indican entre paréntesis. Unidades: Longitud y Altura (µm/día), Pesos (µg/día). Las letras a>b>c>d denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05)………....

30

4 Tasa de crecimiento especifica (k) en porcentaje de los parámetros de crecimiento de longitud, altura, peso húmedo, peso seco total, peso de ceniza y peso orgánico de los juveniles de almeja Chione cortezi cultivados a 24 y 28 °C y con densidades de 11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad. Los valores promedio y su error estándar se indican entre paréntesis. Las letras a>b>c>d denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05)……………………………………………………………………………..

30

5 Supervivencia (%) de los juveniles de la almeja Chione cortezi, a los 28 días de cultivo a 24 y 28 °C y con densidades de 11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad. Los valores indican los promedios y su error estándar. Las letras a>b>c>d denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05)……………………………………… 32

6

Valores de las relaciones alométricas (Altura = m*Longitud^c) entre la altura (µm) y la longitud (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C). Las letras a>b>c denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05)………………………………………………………………. 37

7 Valores de las relaciones alométricas (Peso húmedo = m*Longitud^c) entre el peso húmedo (µg) y la longitud (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C). Las letras a>b denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05)…………………………………………………………..

37

xi

8 Valores de las relaciones alométricas (Peso seco total = m*Longitud^c) entre el peso seco total (µg) y la longitud (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C). Las letras a>b denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05)………………………………………………………… 38

9 Valores de las relaciones alométricas (Peso de cenizas = m*Longitud^c) entre el peso de ceniza (µg) y la longitud (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C). Las letras a>b denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05)…………………………………………………………..

38

10 Valores de las relaciones alométricas (Peso orgánico = m*Longitud^c) entre el peso orgánico (µg) y la longitud (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C). Las letras a>b denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05)…………………………………………………………..

39

11 Valores de las relaciones alométricas (Peso húmedo = m*Altura^c) entre el peso húmedo (µg) y la altura (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C). Las letras a>b denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05)………………………………………………………………………………….

39

12 Valores de las relaciones alométricas (Peso seco total = m*Altura^c) entre el peso seco total (µg) y la altura (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C). Las letras a>b denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05)…………………………………………………………..

40

13 Valores de las relaciones alométricas (Peso de cenizas = m*Altura^c) entre el peso de cenizas (µg) y la altura (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C). Las letras a>b denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05)………………………………………………………….. 40

14 Valores de las relaciones alométricas (Peso orgánico = m*Altura^c) entre el peso orgánico (µg) y la altura (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C).Las letras a>b denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05)………………………………………………………………………………….

41

15 Valores mínimos, máximos y promedio de los parámetros de calidad del agua en los SRA durante el periodo de cultivo con Chione cortezi (p < 0.05). (Entre paréntesis error estándar). Las letras a>b denotan diferencias significativas entre los parámetros de los SRA……………………………………………………………………………………….

42

1

Capítulo 1. Introducción

El consumo global de productos marinos se ha incrementado en las últimas décadas, pasando de 20

millones de toneladas métricas (TM) en la década de los 50’s a 167.2 millones de TM para el 2014 (FAO,

2016), esto debido a un mayor consumo per cápita de alimentos de origen marino, pasando de 9.9 kg en

la década de los 60’s a 19.7 kg para el año 2014 (FAO, 2016). Sin embargo, se sabe que la pesquería de

productos marinos ha alcanzado su máximo nivel y es necesario encontrar una solución a este problema.

En este caso, la acuicultura se presenta como una solución viable para satisfacer la demanda global de

alimento de origen acuático, debido a que presenta una tasa de crecimiento anual sostenida del 3.2%

desde el año 1961 y ha alcanzado un 44% de la producción global en el 2014 (73.8 millones de TM) (FAO,

2016). En el año 2030 se espera una producción global de productos acuáticos de 187 millones de TM de

las cuales un 50% provendrá de la acuicultura (FAO, 2014; World Bank, 2013).

El cultivo de moluscos es un área de gran importancia y en constante crecimiento, representando

aproximadamente el 21.8% de la producción acuícola mundial con 16.1 millones de toneladas y el 11.9%

del valor total de la producción, con un valor de 19,000 millones de dólares americanos. La producción

mundial de moluscos es realizada en su mayoría en ambientes marinos (98%) obteniéndose

aproximadamente 14.88 millones de toneladas, mientras que el 2% restante es cultivado en agua dulce.

Los principales países productores de moluscos son: China (12 millones de TM), Japón (377,000 TM) y

República de Corea (347,000 TM) (FAO, 2016). En América Latina los principales países productores de

moluscos bivalvos son: Chile (100,000 TM), Brasil (15,000 TM), Perú (11,000 TM) y México (1,400 TM)

(Maeda-Martínez, 2008).

Los moluscos de la familia Veneridae son altamente explotados ya que son muy apreciados por las

condiciones organolépticas que presenta su carne. Esta demanda ha impulsado que se desarrollen

ensayos de cultivo en diferentes regiones del mundo, destacándose la especie Mercenaria mercenaria la

cual es cultivada de manera exitosa en la costa este de los Estados Unidos de América, siendo una

industria valorada en más de 50 millones de dólares americanos. Debido a su gran importancia

económica se han desarrollado numerosos estudios sobre la biología y ecología de la especie siendo uno

de los venéridos mejor estudiados (Borzone et al., 2001; Whetstone et al., 2005).

El cultivo de moluscos bivalvos presenta como ventaja su alimentación, la cual se realiza por filtración de

fitoplancton natural, lo que reduce los costos de operación, así como su impacto ambiental en

2

comparación con los cultivos de peces y crustáceos (FAO, 2007). Por otro lado, los bivalvos son una

fuente de proteína animal saludable con altos niveles de ácidos grasos esenciales, lo que ha propiciado

un aumento en el consumo de estos productos marinos, permitiendo proyectar una significativa

expansión de este sector de la acuicultura (Lovatelli y Montt, 2008).

En la actualidad la mayor parte de la producción de bivalvos proviene de las poblaciones naturales. Sin

embargo, estas poblaciones cada vez están más cerca o, en algunos casos, ya han excedido sus

rendimientos máximos sostenibles (Helm y Bourne, 2004), por lo que es imperante proveer de larvas y

juveniles de moluscos a los productores que realizan solamente su engorda. Por otro lado, se debe

impulsar e incrementar el desarrollo de laboratorios de producción para atender principalmente las

demandas de los productores (Congrove, 2012).

Un gran desafío al que se enfrentan los laboratorios de producción de larvas y juveniles de moluscos

bivalvos, es la producción de microalgas utilizadas para su alimentación, la cual ha sido catalogada por

décadas como el principal cuello de botella para la producción de moluscos bivalvos (Coutteau y

Sorgeloos, 1992). Esto se debe a que una vez que se da la etapa de metamorfosis de larva a juvenil, se

incrementa exponencialmente la demanda de alimento por parte de los organismos. Los mayores costos

de operación y éxito de un laboratorio de producción y criaderos de juveniles de moluscos bivalvos, está

asociado con el cultivo de microalgas y con el mantenimiento (alimentación y mantenimiento de la

calidad del agua de cultivo), donde el cultivo de microalgas corresponde hasta un 30% de los costos

totales de producción (Coutteau y Sorgeloos, 1992; Pfeiffer y Rusch, 2000). Estos costos se podrían

reducir mediante el incremento de la producción por unidad de área o volumen, al minimizar los costos

de mantenimiento y por el uso más eficiente de la microalga (Pfeiffer y Rusch, 2000).

Esta dependencia de los cultivos de microalgas ha promovido la búsqueda de alternativas a su

producción in-situ, tales como microalgas secas, pastas o concentrados de microalgas, dietas

microencapsuladas, levaduras y harinas-almidones (Coutteau y Sorgeloos, 1992; Mazón-Suástegui et al.,

2008).

A la fecha no se sabe con exactitud hasta qué grado se han utilizado, aceptado y/o rechazado estos

productos por parte de los laboratorios de producción de juveniles. Sin embargo, sigue existiendo un

gran interés por estos productos alternativos aún y cuando son raramente aplicados en su totalidad en

los procesos de producción rutinarios, ya que son considerados principalmente como una dieta de

respaldo (Coutteau y Sorgeloos, 1992).

3

Los laboratorios de producción y criaderos tienen como ventaja que los organismos pueden ser

producidos a partir de líneas de reproductores resistentes a enfermedades, obtener organismos

poliploides (mayor crecimiento y rendimiento de carne) y alcanzar una mayor supervivencia. Sin

embargo, los laboratorios y criaderos de moluscos son conocidos por su inconsistencia en la producción

al utilizar sistemas de flujo abierto (SFA), dependiendo principalmente del medio ambiente para

suministrar a los organismos agua de buena calidad, variando ésta constantemente a través del año,

inclusive dentro de un mismo día, lo que no permite una producción constante de organismos

(Congrove, 2012; Helm y Bourne, 2004).

Actualmente los sistemas de recirculación acuícola (SRA) son ampliamente utilizados en el cultivo de

diferentes especies y estadios de peces y crustáceos, ya que optimizan el desempeño biológico de los

organismos (crecimiento, supervivencia, maduración, salud, etc.) al mantener las condiciones físico-

químicas del agua en condiciones óptimas y estables a lo largo del periodo de cultivo. Estas condiciones

ideales de calidad del agua son obtenidas mediante el constante acondicionamiento del agua al pasar

ésta por una serie de procesos unitarios en un sistema de recirculación cerrado, devolviéndoles la

calidad del agua necesaria para el cultivo óptimo de los organismos (Piper et al., 1982; Timmons et al.,

2002; Congrove, 2012). Aún y cuando los SRA proveen todos estos beneficios, en la actualidad existe

muy poca investigación sobre el cultivo de moluscos en SRA; debido a esto los laboratorios y criaderos de

producción de moluscos siguen optando por el uso de los SFA.

Una parte esencial para el desarrollo del cultivo de cualquier especie acuícola es la determinación del

intervalo de temperatura óptima donde el organismo maximice su desempeño biológico; esto con la

finalidad de acelerar las tasas de crecimiento, aumentar la eficiencia de asimilación y disminuir el tiempo

de cultivo.

Otro objetivo clave de la acuicultura es el incrementar la densidad de cultivo, ya sea por unidad de área o

de volumen, con la finalidad de buscar incrementar la producción acuícola y así buscar aumentar la

rentabilidad del cultivo. Es por ello que en este trabajo se estudiaron de manera conjunta el efecto de la

interacción de la temperatura y de la densidad de cultivo sobre el crecimiento y la supervivencia de los

juveniles de almeja arenera mantenidos en un sistema de recirculación acuícola.

4

Capítulo 2. Antecedentes

En la actualidad se han reportado 104 especies de moluscos utilizados en la acuicultura (FAO, 2016).

Dentro de estos destacan el grupo denominado como “almejas, arcas y berberechos” pertenecientes a

las familias Veneridae, Arcidae, Mactridae, Articidae, Donacidae, Myidae, Cardiidae y Solenidae (FAO,

2012).

En 2010, se produjeron por acuicultura a nivel mundial cerca de 4.9 millones de TM de estos grupos de

organismos; 4.5 millones de TM de ostreídos, 1.8 millones de TM de mitílidos y 1.7 millones de TM de

pectínidos (FAO, 2012).

En México se presenta una problemática al englobar la producción de todas las almejas en un solo grupo

denominado “almejas”. La producción total de almejas, por pesca y acuicultura para el año 2013 fue de

14,956 TM (CONAPESCA, 2013), sin embargo no se reporta con exactitud cuánto es el aporte solo por

acuicultura. En el estado de Baja California la producción acuícola de almejas está representada por las

especies de Panopea generosa, Panopea globosa, Ruditapes philippinarum y recientemente por Chione

cortezi. La producción acuícola en el 2015 de las especies previamente mencionadas fue de 12.36 TM,

con un valor de $652,490 pesos mexicanos (SepescaBC, 2015).

En el caso particular de la almeja arenera se tienen reportes de producción por acuicultura en los

estados de Baja California (San Quintín), Sonora (Puerto Peñasco) y Sinaloa (Los Mochis), reportándose

su producción desde 2008 para Baja California y a partir del año 2010, para Sonora y Sinaloa. En el año

2014 se documentó una producción total de 504 TM con un valor de $16, 567,407 pesos mexicanos

(Figura 1) (CONAPESCA, www.conapesca.gob.mx).

En el caso particular de la especie de estudio Chione cortezi, los primeros esfuerzos reportados para el

desarrollo de su cultivo fueron realizados en el 2015 por la Unidad de Investigación y Capacitación para

Producción de Engorda de Semillas Marinas (INCAPESM) perteneciente al Instituto de Investigaciones

Oceanológicas (IIO) de la Universidad Autónoma de Baja California (UABC). Esto mediante donativos de

semilla a diferentes productores de la región, que a la fecha suman un total de 3.5 millones de juveniles

donados para su cultivo.

5

Figura 1.- Producción acuícola de la almeja arenera en México (Modificado de CONAPESCA,

www.conapesca.gob.mx/wb/cona/informacion_estadistica_por_especie_y_entidad).

2.1 Clasificación taxonómica

La almeja arenera (Chione cortezi, Carpenter, 1864). Pertenece al:

Phylum: Mollusca Clase: Bivalvia

Familia: Veneridae Género: Chione

Especie: Chione cortezi

La especie C. cortezi fue descrita por Carpenter en 1864, sin embargo, en aquella época se designaba

como Venus gibbosula. Posteriormente, Dall (1903) realizó una revisión exhaustiva de las especies de la

familia Veneridae concluyendo que las especies C. fluctrifraga y C. cortezi correspondían a una sola

especie C.fluctrifraga. Sin embargo, Keen (1958) las reconoce como especies diferentes y en 1971 indica

que C. cortezi se distribuye en el Golfo de California y en la parte sur de la costa occidental de la

Península de Baja California hasta Bahía Magdalena (Keen, 1971). No obstante, Villarreal-Chavez et

al.(1999) reportan que la distribución de C. cortezi se acota a la Reserva de la Biosfera del Alto Golfo de

California y el Delta del Rio Colorado (Figura 2), proponiendo dos posibles justificaciones para poder

explicar la discrepancia reportada entre autores. En la primera hipótesis se sugiere que se ha reducido el

0

50000

100000

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2008 2009 2010 2011 2012 2013 2014 2010 2012 2013 2014 2010 2011 2012 2013 2014

San Quintín Los Mochis Puerto Peñasco

Pes

o v

ivo

(kg

)

6

área de distribución de C. cortezi, debido a cambios en las condiciones ecológicas o por desplazamiento

debido a la especie C. fluctrifraga. En la segunda hipótesis se sugiere que los datos reportados por Keen

(1971) son datos erróneos debido a la confusión creada por Dall (1903) entre C. cortezi y C. fluctrifraga.

Figura 2.- Distribución espacial de la almeja (Chione cortezi). A) de acuerdo a lo reportado por Keen (1971). B) de acuerdo a lo reportado por Villarreal-Chavez et al. (1999).

2.2 Biología de Chione cortezi

El género Chione comprende alrededor de 67 especies que se distribuyen en los trópicos, 27 de éstas se

encuentran extintas. En las costas del Pacífico del continente Americano se han reportado un total de 25

especies, de las cuales 15 se distribuyen en la Península de Baja California (Keen, 1971).

La almeja arenera Chione cortezi se caracteriza por tener una concha trigonal ovalada, gruesa, pesada y

con tres dientes cardinales en cada una de las valvas. También presenta valvas equivalvas con una

coloración blanca con crestas radiales de color café grisáceo (Poutiers, 1995; CESAIBC, 2015) y lúnula

pronunciada (Keen y Coan, 1974) (Figura 3). Ambas valvas se cierran por la presencia de músculos

abductores que trabajan oponiéndose al ligamento. Las valvas sirven de protección contra depredadores

y están compuestas por carbonato de calcio (calcita y aragonita); las cuales son formadas mediante la

A B

7

deposición de los cristales de esta sal en la matriz orgánica de la proteína conquiolina. El crecimiento de

las valvas se origina en la circunferencia de las mismas, esto por la adición y deposición de material

desde el borde del manto. El calcio utilizado para el crecimiento de las valvas es obtenido de la dieta o

puede ser tomado directamente del agua de mar (Gosling, 2003). El umbo es la parte más vieja de la

concha y es ahí en donde se inicia el crecimiento de la misma en líneas concéntricas alrededor del umbo

(Helm y Bourne, 2004). Presenta una talla máxima reportada de 103 mm (Schöne et al., 2002).

Figura 3.- Imagen de la concha de la almeja arenera (Chione cortezi).

La almeja arenera es un organismo gonocorista de fecundación externa. No existen reportes que

indiquen con exactitud a que edad o talla alcanza la madurez sexual. Existen estudios en Chione

californiensis donde se reporta que esta especie alcanza la primera madurez a una longitud media de

32.7 mm (Camacho Evans, 2011).

Las larvas de Chione son plantotróficas y se distribuyen en la columna de agua; posteriormente, cuando

alcanzan una talla de 220-240 µm, buscan un sustrato apropiado para poder fijarse. En la especie Chione

fluctrifraga la metamorfosis se da entre los días 9 al 13, posterior a la fertilización, dependiendo de las

condiciones de temperatura, salinidad y disponibilidad de alimento. Una vez terminado el proceso de

metamorfosis y asentamiento, las postlarvas o juveniles alcanzan una talla de 266 y 281 µm de altura y

longitud respectivamente (Castillo-Duran et al., 2015). El proceso de fijación de las larvas de almeja

arenera, al igual que otro tipo de moluscos bivalvos, se caracteriza por ser permanente, convirtiéndose

en juveniles una vez que estos se han asentado. Esta etapa de juvenil también es conocida como semilla,

8

la cual hace referencia a las palabras en inglés de “seed” o “spat”. Estos términos están asociados a

larvas de moluscos bivalvos que se han asentado y han efectuado un proceso de metamorfosis (Helm y

Bourne, 2004). Sin embargo, cabe resaltar que no existe una estandarización en la utilización de estos

términos por parte de los productores e investigadores.

La almeja arenera es una especie marina encontrada en sustratos arenosos de la zona intermareal y

submareal del Golfo de California en México. Sin embargo, las especies del género Chione se capturan

con mayor frecuencia en áreas someras que quedan expuestas en el periodo de marea baja, con

excepción de C. mariae que habita a profundidades de hasta 110 m (Licona-Chavez, 2007; Priego-Macias,

2011). La almeja arenera es una especie euritérmica, lo que le permite desarrollarse y sobrevivir en el

intervalo de 15-32 °C. Las salinidades óptimas para su desarrollo están en el intervalo de 32-35 unidades

prácticas de salinidad (ups)(CESAIBC, 2015).

2.3 Producción de juveniles de bivalvos

El cultivo de moluscos bivalvos presenta dos fases críticas: 1) el periodo larval que tiene lugar en los

laboratorios de producción y 2) el periodo post-larval, que es aquel periodo intermedio entre las

condiciones de laboratorio y de engorda en campo, en donde resulta vital el poder permitirles a los

organismos adaptarse a las nuevas condiciones ambientales a las que serán expuestos en el mar. Debido

a los altos costos que representa la producción de alimento vivo (microalgas) en laboratorio, la mayor

parte de los laboratorios de producción de larvas de moluscos no se dedican al engorde de la semilla o

juveniles de bivalvos, sino que centran sus esfuerzos en el suministro de juveniles a las granjas, los cuales

posteriormente serán sembrados en cultivos en suspensión (long lines, canastas, etc.) (Helm y Bourne,

2004). Sin embargo, aún existe la necesidad por parte de algunos productores de moluscos bivalvos, de

que la semilla sea engordada hasta que ésta alcance una talla más práctica de manejar, de 3 mm de

longitud o inclusive de un mayor tamaño (Helm y Bourne, 2004).

No obstante, esto representa un desafío para los laboratorios de producción, debido a las importantes

implicaciones económicas de cultivarlas más tiempo en condiciones de laboratorio. Además si se

consideran los costos de bombeo y calentamiento de agua, necesarios para alcanzar las condiciones

óptimas de calidad del agua que requiere la almeja en los SFA, entonces el costo económico se

incrementa considerablemente haciendo poco viable su engorda en estos sistemas.

9

Como posible solución para disminuir y/o optimizar los costos que conlleva la alimentación de juveniles y

por ende poder suministrar juveniles de una mayor talla a los productores, se han desarrollado los

sistemas denominados “FLUPSY” o Floating Upweller System por sus siglas en inglés (Bareman, 2014).

Estos sistemas son criaderos especializados que consisten en plataformas flotantes con semilla de

moluscos bivalvos suspendida en tamices con un flujo ascendente, normalmente se ubican dentro de

puertos o marinas y en donde la productividad natural del sitio se utiliza para alimentar a la semilla,

evitándose así los costos y producción de alimento vivo en el laboratorio (Fisheries and Oceans Canada,

2010; Patel y Tetrault, 2015). Sin embargo, estos sistemas continúan presentando como desventaja que

los organismos estén expuestos a condiciones físico-químicas del ambiente que no pueden ser

controladas por el productor y por consiguiente, se tiene como resultado que la semilla producida en

ocasiones no tiene un buen desempeño (supervivencia y/o crecimiento) y no se alcance una producción

constante a lo largo del tiempo.

Uno de los criterios comúnmente utilizados para discernir entre los diferentes tipos de sistemas para el

cultivo de semillas de moluscos bivalvos, es el tipo de flujo; siendo comúnmente utilizados los flujos de

tipo descendente (contrasurgencia) y ascendente (surgencia) (Figura 4).

Figura 4.- Esquemas de los sistemas utilizados en el engorde de juveniles de moluscos bivalvos clasificados por el tipo de flujo de agua. A) Sistema de flujo descendente (contrasurgencia). B) Sistema de flujo ascendente (surgencia). Modificado de Hadley y Whetstone, 2007.

A B

10

2.4 Sistemas de Recirculación Acuícola (SRA)

La falta de consistencia en la disponibilidad de semilla de moluscos bivalvos, ha hecho necesaria la

búsqueda de nuevas técnicas de diseño y el uso de sistemas de recirculación acuícola (SRA) que permitan

optimizar el mantenimiento y la engorda de juveniles de moluscos bivalvos.

Los SRA son aquellos sistemas donde el volumen de agua es tratado continuamente mediante una serie

de procesos unitarios, que permiten devolverle al cultivo una calidad de agua óptima para el bienestar

de los organismos, y se caracterizan por reutilizar diariamente de un 90 a casi un 100% del volumen total

del sistema. Es decir, solo se recambia diariamente hasta un máximo del 10% del volumen total de agua

del sistema (Timmons y Ebeling, 2010a; Kamermans et al., 2016). Los SRA han sido utilizados desde hace

más de tres décadas para investigaciones y cultivos comerciales de organismos acuáticos, enfocados

principalmente en peces dulceacuícolas y marinos. En la última década se ha tenido un incremento

significativo en la aplicación de los SRA para la producción de alimentos a nivel comercial (Masser et al.,

1999). Estos sistemas tienen como principal ventaja la reducción y optimización del volumen de agua y

del área de cultivo, evitan la fuga de organismos, permiten un mayor control sanitario, una disminución

en la transmisión horizontal de enfermedades, una mayor tasa de crecimiento y una mejor tasa de

conversión alimenticia, al mantener condiciones físico-químicas constantes mediante el monitoreo y

manipulación de la calidad del agua (Losordo et al., 1998, 1999).

Los SRA tienen como característica el ser sistemas en donde constantemente se están ajustando los

parámetros físico-químicos del agua como: la temperatura (°C), el oxígeno disuelto (O2) (mg L-1), el

dióxido de carbono (CO2) (mg L-1), el pH, el nitrógeno amoniacal total (NAT) (mg L-1), los nitritos (NO2-)

(mg L-1), los nitratos (NO3-) (mg L-1) y la alcalinidad (CaCO3) (mg L-1) (Losordo et al., 1998; Timmons et al.,

2002). El control de estos parámetros es realizado mediante el manejo de cinco operaciones unitarias: 1)

la circulación del agua, 2) la remoción de sólidos, 3) la filtración biológica o nitrificación, 4) la

desgasificación y 5) la aireación u oxigenación (Losordo et al., 1998; Malone y Beecher, 2000; Timmons

et al., 2002; Bregnballe, 2015). Estos procesos unitarios o tratamientos se llevan a cabo en unidades

diseñadas especialmente, en las que se busca tener un bajo costo para que el cultivo sea

económicamente rentable (Losordo et al., 1999). Sin embargo, los SRA también presentan desventajas;

probablemente la más importante es el deterioro de la calidad del agua, si los tratamientos que se le

aplican dentro del sistema no son controlados adecuadamente. Esto tiene un efecto directo en la tasa de

crecimiento de los organismos y un incremento en el estrés, provocando así un aumento de la

probabilidad de que los organismos se enfermen (Molleda, 2007).

11

A la fecha son pocos los trabajos publicados en donde se utilizan los SRA para el cultivo de larvas y

juveniles de moluscos bivalvos (Jones et al., 2005; Merino et al., 2009; Congrove, 2012; Kuhn et al., 2013;

Kamermans et al., 2016).

2.5 Temperatura

La temperatura ambiental es quizás el factor más importante en el desarrollo y en el desempeño

biológico de los organismos ectotermos, debido a que regula todos los procesos bioquímicos,

fisiológicos, comportamiento y actividades de su historia de vida (Angilletta et al., 2002). Algunos de los

procesos fisiológicos que se ven afectados por la temperatura, y que resultan de gran importancia en la

acuicultura son: la locomoción, la maduración sexual, la tasa de crecimiento, la actividad enzimática, la

función inmune, la actividad sensorial y la búsqueda de alimento, entre otros (Angilletta et al., 2002). Un

factor abiótico ambiental como la temperatura puede ser visto como un recurso ambiental en donde los

organismos buscarán y competirán por las temperaturas que les resulten favorables (Magnuson et

al.1979).

La temperatura actúa sobre las membranas celulares, modificando la composición lipídica de las mismas;

este fenómeno es denominado adaptación homeoviscosa. Esta respuesta por parte de los organismos

tiene como finalidad el poder regular la fluidez de las membranas como una compensación directa a las

alteraciones provocadas por la temperatura (Cossins y Prosser, 1978).

Uno de los factores que se evalúan de forma frecuente en los organismos utilizados en la acuicultura, es

la determinación de la temperatura óptima para su crecimiento. Esto debido a que gran parte de las

especies utilizadas y/o candidatas para ser utilizadas en la acuicultura son ectotermas. Existe una gran

disparidad en las temperaturas óptimas y de tolerancia entre las especies, atribuidas principalmente a

factores genéticos en los sistemas enzimáticos (Stickney, 2000). Los bivalvos son organismos ectotermos,

por lo que la temperatura del agua influye en la tasa de alimentación, el crecimiento y en la

supervivencia (Schöne et al., 2002; Castillo-Durán et al., 2010).

La determinación del intervalo de temperatura óptima resulta de suma importancia en la acuicultura,

debido a que temperaturas por debajo y/o por encima del intervalo óptimo resultan en una disminución

en la tasa de crecimiento de los organismos. La tasa metabólica actúa de manera concomitante con la

12

temperatura, por lo tanto, un bajo metabolismo significa una reducción en la alimentación y en el

crecimiento; mientras que en temperaturas por encima del intervalo de temperatura óptima, existe un

incremento en la tasa de alimentación. Esta es una estrategia utilizada para poder compensar el gasto

energético provocado por una mayor tasa metabólica, sin embargo, bajo estas condiciones la tasa de

crecimiento no se incrementa (Brett, 1979). Por lo tanto, existe un impacto económico directamente

asociado con poder suplir la demanda energética al proveer una mayor cantidad de alimento, sin

obtener una ganancia en la tasa de crecimiento o ganancia de peso (Boyd y Tucker, 1998; Stickney,

2000).

La temperatura también juega un papel muy importante en el diseño y operación de los SRA, puesto que

existe una relación directa entre la temperatura y diferentes factores fisicoquímicos.

Una de las relaciones más notorias es el efecto de la temperatura sobre la viscosidad y la densidad del

agua, existiendo una relación antagonista entre la temperatura y densidad-viscosidad. Esta relación

tiene un efecto directo en los costos de bombeo, puesto que a temperaturas más bajas se necesita

mayor energía para mover el mismo volumen de agua, que a temperaturas más altas (Timmons y

Ebeling, 2010a).

La temperatura también tiene un efecto sobre la solubilidad de los gases disueltos en el agua y es una

medida de la energía cinética de las moléculas. A bajas temperaturas, las moléculas de los gases pueden

formar enlaces débiles con las moléculas del agua, sin embargo, a medida que la temperatura se

incrementa, estos enlaces son cada vez más débiles para contrarrestar el incremento en el movimiento

de las moléculas. Esto hace que las moléculas de los gases se eleven a la superficie y escapen a la

atmosfera (Battino y Clever, 1966; Wilhelm et al., 1977).

El oxígeno destaca dentro de estos gases, puesto que es una molécula clave en la respiración celular y

por lo tanto, en la producción de energía. Una baja concentración de oxígeno disuelto puede reducir el

crecimiento, la alimentación y la supervivencia (Colt, 2012), por lo que resulta necesario conocer el sitio

y las condiciones ambientales donde será instalado el SRA, para que pueda ser diseñado para poder

manejar concentraciones de oxígeno disuelto que no comprometan el desempeño biológico del

organismo.

Otra variable fisicoquímica que se ve afectada por la temperatura es la del nitrógeno amoniacal total

(NAT), el cual es producto de la sumatoria de amonio (NH4+) y amoniaco (NH3). El NAT es la forma más

13

toxica del nitrógeno inorgánico (Timmons y Ebeling, 2010a), y es producido a partir de la mineralización

de la materia orgánica por parte de la bacterias heterótrofas y como un subproducto del metabolismo

del nitrógeno en los organismos acuático. La gran mayoría de estos organismos son amoniotélicos, es

decir, excretan más del 50% de sus desechos nitrogenados como amoniaco (Spotte, 1979b).

En moluscos bivalvos como Venerupis pullastra ha sido estudiado el efecto de la temperatura sobre la

tasa de aclaramiento o de ingestión, sobre el consumo de oxígeno, la excreción de amonio y la cantidad

de energía neta destinada al crecimiento. Se observó una relación concomitante entre la temperatura y

estas variables; obteniendo una mayor tasa de aclaramiento a 20 °C y disminuyendo conforme la

temperatura se incrementaba (Albentosa et al., 1994). Este mismo comportamiento es reportado para la

almeja manila Ruditapes philippinarum; sin embargo se obtuvo una mayor tasa de ingestión, de consumo

de oxígeno y de excreción de amonio en organismos de menor talla (≈25 mm), que en organismos de

mayor talla (≈36 mm). La eficiencia de asimilación no tuvo diferencias significativas entre las dos tallas

por lo que los organismos más pequeños pudieron destinar una mayor cantidad de energía neta al

crecimiento (Han et al., 2008).

2.6 Densidad de Siembra

Uno de los principales objetivos de la acuicultura es la maximización de la producción por unidad de

tiempo, espacio, volumen y capital invertido. Esto trae como consecuencia que se estudie el efecto que

tiene la densidad de siembra sobre el crecimiento y la supervivencia de los organismos (Beal y Kraus,

2002).

En moluscos bivalvos como Mya arenaria y Ensis arcuatus, ha sido estudiado el efecto de la densidad de

cultivo sobre el crecimiento de juveniles y la supervivencia (Beal y Kraus, 2002; da Costa et al., 2015),

observándose una mayor supervivencia y crecimiento en bajas densidades de cultivo; sin embargo, para

la especie Mya arenaria se reporta un incremento en la supervivencia producto de la interacción de la

densidad y de las características de la unidad de cultivo. En Crassostrea gigas y Venerupis philippinarum,

Marshall y Dunham (2013) estudiaron el efecto que tenía la densidad de cultivo y un sustrato de cultivo

sobre la forma de la concha, la supervivencia, la cantidad de materia incrustante (biofouling) y el

crecimiento, reportándose para V. philippinarum una disminución en la longitud de las valvas a medida

que se incrementaba la densidad de cultivo y también por el tipo de sustrato y el volumen que se añadía

14

del mismo, sin reportarse malformaciones evidentes en la concha. En la especie C. gigas se reportó una

deformación en la concha producto de una disminución en la proporción de longitud y altura por efecto

del incremento de la densidad de cultivo. En Crassostrea corteziensis se estudió el efecto combinado de

la densidad de siembra y la dieta, sobre la composición bioquímica de los organismos y el crecimiento,

reportando un crecimiento más rápido en los organismos cultivados en baja densidad y alimentados con

la dieta mixta de microalgas y la dieta con una sustitución del 50% con almidón de maíz; sin embargo los

organismos alimentados con la dieta mixta de microalgas obtuvieron los mayores valores de proteína,

carbohidratos y lípidos, independientemente de la densidad de cultivo (Mazón-Suástegui et al., 2008). En

Clinocardium nuttalli se evaluó la interacción de la densidad de cultivo y el método de cultivo sobre la

cantidad de materia incrustante (biofouling) y la deformidad de la concha (Dunham y Marshall, 2012). En

Tridacna máxima se estudió el efecto de la densidad y la concentración de amonio (NH4+) sobre el

crecimiento (Grice y Bell, 1999). Oliva et al., (2014) evaluaron el efecto que tiene la interacción de la

densidad de cultivo y cantidad de alimento sobre el crecimiento y supervivencia de larvas veliger y

pediveliger de Mulinia edulis.

En C. cortezi no se tiene información sobre el cultivo de juveniles en un SRA, por lo que en este trabajo se

estudió el efecto interactivo de tres densidades de cultivo y dos temperaturas en el crecimiento y la

supervivencia de juveniles de esta especie mantenidos en un SRA.

15

Capítulo 3. Hipótesis y Objetivos

3.1 Hipótesis 1

Los juveniles de la almeja arenera Chione cortezi mantenidos en un sistema de recirculación acuícola con

una temperatura de 24 °C, presentarán un mayor crecimiento y supervivencia, en comparación con los

juveniles mantenidos a 28 °C.

3.2 Hipótesis 2

Los juveniles de C. cortezi mantenidos en una densidad de 11,000 organismos por unidad experimental,

tendrán un mejor crecimiento y una mayor supervivencia en comparación de las densidades de 16,000 y

21,000 organismos por unidad experimental.

3.3 Objetivo General

Evaluar el efecto de dos temperaturas y de tres densidades de cultivo sobre el crecimiento y

supervivencia de juveniles de C. cortezi mantenidos en un sistema de recirculación acuícola.

3.4 Objetivos Particulares

1. Evaluar el efecto de dos temperaturas (24 y 28 °C) y tres densidades de cultivo (11,000, 16,000 y

21,000 organismos por unidad experimental) en el crecimiento y la supervivencia de juveniles de

C. cortezi.

2. Determinar las relaciones isométricas/alométricas entre la longitud, la altura, el peso húmedo, el

peso seco total, el peso de ceniza y el peso orgánico.

3. Caracterizar la dinámica de la calidad del agua del sistema de recirculación acuícola (OD,

salinidad, NAT, N-NO2-, N-NO3

-, T (°C), pH, CO2, CO3-2, HCO3

-, alcalinidad y Ca2+).

16

Capítulo 4. Materiales y Métodos

4.1 Obtención de Organismos

Para llevar a cabo este experimento, se utilizaron un total de 384,000 juveniles de C. cortezi. Los

organismos fueron facilitados por la Unidad de Investigación y Capacitación para Producción y Engorda

de Semillas Marinas (INCAPESM) perteneciente al Instituto de Investigaciones Oceanológicas (IIO) de la

Universidad Autónoma de Baja California (UABC), localizada en Ensenada, Baja California, México.

4.2 Aclimatación de Organismos

Los organismos fueron transferidos a los SRA donde fueron aclimatados igualando la temperatura del

agua entre los SRA y el sistema de flujo abierto (SFA) de la Unidad INCAPESM, ubicada en el IIO-UABC.

Posteriormente los organismos fueron colocados en cilindros circulares de flujo ascendente con un

diámetro de 7.6 cm y un área de 45 cm2 (0.0045 m2).

Se evaluaron tres diferentes densidades de siembra de 11,000, 16,000 y 21,000 juveniles por unidad

experimental, lo que es equivalente a 244.4, 355.6 y 466.7 org/cm2. La longitud y altura inicial promedio

de los juveniles fue de 1279.85 ± 132.75 y 1153.72 ± 119.01 µm respectivamente. Los datos iniciales de

peso fueron en promedio: peso húmedo, 605.65 ± 48.16; peso seco, 294.23 ± 29.94; peso de cenizas,

258.55 ± 26.26 y peso orgánico 35.67 ± 6.2 µg respectivamente.

Durante el proceso de aclimatación y el desarrollo del bioensayo los organismos fueron alimentados con

una dieta comercial de pasta de microalgas; Shellfish Diet 1800 (Reed Mariculture, Ca, USA).

La ración de microalgas fue ajustada semanalmente con base en lo recomendado por el proveedor y

utilizando la siguiente ecuación:

𝐹 = 𝑃𝐻𝑇 ∗ 0.5 (1)

Dónde:

F= Ración diaria de pasta de microalgas (ml) PHT = Peso Húmedo Total (g)

17

4.3 Crecimiento y supervivencia de juveniles de C. cortezi

El crecimiento en talla, longitud total y altura de las valvas (µm) (Figura 5) y el peso (µg) de los juveniles

fue evaluado cada semana, durante un periodo de 4 semanas. Para la evaluación de la talla y el peso se

midieron aleatoriamente 100 y 30 organismos (respectivamente) de cada una de las unidades

experimentales. Se utilizó un microscopio estereoscópico con ocular graduado (Marca Nikon, Modelo

SMZ745T). Para determinar el peso húmedo (PH), los juveniles fueron lavados previamente con agua

destilada para eliminar el exceso de sales. Posteriormente para obtener el peso seco total (PST), los

organismos se colocaron en navecillas de aluminio y se secaron en una estufa de convección a una

temperatura de 60 °C, hasta obtener el peso seco constante. Para determinar el peso de cenizas (PC) las

muestras fueron incineradas en una mufla a una temperatura de 490 °C por un periodo de 12 horas

(Sorokin, 1973). El peso seco orgánico (PO) fue determinado por la diferencia entre el PST y el PC. Los

organismos fueron pesados en una balanza analítica (Marca Mettler, Modelo MS con una precisión de

0.00001 g).

El número de juveniles por unidad experimental fue determinado de manera gravimétrica. Se determinó

el PH promedio por juvenil, posteriormente se pesaron todos los organismos de la unidad experimental y

el número de juveniles fue extrapolado por el peso obtenido.

Se determinó el índice de condición (IC), la tasa de crecimiento (TC) y la tasa de crecimiento específica (k)

para las variables de talla y peso.

El IC fue calculado utilizando la ecuación descrita por Freeman (1974)

𝐼𝐶 =

𝑃𝑂

𝑃𝐶∗ 100

(2)

Dónde:

IC = Índice de condición

PO = Peso orgánico

PC= Peso de ceniza

La TC fue calculada para las variables de talla y peso utilizando la ecuación descrita por Góngora-Gómez

et al. (2012):

18

Longitud

Altu

ra

𝑇𝐶 =

𝑉𝑓 − 𝑉𝑖

𝑇

(3)

Dónde:

TC = Tasa de crecimiento

Vf = Valor final

Vi = Valor inicial

T = tiempo transcurrido (días)

La k fue calculada para las variables de talla y peso utilizando la ecuación descrita por Malouf y Bricelj

(1989):

𝑘 = (

𝑙𝑛 𝐿2 − 𝑙𝑛 𝐿1

(𝑇2 − 𝑇1)) ∗ 100

(4)

Dónde:

k = Tasa de crecimiento específica (%)

ln = logaritmo natural

L1 = Valor inicial

L2 = Valor final

T2 – T1 = Tiempo transcurrido (días)

Figura 5.- Representación gráfica de las variables de longitud y altura evaluadas durante el desarrollo del cultivo de la almeja arenera Chione cortezi. Modificado de Hadley y Whetstone (2007)

19

El porcentaje de supervivencia acumulada (%S) de los juveniles fue calculado utilizando la ecuación

descrita por Flores-Vergara (2006):

%𝑆 =

𝑁𝑡

𝑁0× 100

(5)

Dónde:

S = Supervivencia (%)

N0 = Número de almejas al inicio del experimento

Nt = Número de almejas al tiempo t

4.4 Descripción del sistema de recirculación acuícola para la engorda de

juveniles

Para el desarrollo de este experimento se diseñaron y construyeron dos SRA, en los cuales se

mantuvieron las temperaturas de 28 °C (SRA 1) y 24 °C (SRA 2). Cada sistema de engorda estuvo

constituido de doce cilindros de cultivo de flujo ascendente con fondo cónico. En la parte inferior de

cada cilindro se puso un tamiz con una luz de malla de 750 µm. Cada cilindro tenía un diámetro de 7.6

cm y una altura de 50 cm, con una capacidad máxima de 2.3 L (0.0023 m3). Se utilizó un tanque de

compensación circular de fondo plano con un volumen total de 80 L, un filtro biológico expandido de

cama dinámica con un volumen de 32 L de medio Curler X1 (Aquaculture System Technologies, LA, USA),

que presenta una superficie de área de 850 m2 por m3 de medio. La recirculación de agua se llevó a cabo

con una bomba magnética de 65 watts (QuietOne, modelo 4,000, USA), la cual mantenía un flujo de 1.5

L·min-1 en cada uno de los cilindros de cultivo. El agua fue filtrada con filtros de cartucho tipo “Y” los

cuales tenían una luz de malla de 100 µm (Irritec, Italia) y posteriormente fue esterilizada con luz

ultravioleta (Lifegard Aquatics, Modelo QL25, CA, USA). La temperatura inferior del agua en los SRA se

controló con calentadores eléctricos de titanio marca ViAqua de 350 watts con controlador electrónico

integrado. Para el caso del SRA 2 se instaló un enfriador de agua de titanio de 0.25 hp (JBJ Arctica,

Modelo DBE-200, USA) el cual permitió controlar la temperatura superior del agua. Dentro de cada

tanque de compensación se anexó una cabeza de poder de 9.5 watts (Hydor Koralia, Modelo 2,450 gph,

CA, USA), la cual disminuía la sedimentación del alimento dentro del tanque.

20

4.5 Calidad del agua de los SRA

Para evaluar la calidad del agua en los SRA, diariamente se midieron los parámetros físico-químicos de la

temperatura (°C), la salinidad (ups), el oxígeno disuelto (OD), el potencial de hidrógeno (pH), el nitrógeno

amoniacal total (NAT), los nitritos (N-NO2), los nitratos (N-NO3), la alcalinidad (CaCO3-), el dióxido de

carbono (CO2), los carbonatos (CO3-2), los bicarbonatos (HCO3

-). El calcio (Ca2+) fue determinado

semanalmente. Para medir la temperatura y el oxígeno disuelto se utilizó un multiparámetro (Marca YSI,

Modelo Y55, Ohio, E.U.A.). El pH se midió con un potenciómetro de banco (Marca Thermofisher, Modelo

Orion Star A211). La salinidad se midió utilizando un refractómetro manual (Marca Vital Sine, Modelo SR-

6).

El NAT fue determinado utilizando el método colorimétrico de azul de indofenol de rango bajo, de

acuerdo a lo descrito por Adams (1990b). Se midió el producto de la reacción en un espectrofotómetro

(640 nm) (Marca Biotek, Modelo Epoch, Winooski, Vermont, E.U.A.). Los nitritos fueron determinados

utilizando el método colorimétrico de diazotización con un espectrofotómetro (543 nm) (Adams, 1990d;

Eaton et al., 1998). Los nitratos fueron determinados utilizando el método ultravioleta (Eaton et al.,

1998), al medir la muestra a 2 longitudes de onda: 220 nm (materia orgánica + nitratos) y 275 nm

(materia orgánica). La alcalinidad total fue determinada con el método titrimétrico (Adams, 1990a),

utilizando como indicador fenolftaleína y verde de bromocresol. El calcio fue determinado con el método

de titulación con EDTA (Adams, 1990c), utilizando como indicador al eriocromo azul-negro R.

21

Las variables de CO2, CO3-2 y HCO3

- fueron calculadas a partir de la alcalinidad y el pH.

La concentración de CO2 fue calculada utilizando la siguiente fórmula (Michael B. Timmons y Brian J.

Vinci, com. per.):

𝐶𝑂2 = [(𝐴𝑙𝑘

50,000+

𝐾𝑤

[𝐻+]+ [𝐻+]) ∗ (

1

𝐾1[𝐻+]

+2𝐾1𝐾2[𝐻+]2

)] ∗ 44,000

(6)

Dónde: CO2= Concentración de dióxido de carbono disuelto (mg L-1) Alk = Alcalinidad (mg L-1 de CaCO3

-) H+ = pH log Kw = 1.01225x10-14 K1 = 1.07816x10-6 K2 = 8.01292x10-10

La concentración de HCO3

- fue calculada utilizando la formula descrita por Dickson y Goyet (1992):

𝐻𝐶𝑂3

− = 𝐴𝑙𝑘 ∗ [𝐻+]

[𝐻2] + 2𝐾2

(7)

Dónde: HCO3

- = Concentración de bicarbonatos (mg L-1) Alk = Alcalinidad (mg L-1 de CaCO3

-) H+ = pH log K2 = 8.01292x10-10

La concentración de CO3

-2 fue calculada utilizando la formula descrita por Dickson y Goyet (1992):

𝐶𝑂3−2 =

𝐴𝑙𝑘 ∗ 𝐾2

[𝐻+] + 2𝐾2

(8)

Dónde: CO3

-2 = Concentración de carbonatos (mg L-1) Alk = Alcalinidad (mg L-1 de CaCO3

-) K2 = 8.01292x10-10

H+= pH log

22

4.6 Diseño Experimental

Para este trabajo se utilizó un diseño 2x3: 28 y 24 °C (en dos SRA) y tres densidades de organismos:

11,000, 16,000 y 21,000 juveniles de C. cortezi por unidad experimental, con cuatro repeticiones para

cada una de las densidades de cultivo. Cada SRA consistió de 12 cilindros de cultivo (unidades

experimentales), un filtro biológico, un tanque de compensación y un esterilizador ultravioleta. Se utilizó

un diseño completamente aleatorizado para las unidades experimentales.

4.7 Análisis Estadístico

Para determinar la normalidad de los datos se realizaron las pruebas de Kolmogorov-Smirnov y Shapiro-

Wilks; para la evaluación de la homocedasticidad de los datos se aplicó una prueba de Levene.

Se utilizó una Prueba t de Student para determinar si existían diferencias significativas entre las variables

de calidad del agua de los SRA con las dos temperaturas (24 y 28 °C), en el caso de los datos que no

presentaron una distribución normal se utilizó una prueba de Mann-Whitney. Se utilizó la prueba de

Kruskal-Wallis para analizar el efecto de la densidad de cultivo y de la temperatura sobre la longitud y la

altura de los juveniles.

Para determinar si existía un efecto interactivo de la densidad de cultivo y la temperatura sobre las

variables de peso y las tasas de crecimiento, se utilizó un ANOVA de dos vías. Cuando se encontraron

diferencias significativas se utilizó una prueba a posteriori de Fisher LSD.

Se utilizó un ANOVA de dos vías para determinar si existía un efecto interactivo de la densidad de cultivo

y la temperatura sobre la supervivencia. Cuando se encontraron diferencias significativas se utilizó una

prueba de a posterior de Fisher LSD. Previo a este análisis se transformaron los datos mediante la

función arco-seno con la siguiente relación:

𝑌 = 𝑎𝑟𝑐 𝑠𝑒𝑛√𝑃

100

Donde Y= Valor del porcentaje de supervivencia transformado

23

P= Valor de supervivencia calculado

Se utilizó una Prueba t de Student para determinar el tipo de relación isométrico/alométrico entre las

variables de longitud y altura con las variables de PH, PST, PC y PO.

Se utilizó una prueba ANCOVA para determinar si existían diferencias significativas entre las pendientes

de las curvas alométricas. Todas las pruebas manejaron un nivel de significancia de 0.05, excepto la

prueba de ANCOVA donde el nivel de significancia fue determinado utilizando la aproximación de

Bonferroni (α/m), donde α es el valor de probabilidad (0.05) y m el número de comparaciones realizadas.

Los datos obtenidos fueron analizados con el paquete estadístico Statistica 8 y Sigmaplot 12.0.

24

Capítulo 5. Resultados

5.1 Crecimiento de juveniles de C. Cortezi

5.1.1 Longitud y altura de los juveniles

Posterior a 28 días de cultivo, el intervalo de la longitud y altura promedio de los juveniles de C. cortezi

cultivados a 24 y 28 °C y a tres densidades de cultivo fue de 1,646 a 1,894 µm y de 1,520 a 1,741 µm,

respectivamente (Tabla 2). Se encontraron diferencias significativas entre las longitudes y la altura de los

juveniles de almeja arenera en los diferentes tratamientos (p < 0.001).

Los juveniles cultivados a 24 °C y a una densidad de 11,000 org/unidad alcanzaron los mayores valores

promedio de longitud y altura (1,894.5±10.49 y 1,741.26±13.36 µm, respectivamente) (Figura 6 y 7). En

el caso particular de los organismos mantenidos a 24 °C no se observaron diferencias significativas en la

longitud entre las diferentes densidades de cultivo en los días 7, 14 y 21 (p = 0.272, p = 0.344 y p =

0.5687, respectivamente). Este mismo comportamiento se observó para la variable de altura,

obteniéndose diferencias significativas hasta el día 28 (p < 0.001). Los juveniles que tuvieron el menor

crecimiento en longitud y altura, a los 28 días de cultivo, fueron aquellos mantenidos a una densidad de

16,000 y 21,000 organismos por unidad, a una temperatura de 28 °C. Se obtuvieron valores promedio de

1,646.36 a 1,657.31 en longitud y 1,520.23 a 1,528.69 en altura (Tabla 1).

Tabla 1.- Longitud y altura (µm) e incremento (µm y %) de los juveniles de la almeja Chione cortezi, a los 28 días de cultivo a 24 y 28 °C, para densidades de 11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad. Las letras a>b>c>d denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05). Valores promedio y error estándar se indican entre paréntesis. Datos Iniciales longitud, 1279.85±132.75 y altura, 1153.72±119.01 µm.

Temperatura (°C)

Densidad (org/unidad)

Longitud final (µm)

Incremento Longitud (µm/%)

Altura final (µm) Incremento

Altura (µm/%)

24a

11,000 1,894.5 (10.41)a 614.65/48.02 1,741.27 (13.36)a 587.54/50.92

16,000 1,795.68 (18.58)b 515.83/40.3 1,658.65 (20.67)a 504.93/43.77

21,000 1,845.56 (38.72)b 565.71/44.2 1,721.7 (39.74)a 567.98/49.23

28b

11,000 1,692.33 (22.72)c 412.48/32.23 1,557.33 (24.67)d 403.61/34.98

16,000 1,657.31 (37.37)d 377.46/29.5 1,528.69 (27.86)d 374.96/32.5

21,000 1,646.36 (23.77)d 366.51/28.64 1,520.23 (23.34)e 366.51/31.77

25

Figura 6.- Valores promedio y error estándar de la longitud de la concha (µm) de los juveniles de la almeja Chione cortezi cultivados a 24 y 28 °C y con densidades de cultivo de 11,000 (D1), 16,000 (D2) y 21,000 (D3) org/unidad. S1: 28 °C. S2: 24 °C. Las letras a>b>c>d denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05).

Figura 7.- Valores promedio y error estándar de la altura de la concha (µm) de los juveniles de almeja Chione cortezi cultivados a 24 y 28 °C y con densidades de cultivo de 11,000 (D1), 16,000 (D2) y 21,000 (D3) org/unidad. S1: 28 °C. S2: 24 °C. Las letras a>b>c>d denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05).

a

b

bb

c

a

b

bb

d

a

b

cc

d

a

a

a

a

a

a

ab

a

a

b

a

a

a

a

b

1000

1100

1200

1300

1400

1500

1600

1700

1800

1900

0 7 14 21 28

µm

Dias

D1S1

D2S1

D3S1

D1S2

D2S2

D3S2

a

b

ba

d

a

b

ba

d

a

b

ca

e

a

a

a

a

a

a

a

a

a

a

a

a

a

a

a

1000

1100

1200

1300

1400

1500

1600

1700

1800

0 7 14 21 28

µm

Dias

D1S1

D2S1

D3S1

D1S2

D2S2

D3S2

26

5.1.2 Peso húmedo, seco total, de ceniza y orgánico de los juveniles de la almeja C. cortezi

Una vez transcurridos los 28 días de cultivo, el intervalo de peso húmedo (PH) de los juveniles de almeja

vario de 1,188.67 a 2,318.83 µg. Los organismos mantenidos a 24 °C presentaron un mejor crecimiento

que los organismos de 28 °C (Tabla 2) (p < 0.001). También se observaron diferencias significativas en la

interacción de las temperaturas y en las densidades de cultivo (p < 0.001). El mayor crecimiento en peso

húmedo fue registrado en las densidades de 16,000 y 21,000 organismos por unidad, mantenidos a 24

°C, donde se obtuvieron valores finales de 2,217±95 y 2,318±32 µg, respectivamente (Tabla 2 y Figura 8).

Para el caso del PST se obtuvieron diferencias significativas entre los organismos cultivados a 24 y 28 °C

(p < 0.001) y entre las 3 diferentes densidades de cultivo (p < 0.001). Los juveniles cultivados a 24 °C

presentaron un mayor crecimiento que los juveniles mantenidos a 28 °C, observándose diferencias

significativas entre las temperaturas a partir del día 21 de cultivo (Figura 9). El mayor crecimiento en PST

fue obtenido para las densidades de 16,000 y 21,000 organismos por unidad, mantenidos a 24 °C, donde

se obtuvieron valores finales de 1,255±40 y 1,310±49 µg, respectivamente (Tabla 2 y Figura 9).

Figura 8.- Valores promedio y error estándar del peso húmedo (PH) de los juveniles de almeja Chione cortezi

cultivados a 24 y 28 °C y con densidades de cultivo de 11,000 (D1), 16,000 (D2) y 21,000 (D3) org/unidad. S1: 28 °C. S2: 24 °C. Las letras a>b>c denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05).

a

ab

abb

bc

a

b

ab bc

a

ab

b

b c

a

a

a

a b

a

a

b

a

a

a

a

ab

a

a

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

1600

1800

2000

2200

2400

2600

0 7 14 21 28

µg

Dias

D1S1

D2S1

D3S1

D1S2

D2S2

D3S2

27

Tabla 2.- Pesos finales (µg) e incrementos (µg y %) de los juveniles de la almeja Chione cortezi, a los 28 días de cultivo a 24 y 28 °C y con densidades de cultivo de 11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad. Los valores promedios y su error estándar se indican entre paréntesis. Datos Iniciales: peso húmedo (PH) 605.65±17.03, peso seco total (PST) 294.23±10.59, peso de ceniza (PC) 258.55±9.28 y peso orgánico (PO) 35.67±2.19 µg.

T (°C) Densidad

(org/unidad) PH (µg)

Incremento PH (µg/%)

PST (µg) Incremento PS (µg/%)

PC (µg) Incremento PC (µg/%)

PO (µg) Incremento PO (µg/%)

24

11,000 1,619.42 (153.14)

1,103.77/167.38 851.19 (81.34)

556.96/189.29 760.97 (77.6)

502.42/194.32 90.22 (4.11)

54.55/152.93

16,000 2,217.77 (95.60)

1,612.12/266.18 1,255.76 (40.16)

961.53/326.8 1,102.92

(45.1) 844.37/326.58

152.84 (15.18)

117.67/328.48

21,000 2,318.83 (32.03)

1,713.18/282.87 1,310.78 (49.62)

1,016.55/345.5 1,134.47

(52.8) 875.92/338.78

176.31 (14.69)

140.64/394.28

28

11,000 1,439.32 (77.01)

833.67/137.65 758.7 (38.7)

464.47/157.86 704.17 (34.69)

445.62/172.35 81.54 (4.26)

45.87/128.6

16,000 1,292.86 (64.22)

687.21/113.47 679.31 (43.18)

385.08/130.88 609.58 (39.77)

351.03/135.77 69.72 (3.41)

34.05/95.46

21,000 1,188.67 (50.65)

583.02/96.26 621.33 (33)

327.1/111.17 557.47 (30.22)

298.92/115.61 63.86 (3.96)

28.19/79.03

Figura 9.- Valores promedio y error estándar del peso seco total (PST) de los juveniles de almeja Chione cortezi


a

ab

abb

bc

ab

abb

c

a

abb

b c

a

a

a

a b

a

a

b

a

a

a

a

ab

a

a

0

200

400

600

800

1000

1200

1400

1600

0 7 14 21 28

µg

Dias

D1S1

D2S1

D3S1

D1S2

D2S2

D3S2

28

El peso de cenizas (PC) de los juveniles de almeja tuvo un intervalo de 557 a 1,134 µg. Se obtuvieron

diferencias significativas entre los juveniles cultivados en las temperaturas de 24 y 28 °C a partir del día

21 de cultivo (p < 0.01). Tras 28 días de cultivo se observaron mayores valores de crecimiento en los

juveniles cultivados a densidades de 16,000 y 21,000 organismos por unidad con una temperatura de 24

°C, obteniendo pesos de 1,102 ± 90 y 1,134 ± 105 µg respectivamente (Tabla 2 y Figura 10).

Con respecto al peso orgánico (PO) se encontraron diferencias significativas (p < 0.001) entre los

organismos cultivados en las dos temperaturas; el intervalo del PO fue de 63.9 a 176.3 µg. Los mayores

valores de crecimiento se observaron en las densidades de cultivo de 16,000 y 21,000 organismos por

unidad de cultivo y a una temperatura de 24 °C (152 ± 15 y 176 ± 14 µg respectivamente) (Tabla 2 y

Figura 11).

Figura 10.- Valores promedio y error estándar del peso de cenizas (PC) de los juveniles de almeja Chione cortezi

cultivados a 24 y 28 °C y con densidades de cultivo de 11,000 (D1), 16,000 (D2) y 21,000 (D3) org/unidad. S1: 28 °C. S2: 24 °C. Las letras a>b>c>d denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05).

a

a

abc

bc

aa

abc

cd

a

a

b

cd

a

a

a

ab b

a

a

ab

a

a

a

a

ab

b

a

0

250

500

750

1000

1250

0 7 14 21 28

µg

Dias

D1S1

D2S1

D3S1

D1S2

D2S2

D3S2

29

Figura 11.- Valores promedio y error estándar del peso orgánico (PO) de los juveniles de almeja Chione cortezi


5.1.3 Tasas de crecimiento, índice de condición (IC) y supervivencia

5.1.3.1 Tasa de crecimiento (TC) y tasa de crecimiento específica (k)

Las tasas de crecimiento (TC) de los juveniles de almeja para las variables de longitud, altura, peso

húmedo, peso seco total, peso de cenizas y peso orgánico obtenidos durante el experimento se

muestran en la tabla 3. Los mayores valores de las tasas de crecimiento de todas las variables analizadas,

fueron obtenidos para la temperatura de 24 °C.

En el caso de las TC para las variables de longitud y altura se obtuvieron los mayores valores en los

tratamientos con una densidad de 11,000 y 21,000 organismos por unidad mantenidos a 24 °C (p <

0.001), con, 21.95 y 20.20 µm/día y 20.98 y 20.28 µm/día, respectivamente. Por su parte, las TC más

altas para las variables de PH, PST, PC y PO se obtuvieron en los tratamientos con una densidad de

16,000 y 21,000 organismos por unidad, mantenidos a 24 °C, con valores de 57.58 (PH), 34.34 (PST),

30.16 (PC) y 4.18 (PO) µg/día para la densidad de 16,000 org/unidad y de 61.18 (PH), 36.31 (PST), 31.28

(PC) y 5.02 (PO) µg/día para la densidad de 21,000 org/unidad (p < 0.001) (Tabla 3).

a

bc

b

b b

ac

ab

b

a

c

ab bb

a

ab

a

a

b

a

a

ab

a

a

a

a

ab

a

a

0

40

80

120

160

200

0 7 14 21 28

µg

Dias

D1S1

D2S1

D3S1

D1S2

D2S2

D3S2

30

Las tasas de crecimiento específico (k) de la longitud, la altura, el PH, el PST, el PC y el PO de los juveniles

se muestran en la Tabla 4. Los mayores valores de k para los parámetros de longitud y altura se

obtuvieron para los organismos cultivados a 24 °C y con una densidad de 11,000 y 21,000 organismos

por unidad (p < 0.001). Mientras que los valores de k para los parámetros de PH, PST, PC y PO se

obtuvieron para los organismos cultivados a 24 °C y con una densidad de 16,000 y 21,000 organismos

por unidad (p < 0.001). En general, los valores más altos de k para los parámetros de longitud, altura, PH,

PST, PC y PO se registraron en los organismos cultivados a 24 °C.

Tabla 3.- Tasa de crecimiento de los parámetros de crecimiento longitud, altura, peso húmedo, peso seco total, peso de cenizas y peso orgánico de los juveniles de la almeja Chione cortezi cultivados a 24 y 28 °C y con densidades de 11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad. Los valores promedio y su error estándar se indican entre paréntesis. Unidades: Longitud y Altura (µm/día), Pesos (µg/día). Las letras a>b>c>d denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05).

24 °C 28 °C

Parámetro 11,000 16,000 21,000 11,000 16,000 21,000

Longitud 21.95 (0.37)a 18.42 (0.66)b 20.20 (1.38)ab 14.73 (0.81)c 13.48 (1.33)c 13.09 (0.85)c

Altura 20.98 (0.48)a 18.03 (0.74)b 20.28 (1.42)ab 14.41 (0.88)c 13.39 (0.99)c 13.09 (0.83)c

Peso Húmedo

36.21 (6.11)b 57.58 (3.82)a 61.18 (1.28)a 29.77 (3.08)bc 24.54 (2.56)c 20.82 (2.02)c

Peso Seco Total

19.89 (2.9)b 34.34 (1.43)a 36.31 (1.77)a 17.55 (1.38)bc 13.75 (1.54)cd 11.68 (1.18)d

Peso Cenizas 17.94 (2.77)b 30.16 (1.61)a 31.28 (1.89)a 15.91 (1.24)bc 12.54 (1.42)cd 10.68 (1.08)d

Peso Orgánico

1.95 (0.15)b 4.18 (0.54)a 5.02 (0.52)a 1.64 (0.15)b 1.22 (0.12)b 1.01 (0.14)b

Tabla 4.- Tasa de crecimiento específica (k) en porcentaje de los parámetros de crecimiento de longitud, altura,

peso húmedo, peso seco total, peso de ceniza y peso orgánico de los juveniles de almeja Chione cortezi cultivados a 24 y 28 °C y con densidades de 11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad. Los valores promedio y su error estándar se indican entre paréntesis. Las letras a>b>c>d denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05).

24 °C 28 °C

Parámetro 11,000 16,000 21,000 11,000 16,000 21,000

Longitud 1.4 (0.02)a 1.21 (0.04)b 1.3 (0.08)ab 1 (0.05)c 0.92 (0.08)c 0.9 (0.05)c

Altura 1.47 (0.03)a 1.3 (0.04)b 1.43 (0.08)ab 1.07 (0.06)c 1 (0.06)c 0.98 (0.05)c

Peso Húmedo 3.45 (0.39)b 4.62 (0.17)a 4.79 (0.05)a 3.07 (0.2)bc 2.69 (0.2)cd 2.40 (0.17)d Peso Seco

Total 3.74 (0.35)b 5.18 (0.11)a 5.33 (0.13)a 3.49 (0.18)bc 2.97 (0.23)cd 2.65 (0.18)d

Peso Ceniza 3.8 (0.37)b 5.17 (0.14)a 5.27 (0.16)a 3.57 (0.18)bc 3.04 (0.23)cd 2.73 (0.19)d

Peso Orgánico 3.3 (0.17)b 5.14 (0.36)a 5.67 (0.29)a 2.94 (0.19)bc 2.38 (0.18)cd 2.06 (0.22)d

31

5.1.3.2 Índice de condición

Los índices de condición (IC) de los juveniles de C. cortezi se muestran en la Figura 12. El intervalo del

índice de condición (IC) de los organismos al día 28 de cultivo fue de 11.47 (D2, S1) a 17.25 (D3, S2). Los

juveniles de almeja mantenidos a 24 °C presentaron un mayor índice de condición final que los juveniles

de 28 °C (Figura 12), con diferencias significativas entre temperaturas (p < 0.001) y en la interacción

entre los días de cultivo (p < 0.001). Este mismo comportamiento se observó en los días 7 y 21 (p < 0.001

y p < 0.01). Los organismos al día 0 presentaron un IC inicial de 13.81±1.92, el cual se incrementó al día 7

en ambas temperaturas, existiendo diferencias significativas entre éstas (p < 0.001), con el mayor IC en la

temperatura de 24 °C en dicho día (Figura 12). El IC al día 14 no presentó diferencias significativas entre

las temperaturas (p = 0.646), entre las densidades (p = 0.268), ni en la interacción entre temperaturas y

densidades (p = 0.262) (Figura 12). El IC al día 21 presentó diferencias significativas entre los organismos

cultivados en ambas temperaturas (p < 0.01). El IC al día 28 disminuyó en todos los tratamientos con

respecto al día 21, encontrándose diferencias significativas entre las temperaturas (p < 0.01).

Figura 12.- Índice de condición (IC) de los juveniles de almeja Chione cortezi cultivados a 24 y 28 °C y con densidades de cultivo de 11,000 (D1), 16,000 (D2) y 21,000 (D3) org/unidad. D1: 11,000 org/unidad. S1: 28 °C. S2: 24 °C. Las letras a>b>c denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05).

a b a b

b

ab

a

b

b

a b

a

bc

b

aa a ab

b

aa a ab

aba

a

a a

a

0

5

10

15

20

25

0 7 14 21 28

IC

Dias

D1S1

D2S1

D3S1

D1S2

D2S2

D3S2

32

5.1.3.3 Supervivencia

El porcentaje de supervivencia de los juveniles de C. cortezi se muestra en la Tabla 5. El intervalo del

porcentaje de supervivencia de los juveniles fue de 25.6 a 63.2 % después de 28 días de cultivo. Los

juveniles mantenidos a 28 °C presentaron una mayor supervivencia que los juveniles mantenidos a 24 °C

(Tabla 5), obteniéndose diferencias significativas entre las unidades experimentales a las dos

temperaturas (p < 0.001), entre las densidades (p = 0.013) y en la interacción entre las temperaturas y las

densidades (p = 0.018). El mayor porcentaje de supervivencia fue obtenido en la temperatura de 28 °C y

con una densidad de 11,000 organismos por unidad, siendo este de 63.2 ± 8 %; mientras que los valores

más bajos de supervivencia se observaron en los tratamientos a 24 °C, sin diferencias significativas entre

las densidades (p = 0.30), pero sí respecto a los tratamientos a 28 °C (p = 0.013).

Tabla 5.- Supervivencia (%) de los juveniles de la almeja Chione cortezi, a los 28 días de cultivo a 24 y 28 °C y con densidades de 11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad. Los valores indican los promedios y su error estándar. Las letras a>b>c>d denotan diferencias significativas entre los tratamientos (p < 0.05).

5.2 Relaciones alométricas

Se realizó un análisis de correlación entre las variables de longitud y altura de los juveniles de almeja

para cada una de las densidades de cultivo y temperaturas (Figura 13 y 14). Los valores del coeficiente de

determinación (r2) variaron entre 0.9765 y 0.9862. En general estos valores nos indican un alto nivel de

predicción, observándose una relación alométrica entre las variables de longitud (x) y altura (y), para

cada una de las densidades de cultivo, para las dos temperaturas. Se encontró una alometría negativa

para la densidad de 11,000 organismos por unidad en ambas temperaturas, lo que indica una tendencia

a incrementar en mayor medida su longitud que su altura. Caso contrario se observó en los tratamientos

con densidades de 16,000 y 21,000 organismos mantenidos a 28 °C y para la densidad de 21,000

organismos por unidad mantenidos a 24 °C entre las variables de longitud (x) y altura (y) de los

organismos, mostrando una tendencia a incrementar en mayor medida la altura que su longitud.

24 °C 28 °C

Día 11,000 16,000 21,000 11,000 16,000 21,000

7 79.2 ± 0.9a 80 ± 1.05a 81.5 ± 1.4a 85.5 ± 1.84a 85.2 ± 1.57a 89.5 ± 1.66a

14 68.1 ± 1.03b 80.4 ± 0.8ab 77.6 ± 1.34ab 83.4 ± 1.8a 74.6 ± 1.7ab 77.6 ± 1.03ab

21 67.9 ± 1.4bc 59.3 ± 0.7c 69.4 ± 1.34bc 83.2 ± 1.75a 74.4 ± 1.62ab 71.7 ± 1.23bc

28 32.4 ± 1.47c 32.9 ± 1.4c 25.6 ± 0.9c 63.2 ± 1.42a 45.5 ± 0.54b 52.2 ± 0.71b

33

Respecto a las curvas alométricas para longitud-altura se encontraron diferencias significativas para

todos los tratamientos (p < 0.001). El intervalo de las pendientes de los tratamientos estuvo entre 0.9 y

1.02. El mayor valor para la pendiente se obtuvo en el tratamiento de 21,000 organismos por unidad con

una temperatura de 24 °C (Tabla 6), observándose que en este tratamiento es donde se obtiene el mayor

incremento en altura por unidad de longitud.

En cuanto a la relación entre las variables de longitud y peso húmedo se encontró una relación

alométrica para todos los tratamientos (p < 0.001) (Tabla 7). Los valores de las pendientes oscilaron

entre 2.4 y 3.4. El tratamiento que obtuvo el mayor valor de la pendiente fue la densidad de 16,000

organismos por unidad y mantenidos a 24 °C (3.486). La pendiente de este tratamiento no exhibió

diferencias significativas con los tratamientos de 21,000 organismos por unidad mantenidos a 24 ° C (p =

0.150), ni la del tratamiento de 11,000 organismos por unidad mantenidos a 28 ° C (p = 0.419). Sin

embargo si se obtuvieron diferencias significativas respecto a los tratamientos de 16,000 y 21,000

organismos mantenidos a 28 °C (p < 0.001) y de 11,000 organismos por unidad en la temperatura de 24

°C (p < 0.001) (Tabla 7).

Respecto a la relación entre las variables de longitud y el peso seco total se encontró una relación

alométrica para todos los tratamientos (p < 0.001) (Tabla 8). Los valores de las pendientes tuvieron un

intervalo de 2.7 a 3.8. El tratamiento que obtuvo el mayor valor de pendiente fue la densidad de 16,000

organismos por unidad y mantenidos a 24 °C (3.8625), siendo similar a la pendiente del tratamiento de

21,000 organismos por unidad de la misma temperatura (p = 0.863); sin embargo sí se obtuvieron

diferencias significativas respecto a los tratamientos de 11,000, 16,000 y 21,000 organismos mantenidos

a 28 °C (p < 0.001) y el tratamiento de 11,000 organismos por unidad a 24 °C (p < 0.001) (Tabla 8).

En cuanto a la relación entre las variables de longitud y el peso de cenizas, se encontró una relación

alométrica para todos los tratamientos (p < 0.001) (Tabla 9). Los valores de las pendientes variaron de

2.7 a 3.8. El tratamiento que obtuvo el mayor valor de pendiente fue la densidad de 16,000 organismos

por unidad y mantenidos a 24 °C (3.8937) y siendo estadísticamente igual a la pendiente del tratamiento

de 21,000 organismos de la misma temperatura (p = 0.86). Sin embargo, las diferencias significativas se

encontraron en los tratamientos de 11,000, 16,000 y 21,000 organismos mantenidos a 28 °C (p < 0.01) y

el tratamiento de 11,000 organismos mantenidos a 24 °C (p < 0.001) (Tabla 9).

En el caso de la relación entre las variables de longitud y el peso orgánico, se obtuvo una relación

alométrica para todos los tratamientos (p < 0.001) (Tabla 10). Los valores de las pendientes variaron de

34

2.4 a 3.7. El tratamiento que obtuvo el mayor valor de pendiente fue la densidad de 21,000 organismos

por unidad mantenidos a 24 °C (3.7543), el cual no tuvo diferencias significativas con el tratamiento de

16,000 organismos por unidad en la misma temperatura (p = 0.11). Sin embargo, las diferencias

significativas se presentaron en el tratamiento con 11,000 organismos, así como con los tratamientos

mantenidos a 28 °C (p < 0.001) (Tabla 10).

Para el caso de la relación entre las variables de altura y el peso húmedo, para cada uno de los

tratamientos, también se obtuvo una relación alométrica (p < 0.001) (Tabla 11). Los valores de las

pendientes de las curvas variaron de 2.3 a 3.3. El tratamiento que presentó el mayor valor de pendiente

fue la densidad de 16,000 organismos por unidad con una temperatura de 24 °C, siendo

estadísticamente diferente a los demás tratamientos (p < 0.01) (Tabla 11).

Para las variables de altura y el peso seco total las pendientes de las curvas variaron de 2.6 a 3.6. El

mayor valor de pendiente se obtuvo en el tratamiento con una densidad de 16,000 organismos por

unidad, a una temperatura de 24 °C, el cual fue estadísticamente igual a los tratamientos de 21,000

organismos por unidad con una temperatura de 24 °C y a el tratamiento de 11,000 organismos por

unidad con una temperatura de 28 °C (p = 0.894). Los tratamientos con una densidad de 16,000 y 21,000

organismos por unidad, con una temperatura de 28 °C y el tratamiento de 11,000 organismos por

unidad, con una temperatura de 24 °C fueron diferentes (p < 0.01) (Tabla 12).

En cuanto a las variables de altura y el peso de cenizas, los tratamientos con una densidad de 16,000 y

21,000 organismos por unidad mantenidos a 24 °C y el tratamiento de 11,000 organismos por unidad

mantenido a 28 °C no presentaron diferencias significativas (p = 0.498 y p = 0.399). El mayor valor de la

pendiente de la curva se obtuvo en el tratamiento de 16,000 organismos por unidad mantenido a 24 °C,

para el que se obtuvo un valor de 3.7182 (Tabla 13).

Respecto a las variables de altura y el peso orgánico los mayores valores de pendientes de las curvas

alométricas se obtuvieron a la temperatura de 24 °C, en las densidades de 16,000 y 21,000 organismos

por unidad (p = 0.03). Los valores de las pendientes de las curvas alométricas variaron de 2.4273 a 3.673,

obteniéndose el mayor valor en el tratamiento de 21,000 organismos por unidad y una temperatura de

24 °C (Tabla 14).

35

y = 0.8552x1.0089

R² = 0.9817

0

500

1000

1500

2000

2500

3000

Alt

ura

(µ

m)

Figura 13.- Análisis alométrico entre las variables de longitud y altura de los juveniles de la almeja Chione cortezi

mantenidos a 28 °C. (A) 11,000 org/unidad (y=0.9533 x0.9941, r2=0.9825). (B) 16,000 org/unidad (y=0.8552 x1.0089, r2=0.9817). (C) 21,000 org/unidad (y=0.9122 x1.0002, r2=0.9824).

y = 0.9533x0.9941

R² = 0.9825

0

500

1000

1500

2000

2500

Alt

ura

(µ

m)

y = 0.9122x1.0002

R² = 0.9824

0

500

1000

1500

2000

2500

0 500 1000 1500 2000 2500 3000 3500

Alt

ura

(µ

m)

Longitud (µm)

A

B

C

36

Figura 14.- Análisis alométrico entre las variables de longitud y altura de los juveniles de almeja arenera Chione

cortezi mantenidos a 24 °C. (A) 11,000 org/unidad (y=0.9557 x0.9939, r2=0.9859) (B) 16,000 org/unidad (y=0.9479 x0.9951, r2=0.987). (C) 21,000 org/unidad (y=0.7752 x1.0231, r2=0.9802).

y = 0.9557x0.9939

R² = 0.9859

0

500

1000

1500

2000

2500

3000

3500

Alt

ura

(µ

m)

y = 0.9479x0.9951

R² = 0.987

0

500

1000

1500

2000

2500

Alt

ura

(µ

m)

y = 0.7752x1.0231

R² = 0.9802

0

1000

2000

3000

4000

0 500 1000 1500 2000 2500 3000 3500 4000

Alt

ura

(µ

m)

Longitud (µm)

A

B

C

37

Tabla 6.- Valores de las relaciones alométricas (Altura = m*Longitud^c) entre la altura (µm) y la longitud (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C). Las letras a>b>c denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05).

Temperatura (°C)


m c r2 p Alometría/Isometría n

24

11,000f 0.9557 0.9939 0.9859 <0.001 Alometría Negativa 1700

16,000d 0.9479 0.9951 0.987 <0.001 Alometría Negativa 1700

21,000a 0.7752 1.0231 0.9802 <0.001 Alometría Positiva 1700

28

11,000e 0.9533 0.9941 0.9825 <0.001 Alometría Negativa 1700

16,000b 0.8552 1.0089 0.9817 <0.001 Alometría Positiva 1700

21,000c 0.9122 1.0002 0.9824 <0.001 Alometría Positiva 1700

Tabla 7.- Valores de las relaciones alométricas (Peso húmedo = m*Longitud^c) entre el peso húmedo (µg) y la longitud (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C). Las letras a>b denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05).

Temperatura (°C)



24

11,000b 5.8499 x 10-6 2.607 0.9306 < 0.001 Alometría Negativa 97

16,000a 8.1186 x 10-9 3.486 0.9371 < 0.001 Alometría Positiva 97


28

11,000a 9.4869 x 10-7 2.8465 0.9531 < 0.001 Alometría Negativa 98



38

Tabla 8.- Valores de las relaciones alométricas (Peso seco total = m*Longitud^c) entre el peso seco total (µg) y la longitud (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C). Las letras a>b denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05).

Temperatura (°C)



24




28




Tabla 9.- Valores de las relaciones alométricas (Peso de cenizas = m*Longitud^c) entre el peso de ceniza (µg) y la longitud (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C). Las letras a>b denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05).

Temperatura (°C)



24




28




39

Tabla 10.- Valores de las relaciones alométricas (Peso orgánico = m*Longitud^c) entre el peso orgánico (µg) y la longitud (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C). Las letras a>b denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05).

Temperatura (°C)



24




28




Tabla 11.- Valores de las relaciones alométricas (Peso húmedo = m*Altura^c) entre el peso húmedo (µg) y la

altura (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C). Las letras a>b denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05).

Temperatura (°C)



24

11,000c 6.2353 x 10-6 2.6218 0.9296 < 0.001 Alometría Negativa 97


21,000b 1.0108 x 10-7 3.1859 0.947 < 0.001 Alometría Positiva 97

28




40

Tabla 12.- Valores de las relaciones alométricas (Peso seco total = m*Altura^c) entre el peso seco total (µg) y la altura (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C). Las letras a>b denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05).

Temperatura (°C)



24




28




Tabla 13.- Valores de las relaciones alométricas (Peso de cenizas = m*Altura^c) entre el peso de cenizas (µg) y la

altura (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C). Las letras a>b denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05).

Temperatura (°C)



24




28




41

Tabla 14.- Valores de las relaciones alométricas (Peso orgánico = m*Altura^c) entre el peso orgánico (µg) y la altura (µm) de la almeja Chione cortezi cultivada a tres diferentes densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 org/unidad) y a dos temperaturas (24 y 28 °C). Las letras a>b denotan diferencias significativas entre las pendientes de los tratamientos (p < 0.05).

Temperatura (°C)



24




28




5.3 Calidad del agua

Durante el desarrollo del experimento se obtuvieron diferencias significativas (p=0.001) en la

concentración de OD entre los SRA. Los valores mínimos y máximos de OD para el sistema 1 fueron de

5.35 y 6.9 mg L-1 respectivamente y para el sistema 2 fueron de 5.5 y 6.8 mg L-1 respectivamente (Tabla

15).

En relación a la temperatura en los SRA, se encontraron diferencias altamente significativas (p < 0.001)

en la temperatura del agua de los SRA. En el SRA 1 (27.27 ± 0.63 °C) se obtuvo una temperatura

promedio superior a la del SRA 2 (23.67 ± 0.34 °C) (Tabla 15). En los otros parámetros fisicoquímicos no

se encontraron diferencias significativas entre los SRA, durante el desarrollo del experimento (Tabla 15).

42

Tabla 15.- Valores mínimos, máximos y promedio de los parámetros de calidad del agua en los SRA durante el periodo de cultivo con Chione cortezi (p < 0.05) (Entre paréntesis el error estándar). Las letras a>b denotan diferencias significativas entre los parámetros de los SRA.

24 °C 28 °C

Parámetro Min. Max. Promedio Min. Max. Promedio p

OD (mg L-1) 5.5 6.88 6.05 (0.06)a 5.35 6.9 5.81 (0.09)b 0.001

Temperatura (°C) 18.6 25.2 23.67 (0.34)b 18.4 29.6 27.27 (0.63)a 0.001

pH 7.78 8.35 7.99 (0.02)a 7.83 8.39 8.04 (0.02)a 0.08

Salinidad (ups) 31 37 34.31 (0.25)a 32 37 34.83 (0.23)a 0.126

NAT (mg L-1) 0 0.99 0.04 (0.03)a 0 0.74 0.03 (0.03)a 0.38

N-NO2 (mg L-1) 0 3.6 0.42 (0.18)a 0 3.98 0.40 (0.19)a 0.38

N-NO3 (mg L-1) 2.12 12.03 8.92 (0.48)a 2.52 15.38 9.73 (0.58)a 0.27 Alcalinidad (mg

CaCO3 L-1) 81.38 163.15 128.02 (5.22)a 90.06 196.45 141.57 (6.67)a

0.183

HCO3- (mg L-1) 22.31 74.35 1 110.70 (4.22)a 78.03 154.6 118.07 (4.84)a

0.24

CO3-2 (mg L-1) 3.51 19.02 8.66 (0.69)a 4.39 26.26 11.75 (1.13)a 0.056

CO2 (mg L-1) 0.49 1.65 1.1 (0.05)a 0.47 1.59 0.99 (0.04)a 0.168

Ca 2+ (mg L-1) 441.28 692.77 574.29 (24.83)a 457.87 637.03 549.7 (20)a 0.451

43

Capítulo 6.- Discusión

El reciente interés en la expansión e incremento de la producción de especies marinas, en busca de

satisfacer la demanda mundial de productos marinos, ha creado un incremento en el uso de SRA para la

producción de especies acuícolas, enfocándose especialmente en sistemas adaptables, es decir que

permitan al usuario poder cambiar de especies y cultivar aquellas que demande el mercado (Timmons et

al., 2002). Sin embargo, son pocos los estudios realizados sobre el cultivo de juveniles de moluscos

bivalvos en SRA y en la actualidad no existe o no está documentado ningún cultivo de moluscos bivalvos

a nivel comercial que utilice estos sistemas (Kamermans et al., 2016). Es por ello que en el presente

trabajo se evaluó el crecimiento y supervivencia de juveniles de almeja arenera mantenidos en SRA,

manejando tres densidades de cultivo (11,000, 16,000 y 21,000 organismos/unidad) y dos temperaturas

(24 y 28 °C).

6.1 Crecimiento de los juveniles de almeja arenera

En la actualidad son pocos los estudios realizados en la especie Chione cortezi, sin embargo, ninguno de

estos trabajos se ha orientado hacia la acuicultura. Ese enfoque crea la necesidad de realizar

investigaciones que permitan ampliar el conocimiento de su cultivo; en particular en la fase de transición

entre larvas y juveniles a engordar en el campo. Dentro de la acuicultura uno de los temas de interés es

el crecimiento de los organismos, ya que uno de los objetivos principales es que los organismos alcancen

una mayor talla en un menor tiempo, con el fin de reducir los insumos. Sin embargo, el crecimiento se ve

afectado por diferentes factores bióticos y abióticos, los cuales afectan el uso de la energía de los

organismos, siendo clave los procesos de la calidad y cantidad de alimento, la competencia por alimento,

la temperatura y la edad del organismo, entre otros (Bayne et al., 1989; Angilletta et al., 2002; Cardoso,

2007). Debido a estas razones los SRA son utilizados en la acuicultura con el fin de poder controlar la

mayor cantidad de variables físico-químicas y mantenerlas en condiciones que resulten óptimas para el

desempeño biológico de los organismos (Kamermans et al., 2016).

El cultivo de juveniles de C. cortezi en los dos SRA mostró un mayor crecimiento de los mismos a 24 °C,

tanto en talla como en peso, independientemente de la densidad de cultivo, en comparación con los

organismos mantenidos a 28°C. Las diferencias en longitud y altura fueron evidentes a partir del día 7 de

cultivo y se mantuvieron durante todo el desarrollo del bioensayo. La misma tendencia fue observada en

los pesos obtenidos, ya que a partir del día 21 de cultivo se observó un mejor desempeño de los

44

organismos en las densidades de cultivo a 24 °C. Esta tendencia coincide con las tasas de crecimiento y

crecimiento específico, las cuales fueron superiores en los organismos mantenidos a 24 °C. Las

diferencias obtenidas en el desempeño biológico de los organismos pueden ser explicadas por el efecto

que tiene la temperatura sobre la tasa de aclaramiento (TAC), la cual es definida como la cantidad de

volumen de agua completamente aclarado de partículas por unidad de tiempo y sirve de indicativo para

conocer la cantidad de fitoplancton que es retenido y la ausencia de producción de pseudoheces

(Filgueira-Collazo, 2007).

El efecto de la temperatura sobre la TAC ha sido ampliamente estudiado, se sabe que incrementando la

temperatura se incrementa la TAC, hasta que se alcanza una temperatura óptima para los organismos.

Posterior a esta temperatura la TAC comienza a disminuir (Albentosa et al., 1994). La temperatura

óptima varía entre las diferentes especies de moluscos bivalvos (Beals, 2004); por ejemplo, en C. gigas

cuando fue expuesta a temperaturas de 5 a 32 °C, alcanzó un valor máximo de TAC en la temperatura de

19 °C, sin embargo, se observó un buen desempeño en el intervalo de temperatura de 20 a 25 °C,

disminuyendo de manera abrupta a temperaturas superiores a los 26 °C (Bougrier et al., 1995). En

Limnoperna fortunei no se reportan diferencias significativas entre las TAC de los organismos expuestos a

temperaturas de 15, 20 y 25 °C, indicando que el organismo presenta un amplio intervalo de

temperaturas que se pueden considerar como óptimas para las TAC’s (Sylvester et al., 2005). En la

especie Atrina maura se reporta una mayor TAC y una mayor tasa de crecimiento en los organismos que

fueron mantenidos a 29 °C, de un intervalo de 19 a 35 °C que fue evaluado (Leyva-Valencia et al., 2001).

En la almeja catarina Argopecten ventricosus se reporta una mayor TAC en un intervalo de temperatura

que va de los 19 a los 22 °C (Sicard et al., 1999).

Algunos autores han relacionado la TAC con el tipo de dieta suministrada; en el caso de la almeja

Mercenaria mercenaria se reporta una mayor TAC en la temperatura de 30 °C (cuando los organismos no

han sido aclimatados a una dieta). Sin embargo cuando los organismos son aclimatados a una dieta se

demostró que existe una interacción entre la temperatura y la dieta, lo que se ve reflejado en la

selectividad del alimento, ya que reportan una mayor selectividad por las especies Synechococcus e

Isochrysis en comparación de Tetraselmis maculata. Esta selectividad también se ve reflejada en las TAC,

ya que los organismos mostraron una disminución en la TAC a 20 °C cuando se incluyó T. maculata en la

dieta, lo que indica un rechazo de esta especie por parte del organismo al ser más selectivos a esta

temperatura. Sin embargo, esta selectividad disminuyó para la temperatura de 30 °C y se observó un

incremento en la TAC. Con las dietas que solo incluían Synechococcus e Isochrysis no se reportan

diferencias entre las TAC entre las temperaturas de 20 y 30 °C (Beals, 2004). En la almeja Venerupis

45

pullastra se reporta una mayor TAC en la temperatura de 20 °C, disminuyendo la TAC conforme la

temperatura se sigue incrementando. Sin embargo, la tasa de consumo de oxígeno y la tasa de excreción

de amonio se continuaron incrementando a medida que la temperatura aumentaba (hasta un máximo

de 25 °C), dando como resultado en una menor cantidad de energía neta disponible, que los organismos

podían destinar al crecimiento, debido a la disminución en la cantidad de alimento que ingerían y al

incremento en el gasto energético por el incremento en el metabolismo (Albentosa et al., 1994). Sin

embargo, en el presente estudio no se logró conocer con detalle la cantidad de alimento que era

ingerido y la cantidad de alimento que era descartado en forma de pseudoheces. Además, debido a que

la dieta tiende a precipitarse, esto no permite una estimación real de la TAC, impidiendo cuantificar la

cantidad de alimento que no fue ingerida por los organismos. Con el fin de minimizar la sedimentación

del alimento, se introdujo una cabeza de poder en el tanque de compensación, la cual se posicionó de

forma que creó un flujo ascendente que mantenía en suspensión gran parte del alimento y de esta

manera pudiera circular en el agua del sistema y estar disponible para los organismos.

Como se mencionó anteriormente, en el presente estudio la temperatura para la cual se obtuvieron las

mayores valores promedios de la longitud, la altura, el PH, el PST, el PC y el PO fue la de 24 °C, esto

probablemente se debe a que esta temperatura tuvo un mejor efecto en la TAC y por lo tanto una mayor

captación de alimento que se destinó al crecimiento. Sin embargo, otro factor que afecta la TAC es la

densidad de alimento que se les suministra a los organismos, debido a que la concentración de las

partículas a las cuales son expuestos los organismos tiene un efecto sobre la TAC. Beninger et al. (1992)

reportan que a medida que la concentración de partículas se incrementa, los organismos comienzan a

mostrar mecanismos que les permiten controlar el volumen de partículas que ingieren; como la

reducción de la apertura de las valvas o el cierre de las mismas (Jørgensen, 1996). Inclusive los

organismos comienzan a mostrar una menor selectividad, ya que muchas partículas son descartadas en

forma de pseudoheces (Beninger et al., 1992). En el presente estudio, durante los cuatro primeros días

del bioensayo se observó la producción de pseudoheces por parte de los organismos cuando se les

suministraba el alimento en una sola ración diaria, razón por lo cual se tuvo que cambiar la estrategia de

alimentación optándose por cambiar de una ración única a cinco raciones dosificadas a lo largo del día,

buscando mantener una concentración aproximada de 200,000 células por mililitro.

Otro factor que se ha mencionado que tiene un efecto sinérgico con la temperatura es la concentración

de CO2 disuelto en el agua; ya que se ha reportado para las especies de M. mercenaria y C. gigas una

disminución en las tasas de crecimiento, supervivencia, formación de concha y en el contenido de

glucógeno cuando son expuestos a temperaturas de 27 °C y una presión parcial de CO2 de 800 µatm

46

(0.95 mg L-1) (Matoo et al., 2013). Estos resultados concuerdan con lo obtenido en el presente estudio,

puesto que los organismos mantenidos a 28 °C presentaron menores tasas de crecimiento en talla, peso

y un índice de condición final inferior a los organismos cultivados a 24 °C. El índice de condición (IC)

representa el estado nutricional del organismo y la disminución de este índice se debe a la utilización de

las reservas energéticas (glucógeno), como fuente de energía metabólica para el mantenimiento del

equilibrio acido-base del organismo, afectado por concentraciones elevadas de CO2; ya que se ha visto

que el glucógeno es un sustrato energético rápidamente utilizable (Abele et al., 2012).

En el presente estudio, los organismos fueron alimentados de acuerdo a lo recomendado por el

proveedor del concentrado de microalgas (Reed Mariculture, Inc.) Dicho protocolo de alimentación es

utilizado para la alimentación de juveniles de moluscos bivalvos en general, y se basa en el peso húmedo

de los organismos a alimentar, para determinar la ración adecuada de alimento que requieren. Sin

embargo, el peso húmedo de los organismos llega a ser muy variable debido al manejo, lo cual no

permite su determinación. Debido a que no se han reportado estudios previos referentes a C. cortezi

sobre las tasas de aclaramiento, la cantidad de alimento que se le suministró pudo no haber sido la

adecuada para las tallas que se manejaron, por lo que se sugieren estudios futuros referentes a la TAC,

que permitan determinar densidades celulares óptimas para la alimentación de juveniles de esta

especie, tomando en consideración la temperatura a la que se cultiven los organismos.

Otro factor importante a considerar en el presente estudio, es que debido a problemas de

infraestructura y logística no se pudo cultivar alimento vivo y se tuvo que optar por la utilización de una

dieta comercial inerte a base de una mezcla de microalgas para moluscos bivalvos (Shellfish Diet 1800 ®).

Sin embargo, el haber utilizado un concentrado de microalgas en este trabajo posiciona a este

experimento como un ejemplo más cercano a lo que se presenta en los laboratorios comerciales, ya que

éstos buscan mantener durante más tiempo juveniles de moluscos bivalvos a un menor costo y,

aparentemente, el uso de dietas inertes como los concentrados de microalgas son una opción viable.

Con base en lo descrito con anterioridad, es importante considerar la historia alimenticia de los

organismos previa al experimento, puesto que la relación entre dieta y temperatura ha demostrado

tener un efecto sobre la TAC (Beals, 2004).

Los organismos que fueron utilizados en el presente estudio habían sido alimentados con microalgas

vivas desde su etapa larvaria hasta un día previo al inicio del experimento. Es importante mencionar que

no se tuvo un periodo de aclimatación para que los organismos aceptaran el cambio de dieta; sin

embargo, se observó un incremento en talla (peso y longitud) y en el índice de condición en el día 7 de

47

cultivo; esto nos indica que lo organismos aceptaron el alimento y/o que los organismos previo al

experimento habían sido subalimentados.

Aunque existe mucha controversia sobre la utilización de dietas inertes para el cultivo de moluscos

bivalvos, ya que se presume que estas presentan deficiencias en su perfil nutricional en comparación con

el alimento vivo, su uso se ha extendido en los últimos años (Parwadani, 2011), debido principalmente a

la reducción en los costos de producción que se han dado en los laboratorios de producción (Coutteau y

Sorgeloos, 1992). Se ha reportado que los costos para la producción de microalgas en el año de 1992

oscilaba entre $100 a 600 dólares por kilogramo de materia seca; esto en función de la intensidad de la

producción de microalgas (Coutteau y Sorgeloos, 1992). Hoy en día esos valores se considera que

oscilarían entre $170 y 1,000 dlls para producir el mismo kilogramo de materia seca. Mientras que el

producto comercial utilizado en este experimento (Shellfish Diet 1800®) tuvo un costo de $474 a 575 dlls

por kilogramo de materia seca.

Coutteau et al (1994) evaluaron dos dietas para M. mercenaria; una dieta control (alimento vivo) y una

sustitución del 80% del alimento vivo con una dieta a base de levadura adicionada con caolín,

alimentando a los organismos con el 1.5 a 2 % del peso húmedo de los juveniles. Sus resultados

mostraron que no existieron diferencias significativas en el crecimiento de los organismos alimentados

con ambas dietas. En juveniles de la almeja manila (Tapes philippinarum) se reporta que no existieron

diferencias significativas en el crecimiento de los organismos al ser alimentados con la dieta control

(alimento vivo) y una dieta experimental, la cual sustituía un 90% del alimento vivo con alimento inerte a

base de microalgas (Laing y Millican, 1992). En este mismo trabajo se reporta que la inclusión de

alimento inerte mejoró el desempeño de los juveniles cuando estos fueron transferidos al mar en

comparación con los juveniles que solo habían sido alimentados con alimento vivo. Por lo anterior, en el

presente trabajo se sugieren estudios posteriores que permitan comparar el crecimiento de los juveniles

de C. cortezi alimentados con una dieta a base de microalgas vivas y de aquellos juveniles alimentados a

base de una dieta inerte de microalgas; así como también, evaluar diferentes niveles de mezcla entre

alimento vivo e inerte.

En lo que respecta a Chione cortezi, no existen estudios previos de alimentación, ni de sus

requerimientos nutricionales. Esta situación limita el poder comparar los datos obtenidos en esta tesis,

sumado a que por limitaciones de espacio no se pudo incluir un control donde los organismos solo

fueran alimentados con alimento vivo, lo que permitiría una comparación directa entre los tratamientos.

Se sugieren estudios futuros que comparen el desempeño de los organismos cuando son alimentados

48

con dietas inertes y alimento vivo, así como también dietas mixtas que permitan un adecuado

crecimiento.

En cuanto al efecto de la densidad de siembra sobre el crecimiento en talla (longitud y altura), a los 28

días de cultivo se observaron las mayores tallas en los organismos mantenidos en la temperatura de 24

°C y con la densidad de 11,000 org/unidad. Sin embargo, cuando se analizan las tasas de crecimiento

específicas se observa que no existen diferencias significativas entre las densidades de 11,000 y 21,000

org/unidad en ambas temperaturas. Esto significa que los organismos tuvieron la misma tasa de

crecimiento en ambas densidades y que la diferencia obtenida en los valores promedio finales pudo ser

debido a una heterogeneidad de las tallas iniciales entre ambas densidades, ya que al día 0 solo se tomó

una muestra de 100 organismos para determinar los valores iniciales de longitud y altura, siendo lo

idóneo la determinación de los valores promedios de talla y longitud para cada una de las repeticiones

de cada uno de los tratamientos.

Respecto al efecto de la densidad sobre el crecimiento en peso (PH, PST, PC y PO), a los 28 días de

cultivo, en la temperatura de 24 °C se observó un mejor desempeño en la densidad de 16,000 y 21,000

org/unidad y en esta última densidad también se obtuvieron las mayores tasas de crecimiento. Este

comportamiento de un mayor crecimiento en altas densidades también se ha observado en juveniles de

M. mercenaria cultivados durante 28 días en un sistema de flujo ascendente, a una densidad de 3 g por

cm2 (4,860 organismos con peso de 23.66 mg en una área de 78.5 cm2), y presentaron una tasa específica

de crecimiento para peso húmedo y longitud de 3.1 y 1.2%, respectivamente. En el mismo estudio

cultivando a una densidad de 1 g por cm2 reportan una tasa especifica de crecimiento para peso húmedo

y longitud de 5.4 y 2.1%, respectivamente. (Pfeiffer y Rusch, 2001), superior a lo reportado por Heffernan

et al. (1988) donde se obtuvo una tasa de crecimiento específica para peso húmedo de 0.6%, manejando

una densidad de 0.33 g·cm2 durante 47 días de cultivo en un sistema de flujo descendente, y también a

lo obtenido por Walker et al. (1997) quienes reportan una tasa de crecimiento específico de 2.2%,

utilizando una densidad de 0.28 g·cm2 y alimentando a una razón del 2%. En el mismo estudio se reporta

una tasa de crecimiento específica de 6% cuando los juveniles son alimentados en una razón del 3% y

cultivados en una densidad de 0.19 g·cm2. Pfeiffer y Rusch (2001) mencionan que una posible limitante

en el crecimiento de juveniles de almeja en cultivos de alta densidad con un flujo ascendente es debido a

factores fisicos como la tasa y uniformidad del flujo de agua a traves de la cama de organismos.

En el presente estudio se obtuvieron tasas de crecimiento específicas de peso húmedo superiores a la

mayoría de los valores reportados por los autores previamente mencionados, obteniéndose una tasa de

49

4.8% en el tratamiento de 21,000 organismos por unidad y una temperatura de 24 °C. Una posible

explicación a estas diferencias en las tasas de crecimiento puede ser atribuida a la cantidad de alimento

que fue suministrado, ya que en los estudios previamente mencionados se alimentó a una razón del 1 al

2% en peso seco de microalgas por peso húmedo de juveniles; mientras que en el presente estudio se

alimentó a una razón del 4%.

Respecto a las relaciones alométricas/isométricas, se observó una tendencia alométrica para la relación

entre las variables de talla y peso. En el caso particular de la relación entre la altura y la longitud se

observó un efecto de la densidad de cultivo sobre la manera en que los organismos crecen, ya que se

presentó una relación alométrica positiva en la mayor densidad (21,000 org/unidad), en ambas

temperaturas. Esto indica un mayor incremento en la altura de la concha respecto a cada unidad de

cambio en longitud; mientras que en bajas densidades se presentó una relación alométrica negativa.

Esta tendencia coincide con las tasas de crecimiento obtenidas, donde, en la mayor densidad de cultivo

se presentó un mayor crecimiento en la altura respecto a la longitud. Este comportamiento del efecto de

la densidad sobre la manera en que crecen los organismos ha sido reportado para otros moluscos

bivalvos en condiciones de cultivo, como la especie Pinctada maxima, donde se reporta una disminución

en el crecimiento en la longitud de juveniles y un incremento en el crecimiento en altura conforme se

incrementó la densidad de cultivo (Taylor et al., 1997). Para la especie Placopecten magellanicus, se

reporta una situación inversa en donde conforme la densidad de cultivo se incrementó se observa una

disminución en la altura de la concha (Parsons y Dadswell, 1992). Esta situación es atribuida al espacio

disponible que se les proporciona a los organismos, sin embargo, es importante mencionar que las

relaciones alométricas/isométricas son específicas para cada especie y estadio, estando íntimamente

relacionadas con las condiciones ambientales a las que se encuentran expuestos los organismos. Para la

especie C. brasiliana en condiciones naturales donde el espacio disponible no representa una limitante,

se presenta una relación alométrica positiva entre la altura y la longitud, siendo contrario a lo reportado

para las especies previamente mencionadas y a lo obtenido en Chione cortezi del presente estudio.

Para la relación entre las variables de peso húmedo-longitud, peso húmedo-altura, peso seco total-

longitud y peso seco total-altura se observó la misma tendencia al obtener alometrías positivas

únicamente en los tratamientos con densidades de 16,000 y 21,000 organismos por unidad y en la

temperatura de 24 °C. Estos tratamientos fueron los que presentaron los mayores valores en las tasas de

crecimiento en el PH y el PST; mientras que el resto de los tratamientos presentaron una alometría

negativa. Se ha reportado en las especies R. philippinarum y Cyclina sinensis, pertenecientes a la familia

50

Veneridae, una relación isométrica entre las variables de peso y longitud (Park y Oh, 2002), lo que difiere

a lo encontrado en el presente estudio.

Respecto a la supervivencia de los juveniles, al final del bioensayo (28 días) en la temperatura de 28 °C y

una densidad de 11,000 org/unidad, se obtuvo la mayor supervivencia, con un promedio de 63.2%. La

menor supervivencia se observó en todos los tratamientos a 24 °C oscilando entre 22 a 41%. Es

importante mencionar que durante el día 24 de cultivo, se presentó una mortalidad masiva en los

sistemas, que no estuvo relacionada con las variables a evaluar (temperatura y densidad de cultivo). Esta

situación es atribuida a una disminución en la tasa de flujo de agua del sistema, producto de una

obstrucción en los filtros de cartuchos, limitando el paso de agua a la bomba. Esta disminución afectó de

manera negativa a cada una de las operaciones unitarias del SRA, en particular la aeración y

desgasificación, lo que trajo como resultado una disminución en la concentración de oxígeno y un

incremento en la concentración de CO2 en los SRA.

Se ha reportado que bajo episodios de hipercapnia en la especie M. mercenaria se produce una

acidificación del plasma celular afectando la biodisponibilidad de metales y promoviendo la acumulación

de varios de ellos. Entre estos destaca el cobre (Cu), el cual se acumula conforme se incrementa la

concentración parcial de CO2 (Ivanina et al., 2013), además de ser considerado un potente inhibidor

enzimático (Ashish et al., 2013); destacando la enzima anhidrasa carbónica responsable de la regulación

acido-base (Lewis et al., 2016). Esta rápida acumulación de Cu producto del incremento parcial de CO2

puede llevar a la muerte a los organismos, sumado a los efectos previamente mencionados, por lo que se

sugieren estudios que permitan conocer las concentraciones letales de Cu en los diferentes estadios de

C. cortezi bajo diferentes presiones parciales de CO2.

Debido a lo mencionado anteriormente, la que debería ser considerada la supervivencia final por efecto

de la temperatura y la densidad de cultivo es la del día 21 de cultivo. En donde los organismos

mantenidos a 28 °C y con una densidad de cultivo de 11,000 y 16,000 organismos presentaron la mayor

supervivencia con 83.2 y 74.4 %, respectivamente. Mientras que en el tratamiento de 21,000 organismos

por unidad, mantenidos a 24 °C, donde se obtuvieron los mayores valores en peso y las mejores tasas de

crecimiento, se presentó una supervivencia al día 21 de cultivo de 67.9 %. Esta tendencia de una menor

supervivencia en los tratamientos donde los organismos obtuvieron mayores tasas de crecimiento en

talla y peso es producto de una competencia asimétrica. Esto significa, que los organismos dentro de un

mismo tratamiento presentaron diferencias iniciales en tallas lo que les brinda una ventaja al ocupar más

área. El tener una mayor área total es directamente proporcional a tener una mayor área branquial que

51

les permite poder filtrar mayores volúmenes de agua y por lo tanto poder capturar más alimento

(Filgueira et al., 2008). Esta situación ocasiona que los organismos más grandes exploten la mayor parte

de los recursos disponibles, limitando el desempeño de los organismos más chicos a tal grado de poder

causarles la muerte por inanición.

Sumado a lo anterior, se registró una mayor concentración promedio de CO2 en el sistema con una

temperatura de 24 °C. Esta exposición crónica a una mayor concentración de CO2 implica un desgaste

energético continuo de los organismos que, aunado a una mayor competencia por recursos (alimento y

oxigeno), se vio reflejado en una menor supervivencia.

6.2 Calidad del agua

Los SRA tienen como objetivo el poder controlar las variables fisicoquímicas críticas de la calidad del

agua para brindarles a los organismos las condiciones óptimas que permita mejorar las tasas de

crecimiento, supervivencia y la salud de los mismos (Timmons y Ebeling, 2010b). Son cientos las variables

que podrían afectar el bienestar de los organismos, sin embargo, son pocas aquellas variables

fisicoquímicas que son consideradas como críticas, como son: la temperatura, la salinidad, el pH, el

oxígeno disuelto, el NAT, los nitritos, los nitratos, el dióxido de carbono disuelto, la alcalinidad y los

sólidos suspendidos. Cada una de estas variables son de suma importancia, así como la interacción de las

mismas ya que tienen un efecto directo sobre la salud y el crecimiento de los organismos (Boyd y Tucker,

1998; Timmons y Ebeling, 2010b). Es por ello que el poder controlar y mantener estas condiciones

aceptables resulta esencial en la supervivencia y en el crecimiento de moluscos bivalvos cuando son

mantenidos en SRA (Widman et al., 2008).En larvas y juveniles de moluscos bivalvos se ha demostrado

que la manipulación de las variables fisicoquímicas y nutricionales como la temperatura, la salinidad, la

cantidad y calidad del alimento tienen un efecto sobre el crecimiento, la supervivencia y el estado

nutricional de los organismos (Gallager et al., 1986; Christophersen y Strand, 2003; Hiebenthal et al.,

2012).

Debido al papel tan importante que juega la calidad del agua en los procesos fisiológicos de los

organismos acuáticos y a que no se tiene reporte de los requerimientos de calidad del agua para la

especie C. cortezi, se discutirán cada una de las variables de calidad del agua que fueron analizadas en el

presente estudio, ya que resulta de suma importancia conocer el efecto de la calidad del agua en las

52

respuestas evaluadas a lo largo del experimento. Se incluye en anexos las gráficas de las fluctuaciones

para los parámetros de calidad del agua durante el desarrollo de este experimento.

6.2.1 Oxígeno disuelto (OD)

El OD es el parámetro más importante y crítico en los SRA (Timmons y Ebeling, 2010a), estando afectada

su solubilidad por la temperatura del agua, la presión barométrica, la salinidad y la altitud (Cambell,

1998; Colt, 2012). El oxígeno es requerido en el metabolismo de los organismos y las bacterias aeróbicas,

el cual es suministrado en los SRA a través de la aeración u oxigenación dependiendo de la intensidad del

cultivo (Losordo, 2014). El OD al ser el principal factor limitante en los SRA permite dimensionar la

capacidad de carga del sistema (Summerfelt et al., 2000) por lo que se debe mantener una

concentración mínima aceptable para el buen desempeño biológico del organismo, ya que una

concentración baja de oxígeno limita su metabolismo y por ende, su crecimiento; volviéndolos

susceptibles a enfermedades (Boyd y Tucker, 1998). En estudios donde se evaluó el crecimiento y la

supervivencia de semillas de moluscos bivalvos mantenidos en SRA y SFA se reportó una concentración

de OD de 6.5 y 6.9 mg L-1 para C. gigas, 9.5 y 9.7 mg L-1 para Pecten maximus, 7.96 y 7.77 mg L-1 para

Mytilus edulis y de 7.9 mg L-1 para Ruditapes decussatus (Kamermans et al., 2016). En otro estudio con C.

virginica donde se evaluó la factibilidad de cultivar juveniles en SRA se reportó una concentración media

de OD de 7.10 mg L-1 (Kuhn et al., 2013). Villasuso-Palomares (2014) reportó concentraciones de OD de

5.58-6.37 mg L-1 en el acondicionamiento reproductivo de Crassostrea sikamea en SRA.

En el presente estudio se obtuvieron concentraciones de OD para el SRA 1 y 2 de 5.81±0.48 y 6.05±0.31

mg L-1, respectivamente. Los valores obtenidos están dentro de los intervalos reportados en los trabajos

anteriores, lo que indica que se tuvo un porcentaje de saturación de oxigeno del 90% para las

condiciones de temperatura, salinidad y altitud a las que estuvo expuesta el agua del SRA. Se obtuvieron

diferencias significativas entre las concentraciones de OD de los dos SRA evaluados, sin embargo, esto

fue debido a la diferencia de temperatura que se tenía en los sistemas (28 °C para el SRA 1 y 24 °C para el

SRA 2). Bricelj et al. (2012) reportan que el OD no suele ser un factor limitante en el cultivo de M.

mercenaria, ya que la concentración mínima para el desarrollo larval es de 0.5 mg L-1, aunque

concentraciones inferiores a 4.2 mg L-1 reducen significativamente las tasas de crecimiento. La

concentración de OD de los SRA durante las 4 semanas de cultivo, se encontró por encima de la

concentración mínima, lo que indica que el OD no fue un factor limitante durante este experimento.

53

6.2.2. Temperatura

La temperatura es el segundo parámetro más importante a controlar y monitorear en los SRA. Afecta

directamente los procesos fisiológicos de los organismos, tales como la respiración, la alimentación, la

asimilación de nutrientes, el crecimiento, el comportamiento, la reproducción (Timmons y Ebeling,

2010a) y la esperanza de vida (Speakman, 2005); además de afectar directamente e indirectamente

todas las variables de la calidad del agua (Boyd y Tucker, 1998). Se ha demostrado ampliamente, en

diferentes grupos filogenéticos y especies, que la temperatura tiene un efecto sobre el crecimiento

(Wyban et al., 1995; Person-Le Ruyet et al., 2004; Handeland et al., 2008; Hatfield y Prueger, 2015).

En el caso particular de los moluscos bivalvos se han realizado diferentes estudios para evaluar el efecto

de la temperatura en el crecimiento y la supervivencia. En el artículo de Castillo-Durán et al. (2010),

estudiaron el efecto de la temperatura (invierno y verano) sobre el crecimiento y supervivencia de C.

gigas y C. corteziensis, se observó un mejor crecimiento y supervivencia en la temporada de invierno, la

cual tuvo un intervalo de temperatura de 13.3-19.3 °C. Cáceres-Puig et al (2007) estudiaron el efecto de

la temperatura sobre el crecimiento y supervivencia de juveniles de C. corteziensis, encontrando un

mayor crecimiento en talla y peso en el intervalo de temperaturas de 28-30 °C, sin afectar la

supervivencia respecto a temperaturas más bajas. En la almeja A. purpuratus se estudió el efecto de dos

temperaturas (16 y 22 °C) en SRA, encontrando una relación inversa entre la supervivencia y la

temperatura, obteniendo mayor supervivencia a 16 °C (Soria et al., 2007). En la almeja mano de león

Nodipecten subnodosus se estudió el efecto de tres temperaturas y dietas (23, 26 y 29 °C), encontrando

un mejor crecimiento y supervivencia a 26 °C y alimentadas con una dieta mixta (Cerón-Ortiz et al.,

2009).

En este trabajo, las mejores tasas de crecimiento en C. cortezi se obtuvieron en la temperatura de 24 °C,

y coinciden con los estudios previamente mencionados, donde la temperatura, la cual varía entre las

especies y estadios de la misma tiene un efecto sobre el crecimiento de los organismos.

6.2.3. Salinidad

Se le conoce como salinidad a la concentración total de iones disueltos en el agua. Los principales iones

que contribuyen a la salinidad son el calcio, el magnesio, el sodio, el potasio, el bicarbonato, el cloruro y

el sulfato (Boyd y Tucker, 1998b). La salinidad es un factor ecológico de suma importancia debido a que

54

varía desde 0.7 ups en agua dulce a 33-35 ups en agua de mar, o inclusive condiciones hipersalinas en

lagos de sal y marismas donde se alcanzan concentraciones de hasta 400 ups (Gonzalez, 2012). Cada

especie acuática presenta un intervalo de salinidad óptimo para el crecimiento y la reproducción,

variando ampliamente entre las especies, así como su intervalo de tolerancia (Timmons y Ebeling,

2010b). La salinidad tiene un efecto fisiológico sobre los organismos acuáticos, debido a que existe una

relación entre los ambientes acuosos internos y externos, provocando movimientos de agua y solutos a

través de membranas y canales de alimentación que presentan los organismos acuáticos para regular la

osmolaridad. El mantenimiento del balance osmótico es energéticamente costoso, ya que involucra la

participación de varias proteínas de transporte activo, destacando la bomba sodio-potasio (Na+-K+-

ATPasa) (Bœuf y Payan, 2001). La salinidad no solamente afecta a los organismos que se cultivan, sino

también tiene un gran efecto en la calidad del agua y en la filtración biológica. La salinidad está

íntimamente relacionada con los parámetros de OD, CO2, pH y proporción NH3-NH4+ (Lawson, 1995). Se

ha comprobado que la salinidad afecta las tasas de nitrificación del filtro biológico, recomendándose que

no se realicen cambios bruscos de salinidad (> 5 ups) en los SRA que puedan comprometer la tasa de

nitrificación (Kawai et al., 1965; Colt, 2006; Aslan y Simsek, 2012).

En el caso particular de los moluscos bivalvos se ha estudiado el efecto de la salinidad sobre el

crecimiento y supervivencia de A. purpuratus, obteniéndose un mejor desempeño en su crecimiento en

el intervalo de 38-42 ups, debido a una reducción en la proporción de NH3 en al agua. También se

reporta un incremento en la supervivencia a medida que se aumenta la salinidad (Soria et al., 2007). En

las especies de Crassostrea gigas, Pecten maximus, Mytilus edulis y Ruditapes decussatus mantenidos en

SRA y SFA, se reportaron mejores crecimientos y supervivenicia en salinidades de 33-34 ups (Kamermans

et al., 2016) y en la especie Paphia malabarica se reporta un crecimiento óptimo en el intervalo de

salinidad de 30-35 ups (Gireesh y Gopinathan, 2004)

En el presente estudio se obtuvieron salinidades para el SRA 1 y 2 de 34.8±1.2 y 34.3±1.3 mg L-1,

respectivamente. Los valores obtenidos son similares a los reportados por otros autores para el cultivo

de moluscos bivalvos.

55

6.2.4. Nitrógeno amoniacal total

El nitrógeno amoniacal total es la suma de dos especies químicas, el amoniaco o amonio no ionizado

(NH3) y el amonio ionizado (NH4+) (Timmons y Ebeling, 2010c). El amoniaco es el principal desecho

nitrogenado excretado por organismos acuáticos producto del catabolismo de proteínas y se debe evitar

su acumulación en los SRA debido a que la fracción no ionizada resulta tóxica para los organismos

acuáticos (Boyd y Tucker, 1998b). El amonio no ionizado tiene la capacidad de difundirse libremente a

través de las membranas por un gradiente de concentración. Su toxicidad inicia cuando la concentración

de NH3 es mayor en el medio que en el plasma sanguíneo del organismo, provocando un incremento del

NH3 en el plasma sanguíneo y tejidos, suprimiendo la producción de energía metabólica producto de la

inhibición del Ciclo de Krebs al aminar el α-cetoglutarato (Boyd y Tucker, 1998b). En los SRA se presenta

un escenario muy particular en donde la concentración del NH3 es mayor en el medio que en el interior

de los organismos, sin llegar a alcanzar concentraciones letales; como respuesta a este evento los

organismos excretan amonio en forma ionizada (NH4+) mediante transporte activo, al intercambiarse con

iones de sodio (Boyd y Tucker, 1998b). Esto resulta enérgicamente costoso y trunca el uso de energía

para el crecimiento. Las concentraciones altas de amonio (>150 mg L-1) son tóxicas para las bacterias

nitrificantes (Nitrosomonas sp. y Nitrobacter sp.) porque inhiben el proceso de nitrificación (Anthonisen

et al., 1976).

En estudios sobre el cultivo de moluscos bivalvos en SRA se han reportado concentraciones de 0.05 a

0.97 mg L-1 de N-NH3 (≈1.75 a 33.25 mg L-1 de NAT) en M. mercenaria (Hartman et al., 1973). En otro

estudio donde se evaluó el crecimiento y supervivencia de semillas de moluscos bivalvos de las especies

de C. gigas, P. maximus, M. edulis y R. decussatus mantenidos en SRA y SFA reportaron concentraciones

de NAT de 0.04 a 0.0.8 mg L-1 (Kamermans et al., 2016). Merino et al. (2009) reportaron concentraciones

de 0.001 a 0.01 mg L-1 de NAT en el cultivo de larvas de A. purpuratus en SRA.

En el presente estudio se registraron concentraciones medias de NAT de 0.03 y 0.04 mg L-1 para el SRA 1

y SRA 2 respectivamente. Estas concentraciones se encuentran dentro del intervalo de concentración de

NAT reportado para el cultivo de moluscos bivalvos en SRA, además que las concentraciones de NAT

obtenidas se encuentran muy por debajo de las concentraciones letales reportadas para M. mercenaria y

C. virginica (de 160 mg L-1 y 880 mg L-1 respectivamente) (Epifanio y Srna, 1975). En la especie Spisula

solidissima se reportaron concentraciones letales de 10.25 mg L-1 y una concentración de 2.35 mg L-1 a

partir de la cual se ve interrumpido el crecimiento de las valvas (Ferretti y Calesso, 2011). La

concentración de NAT de los SRA durante las 4 semanas de cultivo de C. cortezi, se encontró muy por

56

debajo de las concentraciones tóxicas e inhibitorias de crecimiento reportadas para otros moluscos

bivalvos, lo que indica que el NAT no fue un factor estresor que limitara el crecimiento e influyera en la

supervivencia de los organismos durante el experimento.

6.2.5. Nitritos

Los nitritos (N-NO2-) son el producto intermediario en el proceso de nitrificación, mediante el cual

bacterias aeróbicas-quimioautótrofas oxidan el amonio a nitritos, el que posteriormente es oxidado a

nitratos (Boyd y Tucker, 1998b; Timmons y Ebeling, 2010c). Debido a que el proceso de nitrificación es

dependiente de las bacterias de los géneros Nitrosomonas sp. y Nitrobacter sp., es necesario mantener

condiciones físico-químicas constantes que no comprometan el bienestar de estas especies, ya que si no

se podría dar la acumulación de nitritos en el SRA. Como se explicó previamente, las bacterias del género

Nitrobacter son las encargadas, en su mayoría de la conversión de los nitritos a nitratos y en menor

medida los géneros Nitrococcus y Nitrospina (Watson et al., 1981), sin embargo, estos géneros son más

sensibles al amonio no ionizado (N-NH3), pH y salinidad que las bacterias del género Nitrosomonas

encargadas de la conversión del amonio a nitritos (Anthonisen et al., 1976). Esto puede provocar que la

tasa de oxidación de amonio exceda la tasa de oxidación de los nitritos, provocando su acumulación en

el sistema, lo que puede resultar tóxico para los organismos (Boyd y Tucker, 1998b).

La toxicidad de los nitritos es ampliamente conocida en organismos con hemoglobina, al oxidar el hierro

presente en la molécula de la hemoglobina pasando de un estado ferroso (Fe 2+) a férrico (Fe 3+), incapaz

de enlazarse con el oxígeno, por lo que disminuye la capacidad de transporte de oxígeno en la sangre

causando un estrés respiratorio en el organismo (Lewis y Morris, 1986; Boyd y Tucker, 1998b; Timmons y

Ebeling, 2010b). Sin embargo, aunque los nitritos también resultan tóxicos para los organismos

invertebrados, no se conoce a detalle el mecanismo mediante el cual se da esta toxicidad, ya que no se

ha determinado que los nitritos reaccionen con la hemocianina (pigmento respiratorio en organismos

invertebrados) (Boyd y Tucker, 1998b). En estudios sobre el cultivo de moluscos bivalvos en SRA se han

reportado concentraciones de 0.005 a 0.02 mg L-1 de N-NO2- en el cultivo de larvas de A. purpuratus

(Merino et al., 2009). Kuhn et al. (2013), reportan concentraciones en un intervalo de 0.02-1.9 mg L-1 de

N-NO2- en el cultivo de juveniles de C. virginica. Kamermans et al. (2016), reportan una concentración

media de 4.3±1.4 mg L-1 de N-NO2- en el cultivo de juveniles de M. edulis.

57

Durante el desarrollo del presente estudio se registraron concentraciones medias de N-NO2- de 0.4±1.01

y 0.42±0.93 mg L-1 para el SRA 1 y SRA 2, respectivamente. El intervalo de la concentración de N-NO2- fue

0-3.98 y 0-3.6 mg L-1 para el SRA 1 y SRA 2, respectivamente. Estas concentraciones se encuentran

dentro del intervalo de concentración de N-NO2- reportado para el cultivo de moluscos bivalvos en SRA.

Las concentraciones de N-NO2- obtenidas son menores que las concentraciones reportadas como letales

para juveniles y adultos de M. mercenaria, siendo de 2298 mg L-1 y 2415 mg L-1, respectivamente y para

C. virginica de 1311 mg L-1 y 1081 mg L-1, respectivamente (Epifanio y Srna, 1975). En un estudio con la

especie A. irradians irradians los organismos fueron expuestos durante 72 horas a diferentes

concentraciones de nitritos y se obtuvo un LC50 en la concentración de 345 mg L-1 y un 100% de

mortalidad en concentraciones de 800 mg L-1 o superiores (Widman et al., 2008). La concentración de N-

NO2- en los SRA durante las 4 semanas de cultivo, se encontró muy por debajo de las concentraciones

tóxicas e inhibitorias de crecimiento reportadas para otros moluscos bivalvos, por lo que el N-NO2- no fue

un factor de estrés que limitara el crecimiento e influyera en la supervivencia de los organismos durante

el experimento.

6.2.6. Nitratos

Los nitratos (N-NO3-) son el resultado de la oxidación de los nitritos (N-NO2

-) y son el producto final del

proceso de nitrificación (Timmons y Ebeling, 2010c). Los niveles de nitratos comúnmente son

controlados con los recambios de agua, sin embargo, estos tienden a acumularse en los SRA debido a

que la gran mayoría de los SRA que se utilizan a nivel experimental y comercial no integran una unidad

que remueva los nitratos del sistema (Van Rijn, 1996). Se han reportado concentraciones máximas de N-

NO3- en SRA de hasta 1,208 mg L-1 (Otte y Rosenthal, 1979). Aun cuando los nitratos no son considerados

como tóxicos, se ha reportado que las concentraciones altas afectan el crecimiento de organismos

vertebrados e invertebrados (Muir et al., 1991; Pierce et al., 1993). Se cree que la razón de su toxicidad

puede estar relacionada con efectos en el proceso de osmorregulación (Epifanio y Srna, 1975; Boyd y

Tucker, 1998a; Colt, 2006). En estudios sobre el cultivo de moluscos bivalvos en SRA se han reportado

concentraciones de 1.2-2 mg L-1 de N-NO3- en el cultivo de larvas de A. purpuratus (Merino et al., 2009).

Blanco-García y Kamermans (2015) reportan una concentración media de 9.71 ± 3.98 mg L-1 de N-NO3-

en el cultivo de juveniles de M. edulis. Kamermans et al. (2016), reportan una concentración media de

2.31 ± 0.17 mg L-1 de N-NO3- en el cultivo de juveniles de R. decussatus.

58

Durante el desarrollo del presente estudio se registraron concentraciones medias de N-NO3- de 9.73 ±

3.06 y 8.92 ± 2.54 mg L-1 para los SRA 1 y SRA 2, respectivamente. Estas concentraciones se encuentran

dentro del intervalo de concentración de N-NO3- reportado para el cultivo de moluscos bivalvos en SRA.

Las concentraciones de N-NO3- obtenidas se encuentran muy por debajo de las concentraciones

reportadas como letales para juveniles y adultos de C. virginica siendo de 16,802 mg L-1 y 11,532 mg L-1

respectivamente y para M. mercenaria no se observaron mortalidades significativas después de exponer

a los organismos durante 96 horas a una concentración de 19,840 mg L-1 de N-NO3- (Epifanio y Srna,

1975). En un estudio con la especie Argopecten irradians irradians los organismos fueron expuestos

durante 72 horas a diferentes concentraciones de nitritos encontrando un LC50 en la concentración de

4,453 mg L-1 y un 100% de mortalidad en concentraciones de 5,000 mg L-1 o superiores (Widman et al.,

2008). La concentración de N-NO3- de los SRA durante las 4 semanas de cultivo, se encontró muy por

debajo de las concentraciones tóxicas e inhibitorias de crecimiento reportadas para otros moluscos

bivalvos, lo que puede indicar que el N-NO3- no fue un factor de estrés que limitara el crecimiento e

influyera en la supervivencia de los organismos durante el experimento.

6.2.7. Potencial de hidrógeno (pH)

El termino de pH fue derivado de la frase francesa “pouvoir hydrogéne”, que significa “energía del

hidrógeno” (PHILMINAQ, 2006). El potencial de hidrógeno (pH) es una medida de la acidez o alcalinidad

de una solución y representa la cantidad de iones de hidrógeno (H+) de la solución (Boyd y Tucker, 1998).

El pH es interdependiente con otros parámetros de la calidad del agua, tales como el dióxido de carbono,

la alcalinidad y la dureza. El pH controla la proporción de amonio no ionizado (NH3) y el amonio ionizado

(NH4+), la toxicidad de los N-NO2

- y de metales pesados como el cobre, el cadmio, el zinc y el aluminio

(Timmons y Ebeling, 2010c). El pH del agua de mar normalmente tiene valores de 7.8 a 8.3 y debido a

que el proceso de nitrificación depende del pH, su manejo resulta imprescindible para el mejor

funcionamiento de un SRA, reportándose como un intervalo óptimo de 8-9 (Lekang, 2013b). Además se

deben evitar cambios rápidos de pH (0.5 a 1 unidad) ya que esto ocasionaría estrés en las bacterias

nitrificantes y disminuiría la tasa de nitrificación del filtro biológico (Timmons y Ebeling, 2010a).

En estudios sobre el cultivo de moluscos bivalvos en SRA se han reportado valores de pH entre 8.01-8.09

en el cultivo de larvas de A. purpuratus (Merino et al., 2009). Kuhn et al. (2013), reportan un valor

promedio de pH de 8.18 en el cultivo de juveniles de C. virginica. Magnesen y Jacobsen (2012), reportan

59

un intervalo de pH de 7.8-7.9 en el cultivo de larvas de P. maximus. En el cultivo de juveniles de C. gigas,

P. maximus, M. edulis y R. decussatus en SRA se reportan valores de pH de 7.5±0.2, 8±0.1 y 8.03±0.1 y de

7.95, respectivamente Kamermans et al. (2016). En el caso de la ostra perlera japonesa (Pinctada fucata)

se ha reportado una disminución en el crecimiento y un incremento en la mortalidad cuando los

organismos son expuestos a un intervalo de pH de 7.4 a 7.7 (Kuwatani y Nishii, 1969).

Durante el desarrollo del estudio se registraron valores de pH de 7.99±0.12 y 8.04±0.93 para los SRA 1 y

SRA 2, respectivamente. Estos valores de pH se encuentran dentro del intervalo reportado para el cultivo

de moluscos bivalvos en SRA.

6.2.8. Alcalinidad y sistema de carbonatos

La alcalinidad del agua es una medida de su capacidad para neutralizar ácidos, es decir, la capacidad

amortiguante para poder mantener un pH constante (Lekang, 2013a). La alcalinidad en una solución

mezclada de electrolitos representa el exceso de bases (receptores de protones) sobre ácidos

(donadores de protones). Los principales iones que integran la alcalinidad pertenecen al sistema de los

carbonatos, estos son el HCO3- y CO3

2-, representando hasta un 96% de la alcalinidad total y se le conoce

como alcalinidad de carbonatos. Estas dos especies químicas junto con los hidróxidos (OH-) y el CO2

conforman el principal sistema amortiguante para la acidez del agua (Emerson y Hedges, 2008). En los

SRA existe una tendencia a que se disminuya la alcalinidad y el pH; esto, producto del proceso de

nitrificación que al oxidar el NAT y NO2- libera iones de hidrogeno (H+) y se consumen iones de HCO3

-

para la producción de biomasa microbiana (US. EPA, 1975). El proceso de nitrificación al igual que el

proceso de respiración de los animales, produce CO2, el cual reacciona con el agua produciendo más

iones de hidrógeno que son neutralizados principalmente por iones HCO3-. Otro factor que es importante

considerar en el cultivo de moluscos bivalvos en SRA es que estos también consumen iones HCO3- y CO2

para la formación de la concha, la cual está compuesta principalmente por CaCO3 (Findlay et al., 2009);

esto ocasiona que sea necesario reponer la alcalinidad que es consumida en el sistema, manteniendo

una concentración en un intervalo de 80 a 200 mg L-1 de alcalinidad como CaCO3 y una constante

desgasificación del agua con el fin de liberar el exceso de CO2 (Summerfelt et al., 2015).

En estudios sobre el cultivo de moluscos bivalvos en SRA se han reportado concentraciones de

alcalinidad de 108 a 120 mg L-1 en el cultivo de larvas de A. purpuratus (Merino et al., 2009). Kuhn et al.

60

(2013) reportan una concentración media de alcalinidad de 189 mg L-1 en el cultivo de juveniles de C.

virginica. Jones et al. (2005), reportan concentraciones de alcalinidad de 91 a 150.1 mg L-1 en el cultivo

de juveniles de Epioblasma capsaeformis y de Villosa iris. En el cultivo de larvas de C. virginica se han

reportado concentraciones de alcalinidad de 71 a 89 mg L-1 (Congrove, 2012). Las diferencias entre las

concentraciones de alcalinidad pueden ser producto de la eficiencia con la cual operan los filtros

biológicos, así como la alcalinidad de la fuente de agua. También es importante resaltar que en los SRA

una práctica común es reponer la alcalinidad mediante la adición de químicos básicos como el

bicarbonato de sodio (NaHCO3) (Boyd et al., 2016). Durante el desarrollo del experimento se registró una

concentración media de alcalinidad de 141.57 ± 35.3 y 128.02 ± 27.65 mg L-1 para los SRA 1 y 2,

respectivamente. Estas concentraciones se encuentran dentro del intervalo considerado como óptimo

para el proceso de nitrificación y a su vez también se encuentra dentro del intervalo para el cultivo de

moluscos bivalvos en SRA.

En lo que respecta a las concentraciones de HCO3- y CO3

2- se han reportado concentraciones en el cultivo

de C. sikamea en SRA de 115 a 148.54 mg L-1 y de 0.006 a 0.008 mg L-1, respectivamente (Villasuso-

Palomares, 2014; Benavides-Valverde, 2016). En el presente estudio se registró una concentración media

de HCO3- de 118 ± 25 y 110 ± 22 mg L-1 para el SRA 1 y 2, respectivamente. En el caso del ion CO3

-2 se

registró una concentración media de 11.5 ± 6 y 8.6 ± 3 mg L-1 para los SRA 1 y 2, respectivamente. Las

concentraciones de HCO3- obtenidas durante el presente estudio se encuentran dentro del intervalo que

se ha reportado para otras especies de moluscos bivalvos en SRA y son ligeramente superiores al valor

de 100.67 mg L-1 (Brown et al., 1995), el cual es reportado como la concentración media de HCO3- en

temperatura cálida en aguas superficiales de los océanos. La diferencia entre las concentraciones es

producto de la adición externa de una fuente de alcalinidad (bicarbonato de sodio) que permitió

soportar el proceso de nitrificación del filtro biológico. En relación a la concentración del ion CO32- ésta

fue mayor a lo reportado por Villasuso-Palomares (2014) y Benavides-Valverde (2016). Sin embargo,

esto es producto de haber utilizado temperaturas de cultivo superiores a las que ellos reportan durante

su experimento (18 °C), ya que una mayor temperatura acelera las reacciones químicas y en este caso

acelerando la reacción de los iones de carbonato con los iones de calcio que provoca su precipitación en

forma de carbonato de calcio (Marion et al., 2009). Aun cuando estas concentraciones fueron superiores,

estos valores indican una mayor capacidad amortiguante del agua en los sistemas utilizados en este

estudio, que permitió aminorar la posibilidad de cambios bruscos de pH.

En lo que respecta a la concentración de CO2, como se mencionó anteriormente es producto de la

respiración de los organismos cultivados y de las bacterias (heterótrofas) presentes en el sistema. El

61

monitoreo de la concentración de CO2 presente en el agua del sistema es de suma importancia puesto

que puede llegar a ser un factor de estrés para los organismos y también debido a que tiene una

influencia sobre el pH. La exposición crónica una concentración elevada de CO2 está asociada con una

menor tasa de crecimiento al disminuir el transporte de oxígeno (Boyd y Tucker, 1998). En estudios sobre

el cultivo de moluscos bivalvos en SRA se han reportado concentraciones de 2.87 a 3.21 mg L-1 en el

cultivo de larvas de P. maximus (Magnesen y Jacobsen, 2012). Congrove (2012), reporta un intervalo de

concentración de 5 a 102 mg L-1 en el cultivo de larvas de C. virginica. Miller et al. (2009), reportan que

las larvas de C. virginica y C. ariakensis cultivadas durante 28 días en concentraciones de 0.4, 0.54, 0.8 y

1.16 mg L-1 de CO2 presentaron diferente desempeño, observándose una reducción del 16% en el área de

la concha y del 42% en el contenido de calcio en la concha; en las larvas de C. virginica, mientras que las

larvas de C. ariakensis se desarrollaron normalmente sin presentar un cambio aparente en el

crecimiento, la calcificación y en la morfología. Estas diferencias entre las concentraciones de CO2

reportadas son producto de respiración de la biomasa de cada sistema, así como la eficiencia del sistema

de desgasificación de cada SRA.

En el presente estudio se registró una concentración media de CO2 de 1.01 ± 0.24 y 1.1 ± 0.27 mg L-1 para

los SRA 1 y 2, respectivamente. Estas concentraciones se encuentran por debajo de los valores

reportados por los autores previamente mencionados, siendo solo similares a los reportados por Miller

et al. (2009). Sin embargo, los valores obtenidos son superiores a la concentración que podemos

encontrar en el agua de mar a 24 y 28 °C al nivel de mar en equilibrio con el dióxido de carbono

atmosférico (0.52 y 0.47 mg L-1, respectivamente). Esta mayor concentración de CO2 a su vez indica que

los organismos estuvieron expuestos a mayores concentraciones de CO2, respecto a la concentración que

se presentan en el medio natural. Aunque estas concentraciones no impidieron el crecimiento de los

organismos, sí pudieron haber afectado las tasas de crecimiento de manera negativa, al estar

íntimamente relacionadas con el equilibrio acido-base y el metabolismo (Matoo et al., 2013).

El CO2 gaseoso cuando reacciona con el agua, produce un ácido débil denominado ácido carbónico

(H2CO3), el cual se disocia y libera un ion de hidrogeno [H+]. Como se mencionó anteriormente, el pH es

una medida cuantitativa de la cantidad de estos iones, que está íntimamente relacionado con la

alcalinidad. Sin embargo, solo una pequeña fracción (<0.2%) del CO2 que ha sido excretado por los

organismos y las bacterias del sistema, reacciona con el agua para formar ácido carbónico (H2CO3) y

sumado a que es una reacción considerada lenta que requiere decenas de segundos hasta minutos en el

pH de la mayoría de los cuerpos de agua (Gibbons y Edsall, 1963; Emerson y Hedges, 2008). Esto crea

una acumulación de CO2 acuoso que es incorporado en los tejidos de los organismos por un gradiente de

62

concentración, creando una condición de hipercapnia crónica que obliga al organismo a invertir energía

en producir iones de bicarbonato (HCO3-) para neutralizar el exceso de iones de hidrogeno [H+]. Se ha

reportado en C. gigas y M. mercenaria que la exposición de los organismos a condiciones de hipercapnia

crea una disminución en las reservas de glucógeno, el cual se cree es utilizado como principal fuente de

energía para cubrir el incremento en la demanda de energía por la acidosis creada debido a la condición

de hipercapnia; también se ve afectado el proceso de biomineralización creando una disminución en las

propiedades mecánicas de las valvas (Ivanina et al., 2013).

En el presente estudio, aunque no se realizó un análisis proximal de los organismos para conocer los

niveles de glucógeno que presentaron, se utilizó una aproximación empleando un índice de condición,

los cuales permiten conocer el estado nutricional del organismo y de acuerdo a los resultados obtenidos

se observa que, a partir de la semana 3 existió una disminución en el índice de condición de los

organismos en ambas temperaturas. Independientemente de que los organismos estaban creciendo en

talla y peso, no se mantuvo la proporción entre el peso del tejido y el peso de las valvas, lo que pudo

haber sido producto de la exposición crónica a concentraciones elevadas de CO2.

6.2.9 Calcio (Ca2+)

El calcio es uno de los principales iones que conforman el agua de mar, con una concentración promedio

de 400 mg L-1 (Spotte, 1979a). Es un elemento indispensable en la formación de CaCO3, producto del

sistema de carbonatos encargado de la regulación de la concentración de CO2 en la atmósfera, que

ayuda a regular la temperatura global (Emerson y Hedges, 2008). También tiene un papel vital desde el

punto de vista fisiológico, ya que participa en procesos celulares de excitabilidad, exocitosis, motilidad,

apoptosis y transcripción (Clapham, 2007). En los moluscos bivalvos el calcio resulta indispensable no

solo por participar en los procesos celulares previamente mencionados, sino también por ser un

elemento crítico para el crecimiento de las valvas las cuales están formadas de carbonato de calcio

(CaCO3)(Findlay et al., 2009). El calcio es absorbido del medio a través de las branquias y el manto,

siendo posteriormente transportado por el torrente sanguíneo (Ho y Zubkoff, 1980). Los requerimientos

de calcio cambian con la edad de los organismos, observándose una menor deposición de calcio por

unidad de tejido en moluscos bivalvos adultos en comparación con moluscos bivalvos juveniles. Sin

embargo, independientemente de la edad del organismo, se ha observado que concentraciones altas de

calcio (≥400 mg L-1) no promueven una mayor deposición de calcio, mientras que para concentraciones

bajas (<400 mg L-1) se deposita menos material calcáreo, lo que ve se reflejado en un menor crecimiento

63

(Maeda-Martínez, 1987). La razón de por qué sucede esto es desconocida, sugiriéndose que

probablemente sea debido al incremento en la energía requerida para bombear bioquímicamente el

calcio, para generar una sobresaturación local para la producción de las valvas (Miller et al., 2009).

En los pocos estudios que se han reportado sobre el cultivo de moluscos bivalvos en SRA, solamente dos

reportan la concentración de calcio disuelto en el agua y en particular estos estudios han sido en C.

virginica. La concentración media reportada de 235 ± 36 mg L-1 (concentración de calcio es producto de

manejar una salinidad de 21.5 ups) (Kuhn et al., 2013), mientras que Congrove (2012) reporta

concentraciones de 442 a 626 mg L-1.

En el presente estudio se obtuvieron concentraciones de 549.7 ± 60 y 574.29 ± 74.49 mg L-1 de Ca2+ para

los SRA 1 y 2, respectivamente. Debido a la salinidad que se manejó en el presente estudio (≈35 ups), las

concentraciones de calcio se encuentran dentro del intervalo que reporta Congrove (2012). Las

concentraciones de calcio en el agua de los SRA, obtenidas durante el desarrollo del experimento fueron

superiores a la concentración promedio del agua de mar de 400 mg L-1, lo que puede indicar que este no

fue un factor que pudiera haber limitado el crecimiento de los organismos, coincidiendo con lo

reportado por Maeda-Martínez, (1987 y Gazeau et al. (2011).

64

Capítulo 7.- Conclusiones

Los organismos mantenidos a 24 °C presentaron la mayor tasa de crecimiento y talla final que

aquellos mantenidos a 28 °C.

Los organismos cultivados a una densidad de 21,000 organismos por unidad y temperatura de 24

°C, presentaron la mayor tasa crecimiento para las variables de talla y peso y el mayor

incremento en PH, PST, PC y PO.

Los organismos mantenidos a 28 °C y densidad de cultivo de 11,000 organismos por unidad

presentaron la mayor supervivencia (63%).

Los SRA permitieron mantener una calidad del agua para el cultivo de juveniles de C. cortezi.

7.1 Recomendaciones

Evaluar el crecimiento de juveniles de C. cortezi cultivado en SRA contra SFA.

Evaluar el efecto de dietas con microalgas vivas en el crecimiento y supervivencia de juveniles de

C. cortezi en SRA y SFA.

Evaluar el crecimiento y supervivencia de organismos alimentados con pasta de microalgas

desde etapa larval.

Evaluar diferentes tasas de flujo ascendente en el cultivo de juveniles de C. cortezi.

Modificar el diseño de los filtros mecánicos, para disminuir mantenimiento y evitar obstrucción

por materia orgánica.

Incrementar el volumen del tanque de compensación, para aumentar la cantidad de alimento

que se pueda suministrar por ración.

Incrementar la desgasificación del agua con la finalidad de disminuir el nivel de CO2 disuelto.

Evaluar el crecimiento y supervivencia en juveniles de C. cortezi cultivados en densidades de

cultivo mayores a 21,000 organismos por unidad.

Evaluar el estado nutricional de los organismos mediante análisis bioquímicos.

Evaluar el efecto de condiciones de hipercapnia en el crecimiento, supervivencia y estado

nutricional de juveniles de C. cortezi.

Utilizar un fraccionador de espuma para la remoción de sólidos disueltos del SRA.

Determinar la tasa de aclaramiento para juveniles de C. cortezi mantenidos a diferentes

temperaturas.

Evaluar el efecto de diferentes protocolos de alimentación.

65

Literatura citada

Abele, D., Vázquez-Medina, J. P., y Zenteno-Savín, T. (2012). Oxidative Stress in Aquatic (1ra ed.). West Sussex,UK: Wiley-Blackwell. 524 p.

Adams, V. D. (1990a). Alkalinity, Potentiometric and Colorimetric Methods. En Water and Wastewater Examination Manual (pp. 76–80). Chelsea, Michigan: Lewis Publishers.

Adams, V. D. (1990b). Ammonia, Low-Level Indophenol Method. En Water and Wastewater Examination Manual (pp. 116–118). Chelsea, Michigan: Lewis Publishers.

Adams, V. D. (1990c). Calcium, EDTA Titrimetric Method. En Water and Wastewater Examination Manual (pp. 59–61). Chelsea, Michigan: Lewis Publishers.

Adams, V. D. (1990d). Nitrite-Manual, Diazotization Method. En Water and Wastewater Examination Manual (pp. 121–123). Chelsea, Michigan: Lewis Publishers.

Albentosa, M., Beiras, R., y Camacho, A. P. (1994). Determination of optimal thermal conditions for growth of clam (Venerupis pullastra) seed. Aquaculture, 126(3-4), 315–328.

Angilletta, M. J., Niewiarowski, P. H., y Navas, C. A. (2002). The Evolution of Thermal Physiology in Ectotherms. Journal of Thermal Biology, 2, 249–268.

Anthonisen, A. C., Loehr, R. C., Prakasam, T. B. S., y Srinath, E. G. (1976). Inhibition of Nitrification by Ammonia and Nitrous Acid. Journal of Chemical Information and Modeling, 53(9), 1689–1699.

Ashish, B., Neeti, K., y Himanshu, K. (2013). Copper Toxicity : A Comprehensive Study. Research Journal of Recent Sciences, 2, 58–67. Retirado de www.isca.in

Aslan, S., y Simsek, E. (2012). Influence of salinity on partial nitrification in a submerged biofilter. Bioresource Technology, 118, 24–29.

Bareman, W. (2014). Cultivation of the Pacific oyster Crassostrea gigas in a FLUPSY. Prevention of biofouling and improvement of the growth and shell shape by manipulating the flow rate.

Battino, R., y Clever, H. L. (1966). The solubility of gases in liquids. Chemical Reviews, 66(4), 395–463.

Bayne, B. L., Hawkins, A. J. S., Navarro, E., y Iglesias, I. P. (1989). Effects of seston concentration on feeding, digestion and growth in the mussel Mytilus edulis. Marine Ecology Progress Series, 55(1989), 47–54.

Beal, B. F., y Kraus, M. G. (2002). Interactive effects of initial size, stocking density, and type of predator deterrent netting on survival and growth of cultured juveniles of the soft-shell clam, Mya arenaria L., in eastern Maine. Aquaculture, 208(1-2), 81–111.

Beals, C. D. (2004). Clearance rates and particle selectivity in the hard clam, Mercenaria mercenaria, from warm water habitats. Tesis de Maestría. University of Florida..

Benavides-Valverde, J. G. (2016). Efecto de la interacción entre las estrategias de alimentación y la dinámica del sistema carbón-carbonatos en el acondicionamiento reproductivo del ostión

66

Kumamoto (Crassostrea sikamea). Tesis de Maestría. Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada, Baja California.

Beninger, P. G., Ward, J. E., MacDonald, B. A., y Thompson, R. J. (1992). Gill function and particle transport in Placopecten magellanicus (Mollusca: Bivalvia) as revealed using video endoscopy. Marine Biology, 114(2), 281–288.

Blanco Garcia, A., y Kamermans, P. (2015). Optimization of blue mussel (Mytilus edulis) seed culture using recirculation aquaculture systems. Aquaculture Research, 46(4), 977–986.

Bœuf, G., y Payan, P. (2001). How should salinity influnce fish growth? Comparative Biochemistry and Physiology - C Toxicology and Pharmacology, 130(4), 411–423.

Borzone, C. A., Vargas, K. M., y Pezzuto, P. R. (2001). Aspectos da reprodução e dinâmica populacional de Chione pubera (Bory Saint-Vicent ) ( Bivalvia , Veneridae ) no sul do Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 18(2), 333–349.

Bougrier, S., Geairon, P., Deslous-Paoli, J. M., Bacher, C., y Jonquières, G. (1995). Allometric relationships and effects of temperature on clearance and oxygen consumption rates of Crassostrea gigas (Thunberg). Aquaculture, 134(1-2), 143–154.

Boyd, C. E., y Tucker, C. S. (1998a). Pond Aquaculture Water Quality Management. Norwell, Massachusetts: Kluwer Academic Publishers.

Boyd, C. E., y Tucker, C. S. (1998b). Water Quality Requirements. In Pond Aquaculture Water Quality Management (pp. 87–153). Norwell, Massachusetts: Kluwer Academic Publishers.

Bregnballe, J. (2015). A guide to Recirculation Aquaculture An introduction to the new environmentally friendly and highly productive closed fish farming systems. FAO, 95p.

Brett, J. R. (1979). Environmental factors and growth. In Fish physiology Vol. VIII (pp. 599–675). New York, NY: Academic Press.

Bricelj, V. M., Kraeuter, J. N., y Flimlin, G. (2012). Status and Trends of Hard Clam, Mercenaria mercenaria, Shellfish Populations in Barnegat Bay , New Jersey. New Jersey.

Brown, E., Colling, A., Park, D., Phillips, J., Rothery, D., y Wright, J. (1995). Seawater: its composition, properties, and behavior. (2da edicion). Oxford, UK: Pergamon press.

Cáceres-Puig, J. I., Abasolo-Pacheco, F., Mazón-Suastegui, J. M., Maeda-Martínez, A. N., y Saucedo, P. E. (2007). Effect of temperature on growth and survival of Crassostrea corteziensis spat during late-nursery culturing at the hatchery. Aquaculture, 272(1-4), 417–422.

Camacho Evans, M. A. (2011). Abundancia y estructura poblacional de la almeja roñosa Chione californiensis (Broderip, 1835) en el sistema lagunar Altata, Navolato, Sinaloa, México. Instituto Politecnico Nacional.

Cambell, D. (1998). Idaho Waste Management Guidelines for Aquaculture Operations. USA.

Cardoso, J. F. M. F. (2007). Growth and Reproduction in Bivalves: an energy budget approach. Universidad de Groningen.

67

Castillo-Durán, A., Chávez-Villalba, J., Arreola-Lizárraga, A., y Barraza-Guardado, R. (2010). Crecimiento comparativo, condición y supervivencia de juveniles de los ostiones Crassostrea gigas y C. corteziensis cultivado en verano e invierno. Ciencias Marinas, 36, 29–39.

Castillo-Duran, A., Hoyos-Chairez, F., Arreola-Lizarraga, J. A., Martínez-Cordova, L., y Chávez-Villalba, J. (2015). Larval and post-larval growth, spat production and off-bottom cultivation of the smooth venus clam Chionista fluctifraga. Aquaculture Reserach, 1–10.

Cerón-Ortiz, A. N., Cordero, B., Arredondo-Vega, B. O., y Voltolina, D. (2009). Effect of algal diet and temperature on survival, growth and biochemical composition of spat of the lion’s paw scallop Nodipecten subnodosus. Aquaculture, 298(1-2), 64–69.

CESAIBC. (2015). Almeja arenera. Ensenada, Baja California.

Christophersen, G., y Strand, Ø. (2003). Effect of reduced salinity on the great scallop (Pecten maximus) spat at two rearing temperatures. Aquaculture, 215(1-4), 79–92.

Clapham, D. E. (2007). Calcium Signaling. Cell, 131(6), 1047–1058.

Colt, J. (2006). Water quality requirements for reuse systems. Aquacultural Engineering, 34(3), 143–156.

Colt, J. (2012). Dissolved Gas Concentration in Water: Computation as Functions of Temperature, Salinity, and Pressure (Segunda Edicion). Waltham, MA: Elsevier Inc. Recuperado de http://store.elsevier.com/Dissolved-Gas-Concentration-in-Water/John-Colt/isbn-9780124159679/

CONAPESCA. (2013). Anuario Estadístico de Acuacultura y Pesca.

Congrove, M. (2012). Feasibility of a recirculating system for early larval culture of Crassostrea virginica. Journal of Chemical Information and Modeling (Vol. 53). Grimstead, Virginia. 42 pp.

Cossins, A. R., y Prosser, C. L. (1978). Evolutionary adaptation of membranes to temperature. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 75(4), 2040–2043.

Coutteau, P., Hadley, N. H., Manzi, J. J., y Sorgeloos, P. (1994). Effect of algal ration and substitution of algae by manipulated yeast diets on the growth of juvenile Mercenaria mercenaria. Aquaculture, 120(January), 135–150.

Coutteau, P., y Sorgeloos, P. (1992). The use of algal substitutes and the requirement for live algae in the hatchery and nursery rearing of bivalve molluscs: an international survey. Journal of Shellfish Research, 11(2), 467–476.

da Costa, F., Barreiro, B., Ojea, J., Nóvoa, S., y Martínez-Patiño, D. (2015). Effects of stocking density on intermediate culture of the razor clam Ensis arcuatus (Pharidae: Bivalvia). Aquaculture Research, 46(8), 1858–1865.

Dall, W. H. (1903). Synopsis of the family Veneridae and of the North American Recent Species. In Proceeding of the United States National Museum (pp. 335–412). Washington Smithsonian Institution Press.

68

Dickson, A., y Goyet, C. (1992). Handbook of methods for the analysis of the various parameters of the carbon dioxide system in sea water (Vol. 1994).

Dunham, A., y Marshall, R. D. (2012). Using stocking density modifications and novel growth medium to control shell deformities and biofouling in suspended culture of bivalves. Aquaculture, 324-325, 234–241.

Eaton, A. D., Clesceri, L. S., Greenberg, A. E., y Franson, M. A. H. (1998). Standard Methods for the Examination of Water and Wastewater (20th ed.). Washington, C.C.: American Public Health Association (APHA).

Emerson, S., y Hedges, J. (2008). Carbonate chemistry. In Chemical oceanography and the marine carbon cycle (1st ed., pp. 101 – 133). Cambridge, UK: Cambridge University Press. Recuperado de http://books.google.com/books?hl=en&lr=&id=BwRSn2ikJW4C&oi=fnd&pg=PR9&dq=Chemical+Oceanography+and+the+Marine+Carbon+Cycle&ots=xDIw0lLpic&sig=XIihdIVT0xWND-TgJ30lT-DagxQ

Epifanio, C. E., y Srna, R. F. (1975). Toxicity of ammonia, nitrite ion, nitrate ion, and orthophosphate to Mercenaria mercenaria and Crassostrea virginica. Marine Biology, 33(3), 241–246.

FAO. (2007). Estado actual del cultivo y manejo de moluscos bivalvos y su proyección futura Factores que afectan su sustentabilidad en América Latina. Puerto Montt, Chile.

FAO. (2012). The State of World Fisheries and Aquaculture. Rome: Food and Agriculture Organization of the United Nations. Fisheries and Aquaculture Department.

FAO. (2014). The State of World Fisheries and Aquaculture 2014. Food and Agriculture Organization of the United Nations.

FAO. (2016). El estado mundial de la pesca y la acuicultura 2016. Food and Agriculture Organization of the United Nations.

Ferretti, J. A., yCalesso, D. F. (2011). Toxicity of ammonia to surf clam (Spisula solidissima) larvae in saltwater and sediment elutriates. Marine Environmental Research, 71(3), 189–194.

Filgueira, R., Labarta, U., y Fernández-Reiriz, M. J. (2008). Effect of condition index on allometric relationships of clearance rate in Mytilus galloprovincialis Lamarck, 1819. Revista de Biología Marina Y Oceanografia, 43(2), 391–398.

Filgueira-Collazo, R. (2007). Comportamiento alimentario del mejillón Mytilus galloprovincialis (Lamarck, 1819) en las condiciones tróficas de las Rías Gallegas. Tesis de Doctorado. Universidad de Vigo.

Findlay, H. S., Wood, H. L., Kendall, M. a., Spicer, J. I., Twitchett, R. J., y Widdicombe, S. (2009). Calcification, a physiological process to be considered in the context of the whole organism. Biogeosciences Discussions, 6(1), 2267–2284.

Fisheries and Oceans Canada. (2010). Application of Innovative Technologies to Improve the Efficiency and Sustainability of Shellfish Aquaculture Nurseries – Renewable Energy Upweller.

69

Flores-Vergara, C. (2006). Efecto combinado de la temperatura y la alimentación sobre el cultivo de semillas de ostión del Pacífico Crassostrea gigas (Thunberg). Tesis de Doctorado. Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada, Baja California (CICESE).

Freeman, K. R. (1974). Growth, mortality and seasonal cycle of Mytilus edulis in two Nova Scotian embayments. Canada. Technical Report N° 500.

Gallager, S. M., Mann, R., y Sasaki, G. C. (1986). Lipid as an index of growth and viability in three species of bivalve larvae. Aquaculture, 56(2), 81–103.

Gazeau, F., Gattuso, J.-P., Greaves, M., Elderfield, H., Peene, J., Heip, C. H. R., Middelburg, J.J. (2011). Effect of carbonate chemistry alteration on the early embryonic development of the Pacific oyster (Crassostrea gigas). Plos One, 6(8)(8), e23010.

Gibbons, B. H., y Edsall, J. T. (1963). Rate of Hydration of Carbon Dioxide and Dehydration of Carbonic Acid at 25 °*. Journal of Biological Chemistry, 238(10), 3502–3507.

Gireesh, R., y Gopinathan, C. P. (2004). Effect of salinity and p H on the larval development and spat production of Paphia malabarica. Journal of the Marine Biological Association of India, 46(2), 146–153.

Góngora-Gómez, A. M., García-Ulloa, M., Hernández-Sepulveda, J. A., y Domínguez-Orozco, A. L. (2012). Crecimiento del ostión Crassostrea gigas (Thunberg, 1795) cultivado en el estero La Pieda, Sinaloa, México. Avances En Investigación Agropecuaria, 16(2), 91–104.

Gonzalez, R. J. (2012). The physiology of hyper-salinity tolerance in teleost fish: A review. Journal of Comparative Physiology B: Biochemical, Systemic, and Environmental Physiology, 182(3), 321–329.

Gosling, E. (2003). Bivalve Molluscs: Biology, Ecology and Culture. Blackwell Publishing.

Grice, A. M., y Bell, J. D. (1999). Application of ammonium to enhance the growth of giant clams (Tridacna maxima) in the land-based nursery: Effects of size class, stocking density and nutrient concentration. Aquaculture, 170(1), 17–28.

Hadley, N. H., y Whetstone, J. M. (2007). Hard Clam Hatchery and Nursery Production. Southern Regional Aquaculture Center, (4301).

Han, K. N., Lee, S. W., y Wang, S. Y. (2008). The effect of temperature on the energy budget of the Manila clam, Ruditapes philippinarum. Aquaculture International, 16(2), 143–152.

Handeland, S. O., Imsland, A. K., & Stefansson, S. O. (2008). The effect of temperature and fish size on growth, feed intake, food conversion efficiency and stomach evacuation rate of Atlantic salmon post-smolts. Aquaculture, 283(1-4), 36–42.

Hartman, M., Epifanio, C. E., Pruder, G., y Srna, R. (1973). Farming the artificial sea growth of clams in ras. In Proceedings of the Twenty-sixth Annual Gulf and Caribbean Fisheries Institute (pp. 59–74). Coral Gables, Florida USA.

Hatfield, J. L., y Prueger, J. H. (2015). Temperature extremes: Effect on plant growth and development. Weather and Climate Extremes, 10(August 2015), 4–10.

70

Heffernan, P. B., Walker, R. L., y Crenshaw, J. W. (1988). Growth of Mercenaria mercenaria juveniles in an experimental scale downweller system. Georgia Journal of Science, 46, 174–181.

Helm, M. M., y Bourne, N. (2004). Hatchery culture of bivalves: A practical manual.

Hiebenthal, C., Philipp, E., Eisenhauer, A., y Wahl, M. (2012). Interactive effects of temperature and salinity on shell formation and general condition in Baltic Sea Mytilus edulis and Arctica islandica. Aquatic Biology, 14(3), 289–298.

Ho, M.-S., y Zubkoff, P. L. (1980). The calcium uptake by larvae of the oyster, Crassostrea virginica and the clam Mulinia lateralis. Journal of Comparative Biochemistry and Physiology. Part A. Molecular & Integrative Physiology, 65a (1), 143–146.

Ivanina, A. V., Beniash, E., Etzkorn, M., Meyers, T. B., Ringwood, A. H., y Sokolova, I. M. (2013). Short-term acute hypercapnia affects cellular responses to trace metals in the hard clams Mercenaria mercenaria. Aquatic Toxicology, 140-141, 123–133.

Ivanina, A. V, Dickinson, G. H., Matoo, O. B., Bagwe, R., Dickinson, A., Beniash, E., y Sokolova, I. M. (2013). Interactive effects of elevated temperature and CO2 levels on metabolism and oxidative stress in two common marine bivalves (Crassostrea virginica and Mercenaria mercenaria). Comparative Biochemistry and Physiology. Part A, Molecular & Integrative Physiology, 164(4), 545–53.

Jones, J., Mair, R., y Neves, R. (2005). Factors Affecting Survival and Growth of Juvenile Freshwater Mussels Cultured in Recirculating Aquaculture Systems. North American Journal of Aquaculture, 67(3), 210–220.

Jørgensen, C. B. (1996). Bivalve filter feeding revisited. Marine Ecology Progress Series, 142(1-3), 287–302.

Kamermans, P., Blanco, A., Joaquim, S., Matias, D., Magnesen, T., Nicolas, J. L., Petton, B., Robert, R. (2016). Recirculation nursery systems for bivalves. Aquaculture International, 24(May), 827–842.

Kawai, A., Yoshida, Y., y Kimata, M. (1965). Biochemical studies on the bacteria in the aquarium with circulating system. II. Bulletin of the Japanese Society of Scientific Fisheries, 31(1), 65–71.

Keen, M. A. (1958). Sea Shells of Tropical West America; Marine Mollusks from Lower California to Colombia (1ra Edición). Stanford, California: Standford University Press.

Keen, M. A. (1971). Seashells of Tropical West America: Marine Mollusks from Baja California to Peru. (2da Edición). Stanford, California: Standford University Press.

Keen, M. A., y Coan, E. (1974). Marine Molluscan Genera of Western North America (Second Edi). Stanford, California: Standford University Press.

Kuhn, D. D., Angier, M. W., Barbour, S. L., Smith, S. a., y Flick, G. J. (2013). Culture feasibility of eastern oysters (Crassostrea virginica) in zero-water exchange recirculating aquaculture systems using synthetically derived seawater and live feeds. Aquacultural Engineering, 54, 45–48.

Kuwatani, Y., y Nishii, T. (1969). Effects of pH of culture water on the growth of the Japanese pearl oyster. Bulletin of the Japanese Society of Scientific Fisheries, 35(4), 342–350.

71

Laing, I., & Millican, P. F. (1992). Indoor nursery cultivation of juvenile bivalve molluscs using diets of dried algae. Aquacultural Engineering, 102, 231–243.

Lawson, T. B. (1995). Fundamentals of Aquacultural Engineering (1st ed.). Norwell, Massachusetts: Kluwer Academic Publishers.

Lekang, O.-I. (2013a). Adjustment of pH. In Aquaculture Engineering (2nd ed., pp. 43–49). West Sussex,UK: Wiley-Blackwell.

Lekang, O.-I. (2013b). Ammonia removal. In Aquaculture Engineering (2nd ed., pp. 179–189). West Sussex,UK: Wiley-Blackwell.

Lewis, C., Ellis, R. P., Vernon, E., Elliot, K., Newbatt, S., y Wilson, R. W. (2016). Ocean acidification increases copper toxicity differentially in two key marine invertebrates with distinct acid-base responses. Science Reports, 6(February), 21554.

Lewis, W. M., y Morris, D. P. (1986). Toxicity of Nitrite to Fish: A Review. Transactions of the American Fisheries Society, 115(2), 183–195.

Leyva-Valencia, I., Maeda-Martinez, A., Sicard, M., Roldan, L. M., y Robles-Mungaray, M. (2001). Halotolerance, upper thermotolerance, and optimum temperature for growth of the penshell Atrina maura (Sowerby, 1835) (Bivalvia: Pinnidae). Journal of Shellfish Research, 20(1), 49–54.

Licona-Chavez, A. L. (2007). Distribución geográfica, estructura genética y morfometría de Chione spp. (Mollusca: Bivalvia) del Golfo de California y Pacifico Mexicano. Universidad Autonoma de Baja California.

Losordo, T. M. (2014). Unit Processes In RAS Systems. Global Aquaculture Advocate, (March/April), 72–75.

Losordo, T. M., Masser, M. P., y Rakocy, J. (1998). Recirculating Aquaculture Tank Production Systems An Overview of Critical Considerations. Southern Regional Aquaculture Center, (451).

Losordo, T. M., Masser, M. P., y Rakocy, J. E. (1999). Recirculating Aquaculture Tank Production Systems A Review of Component Options. Southern Regional Aquaculture Center, (453).

Lovatelli, E. A., y Montt, P. (2008). Cultivo y manejo de moluscos bivalvos en América Latina : resultados y conclusiones del primer taller – ACUIBIVA 2007. Puerto Montt, Chile.

Maeda-Martínez, A. N. (1987). The rates of calcium deposition in shells of molluscan larvae. Comparative Biochemistry and Physiology. Part A, Molecular & Integrative Physiology, 86a(1), 21–28.

Maeda-Martínez, A. N. (2008). Estado actual del cultivo de bivalvos en México. La Paz, Mexico.

Magnesen, T., y Jacobsen, A. (2012). Effect of water recirculation on seawater quality and production of scallop (Pecten maximus) larvae. Aquacultural Engineering, 47, 1–6.

Magnuson, J. J., Crowder, L. B., y Medvick, P. A. (1979). Temperature as an Ecological Resource. American Society of Zoologists, 19(July 2016), 331–343.

72

Malone, R. F., y Beecher, L. E. (2000). Use of floating bead filters to recondition recirculating waters in warmwater aquaculture production systems. Aquacultural Engineering, 22, 57–73.

Malouf, R. E., y Bricelj, V. M. (1989). Comparative Biology of Clams: Environmental tolerances, feeding and growth. In J. J. Manzi & M. Castagna (Eds.), Clam Mariculture in North America (p. 461). New York, NY: Elsevier Science Publishers.

Marion, G. M., Millero, F. J., y Feistel, R. (2009). Precipitation of solid phase calcium carbonates and their effect on application of seawater S A-T -P models. Ocean Science, 5(3), 285–291.

Marshall, R. D., y Dunham, A. (2013). Effects of culture media and stocking density on biofouling, shell shape, growth, and survival of the Pacific oyster (Crassostrea gigas) and the Manila clam (Venerupis philippinarum) in suspended culture. Aquaculture, 406-407, 68–78.

Masser, M. P., Rakocy, J., y Losordo, T. M. (1999). Recirculating Aquaculture Tank Production Systems Management of Recirculating Systems. Southern Regional Aquaculture Center, (452).

Matoo, O. B., Ivanina, A. V, Ullstad, C., Beniash, E., y Sokolova, I. M. (2013). Interactive effects of elevated temperature and CO2 levels on metabolism and oxidative stress in two common marine bivalves (Crassostrea virginica and Mercenaria mercenaria). Comparative Biochemistry and Physiology. Part A, Molecular & Integrative Physiology, 164(4), 545–53.

Mazón-Suástegui, J. M., Ruíz-Ruíz, K. M., Parres-Haro, A., & Saucedo, P. E. (2008). Combined effects of diet and stocking density on growth and biochemical composition of spat of the Cortez oyster Crassostrea corteziensis at the hatchery. Aquaculture, 284(1-4), 98–105.

Merino, G., Uribe, E., Soria, G., y von Brand, E. (2009). A comparison of larval production of the northern scallop, Argopecten purpuratus, in closed and recirculating culture systems. Aquacultural Engineering, 40(2), 95–103.

Miller, A. W., Reynolds, A. C., Sobrino, C., y Riedel, G. F. (2009). Shellfish face uncertain future in high CO2 world: Influence of acidification on oyster larvae calcification and growth in estuaries. PLoS ONE, 4(5), e5661.

Molleda, M.-I. (2007). Water quality in recirculating aquaculture systems for arctic charr (Salvelinus alpinus L .) CULTURE. Holar University College.

Muir, P. R., Sutton, D. C., y Owens, L. (1991). Nitrate toxicity to Penaeus monodon protozoea. Marine Biology, 108(1), 67–71.

Oliva, D., Abarca, A., Gutiérrez, R., Herrera, L., Celis, Á., y Durán, L. R. (2014). Effect of stocking density and food ration on growth and survival of veliger and pediveliger larvae of the taquilla clam Mulinia edulis reared in the laboratory. Revista de Biología Marina Y Oceanografía, 49(3), 567–575.

Otte, G., y Rosenthal, H. (1979). Management of a closed brackish water system for high-density fish culture by biological and chemical water treatment. Aquaculture, 18(2), 169–181.

Park, K. Y., y Oh, C. W. (2002). Length-weight Relationship of Bivalves from Coastal Waters of Korea. The ICLARM Quarterly, 25(1), 21–22.

73

Parsons, G. J., y Dadswell, M. J. (1992). Effect of stocking density on growth, production, and survival of the giant scallop, Placopecten magellanicus, held in intermediate suspension culture in Passamaquoddy Bay, New Brunswick. Aquaculture, 103(3-4), 291–309.

Patel, M., y Tetrault, K. (2015). The Effect of Three Different Configurations of Floating Upweller Systems (FLUPSY) on the Growth Rate of Oysters.

Person-Le Ruyet, J., Mahé, K., Le Bayon, N., y Le Delliou, H. (2004). Effects of temperature on growth and metabolism in a Mediterranean population of European sea bass, Dicentrarchus labrax. Aquaculture, 237(1-4), 269–280.

Pfeiffer, T. J., y Rusch, K. A. (2000). An integrated system for microalgal and nursery seed clam culture. Aquacultural Engineering, 24(1), 15–31.

Pfeiffer, T. J., y Rusch, K. A. (2001). Comparison of three culture methods for the intensive culture of northern Quahog seed, Mercenaria mercenaria. Journal of the World Aquaculture Society, 32(1), 11–20.

PHILMINAQ. (2006). Water Quality Criteria and Standards for Freshwater and Marine Aquaculture.

Pierce, R. H., Weeks, J. M., y Prappas, J. M. (1993). Nitrate toxicity to five species of marine fish. Journal of the World Aquaculture Society, 24(1), 105–107.

Piper, R. G., McElwain, I. B., Orme, L. E., McCrare, J. P., Fowler, L. G., y Leonard, J. R. (1982). Fish Hatchery Management (1ra edición). Washington, D.C.: Department of the Interior U.S. Fish and Wildlife Service.

Poutiers, J. M. (1995). Bivalvos (Acephala, lamelibranchia, pelecypoda). In W. Fischer, F. Krupp, W. Schneider, C. Sommer, K. E. Carpenter, y V. H. Niem (Eds.), Guía FAO para la identificación de especies para los fines de la pesca. Pacífico Centro-Oriental, volumen I Plantas e Invertebrados. (pp. 100–297). Roma: Food and Agriculture Organization of the United Nations.

Priego-Macías, J. de J. (2011). Crecimiento de Chione californiensis (Broderip, 1835) (Bivalvia: Veneridae) en la Ensenada de La Paz, B.C.S., México. Universidad Autónoma de Baja California Sur.

Schöne, B. R., Lega, J., Flessa, K. W., Goodwin, D. H., y Dettman, D. L. (2002). Reconstructing daily temperatures from growth rates of the intertidal bivalve mollusk Chione cortezi (northern Gulf of California , Mexico). Palaeogeography, Palaeoclimatology, Palaeoecology, 184(1-2), 131–146.

SepescaBC. (2015). Reporte de Producción Pesquera y Acuícola de Baja California Sistema SEPESCA/CONAPESCA PERIODO Información 2015.

Sicard, M., Maeda-Martinez, A., Ormart, P., Reynoso-Granados, T., y Carvalho, L. (1999). Optimum temperature for growth in the catarina scallop (Argopecten ventricosus-circularis, Sowerby II, 1842). Journal of Shellfish Research, 18(2), 385–392.

Soria, G., Merino, G., y von Brand, E. (2007). Effect of increasing salinity on physiological response in juvenile scallops Argopecten purpuratus at two rearing temperatures. Aquaculture, 270(1-4), 451–463.

74

Sorokin, C. (1973). Dry weight, packed cell volume and optical density. In J. R. Stein (Ed.), Handbook of phycological methods. Culture methods and growth measurement. (pp. 321–343). Cambridge: Cambridge University Press.

Speakman, J. R. (2005). Body size, energy metabolism and lifespan. The Journal of Experimental Biology, 208 (Pt 9), 1717–30.

Spotte, S. (1979a). Seawater. In Fish and Invertebrate Culture Waste Management in Closed Systems (2nd ed, pp. 89–103). John Wiley & Sons, Inc.

Spotte, S. (1979b). Toxicity and Disease Prevention. In Fish and Invertebrate Culture Waste Management in Closed Systems (2nd ed, pp. 112–126). John Wiley & Sons, Inc.

Stickney, R. R. (2000). Temperature. In R. R. Stickney (Ed.), Encyclopedia of Aquaculture (pp. 929–934). Bryan, Texas: John Wiley & Sons, Inc.

Summerfelt, S. T., Vinci, B. J., & Piedrahita, R. H. (2000). Oxygenation and carbon dioxide control in water reuse systems. Aquacultural Engineering, 22(1-2), 87–108.

Summerfelt, S. T., Zühlke, A., Kolarevic, J., Reiten, B. K. M., Selset, R., Gutierrez, X., y Terjesen, B. F. (2015). Effects of alkalinity on ammonia removal, carbon dioxide stripping, and system pH in semi-commercial scale water recirculating aquaculture systems operated with moving bed bioreactors. Aquacultural Engineering, 65(August 2016), 46–54.

Sylvester, F., Dorado, J., Boltovskoy, D., Juárez, Á., y Cataldo, D. (2005). Filtration rates of the invasive pest bivalve Limnoperna fortunei as a function of Size and Temperature. Hydrobiologia, 534(1-3), 71–80.

Taylor, J. J., Rose, R. A., Southgate, P. C., & Taylor, C. E. (1997). Effects of stocking density on growth and survival of early juvenile silver-lip pearl oysters, Pinctada maxima (Jameson), held in suspended nursery culture. Aquaculture, 153(1-2), 41–49.

Timmons, M. B., y Ebeling, J. M. (2010a). Biofiltration. In Recirculating Aquaculture (2da edición, pp. 293–336). Ithaca, NY: Cayuga Aqua Ventures.

Timmons, M. B., y Ebeling, J. M. (2010b). Recirculating Aquaculture (2da edición). Ithaca, NY: Cayuga Aqua Ventures.

Timmons, M. B., y Ebeling, J. M. (2010c). Water Quality. In Recirculating Aquaculture (2da edición, pp. 39–78). Ithaca, NY: Cayuga Aqua Ventures.

Timmons, M. B., Ebeling, J. M., Wheaton, F. W., Summerfelt, S. T., y Vinci, B. J. (2002). Recirculating Aquaculture Systems (2da edición). Northeastern Regional Aquaculture Center.

US, & EPA. (1975). Process Design Manual for Nitrogen Control. U.S. Environmental Protection Agency. Washington, D.C, USA.

Van Rijn, J. (1996). The potential for integrated biological treatment systems in recirculating fish culture—A review. Aquaculture, 139(3-4), 181–201.

75

Villarreal-Chávez, G., García-Domínguez, F., Correa, F., y Castro-Castro, N. (1999). Nota sobre la distribución geográfica de Chione cortezi (Carpenter, 1864) (Mollusca: Pelecypoda: Veneridae). Ciencias Marinas, 25(1), 153–159.

Villasuso-Palomares, S. (2014). Efecto del sistema carbón-carbonatos en el acondicionamiento reproductivo del ostión Kumamoto (Crassostrea sikamea). Tesis de Maestría en Ciencias. Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada.

Walker, R. W., Heffernan, P. B., Hurley, D. H., Guarda, S., y Adams, M. P. (1997). Growth of Mercenaria mercenaria larvae and juveniles fed two microalgae species under greenhouse conditions in coastal Georgia. Georgia Journal of Science, 55, 407–411.

Watson, S. W., Valois, F. W., y Waterbury, J. B. (1981). The family Nitrobacteraceae. In M. P. Starr, H. Stolp, H. G. Trüper, A. Balows, & H. G. Schlegel (Eds.), The Prokaryotes: A handbook on habitats, isolation and identification of bacteria Volume I (pp. 1005–1022). New York, NY: Springer-Verlag Berlin Heidelberg.

Whetstone, J. M., Sturmer, L. N., Oesterling, M. J., Isles, B., y Island, R. (2005). Biology and Culture of the Hard Clam (Mercenaria mercenaria). Southern Regional Aquaculture Center, (433).

Widman, J. C., Meseck, S. L., Sennefelder, G., y Veilleux, D. J. (2008). Toxicity of un-ionized ammonia, nitrite, and nitrate to Juvenile bay scallops, Argopecten irradians irradians. Archives of Environmental Contamination and Toxicology, 54(3), 460–465.

Wilhelm, E., Battino, R., y Wilcock, R. J. (1977). Low-pressure solubility of gases in liquid water. Chemical Reviews, 77(2), 219–262.

World Bank. (2013). Fish to 2030: prospects for fisheries and aquaculture. World Bank Report, (83177-GLB).

Wyban, J., Walsh, W. a, y Godin, D. M. (1995). Temperature effects on growth, feeding rate and feed conversion of the Pacific white shrimp (Penaeus vannamei). Aquaculture, 138(95), 267–279.

76

Anexos

1.-Calidad del Agua

1.1 Oxígeno Disuelto

Valores diarios de la concentración de oxígeno disuelto (mg L-1) en los sistemas de recirculación acuícola (SRA) a 24 y 28 °C durante los 28 días de cultivo de Chione cortezi.

1.2 Temperatura

Valores diarios de la temperatura (°C) en los sistemas de recirculación acuícola (SRA) a 24 y 28 °C durante los 28 días de cultivo de Chione cortezi.

2

3

4

5

6

7

8

0 5 10 15 20 25 30

OD

(m

g L-1

)

Dias

28 °C 24 °C

10

15

20

25

30

35

0 5 10 15 20 25 30

Tem

per

atu

ra (

°C)

Dias

28 °C 24 °C

77

1.3 Salinidad

Valores diarios de la salinidad (ups) en los sistemas de recirculación acuícola (SRA) a 24 y 28 °C durante los 28 días de cultivo de Chione cortezi.

1.4 Potencial de hidrógeno (pH)

Valores diarios del potencial de hidrógeno (pH) en los sistemas de recirculación acuícola (SRA) a 24 y 28 °C

durante los 28 días de cultivo de Chione cortezi.

30

31

32

33

34

35

36

37

38

0 5 10 15 20 25 30

Salin

idad

(u

ps)

Dias

28 °C 24 °C

7.7

7.8

7.9

8

8.1

8.2

8.3

8.4

8.5

0 5 10 15 20 25 30

pH

Dias

28 °C 24 °C

78

1.5 Nitrógeno amoniacal total (NAT)

Valores diarios de la concentración de nitrógeno amoniacal total (NAT) (mg L-1) en los sistemas de recirculación

acuícola (SRA) a 24 y 28 °C durante los 28 días de cultivo de Chione cortezi.

1.6 Nitritos (N-NO2)

Valores diarios de la concentración de nitritos (N-NO2) (mg L-1) en los sistemas de recirculación acuícola (SRA) a

24 y 28 °C durante los 28 días de cultivo de Chione cortezi.

0

0.2

0.4

0.6

0.8

1

1.2

0 5 10 15 20 25 30

NA

T (m

g L-1

)

Dias

28 °C 24 °C

0

0.5

1

1.5

2

2.5

3

3.5

4

4.5

0 5 10 15 20 25 30

N-N

O2

(mg

L-1)

Dias

28 °C 24 °C

79

1.7 Nitratos (N-NO3)

Valores diarios de la concentración de nitratos (N-NO3) (mg L-1) en los sistemas de recirculación acuícola (SRA) a

24 y 28 °C durante los 28 días de cultivo de Chione cortezi.

1.8 Alcalinidad

Valores diarios de alcalinidad (mg L-1 como CaCO3) en los sistemas de recirculación acuícola (SRA) a 24 y 28 °C

durante los 28 días de cultivo de Chione cortezi.

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

0 5 10 15 20 25 30

N-N

O3

(mg

L-1)

Dias

28 °C 24 °C

0

50

100

150

200

250

0 5 10 15 20 25 30

Alc

alin

idad

(m

g L-1

)

Dias

28 °C 24 °C

80

1.9 Dióxido de carbono disuelto (CO2)

Valores diarios de la concentración de dióxido de carbono disuelto (mg L-1) en los sistemas de recirculación

acuícola (SRA) a 24 y 28 °C durante los 28 días de cultivo de Chione cortezi.

1.10 Ion bicarbonato (HCO3-)

Valores diarios de la concentracion de ion bicarbonato (HCO3

-) (mg L-1) en los sistemas de recirculación acuícola (SRA) a 24 y 28 °C durante los 28 días de cultivo de Chione cortezi.

0

0.2

0.4

0.6

0.8

1

1.2

1.4

1.6

1.8

0 5 10 15 20 25 30

CO

2(m

g L-1

)

Dias

28 °C 24 °C

0

20

40

60

80

100

120

140

160

180

0 5 10 15 20 25 30

HC

O3-

(mg

L-1)

Dias

28 °C 24 °C

81

1.11. Ion carbonato (CO3-2)

Valores diarios de la concentración de ion carbonato (CO3

-2) (mg L-1) en los sistemas de recirculación acuícola (SRA) a 24 y 28 °C durante los 28 días de cultivo de Chione cortezi.

0

5

10

15

20

25

30

0 5 10 15 20 25 30

CO

3-2(m

g L-1

)

Dias

28 °C 24 °C

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