lígia caroline bortoli -...
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UNIVERSIDADE FEDERAL DE PELOTAS Programa de Pós-Graduação em Fitossanidade
Dissertação
Interações tritróficas entre moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae), seus hospedeiros e parasitoides (Hymenoptera) e
avaliação de atrativos para o monitoramento na Região da Serra Gaúcha, RS
Lígia Caroline Bortoli
Pelotas, 2014
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LÍGIA CAROLINE BORTOLI
Interações tritróficas entre moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae), seus hospedeiros e parasitoides (Hymenoptera) e
avaliação de atrativos para o monitoramento na Região da Serra Gaúcha, RS
Orientador: Dr. Flávio Roberto Mello Garcia Coorientador: Dr. Marcos Botton
Pelotas, 2014
Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Fitossanidade da Universidade Federal de Pelotas, como requisito parcial à obtenção do título de Mestre em Fitossanidade (área do conhecimento: Entomologia).
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Aos meus pais, Jaime Bortoli e Nilza Teresinha Fratta Bortoli,
pelo amor, apoio e compreensão em todos os momentos,
Ofereço
Aos meus irmãos, Cristina Bortoli, Paulo Egídio Bortoli e Eduardo Bortoli,
meus cunhados, Cezar Salvetti e Claudia Mazzarollo Bortoli,
meus sobrinhos, Gabriel, Maria Valentina e Anna Clara,
minha avó, Clotildes Dolores Fratta
e meus segundos pais Ruben Machota e Lorena Chiudini Machota
pelo amor, carinho, orientação e compreensão,
Dedico
Á meu noivo Ruben Machota Jr.,
pelo apoio, carinho e paciência durante esta caminhada,
Homenageio
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Agradecimentos
Agradeço à Deus, por guiar meus passos, dando-me forças para seguir em busca
dos meus objetivos.
Ao Programa de Pós-Graduação em Fitossanidade da Faculdade de Agronomia
Eliseu Maciel (FAEM), Universidade Federal de Pelotas (UFPel), por oportunizar a
realização do curso de Mestrado.
A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela
concessão da bolsa de estudos.
À Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (Embrapa) – Centro Nacional de
Pesquisa de Uva e Vinho (CNPUV), por ter permitido a execução do trabalho, pelo
envolvimento e aporte financeiro.
Dedico um especial agradecimento ao Dr. Flávio Roberto Mello Garcia, professor do
Departamento de Fitossanidade da FAEM/UFPel, pela orientação, auxílio na
execução da dissertação, amizade, confiança e, principalmente, pelos ensinamentos
que levo para minha vida.
Ao Dr. Marcos Botton, pesquisador da Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária
(EMBRAPA) – Centro Nacional de Pesquisa Uva e Vinho (CNPUV), pela
coorientação, confiança, apoio, conselhos, amizade e ensinamentos na execução
deste trabalho e ao longo de toda minha carreira acadêmica e pessoal, meus
sinceros e eternos agradecimentos.
A todos os professores e colaboradores do Programa de Pós-Graduação em
Fitossanidade (PPGFs) da UFPel, pela atenção e ensinamentos transmitidos.
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A secretária do Programa de Pós-Graduação em Fitossanidade (PPGFs) da UFPel,
Neide Alessandra Ritter Quevedo, pela atenção e auxílios prestados.
Aos professores e pesquisadores Dra. Adrise Medeiros Nunes e Dr. Uemerson Silva
da Cunha, por participarem na banca e auxiliarem no enriquecimento da discussão
do trabalho.
Aos meus pais, Jaime e Nilza, que me deram a vida e me ensinaram a vivê-la com
dignidade. Que iluminaram os caminhos obscuros com afeto e dedicação para que
os trilhasse sem medo. Que se doaram inteiros e renunciaram aos seus sonhos,
para que, muitas vezes, pudesse realizar os meus. Pela longa espera e
compreensão, muitíssimo obrigado.
A minha família, em especial meus irmãos Cristina, Paulo Egídio e Eduardo, meus
cunhados Cesar e Claudia, meus sobrinhos Gabriel, Maria Valentina e Anna Clara,
pelo afeto, amor, incentivo, apoio e compreensão.
A minha avó Clotildes, com seu exemplo de vida, me ensinou a acreditar e nunca
desistir.
A família do meu noivo, Ruben e Lorena, serei eternamente grata por me acolherem
no seio de sua família, por confiarem a mim seu bem mais precioso e por todo apoio
e carinho recebido em minha caminhada.
Ao meu noivo Ruben Machota Júnior, por estar sempre ao meu lado tornando meus
dias mais felizes. Por sua compreensão, apoio, amor e dedicação. Por trocar ideias
e me corrigir com sutiliza.
Meus sinceros agradecimentos a todos aqueles que de alguma forma doaram um
pouco de si para que a conclusão deste trabalho se tornasse possível: Alexandre da
Silva, Aline Costa Padilha, Aline Nondillo, Cléber Antônio Baronio, Cindy Corrêa
Chaves, Diandro Ricardo Barilli, Elisangela Caroline Galzer, Juliete Maria Frighetto,
Marcelo Zanelato, Milena Zanella Pimentel, Rangel Behling, Ruben Machota Junior,
Simone Andzeiewski, Taciana Melissa de Azevedo Kuhn, Vinicius Lorenzini Lima e
Vitor Cezar Pacheco.
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Ao Me. Rafael Borges funcionário da Empresa ISCA Técnologias Ltda. e Sérgio
Ricardo Bolte Lombardi funcionário da Empresa Agro Comercial Wiser Ltda., pelo
fornecimento de dois dos cinco atrativos alimentares avaliados.
Ao produtor Gustavo Carini, por disponibilizar a área utilizada nos experimentos.
Aos funcionários da Embrapa Uva e Vinho Antônio Donatti, André Massutti, Ervalino
Giacomeli, Gilmar Soligo, Jânio Lazzarini e Roque Paese, agradeço o auxílio na
condução dos experimentos a campo.
Ao assistente de pesquisa Dalton Antonio Zat, da Metereologia da Embrapa Uva e
Vinho, pelo fornecimento dos dados meteorológicos utilizados no trabalho.
À assistente de pesquisa do Laboratório de Entomologia da Embrapa Uva e Vinho,
Bióloga Vânia Maria Ambrosi Sganzerla, pelo auxílio na instalação e coleta dos
dados dos experimentos. Agradeço principalmente ao exemplo de profissionalismo e
conduta, a amizade, compreensão e confiança.
A Dra. Aline Nondillo pela amizade e auxilio nas análises estatísticas.
Ao amigo Volmir Scanagatta, pela força e amizade dedicadas a mim nesta
caminhada.
As amigas, Daniela Holdefer Woldan, Fernanda Lise e suas famílias pela amizade,
confiança, incentivo e ajuda durante este período.
A amiga Marla Maria Marchetti pelos momentos alegres e descontraídos, às vezes
de preocupação, pelo companheirismo e apoio mútuo durante este período, pelo
aprendizado e principalmente pela amizade que construímos, a qual permanecerá
para sempre.
Aos colegas e amigos do curso de Pós-Graduação em Fitossanidade, em especial
aos que me ajudaram durante a condução deste projeto e estiveram ao meu lado em
todos os momentos.
Aos colegas e amigos do Laboratório de Ecologia de Insetos (UFPel), obrigada pela
convivência.
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A todos os amigos e colegas da Embrapa Uva e Vinho, pela convivência durante
todo esse tempo e principalmente aos que passaram pelo Laboratório de
Entomologia.
Obrigado a todas as pessoas que contribuíram para meu sucesso e para meu
crescimento como pessoa. Sou o resultado da confiança e da força de cada um de
vocês.
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“O jovem que deseja ser cientista – e à ciência dedicar
todo seu tempo e amor – tem pelo menos três certezas:
a de que morrerá um dia (como todo mundo), a de que
não ficará rico (como quase todo mundo) e a de que se
divertirá muito (como pouca gente).”
Newton Freire Maia
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Resumo
BORTOLI, LÍGIA CAROLINE. Interações tritróficas entre moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae), seus hospedeiros e parasitoides (Hymenoptera) e avaliação de atrativos para monitoramento na Região da Serra Gaúcha, RS. 2014. 90f. Dissertação (Mestrado) - Programa de Pós-Graduação em Fitossanidade. Universidade Federal de Pelotas, Pelotas.
A Região da Serra Gaúcha, RS, é o principal polo produtor de frutas para o consumo in natura do Estado. Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) (Diptera: Tephritidae) é a espécie de maior importância econômica no Estado e principal praga da fruticultura de clima temperado, exigindo monitoramento e emprego de medidas de controle para sua redução populacional nos pomares. Com o aumento na produção de citros durante a entressafra (junho a outubro), o conhecimento das espécies de moscas-das-frutas neste período é fundamental para a implementação de estratégias de manejo na Região. Este estudo objetivou conhecer as espécies de moscas-das-frutas, seus hospedeiros e parasitoides, presentes em um pomar de citros representativo da Região, bem como, determinar os parâmetros faunísticos, a dinâmica populacional e selecionar um atrativo alimentar para o seu monitoramento. O estudo foi conduzido em um pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck (Plantae: Rutaceae)] cv. „Valência‟, em Pinto Bandeira, RS, de outubro de 2012 a outubro de 2013. Em frutíferas nativas e exóticas localizadas no entorno do pomar, frutos em maturação foram coletados, transportados e individualizados em laboratório, determinando-se os parâmetros: índices de infestação por moscas-das-frutas e de parasitismo e frequência de indivíduos por espécie de parasitoide. Para caracterizar a assembleia de moscas-das-frutas através da análise faunística e flutuação populacional foram instaladas duas armadilhas McPhail, contendo 300mL de proteína hidrolisada CeraTrap®. Determinaram-se os índices de abundância, frequência, constância, dominância e diversidade de espécies. Avaliou-se a eficiência das proteínas hidrolisadas CeraTrap® (BioIbérica S.A.) e BioAnastrepha® (BioControle – Métodos de Controle de Pragas Ltda.), levedura Torula (Isca Tecnologias Ltda.), glicose de milho (Yoki® Alimentos Ltda.) e suco de uva tinto (Embrapa Uva e Vinho) para o monitoramento de moscas-das-frutas em citros. Os atrativos alimentares foram dispostos no interior de armadilhas McPhail, distribuídas na copa das árvores frutíferas, a 1,5m de altura do solo, distanciadas 10m entre si nas bordas do pomar, com duas repetições por atrativo. As médias de moscas-das-frutas capturadas por semana foram submetidas à análise da variância e comparadas pelo teste Tukey (p≤0,05). A. fraterculus foi constatada em todas as
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frutíferas coletadas, sendo pitangueira e goiabeira os hospedeiros com maior índice de infestação. Este trabalho é o primeiro relato da espécie infestando frutos de guabijuzeiro no Estado. Dos parasitoides emergidos, foram identificadas seis espécies, Doryctobracon brasiliensis (frequência de 63,5%), Doryctobracon areolatus (3,8%), Utetes anastrephae (7,7%) e Opius bellus (Braconidae) (11,5%) e Aganaspis pelleranoi (11,5%) e Odontosema anastrephae (Figitidae) (3,8%). D. brasiliensis foi o parasitoide mais frequente na maioria das frutíferas amostradas. As espécies de moscas-das-frutas presentes na área de estudo foram A. fraterculus, A. pseudoparallela, A. grandis, A. aczeli, e os gêneros Tomoplagia sp., Parastenopa sp., Trupanea sp. e Toxotrypana sp.. A. fraterculus e A. pseudoparallela foram as espécies com maior abundância, frequência, constância e dominância. A. fraterculus foi a espécie mais capturada, apresentando em média 7,81±9,55, 2,76±4,52, 2,63±4,67, 1,66±3,38 e 0,91±2,18 indivíduos para os atrativos CeraTrap®, Torula®, BioAnastrepha®, glicose e suco de uva respectivamente. CeraTrap® sem diluição apresenta maior eficiência para o monitoramento de mosca-das-frutas em pomar de citros.
Palavras-chave: Anastrepha fraterculus. Anastrepha pseudoparallela. Myrcianthes pungens. Análise faunística. Flutuação populacional.
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Abstract
BORTOLI, LÍGIA CAROLINE. Tritrophic interactions between fruit-flies (Diptera: Tephritidae), their hosts and parasitoids (Hymenoptera) and evaluation of baits to monitor in the Region of Serra Gaucha, RS. 2014. 90f. Dissertation (Master's degree) – Post Graduation Program in Plant Health. Universidade Federal de Pelotas. The Region of Serra Gaucha, RS, is the main production hub fruit for fresh consumption State. Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) (Diptera: Tephritidae) is the species of greatest economic importance in the State and major pest of fruit temperate, requiring monitoring and use of control measures for population reduction in the orchards. With the increase in the production of citrus during the off season (June to October), knowledge of the species of fruit flies in this period is critical to the implementation of management strategies in the Region. This study aimed to identify the species of fruit flies present in an orchard of citrus representative of the Region, their hosts and natural enemies, determine the faunal parameters, population dynamics and select a food bait for monitoring fruit flies. The study was conducted at a citrus orchard [Citrus sinensis (L.) Osbeck (Plantae: Rutaceae)] cv. 'Valencia', Pinto Bandeira, RS, from October 2012 to October 2013. In native and exotic fruit located around the orchard, fruit maturing were collected, transported and individualized laboratory, determining the parameters: indices of infestation by fruit flies and parasites, and frequency of individuals per species of parasitoid. To characterize the assembly of fruit flies through faunal analysis and population fluctuation two McPhail traps containing 300mL of hydrolyzed protein CeraTrap™ were installed. Determined the indices of abundance, frequency, constancy, dominance and species diversity. We evaluated the efficiency of hydrolysed proteins CeraTrap™ (BioIbérica S.A.) and BioAnastrepha™ (BioControle – Métodos de Controle de Pragas Ltda.), Torula™ yeast (Isca Technologias Ltda.), maize glucose (Yoki™ Alimentos Ltda.) and juice of red grape (Embrapa Uva e Vinho) for monitoring fruit flies in citrus. The food baits were placed inside McPhail traps distributed in the canopy of fruit trees, 1,5 m above the ground, 10m apart from each other at the edges of the orchard, with two replicates per attractive. The averages of fruit flies captured by week were subjected to analysis of variance and compared by Tukey test (p≤0,05). A. fraterculus was detected in all the collected fruit, guava and Surinam cherry being the host with the highest rate of infestation. This work is the first report of the species infesting fruit guabijuzeiro in the State. Of parasitoids emerged, six species Doryctobracon brasiliensis (frequency 63,5%), Doryctobracon areolatus (3,8%), Utetes anastrephae (7,7%) and Opius
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bellus (Braconidae) (11,5%) were identified and Aganaspis pelleranoi (11,5%) and Odontosema anastrephae (Figitidae) (3,8%). D. brasiliensis was the most common parasitoid in most of the sampled fruit. The species of fruit flies present in the study area were A. fraterculus, A. pseudoparallela, A. grandis, A. aczeli and genus Tomoplagia sp., Parastenopa sp., Trupanea sp. And Toxotrypana sp.. A. fraterculus and A. pseudoparallela were the species with highest frequency, constancy and dominance. A. fraterculus was the most frequently captured species, with 7,81±9,55, 2,76±4,52, 2,63±4,67, 1,66±3,38 and 0,91±2,18 on average for CeraTrap™, Torula™, BioAnastrepha™, glucose and grape juice respectively attractive. CeraTrap® undiluted shows higher efficiency for monitoring fruit fly in citrus orchard.
Key-words: Anastrepha fraterculus. Anastrepha pseudoparallela. Myrcianthes pungens. Faunal analysis. Population fluctuation.
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Lista de figuras
Figura 1 Vista aérea do pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟, localizado na Linha Brasil, no município de Pinto Bandeira, RS. .........................................................................................................
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Figura 2 Parasitoides de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) (Diptera: Tephritidae) obtidos em inventariamentos realizados em frutos de citros da cv. „Valência‟ e frutíferas nativas e exóticas presentes no entorno do pomar no período de outubro de 2012 a outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS. .....................................................
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Figura 3 Gêneros da família Tephritidae coletados em armadilhas de monitoramento realizado em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟ no período de outubro de 2012 a outubro de 2013 no município de Pinto Bandeira, RS. ............................................
46
Figura 4 Flutuação populacional de adultos de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) e Anastrepha pseudoparallela (Loew, 1873) capturados em armadilha McPhail iscadas com o atrativo alimentar CeraTrap® no período de outubro de 2012 a outubro de 2013 no município de Pinto Bandeira, RS. ........................................................................................
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Figura 5 Vista aérea do pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟, localizado na Linha Brasil, no município de Pinto Bandeira, RS, com destaque para o posicionamento das armadilhas. .................................................................................................................
57 Figura 6 Número médio de adultos de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830)
(machos e fêmeas) capturados por dia (MAD) em armadilhas de monitoramento modelo McPhail iscadas com diferentes atrativos alimentares em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟ durante o período de novembro de 2012 a outubro de 2013. Pinto Bandeira, RS. ...............................................................................
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Figura 7 Porcentagem (%) de fêmeas adultas de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) com presença ou ausência de oócitos corionados (ovos) capturadas em armadilhas McPhail iscadas com diferentes atrativos alimentares (n=40) em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟, durante o período de outubro de 2012 a outubro de 2013. Pinto Bandeira, RS. .....................................................................
75
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Lista de tabelas
Tabela 1 Época de frutificação dos hospedeiros nativos e exóticos presentes na área de estudo no município de Pinto Bandeira, RS. ....................
25
Tabela 2 Família e espécie botânica, quantidade de frutos, peso (kg), quantidade de pupários e adultos obtidos na cultura do citros cv. „Valência‟ e em hospedeiros nativos e exóticos, a partir de inventariamentos realizados entre outubro de 2012 e outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS. .....................................
28
Tabela 3 Adultos de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) (Diptera: Tephritidae), razão sexual e viabilidade pupal obtidos na cultura do citros cv. „Valência‟ e em hospedeiros nativos e exóticos, a partir de inventariamentos realizados entre outubro de 2012 e outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS. ........................................
30
Tabela 4 Valor absoluto, frequência (F%) e porcentagem de parasitismo (P%) das espécies de parasitoides obtidos em citros cv. „Valência‟ e frutíferas nativas e exóticas, a partir de inventariamentos realizados entre outubro de 2012 e outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira., RS. ...........................................................................
34 Tabela 5 Parasitismo de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) (Diptera:
Tephritidae) em hospedeiros nativos e exóticos no período de outubro de 2012 a outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS. .....................................................................................
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Tabela 6 Índice de infestação de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) por fruto e por kg de fruto e parasitismo total na cultura do citros e em frutíferas nativas e exóticas, no período de outubro de 2012 a outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS. ........................................
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Tabela 7 Análise faunística de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) coletadas em armadilhas McPhail no período de outubro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros no município de Pinto Bandeira, RS. .....................................................................................
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Tabela 8 Correlação entre fatores climáticos e capturas de adultos de duas espécies pertencentes ao gênero Anastrepha spp. em armadilhas de monitoramento modelo McPhail iscadas com atrativo alimentar CeraTrap®, durante o período de outubro de 2012 e outubro de 2013. Pinto Bandeira, RS. ..................................................................
53
Tabela 9 Número médio (±desvio padrão) de insetos capturados por semana em armadilhas de monitoramento iscadas com cinco soluções atrativas, no período de novembro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. „Valência‟] no município de Pinto Bandeira, RS. ..................................................
61
Tabela 10 Número médio (±desvio padrão) de famílias de insetos benéficos e de Formicidae capturados por semana em armadilhas de monitoramento McPhail iscadas com cinco soluções atrativas, no período de novembro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. „Valência‟] no município de Pinto Bandeira, RS. .....................................................................................
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Tabela 11 Número médio (±desvio padrão) de insetos pertencentes Ordem Diptera capturados por semana em armadilhas de monitoramento iscadas com cinco soluções atrativas, no período de novembro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. „Valência‟] no município de Pinto Bandeira, RS. .............
66
Tabela 12 Número médio ±desvio padrão de espécies pertencentes ao Gênero Anastrepha capturados por semana em armadilhas de monitoramento iscadas com cinco soluções atrativas, no período de novembro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros [Citrus
sinensis (L.) Osbeck cv. „Valência‟] no município de Pinto Bandeira, RS. ......................................................................................................
68
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Sumário
1 Introdução geral ....................................................................................... 18
2 Capítulo I - Interações tritróficas entre moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae), seus hospedeiros e parasitoides (Hymenoptera) no município de Pinto Bandeira, RS .......
22
2.1 Introdução ................................................................................................... 22
2.2 Material e métodos ..................................................................................... 23
2.3 Resultados e discussão ............................................................................. 27
2.4 Conclusões ................................................................................................. 39
3 Capítulo II - Análise faunística e flutuação populacional de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) em pomar de Citrus
sinensis (L.) Osbeck no município de Pinto Bandeira, Rio Grande do Sul .......................................................................
40
3.1 Introdução ................................................................................................... 40 3.2 Material e métodos ..................................................................................... 41 3.3 Resultados e discussão ............................................................................. 45 3.3.1 Análise faunística ........................................................................................ 45
3.3.2 Flutuação populacional ............................................................................... 50
3.4 Conclusões ................................................................................................. 53
4 Capítulo III - Avaliação de atrativos alimentares para o monitoramento da mosca-das-frutas sul-americana Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) em citros e seletividade de artrópodes não-alvo ............................
55
4.1 Introdução ................................................................................................... 55
4.2 Material e métodos ..................................................................................... 57
4.3 Resultados e discussão .............................................................................. 59
4.3.1 Insetos capturados em nível de Ordem ...................................................... 59 4.3.2 Insetos capturados pertencentes à Formicidae e famílias de insetos úteis
..................................................................................................................... 62
4.3.3 Insetos capturados pertencentes à Ordem Diptera .................................... 64
4.3.4 Insetos capturados pertencentes ao gênero Anastrepha Schiner, 1868 ....... 67
17
4.3.5 Maturidade sexual de fêmeas de Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) capturadas nas armadilhas de monitoramento ...........................................
74
4.4 Conclusões ................................................................................................. 76
4 Conclusões gerais .................................................................................... 77
5 Referências ............................................................................................... 78
18
1 Introdução geral
A fruticultura no Brasil está em plena expansão devido à disponibilidade de
áreas aptas ao cultivo e às condições edafoclimáticas favoráveis ao
desenvolvimento de diversas espécies frutíferas de clima tropical e temperado
(AGRIANUAL, 2013). O País ocupa a terceira posição no ranking dos maiores
produtores mundiais de frutas, depois da China e Índia, com uma área cultivada de
2,55 milhões de hectares (IBRAF, 2014). O estado do Rio Grande do Sul é um dos
principais produtores de frutas de clima temperado do Brasil, destacando-se no
cultivo da videira [Vitis spp. L. (Vitaceae)], pessegueiro [Prunus persica (L.) Bastsch
(Rosaceae)] e macieira [Malus domestica Borkhausen (Rosaceae)], representando 58,
57 e 46% da produção nacional respectivamente (IBGE, 2012; FAO, 2014). Além
destas frutíferas, o Estado destaca-se na produção de citros [Citrus spp. L.
(Rutaceae)], contribuindo com 1,9% da produção nacional (IBGE, 2012), sendo a
cultura desenvolvida predominantemente no modelo de agricultura familiar
(OLIVEIRA et al., 2010). O Estado apresenta grande potencial para produção de
citros devido às condições edafoclimáticas favoráveis, principalmente as baixas
temperaturas noturnas na época de maturação dos frutos, as quais favorecem o
acúmulo de ácidos e açúcares, contribuindo para a melhoria das características
físico-químicas dos mesmos (JOÃO, 1998; SCHÄFER; DORNELLES, 2000;
SCHAFER; BASTIANEL; DORNELLES, 2001; SOUZA, 2001).
No Estado, a citricultura apresentou uma evolução importante nos últimos
quinze anos. No Vale do Caí, tradicional Região produtora de citros, houve uma
diminuição das áreas de laranjeiras [Citrus sinensis (L.) Osbeck (Rutaceae)] plantadas,
havendo uma conversão para o cultivo de tangerineiras [Citrus reticulata Blanco
(Rutaceae)]. Além disso, novas Regiões produtoras surgiram, como as do Alto
19
Uruguai e Fronteira Oeste, consolidando-se como importantes polos produtores de
fruta para processamento e de citros sem sementes (ROSA, 2010) respectivamente.
A Região da Serra Gaúcha, localizada na Encosta Superior do Nordeste do
Rio Grande do Sul, é o principal polo produtor de frutas de clima temperado para o
consumo in natura do Estado (EMATER/RS, 2014). Na Região, são cultivadas
diferentes frutíferas, com destaque para o pessegueiro, videira, macieira, ameixeira
[Prunus salicina Lindl. (Rosaceae)], caquizeiro [Diospyros kaki L. (Ebenaceae)] e
quivizeiro [Actinidia deliciosa Liang & Ferguson, 1984 (Actinidiaceae)] que produzem
frutos nos meses de outubro a abril (NAVA; BOTTON, 2010). Entretanto, nos últimos
anos, foi observada uma revitalização da citricultura na Região como alternativa de
renda e escalonamento de mão-de-obra. Isto tem proporcionado uma fonte de renda
adicional nas propriedades com a produção de frutas na entressafra (maio a
setembro) das frutíferas caducifólias de clima temperado tradicionalmente cultivadas
na Região (EMATER/RS, 2014).
As moscas-das-frutas são reconhecidamente as principais pragas da
fruticultura no estado do Rio Grande do Sul (SALLES; KOVALESKI, 1990; SALLES,
1996; GARCIA; CORSEUIL, 1998a,b; SILVA et al., 2006; GATTELLI et al., 2008;
NUNES et al., 2012; DIAS et al., 2013; PEREIRA-RÊGO et al., 2013). Devido ao
escalonamento no cultivo comercial de espécies frutíferas que produzem ao longo
do ano, as moscas-das-frutas encontram frutos disponíveis de forma permanente,
proporcionando uma sucessão hospedeira através de hospedeiros multiplicadores, o
que tem contribuído para o aumento nas perdas de produção registrada nos
pomares nos últimos anos.
Um aspecto de fundamental importância para o manejo das moscas-das-
frutas é o monitoramento populacional. Diversos trabalhos avaliaram a eficiência de
substâncias atrativas para o monitoramento da espécie na Região Sul
(LORENZATO, 1984; HEDSTRÖM; JIRÓN, 1985; GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL,
1999; CHIARADIA; MILANEZ, 2000; KOVALESKI, 2004; SCOZ et al., 2006;
POGERRE, 2007). Como o monitoramento deve proporcionar informações que
representem adequadamente o comportamento da população da espécie na área
monitorada, a avaliação de atrativos alimentares efetivos e confiáveis deve ser
realizada de forma permanente. O controle racional e eficiente das moscas-das-
frutas tem como pré-requisito o conhecimento do momento adequado para adoção
das medidas de controle (KOVALESKI, 1997; NORA; SUGIURA, 2001). Segundo
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Nascimento, Carvalho e Malavasi (2000), dentre os diversos fatores que estão
envolvidos na captura das moscas-das-frutas, destaca-se a eficiência do atrativo
utilizado.
Na Região Sul do Brasil, o suco de uva a 25% tem sido o atrativo
recomendado como padrão para a captura da mosca-das-frutas nos pomares de
maçã (KOVALESKI; RIBEIRO, 2002; KOVALESKI, 2004), sendo esta informação
ampliada para os demais cultivos. No entanto, este atrativo não tem sido eficaz na
cultura da videira (ZART; FERNANDES; BOTTON, 2009) e questionamentos tem
sido levantados quanto a sua eficácia, inclusive na cultura da macieira (ZUANAZZI,
2012). Nos últimos anos, devido a falhas no monitoramento detectadas em pomares
que utilizam o suco de uva como atrativo, tem ocorrido um aumento no emprego de
proteínas hidrolisadas e da levedura Torula® como alternativa para o monitoramento
de moscas-das-frutas nos pomares (RAGA et al., 2006; SCOZ et al., 2006;
MONTEIRO et al., 2007; POGERRE, 2007; AZEVEDO et al., 2012). Além destes
atrativos, a solução aquosa de glicose invertida a 10% tem sido utilizada em
trabalhos de analise faunística e flutuação populacional de moscas-das-frutas
(GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL, 1999; GARCIA; LARA, 2006; GARCIA; CAMPOS;
CORSEUIL, 2003b; ALBERTI; GARCIA; BOGUS, 2009; ZILLI; GARCIA, 2010). Os
atrativos são utilizados em armadilhas McPhail (MCPHAIL, 1939), que consistem
num recipiente, de vidro ou plástico, na forma de sino, com abertura no fundo
formando um reservatório de até 0,5L de capacidade (THOMAS et al., 2001). De
maneira geral, estes atrativos são repostos em intervalos semanais.
Na Espanha, foi recentemente introduzida e validada uma nova tecnologia
para o monitoramento e controle de moscas-das-frutas na cultura do citros. Esta
nova tecnologia recebeu o nome comercial de CeraTrap®, constituindo-se de um
atrativo alimentar de origem natural, livre de inseticidas, obtido a partir de um
processo exclusivo de hidrólise enzimática à frio (RAMOS et al., 2011). Devido à
elevada capacidade de atração de adultos de mosca-das-frutas, este produto tem
sido utilizado como uma nova ferramenta para o controle da espécie em programas
de Manejo Integrado de Pragas na cultura do citros (SELAMI et al., 2011).
O município de Pinto Bandeira, RS, é um local representativo na produção de
frutas de clima temperado da Região da Serra Gaúcha para consumo in natura
incluindo a ameixeira, caquizeiro, nectarineira [Prunus persica (L.) Batsch var.
„Nucipersica‟ (Suckow) (Rosaceae)], macieira, laranjeira e tangerineira (PMPB,
21
2014). De maneira geral, os pomares do município estão localizados próximos a
matas nativas com hospedeiros que também frutificam ao longo do ano favorecendo
de forma significativa o crescimento populacional das moscas-das-frutas. No caso
dos citros, como a produção concentra-se na entressafra das demais frutíferas, o
conhecimento das espécies de moscas-das-frutas e dos parasitoides presentes na
cultura e nas plantas hospedeiras, as quais frutificam ao longo do ano e no mesmo
período de maturação, é de fundamental importância para a compreensão da
bioecologia desse grupo de insetos na Região.
Devido à escassez de trabalhos sobre interações tritróficas, este estudo foi
realizado com o objetivo de conhecer as espécies de moscas-das-frutas presentes
em um pomar de citros representativo da Região, seus hospedeiros e parasitoides,
bem como, determinar os parâmetros faunísticos, a dinâmica populacional e
selecionar um atrativo alimentar para o monitoramento de moscas-das-frutas em
citros.
22
2 Capítulo I. Interações tritróficas entre moscas-das-frutas (Diptera:
Tephritidae), seus hospedeiros e parasitoides (Hymenoptera)
em pomar de citros no município de Pinto Bandeira, RS
2.1 Introdução
As moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) são as principais pragas da
fruticultura de clima temperado na Região Sul do Brasil (SALLES; KOVALESKI,
1990; KOVALESKI; RIBEIRO, 2002; SILVA et al., 2006; GATTELLI et al., 2008;
ALBERTI; GARCIA; BOGUS, 2009; NAVA; BOTTON, 2010; GARCIA; NORRBOM,
2011; NUNES et al., 2012; DIAS et al., 2013; PEREIRA-RÊGO et al., 2013). A
Região da Serra Gaúcha, localizada na Encosta Superior do Nordeste do Rio
Grande do Sul, é o principal polo produtor de frutas de clima temperado para o
consumo in natura do Estado (EMATER/RS, 2014). Na Região, são cultivadas
diferentes frutíferas, dentre elas, o pessegueiro [Prunus persica (L.) Bastsch
(Rosaceae)], videira [Vitis spp. L. (Vitaceae)], macieira [Malus domestica Borkhausen
(Rosaceae)], ameixeira [Prunus salicina Lindl. (Rosaceae)], caquizeiro [Diospyros kaki L.
(Ebenaceae)] e quivizeiro [Actinidia deliciosa Liang & Ferguson, 1984 (Actinidiaceae)],
as quais apresentam os meses de produção de frutos compreendidos entre
novembro a abril (NAVA, BOTTON, 2010). Recentemente, tem-se observado uma
revitalização do cultivo de citros [Citrus spp. L. (Rutaceae)] na Região. Este cultivo
surge como alternativa de renda e escalonamento de mão-de-obra nas propriedades
pelo fato de sua produção ocorrer na entressafra das frutíferas caducifólias de clima
temperado tradicionalmente cultivadas nas pequenas propriedades rurais
(EMATER/RS, 2014)
Devido ao cultivo comercial dos citros ser recente na Região e frutificar na
entressafra das demais frutíferas, o conhecimento das espécies de moscas-das-
23
frutas, seus parasitoides e suas plantas hospedeiras, as quais frutificam no mesmo
período e ao longo do ano, é de fundamental importância para a compreensão da
bioecologia desse grupo de insetos para o estabelecimento de estratégias de
manejo (BATEMAN, 1972), uma vez que o ataque nos pomares de citros se inicia
por populações migrantes (SOUZA FILHO; RAGA; ZUCCHI, 2000).
O inventariamento de espécies de moscas frugívoras no estado do Rio
Grande do Sul demonstrou que a principal espécie que ocorre na Região é Anastrepha
fraterculus (Wiedemann, 1830) (Diptera: Tephritidae) (SALLES; KOVALESKI, 1990;
SALLES, 1996; GARCIA; CORSEUIL, 1998a,b; SILVA et al., 2006; GATTELLI et al.,
2008; NUNES et al., 2012; DIAS et al., 2013; PEREIRA-RÊGO et al., 2013). No
entanto, a dinâmica das populações de tefritídeos varia de forma significativa ao
longo dos anos, havendo a possibilidade de incursão de novas espécies. Embora
inventários na Região da Serra Gaúcha tenham sido realizados (LORENZATO,
1984; LORENZATO; CHOUENE, 1985; LORENZATO; GRELMANN; CHOUENE,
1986), com o aumento na produção de diferentes espécies frutíferas e a dinâmica
constante de tefritídeos entre áreas torna-se fundamental que os estudos sejam
permanentemente atualizados incluindo nestes os inimigos naturais (URAMOTO;
WALDER; ZUCCHI, 2004).
Neste trabalho, avaliou-se a infestação de moscas frugívoras e a ocorrência
de parasitoides em pomar de citros margeado por frutíferas nativas e exóticas,
localizado no município de Pinto Bandeira, considerado um dos principais polos de
produção de frutas para o consumo in natura do estado do Rio Grande do Sul.
2.2 Material e métodos
O estudo foi realizado no período de outubro de 2012 a outubro de 2013 em
pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck (Rutaceae)] da cv. „Valência‟ (latitude
29º01‟53.64"S, longitude 51º30‟03.56"O e altitude de 295m) localizado no município
de Pinto Bandeira, RS (Fig. 1). O pomar com área de 2,0 ha foi implantado em 2006
utilizando espaçamento 5,0 x 4,5m, sendo cultivado sem a aplicação de agrotóxicos
durante a condução do trabalho. Nas bordas do pomar foram identificadas, uma
planta adulta de pitangueira (Eugenia uniflora Linnaeus,1753), uma de guabijuzeiro
[Myrcianthes pungens (Berg) Legrand], uma de goiabeira [Psidium guajava (Linnaeus,
1753)] pertencentes a Família Myrtaceae e duas plantas adultas de nespereira
24
[Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindley, 1822] pertencentes a Família Rosaceae. Nas
propriedades vizinhas, localizadas a menos de 500 metros do local de estudo,
encontram-se cultivados pomares de pessegueiro e videira, sendo esta a
diversidade característica da Região.
Figura 1. Vista aérea do pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟, localizado na Linha Brasil, no município de Pinto Bandeira, RS.
Fonte: Google Earth, 2014.
Frutos maduros foram coletados de forma aleatória, ou seja, de qualquer
altura da copa da árvore, inclusive os recém caídos no solo, mas que, ainda estavam
em bom estado de conservação e sem orifícios de saída de larvas. O número de
frutos coletados por planta foi variável e dependente da disponibilidade destes no
pomar, ou seja, as coletas foram determinadas em função da época de frutificação e
quantidade de frutos produzidos pelas espécies vegetais disponíveis no local (tab.
1). As amostras foram separadas (planta e solo), identificadas (espécie, data e
local), acondicionadas em caixas plásticas e transportadas ao Laboratório de
Entomologia da Embrapa Uva e Vinho, Bento Gonçalves, RS, para as avaliações do
índice de infestação e da porcentagem de parasitismo.
25
Tabela 1. Época de frutificação dos hospedeiros nativos e exóticos presentes na área de estudo no município de Pinto Bandeira, RS.
Legenda: N = planta hospedeira nativa; E = planta hospedeira exótica.
Hospedeiro Out. Nov. Dez. Jan. Fev. Mar. Abr. Maio Jun. Jul. Ago. Set. Out.
Pitangueira (Eugenia uniflora)
N X X
Guabijuzeiro (Myrcianthes pungens)
N X X
Goiabeira (Psidium guajava)
E X X X
Laranjeira (Citrus sinensis)
E X X X X X X X
Nespereira (Eriobotrya japonica)
E X X X
25
26
No laboratório, os frutos foram higienizados em uma solução de hipoclorito
de sódio (NaClO) a 10%, secos em papel toalha, pesados em balança analítica de
precisão (0,0001g) e colocados individualmente em recipientes plásticos
transparentes contendo 2,0cm de vermiculita fina esterilizada (Carolina Soil Ltda.) e
cobertos com tecido voile. O tamanho dos recipientes variou conforme o tamanho
dos frutos (copos plásticos de 100, 200 e 300mL). Após a individualização dos
frutos, os recipientes foram acondicionados em sala climatizada (T 25 ± 2ºC, UR 70
± 10% e fotofase 12h). Periodicamente, a vermiculita foi peneirada para a retirada
dos pupários, os quais foram quantificados, etiquetados e transferidos para placas
de Petri (3,0cm de diâmetro), dispostos sobre uma tira de papel filtro umedecido com
água destilada para verificação da emergência dos dípteros e parasitoides.
Os insetos emergidos foram colocados em potes plásticos (10mL) contendo
uma solução de álcool 70% para posterior identificação. Realizou-se a sexagem,
identificação e contagem destes insetos em laboratório. A identificação das espécies
do gênero Anastrepha Schiner, 1868 basearam-se nas chaves de classificação de
Steyskal (1977) e Zucchi (2000b). Exemplares de Braconidae foram identificados de
acordo com a chave de Canal e Zucchi (2000) e Figitidae pela chave de Guimarães,
Diaz e Zucchi (2000).
Com os dados obtidos, determinou-se o índice de infestação por moscas-
das-frutas de acordo com Malavasi e Morgante (1981): (I) número médio de pupários
por quilograma de fruta fresca e (II) número médio de pupários por fruto. A relação
entre a espécie de parasitoide com a da mosca-da-fruta hospedeira foi considerada
somente por ocasião da obtenção de uma única espécie de mosca e de himenóptero
no mesmo recipiente de emergência (CANAL DAZA et al., 1994). Foram estimados
os índices de parasitismo total [PT= nº parasitoides emergidos x 100/ (nº moscas
emergidas + nº parasitoides emergidos)], a frequência relativa das espécies de
moscas e parasitoides [FR= nº exemplares de uma dada espécie coletada x 100/ nº
total de exemplares de cada espécie coletada)], a viabilidade pupal (VP= nº
parasitoides + nº moscas emergidas x 100 / nº total pupários], conforme Matrangolo
et al. (1998), a razão sexual [rs=♀/(♀+♂)] e a porcentagem de parasitismo [%P=
total parasitoides x 100/ total pupários], modificada por Silveira Neto et al. (1976).
27
2.3 Resultados e discussão
No período de estudo foram coletados 969 frutos, totalizando 82,058kg. Dos
frutos coletados, 586 foram obtidos diretamente na planta (42,067kg) e 383 no solo
(39,991kg), distribuídos em três famílias e cinco espécies vegetais. No total, foram
obtidos 1.206 pupários de moscas-das-frutas dos quais emergiram 870 dípteros
frugívoros e 52 parasitoides (tab. 2).
Em todas as frutíferas avaliadas verificou-se somente a infestação de A.
fraterculus. Em inventariamento populacional realizado em pomares comerciais de
pessegueiro e citros no município de Pelotas, RS, Salles e Kovaleski (1990) também
constataram que A. fraterculus representou a totalidade dos tefritídeos coletados. No
município de Porto Alegre, RS, A. fraterculus também foi a principal espécie
encontrada em pomares de pessegueiro (GARCIA; CORSEUIL, 1998a) fato também
registrado na Região do Vale do Rio Caí, RS (SILVA et al., 2006; GATTELLI et al.,
2008). Recentemente, estudos desenvolvidos por Nunes et al. (2012) nos municípios
de Pelotas e Capão do Leão, RS, localizados na Encosta Superior do Sudeste,
indicaram que 90,5% dos espécimes de tefritídeos coletados em diversas frutíferas
correspondiam à espécie A. fraterculus, sendo os 9,5% restantes pertencentes à
espécie Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824). Em inventariamento de espécies de
Tephritidae realizados em Myrtaceae nos municípios de Porto Alegre e Bento
Gonçalves, RS, A. fraterculus também foi predominante (PEREIRA-RÊGO et al.,
2013). Nos municípios de Itaqui, Quaraí, Santana do Livramento e Uruguaiana, RS,
localizados na Região da Campanha, foram observadas altas infestações de A.
fraterculus em frutíferas nativas e exóticas (DIAS et al., 2013).
28
Tabela 2. Família e espécie botânica, quantidade de frutos, peso (kg), quantidade de pupários e adultos obtidos na cultura do citros cv. „Valência‟ e em hospedeiros nativos e exóticos, a partir de inventariamentos realizados em entre outubro de 2012 e outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS.
Família Espécie Frutos coletados (N) Peso (kg) Pupários Adultos emergidos
Planta Solo Total Planta Solo Total (nº) A. fraterculus Parasitoides
Myrtaceae
Pitangueira (E. uniflora)
20 9 29 0,025 0,009 0,034 13 10 -
Guabijuzeiro (M. pungens)
116 20 136 0,337 0,052 0,389 50 31 1
Goiabeira (P. guajava)
22 9 31 1,235 0,402 1,637 644 522 3
Rutaceae Laranjeira
(C. sinensis)
250 250 500 38,413 38,544 76,957 29 2 1
Rosaceae Nespereira
(E. japonica)
178 95 273 2,057 0,984 3,041 470 305 47
Total 586 383 969 42,067 39,991 82,058 1.206 870 52
28
29
Em pitangueira foram obtidos 9 (6♀/3♂) adultos de moscas-das-frutas em
frutos coletados na planta e 1 (♂) no solo respectivamente, com proporção sexual de
2:1 nos frutos coletados na planta (tab. 3). Em guabijuzeiro a emergência de adultos
de moscas-das-frutas foi de 31 (17♀/14♂) indivíduos em frutos coletados na planta
com proporção sexual de 1,2:1 (tab. 3) não sendo registradas moscas-das-frutas nas
coletas realizadas no solo. Este é o primeiro relato da ocorrência de A. fraterculus
infestando frutos de guabijuzeiro no Estado.
Dos frutos coletados de goiabeira registrou-se a emergência de 522 adultos
de moscas-das-frutas, com 443 adultos (198♀/245♂) oriundos de frutos coletados na
planta e 79 (37♀/42♂) de frutos coletados no solo, com proporção sexual de 0,8 e
0,9:1 respectivamente (tab. 3). Salles (1995) relatou o registro de mais de 80 plantas
hospedeiras para espécie A. fraterculus, muitas delas exóticas, porém, as mais
frequentes pertencem à família Myrtaceae, principalmente goiabeira.
Das coletas realizadas em laranjeira obteve-se somente uma fêmea em
frutos coletados na planta e um macho em frutos coletados no solo (tab. 3). Apesar
do citros não ser considerado um bom hospedeiro para moscas-das-frutas, a
presença de hospedeiros primários nos arredores de pomares, como plantas da
família Myrtaceae, favorecem o crescimento populacional dessas espécies, as quais
atraídas para o pomar cítrico no estagio adequado à oviposição, acabam
provocando dano significativo (NASCIMENTO; MORGANTE, 1990). Mesmo que a
fêmea introduza o ovipositor e não realize a postura, a lesão em alguns cultivares
cítricos pode provocar a queda do fruto, pela decomposição acelerada dos tecidos
causada por patógenos (RAGA et al., 2004).
Dos frutos coletados de nespereira foram obtidos 305 adultos de moscas-
das-frutas, com 231 indivíduos (122♀/109♂) oriundos de frutos coletados na planta e
74 (38♀/36♂) dos frutos coletados no solo. A proporção sexual foi de 1,1 e 1,05:1
(♀/♂) em frutos coletados na planta e no solo respectivamente (tab. 3).
30
Tabela 3. Adultos de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) (Diptera: Tephritidae), razão sexual e viabilidade pupal obtidos na cultura do citros cv. „Valência‟ e em hospedeiros nativos e exóticos, a partir de inventariamentos realizados entre outubro de 2012 e outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS.
Hospedeiro Mês
Anastrepha fraterculus Razão sexual
Viabilidade pupal (%) ♀ ♂ Total (♀/♂)
Planta Solo Planta Solo Planta Solo
Planta Solo
Planta Solo
Pitangueira (E. uniflora)
Out. 6 - 3 1 9 1 0,67 - 100,0 25,0
Guabijuzeiro (M. pungens)
Jan. 14 - 9 - 23 -
0,55 - 64,0 -
Fev. 3 - 5 - 8
Goiabeira (P. guajava)
Fev. 198 37 245 42 443 79 0,45 0,47 82,6 75,9
Laranjeira (C. sinensis)
Jun. - - - - - -
- - 6,7 14,3 Jul. 1 - - 1 1 1
Ago. - - - - - -
Nespereira (E. japonica)
Jul. 43 23 44 17 87 40
0,53 0,51 75,7 72,4 Ago. 43 5 33 8 76 13
Set. 36 10 32 11 68 21
30
31
A razão sexual de A. fraterculus foi de 0,67 e 0,55 em frutos de pitangueira e
guabijuzeiro coletados na planta (tab. 3). Nos frutos de goiabeira a razão sexual
observada foi de 0,45 e 0,47 em coletas realizadas na planta e no solo
respectivamente (tab. 3), resultado semelhante ao obtido por Pereira-Rêgo et al.
(2013) indicando uma razão sexual de 0,51 nesta espécie hospedeira. Em frutos de
nespereira a razão sexual observada em coletas realizadas na planta foi de 0,53 e
0,51 em coletas no solo (tab. 3). Estes resultados corroboram os de Chiaradia,
Milanez e Dittrich (2004) avaliando populações de A. fraterculus em citros,
encontraram a razão sexual de 0,51, a esperada para esta espécie conforme
Machota Jr. et al. (2010).
A viabilidade pupal foi maior em frutos coletados na planta para pitangueira
(100%), seguida por goiabeira (82,6%), nespereira (75,7%) e guabijuzeiro (64%), a
excessão para laranjeira (6,7%) (tab. 3). Estes resultados demonstraram que frutos
de pitangueira, goiabeira e nespereira são multiplicadores de A. fraterculus. Este
estudo, por sua vez, inclui o guabijuzeiro como hospedeiro de A. fraterculus no Estado
do Rio Grande do Sul.
Trabalhos de Salles (1996), Matrangolo et al. (1998) e Nunes et al. (2012)
apontam os maiores índices de parasitismo em espécies de casca fina, lisa e
tamanho pequeno, como em cerejeira-do-mato (Eugenia involucrata DC., 1828),
araçazeiro (Psidium cattleianum Sabine, 1821) e pitangueira. Segundo Canal e Zucchi
(2000), larvas que infestam frutos pequenos de pericarpo fino e mesocarpo raso são
facilmente parasitadas. Trabalhos de Hickel (2002) e Marinho et al. (2009) relatam
que o nível de parasitismo tende a ser máximo em frutos com polpa fina e reduzido
em frutos de polpa espessa.
32
Figura 2. Parasitoides de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) (Diptera: Tephritidae) obtidos em inventariamentos realizados em frutos de citros cv. „Valência‟ e frutíferas nativas e exóticas, presentes no entorno do pomar no período de outubro de 2012 a outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS.
Legenda: Espécimes pertencentes a família Braconidae: Doryctobracon brasiliensis (A); Doryctobracon areolatus (B); Utetes anastrephae (C) e Opius bellus (D). Espécimes pertencentes a família Figitidae: Odontosema anastrephae (E) e Aganaspis pelleranoi (F). Quadrícula = 1mm
2.
Dos 52 parasitoides emergidos, foram identificadas as seguintes espécies
Braconidae: Doryctobracon brasiliensis (Szépligeti, 1911); Doryctobracon areolatus
(Szépligeti, 1911); Utetes anastrephae (Viereck, 1913) e Opius bellus (Gahan, 1930); e
duas espécies pertencentes à Figitidae, Aganaspis pelleranoi (Brèthes, 1924) e
Odontosema anastrephae Borgmeier, 1935 (Fig. 2).
Nas coletas de frutos de pitangueira, tanto na planta quanto no solo, não
ocorreu parasitismo. Nos frutos de guabijuzeiro coletados na planta ocorreu a
emergência de um exemplar de Braconidae: U. anastrephae com 100% de frequência,
33
representando uma porcentagem de parasitismo de 2,0%. Em frutos coletados no
solo não houve infestação (tab.4).
Dos frutos de goiabeira coletados no solo emergiram três parasitoides, dois
pertencentes à família Braconidae, D. areolatus e U. anastrephae; e um Figitidae, A.
pelleranoi, todos com 33,3% de frequência cada, apresentando uma porcentagem de
parasitismo de 2,8%. Nas coletas realizadas na planta não ocorreu parasitismo (tab.
4). Este resultado pode ser explicado pelo maior tempo de exposição do fruto
infestado ao parasitoide, conforme relatado por Vargas et al. (1993). Em trabalhos
conduzidos em Pelotas, RS, Nunes et al. (2012) relataram D. areolatus e A. pelleranoi
parasitando larvas de moscas-das-frutas em frutos de goiabeira, fato também
constatado por Pereira-Rêgo et al. (2013).
Dos frutos de laranjeira coletados no solo ocorreu a emergência de um
exemplar de D. brasiliensis (Braconidae) com 100% de frequência, com uma
porcentagem de parasitismo de 7,1%. Nos frutos coletados na planta não houve
parasitismo (tab. 4). Dos frutos de nespereira coletados na planta a infestação por D.
brasiliensis foi superior às demais espécies, apresentando 73% de frequência
enquanto que, D. areolatus e U. anatrephae apresentaram 2,7% respectivamente. A.
pelleranoi foi observado com 5,4%. A porcentagem de parasitismo foi 10,5% (tab. 4).
Nunes et al. (2012) observaram a emergência de D. areolatus em frutos de nespereira.
Nos frutos de nespereira coletados no solo, foram observadas as seguintes espécies
de parasitoides: D. brasiliensis e U. anastrepha (Braconidae) e A. pelleranoi e O. anastrepha
(Figitidae) com 50, 20, 20 e 10% de frequência respectivamente. A porcentagem de
parasitismo foi de 8,6%.
34
Tabela 4. Valor absoluto, frequência (F%) e porcentagem de parasitismo (P%) das espécies de parasitoides obtidos em citros cv. „Valência‟ e frutíferas nativas e exóticas, a partir de inventariamentos realizados entre outubro de 2012 e outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS.
F% = frequência de parasitismo. P% = porcentagem de parasitismo.
Hospedeiro D. brasiliensis D. areolatus U. anastrephae O. bellus O. anastrephae A. pelleranoi P%
Planta Solo Planta Solo Planta Solo Planta Solo Planta Solo Planta Solo Planta Solo
Pitangueira (E. uniflora)
- - - - - - - - - - - - - -
Guabijuzeiro (M.
pungens) - - - - 1 (100) - - - - - - - 2,0 -
Goiabeira (P. guajava)
- - - 1 (3,33) - 1 (3,33) - - - - - 1 (3,33) - 2,8
Laranjeira (C. sinensis)
- 1 (100) - - - - - - - - - - - 7,1
Nespereira (E. japonica)
27 (73) 5 (50) 1 (2,7) - 1 (2,7) 2 (20) 6 (16,2) - 1 (10) 2 (5,4) 2 (20) 10,5 8,6
34
35
Em relação ao parasitismo, a nespereira apresentou o maior índice,
indicando que a espécie vegetal pode atuar como repositório para as populações de
parasitoides nativos na Região (tab. 5). Especialmente em nespereira, o parasitismo
pode ter sido influenciado pela época de frutificação, que para esta frutífera e nas
condições de estudo, ocorre no início do inverno e se estende até a primavera, após
as demais frutíferas amostradas neste estudo, nas quais a geração parental de
parasitoides possa ter se desenvolvido. O processo pelo qual inimigos naturais
aumentam a densidade populacional após sucessivas gerações de seus
hospedeiros é conhecido como resposta numérica (HASSEL; MAY, 1974). Assim,
tanto a densidade das moscas-das-frutas como a dos parasitoides já teria atingido
seu pico, tendo em vista que o aumento na população dos parasitoides é uma
resposta ao comportamento das moscas-das-frutas (JERVIS, 2005).
Exemplares de Braconidae foram encontrados parasitando larvas tanto de
frutos coletados no solo como na planta, fato este explicado por estudos realizados
por Salles (1996), demonstrando que braconídeos parasitam larvas em frutos
localizados até 10 metros de altura do solo. As espécies do gênero Doryctobracon
Enderlein, 1920 parasitam preferencialmente larvas de terceiro instar (WHARTON,
2004). Segundo Canal e Zucchi (2000), o estágio de maturação dos frutos é um dos
principais fatores que determinam a escolha do parasitoide na hora da oviposição.
De acordo com Matrangolo et al. (1998), frutos com maior espessura de
casca impedem que fêmeas de Opius spp. e de U. anastrephae alcancem as larvas.
Nesse trabalho, O. bellus foi observado parasitando larvas de A. fraterculus em frutos de
nespereira e U. anastrephae em frutos de nespereira, guabijuzeiro e goiabeira.
36
Tabelo 5. Parasitismo de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) (Diptera: Tephritidae) em hospedeiros nativos e exóticos no período de outubro de 2012 a outubro de 2013, no município de Pinto Bandeira, RS.
Hospedeiro Mês
(nº frutos)
Nº pupários
Nº parasitoides
Espécie de parasitoide (nº)
Planta Solo Planta Solo Planta Solo
Pitangueira (E. uniflora)
Out. (29) 9 4
- -
- -
Guabijuzeiro (M. pungens)
Jan. (55) 39 - 1 - U. anastrephae (1) -
Fev. (81) 11 - - - - -
Goiabeira (P. guajava)
Fev. (31) 536 108
- 3
- D. areolatus (1)
- U. anastrephae (1)
- A. pelleranoi (1)
Laranjeira (C. sinensis)
Jun. (100) 7 7 - - - -
Jul. (300) 1 7 - 1 - D. brasiliensis (1)
Ago. (100) 7 - - - - -
Nespereira (E. japonica)
Jul. (123) 145 51
15 2
D. brasiliensis (10) D. brasiliensis (2)
O. bellus (5)
Ago.(90) 95 18 1 1 D. brasiliensis (1) D. brasiliensis (1)
Set. (60) 114 47
21 7
D. brasiliensis (16) D. brasiliensis (2)
D. areolatus (1) U. anastrephae (2)
U. anastrephae (1) O. anastrephae (1)
O. bellus (1) A. pelleranoi (2)
A. pelleranoi (2)
36
37
As duas espécies de Figitidae coletadas, A. pelleranoi e O. anastrephae
demonstraram especificidade por seus hospedeiros, infestando larvas de A. fraterculus
em frutos de goiabeira e nespereira. Salles (1996), em trabalho realizado no
município de Pelotas, observou estas duas espécies parasitando larvas de A.
fraterculus em goiabeira. Guimarães et al. (1999) relataram que estas duas espécies
possuem pouca especificidade por seus hospedeiros, sendo comumente observadas
na Região Sul. A. pelleranoi foi também a espécie mais comumente obtida em
inventariamentos realizados na Argentina e na Costa Rica (OVRUSKI, 1995;
WHARTON; OVRUSKI; GILSTRAP, 1998). Por ser a espécie mais amplamente
distribuída, ocorrendo em todas as regiões do Brasil, A. pelleranoi é relatado como
espécime promissora em programas de controle biológico de moscas frugívoras
(GUIMARÃES et al., 1999; GUIMARÃES; DIAZ; ZUCCHI, 2000; GUIMARÃES et al.,
2003; GUIMARÃES; ZUCCHI, 2004).
Através da estratificação das coletas (planta e solo) observou-se que
parasitoides Figitidae estão comumente associados às larvas de moscas que se
desenvolvem em frutos no solo, fato também observado por Guimarães e Zucchi
(2004). Este fato pode estar relacionado ao comportamento de busca de
hospedeiros apresentado por algumas espécies, conforme relatado por Ovruski
(1994a,b), na qual A. pelleranoi é capaz de penetrar nos frutos pelas rachaduras
originadas da queda do fruto ao solo ou provenientes da atividade da própria larva
da mosca em desenvolvimento. Essa capacidade permite aos figitídeos parasitar as
larvas de moscas que escaparam ao parasitismo dos braconídeos, que parasitam
larvas na superfície do fruto, em razão do tamanho do ovipositor (SIVINSKI;
VULINEC; ALUJA, 2001). Além disso, o período de parasitismo nos frutos coletados
no solo é mais prolongado em comparação com os frutos coletados diretamente da
planta (SALLES, 1996).
A importância do estabelecimento do índice de infestação das moscas-das-
frutas se dá pelo fato deste ser um indicador do nível populacional, permitindo o
estabelecimento do status da planta hospedeira quanto à susceptibilidade ao ataque
da praga em determinadas condições edafoclimáticas (SOUZA FILHO, 1999). Sendo
que, o grau de infestação das moscas-das-frutas nos diferentes hospedeiros varia
em função da espécie vegetal, suas características genotípicas e condições
climáticas (BRANCO, 1999).
38
Embora o índice de infestação (pupários por kg fruto) por moscas-das-frutas
nos frutos coletados na planta tenha sido menor do que no solo, o maior nível de
infestação foi registrado em goiabeira seguida por pitangueira, guabijuzeiro,
nespereira e laranjeira, apresentando 20,0; 18,0; 1,2; 1,0 e 0,002 pupários por
quilograma de fruto, respectivamente (tab. 6). Carvalho et al. (2004) relatam que
frutos de goiabeira, os quais apresentam tamanho médio maior que o de outras
mirtáceas, poderiam sustentar um maior número de larvas. O maior índice de
infestação (P/kg) foi encontrada na goiaba, corroborando dados de Silva et al. (2011)
que indicam a goiabeira como hospedeiro preferencial de A. fraterculus. Pereira-Rêgo
et al. (2013) encontraram correlação positiva entre tamanho de frutos amostrados e
a quantidade de pupários de mosca-das-frutas, sugerindo que, quanto maior o
tamanho do fruto, maior a infestação por moscas-das-frutas.
Tabela 6. Índice de infestação de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) por fruto e por kg de fruto e parasitismo total na cultura do citros e em frutíferas nativas e exóticas, no período de outubro de 2012 a outubro de 2013 no município
de Pinto Bandeira, RS.
P/F: índice de infestação por fruto; P/kg: índice de infestação por kg de fruto;
Os maiores índices de infestação por moscas-das-frutas foram observados
nas coletas de frutos realizadas no solo. O fator que pode ter influenciado esta
preferência das moscas por frutos em estágios de maturação mais avançados se dá
pelo fato de que frutos maduros são preferidos pelas larvas de mosca-das-frutas
devido a melhor adequação nutricional, principalmente por sua alta concentração de
Índice de infestação Parasitismo
Hospedeiro P/F P/kg Total
Planta Solo Planta Solo Planta Solo
Pitangueira (E. uniflora)
0,02 0,05
18 49
- -
Guabijuzeiro (M. pungens)
0,003 -
1,2 -
3,1 -
Goiabeira (P. guajava)
1,1 1,3
20 30
- 3,7
Laranjeira (C. sinensis)
0,0002 0,0002
0,002 0,002
- 50
Nespereira (E. japonica)
0,01 0,01
1,0 1,2
13,8 11,9
39
açúcares (ZUCOLOTO, 2000). Pitangueira apresentou o maior índice de infestação,
seguida por goiabeira, nespereira e laranjeira, com 49,0; 30,0; 1,2 e 0,002%
respectivamente. Os frutos de guabijuzeiro coletados no solo não apresentaram
infestação (tab. 6). Deve-se levar em consideração, que as amostras de frutos de
guabijuzeiro coletadas no solo foram pouco representativas e que as mesmas não
foram uniformes. Gattelli et al. (2008) constataram índices de infestação elevados
para A. fraterculus, em frutos de pitangueira coletados nos municípios de Montenegro
e Harmonia, RS. Em estudos realizados no município de Selbach, RS, também
foram constatados índices de infestação elevados para A. fraterculus, em frutos de
pitangueira (MALDANER; GARCIA, 2011).
Os maiores índices de infestação foram observados em frutos coletados no
solo o que reforça a medida cultural de manejo do pomar, na qual coletam-se os
frutos caídos nos pomares e elimina-se as frutíferas silvestres que são hospedeiras
da praga localizadas no entorno destes (NAVA; BOTTON, 2010).
2.4 Conclusões
Anastrepha fraterculus é a espécie mais frequente e abundante em todas
frutíferas amostradas, apresentando as maiores infestações em frutos de pitangueira
coletados no solo e em frutos goiabeira coletados na planta.
Primeira referência a A. fraterculus infestando frutos de guabijuzeiro no Estado
do Rio Grande do Sul.
Pitangueira, goiabeira, nespereira e guabijuzeiro são multiplicadores de A.
fraterculus.
As espécies de parasitoides observadas em um pomar representativo da
Região da Serra Gaúcha pertencem a duas famílias: Braconidae e Figitidae.
Representados por: Doryctobracon brasiliensis, Doryctobracon areolatus, Utetes anastrephae e
Opius bellus (Braconidae); Odontosema anastrephae e Aganaspis pelleranoi (Figitidae).
Primeira referência a Utetes anastrephae parasitando larvas de A. fraterculus em
frutos de guabijuzeiro no estado do Rio Grande do Sul.
Nespereira atua como repositório natural de parasitoides nativos.
40
3 Capítulo II. Análise faunística e flutuação populacional de moscas-das-frutas
(Diptera: Tephritidae) em pomar de Citrus sinensis (L.) Osbeck no
município de Pinto Bandeira, Rio Grande do Sul
3.1 Introdução
A produção de citros [Citrus spp. L. (Rutaceae)] é uma das atividades
agroindustriais mais importantes no Brasil ocupando o primeiro lugar no ranking de
exportação mundial do produto (MAPA, 2013). O Rio Grande do Sul é o quinto
estado brasileiro na produção de citros, contribuindo com 1,9% da produção nacional
(IBGE, 2012). As condições edafoclimáticas da Região são favoráveis ao cultivo de
frutas cítricas que se destinam para o consumo in natura. Boa parte da produção de
citros no Estado ocorre em pequenas propriedades destinada ao mercado interno de
frutos para mesa (GRUPEX, 2005).
Recentemente, na Região da Serra Gaúcha, localizada na Encosta Superior
do Nordeste do Rio Grande do Sul ocorreu a revitalização do cultivo de citros.
Apesar desta Região se caracterizar por ser o principal polo produtor de frutas de
clima temperado para o consumo in natura do Estado, o cultivo do citros na
entressafra de frutíferas caducifólias, tais como: pessegueiro [Prunus persica (L.)
Bastsch (Rosaceae)], videira [Vitis spp. L. (Vitaceae)], macieira [Malus domestica
Borkhausen (Rosaceae)], ameixeira [Prunus salicina Lindl. (Rosaceae)], caquizeiro
[Diospyros kaki L. (Ebenaceae)] e quivizeiro [Actinidia deliciosa Liang & Ferguson, 1984
(Actinidiaceae)], surge como alternativa de renda e escalonamento de mão-de-obra
para as pequenas propriedades rurais, realidade encontrada no município de Pinto
Bandeira, RS (EMATER/RS, 2014).
A mosca-sul-americana Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) (Diptera:
Tephritidae) é abundante nos pomares de citros e rosáceas da Região Sul do Brasil,
41
predominando sobre outras espécies de moscas-das-frutas deste mesmo gênero
(HICKEL, 1993; SALLES, 1995; GARCIA; CORSEUIL, 1998a,b; GARCIA; CAMPOS;
CORSEUIL, 2003a,b; CHIARADIA; MILANEZ; DITTRICH, 2004; GARCIA; LARA,
2006; SILVA et al., 2006; GATTELLI et al., 2008; ALBERTI; GARCIA; BOGUS, 2009;
ZILLI; GARCIA, 2010; NUNES et al., 2012; DIAS et al., 2013; PEREIRA-RÊGO et al.,
2013). Devido aos danos que causam, as moscas-das-frutas são consideradas
pragas-chave do citros, exigindo constante monitoramento populacional e emprego
de medidas de controle para redução de suas populações nos pomares (MORAES;
PORTO; BRAUN, 1995; SOUZA FILHO; RAGA; ZUCCHI, 1998). O cultivo de citros
geralmente favorece a proliferação destes tefritídeos pela existência simultânea no
pomar, ou em pomares próximos, de espécies ou variedades com diferentes fases
fenológicas (SOUZA PINTO, 1988).
Algumas espécies de tefritídeos podem atingir status de praga devido aos
grandes prejuízos causados à fruticultura em nível mundial. Os danos ocasionados
englobam desde perdas significativas na produção à restrição ao trânsito de frutas
frescas através de medidas quarentenárias impostas por países importadores
(MALAVASI, 2000). Desta forma, faz-se necessário o estudo de parâmetros
faunísticos e da dinâmica populacional destes importantes insetos-praga para o
estabelecimento de estratégias voltadas para o manejo integrado destes.
Sendo assim, neste trabalho objetivou-se caracterizar a assembléia de
moscas-das-frutas em pomar de citros no município de Pinto Bandeira, RS.
3.2 Material e métodos
O estudo foi realizado no período de outubro de 2012 a outubro de 2013 em
pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck (Rutaceae)] da cv. „Valência‟ (latitude
29º01‟53.64"S, longitude 51º30‟03.56"O e altitude de 295m) localizado no município
de Pinto Bandeira, RS. O pomar com área de 2,0 ha foi implantado em 2006
utilizando espaçamento 5,0 x 4,5m, sendo cultivado sem a aplicação de agrotóxicos
durante a condução do trabalho. Nas bordas do pomar foram identificadas plantas
adultas de pitangueira (Eugenia uniflora Linnaeus,1753), guabijuzeiro [Myrcianthes
pungens (Berg) Legrand], goiabeira [Psidium guajava (Linnaeus, 1753)] pertencentes a
Família Myrtaceae e nespereira [Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindley, 1822]
pertencente a Família Rosaceae. Nas propriedades vizinhas, localizadas a menos de
42
500 metros do local de estudo, encontram-se cultivados pomares de pessegueiro e
videira, sendo esta a diversidade característica da Região.
Para coleta dos adultos de moscas-das-frutas foram instaladas duas
armadilhas caça-moscas do tipo McPhail (ORTH; RIBEIRO; REIS FILHO, 1986),
contendo 300mL (SALLES, 1999) de solução aquosa de proteína hidrolisada
CeraTrap® (BioIberica S.A.) sem diluição, posicionadas na copa das árvores
frutíferas, a 1,5m de altura e distanciadas 10m entre si (NASCIMENTO; CARVALHO;
MALAVASI, 2000). As armadilhas foram dispostas no pomar ao longo da borda que
mantém contato com a mata nativa (MARTINEZ; GODOY, 1987).
Durante o período de estudo, foram realizadas visitas semanais para a
coleta dos tefritídeos capturados, os quais foram colocados em frascos etiquetados,
contendo álcool 70% para posterior sexagem, contagem e identificação. A troca da
do atrativo alimentar foi realizada a cada 45 dias. A identificação das espécies do
gênero Anastrepha Schiner, 1868 foi baseada nas chaves de identificação de Steyskal
(1977) e Zucchi (2000b) e os demais gêneros de tefritídeos com base na chave de
identificação proposta por Foote (1980).
A assembleia de moscas-das-frutas foi caracterizada por meio da análise
faunística, determinando-se os índices de abundância, frequência, constância,
dominância e diversidade de espécies.
A abundância refere-se ao número de indivíduos de uma determinada
espécie por unidade de superfície e volume, variando no espaço e no tempo
(SILVEIRA NETO et al., 1976). A abundância é determinada pela soma total dos
indivíduos de cada espécie, com emprego de uma dada medida de dispersão.
Calculou-se o IC da media aritmética, para 1% e 5% de probabilidade, por meio da
equação:
IC = m ± t × S(m)
Na qual:
Onde: IC = intervalo de confiança; t = valor de t ao nível de 5% e 1%; m = média de
indivíduos capturados na área; S = variância; X = total de indivíduos de cada espécie
no local e n = número de espécies no local.
m = Σx S(m) = S
n √n
43
Para a estimativa da abundância foram adotadas as seguintes classes:
„Rara‟ (r), com número de indivíduos capturados menor que o limite inferior do IC a
1% de probabilidade; „Disperso‟ (d), número de indivíduos capturados situado entre
os limites do IC a 1% e a 5% de probabilidade; „Comum‟ (c), número de indivíduos
capturados situado dentro do IC a 5% de probabilidade; „Abundante‟ (a), número de
indivíduos capturados superiores ao IC a 5% e a 1% de probabilidade e „Muito
abundante‟ (ma), número de indivíduos capturados maior que o limite superior do IC
a 1% de probabilidade (ARRIGONI, 1984; GARCIA; CORSEUIL, 1998a).
A frequência representa o número de indivíduos de uma espécie em relação
ao total de indivíduos capturados do grupo analisado (SILVEIRA NETO et al., 1976).
Este parâmetro foi calculado pela seguinte equação:
F = I × 100
T
Onde: F = frequência (%); I = número de espécimes da espécie no local amostrado e
T = número total de espécimes do grupo coletados na área. De acordo com os
dados obtidos, estabeleceu-se uma classe de frequência para cada espécie,
baseada no intervalo de confiança (IC) a 5% de probabilidade (FAZOLIN, 1991).
Classificadas em „Pouco frequentes‟ (pf), quando a porcentagem de indivíduos
capturados foi menor que o limite inferior do IC a 5% de probabilidade; „Frequentes‟
(f), quando a porcentagem de indivíduos capturados situou-se dentro do IC a 5% de
probabilidade e „Muito frequentes‟ (mf), quando a porcentagem de indivíduos
capturados foi maior que o limite superior do IC a 5% de probabilidade (THOMAZINI;
THOMAZINI, 2002; GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL, 2003a).
A constância é um parâmetro que refere-se à distribuição de cada espécie
ao longo das coletas realizadas, representando em porcentagem o número de
vezes que cada espécie está presente em relação ao total de coletas realizadas
(SILVEIRA NETO et al., 1976), sendo calculada pela equação:
C = P ×100
N
Onde: C = constância; P = número de coletas contendo cada espécie e N = número
total de coletas realizadas.
Segundo Bodenheimer (1955), conforme cada valor com relação aos
demais, as espécies podem ser classificadas como „Constantes‟ (w), quando
encontram-se presente em mais de 50% das coletas; „Acessórias‟ (y), quando
44
presentes no intervalo de 25 a 50% das coletas e „Acidentais‟ (z), quando presentes
em menos de 25% das coletas.
A dominância indica a proporção do total de capturas correspondente à
espécie dominante (SOUTHWOOD, 1995). Esse índice expressa a relação entre o
número de espécies e o número de indivíduos de cada espécie coletados,
representando o padrão de utilização dos nichos pelas espécies. Para determinar a
dominância, foi utilizado o Método de Sakagami e Laroca, descrito por Fazolin
(1991). Este Método considera como espécies dominantes aquelas em que a
frequência exceder o limite de dominância, que pode ser calculado pela equação:
Onde: LD = limite de dominância e S = número total de espécie.
A frequência relativa de ocorrência também foi calculada, pois, representa o
percentual de ocorrência de uma espécie em relação à soma das frequências
absolutas, sendo calculada pela seguinte equação:
Onde: FR = frequência relativa (%) e FA = frequência absoluta (número de parcelas
com ocorrência da espécie/total de parcelas.
O índice de diversidade indica a relação entre o número de espécies e o
número de espécimes de uma comunidade, calculado por meio da equação
proposta por Margalef (1951), citado por Silveira Neto et al. (1976):
Na qual: S = número de espécies registrado e N = número total de indivíduos.
Os dados provenientes das coletas de adultos nas armadilhas foram
utilizados para estudo da flutuação populacional e análise de correlação do número
de moscas capturadas semanalmente com os dados meteorológicos (precipitação
pluviométrica, velocidade do vento, temperatura média e umidade relativa do ar)
através do software estatístico SPSS® for Windows 15.0. Os dados meteorológicos
foram obtidos na Estação Climatológica da Embrapa Uva e Vinho, localizada na
LD = 1 ×100
S
FR = FA × 100
ΣFA
DMg= (S-1)
ln N
45
Vinícola Don Giovani (latitude 29°08‟55”S, longitude 51°26‟11”O e altitude 713m) no
município de Pinto Bandeira, RS, a 13,6 km do local de estudo. As flutuações
populacionais basearam-se no número médio de espécimes coletados por armadilha
por semana durante o período de execução do experimento.
3.3 Resultados e discussão 3.3.1 Análise faunística
No período entre outubro de 2012 e outubro de 2013, foram capturados 907
exemplares de moscas-das-frutas representados por oito espécies pertencentes a
cinco gêneros: Anastrepha Schiner, 1868, Parastenopa Hendel, 1914, Tomoplagia
Coquillett, 1910, Toxotrypana Gerstaecker, 1860 e Trupanea Schrank, 1795. O gênero
Anastrepha foi predominante em relação aos demais, sendo representado por quatro
espécies: Anastrepha fraterculus (Wiedmann, 1830) (Fig. 3A), Anastrepha pseudoparallela
(Loew,1873) (Fig. 3B), Anastrepha grandis (Macquart, 1846) (Fig. 3C) e Anastrepha aczeli
Blanchard,1961 (Fig. 3D), com 788 (442♀/346♂), 72 (36♀/36♂), 22 (15♀/7♂) e 4
(4♀) indivíduos coletados respectivamente. As demais espécies capturadas
apresentaram número igual ou inferior a dez espécimes: Tomoplagia sp. (Fig. 3E) com
10 (6♀/4♂), Parastenopa sp. (Fig. 3F) com 5 (3♀/2♂), Trupanea sp. (Fig. 3G) com 4
(4♀) e Toxotrypana sp. (Fig. 3H e I) com 2 (2♀) indivíduos coletados.
46
Figura 3. Gêneros da família Tephritidae coletados em armadilhas de monitoramento realizado em pomar de citros no período de outubro de 2012 a outubro de 2013 no município de Pinto Bandeira, RS.
Legenda: Espécimes pertencentes ao gênero Anastrepha: Anastrepha fraterculus (A); Anastrepha pseudoparallela (B); Anastrepha grandis (C) e Anastrepha aczeli (D); Espécimes pertencentes a outros gêneros: Tomoplagia sp. (E); Parastenopa sp. (F), Trupanea sp. (G); detalhe da asa direita (H) e corpo de Toxotrypana sp. (I). Quadrícula = 1mm².
Dentro da família Tephritidae, o gênero Anastrepha é o que possui maior
importância econômica (NORRBOM, 2000). Entre as espécies de moscas-das-frutas
economicamente importantes para a agricultura, devido aos prejuízos causados a
47
frutíferas, neste estudo foram capturadas três espécies: A. fraterculus, A. pseudoparallela
e A. grandis, sendo que a última é considerada praga quarentenária para o cultivo de
cucurbitáceas (ALUJA, 1994; MALAVASI; ZUCCHI; SUGAYAMA, 2000; ZUCCHI,
2000a). No Brasil, estão registradas 115 espécies de Anastrepha, com 59 famílias de
plantas hospedeiras identificadas, sendo que as comumente infestadas pertencem a
Myrtaceae, Sapotaceae, Anacardiaceae e Passifloraceae. A. fraterculus é relatada
como a espécie mais polífaga estando associada a 97 espécies de plantas
hospedeiras. Para espécies de Rutaceae (Citrus spp.) há registro da ocorrência em
nove espécies (ZUCCHI, 2014). Dentre as espécies reconhecidas como moscas-
das-frutas economicamente importantes na cultura do citros, apenas a espécie A.
fraterculus foi coletada no pomar, corroborando os resultados obtidos em citros
(SALLES, 1995; GARCIA; CORSEUIL, 2004; CHIARADIA; MILANEZ; DITTRICH,
2004; GARCIA; LARA, 2006; SILVA et al., 2006; ZILLI; GARCIA, 2010). Por outro
lado, existem espécies oligófagas, como A. pseudoparallela, que exploram
preferencialmente frutos da família Passifloraceae ou ainda as espécies de A. grandis,
que exploram frutos de Cucurbitaceae (SELIVON, 2000; GARCIA; NORRBOM,
2011; ZUCCHI, 2014).
A. aczeli não possui importância econômica e seus hospedeiros ainda não
foram registrados (ZUCCHI, 2014). Espécies de Toxotrypana sp. foram relatadas
infestando espécies de Caricaceae e Asclepidaceae, duas famílias de plantas sem
relação próxima entre si ou com a cultura do citros (NORRBOM; CARROLL;
FREIDBERG, 1998). A única espécie de importância econômica para este gênero é
Toxotrypana curvicauda Gerstaecker, 1860, conhecida como mosca-do-mamão, inseto-
praga de importância quarentenária que não possui relato de ocorrência no Brasil
(BRASIL, 1999). Os dois exemplares pertencentes a espécie Toxotrypana sp.
coletados neste estudo, pertencem a uma nova espécie a ser descrita, sendo que,
seu hospedeiro ainda é desconhecido. Espécies pertencentes aos gêneros
Tomoplagia e Trupanea não se desenvolvem em frutos, mas atuam como endófagos de
capítulos de Asteraceae (GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL, 2003a). O gênero
Parastenopa desenvolve-se em plantas da família Aquifoliaceae, pertencentes ao
gênero Ilex L. (GARCIA; NORRBOM, 2011). De acordo com Aguiar-Menezes e
Menezes (1996), a distribuição espacial de moscas-das-frutas está relacionada à
disponibilidade e à localização de suas plantas hospedeiras, de modo que, a coleta
48
de espécies que não tem a cultura do citros como hospedeiro primário sugere a
presença de outras plantas preferenciais próximas ao pomar.
Dos espécimes de tefritídeos coletados no pomar de citros, 50% eram de A.
fraterculus. Dos 50% restantes, A. pseudoparallela, A. grandis e Toxotrypana sp.
corresponderam a 19%, 15%, e 2% respectivamente, enquanto que as demais
espécies (A. aczeli, Tomplagia sp., Parastenopa sp. e Trupanea sp.) representaram 14%
das capturas. Diversos estudos relacionados à dinâmica populacional de tefritídeos
relataram A. fraterculus como o espécime que apresentou a maior porcentagem de
indivíduos capturados para a Região Sul do Brasil (GARCIA; CORSEUIL, 1998a;
GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL, 2003a; CHIARADIA; MILANEZ; DITTRICH, 2004;
GARCIA; LARA, 2006; SILVA et al., 2006; ALBERTI; GARCIA; BOGUS, 2009; ZILLI;
GARCIA, 2010).
A. fraterculus foi a espécie com maior abundância, frequência, constância e
dominância durante as 53 semanas de avaliação, sendo considerada predominante
no pomar estudado (tab. 7). Trabalhos realizados em pomares de citros na Região
Sul apresentaram resultados semelhantes (GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL, 2003a;
GARCIA; LARA, 2006; SILVA et al., 2006; ZILLI; GARCIA, 2010). Embora com
valores de captura inferiores aos de A. fraterculus, A. pseudoparallela apresentou
classificação faunística semelhante (tab. 7). Em trabalhos realizados na Região
Oeste de Santa Catarina e em São Sebastião do Caí no Rio Grande do sul, A.
pseudoparallela foi constatada como pouco frequente, rara e acidental, ao contrário dos
resultados obtidos neste estudo (GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL, 2003a; GARCIA;
LARA, 2006; SILVA et al., 2006; ALBERTI; GARCIA; BOGUS, 2009). De acordo com
Canal, Alvarenga e Zucchi (1998), nos estudos sobre análise faunística, de modo
geral, a espécie predominante tem sido a mesma em todos os locais, porém, a
importância da presença destas espécies varia em cada local devido a fenologia das
plantas e os períodos de maior captura.
49
Tabela 7. Análise faunística de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) coletadas em armadilhas McPhail no período de outubro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros no município de Pinto Bandeira, RS.
Abundância: ma (muito abundante); c (comum); r (rara). Frequência: mf (muito frequente); f (frequente); pf (pouco frequente). Constância: w (constante); y (acessória); z (acidental). Dominância: d (dominante); n (não dominante).
Foram capturados 22 espécimes de A. grandis, presentes em 16 das 53
coletas realizadas, caracterizando-a como uma espécie frequente, com distribuição
comum, acessória e dominante (tab. 7). Resultados semelhantes foram obtidos por
Garcia e Lara (2006) e Alberti, Garcia e Bogus (2009). As demais espécies: A. aczeli,
Parastenopa sp., Tomoplagia sp., Trupanea sp e Toxotrypana sp., foram pouco frequentes,
raras, não dominantes e acidentais (tab. 7), devido a menor quantidade de
espécimes capturados e a presença destes em poucas coletas.
As oito espécies de moscas-das-frutas capturadas na área de estudo
correspondem ao índice de diversidade de 1,03, considerado baixo, menor do que
os encontrados em estudos realizados em pomares de citros nos municípios de
Chapecó, SC, apresentando valores de 1,63 e 2,0 para 12 e 17 espécies,
respectivamente (GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL, 2003a; ZILLI; GARCIA, 2010) e
de Cunha Porã, SC, com valor igual a 1,5 para dez espécies (GARCIA; LARA,
2006). O índice de Margalef raramente ultrapassa o valor de 4,5, variando
normalmente entre 1,5 a 3,5 (MARGALEF, 1972), onde valores baixos são
decorrentes da predominância de alguns grupos taxonômicos em detrimento da
maioria e valores acima de 5,0 denotam grande riqueza biológica (BEGON; HAPER;
TOWNSEND, 1996). Segundo Aguiar-Menezes et al. (2008), resultados que
Espécies Nº de
indivíduos coletados
Nº de coletas
Abundância Frequência Constância Dominância
A. fraterculus 788 53 Ma mf W d
A. pseudoparallela 72 20 Ma mf Y d
A. grandis 22 16 c f Y d
A. aczeli 4 4 r pf Z n
Tomoplagia sp. 10 4 r pf Z n
Parastenopa sp. 5 4 r pf Z n
Trupanea sp. 4 4 r pf Z n
Toxotrypana sp. 2 2 r pf Z n
Índice de diversidade DMg= 1,03
50
apontam um baixo número de espécies de moscas-das-frutas mas que apresentam
altas populações decorrem do uso de diferentes nichos disponíveis como estratégia
de proliferação. Segundo os mesmos autores, essa condição de uso é favorecida
em locais de baixa diversidade de plantas hospedeiras, como no caso de pomares
homogêneos. Fatores limitantes e competição interespecífica podem explicar a
variação de diversidade em diferentes locais, aumentando as populações de
espécies mais comuns e mantendo baixo o nível populacional de espécies raras
(ALUJA, 1994). Com base na análise faunística, conclui-se, que A. fraterculus é a
espécie mais bem sucedida na assembleia, sendo a espécie-praga de maior
importância no referido pomar.
Os fatores que determinam o grau de dominância das espécies são um
conjunto de componentes ecológicos, entre os quais os mais importantes são a
riqueza, a diversidade e a abundância de hospedeiros (ALUJA, 1994; CELEDÔNIO-
HURTADO; ALUJA; LIEDO, 1995). A dinâmica populacional de moscas-das-frutas
também pode sofrer interferência de fatores como temperatura, umidade,
luminosidade, diversidade e abundância de hospedeiros, composição dos pomares e
ecossistemas circundantes, gradientes latitudinais, inimigos naturais e organismos
simbiontes (ALUJA, 1994).
3.3.2 Flutuação populacional
Durante todo o período de estudo foram registradas capturas de adultos de
A. fraterculus. Além disso, a população desta espécie na área apresentou picos
populacionais com uma média igual ou superior a dez moscas por armadilha por
semana. Estes picos podem ser agrupados em cinco períodos ao longo do ano,
sendo eles: o primeiro de meados de outubro a meados de novembro, o segundo de
meados de dezembro ao final de janeiro, o terceiro de meados de fevereiro ao início
de março, o quarto em meados de maio e o quinto entre meados de junho e julho
(Fig. 4).
51
Figura 4. Flutuação populacional de adultos de Anastrepha fraterculus e Anastrepha pseudoparallela capturados em armadilha McPhail iscadas com o atrativo alimentar CeraTrap® no período de outubro de 2012 a outubro de 2013 no município de Pinto Bandeira, RS.
51
52
Os picos populacionais observados no pomar de citros coincidem com os
períodos de maturação de frutíferas silvestres, dentre elas a pitangueira (outubro a
novembro)], guabijuzeiro (janeiro a fevereiro)], goiabeira (fevereiro a março),
laranjeira (maio a outubro)] e nespereira (julho a setembro). O maior pico
populacional ocorreu entre a última semana de 2012 e a primeira semana de 2013,
coincidindo com o período de maturação do guabijuzeiro. Diante disso, ressalta-se a
importância do manejo das frutíferas silvestres hospedeiras de moscas-das-frutas no
entorno das áreas comerciais de produção. Estas frutíferas, se mal manejadas,
poderão servir como repositório natural de adultos de moscas-das-frutas,
aumentando as perdas de produção em decorrência dos danos causados pela
espécie (CARVALHO, 2005; NAVA; BOTTON, 2010).
Para a espécie A. pseudoparallela, os picos populacionais observados ao longo
do período de estudo foram menores do que aqueles apresentados por A. fraterculus.
Os picos populacionais de A. pseudoparallela nos meses de outubro, fevereiro, maio e
julho compreendem a frutificação de algumas espécies frutíferas hospedeiras de
moscas-das-frutas, tais como pitangueira, goiabeira, laranjeira e nespereira. Embora
A. pseudoparallela tenha sido relatada infestando frutos de goiabeira na literatura
(STONE, 1942), seu hospedeiro preferencial é o maracujazeiro (GARCIA;
NORRBOM, 2011).
Durante o período de estudo, apenas a variável climática temperatura média
do ar (°C) apresentou correlação positiva significativa, de modo que um aumento da
temperatura condicionou um aumento na captura de adultos de A. fraterculus (tab. 8).
Por outro lado, observou-se uma correlação negativa significativa entre a captura de
adultos da espécie e duas variáveis, velocidade do vento (m/s) e umidade relativa do
ar (%). Deste modo, houve um decréscimo no número de capturas com o aumento
dos valores médios destas variáveis. Das variáveis analisadas, apenas precipitação
pluviométrica (mm) não apresentou correlação com a captura de adultos de A.
fraterculus. Para a espécie A. pseudoparallela não houve correlação significativa com as
variáveis analisadas, indicando que as capturas desta espécie no presente estudo
não foram influenciadas por variáveis climáticas.
53
Tabela 8. Correlação entre fatores climáticos e capturas de adultos de duas espécies pertencentes ao gênero Anastrepha spp. em armadilhas de monitoramento modelo McPhail iscadas com atrativo alimentar CeraTrap®, durante o período de outubro de 2012 e outubro de 2013. Pinto Bandeira, RS.
*Correlação significativa ao nível de 0,05%. r= coeficiente de correlação de Pearson; p= probabilidade.
Esses resultados diferem dos encontrados por Martins, Uramoto e Malavasi
(1998a,b), Hickel e Ducroquet (1992) e Aguiar-Menezes e Menezes (1996),
estudando moscas frugívoras em frutíferas silvestres e em pomares de pessegueiro,
ameixeira e mamoeiro [Carica papaya L. (Caricaceae)] respectivamente. Garcia,
Campos e Corseuil (2003a) obtiveram correlação positiva da temperatura máxima e
negativa da temperatura mínima, nos três pomares estudados na Região Oeste de
Santa Catarina. Garcia e Lara (2006) não obtiveram correlação com nenhuma das
variáveis climáticas analisadas na captura de A. fraterculus em pomar de citros no
município de Dionísio Cerqueira, SC. No entanto, os resultados aqui apresentados
corroboram com trabalhos de Rosillo e Portillo (1971), Garcia e Corseuil (1999),
Chiaradia, Milanez e Dittrich (2004) e Zilli e Garcia (2010), que revelaram correlação
positiva para a temperatura e o número de espécimes de A. fraterculus capturados.
3.4 Conclusões
A área apresenta a riqueza de pelo menos oito espécies, dentre elas: A.
fraterculus, A. pseudoparallela, A. grandis, A. aczeli, Tomoplagia sp., Parastenopa sp., Trupanea
sp. e Toxotrypana sp..
A. fraterculus é a espécie predominante no pomar de citros do município de
Pinto Bandeira, RS.
Os dois exemplares de Toxotrypana sp. coletados neste estudo, pertencem a
uma nova espécie a ser descrita.
Anastrepha spp.
Fatores climáticos A. fraterculus A. pseudoparallela
r P R P
Precipitação pluviométrica (mm) 0,21 0,129 -0,73 0,604
Velocidade do vento (m/s) -0,29 0,030* -0,12 0,934
Temperatura do ar (°C) 0,37 0,060* 0,08 0,543
Umidade relativa do ar (%) -0,34 0,012* 0,02 0,904
54
A dinâmica populacional de Anastrepha spp. é afetada positivamente pelo
aumento da temperatura média do ar e, negativamente, pelo aumento da velocidade
dos ventos e umidade relativa do ar.
As moscas-das-frutas estão presentes em todas as estações do ano no
pomar de citros no município de Pinto Bandeira, RS.
55
4 Capítulo III. Avaliação de atrativos alimentares para o monitoramento da
mosca-das-frutas sul-americana Anastrepha fraterculus (Wied.,
1830) em citros e seletividade a artrópodes não-alvo
4.1 Introdução
As moscas-das-frutas são responsáveis por grandes perdas na produção de
frutas no Brasil. Os prejuízos são decorrentes tanto da oviposição quanto da
alimentação das larvas, que destroem a polpa, provocando maturação acelerada e
queda prematura dos frutos (AGUIAR-MENEZES; FERRARA; MENEZES, 2004). Na
Região Sul do Brasil, Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) é a espécie de maior
importância econômica sendo considerada a principal praga da fruticultura de clima
temperado (ALBERTI; GARCIA; BOGUS, 2009; NAVA; BOTTON, 2010; GARCIA;
NORRBOM, 2011; NUNES et al., 2012; DIAS et al., 2013; GARCIA; RICALDE, 2013,
PEREIRA-RÊGO et al., 2013). No caso da cultura do citros, embora ocorram outras
espécies de moscas-das-frutas associadas a cultura (GARCIA; CAMPOS;
CORSEUIL, 2003a,b; GARCIA; LARA, 2006; SILVA et al., 2006; GATTELLI et al.,
2008; ZILLI; GARCIA, 2010), A. fraterculus é a praga-chave, exigindo constante
monitoramento da população e emprego de medidas de controle para sua redução
populacional nos pomares (MORAES; PORTO; BRAUN, 1995; SOUZA FILHO;
RAGA; ZUCCHI, 1998).
Um aspecto de fundamental importância para o manejo das moscas-das-
frutas é o monitoramento populacional. Diversos trabalhos avaliaram a eficiência de
substâncias atrativas para o monitoramento da espécie na Região Sul
(LORENZATO, 1984; HEDSTRÖM; JIRÓN, 1985; GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL,
1999; CHIARADIA; MILANEZ, 2000; KOVALESKI, 2004; SCOZ et al., 2006;
POGERRE, 2007). Como o monitoramento deve proporcionar informações que
56
representem adequadamente o comportamento da população da espécie na área
monitorada, a avaliação de atrativos alimentares efetivos e confiáveis deve ser
realizada de forma permanente. O controle racional e eficiente das moscas-das-
frutas tem como pré-requisito o conhecimento do momento adequado para adoção
das medidas de controle (KOVALESKI, 1997; NORA; SUGIURA, 2001). Segundo
Nascimento, Carvalho e Malavasi (2000), dentre os diversos fatores que estão
envolvidos na captura das moscas-das-frutas, destaca-se a eficiência do atrativo
utilizado.
Na Região Sul do Brasil, o suco de uva a 25% tem sido o atrativo
recomendado como padrão para a captura das moscas-das-frutas nos pomares de
macieira (KOVALESKI; RIBEIRO, 2002; KOVALESKI, 2004; FIORAVANÇO; DOS
SANTOS, 2013), sendo esta informação ampliada para os demais cultivos. No
entanto, este atrativo não é eficaz na cultura da videira (ZART; FERNANDES;
BOTTON, 2009) e questionamentos tem sido levantados quanto a sua eficácia,
inclusive na cultura da macieira (ZUANAZZI, 2012). Nos últimos anos, devido a
falhas no monitoramento detectadas em pomares que utilizam o suco de uva como
atrativo, tem ocorrido um aumento no emprego de proteínas hidrolisadas e da
levedura Torula® como alternativa para o monitoramento de moscas-das-frutas nos
pomares (RAGA et al., 2006; SCOZ et al., 2006; MONTEIRO et al., 2007;
POGERRE, 2007; AZEVEDO et al., 2012). Além destes atrativos, a solução aquosa
de glicose invertida a 10% tem sido utilizada em trabalhos de analise faunística e
flutuação populacional de moscas-das-frutas (GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL,
1999; GARCIA; LARA, 2006; GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL, 2003b; ALBERTI;
GARCIA; BOGUS, 2009; ZILLI; GARCIA, 2010)
Recentemente, uma nova formulação de proteína hidrolisada foi avaliada
para o monitoramento de moscas-das-frutas em pomares de videira (MACHOTA JR.
et al., 2013). A principal vantagem desta formulação é a sua estabilidade, permitindo
a reposição do atrativo a intervalos de 60 dias ou quando ocorre evaporação total do
produto nas armadilhas. Devido a grande variabilidade de informações referentes
aos atrativos alimentares disponíveis no mercado e ao aumento na incidência de
moscas-das-frutas em citros, este estudo foi realizado com o objetivo de avaliar a
eficiência de atrativos alimentares para o monitoramento de moscas-das-frutas Sul
Americana em pomar de citros no município de Pinto Bandeira, RS.
57
4. 2 Material e métodos
O estudo foi realizado no período de novembro de 2012 a outubro de 2013
em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck (Rutaceae)] da cv. „Valência‟ (latitude
29º01‟53.64"S, longitude 51º30‟03.56"O e altitude de 295m) localizado no município
de Pinto Bandeira, RS (Fig.5). O pomar com área de 2,0 ha foi implantado em 2006
no espaçamento 5,0 x 4,5 m, sendo cultivado sem a aplicação de agrotóxicos
durante a condução do estudo. Nas bordas do pomar foram identificadas plantas
adultas de pitangueira (Eugenia uniflora Linnaeus,1753), guabijuzeiro [Myrcianthes
pungens (Berg) Legrand], goiabeira [Psidium guajava (Linnaeus, 1753)] pertencentes a
Família Myrtaceae e nespereira [Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindley, 1822]
pertencente a Família Rosaceae. Nas propriedades vizinhas, localizadas a menos
de 500 metros do local de estudo, encontram-se pomares comerciais de
pessegueiro [Prunus persica L. Bastsch (Rosaceae)] e videira [Vitis spp. L. (Vitaceae)],
sendo esta a diversidade característica da Região.
Figura 5. Vista aérea do pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟, localizado na Linha Brasil, no município de Pinto Bandeira, RS, com destaque para o posicionamento das armadilhas.
Fonte: Google Earth, 2014.
58
Os atrativos alimentares avaliados foram: proteína hidrolisada CeraTrap®
(BioIberica S.A., sem diluição); levedura Torula® (Isca Tecnologias Ltda., seis
pastilhas de 3g/L); proteína hidrolisada BioAnastrepha® (BioControle – Métodos de
Controle de Pragas Ltda., 50mL/L); glicose de milho (Yoki® Alimentos Ltda.,
100mL/L) e suco de uva tinto (Embrapa Uva e Vinho, 250mL/L). Todos os atrativos
foram trocados semanalmente, com exceção do CeraTrap®, reposto a cada 45 dias.
Os atrativos foram dispostos no interior de armadilhas McPhail, num volume
de 300mL por armadilha (SALLES, 1999), distribuídas na copa das árvores
frutíferas, a 1,5m de altura do solo, distanciadas 10 metros entre si (NASCIMENTO;
CARVALHO; MALAVASI, 2000) nas bordas do pomar estabelecendo duas
repetições para cada atrativo (ORTH; RIBEIRO; REIS FILHO, 1986; MARTINEZ;
GODOY, 1987). As avaliações foram realizadas semanalmente, quando foi realizada
a rotação das armadilhas entre si para evitar o efeito do local (MENDONÇA;
NASCIMENTO; MELO, 2003), totalizando 45 semanas de monitoramento.
Os insetos capturados nas armadilhas foram colocados em frascos
etiquetados, contendo álcool 70% para posterior triagem, contagem e identificação.
Os exemplares de moscas-das-frutas pertencentes ao Gênero Anastrepha foram
sexados e identificados com base na chave de identificação de Steyskal (1977) e
Zucchi (2000b). Os demais insetos da ordem Diptera capturados foram identificados
em nível de família, segundo Triplehorn e Johnson (2011), incluindo os inimigos
naturais e polinizadores capturados nos atrativos com a finalidade de avaliar a
seletividade dos mesmos.
O número de moscas-das-frutas capturadas foi apresentado como média de
adultos/armadilha/dia (MAD). Para os demais resultados, os insetos foram
agrupados por família, sendo que, as médias de captura por armadilha por semana
foram submetidas à análise da variância pelo teste Tukey (5% de significância),
através do software estatístico SPSS® for Windows 15.0. Dentre o total de fêmeas
de A. fraterculus capturadas, uma amostra de 40 exemplares, distribuídas em duas
épocas do ano (primavera-verão e outono-inverno) foi coletada de cada um dos
atrativos (n=40) e avaliada quanto à presença ou ausência de oócitos corionados. A
dissecação das fêmeas coletadas nas armadilhas foi realizada sobre placa de
parafina com solução fisiológica (REYES; JAHNKE; REDAELLI, 2012). Os ovários
retirados foram depositados sobre uma lâmina temporária de microscopia, cobertos
59
com lamínula e levados ao microscópio com aumento de 100x para a avaliação da
diferenciação celular e classificação, de acordo com Taufer et al. (2000), na qual:
ovário imaturo, presença de oogônias e ausência de oócitos; ovário em
desenvolvimento, presença de oogônias, oócitos de primeira ordem e ausência de
oócitos corionados; e, ovário maduro, presença de oogônia, oócito de primeira
ordem e oócitos corionados.
4.3 Resultados e discussão
4.3.1 Insetos capturados em nível de Ordem
Foram capturados 26.452 indivíduos pertencentes às seguintes ordens:
Diptera (21.500), Hymenoptera (2.198), Lepidoptera (1.432), Coleoptera (647),
Neuroptera (346), Blattodea (284), Hemiptera (40) e Orthoptera (5).
A Ordem Diptera apresentou o maior número de insetos capturados, com
média semanal de 101,72±93,54 indivíduos para o atrativo alimentar BioAnstrepha®,
que diferiu significativamente (GL=8; F=66,444; P=0,000) do suco de uva, Torula®,
CeraTrap® e glicose, com média semanal de 54,82±51,12 (GL=8; F=57,503;
P=0,000), 40,05±27,34 (GL= 8; F=121,065; P=0,000), 25,42±15,29 (GL=8;
F=134,314; P=0,000) e 16,88±16,91 indivíduos (GL=8; F=50,552; P=0,000),
respectivamente (tab. 9).
O atrativo alimentar CeraTrap® proporcionou maior número médio de
himenópteros capturados, com 14,21±20,40 indivíduos, diferindo significativamente
(GL=8; F=134,314; P=0,000) das demais ordens capturadas (tab. 9). Para a Ordem
Orthoptera não houve diferença significativa entre o número médio de indivíduos
coletados nos diferentes atrativos (tab. 9).
Indivíduos pertencentes às Ordens Lepidoptera (5,99±5,86) (GL= 4;
F=13,807; P=0,000) e Coleoptera (4,24±5,77) (GL= 4; F=15,447; P=0,000) foram
capturados em maior quantidade nas armadilhas iscadas com suco de uva, fato já
mencionado por Kovaleski e Ribeiro (2003). As maiores médias de hemípteros foram
observadas em armadilhas iscadas com o atrativo alimentar BioAnastrepha®
(0,26±0,48), diferindo significativamente (GL= 4; F=7,629; P=0,000) dos demais
atrativos avaliados (tab. 9). As maiores médias de indivíduos pertencentes às ordens
Neuroptera e Blattodea foram observados nas armadilhas iscadas com glicose, com
60
valores médios de 3,16±5,43 (GL= 4; F=17,050; P=0,000) e 0,96±2,19 (GL= 4;
F=7,084; P=0,000) indivíduos respectivamente (tab. 9).
61
Tabela 9. Número médio (±desvio padrão) de insetos capturados por semana em armadilhas de monitoramento iscadas com cinco soluções atrativas, no período de novembro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. „Valência‟] no município de Pinto Bandeira, RS.
Médias seguidas de mesma letra, maiúsculas nas colunas e minúsculas nas linhas, não diferem significativamente pelo teste de Tukey a 5% de significância.
Ordens BioAnastrepha® CeraTrap® Glicose Suco de Uva Torula®
Lepidoptera 2,43±3,22 Aa 2,60±2,10 Aa 2,97±3,89 Aa 5,99±5,86 Ab 1,92±1,85 Aa
Coleoptera 0,77±1,56 Aa 0,21±0,36 Aa 1,61±2,75 Aa 4,24±5,57 Ab 0,36±0,82 Aa
Hymenoptera 2,57±3,59 Aa 14,21±24,40 Bb 2,99±3,48 Aa 2,77±2,93 Aa 1,89±3,21 Aa
Orthoptera 0,01±0,07 Aa 0,01±0,07 Aa 0,00±0,00 Aa 0,01±0,07 Aa 0,02±0,10 Aa
Neuroptera 0,12±0,29 Aa 0,11±0,22 Aa 3,16±5,43 Ab 0,39±0,70 Aa 0,10±0,20 Aa
Blattodea 0,22±0,64 Aab 0,12±0,29 Aa 0,96±2,19 Ac 0,82±1,84 Abc 1,03±0,13 Aa
Hemiptera 0,26±0,48 Ab 0,09±0,25 Aa 0,02±0,10 Aa 0,00±0,00 Aa 0,08±0,21 Aa
Diptera 101,72±93,54 Bc 25,42±15,29 Ca 16,88±16,91 Ba 54,82±51,12 Bb 40,05±27,34 Bab
61
62
4.3.2 Insetos capturados pertencentes à Formicidae e famílias de insetos úteis
Dentro da Classe Insecta, além dos 1.636 indivíduos pertencentes à
Formicidae (Hymenoptera), foram coletados 948 inimigos naturais e insetos
polinizadores pertencentes a quatro ordens. A Ordem Hymenoptera foi representada
por Apidae (340 indivíduos), Vespidae (185), Halictidae (21), Chalchididae (12) e
Braconidae (3). A Ordem Coleoptera foi representada por Staphilinidae, com 36
indivíduos capturados. Dentro da Ordem Neuroptera foram capturados indivíduos
pertencentes a Chrysopidae (332) e Hemerobiidae (17). A Ordem Hemiptera foi
representada por apenas dois indivíduos de Reduviidae.
O maior número de indivíduos pertencentes à Formicidae foram coletados
nas armadilhas iscadas com o atrativo alimentar CeraTrap® (12,90±26,90) diferindo
significativamente (GL= 4; F=7,489; P=0,000) dos demais atrativos avaliados (tab.
10). Sendo que, esta família difere significativamente (GL= 11; F=9,385; P=0,000)
das demais pertencentes à Hymenoptera avaliadas para este atrativo (tab. 10).
Esses resultados indicam a possibilidade de utilização da proteína hidrolisada
CeraTrap® em estudos de levantamento populacional de Formicidae em pomares.
63
Tabela 10. Número médio (±desvio padrão) de famílias de insetos benéficos e de Formicidae capturados por semana em armadilhas de monitoramento McPhail iscadas com cinco soluções atrativas, no período de novembro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. „Valência‟] no município de Pinto Bandeira, RS.
Insetos benéficos BioAnastrepha® CeraTrap® Glicose Suco de Uva Torula®
Coleoptera
Staphilinidae 0,34±1,02 Ab 0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa 0,01±0,07 Aa 0,04±0,18 Aa
Hemiptera
Reduviidae 0,02±0,10 Aa 0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa
Hymenoptera
Apidae 0,67±1,46 ABab 0,90±1,60 Aab 0,54±1,06 ABab 1,32±2,19 Cb 0,34±0,91 Aa
Braconidae 0,02±0,15 Aa 0,01±0,07 Aa 0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa 0,01±0,07 Aa
Chalchididae 0,10±0,29 Ab 0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa 0,01±0,07 Aa 0,02±0,10 Aab Formicidae 1,44±3,16 Ba 12,90±26,90 Bb 1,52±2,90 Ba 1,06±1,95 BCa 1,26±3,03 Ba
Halictiidae 0,07±0,33 Aa 0,10±0,80 Aa 0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa 0,07±0,31 Aa
Vespidae 0,27±0,46 Aa 0,30±0,50 Aa
0,92±1,13 ABb 0,38±0,52 ABa 0,19±0,36 Aa
Neuroptera
Chrysopidae 0,04±0,14 Aa 0,10±0,20 Aa 3,13±5,48 Cb 0,39±0,75 ABa 0,02±0,10 Aa
Hemerobiidae 0,08±0,26 Aa 0,01±0,10 Aa 0,02±0,10 Aa 0,00±0,00 Aa 0,08±0,18 Aa
Médias seguidas de mesma letra, maiúsculas nas colunas e minúsculas nas linhas, não diferem significativamente pelo teste de Tukey a 5% de significância.
63
64
O maior número de insetos pertencentes à Staphilinidae foram coletados nas
armadilhas iscadas com o atrativo alimentar BioAnastrepha® (0,34±1,02 indivíduos)
diferindo significativamente (GL=4; F=4,462; P=0,002) dos demais atrativos
avaliados, o mesmo ocorrendo para Chalcididae (0,10±0,29 indivíduos) (GL=4;
F=3,713; P=0,006) (tab. 10). Dentre os atrativos avaliados, o suco de uva foi o que
promoveu as maiores capturas de abelhas (Hymenoptera: Apidae) com média de
1,32±2,19 indivíduos por semana (GL=4; F=2,881; P=0,022), sendo esta a família
mais capturada por este atrativo que diferiu das demais famílias capturadas (GL=11;
F=11,037; P=0,000) (tab. 10). O atrativo alimentar glicose apresentou a maior
captura de indivíduos pertencentes à Vespidae, com média semanal de 0,92±1,13
indivíduos (GL=4; F=11,032; P=0,000) (tab. 10). As maiores capturas de
Chrysopidae também foram observadas nas armadilhas iscadas com este atrativo,
apresentando um número médio de 3,13±5,48 indivíduos por semana, diferindo
significativamente (GL=4; F=18,207; P=0,000) dos demais atrativos avaliados (tab.
10).
Para as demais Famílias capturadas, Reduviidae, Braconidae, Halictiidae e
Hemerobiidae, não houve diferença significativa entre os atrativos avaliados. Com
base nestes resultados, a proteína hidrolisada CeraTrap® e a levedura Torula®,
demonstraram maior seletividade, capturando um reduzido número de insetos
polinizadores e inimigos naturais.
4.3.3 Insetos capturados pertencentes à Ordem Diptera
A Ordem Diptera compreendeu a maior parte dos indivíduos coletados,
totalizando 21.500 dípteros, distribuídos nas seguintes famílias: Drosophilidae (9.278
indivíduos), Ulidiidae (4.042), Muscidae (4.026), Tephritidae (1.587), Fannidae
(1.229), Culicidae (479), Bibionidae (216), Richardiidae (171), Calliphoridae (145),
Syrphidae (115), Neriidae (91), Tachinidae (50), Lonchaeidae (47), Sarcophagidae
(19) e Tipulidae (cinco indivíduos).
Nas armadilhas iscadas com o atrativo alimentar CeraTrap® a família mais
capturada foi Tephritidae, com média semanal de 8,90±8,29 indivíduos por
armadilha, diferindo significativamente (GL= 15; F=31,120; P=0,000) das demais
famílias de Diptera capturadas (tab. 11). Para a levedura Torula® as maiores
65
capturas ocorreram para indivíduos pertencentes à Ulidiidae, com média semanal de
14,29±18,03 indivíduos por armadilha (GL= 15; F=34,082; P=0,000) (tab. 11).
Durante a execução deste estudo, a proteína hidrolisada BioAnastrepha®
capturou o maior número de dípteros. Os maiores números médios de indivíduos
coletados semanalmente pertenceram as famílias Drosophilidae (31,02±31,82) e
Muscidae (27,74±51,14 indivíduos), diferindo significativamente (GL= 15; F=21,651;
P=0,000) das demais famílias de Diptera capturadas (tab. 11). De modo semelhante,
armadilhas iscadas com suco de uva e glicose apresentaram elevadas capturas de
indivíduos pertencentes à Drosophilidae, apresentando valores médios semanais de
46,92±48,38 (GL= 15; F=44,112; P=0,000) e 10,50±15,84 (GL= 15; F=20,555;
P=0,000) indivíduos capturados, respectivamente, diferindo significativamente das
demais famílias de Diptera capturadas em cada um dos atrativos (tab. 11). O suco
de uva também se destacou na captura de insetos pertencentes à Bibionidae,
apresentando uma média semanal de 1,46±3,24 indivíduos por armadilha, diferindo
significativamente (GL=4; F=8,677; P=0,000) dos demais atrativos utilizados (tab.
11).
66
Tabela 11. Número médio (±desvio padrão) de insetos pertencentes Ordem Diptera capturados por semana em armadilhas de monitoramento iscadas com cinco soluções atrativas, no período de novembro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. „Valência‟] no município de Pinto Bandeira, RS.
Médias seguidas de mesma letra, maiúsculas nas colunas e minúsculas nas linhas, não diferem significativamente pelo teste de Tukey a 5% de significância.
Famílias BioAnastrepha
® CeraTrap
® Glicose Suco de Uva Torula
®
Brachycera
Ephydroidea Drosophilidae 31,02±31,82 Db 4,12±5,67 BCa 10,50±15,84 Ba 46,92±48,38 Bc 10,52±12,00 Ba
Muscoidea Fannidae 11,96±26,76 ABb 0,06±0,16 Aa 0,09±0,37 Aa 0,07±0,23 Aa 1,49±3,10 Aa
Muscidae 27,74±51,14 Db 4,08±3,05 BCa 1,96±1,92 Aa 3,14±3,41 Aa 7,81±6,95 Ba
Nerioidea Neriidae 0,57±0,86 Ac 0,04±0,14 Aab 0,02±0,10 Aa 0,11±0,28 Aab 0,27±0,55 Ab
Oestroidea Calliphoridae 1,56±3,94 ABb 0,00±0,00 Aa 0,02±0,15 Aa 0,01±0,07 Aa 0,02±0,10 Aa
Sarcophadidae 0,06±0,22 Aa 0,03±0,17 Aa 0,00±0,00 Aa 0,02±0,15 Aa 0,10±0,29 Aa
Tachinidae 0,14±0,27 Aa 0,14±0,31 Aa 0,06±0,16 Aa 0,02±0,10 Aa 0,19±0,54 Aa
Syrphoidea Syrphidae 0,51±1,03 Ab 0,30±0,66 Aab 0,08±0,18 Aab 0,06±0,16 Aa 0,33±1,50 Aab
Tephritoidea Lonchaeidae 0,02±0,15 Aa 0,00±0,00 Aa 0,02±0,10 Aa 0,00±0,00 Aa 0,48±1,27 Ab
Richardiidae 0,93±1,23 ABd 0,50±0,66 Ac 0,06±0,16 Aab 0,00±0,00 Aa 0,39±0,66 Abc
Tephritidae 3,08±3,41 ABa 8,90±8,29 Db 1,86±2,81 Aa 0,92±1,74 Aa 2,88±3,42 Aa
Ulidiidae 22,79±27,98 CDc 5,33±7,61 Ca 1,16±1,63 Aa 1,34±1,82 Aa 14,29±18,03 Cb
Nematocera
Bibionoidea Bibionidae 0,10±0,29 Aa 0,02±0,10 Aa 0,78±2,12 Aab 1,46±3,24 Ab 0,04±0,14 Aa
Culicoidea Culicidae 1,23±3,49 ABab 1,89±3,30 ABb 0,24±0,52 Aa 0,72±1,44 Aab 1,23±2,91 Aab
Tipuloidea Tipulidae 0,01±0,07 Aa 0,00±0,00 Aa 0,02±0,15 Aa 0,02±0,15 Aa 0,00±0,00 Aa
66
67
O maior número de culicídios (Diptera, Culicidae) coletados foi
observado nas armadilhas iscadas com CeraTrap® com média semanal de
1,89±3,30 indivíduos por armadilha (tab. 11). A levedura Torula® capturou um
maior número médio semanal de lonqueídeos por armadilha, com 0,48±1,27
indivíduos, enquanto que BioAnastrepha® apresentou a maior média de
capturas de representantes das Famílias Muscidae, Ulidiidae, Fannidae,
Calliphoridae, Richardiidae, Neriidae e Syrphidae, esta última representada por
0,48±1,27 indivíduos coletados (tab. 11). Para as Famílias Sarcophagidae,
Tachinidae e Tipulidae não houve diferença significativa entre as capturas
obtidas pelos diferentes atrativos avaliados.
4.3.4 Insetos capturados pertencentes ao gênero Anastrepha Schiner, 1868
Dos 1.587 espécimes de Tephritidae coletados neste estudo, 1.544 são
do Gênero Anastrepha Schiner, 1868, compreendendo as espécies Anastrepha
fraterculus (Wiedmann, 1830), Anastrepha pseudoparallela (Loew, 1873), Anastrepha
grandis (Macquart, 1846) e Anastrepha aczeli Blanchard, 1961, totalizando 1.410,
89, 40 e cinco indivíduos, respectivamente. Os demais insetos capturados
pertencem aos gêneros Parastenopa Hendel, 1914, Tomoplagia Coquillett, 1910,
Toxotrypana Gerstaecker, 1860 e Trupanea Schrank, 1795.
A. fraterculus foi a espécie que apresentou o maior número de indivíduos
capturados, com número médio de 7,81±9,55, 2,76±4,52, 2,63±4,67, 1,66±3,38
e 0,91±2,18 insetos capturados por armadilha semana para os atrativos
CeraTrap®, Torula®, BioAnastrepha®, glicose e suco de uva, respectivamente
(tab. 12).
68
Tabela 12. Número médio ±desvio padrão de espécies pertencentes ao Gênero Anastrepha capturados por semana em armadilhas de monitoramento iscadas com cinco soluções atrativas, no período de novembro de 2012 a outubro de 2013, em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. „Valência‟] no município de Pinto Bandeira, RS.
Médias seguidas de mesma letra, maiúsculas nas colunas e minúsculas nas linhas, não diferem significativamente pelo teste de Tukey a 5% de significância.
Anastrepha spp. BioAnastrepha® CeraTrap® Glicose Suco de Uva Torula®
A. fraterculus 2,63±4,67 Ba 7,81±9,55 Bb 1,66±3,38 Ba 0,91±2,18 Ba 2,66±4,52 Ba
A. pseudoparallela 0,16±0,50 Aa 0,63±2,47 Ab 0,16±0,62 Aa 0,01±0,11 Aa 0,03±0,18 Aa
A. grandis 0,14±0,35 Abc 0,20±0,48 Ac 0,02±0,15 Aab 0,00±0,00 Aa 0,08±0,27 Aabc
A. aczeli 0,00±0,00 Aa 0,03±0,18 Aa 0,00±0,00 Aa 0,00±0,00 Aa 0,02±0,15 Aa
68
69
Na comparação entre os atrativos, CeraTrap® destacou-se na captura
de A. fraterculus, A. pseudoparallela e A. grandis diferindo significativamente (GL=4;
F=22,128; P=0,000) dos demais atrativos (tab. 12). Não houve diferença
significativa nas capturas de A. aczeli entre os atrativos, porém, a espécie
somente foi detectada no pomar quando o Ceratrap® e a Torula® foram
empregados (tab. 12). Nas armadilhas iscadas com o atrativo CeraTrap® foram
coletados 703 indivíduos pertencentes a espécie A. fraterculus (389♀/314♂),
seguido por Torula® com 239 (116♀/123♂), BioAnastrepha® com 237
(119♀/118♂), glicose com 149 (76♀/73♂) e suco de uva com 82 (42♀/40♂),
respectivamente.
Adultos de moscas-das-frutas, principalmente fêmeas, necessitam
ingerir nutrientes, especialmente compostos proteicos, durante o período de
pós-emergência para que ocorra a maturação sexual (CHRISTENSON;
FOOTE, 1960; BATEMAN, 1972; HEATH et al., 1994). Devido a isso, Malo
(1992) e Salles (1999), ressaltam que um importante fator a ser observado na
escolha de um atrativo alimentar é a maior captura de fêmeas, observada neste
estudo nas coletas realizadas para todos os atrativos, exceto Torula®.
Os resultados deste estudo corroboram os obtidos por Scoz et al.
(2006) que demonstraram que adultos de A. fraterculus foram mais capturados
em armadilhas iscadas com a levedura Torula® quando comparada à proteína
hidrolisada BioAnastrepha® a 5% e ao suco de uva a 25% em pomar de
pessegueiro na Região da Serra Gaúcha, RS. Por outro lado, Monteiro et al.
(2007) em estudo conduzido em pomar de pessegueiro na Região da Lapa,
PR, afirmam que as substâncias atrativas à base de proteína hidrolisada
BioAnastrepha® e Torula® foram equivalentes na captura de Anastrepha spp.,
com capturas ocorrendo antes em relação ao suco de uva a 25%.
Garcia, Campos e Corseuil (1999), constataram maior atratividade de
fêmeas de A. fraterculus pela glicose invertida quando comparado com os sucos
de pitanga, uva e pêssego a 25%. Este resultado foi corroborado por Chiaradia
e Milanez (2000), em estudo no qual a glicose invertida foi o atrativo mais
eficaz para captura de moscas-das-frutas, especialmente de A. fraterculus. Neste
70
trabalho, o atrativo foi superior às capturas com suco de uva a 25% e com
proteína hidrolisada a 5% sem mencionar marca comercial.
Embora estudos recentes, como os de Azevedo et al. (2012),
demonstrem o potencial de uso de sucos de frutas no monitoramento de
moscas-das-frutas, de acordo com Mendonça, Nascimento e Melo (2003),
estes atrativos são os que mais dificultam a limpeza das armadilhas, devido
aos resíduos deixados, fato também observado nas armadilhas iscadas com
suco de uva a 25% durante a execução deste estudo. Segundo Zart,
Fernandes e Botton (2009) existem ainda, questionamentos quanto a eficácia
do suco de uva devido a variação na composição do produto conforme a
variedade de uva utilizada na fabricação, safra e marca comercial. Em
hipótese, as moscas-das-frutas não são atraídas pelas armadilhas iscadas com
sucos de fruta, principalmente próximo à colheita, em função da grande
presença de voláteis liberados pelas frutas maduras ou em estágio de
decomposição que competem com os atrativos para monitoramento.
Em função dos resultados variados de eficácia quando são
empregados sucos de frutas, Scoz et al. (2006) sugerem o emprego da
levedura Torula® como referência para programas de detecção ou
monitoramento de moscas-das-frutas por apresentar pouca variação na
composição, ser mais específico e atrair significativamente maior número de
moscas-das-frutas quando comparada ao suco de uva a 25% e a proteína
hidrolisada BioAnastrepha® a 5%.
Estudos desenvolvidos por Raga et al. (2006) demonstraram que as
proteínas hidrolisadas BioAnastrepha® e IscaMosca® foram eficientes na
atratividade de moscas-das-frutas em pomar de laranjeira, não diferindo entre
si e diferindo dos demais atrativos, sendo por isso, recomendáveis para o
monitoramento de moscas-das-frutas em citros. Esses atrativos capturaram
44,5% e 41,3% dos adultos e Tephritidae coletados em todo o experimento.
De acordo com os resultados obtidos neste estudo, o atrativo alimentar
CeraTrap® apresentou capturas superiores aos demais atrativos avaliados,
Torula®, BioAnastrepha®, suco de uva e glicose, sendo uma nova ferramenta
para o monitoramento de A. fraterculus na cultura do citros.
71
Durante o período de estudo, armadilhas iscadas com a levedura
Torula® indicaram a ocorrência de sete picos populacionais. Os picos
ocorreram no final dos meses de novembro e dezembro, meados dos meses
de janeiro e junho, entre início de julho e início de agosto, final de agosto e
meados de setembro (Fig. 6). No mesmo período, a proteína hidrolisada
BioAnastrepha® indicou seis picos populacionais durante o mês de dezembro,
início de março e meados dos meses de junho, julho, agosto e setembro (Fig.
6).
De maneira semelhante ao BioAnastrepha®, o atrativo alimentar
CeraTrap® indicou a ocorrência de seis picos populacionais, no entanto, com
duração mais longa que os demais atrativos avaliados. Os picos ocorreram do
início de dezembro ao final de janeiro, início de fevereiro a meados de março,
entre meados dos meses de abril e maio, do final de maio a meados de julho,
do final de julho a meados de agosto e em meados de setembro (Fig. 6).
Glicose indicou a ocorrência de três picos populacionais em meados dos
meses de dezembro, julho e agosto, enquanto que o suco de uva detectou
apenas dois picos populacionais, sendo um no início de dezembro e outro em
meados de julho (Fig. 6).
72
Figura 6. Número médio de adultos de Anastrepha fraterculus (Wied., 1830) (machos e fêmeas) capturados por dia (MAD) em armadilhas de monitoramento modelo McPhail iscadas com diferentes atrativos alimentares em pomar de citros [Citrus
sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟ de durante o período de novembro de 2012 a outubro de 2013. Pinto Bandeira, RS. Legenda: A linha horizontal contínua indica o índice MAD igual a 0,5.
72
73
Conforme Carvalho (2005), de maneira geral, o numero médio de
adultos por armadilhas por dia (MAD) igual ou superior a 0,5 é sugerido como
momento de adoção de medidas de controle populacional de A. fraterculus para
todas as culturas. Neste caso, ressalta-se que todos os atrativos avaliados
indicaram um mesmo pico populacional, com número médio de moscas-das-
frutas por armadilha por dia (MAD) superior a 0,5, no entanto, com CeraTrap®
apresentando a maior média de capturas neste pico (MAD=2,0) (Fig. 6). Este
pico ocorreu em meados de julho, coincidindo com o início da colheita da
laranjeira na área de estudo e a maturação da nespereira, reconhecido
hospedeiro de moscas-das-frutas (GARCIA; NORRBOM, 2011; NUNES et al.,
2012).
Importante salientar que, o atrativo alimentar CeraTrap® promoveu
capturas de adultos de A. fraterculus acima do índice MAD igual a 0,5 durante 33
das 45 semanas de execução do experimento, indicando a presença da
espécie acima do nível de controle ao longo de 73% do período de estudo (Fig.
6). Para os demais atrativos avaliados, a presença da espécie acima do nível
de controle foi indicada em 28, 20, 11 e 6% do período de estudo para Torula®,
BioAnastrepha®, glicose e suco de uva, respectivamente (Fig. 6). Este fato
demonstra que, dependendo do atrativo utilizado, o nível de controle pode ser
alterado.
Ao longo do período de estudo, o maior pico populacional foi indicado
pelo atrativo alimentar CeraTrap® no início de janeiro (MAD=6,0), resultando
num total de 84 indivíduos coletados naquela semana (Fig. 6). Além disso,
CeraTrap® indicou a presença de moscas-das-frutas em todas as 45 semanas
de avaliação, inclusive durante o inverno (Fig. 6). Esta constância nas capturas
de adultos de A. fraterculus é um aspecto importante do atrativo frente aos
demais, tornando possível a detecção da presença do inseto nos focos iniciais
de infestação, auxiliando em programas manejo (MENDONÇA; NASCIMENTO;
MELO, 2003).
74
4.3.5 Maturidade sexual de fêmeas de Anastrepha fraterculus capturadas nas
armadilhas de monitoramento
Das fêmeas avaliadas (n=40) com presença de oócitos corionados, ou
seja, fêmeas maduras, 84,0% foram coletadas com o atrativo alimentar suco de
uva, seguido por glicose com 77,3%, BioAnastrepha® com 72,0% e Torula®
com 64%, sendo que, CeraTrap® foi o atrativo que proporcionou a menor
captura de fêmeas com oócitos corionados (38,6%) (Fig. 7).
Em trabalho realizado por Reyes, Jahnke e Redaelli (2012) em
pomares de pessegueiro e goiabeira no município de Porto Alegre, RS, foram
capturadas fêmeas de A. fraterculus com todos os graus de maturação (ovário
imaturo, em desenvolvimento e maduro) com o atrativo alimentar
BioAnastrepha® e em dois graus avançados (ovário em desenvolvimento e
maduro) para fêmeas capturadas com suco de uva. Segundo Bartolucci et al.
(2006), a maturação ovariana de moscas-das-frutas não é uniforme, podendo
ser encontradas fêmeas da mesma idade mas que apresentem diferentes
graus de maturação.
Embora haja a possibilidade de que algumas fêmeas sexualmente
maduras inspecionadas tenham sido capturadas no intervalo entre a oviposição
e a maturação dos próximos oócitos, podendo assim, ser confundidas com
fêmeas em desenvolvimento (PRITCHARD, 1970), os resultados obtidos neste
estudo indicam que CeraTrap® captura uma maior porcentagem de fêmeas em
estágios iniciais de desenvolvimento reprodutivo quando comparado aos
demais atrativos avaliados.
75
Figura 7. Porcentagem (%) de fêmeas adultas de Anastrepha fraterculus com presença ou ausência de oócitos corionados (ovos) capturadas em armadilhas McPhail iscadas com diferentes atrativos alimentares (n=40) em pomar de citros [Citrus sinensis (L.) Osbeck] da cv. „Valência‟ de durante o período de outubro de 2012 a outubro de 2013. Pinto Bandeira, RS.
75
76
No caso das fêmeas de Anastrepha, ocorre um aumento no tamanho
médio dos ovários e no número médio de oócitos por ovário a partir dos 10 dias
de idade (TAUFER, 2000), fortemente influenciados pela ingestão de alimentos
proteicos. De maneira prática, admite-se que as moscas-das-frutas necessitam
ingerir alimentos proteicos para completar o desenvolvimento do aparelho
reprodutivo e produção de óvulos no período de 7 a 30 dias após a emergência
a fim de tornarem-se aptas ao acasalamento (SALLES, 2000). Devido à tal
necessidade, a utilização de um atrativo alimentar que proporciona maior
captura de fêmeas em estágios iniciais de desenvolvimento reprodutivo diminui
a probabilidade de infestações futuras dos frutos nas áreas de produção
(ZUCOLOTO, 2000) e permite a definição da época de aparecimento de novas
gerações da espécie no campo (REYES; JAHNKE; REDAELLI, 2012). Desta
forma, a presença de moscas-das-frutas sexualmente imaturas observadas
neste estudo corrobora resultados de Salles (1995), citando A. fraterculus como
espécie multivoltina e com seus picos populacionais relacionados à presença
de hospedeiros próximos às áreas comerciais de produção de frutas.
4.4 Conclusões
A proteína hidrolisada CeraTrap® sem diluição apresenta maior
eficiência para o monitoramento de mosca-das-frutas em pomar de citros.
Suco de uva a 25% é eficiente na captura de insetos da Ordem
Lepidoptera e Coleoptera.
Glicose a 10% é eficiente na captura de insetos das famílias Vespidae
e Chrysopidae.
A proteína hidrolisada BioAnastrepha® é eficiente na captura de insetos
pertencentes a famílias Drosophilidae, Muscidae e Ulidiidae.
77
5 Conclusões gerais
Anastrepha fraterculus é a espécie mais frequente e abundante em todas
frutíferas amostradas, apresentando as maiores infestações em frutos de
pitangueira coletados no solo e em frutos goiabeira coletados na planta. Este
estudo relata pela primeira vez a referência a A. fraterculus infestando frutos de
guabijuzeiro no estado do Rio Grande do Sul. Pitangueira, goiabeira,
nespereira e guabijuzeiro são multiplicadores de A. fraterculus.
As espécies de parasitoides observadas na Região pertencem a duas
famílias: Braconidae e Figitidae. Representados por: Doryctobracon brasiliensis,
Doryctobracon areolatus, Utetes anastrephae e Opius bellus (Braconidae); Odontosema
anastrephae e Aganaspis pelleranoi (Figitidae). Sendo esta a primeira referência a U.
anastrephae parasitando larvas de A. fraterculus em frutos de guabijuzeiro no
Estado. Nespereira atua como repositório natural de parasitoides nativos.
A área apresenta uma riqueza de pelo menos oito espécies. A. fraterculus
é a espécie predominante no pomar de citros do município de Pinto Bandeira,
RS. A dinâmica populacional de Anastrepha spp. é afetada positivamente pelo
aumento da temperatura média do ar e, negativamente, pelo aumento da
velocidade dos ventos e umidade relativa do ar. As moscas-das-frutas estão
presentes em todas as estações do ano em pomares de citros no município de
Pinto Bandeira, RS.
A proteína hidrolisada CeraTrap® sem diluição demonstrou-se eficiente
para o monitoramento de mosca-das-frutas em pomar de citros, em função das
capturas periódicas de Anastrepha fraterculus, acima do nível de controle.
78
6 Referências
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AGUIAR-MENEZES, E. L.; FERRARA, F. A. A.; MENEZES, E. B. Moscas-das-frutas. In: CASSINO, P. C. R.; RODRIGUES, W. C. (Eds.) Citricultura Fluminense: principais pragas e seus inimigos naturais. Seropédica: Universidade Rural do Rio de Janeiro, 2004. p.67-84.
AGUIAR-MENEZES, E. L.; MENEZES, E. B. Flutuação populacional das moscas-das-frutas e a sua relação com a disponibilidade hospedeira em Itaguaí, RJ. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, v.25, n.2, p.223-232, 1996.
AGUIAR-MENEZES, E. L.; SOUZA, S. A. S.; LIMA FILHO, M.; BARROS, H. C.; FERRARA, F. A. A.; MENEZES, E. B. Análise faunística de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) nas Regiões Norte e Noroeste do Estado do Rio de Janeiro. Neotropical Entomology, v.37, n.1, p.8-14, 2008.
ALBERTI, S. A.; GARCIA, F. R. M.; BOGUS, G. M. Moscas-das-frutas em pomares de pessegueiro e maracujazeiro, no Município de Iraceminha, Santa Catarina, Brasil. Ciência Rural, v.39, n.5, p.1565-1568, 2009.
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