la ecología química de interacciones tri-tróficas

315La Ecología Química de Interacciones Tri-Tróficas

La Ecología Química de Interacciones Tri-Tróficas

César rodríguEz-saona

Departamento de EntomologíaP.E. Marucci Center, 125A Lake Oswego Rd., Chatsworth, NJ 08019

Rutgers UniversityCorreo electrónico: [email protected]

Resumen. En los últimos 30 años han surgido grandes avances en el estudio de interacciones tri-tróficas entre las plantas, sus herbívoros, y los enemigos naturales (depredadores y parasi-toides) de estos herbívoros. Varios estudios han examinado los efectos de los volátiles emitidos por las plantas en el comportamiento de los enemigos naturales. Estos estudios documentan también que, en su mayoría, las plantas emiten una mezcla de compuestos orgánicos volátiles, los cuales ayudan a los enemigos naturales a ubicar a su presa u hospedero. Esta mezcla incluye los llamados “volátiles de hojas verdes” (aldehídos, alcoholes, y sus respectivos acetatos de seis carbonos), monoterpenos, sesquiterpenos y compuestos aromáticos. La emisión de estos com-puestos volátiles aumenta drásticamente cuando los herbívoros, particularmente los de hábito alimenticio masticador, se alimentan de las plantas. Por lo tanto, estos compuestos inducidos por la herbivoría han sido considerados como una forma de defensa indirecta en las plantas para combatir a los herbívoros mediante la atracción de sus enemigos naturales. se ha determinado que esta respuesta volátil inducida puede ser específica, dependiendo de la especie de herbívoros en las plantas, puede ocurrir tanto a nivel local como en forma sistémica, ser de larga duración, y ocurrir tanto en las partes aéreas como subterráneas de las plantas. además, se han descubierto elicitores en el regurgitado de los herbívoros que activan producción de los volátiles en las plan-tas y se ha determinado la síntesis de novo de varios de estos compuestos como consecuencia al daño por la herbivoría, los cuales siguen un patrón de emisión diurna. aun así, los potenciales beneficios de estas interacciones tri-tróficas en las plantas y su aplicación en los sistemas agrícolas permanecen en su mayoría desconocidos.

IntroducciónTodos los organismos dentro de un ecosistema están inter-conectados unos con otros por medio de cadenas alimenticias y redes tróficas (Hunter & Price, 1992; Polis & Winemiller, 1996; schmitz, 1998; Polis, 1999; ohgushi, 2005), y la comunicación

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C. rodríguez-saona. 2012. La Ecología Química de Interacciones Tri-Tróficas, 315-342. En: J. C. rojas y E. a. Malo (eds.). Temas Selectos en Ecología Química de Insectos. El Colegio de la Frontera sur. México. 446 p.

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entre ellos es facilitada por señales químicas presentes en el medio ambiente (Vet & dicke, 1992; Karban & Baldwin, 1997; Turlings & Wäckers, 2004; ohgushi, 2005; Po-elman et al., 2008). Históricamente, los estudios sobre interacciones inter-específicas entre organismos han involucrado sólo dos niveles tróficos y se han realizado de una manera independiente (Verkerk, 2004). Por ejemplo, científicos en el área de resis-tencia en plantas contra herbívoros han estudiado las interacciones entre el herbívoro y sus plantas hospederas, mientras que científicos en el área de control biológico han investigado el impacto de los enemigos naturales en poblaciones de los herbívoros que sirven como presa u hospedero. Pero a partir de 1980 esto cambió cuando el ecólogo y entomólogo Peter Price y sus colaboradores señalaron que cualquier teoría entre las relaciones planta-herbívoro debe incluir al tercer nivel trófico (Price et al., 1980). Esto es importante especialmente cuando uno considera que las interacciones entre múltiples organismos pertenecientes a más de dos niveles tróficos son comunes en la naturaleza. desde entonces, han surgido numerosos estudios en interacciones tri-tró-ficas entre plantas, insectos herbívoros, y los enemigos naturales de estos herbívoros (también referidos como carnívoros e incluyen depredadores y parasitoides) (Cuadro 1). Estas interacciones ocurren frecuentemente entre organismos sobre y bajo el suelo y son mediadas principalmente por compuestos químicos en las plantas, los cuales pueden afectar positiva o negativamente a los enemigos naturales de los herbívoros (Masters & Brown, 1997; Van der Putten et al., 2001; Wenke et al., 2010).

Últimamente, ecólogos, entomólogos y biólogos en general han enfatizado el estudio de los mecanismos y consecuencias de la inducción de volátiles de plantas en la atracción de los enemigos naturales de los insectos herbívoros. Muchos de estos es-tudios intentan buscar una nueva estrategia “natural”, mediante la manipulación del comportamiento de los enemigos naturales, para el control de plagas agrícolas y por medio de ello reducir el uso de plaguicidas. a partir de ellos es evidente que muchas plantas cuando son atacadas por insectos herbívoros liberan compuestos volátiles que son usados por los enemigos naturales para localizar a su presa u hospedero (Vet & dicke, 1992). debido a que estos compuestos volátiles inducidos pueden beneficiar tanto a las plantas que los producen como a los enemigos naturales de los herbívoros de éstas, se les ha clasificado como sinomonas. Esta respuesta inducida en plantas es también referida como una defensa indirecta (dicke & sabelis, 1988), porque puede resultar en la disminución de las poblaciones del herbívoro y por lo tanto, aumentar la capacidad reproductiva o “fitness” de la planta. sin embargo, aun cuando estas interacciones han sido definidas comúnmente como mutualistas, el beneficio en las plantas no ha sido medido suficientemente. Por lo tanto, aun no se sabe si estos compuestos han sido seleccionados para cumplir la función específica de atraer a los insectos carnívoros. Este capítulo presenta un resumen de los trabajos recientes sobre la inducción volátil en plantas a causa del daño por insectos herbívoros, su importancia como señal química en la atracción de los insectos benéficos como son los depredadores y parasitoides de los insectos herbívoros, y su uso potencial en el manejo integrado de plagas.


Cuadro 1. Lista de publicaciones importantes en el estudio de las interacciones tri-tróficas

año de Publicación descripción del Estudio referencia

1980 se indica la importancia y necesidad de estudios tri-tróficos

Price et al. (1980)

1986 Los volátiles inducidos por la herbivoría en plantas atraen a ácaros depredadores de los herbívoros

dicke (1986)

1990 Las secreciones orales del herbívoro inducen la liberación de terpenos en el maíz que atraen a sus parasitoides

Turlings et al. (1990)

1992 Los volátiles inducidos por la herbivoría son emitidos sistémicamente

Turlings & Tumlinson (1992)

1995 La enzima β-glucosidasa, en la secreción oral del herbívoro, es un elicitor de los compuestos volátiles inducidos

Mattiacci et al. (1995)

1995 El ácido jasmónico es una fitohormona que induce la liberación de volátiles en plantas

Boland et al. (1995)

1997 La volicitina, un ácido graso conjugado con un aminoácido, es identificado en el regurgito del herbívoro como elicitor de las respuestas volátiles inducidas en plantas

alborn et al. (1997)

1997 Los volátiles inducidos son sintetizados de novo en plantas

Paré & Tumlinson (1997)

1998 La atracción de parasitoides a los compuestos volátiles inducidas en el campo es específica dependiendo de la especie de herbívoro

de Moraes et al. (1998)

1999 La aplicación externa del ácido jasmónico en plantas de tomate aumenta el parasitismo de larvas del herbívoro en el campo

Thaler (1999)

2001 La emisión de volátiles inducidos en plantas aumenta la atracción de depredadores y pueden funcionar como una defensa contra herbívoros en la naturaleza

Kessler & Baldwin (2001)

2003 Los enemigos naturales de herbívoros son atraídos a trampas cebadas con versiones sintéticas de volátiles inducidos en plantas por la herbivoría

James (2003)

2005 (E)-β-cariofileno es emitido por las raíces de maíz a causa de la herbivoría y atrae a los nemátodos entomopatógenos

rasmann et al. (2005)


El comportamiento de los enemigos naturales y los volátiles de plantasLos volátiles en plantas desempeñan una función importante como señales de co-municación en los sistemas tri-tróficos incluyendo las interacciones entre la planta hospedera, el herbívoro, y los enemigos natural del herbívoro. Los enemigos naturales de los herbívoros deben seguir cuatro etapas durante el proceso de búsqueda y selec-ción de su presa u hospedero: 1) ubicación del hábitat del hospedero; 2) localización del hospedero; 3) reconocimiento y aceptación del hospedero; y 4) regulación del hospedero (Vinson, 1976). El primer paso tomado por los insectos depredadores y parasitoides en la búsqueda de su presa u hospedero, respectivamente, es la ubica-ción del hábitat donde éstos se encuentran. Para ello, necesitan señales que puedan

Figura 1. Los compuestos orgánicos volátiles en plantas son inducidos por la herbivoría y atraen a los enemigos naturales (depredadores y parasitoides) de los herbívoros. Estas interacciones tri-tróficas ocurren sobre el nivel del suelo (en las partes aéreas de las plantas) (a), así como bajo el suelo (raíces) (B). La respuesta volátil ocurre tanto a nivel local como a nivel sistémica, es decir, en las partes distales sin daño sufrido por el herbívoro dentro de la misma planta dañada. El ácido jasmónico y el ácido salicílico son dos hormonas de defensa que inducen la producción de volátiles en plantas.


ser detectables a larga distancia durante su búsqueda (Price et al., 1980; Vinson, 1981), y que indiquen de forma fiable la presencia de la presa u hospedero (Vet et al., 1991; dicke, 1999). Estas señales pueden provenir de compuestos químicos volátiles emitidos por las plantas infestadas (Figura 1). se conoce si después del daño por un herbívoro, las plantas emiten compuestos volátiles. Estos compuestos, en la mayoría de plantas, son producidos por sus partes vegetativas a niveles bajos. sin embargo, cuando la planta es dañada por un insecto herbívoro, los niveles de estos compuestos aumentan drásticamente. Esta señal alerta a los insectos carnívoros de que la planta está siendo consumida por una posible presa u hospedero y, por lo tanto, aumentan el éxito de los carnívoros en la búsqueda de su alimento. En muchos casos estas señales son específicas y confiables en cuanto a la información que proveen a los insectos car-nívoros. Por lo tanto, existen claras ventajas adaptativas para los insectos carnívoros en poder detectar, distinguir, y responder a los compuestos volátiles inducidos por las plantas, ya que éstos les permiten discriminar las plantas dañadas de las plantas no dañadas dentro del mismo hábitat.

Los volátiles inducidos son más fiables que los compuestos emitidos constituti-vamente por la planta ya que indican la posible presencia de la presa o el hospedero. Por lo tanto, debido a su alta detectabilidad y fiabilidad, las sinomonas inducidas por el herbívoro cumplen un papel importante como señales de largo alcance durante la búsqueda del hospedero por los enemigos naturales (Vet et al., 1991). Estas caracterís-ticas de los volátiles inducidos son importantes en evitar que los enemigos naturales pierdan tiempo y energía buscando a una especie de presa u hospedero incorrecto o una etapa de desarrollo del herbívoro que no es apropiada. Estas sinomonas contienen suficiente información para atraer a los enemigos naturales al micro-hábitat cerca de la presa u hospedero, por ejemplo a la planta que está siendo atacada.

una vez localizado el micro-hábitat, otras señales tales como las kairomonas y la visión pueden ser usadas por los enemigos naturales para ubicar a su presa u hos-pedero (Vinson, 1976). Estos incluyen compuestos producidos por el herbívoro o su excremento. Estos compuestos son bastante confiables porque están estrechamente asociadas con la presa u hospedero (sabelis & van de Baan, 1983; Eller et al., 1988, 1992). sin embargo, en su mayoría estas sustancias químicas no son producidas en grandes cantidades o no son muy volátiles (Vet & dicke, 1992). Comparado con las kairomonas asociadas con el herbívoro, las sinomonas inducidas por la herbivoría no son tan específicas pero son emitidas en grandes cantidades y son muy volátiles (Vet & dicke, 1992).

Volátiles inducidos en plantas e interacciones tri-tróficasLos primeros estudios en demostrar la habilidad de las plantas en producir volátiles inducidos por el daño del herbívoro y su atracción a los enemigos naturales fueron realizados con ácaros y sus depredadores (por ejemplo, dicke & sabelis, 1988; dicke et al., 1990; dicke et al., 1993; Takabayashi & dicke, 1997). dicke & sabelis (1988)


presentaron la primera evidencia de que las plantas emiten una señal en respuesta al daño por el insecto herbívoro y que ésta es diferente a las plantas sin daño. En estos estudios, los autores encontraron que el ácaro depredador, Phytoseiulus persimilis, utiliza señales volátiles emitidas por las hojas infestadas del frijol lima, Phaseolus lunatus, para localizar a su presa, la arañita roja, Tetranychus urticae. Estos estudios iniciales refirieron a este fenómeno como un “llanto por ayuda” (en inglés: “cry for help”), debido a su potencial beneficio evolutivo en plantas (dicke et al., 1990; dicke & sabelis, 1992). otro sistema ampliamente estudiado es el del maíz (Zea mays), el herbívoro Spodoptera exigua y su parasitoide Cotesia marginiventris. Turlings et al. (1991, 1993) demostraron que las plantas de maíz producen una respuesta volátil asociada al daño por las larvas del lepidóptero y que las hembras del parasitoide ge-neralista, C. marginiventris, aprenden a utilizar estos compuestos para localizar a su hospedero. Evidencias más recientes muestran que la deposición de huevecillos por el herbívoro hembra en las plantas también puede causar la liberación de volátiles en plantas que atraen a los parasitoides de huevecillos (Meiners & Hilker, 1997, 2000; Hilker & Meiners, 2002; Hilker et al., 2002; Colazza et al., 2004a). Por ejemplo, el crisomélido Xanthogaleruca luteola al colocar sus huevecillos induce la producción de volátiles en las hojas de Ulmus minor, los cuales atraen a la avispita Oomyzus ga-llerucae (Meiners & Hilker, 1997, 2000; Wegener et al., 2001).

La respuesta volátil en plantas inducida por el insecto herbívoro es en su mayo-ría diferente a la respuesta al daño artificial (dicke et al., 1990; Turlings et al., 1990; geervliet et al., 1997; de Moraes et al., 1998). Estas repuestas son emitidas no sólo en el lugar dañado, sino que también son emitidas sistémicamente en partes distales sin daño sufrido por el herbívoro dentro de la misma planta (Figura 1) (Turlings & Tumlinson, 1992; dicke et al., 1993; röse et al., 1996). Turlings & Tumlinson (1992) reportaron que la larva de S. exigua induce la emisión de volátiles en los lugares donde ocurrió el daño y en aquellos que no han sufrido daño. asimismo, röse et al. (1996) demostraron una respuesta volátil sistémica en el algodón que atrae a los enemigos naturales del herbívoro. En estos momentos se desconoce la señal responsable de la emisión sistémica de los compuestos volátiles en las plantas. sin embargo, se ha demostrado que la respuesta volátil sistémica es diferente a la respuesta sistémica causada por el daño mecánico y por lo tanto, es activada específicamente por el daño causado por el insecto herbívoro.

Luego de los estudios iniciales a fines de los años 1980 e inicios de los 1990 (Cuadro 1), ha sido confirmada la idea de que los compuestos volátiles inducidos por la herbivoría pueden funcionar como un medio de resistencia en las plantas mediante la atracción de enemigos naturales de los herbívoros. Estudios adicionales han demostrado que esta respuesta inducida por los herbívoros ocurre en más de 49 especies de plantas pertenecientes a 25 familias, además de ser inducidas por varios insectos herbívoros con distintos aparatos bucales y modos de alimentación, y afec-tar a diferentes enemigos naturales (Mumm & dicke, 2010). Los volátiles en plantas son inducidos por insectos masticadores los cuales pueden causar daños mecánicos


severos en las plantas, como son los escarabajos y larvas de lepidópteros (dicke, 1999), picadores-chupadores, los cuales se alimentan del contenido celular de tejidos vegetativos, como son las chinches del campo (rodriguez-saona et al., 2002; Colazza et al., 2004b; Williams et al., 2005), e incluso insectos chupadores que se alimentan del floema, como es el caso de áfidos y moscas blancas (zhu & Park, 2005). aunque en muchos casos la respuesta volátil en plantas es diferente particularmente entre los insectos masticadores y los chupadores (Turlings et al., 1998; rodriguez-saona et al., 2003).

Es importante mencionar que los compuestos volátiles inducidos en plantas pueden desempeñar otras funciones, como por ejemplo: a) el repeler a los herbívoros (dicke, 1986; Bernasconi et al., 1998; de Moraes et al., 2001) y por lo tanto actuar co-mo alomonas; b) protección contra microorganismos (nakamura & Hatanaka, 2002; Kishimoto et al., 2005; shiojiri et al., 2006) y el estrés abiótico (Loreto & Velikova, 2001; Velikova et al., 2005; dudareva et al., 2006); y c) servir como señales de comu-nicación entre plantas (Baldwin & schultz, 1983; rhoades, 1983; dolch & Tscharntke, 2000; Karban et al., 2000) o señales de comunicación dentro de la misma planta (Kar-ban et al., 2006; Heil & silva Bueno, 2007; Frost et al., 2007; rodriguez-saona et al., 2009). debido a sus múltiples funciones dentro del ecosistema, la razón evolutiva de estos compuestos volátiles dentro del contexto de las interacciones tri-tróficas no es aun clara (allison & Hare, 2009; dicke & Baldwin, 2010; rodriguez-saona & Frost, 2010; Kessler & Heil, 2010), por lo tanto, son necesarios más estudios para determinar si la atracción de enemigos naturales por medio de su emisión contribuye a aumentar la aptitud física (fitness) de la planta.

Variabilidad de la señalLa emisión de compuestos orgánicos volátiles es común en plantas (dicke & Vet, 1999). Las plantas dañadas por herbivoría pueden producir mezclas de más de 200 compuestos diferentes (dicke & van Loon, 2000). una de las características impor-tantes de las mezclas de volátiles inducidos es su variabilidad (dicke, 2000; Turlings & Wäckers, 2004). La mezcla de compuestos volátiles puede variar dependiendo del genotipo o cultivar de la planta (Loughrin et al., 1995; gouinguene et al., 2001; Krips et al., 2001; Fritzsche-Hoballah et al., 2002), la edad de la planta (Takabayashi et al., 1994a; Turlings et al., 2002), la parte de la planta (Turlings et al., 1993), y las condi-ciones de crecimiento de la planta (gouinguené & Turlings 2002). La respuesta volátil inducida puede variar según la especie y la etapa de desarrollo del herbívoro (Taka-bayashi et al., 1995; gouinguené et al., 2003). Takabayashi et al. (1995) encontraron que las plantas de maíz atacadas por larvas de Pseudaletia separata producen mayor cantidad de volátiles cuando son consumidas por larvas del primero y cuarto estadio que cuando son consumidas por el quinto estadio larval. El parasitoide Cotesia kariyai parasita larvas pequeñas de P. separata, y es atraído sólo a las volátiles emitidos por plantas dañadas por los primeros estadios larvales.


Considerando la gran variabilidad en la emisión de los volátiles inducidos en plantas, uno puede preguntarse ¿cómo pueden encontrar los parasitoides y depre-dadores a su hospedero o presa en la naturaleza? una de las características más importantes de los enemigos naturales, la cual les ayuda a contender contra esta variabilidad, es su capacidad de aprender por asociación. Esta habilidad permite a los enemigos naturales aprender por experiencia a asociar los volátiles inducidos con la presencia de su presa u hospedero (Lewis & Tumlinson, 1988; Vet & dicke, 1992; Vet et al., 1995; allison & Hare, 2009). El aprendizaje a compuestos volátiles inducidos es adaptativo cuando el ambiente que se habita es impredecible entre generaciones pero predecible durante la vida del organismo o, en general, cuando el individuo encuentra un ambiente que varía de manera regular y predecible (Vet & dicke, 1992). Vet & dicke (1992) listaron tres criterios en el aprendizaje: 1) el aprendizaje puede cambiar múltiples veces mediante la experiencia, 2) lo aprendido se puede olvidar, y 3) el comportamiento cambia gradualmente hasta alcanzar una asíntota. La capacidad de aprendizaje de los enemigos naturales está influenciada por la variación genética entre individuos (Prevost & Lewis, 1990), su plasticidad fenotípica (Lewis & Tumlinson, 1988; Lewis et al., 1991), y el estado fisiológico (Takasu & Lewis, 1993). Esta capaci-dad de aprendizaje se piensa que es más importante en insectos generalistas que en los especialistas (steidle & van Loon, 2003), porque estos últimos pueden responder a los compuestos volátiles de plantas de manera innata.

Especificidad de la señalotra característica importante de las mezclas de volátiles inducidos en plantas es su especificidad (dicke, 2000; Turlings & Wäckers, 2004). La especificidad de ciertos sis-temas tri-tróficos permite que los enemigos naturales diferencien las mezclas asocia-das a sus especies presa u hospederas de otras especies no consumibles (dicke, 1994; du et al., 1996; dicke, 1999). de Moraes et al. (1998) demostraron la especificidad de la respuesta volátil en las plantas y que esta información específica es detectada por los parasitoides. Los autores encontraron que el tabaco y el algodón producen distintas mezclas volátiles en respuesta al daño causado por la larva de dos herbívoros cerca-namente relacionados, Heliothis virescens y Helicoverpa zea (de Moraes et al. 1998). La avispita especialista, Cardiochiles nigriceps, explota esta diferencia para ubicar a su hospedero H. virescens. otros ejemplo de esta especificidad incluye los estudios por du et al. (1998) y Powell et al. (1998) en el sistema tri-trófico entre chícharos, el áfido del chícharo, Acyrthosiphon pisum, y su parasitoide Aphidius ervi.

sin embargo, otros autores han reportado la falta de especificidad en ciertos sistemas tri-tróficos. Por ejemplo, Turlings et al. (1993) encontraron que las avispi-tas C. marginiventris y Microplitis croceipes son atraídas a plantas de maíz inducidas por secreciones orales de saltamontes, los cuales no son sus hospederos. asimismo, McCall et al. (1993) encontraron que M. croceipes es atraída igualmente a plantas dañadas por larvas de su hospedero H. zea así como a plantas dañadas por larvas de S. exigua, el cual no es su hospedero.


Interacciones tri-tróficas bajo el sueloLas interacciones tri-tróficas no sólo ocurren sobre el suelo (en las partes aéreas de las plantas), como ha sido indicado anteriormente, sino también ocurren bajo el suelo (en las raíces de las plantas) (Figura 1). Comparado con las interacciones sobre el suelo, se conoce muy poco sobre cómo interactúan los organismos a nivel tri-trófico bajo el suelo y el papel que tienen los compuestos volátiles de las raíces en estas inte-racciones. Cuando las raíces de la conífera Thuja occidentalis o de la fresa (o frutilla) son atacadas por el picudo Otiorhynchus sulcatus, éstas emiten volátiles que atraen a los enemigos naturales del herbívoro, a los nemátodos entomopatógenos Heterorhab-ditis megidis (Boff et al., 2001). sin embargo, el volátil causante de la atracción no fue identificado. recientemente, se ha encontrado que cuando las larvas del escarabajo Diabrotica virgifera virgifera atacan a las raíces del maíz, éstas emiten (E)-β-cariofi-leno, el cual atrae a nemátodos entomopatógenos (rasmann et al., 2005). similar a las interacciones sobre el suelo, la respuesta volátil bajo el suelo parece ser específica a la especie de la planta y del herbívoro (rasmann & Turlings, 2008).

El daño del herbívoro en las raíces puede afectar las interacciones tri-tróficas sobre el suelo. Por ejemplo, la herbivoría bajo el suelo puede disminuir la atracción de los parasitoides de herbívoros sobre el suelo (rasmann & Turlings, 2007; soler et al. 2007). rasmann & Turlings (2007) encontraron que las plantas de maíz con daño en las raíces causado por el herbívoro D. virgifera virgifera emiten una mezcla de volátiles diferentes a las plantas sin daño, y los parasitoides sobre el suelo pueden aprender a rechazar estas plantas. En ciertos casos esta respuesta puede ser adap-tativa, ya que el desarrollo de los parasitoides sobre el suelo pueden ser afectados negativamente en plantas con daño en las raíces por el herbívoro (soler et al., 2005). asimismo, la herbivoría sobre el suelo puede influenciar las interacciones tri-trófica bajo el suelo. Por ejemplo, rasmann & Turlings (2007) reportaron que el daño foliar por larvas del herbívoro Spodoptera littoralis afecta negativamente las interacciones tri-tróficas entre las raíces de maíz, el herbívoro D. virgifera virgifera, y el nemátodo entomopatógeno H. megidis.

Rutas biosintéticasLas plantas producen una mezcla compleja de compuestos volátiles de bajo peso mo-lecular que incluyen los llamados “volátiles de hojas verdes” (aldehídos, alcoholes, y sus respectivos acetatos), monoterpenos, sesquiterpenos, y compuestos aromáticos, entre otros (dudareva et al., 2006; Pichersky et al., 2006), y que son emitidos por las hojas, flores, tallos y raíces. Excepto por las flores, estos metabolitos en general son emitidos a bajos niveles y son inducidos luego del daño por el herbívoro. Ciertos com-puestos volátiles de origen vegetal son liberados de estructuras internas o externas donde son sintetizados y almacenados (Elzen et al., 1985). Estos compuestos consti-tutivos son frecuentemente acumulados en niveles altos en glándulas especializadas o tricomas (Paré & Tumlinson, 1997a,b). Por ejemplo, en algodón (Gossypium hirsu-


tum), la ruptura de glándulas foliares ocasiona la emisión de terpenos almacenados (por ejemplo β-pineno, α-pineno, (E)-β-cariofileno, y α-humuleno) y de volátiles de hojas verdes. se ha propuesto que un posible mecanismo en la regulación de los metabolitos almacenados en forma de glucósidos inactivos es que son liberados de los azúcares al momento del daño por el herbívoro, y es así como estos compuestos son emitidos (Boland et al., 1992). otros son sintetizados de novo y liberados al momento, horas, o días después del daño (Paré & Tumlinson, 1997a,b). Estos compuestos inclu-yen varios terpenos (linalool, (E)-β-ocimeno, (E,E)-β-farneseno, (E,E)-α-farneseno, dimetil-nonatrieno, y tridecatetraeno), indol, y el acetato de (Z)-3-hexenilo; los cuales son emitidos en un patrón diurno con un pico de emisión en la mitad del día (Lo-ughrin et al., 1994), y coinciden con el periodo máximo de fotosíntesis (Takabayashi et al., 1994b). además, los compuestos inducidos específicamente por el herbívoro pueden ser emitidos por varias horas luego del ataque del daño inicial, pero en general su emisión disminuye una vez que el ataque cesa.

En estudios de marcaje por radioactividad se determinó que estos compuestos de novo son sintetizados como una respuesta de la planta al daño por el herbívoro (Paré & Tumlinson, 1997a,b). En cámaras conteniendo 13C dióxido de carbono, se encontró que los compuestos de novo incorporan 13C cuando las plantas son dañadas por larvas de un lepidóptero. En algodón, los compuestos terpenoides y el acetato de (Z)-3-hexenilo sintetizados de novo en respuesta al herbívoro son emitidos también de manera sistémica en las plantas (röse et al., 1996; Paré & Tumlinson, 1997a,b). Mientras que los compuestos almacenados no incorporaron o incorporaron bajos niveles del carbono marcado y sólo son emitidos a nivel local. Estudios posteriores de marcaje por radioactividad reportaron que los compuestos de novo son sintetizados sistémicamente en el lugar de emisión y no en el lugar del daño y luego desplazados a otras partes de la planta, que sugiere que una señal interna es movilizada a partes distales en las plantas dañadas, e inicia la biosíntesis y liberación de los compuestos volátiles (Paré & Tumlinson, 1998). Por lo tanto, la mezcla de compuestos emitidos por el algodón a causa de la herbivoría consiste en compuestos constitutivos pasiva-mente emitidos por el daño mecánico a las glándulas de hojas, y aquéllos activamente inducidos y que son emitidos durante el fotoperiodo.

Hasta el momento, han sido identificadas tres principales rutas biosintéticas en la producción de los compuestos volátiles en plantas: la ruta de los ácidos grasos/li-poxigenasa, la ruta del mevalonato/no mevalonato que da origen a los terpenos, y la ruta del ácido shikímico/triptófano (Figura 2) (Paré & Tumlinson, 1996; Paré & Tumlinson, 1999; arimura et al., 2005; Marín Loaiza & Céspedes, 2007). La ruta biosintética de los ácidos grasos/lipoxigenasa es la responsable de la producción de los volátiles de hojas verdes (o también conocidos como compuestos volátiles C6 debido a que contienen seis carbonos) y la cetona (Z)-jasmona. Estos compuestos volátiles se forman a partir de los ácidos grasos poli-insaturados, el ácido linoleico (ácido (Z,Z)-9,12-octadecadienóico) y el ácido linolénico (ácido (Z,Z,Z)-9,12,15-oc-tadecatrienóico). ambos ácidos son componentes importantes de las membranas de


las plantas, y son fragmentados por la enzima lipoxigenasa cuando éstos son liberados por el daño mecánico en las hojas. En el proceso de conversión a los compuestos volátiles C6, el ácido linolénico es oxidado al ácido 9- o 13-hidroperoxilinolénico o una mezcla de los dos. Estos son luego fragmentados por la enzima hidroperóxido liasa para formar dos compuestos: uno de seis carbonos (Z-3-hexenal) y otro de 12 carbonos (el ácido 12-oxo-Z-9-dodecenóico). Luego de re-ordenamientos, reduccio-nes, y/o esterificaciones, éstos producen los compuestos volátiles C6: (Z)-3-hexenal,

Figura 2. rutas biosintéticas involucradas en la síntesis de volátiles en plantas. Han sido identificadas tres principales rutas biosintéticas en la producción de los compuestos volátiles en plantas: la ruta de los ácidos grados/lipoxigenasa (1), la ruta del mevalonato/no mevalonato (2) que da origen a los terpenos, y la ruta del ácido shikímico/triptófano (3).


(E)-2-hexenal, (Z)-3-hexenol, y acetato de (Z)-3-hexenilo (Paré & Tumlinson, 1999). Los compuestos C6 son típicamente liberados inmediatamente como una repuesta rápida al daño mecánico en las plantas (Turlings & Wäckers, 2004).

Los compuestos terpenos (homoterpenos, monoterpenos, y sesquiterpenos) son derivados de dos rutas: la del mevalonato (la cual da origen a los sesquiterpenos) y la del no mevalonato (la cual da origen a los monoterpenos). Entre los homoterpenos (C11 o C16) más comunes se encuentran el dimetil-nonatrieno y el tridecatetraeno; entre los monoterpenos (C10) están el β-pineno, α-pineno, linalool, limoneno, (E)-β-ocimeno, y el mirceno; y entre los sesquiterpenos (C15) se encuentran el (E,E)-β-farneseno, (E,E)-α-farneseno, (E)-β-cariofileno, y el α-humuleno. ambas rutas com-parten como compuesto intermediario el isopentenil pirofosfato (IPP), sin embargo, dependiendo del sitio de síntesis da origen a diferentes terpenos: la síntesis de los monoterpenos ocurre en los plastidios, mientras que la síntesis de los sesquiterpenos ocurre en el citosol. En el caso de los sesquiterpenos, IPP proviene del ácido meva-lónico vía la ruta del mevalonato. IPP es convertido enzimáticamente en el isómero dimetil-alil-pirofosfato, y dos moléculas de este isómero se condensan para formar geranil pirofosfato y éste se condensa con otra molécula de IPP para formar farnesil pirofosfato, el precursor de los sesquiterpenos. En el caso de los monoterpenos, IPP es sintetizado vía la ruta del no mevalonato gliceraldehído-3-fosfato/piruvato, donde es convertido a dimetil-alil-pirofosfato, el cual genera por condensación el geranil piro-fosfato, que es el precursor de los monoterpenos. Como se mencionó anteriormente, los terpenos son producidos de novo en plantas dañadas por los herbívoros y por lo tanto, es considerada una respuesta específica a este tipo de daño.

Finalmente, la ruta del ácido shikímico/triptófano provee los precursores de la biosíntesis de compuestos volátiles aromáticos como son el salicilato de metilo, indol y bencenoides. aunque se conoce poco sobre las rutas biosintéticas que dan origen a los bencenoides volátiles, éstos son producidos a partir de la fenilalanina, la cual es convertida al ácido cinámico por la enzima fenil-alanina-amino liasa. Esta ruta da origen también al salicilato de metilo, el cual es producido vía síntesis del acido salicílico. El indol, un compuesto volátil que contiene nitrógeno, es producido por la ruta del triptófano y es un intermediario en la síntesis de triptófano.

Elicitores y mecanismosComo se indicó anteriormente, el daño mecánico ocasiona una respuesta volátil rápida y corta en duración pero cuando el herbívoro se alimenta de la planta la res-puesta es mayor en intensidad y tiempo. debido a esto, muchos ecólogos químicos especularon que existen elicitores en las secreciones orales o en el regurgitado de los herbívoros que inducen estas respuestas volátiles específicas en las plantas (Turlings et al., 1990, 1993). En un estudio de campo, Bernasconi ockroy et al. (2001) encon-traron mayor número de avispas parasíticas en trampas colocadas cerca de plantas de maíz tratadas con el regurgitado de larvas que en trampas cerca de plantas no


tratadas. El primer elicitor fue derivado del regurgitado de larvas de Pieris brassicae y fue identificado como la enzima hidrolítica β-glucosidasa (Mattiaci et al., 1995). Estos autores encontraron que β-glucosidasa induce volátiles en las hojas del repollo o col (plantas del género Brassica). Los autores demostraron que la avispa parasítica Cotesia glomerata es igualmente atraída a plantas tratadas con la secreción oral del herbívoro que a plantas tratadas con β-glucosidasa (Matticaci et al., 1995). Es probable que la enzima β-glucosidasa libera a los compuestos volátiles de los glucósidos.

Más recientemente, alborn et al. (1997) identificaron a la volicitina (n-[17-hi-droxylinolenoil]-L-glutamina) como el principal elicitor en la secreción oral de las larvas de S. exigua. Este compuesto activa la producción de compuestos volátiles en maíz, que es similar a la emitida por plantas dañadas por el insecto (alborn et al.,

Figura 3. ruta biosintética involucrada en la síntesis del ácido jasmónico. La volicitina es un elicitor de los volátiles inducidos por la herbivoría de plantas que está presente en el regurgito de larvas de lepidópteros.


1997). La mezcla de volátiles inducidos por la volicitina atraen a hembras del parasi-toide C. marginiventris, que atacan a las larvas de S. exigua. La volicitina es un ácido graso (el ácido linolénico) conjugado con un aminoácido (la glutamina). otros ácidos grasos-aminoácidos conjugados parecidos a la volicitina han sido identificados en larvas de varios lepidópteros (Pohnert et al., 1999; Halitschke et al., 2001; spiteller & Boland, 2003). Paré et al. (1998) mediante marcaje con 13C encontraron que la por-ción del ácido graso de la volicitina proviene de la planta, mientras que la glutamina proviene del insecto. se desconoce aún el porqué el herbívoro produce un compuesto que activa la defensa indirecta en plantas. Es posible que la volicitina cumpla una función importante en la digestión de nutrientes en el insecto (Yoshinaga et al., 2008). sin embargo, la volicitina no es activa en todas las plantas. Por ejemplo, las hojas del frijol lima no responden a la volicitina u otros de los ácidos grasos-aminoácidos con-jugados identificados mediante la emisión de volátiles inducidos (Koch et al., 1999; spiteller et al., 2001). otros elicitores incluyen las inceptinas (schmelz et al., 2007), caeliferinas (alborn et al., 2007), y aquellos asociados con la oviposición de huevos del herbívoro como son el cianuro de bencilo y bruchinos (oliver et al., 2002; Hilker et al., 2005; Fatouros et al., 2008).

La volicitina y otros ácidos grasos-aminoácidos conjugados pueden inducir la acumulación del ácido jasmónico en plantas (Halitschke et al., 2001; schmelz et al., 2009). El ácido jasmónico es una hormona de plantas derivada del ácido linolénico (Figura 3), el cual activa genes asociados a la defensas en plantas contra insectos (Karban & Baldwin, 1997; reymond & Farmer, 1998). La ruta biosintética del ácido jasmónico es la más importante en la producción de volátiles inducidos en plantas (Hilker et al., 2002; Kessler et al., 2004). Plantas tratadas con el ácido jasmónico o con su derivado volátil, el jasmonato de metilo, inducen la emisión de volátiles en plantas (Hopke et al., 1994; dicke et al., 1999; rodriguez-saona et al., 2001; rodriguez-sao-na et al., 2006). sin embargo, existen algunas diferencias entre la mezcla de volátiles inducidos por el ácido jasmónico y el herbívoro (dicke et al., 1999; rodriguez-saona et al., 2006). a nivel de campo, Thaler (1999) encontró que el parasitismo de larvas aumenta en las plantas de tomate tratadas con el ácido jasmónico. Este estudio no midió la emisión de volátiles en plantas, pero es posible que el ácido jasmónico haya aumentado la producción de volátiles. Bruinsma et al. (2009) demostraron que, aun cuando éstos son producidos en menor cantidad, los volátiles inducidos por el her-bívoro son preferidos por el parasitoide C. glomerata a los volátiles inducidos por el ácido jasmónico. El precursor del ácido jasmónico, el linolenato de metilo, también induce una respuesta volátil en el maíz que atrae al parasitoide C. kariyai, aun cuando esta respuesta es diferente a la inducida por el ácido jasmónico (ozawa et al., 2008). otro compuesto volátil relacionado con el ácido jasmónico, la (Z)-jasmona ha sido también identificada como un elicitor potente de volátiles en el frijol, Vicia faba (Birkett et al., 2000).

otras fitohormonas asociadas en la emisión de volátiles inducidos en plantas son el ácido salicílico y el etileno (schmelz et al., 2009). El ácido salicílico está involucrado


en la resistencia inducida contra insectos y patógenos, y también es responsable de la inducción de ciertos volátiles en plantas. En general, la inducción del ácido salicílico en plantas es asociada con el daño causado por insectos chupadores y patógenos (Walling, 2000). Tratamiento de plantas con ácido salicílico o su derivado volátil el sa-licilato de metilo, puede inducir una respuesta volátil en plantas (ozawa et al., 2000). En el caso de las plantas de frijol lima atacados por T. urticae, la activación de ambas rutas, la del ácido jasmónico y la del ácido salicílico, es necesaria para la atracción de los ácaros depredadores (dicke et al., 1999). aun cuando el salicilato de metilo es comúnmente liberado cuando las plantas son dañadas por la herbivoría, comparado con la ruta del ácido jasmónico, se sabe poco sobre la importancia de la ruta del ácido salicílico en la emisión de volátiles inducidos por insectos herbívoros.

Estas hormonas pueden interactuar de forma sinergística o antagonística (Wa-lling, 2000). Por ejemplo, el acido salicílico puede inhibir la respuesta de la planta al ácido jasmónico y viceversa (Koornneef & Pieterse, 2008). El etileno también puede afectar la emisión de volátiles inducidos en plantas. El precursor del etileno, el ácido 1-aminociclopropano-1-carboxílico, incrementa la respuesta inducida por el ácido jasmónico en el frijol lima y como consecuencia aumenta la atracción del ácaro de-predador P. persimilis (Horiuchi et al., 2001). Esta interacción entre fitohormonas puede manifestarse cuando herbívoros con diferentes aparatos bucales se alimentan de las plantas (rodriguez-saona et al., 2003; rodriguez-saona et al., 2005; Moeyeri et al., 2007; zhang et al., 2009). Esto se debe a que insectos masticadores principalmente inducen la ruta del ácido jasmónico, mientras que los insectos chupadores inducen principalmente la ruta del ácido salicílico (Walling, 2000). Por ejemplo, rodriguez-saona et al. (2003) encontraron que las plantas de algodón atacadas por la mosca blanca Bemisia tabacci reducen la emisión de volátiles inducidos por las larvas de S. exigua. En las plantas de frijol, la infestación de B. tabacci redujo la emisión del mo-noterpeno (E)-β-ocimeno en plantas dañadas también por ácaros fitófagos, y atenuó la atracción de los ácaros depredadores hacia plantas infestadas por su presa (zhang et al., 2009).

Costos y Beneficiosse piensa que la producción de los volátiles en las plantas tiene un bajo costo fisio-lógico. dicke & sabelis (1989) estimaron un valor productivo en el frijol lima de menos de 0.001% del costo de la producción de la hoja. asimismo, Hoballah et al. (2004) concluyeron que los costos de producción de los compuestos volátiles indu-cidos por la herbivoría de plantas son compensados por los beneficios otorgados por los enemigos naturales, siempre y cuando éstos estén presentes. sin embargo, estos compuestos pueden ocasionar un significativo costo ecológico. una vez emitidos, los compuestos volátiles pueden ser usados por los insectos que tienen una relación mutualista con la planta (como son los enemigos naturales de los herbívoros), pero también por los insectos antagonistas (como son los mismos herbívoros). Los insectos


herbívoros pueden utilizar estos compuestos para localizar su alimento, individuos del sexo opuesto, o en el caso de las hembras ubicar lugares para la oviposición (Bernays & Chapman 1994). Varios estudios han demostrado que la emisión de los volátiles inducidos pueden atraer a los insectos herbívoros, incluyendo a palomillas, áfidos y escarabajos (Landolt, 1993; Bolter et al., 1997; anderson & alborn, 1999; Halitschke et al., 2008).

Existen conflictos de intereses entre plantas que emiten los compuestos induci-dos, el herbívoro que se alimenta de esta planta, y el enemigo natural de este herbívoro (van der Meijden & Klinkhamer, 2000). Para que las plantas se beneficien, éstas deben emitir una señal que sea específica en atraer al enemigo natural más eficiente para reducir las poblaciones del herbívoro. de igual manera las plantas deben reducir al mínimo la emisión de volátiles que atraigan al herbívoro y por lo tanto, incurran en un alto costo ecológico. Por otro lado, el herbívoro alimentándose de la planta debe evitar ser detectado por su enemigo natural, y por lo tanto, en lo posible, debe redu-cir o eliminar la emisión de estos compuestos volátiles en plantas que atraen a sus enemigos naturales. En el caso de los enemigos naturales del herbívoro, éstos deben utilizar señales emitidas por las plantas que sean detectables a larga distancia y fiables en cuanto a la presencia de su presa u hospedero.

Pocos estudios han documentado el beneficio de los enemigos naturales a nivel de una mayor aptitud en las plantas. Hasta el momento sólo dos estudios han de-mostrado que los parasitoides pueden beneficiar la aptitud de la planta (van Loon et al., 2000; Fritzsche-Hoballah & Turlings, 2001). Estos estudios mostraron que la alimentación de larvas parasitadas no reduce la capacidad reproductiva en plantas comparado con la alimentación de larvas no parasitadas. Por ejemplo, van Loon et al. (2000) demostraron que las plantas de Arabidopsis thaliana atacadas por larvas de Pieris rapae producen más semillas cuando estas larvas son parasitadas por el parasitoide solitario Cotesia rubecula. similarmente, Fritzsche-Hoballah & Turlings (2001) encontraron que las plantas de maíz atacadas por S. littoralis parasitadas por C. marginiventris producen más semillas que plantas atacadas por larvas no parasitadas. sin embargo, en la actualidad, el punto de si estos compuestos volátiles inducidos en plantas han sido seleccionados para la atracción de enemigos naturales es controver-sial (van der Meijden & Klinkhamer, 2000; Hare, 2002; Kessler & Heil, 2010). Esto debido a que existen estudios en los que las plantas no se benefician de los enemigos naturales. Por ejemplo, hay casos que reportan que el parasitismo de larvas aumenta su consumo en plantas (Byers et al. 1993; smallegange et al. 2008).

Aplicación en control biológicoEn los últimos 10 años los científicos han investigado la posibilidad de usar los compuestos volátiles en las plantas para aumentar, conservar, y mejorar la eficiencia de los enemigos naturales en el control biológico de plagas agrícolas (sabelis et al., 1999; Verkerk, 2004; Khan et al., 2008). La atracción de los insectos carnívoros a los


compuestos volátiles de las plantas ha sido demostrada ampliamente en numerosos estudios de laboratorio. sin embargo, pocos estudios se han realizado a nivel de cam-po. Por ejemplo, en campos de perales, drukker et al. (1995) encontraron un mayor número de depredadores antocóridos cerca de los perales infestados con el fitófago Psylla. de igual manera, shimoda et al. (1997) encontraron que el thrips depredador Scolothrips takahashii es atraído en el campo a jaulas conteniendo plantas de frijol lima y ácaros fitófagos. Las plantas de frijol lima emiten una mezcla de terpenos y salicilato de metilo cuando son atacadas por ácaros fitófagos (dicke & sabelis, 1988; dicke et al., 1990). no es posible excluir en estos estudios que los depredadores fueron atraídos por los herbívoros y no por los volátiles inducidos por las plantas. Luego, en un sistema natural (no agrícola), Kessler & Baldwin (2001) demostraron que la mortalidad de huevos de Manduca sexta por un depredador generalista aumenta en plantas de Nicotiana attenuata tratadas con una mezcla sintética de (Z)-3-hexenol, linalool, y cis-α-bergamoteno. Esta respuesta fue similar cuando las plantas fueron tratadas con el jasmonato de metilo (Kessler & Baldwin, 2001).

recientemente ha sido investigado el potencial del uso de compuestos volátiles sintéticos para atraer a los enemigos naturales en los campos agrícolas. En campos de lúpulo, los estudios de James (2003a,b, 2005) reportaron la atracción de depreda-dores incluyendo la chinche Geocoris pallens, la mariquita Stethorus punctum picipes, la crisopa Chysopa nigricornis, y sírfidos a trampas amarillas pegajosas cebadas con salicilato de metilo. El autor también encontró que el mírido depredador Deraeocoris brevis, el antocórido Orius tristicolor, y S. punctum picipes fueron atraídos a trampas similares cebadas con el acetato de (Z)-3-hexenilo. En viñedos, trampas pegajosas colocadas en campos cebados con salicilato de metilo capturaron mayor número de C. nigricornis, S. punctum picipes, D. brevis, O. tristicolor, y otros insectos depredadores que trampas colocadas en campos sin cebos (James & Price, 2004). En estudios simila-res, Yu et al. (2008) demostraron atracción de la mariquita Coccinella septempunctata hacia trampas pegajosas cebadas con acetato de (Z)-3-hexenilo en campos de algodón. Mientras que trampas cebadas con salicilato de metilo capturaron mayor número de la araña Erigonidium graminicolum y el antocórido Orius similis en algodón (Yu et al., 2008) y C. septempunctata en campos de soya (zhu & Park, 2005). reciente-mente, Lee (2010) mostró que trampas cebadas con salicilato de metilo atraen más crisopas y O. tristicolor que las trampas sin cebo. de igual manera, Mallinger et al. (2011) encontraron que trampas cercanas a los cebos con salicilato de metilo captu-ran números significativos de sírfidos y crisopas en campos de soya. sin embargo, no hubo diferencias en trampas colocadas a 1.5 m del cebo. además, la abundancia de áfidos fue menor en campos cebados con el salicilato de metilo. actualmente, cebos con salicilato de metilo son comercialmente producidos con el nombre de PredaLure por agBio Inc. (Westminster, Co). son necesarios estudios complementarios para investigar si la atracción de los enemigos naturales a campos agrícolas cebados con los volátiles de plantas resulta en una reducción en las poblaciones del herbívoro o herbívoros, y si esto ayuda a incrementar la cosecha de estos campos.


Conclusiones y futuras direccionesEn estos momentos tenemos suficiente evidencia, ambos a nivel de campo y de labo-ratorio, de que las plantas emiten compuestos orgánicos volátiles que son inducidos mediante la herbivoría y que juegan un papel preponderante en la relación entre la planta hospedera, el fitófago y el depredador o parasitoide. sin embargo, no se ha determinado aún de manera concluyente si la emisión de estos compuestos resulta en una mayor capacidad reproductiva de las plantas. Esto es importante cuando uno considera las funciones múltiples que desempeñan estos compuestos volátiles en plantas. Por lo tanto, es posible que estos compuestos hayan sido seleccionados por otros motivos no relacionados con los enemigos naturales. Futuros estudios deberán determinar la importancia comparativa de cada una de las funciones que desempeñan los compuestos volátiles y su contribución en aptitud de la planta.

En los últimos 10 años ha habido grandes progresos en el área de biología molecular. Es posible ahora estudiar los genes que son activados por la herbivoría (Voelckel & Baldwin, 2004; de Vos et al., 2005). Es posible también manipular estos genes mediante el uso de plantas mutantes para determinar su papel en interacciones entre plantas e insectos herbívoros (Kessler et al., 2004). Estas técnicas moleculares serán muy útiles en el futuro para entender mejor las interacciones tri-tróficas; en particular, la función que cumplen en la naturaleza los compuestos volátiles en plan-tas, o sus rutas biosintéticas, en la atracción de los enemigos naturales (e.g. Kappers et al., 2005). Estos estudios ayudarán a determinar si la eliminación de la emisión de estos compuestos volátiles en plantas (o de sus rutas biosintéticas) afectan la aptitud de la plantas mediante una reducción en la atracción de los enemigos naturales de los insectos herbívoros. Los estudios moleculares ayudarán también a entender mejor las interacciones tri-tróficas bajo el suelo y cómo éstas afectan a las interacciones tri-tró-ficas sobre el suelo. Mediante un mejor conocimiento de los genes involucrados en la emisión de los volátiles inducidos en plantas, es posible que se desarrollen mediante ingeniería genética plantas que sean más atractivas a los enemigos naturales o que emitan una mayor cantidad de volátiles al ser dañadas por el herbívoro (como por ejemplo en degenhardt et al. 2009), sin incurrir en un costo ecológico.

En la naturaleza, las interacciones tri-troficas son muy complejas (dicke et al., 2009). Las plantas son comúnmente atacadas por múltiples herbívoros en sus partes aéreas y subterráneas. Estos herbívoros en su mayoría tienen diferentes aparatos buca-les y modos de alimentación que afectan la repuesta volátil de la planta. Estos insectos herbívoros pueden activar múltiples rutas de defensa simultáneamente en las plantas. Futuros estudios deberán determinar cómo son integradas estas respuestas contra múltiples herbívoros dentro de un contexto tri-trófico. Para un mejor entendimiento de estas interacciones, los estudios deberán incluir diferentes niveles de integración biológica (rodriguez-saona et al., 2010). Por ejemplo, estos estudios deben investigar los efectos de múltiples herbívoros en la preferencia y el desarrollo de los herbívoros y sus enemigos naturales, la respuesta en las plantas así como las rutas biosintéticas que son activadas, y por último, los genes que son inducidos en las plantas.


Finalmente, las versiones sintéticas de los compuestos volátiles de plantas pueden formar parte de una nueva estrategia para el control de plagas agrícolas. sin embargo, estudios recientes han encontrado que los insectos carnívoros son atraídos sólo a la fuente de emisión (Lee, 2010; Mallinger et al., 2011; rodriguez-saona et al., 2011). si las áreas cercanas a la fuente de emisión no contienen a la presa u hospedero, se corre el riesgo de que estos compuestos sintéticos en vez de ayudar al carnívoro a localizar al herbívoro ocasionen que estos pierdan su tiempo y energía buscando a su herbívoro en áreas donde éstos no están presentes. otro riesgo que se corre es que el carnívoro aprenda a asociar la presencia de los compuestos volátiles con la ausen-cia del herbívoro y que esto afecte negativamente su comportamiento en su futura búsqueda de la presa u hospedero. Estos riesgos deben ser considerados en el futuro cuando se estudien los compuestos sintéticos para manipular el comportamiento de depredadores y parasitoides en campos agrícolas.

AgradecimientosMuchas gracias a los editores de este libro por invitarme a escribir este capítulo. Mis agradecimientos también van dirigidos al dr. José davelouis, al Ing. Luis rodriguez Maurer, y a dos revisores anónimos por los comentarios en una versión anterior de este capítulo, y a robert Holdcraft por las ilustraciones. Este proyecto fue financiado por un programa especial del usda CsrEEs y por fondos Hatch.

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