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(nueva serie)

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Armando Equihua, Editor General

Academia Entomológica de México A. C., Producción y Finanzas

Folia Entomológica Mexicana (nueva serie). Volumen 3, Número. 2, mayo-agosto 2017. Es una publicación

cuatrimestral, editada por la Academia Entomológica de México A. C.,

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FOLIA

ENTOMOLÓGICA

MEXICANA (nueva serie)

FOLIA ENTOMOLÓGICA MEXICANA (NUEVA SERIE) 3(2) 2017

CONTENIDO

ARTÍCULOS DE INVESTIGACIÓN ORIGINAL

Biología e Historia Natural

Alberto N. Barrera-Illanes, Susana B. Popich and María Teresa Ajmat. Plodia interpunctella (Hübner) (Lepidoptera:

Pyralidae) life cycle on stored walnuts under controlled environmental conditions.

(Ciclo de vida de Plodia interpunctella (Hübner) (Lepidoptera: Pyralidae) en nueces almacenadas bajo condiciones

ambientales controladas) ........................................................................................................................................... 15−22

Control Biológico

Juan Manuel Vanegas-Rico, Alejandro Pérez-Panduro, J. Refugio Lomelí-Flores, Esteban Rodríguez-Leyva, Jorge

Manuel Valdez-Carrasco y Gustavo Mora-Aguilera. Dactylopius opuntiae (Cockerell) (Hemiptera: Dactylopiidae)

population fluctuations and predators in Tlalnepantla, Morelos, Mexico.

(Dactylopius opuntiae (Cockerell) (Hemiptera: Dactylopiidae) fluctuación poblacional y sus depredadores en

Tlalnepantla, Morelos, México) .................................................................................................................................. 23−31

Svetlana Nikolaevna Myartseva, Enrique Ruíz-Cancino y Juana María Coronado-Blanco. Aphelinidae

(Hymenoptera) parasitoides de los principales hemípteros plaga (Hemiptera: Aleyrodoidea: Coccoidea) de los cítricos

en México.

(Aphelinidae (Hymenoptera) parasitoids of the main hemipterans pests (Hemiptera: Aleyrodoidea, Coccoidea) from

citrus in Mexico) ......................................................................................................................................................... 32−41

Ecología y Comportamiento

Guido Miguel Alvarez-Cabrera, Enrique Ruíz-Cancino, Juana María Coronado-Blanco, Jacinto Treviño-Carreón y

Andrey Ivanovich Khalaim. Ichneumonidae (Hymenoptera) en diferentes tipos de vegetación del estado de

Tamaulipas, México.

(Ichneumonidae (Hymenoptera) in different types of vegetation of the State of Tamaulipas, Mexico)

………………………................................................................................................................................................. 42−53

Sistemática y Morfología

Iván Castellanos-Vargas y Zenón Cano-Santana. Variaciones ecomorfológicas de las ootecas de Sphenarium

purpurascens Charpentier (Orthoptera: Pyrgomorphidae) en un matorral xerófilo del centro de México.

(Ecomorphological variations of Sphenarium purpurascens Charpentier (Orthoptera: Pyrgomorphidae) egg pods in a

xerophytic scrub from central Mexico) ....................................................................................................................... 54−69

ARTÍCULOS DE REVISIÓN

Ek del-Val1, Juan Pablo Martínez y Alicia Bautista Lozada. Artrópodos exóticos en México: impactos en producción,

biodiversidad y salud.

(Exotic arthropods in Mexico: impacts on production, biodiversity and health) ....................................................... 70−91

NOTAS CIENTÍFICAS

Fabio Germán Cupul-Magaña y Julián Bueno-Villegas. Nuevas localidades para milpiés espirobólidos, espirostréptidos

y polidésmidos en México (Myriapoda: Diplopoda).

(New localities for spirobolid, spirostreptid, and polydesmid millipedes from Mexico (Myriapoda: Diplopoda)….. 92−94

Alberto N. Barrera Illanes Susana B. Popich

María Teresa Ajmat

Universidad Nacional de Chilecito. [email protected] [email protected]

[email protected]

Ruta Los peregrinos s/n, (5360) Chilecito, La Rioja, Argentina.

Folia Entomológica Mexicana (nueva serie), 3(2): 15−22, 2017. Recibido: 24 de febrero 2017 Aceptado: 14 de julio 2017 Publicado en línea: 31 de agosto 2017

ISSN: 2448-4768

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Plodia interpunctella (Hübner) (LEPIDOPTERA: PYRALIDAE) LIFE CYCLE ON

STORED WALNUTS UNDER CONTROLLED ENVIRONMENTAL CONDITIONS

Ciclo de vida de Plodia interpunctella (Hübner) (Lepidoptera: Pyralidae) en nueces

almacenadas bajo condiciones ambientales controladas

Alberto N. Barrera-Illanes, Susana B. Popich and María Teresa Ajmat

Universidad Nacional de Chilecito. Ruta Los peregrinos s/n, (5360) Chilecito, La Rioja, Argentina.

*Autor de correspondencia: [email protected]

ABSTRACT. Plodia interpunctella, known as Indian flour moth, is considered one of the most relevant pests of

stored products worldwide. Infestation by P. interpunctella is one of the main causes of decrease in the production

of walnuts in La Rioja, Argentina. Many investigations have shown that the biological cycle of this species

depends on its diet and on environmental conditions. The study of the life cycle of P. interpunctella on stored

walnuts was conducted under laboratory conditions at temperature values of 24 ± 1 ºC and average relative

humidity of 56 ± 11 %. Eggs were collected daily and separated by batch. The presence of the head capsule exuvia

was taken into account to determine the duration of the larval instars. Six larval instars were determined according

to the exuvia found. The relationship between the length of larvae and the cephalic width was established by using

the correlation coefficient, a key element in the instar characterization and for future tests for pest control. The

duration of the complete life cycle of P. interpunctella fed on walnuts was of 71.56 days on average, from egg

hatching until the death of the adult. The manipulation of larvae during the study did not affect significantly the

duration of the cycle. Data obtained offer valuable information for pest management strategies for stored walnuts.

Key words: Larvae, instar, cephalic capsule, pest.

RESUMEN. Plodia interpunctella, conocida como polilla india de la harina, es considerada una de las plagas de

productos almacenados de mayor relevancia a nivel mundial. La infestación por este lepidóptero es una de las

principales causas que disminuyen la producción de nueces en La Rioja, Argentina. Muchas investigaciones han

demostrado que el ciclo biológico de esta especie depende de su dieta y de las condiciones ambientales. El estudio

del ciclo de P. interpunctella en nueces almacenadas se llevó a cabo en condiciones de laboratorio a valores de

temperatura de 24 ± 1 ºC y humedad relativa ambiente de 56 ± 11 %. Se recogieron diariamente los huevos y se

separaron por lotes. Se tuvo en cuenta la presencia de la exuvia de la cápsula cefálica para determinar la duración

de los estadios larvales. Se determinaron seis estadios larvales de acuerdo con las exuvias encontradas. Se

estableció la relación entre la longitud de la larva y el ancho cefálico utilizando el coeficiente de correlación, un

elemento clave en la caracterización del estadio. La duración del ciclo biológico completo de P. interpunctella

alimentada con nueces fue de 71.56 días en promedio, desde la eclosión de los huevos hasta la muerte del adulto.

La manipulación de las larvas durante el estudio no afectó significativamente la duración del ciclo. Los datos

obtenidos ofrecen información valiosa para las estrategias de control de plagas en el almacenaje de nueces.

Palabras clave: Larvas, estadio, cápsula cefálica, plaga.

INTRODUCTION

Plodia interpunctella (Hübner, 1813), also

known as Indian flour moth, is considered as one

of the most relevant pests of stored products

worldwide. It was listed as a pest of different types

of stored food in 1831 by Hamlin (Mohandass et

al., 2007). A large variety of works on the

developmental biology of P. interpunctella in

different types of stored products have been

published; products such as cereals (LeCato,

1976; Madrid and Sinha, 1983; Mbata, 1990),

walnuts (Johnson et al., 1992), and garlic seeds

(Perez-Mendoza and Aguilera-Peña, 2004); it has

also been reported on dried fruits and vegetables

(Cox and Bell, 1991; Na and Ryoo, 2000,

respectively); peanuts (Mbata, 1987); sorghum

and wheat (Allotey and Goswami, 1990) as well

Barrera-Illanes et al.: Plodia interpunctella on walnuts.

16

as processed foods (Simmons and Nelson, 1975)

among many others.

Walnut cultivation in Argentina encompasses

around 16,834 ha from which a production of

about 16,840 tons is obtained distributed in the

Andean provinces of Catamarca, La Rioja,

Mendoza, San Juan and Río Negro (Cólica, 2014).

In La Rioja, the third province in production and

cultivated area, it is one of the main sources of

economical resources and the performance of the

production depends, among many factors, on the

phytosanitary situation. Infestation by P.

interpunctella is one of the main causes of

decrease in the production of walnuts. P.

interpunctella larvae feed on the food surface and

are responsible for the damage caused, and

consequentially, the decrease in quality of the

infested products. This takes place when most of

the food is covered with silk produced by larvae

on which feces, exuviae, head capsules and eggs

accumulate. The Indian flour moth adults do not

feed but are capable of producing a large number

of descendants (Vukajlović and Pešić, 2012).

Many of the biological aspects of P.

interpunctella such as life cycle, survival and

fecundity are influenced by the type of food. The

species shows differences concerning the

development and number of larval instars in

studies carried out on chickpea (Pérez et al.,

2012), and stored garlic seeds (Pérez-Mendoza

and Aguilera-Peña, 2004). Up to this moment, the

larval instars of P. interpunctella using walnuts as

host have not been determined.

Plodia interpunctella presents high fecundity

values when the larvae feed on walnuts, almonds

and wheat bran (Johnson et al., 1992), in contrast

to the values found in wheat and sorghum (Allotey

and Goswami, 1990). The percentage of egg hatch

is another biological parameter which varies with

the type of diet used to feed larvae (Mohandass et

al., 2007). With pistachios and almonds the egg

hatch percentage was of 88% and 96%

respectively (Johnson et al., 1992); whereas

Allotey and Goswami (1990) proved that egg

hatch in different stored products (peanut, corn,

sorghum, wheat) could exceed 98.6%.

It has also been proven that temperature directly

influences the duration of the biological cycle. It

decreases significantly when temperature rises

(Johnson et al., 1992; Na and Ryoo, 2000).

In summary, the duration of the complete life

cycle of the species is directly conditioned by the

type of diet during the larval stage (LeCato, 1976;

Cline and Highland, 1985), by temperature

(Johnson et al., 1992; Na and Ryoo, 2000) and

other physical, chemical and biochemical factors

(Na and Ryoo, 2000). Therefore, any model used

to describe its complete development must take

these aspects into consideration.

The aim of this paper was to study the life cycle

of P. interpunctella raised in controlled laboratory

conditions and fed on walnuts, as a base for the

implementation of plague control strategies in this

region.

MATERIALS AND METHOD

The study of P. interpunctella complete cycle

was developed at the Universidad Nacional de

Chilecito’s High Complexity Laboratory, in La

Rioja, Argentina. It was conducted from February

to April 2016, under controlled laboratory

conditions. In order to do so, a rearing chamber

with temperature values of 24 ± 1 ºC and average

relative humidity of 56 ± 11% was used. The

walnuts (Juglans regia) infested by P.

interpunctella used were provided by small and

medium-sized producers of the Chilecito and

Famatina departments, in La Rioja, Argentina.

Couples of adult P. interpunctella were

separated and placed in test tubes with small

quantities of walnuts to encourage copulation and

oviposition (Mohandass et al., 2007); 24 hours

later egg recollection began. Batches of 10-20

eggs were placed on Petri dishes (100 x 15 mm2)

and were controlled daily until their hatching. 168

eggs were obtained after 5 days. Following

eclosion, each larva was separated and fed on

walnuts. They were kept on rearing chambers and

observed on a daily basis until the pupation time.

The number of larval instars was established

taking into consideration the emergence of the

exuviae in the head capsule. After each molt,

individuals were extracted for measurement; for

that purpose, they were immobilized by means of

a cold shock or by infusing them in alcohol 70%

Folia Entomol. Mex. (n. s.), 3(2): 15−22 (2017).

17

for 5 minutes. The cephalic width and length of

larvae were determined under stereoscopic

microscope Leica mlz10F (microsystems)

applying the software Suite V. 3.6.0 (Build: 488)

and photographs were taken with a Leica DFC310

fx camera.

The larvae which reached the last instar were

placed in a 500 ml beaker. After pupation, each

individual was separated, measured, sexed and

placed in couples in test tubes with walnuts as

food. They were observed daily until the

emergence of adults. The sex of each individual

was determined through the observation of the

genital orifice (Butt and Cantu, 1962).

The number of eggs laid by female was

quantified to measure fecundity. In order to do

that, ten couples of adults were selected and

located in 200 ml jars. Food, which was renewed

every 24 hours, was placed in each container to

stimulate oviposition. This was observed

periodically in search for eggs; they were

separated and quantified until the female died.

The duration of the adult stage was registered.

The duration of the full handling-free cycle was

determined by placing adult couples in test tubes

in identical conditions to the above-described.

Following oviposition, the dead adults were

removed to prevent the larvae from eating them.

Once they reached the pupal stage, the individuals

were sexed, separated in couples and placed in test

tubes with walnuts as food until the emergence of

adults.

The program Infostat 2016 was used for the

statistical study (Di Rienzo et al., 2016).

RESULTS AND DISCUSSION

The duration of the life cycle of P. interpunctella

fed on walnuts was of 71.56 days on average,

since eggs hatch until the death of the adult.

This study was carried out during the summer

months due to the larval stage protraction

observed during the low temperature seasons.

This decrease in the metabolic activity coincides

with the description of the diapause stage reported

for this species and attributed by other researchers

to the sudden temperature decrease and/or the

shortening of the photoperiod (Tzanakakis, 1959;

Mohandass et al., 2007).

The eggs of P. interpunctella are transparent at

the moment of oviposition and turn white with

time. They are oval and measure between 0.33-

0.48 mm long and 0.27-0.30 mm wide. The

incubation period was 4-5 days with an average of

4.20 days. This time is slightly superior to that

found on chickpeas by Pérez et al. (2012) and on

corn by Arbogast (2007) at 30 ºC and 75% of

humidity. The hatch percentage was 88.60%,

slightly inferior to the value obtained by Johnson

et al. (1992) on walnuts at 25 ºC and 50 ± 5% HR.

The differences found could be attributed to the

type of diet and/or the environmental conditions.

The larval stage lasted 52 days, with six larval

instars (Table I). However, other authors hold that

the larval development undergoes five larval

instars in chickpeas (Pérez et al., 2012) or in garlic

seeds (Perez-Mendoza and Aguilera-Peña, 2004);

or that they vary between five and seven instars

(Vukajlović and Pešić, 2012).

Table 1: Mean larval length and cephalic width of six

larval instars of P. interpunctella reared on walnuts.

Cephalic width (mm) Larval length (mm)

Instars Mean ± S. D. Mean ± S. D.

1 0.17 ± 0.01 1.02 ± 0.10

2 0.21 ± 0.02 1.75 ± 0.10

3 0.35 ± 0.02 2.68 ± 0.25

4 0.49 ± 0.05 3.74 ± 0.16

5 0.58 ± 0.02 5.44 ± 0.49

6 0.83 ± 0.02 9.05 ± 2.26* *The standard deviation of the sixth instar shows the significant

increase in size at the end of the larval stage.

First instar larvae measure around 1.02 mm and

move energetically looking for food; behavior

which coincides with the observations done by

Sedlacek (1996). It was frequently observed that

larvae resort to cannibalism of dead adults,

especially in the absence of other food source.

During this stage, larvae display a translucent

white color, transparent setae, and a light brown

head capsule which tends to become darker as

time passes. This instar lasts, on average, 7.23

days (Fig. 1A).

It is observed that larvae continuously produce a

silk wrapping inside, as well as on the surface of

the product. If this is removed, larvae immediately

begin the production of a new one. Such wrapping

contains feces and exuviae of the head capsule,

and apart from protecting, it would supply a suitable


18

microenvironment for the larval development.

Approaching the end of the first instar, larvae

exhibit a thickening in the last caudal segments

together with a yellowish color which becomes

more evident when reaching the second stage.

The second instar larvae have their body

widened in the caudal region with an average

length of 1.75 mm in length and 0.21 mm in

cephalic width and exhibit transparent or white

setae. In this period the thoracic shield can be

seen for the first time, it has a slight light brown

coloration which darkens and becomes more

evident as time passes by (Fig. 1B).

The third instar larvae reach on average 2.68 mm

in length and 0.35 mm in cephalic width. They

show yellowish and elongated setae in the caudal

end. They are white with a distinctive yellowish

brown coloration from the last pair of prolegs to

the caudal end. This coincides with a thickening

of the body in the last pair of segments (Fig. 1C).

Fourth instar larvae present a prominent

cephalic cap, wider than the body and colors vary

from orange to light brown. During this period a

slight pink color can be noticed in the

intersegment spaces, especially on the sides,

which becomes more evident as time passes by.

Larvae on this instar measure on average 3.74

mm in length and 0.49 mm in cephalic width

(Fig. 1D).

The fifth instar is characterized by a reddish

color throughout the body. The cephalic capsule

is oblong, and has a dark orange color which

turns into light brown with time. Setae are brown

in its base and lighter at the tips. Larvae measure

5.44 mm in length and 0.58 mm of cephalic

width on average (Fig. 1E).

Figure 1: Larval instars of P. interpunctella: A) First instar. It shows the length of setae and the size and coloration of

head capsule. B) Second instar. Internal content can be observed due to transparency of tegument. Thoracic shield

starts to be seen. C) Third instar. The obvious variation of color of the last abdominal segments and the dorsal vessel

(D. V.) can be seen through the tegument. D) Fourth instar. The epicranial suture (E. S.), lateral sutures (L. S.) and

jaws are observed. The dark color of the pinnacles (P.I.) may be noticed. E) Fifth instar. The distinctive pink color of

this instar is observed. F) Sixth instar. The presence of silk for pupation and an obvious development of the abdominal

segments are observed.

During the sixth instar, the larvae present a

coloration ranging from pink to yellow and even

a green hue. The cephalic end is smaller than the

rest of the body. Larvae are less active and reduce

feeding; they leave the silk coverage and begin to

move away from the food.

Finally, the cephalic capsule opens through its

cephalic fissures during the molting process


19

preventing its measurement, thus coinciding with

what was described for last instar of chickpea-fed

larvae (Pérez et al., 2012). Taking into account

that the width of the head does not change growth

during this stage (Dyar and Rhinebeck, 1890), the

measures of cephalic width were taken before

molting.

Prior to pupation, larvae produce a new cocoon

and enter a period of pre-pupae which can last

from a few hours to one day in length. In this

phase, the larvae present a tapered shape and do

not feed; they have a slight greenish coloration

and its head bents forward (Figs. 2A-B)

The sixth instar represents the period of major

growth in the larval development of P.

interpunctella. Larvae can measure from 6 mm at

the start of this phase and reach a length of about

12 mm before pupation (Figs. 2C-D).

Figure 2: Prepupae (left). A) Side view. It shows orthognathous position of the head, characteristic of the

prepupae stage. B) Dorsal view. Larvae (right). Fifth (C) and sixth (D) larval instars. Note the difference in

size between two consecutive larval instars.

The pupal stage lasts on average 10.30 days. The

pupae are about 7 mm long and light brown (Figs.

3A-C). Before the emergence of the adults, the

typical coloration of the wings can be seen

through the chrysalis.

The adult stage is reached between 65 and 67

days after eclosion. The average length of adults

is 10.80 mm and females generally measure

between 0.50 and 1 mm more than males. The

individuals exhibit all the morphological features

of the adult stage described by Hamlin (1831) for

the species. They have a wingspan of 16.30 mm

on average. This stage ends with the death of the

adult, after 5 to 10 days in the case of females, and

7 to 10 days for males (Figs. 4 A-B).

Copulation takes place between 24 and 48 hours

after adult emergence. Based on the observations,

each female copulates only once with each male,

but could do it with more than one in presence of

several males. Each female can lay 40 to 180 eggs

during its whole adult life. Few eggs are laid

during the first days of oviposition (2-10), and in

general, during the 3rd and 5th day, oviposition is

at its peak. In the subsequent days, oviposition

decreases until the death of adults (Fig. 5). These

data support the observations of Mohandass et al.

(2007), in the sense that as the adults grow old,

oviposition becomes erratic and has no defined

peaks.

Taking into consideration that the head capsules

undergo an exponential growth in successive larval

stages (Dyar and Rhinebeck, 1890), the relation

between the length of larvae and the cephalic width

has been determined. A high correlation between


20

Figure 3. Pictures of pupal stage of P. interpunctella. A) Ventral view (female). Two-day-old pupae.

B) Side view of pupae 3-4 days old. C) Dorsal view. Pupae 6-7 days old with final coloring.

Figure 4: Adult of P. interpunctella. A) Dorsal view. Picture of an adult with the distinctive pattern

of color of the species. B) Lateral view. Schematic figure of an adult.

Figure 5: Percentage of eggs laid per day of P. interpunctella reared on walnuts. The values in the

graph represent mean and standard deviation of oviposition.


21

both dimensions (R = 0.98) was found, which

allows to infer the larval instar by knowing the

cephalic width (Fig. 6). A similar value was

established by Pérez et al. (2012) for larvae fed on

chickpeas.

Finally, the life cycle of P. interpunctella

controlled in equal experimental conditions but

without disturbance lasted 68 days on average.

Although other authors consider that the

disturbance of the larvae to measure the head

capsules could prolong the development time and

increase mortality (Mohandass et al., 2007), in

this study the manipulation of larvae did not

interfere significantly in the biological cycle.

Figure 6. Relationship between larval length and head capsule width of P. interpunctella reared on walnuts.

CONCLUSIONS

This paper is the first description of the complete

life cycle of P. interpunctella using walnuts as

host. Six instars are defined and morphologically

described in the larval stage.

The high correlation between cephalic width and

larval length not only allows us to determine the

instar by measuring the head capsule, but it could

also be helpful for future population studies and

laboratory assays destined to species control.

In-depth knowledge of the developmental stages

of P. interpunctella in rearing conditions which

imitates the ones existing in small and medium-

size producers’ storage facilities of the region is

useful for the subsequent design of pest control

strategies.

REFERENCES

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22

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Juan Manuel Vanegas-Rico 1 Alejandro Pérez-Panduro 1

J. Refugio Lomelí-Flores 1 Esteban Rodríguez-Leyva 1

Jorge Manuel Valdez-Carrasco 1

Gustavo Mora-Aguilera 2

1Posgrado en Fitosanidad. Programa en Entomología y Acarología. Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. [email protected] [email protected] [email protected] [email protected]

2Posgrado en Fitosanidad. Programa en

Fitopatología. Colegio de Postgraduados, Campus, Montecillo. [email protected]

[email protected]

1,2 Carretera México-Texcoco Km. 36.5. Colonia Montecillo, Texcoco, estado de México. C. P. 56230.

Folia Entomológica Mexicana (nueva serie), 3(2): 23−31, 2017. Recibido: 13 de marzo 2017 Aceptado: 07 de junio 2017 Publicado en línea: 31 de agosto 2017

ISSN: 2448-4768

23

Dactylopius opuntiae (Cockerell) (HEMIPTERA: DACTYLOPIIDAE) POPULATION

FLUCTUATIONS AND PREDATORS IN TLALNEPANTLA, MORELOS, MEXICO

Dactylopius opuntiae (Cockerell) (Hemiptera: Dactylopiidae) fluctuación poblacional y sus

depredadores en Tlalnepantla, Morelos, México

Juan Manuel Vanegas-Rico1*, Alejandro Pérez-Panduro1, J. Refugio Lomelí-Flores1, Esteban

Rodríguez-Leyva1, Jorge Manuel Valdez-Carrasco1 y Gustavo Mora-Aguilera2.

1Posgrado en Fitosanidad. Programa en Entomología y Acarología. Colegio de Postgraduados, Campus

Montecillo. 2Posgrado en Fitosanidad. Programa en Fitosanidad. Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo.


ABSTRACT. The cochineal scale insect, Dactylopius opuntiae (Cockerell), is a key pest of Opuntia spp. (Plantae:

Cactaceae). It reduces the plants’ useful-life and affects production of their cladodes and fruit. Chemical control

is the main strategy, but it is inefficient and a risk for environment and human health. For this reason, other

management strategies are required, for example biological control with entomophagous insects. To this end, the

population dynamics of D. opuntiae and its predators were studied in three commercial plantations of Opuntia ficus-indica (L.) Miller cactus grown for production of tender cladodes in Tlalnepantla, Morelos. The study was

conducted from February to August 2008. Weekly random samples were taken of adult females from 50 colonies

in each plantation. Abiotic factors recorded in the three sites were precipitation, temperature and relative humidity.

Pearson correlation indexes were determined for the pest, its predators and the abiotic factors. The entomophagous

insects Leucopis bellula (Diptera: Chamaemyiidae) and Sympherobius barberi (Neuroptera: Hemerobiidae) were

the most correlated with D. opuntiae, r = 0.3931, p = 0.0005 and r = 0.3075, p = 0.0073, respectively. Relative

humidity (r = -0.5648, p < 0.0001) and number of days with observable precipitation (r = -0.5621, p = 0.0189)

negatively affected D. opuntiae abundance, while mean temperature favored population growth (r = 0.3899, p =

0.0039).

Key words: Prickly pear, biological control, natural enemies, Leucopis bellula, Sympherobius barberi.

RESUMEN. La cochinilla silvestre del nopal, Dactylopius opuntiae (Cockerell), es la plaga clave del cultivo de

nopal, Opuntia spp. (Plantae: Cactaceae), ya que reduce la vida útil de las plantas y afecta la producción de sus

cladodios y frutos. El control químico es la principal estrategia, aunque ineficiente y riesgosa para la salud y el

ambiente, por lo que se requiere implementar otras estrategias de manejo como el control biológico con insectos

entomófagos. Para ello, se estudió la dinámica poblacional de D. opuntiae y sus depredadores en tres huertos

comerciales de nopal verdura, Opuntia ficus-indica (L.) Miller, en Tlalnepantla, Morelos. Dicho estudio se realizó

durante el periodo de febrero a agosto de 2008, donde se realizaron muestreos semanales, en los cuales se

recolectaron al azar 50 colonias de hembras adultas por huerto y se registraron los factores abióticos de

precipitación, temperatura y humedad relativa en los tres predios. Posteriormente, se determinó el índice de

correlación de Pearson entre las poblaciones de la plaga, sus depredadores y los factores abióticos. Los

entomófagos Leucopis bellula (Diptera: Chamaemyiidae) y Sympherobius barberi (Neuroptera: Hemerobiidae)

presentaron los mayores valores de correlación con D. opuntiae, r = 0.3931, p = 0.0005 y r = 0.3075, p = 0.0073,

respectivamente. Por otro lado la humedad relativa (r = -0.5648, p < 0.0001) y el número de días con precipitación

observable (r = -0.5621, p = 0.0189) afectaron negativamente la abundancia de D. opuntiae mientras que la

temperatura media favoreció su crecimiento poblacional (r = 0.3899, p = 0.0039).

Palabras clave: Nopal, control biológico, enemigos naturales, Leucopis bellula, Sympherobius barberi.

INTRODUCTION

The soft scale Dactylopius opuntiae (Cockerell),

1896 (Hemiptera: Dactylopiidae) is a key pest that

causes economic losses in Opuntia spp.

(Cactaceae:Opuntiales) crops in Brazil (Oliveira

et al., 2013), Mexico (Vanegas-Rico et al., 2010,

Chávez-Moreno et al., 2011), as well as in Turkey,

Vanegas-Rico et al.: Dactylopius opuntiae population fluctuations and predators in Morelos, Mexico.

.

24

Lebanon, Israel (Spodek et al., 2014), and other

parts of the world (Portillo, 2009; García-Morales

et al., 2016). Mexico is the center of origin and

domestication of Opuntia ficus-indica (L.) Miller

(Kiesling, 1999), which is the most commercially

used cactus species in the world (Griffith, 2004).

The greatest diversity of Dactylopiidae is also

found in Mexico; of these, D. opuntiae is

outstanding for its distribution, a number of hosts

and biotypes (Chávez-Moreno et al., 2010).

In areas of intensive Opuntia cultivation, D.

opuntiae is mostly controlled with chemical

insecticides (Badii and Flores, 2001). These

measures, however, can negatively affect humans

(García et al., 2003; Rinsky et al., 2013), the

environment and ecologically important insects,

such as pollinators and natural enemies (Ripper,

1956; Guez et al., 2005). All these points to the

need to search for a native predator to implement

in a D. opuntiae management program. The

greatest richness of natural enemies of D.

opuntiae has been reported in Mexico (Portillo

and Vigueras, 2006; Rodríguez-Leyva et al.,

2010), where there are at least seven predators in

prickly pear crops (Vanegas-Rico et al., 2010) and

others that are occasionally present in natural and

urban areas (Vanegas-Rico et al., 2015).

Understanding of this system is limited. Which

predators might be the most efficient, as well as

the effect of abiotic factors on predator and pest

populations, is unknown. For this reason, our

objective was to study population dynamics of D.

opuntiae and of its natural enemies and the effect

of abiotic factors on their populations.

MATERIALS AND METHOD

Area and period of study. Collections were

done in Tlalnepantla, Morelos (18° 57’ N and 98°

14’ W), the second largest O. ficus-indica cactus-

producing region. These crops have a vertical

homogeneous architecture formed by a few strata

(up to four) to increase plant density. In this area,

three commercial plantations were selected, each

approximately 0.5 ha, identified as L1, L2 and L3,

located at altitudes of 1741, 1848 and 2105 m,

respectively. In L1, a solution of soap-malathion

was applied at the end of June, while in L2 and L3

the growers visited the plantations sporadically to

fertilize occasionally (different kinds of manure

and in unknown proportions) and harvest the

young cladodes (nopalitos). During the period

from August to December 2008 in L2 and L3,

organophosphate insecticides were applied and

sanitary pruning was carried out to eliminate the

pest from the crop and renew production in 2009.

Field samples. The population dynamics of D.

opuntiae and its natural enemies was registered

for 28 consecutive weeks, from February to

August 2008. The rest of the year was omitted to

reduce the variability caused by frequent

insecticide application. The borders of the

plantations (approximately 3 m) were excluded

from sampling. On each date, ten random plants

per plantation were examined, and one cladode of

each was selected at random to extract five mature

colonies of D. opuntiae (50 colonies per

plantation and 150 per sampling). Each colony

was isolated in a labeled Petri dish (Ø= 2.5 cm).

When density and proximity of the colonies made

it difficult to distinguish boundaries, specimens

were collected from a circular area 2.5 cm in

diameter with a recipient of the same diameter.

The population dynamics of the predators is

described with the immature stages (larvae or

pupae) since they remain with the colonies of their

prey, developing on and below them (Vanegas-

Rico et al., 2010).

Dactylopius opuntiae infestation was estimated

with the mixed scale proposed by Vanegas-Rico

et al. (2010), which was modified to obtain

percentages of the cladode surface covered by D.

opuntiae: 1 = up to 25 %, 2 = 26-50 %, 3 = 51-75

% and 4 = > 75 %. The distribution of the insects

in each plant stratum was recorded: as level 1, the

rooted cladodes, and as level 2, those that grow on

level 1 cladodes, and so forth.

The D. opuntiae colonies were taken to the

Biological Control Laboratory of the Colegio de

Postgrauduados, Texcoco, State of Mexico, for

processing, which included counts of female D.

opuntiae and of natural enemies per colony.

Specimens of adult cochineal females and

recently emerged predators were processed for

their identification using taxonomic keys and

comparison with specimens of the reference

collection, determined by specialists [See

Vanegas-Rico et al. (2010)] in natural enemies of


25

Dactylopius spp. at the Colegio de Postgraduados.

Climate data. In plots L1 and L2 temperature

(ºC) and relative humidity (% RH) were recorded

with a portable hydrothermal unit LE-USB-2©

(Lascar Electronics, USA). In L3, data from the

“Galileo” weather station (FUPROMOR, 2009),

located at 19°01'08" N, 98°99'65" W and 2082 m.

Daily precipitation, maximum intensity and

number of days with rain were obtained from this

weather station and were considered

representative for the three plantations.

Data analysis. Population dynamics was

described with the two evaluated variables of D.

opuntiae (level of infestation and number of

females/colony) and average values

(individuals/colony) of the most abundant natural

enemies. The registers of each plantation were

considered replications. A partial Pearson

correlation analysis (Statistix, ver. 8.0 Analytical

Software, USA, 2003) was performed between

the insect populations of each locality and abiotic

factors. Moreover, the distribution of the insects

in the plant profile was compared with an

ANOVA and separation of means with Tukey p =

0.05 (SPSS statistics ver. 22, IBM, USA). Finally,

t-student tests (SPSS statistics ver. 22, IBM,

USA) were conducted to compare the abundance

of each species relative to the vertical position of

each cladode (strata 1 to 4) during the rainy season

with that in the dry season.

RESULTS AND DISCUSSION

Wild prickly pear cochineal D. opuntiae was

present during the entire sampling period. In the

4200 colonies evaluated, 3795 immature

predators belonging to eight species (Table 1)

were collected. Four were frequent and accounted

for 99.2 % of the total individuals: Leucopis

bellula Williston, 1889 (39.3), Sympherobius

barberi (Banks), 1903 (35.6), Laetilia

coccidivora (Comstock), 1879 (15.7) and

Hyperaspis trifurcata Schaeffer, 1905 (8.6 %).

The rest had an abundance of ≤ 25 individuals.

These species were reported previously in this

cactus-producing region by Vanegas-Rico et al.

(2010).

Population dynamics. The level of infestation

and number of adult females/D. opuntiae colony

had similar fluctuations (Fig. 1a). Initial

infestation was ≈50 % of the cladode area with

6.13 ± 0.2 females/colony. Infestation increased

to its maximum (levels 3-4, ≥ 75 %) in week 18

when 12.4 ± 0.4 females/colony were recorded. In

later weeks, it descended gradually until the end

of July (level 1 ≤ 25 %), and recovering in the

second half of August with ≈75 % and 6.3 ± 0.2

females/colony (Fig. 1a).

In neither of the variables evaluated was the

distribution of D. opuntiae homogeneous in the

vertical profile of the plant (F3 ≥ 17.8, p = 0.00).

When infestation began, the cochineal was

collected more frequently in the lowest cladodes

(rooted) and population density increased

gradually colonizing the upper strata as

temperatures increased. 80 % of the colonies

evaluated developed in the second (27.3 %) and

third (52.7 %) strata; the other 20 % was

distributed in the first and fourth strata. The latter

was the commercial cladode or “nopalito”. This

vertical distribution changed as precipitation

increased, and in later months the presence of

colonies on the first cladode increased (Figs. 2a

and b). During the rainy season, there was a

significant reduction in infestation (t = -6.7, df =

48, p < 0.00) and in females/colony (t = -3.9, df =

48, p < 0.00), relative to the dry season. This

reduction was significant for both variables in the

second (t = 4.7, df = 16 p < 0.00) and third strata

(t = 4.1, df = 16 p < 0.00), an estimated reduction

of 18 and 24 % in level of infestation and 31 and

27 % in number of females/colony.

The highest abundance of predators coincided

with the highest density of their prey. Based on

the curve type of their dynamics, two groups of

natural enemies were established. The first group

included L. bellula and S. barberi, whose

population dynamics was bell-shaped (Fig. 1b).

These predators were present on all of the

sampling dates, and their relative abundance was

0.36 and 0.32, respectively. L. bellula had an

incidence of 21.9% in the colonies evaluated and

averaged 0.1 and 1 individual/colony (Fig. 1b).

The brown lacewing S. barberi had an incidence

of 19.8% and averaged 0.01 to 1.5

individuals/colony (Fig. 2b). The second group

comprised La. coccidivora and H. trifurcata,

whose populations dynamics did not have a defined


26

Table 1. Abundance of predators of Dactylopius opuntiae in three plantations of Tlalnepantla, Morelos, from February

to August 2008.

Order/ Family Species

Abundance

Num. individuals/ (%)

Diptera Chamaemyiidae Leucopis bellula Williston 1,491 (39.3)

Syrphidae Eosalpingogaster cochenillivora (Güerin-Menéville) 25 (0.7)

Coleoptera Coccinellidae Chilorus cacti Linneo 2 (0.05)

Hyperaspis trifurcata Schaeffer 325 (8.6)

Scymnus louisianae Chapin 2 (0.05)

Lepidoptera Pyralidae Laetilia coccidivora (Comstock) 595 (15.7)

Neuroptera Hemerobiidae Sympherobius angustus (Banks) 3 (0.08)

S. barberi (Banks) 1,352 (35.6)

form (Fig. 1c); La. coccidivora was present in

12.7 % of the colonies, while H. trifurcata was

collected in only 6.3 % of the colonies. The values

of both predators were low and fluctuated from

0.1 to 0.4 individuals/colony (Fig. 1c).

Distribution of the enemies along the plant profile

was homogeneous for S. barberi and La.

coccidivora (F3 ≥ 2.3, p ≥ 0.6), while H. trifurcata

and L. bellula varied among the strata (F3 ≥ 4.5, p

≤ 0.005), and more were present in the second and

third strata (Figs. 3a and b).

Correlation between insect populations.

Abundance of the four predators correlated

positively with the number of D. opuntiae female

adults/colony: L. bellula (r = 0.5999, p < 0.0001),

S. barberi (r = 0.5359, p < 0.0001), La.

coccidivora (r = 0.4007, p = 0.0004), and H.

trifurcata (r = 0.3536, p = 0.0019). Correlation

between these predators and the level of prey

infestation was significant and positive only for S.

barberi (r = 0.3931, p = 0.0005) and L. bellula (r

= 0.3075, p = 0.0073) (Table 1). Correlations

between predators had positive values, except

among L. bellula and La. coccidivora, and the

highest correlation value was between L. bellula

and S. barberi (r = 0.5822, p < 0.0001); a higher

incidence (≈50%) of S. barberi was registered in

the colonies when L. bellula was present.

Correlation between insect populations and

abiotic factors. The number of females/colony

had a higher positive correlation with mean

temperature (r = 0.39, p = 0.01). In contrast, the

level of infestation had a negative correlation with

R.H. (r = -0.5648, p < 0.0001) and number of days

with rainfall (r = -0.5621, p = 0.0189) (Table 2).

The predators, with the exception of L. bellula,

correlated positively with minimum temperature

(r ≥ 0.42, p = 0.00), and only La. coccidivora

Figure 1. Population dynamics of Dactylopius opuntiae and

its natural enemies and abiotic factors in Tlalnepantla,

Morelos, Mexico. A) Level of D. opuntiae infestation and

number of adult females/colony. B) The most abundant and

frequent predators: Leucopis bellula and Sympherobius

barberi. C) Less abundant predators: Laetilia coccidivora

and Hyperaspis trifurcata. D) Abiotic factors: Temperature

and precipitation.


27

Figures. 2 and 3. Distribution of insects in the plant strata in two periods: rainless and rainy. 2a) females/colony

and level of Dactylopius opuntiae infestation in the drought season. 2b) females/colony and level of D. opuntiae

infestation in the rainy season. 3a) predator abundance/colony in the drought season. 3b) abundance of

predators/colony in the rainy season. The Opuntia of Tlalnepantla had four strata, the first is rooted, the rest grow

consecutively on the previous stratum; stratum 4 is the level of the youngest cladodes harvested for commercial

purposes.

Table 2. Pearson correlation indexes between estimated parameters of Dactylopius opuntiae, its natural enemies, and

abiotic factors in Opuntia plantations in Tlalnepantla, Morelos, Mexico.

D. opuntiae Predators

infestation Females/ colony L. bellula S. barberi L. coccidivora H. trifurcata

Predators

L. bellula

r =

p =

0.40

(0.00)

0.54

(0.00)

S. barberi

r =

p =

0.31

(0.01)

0.60

(0.00)

0.58

(0.00)

L. coccidivora

r =

p =

---

0.40

(0.00)

---

0.41

(0.00)

H. trifurcata

r =

p =

---

0.35

(0.00)

0.29

(0.01)

0.25

(0.03)

0.51

(0.00)

Abiotic factors

T. min.

r =

p = ---

0.35

(0.01)

---

0.42

(0.00)

0.75

(0.00)

0.56

(0.00)

T. med

r =

p = ---

0.39

(0.00)

---

---

0.49

(0.00)

0.55

(0.00)

T. max

r =

p = ---

0.33

(0.01) --- ---

0.31

(0.03)

0.44

(0.00)

R. H.

r =

p =

-0.56

(0.00) --- --- ---

0.37

(0.01) ---

D_pp

r =

p =

-0.56

(0.02) ---

-0.48

(0.05) --- ---

-0.58

(0.02)

correlated with R.H. (r = 0.37, p = 0.01). The

species L. bellula and H. trifurcata correlated

negatively with the number of days with rain (r =

-0.48 and -0.58, respectively, p ≤ 0.05) (Table 1).

The decrease in the abundance of each

predator/colony was more notable in the second

(69%) and third strata (65%); in both cases the

reduction was significant (t ≥2.1, df = 16, p ≤ 0.04).


28

Dactylopius opuntiae incidence and infestation

in Opuntia plantations in Tlalnepantla, Morelos,

occur in function of different factors, among

which temperature has a positive effect on

development of Dactylopius species (Moran and

Cabby, 1979; Hosking, 1984; Sullivan, 1990;

Méndez et al., 1995). In contrast, the rainy season

and subsequent increase in R.H. have a negative

effect on the abundance and vertical distribution

of D. opuntiae, as has been mentioned for other

species of this family (Marín and Cisneros, 1983;

Moran and Hoffman, 1987; Moran et. al., 1987;

Sullivan, 1990). This occurs as an effect of the

more exposed cladodes getting knocked off

(Moran et al., 1987), the friction of raindrops that

reduce the waxy cover of these insects making

them more exposed to predation (Marín and

Cisneros, 1983) and too stressed to regulate their

temperature by evaporation of water (May, 1985).

The distribution of the pest found in the

evaluated plots is representative of the nopal-

growing region. Presence of mature D. opuntiae

colonies in the four strata suggests neglect or

abandonment, since nopalitos are a commercial

product. In general, the greatest abundance of D.

opuntiae is found in the second and third strata,

and variations in these two strata could be due to,

besides rain, nutritional differences by effect of

plant maturation (Rodríguez-García et al., 2007).

Registers of colonies in the first stratum occur

not only because of the influence of climate but

also as a consequence of management since the

residues of sanitary pruning are frequently

deposited in or around the plantations. Some of

the discarded cladodes produce roots, thus

favoring the permanence of D. opuntiae in the

crop. At the end of the rainy season and

insecticide applications, the surviving colonies

colonize the first stratum for refuge during the

winter and remain there until the beginning of the

next hot dry season. This condition is generalized

in prickly pear nopalito crops of Mexico (personal

observation).

Population fluctuations of the four most

abundant predators, L. bellula, La. coccidivora,

H. trifurcata and S. barberi, correlated positively

with fluctuations in the population of their prey

(Table 1). In those correlation tests the predators

L. bellula and S. barberi stood out, although these

values were not high enough; however, similarity

in the abundance curves of these two predators

relative to that of their prey, suggests a very

closely related population response. It is likely

that this association also occurs in other climatic

conditions and with other Dactylopiidae species.

In California, these two species were recognized

for their abundance in colonies of D. confusus

(Goeden et al., 1967). Immature populations of L.

bellula develop under the colonies, feeding on

eggs and nymphs I, while S. barberi remains

under the colony during the larva I stage and has

greater activity over the colonies where they prey

on all the cochineal instars (Vanegas-Rico et al.,

2010). Although this may suggest a probable

compatibility as agents of biological control, in

other prickly pear plantations of Mexico,

Sympherobius sp. larvae have been recorded

preying on L. bellula and H. trifurcata larvae

(Vanegas-Rico, unpublished data). These

observations did not determine whether this

conduct was circumstantial or common ethology

to cover nutritional requirements since it has been

reported that a diet of D. opuntiae nymphs I is

insufficient to maintain immature populations of

S. barberi (Pacheco-Rueda et al., 2011).

Hyperaspis trifurcata was the least abundant

predator of the four. Its immature populations

were absent in the first five samplings, even when

adults were observed during the entire study. It is

known that other species of the genus Hyperaspis

do not synchronize with their prey (Kiyindou et

al., 1990); their fecundity responds more to prey

with a mixed population structure (Reyd and Le

Rü, 1992; Vanegas-Rico et al., 2016). It is likely

that the presence of eggs and nymphs assures

survival of their offspring. Other factors such as

inhibition of oviposition by intraspecific

competitors or the existence of parasitoids that

emerge from larvae and pupae of this

coccinellidae in Mexico (Vanegas-Rico et al.,

2015) and in Texas, USA (Gilreath and Smith,

1985) should not be ruled out.

In terms of abundance and degree of association

of La. coccidivora, our study contrasted with the

studies conducted in Mexico State (Cruz-

Rodríguez et al., 2016) and Texas (Gilreath and

Smith, 1988), where this species was considered

an important predator of D. opuntiae and D. confusus,


29

respectively. This is explained in part by the

prolonged low or null chemical scenario in both

works, and the period in which the second authors

conducted their study: from May to November La.

coccidivora is more abundant in the USA (Powell,

1980).

The predator has been observed during periods

of high infestation, monopolizing most of the

colonies by forming silk tunnels, which

apparently reduces impact of rain on immature

populations. The registers of their dynamics

contribute to this argument since it was the

predator that had a lower, but non-significant,

population decrease (a maximum of -13%) in the

rainy season (Figs. 3a and b), relative to that in the

dry season (t = 0.55, df =16, p = 0.59).

CONCLUSIONS

Dactylopius opuntiae appeared in the prickly

pear nopalito crops in Tlalnepantla, Morelos,

during the entire sampling period. Its abundance

and distribution in the plant profile varied over

time and occurred in function of abiotic

conditions: temperature (+), rainfall (-) and R.H.

(-). In general, the indexes of correlation between

the insect populations and abiotic factors had

moderate to low values (0.3053 to 0.7464),

because population abundances are also

influenced by other factors not evaluated in this

study, such as agronomic practices (use of

insecticides, weed control, fertilization and

cladode pruning), as well as parasitoids of the

predators and possibly interspecific competition

for the food resource and oviposition sites. Under

the conditions of the area and period of this study,

the abundance of L. bellula and S. barberi

accounted for 70% of the total number of

predators, and their populations were

synchronized with that of their prey. Based on the

results of this study, we suggest that future

laboratory studies should focus on the species L.

bellula. Finally, the knowledge presented of D.

opuntiae population fluctuations can contribute to

developing management actions for this intensive

crop during the winter when populations are low

and localized in the lower part of the plant.

ACKNOWLEDGEMENTS

The first author thanks the National Council on

Science and Technology (CONACyT) for the

grant in support of his graduate studies (Master’s

and doctorate). We also thank the Municipal

Council of Nopal Growers of Tlalnepantla

(COMUNOTLA) for allowing us to use their

plantations in this study.

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Svetlana Nikolaevna Myartseva Enrique Ruíz-Cancino

Juana María Coronado-Blanco

1Facultad de Ingeniería y Ciencias, Universidad Autónoma de Tamaulipas.

[email protected]

87149 Ciudad Victoria, Tamaulipas, México.

Folia Entomológica Mexicana (nueva serie), 3(2): 32−41, 2017. Recibido: 06 de junio 2017 Aceptado: 21 de agosto 2017 Publicado en línea: 31 de agosto 2017

ISSN: 2448-4768

32

APHELINIDAE (HYMENOPTERA) PARASITOIDES DE LOS PRINCIPALES

HEMÍPTEROS PLAGA (HEMIPTERA: ALEYRODOIDEA: COCCOIDEA) DE LOS

CÍTRICOS EN MÉXICO

Aphelinidae (Hymenoptera) parasitoids of the main hemipterans pests (Hemiptera:

Aleyrodoidea, Coccoidea) from citrus in Mexico

Svetlana Nikolaevna Myartseva, Enrique Ruíz-Cancino* y Juana María Coronado-Blanco.

Facultad de Ingeniería y Ciencias, Universidad Autónoma de Tamaulipas.


RESUMEN. Los afelínidos son parasitoides de muchos insectos fitófagos, es un grupo exitoso en el control

biológico de hemípteros plaga a nivel mundial. En el presente escrito se reporta el complejo de especies de esta

familia que parasitan seis de las principales plagas de los cítricos del Orden Hemiptera en México. Los registros

señalan la presencia de 48 especies, de las cuales 14 fueron introducidas en el siglo pasado en programas de

control biológico en diferentes regiones del país.

Palabras clave: Afelínidos, mosquitas blancas, escamas suaves, escamas armadas.

ABSTRACT. Aphelinids are parasitoids of many phytophagous insects, it is one successful group in biological

control of hemipteran pests at world level. In this paper, the species complex of this family parasitizing six of the

main citrus pests of the Order Hemiptera in Mexico is reported. The records show the presence of 48 species, 14

of them introduced the last century in biological control programs in different regions of the country.

Key words: Aphelinids, whiteflies, soft scales, armored scales.

INTRODUCCIÓN

Aphelinidae es una familia de Chalcidoidea que

contiene más de 1,350 especies descritas en 40

géneros (Noyes, 2016); alrededor de 350 de ellas

han sido reportadas en la región Neártica y en

México se conocen 214 especies (Myartseva et al.,

2012, 2015). Morfológicamente muestra afinidad

con Encyrtidae y Eulophidae; las especies de

Aphelinidae son avispas que raramente exceden 1

mm de longitud, son ectoparasitoides o

endoparasitoides primarios o raramente secundarios

de insectos, principalmente de Hemiptera y

especialmente de Aleyrodoidea y Coccoidea aunque

algunas especies son parasitoides de huevos

(Polaszek, 1991).

Los géneros de Aphelinidae con el mayor número

de especies son Encarsia Förster, Coccophagus

Westwood, Aphytis Howard y Eretmocerus

Haldeman, los cuales son cosmopolitas; muchas

especies tienen gran importancia económica como

agentes de control biológico y en el manejo

integrado de plagas (Myartseva et al., 2012).

México es el cuarto país productor citrícola en el

mundo, los principales estados productores son

Veracruz, Michoacán, Tamaulipas, San Luis

Potosí, Nuevo León, Colima, Oaxaca, Tabasco,

Puebla y Yucatán, en orden decreciente de su

producción; los cítricos son afectados notablemente

por diversas plagas que reducen la producción, la

calidad del fruto y pueden causar la muerte de

árboles, las plagas importantes incluyen varios

grupos de Hemiptera – aleyródidos, pulgones,

escamas armadas y escamas suaves; diferentes

hemípteros plaga tienen distintos complejos de

enemigos naturales (parasitoides y depredadores)

que ayudan a combatir las plagas (Varela-Fuentes

et al., 2013).

En total, en México se conocen 117 especies de

siete géneros de Aphelinidae como parasitoides de

Aleyrodidae (Myartseva, 2007; Myartseva y

Coronado-Blanco, 2007; Myartseva y Evans, 2008;

Myartseva et al., 2012). En cítricos se habían

reportado 28 especies de afelínidos atacando ocho

géneros de hemípteros en el país mientras que en el

Estado de Tamaulipas se habían registrado 11 especies

Myartseva et al.: Aphelinidae parasitoides de hemípteros plaga en cítricos.

33

de cinco géneros como parasitoides de 17 especies

de Aleyrodidae, Diaspididae o Coccidae (Ruiz et

al., 2005, 2006).

Las especies de mosquitas blancas con mayor

importancia en el país son la mosca prieta de los

cítricos Aleurocanthus woglumi Ashby y la

mosquita blanca lanuda Aleurothrixus floccosus

(Maskell), las de diaspídidos son la escama roja

de California Aonidiella aurantii (Maskell), la

escama roja de Florida Chrysomphalus aonidum

Linnaeus y la escama nevada de los cítricos

Unaspis citri (Comstock), además de una sola

especie de cóccido, la escama suave café Coccus

hesperidum (Linnaeus). Estas especies son plagas

exóticas (excepto la mosquita blanca lanuda) para

las cuales fue necesario introducir enemigos

naturales de otros países ya que alcanzaron una

distribución amplia en el país, dañando la

producción citrícola (Jiménez y Smith 1958, Smith

et al. 1964, DeBach 1971, Altieri y Nicholls 1999).

El objetivo del presente trabajo fue reunir y

analizar la información sobre los complejos de

especies de Aphelinidae que son enemigos

naturales de los seis principales hemípteros plaga

de los cítricos en México.

MATERIALES Y MÉTODO

Se tomaron muestras de hojas y ramitas

infestadas con mosquitas blancas y escamas en

frutales, árboles de sombra, plantas silvestres y

plantas de jardín en varias localidades del país. El

material, con sus datos de colecta, fue colocado en

viales por separado para cada una de las seis

especies de hemípteros estudiados en laboratorio

para esperar la emergencia de parasitoides, una

parte de los afelínidos emergidos se montó en

preparados microscópicos y la otra parte se colocó

en viales con alcohol. Los afelínidos fueron

determinados taxonómicamente con las claves de

Myartseva et al. (2012) y todo el material se

encuentra depositado en el Museo de Insectos de la

Facultad de Ingeniería y Ciencias de la

Universidad Autónoma de Tamaulipas en Ciudad

Victoria.

En este artículo se analizan los resultados de las

investigaciones efectuadas por los autores sobre la

fauna de afelínidos parasitoides de hemípteros,

además de los presentados por otros autores

[Jiménez y Smith (1958), DeBach (1971), Huang y

Polaszek (1998), Peralta-Gamas et al. (2010),

Noyes (2016)]. Por primera vez en México se dan

datos completos de los complejos de dichos

parasitoides y se enlistan 48 especies como

enemigos naturales de seis especies de hemípteros

plaga.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Se han reportado 58 especies de Aphelinidae

atacando 18 especies de hemípteros de esas tres

familias (Cuadros 1 y 2). Algunas de estas especies

parasíticas fueron introducidas a México para el

control biológico de mosquitas blancas o de

escamas armadas desde mediados del siglo XX.

Smith et al. (1964) reportaron la introducción

exitosa a México de Encarsia clypealis, Schauff et

al. (1996) indican la presencia de E. divergens en

Estados Unidos y México, Hayat (1998) mencionó

la presencia de E. merceti en México, Huang y

Polaszek (1998) describieron a E. perplexa

(introducida con el nombre de E. opulenta),

Jiménez-Jiménez y Smith (1958) indicaron la

introducción de E. smithi a México, Altieri y

Nicholls (1999) reportaron que Eretmocerus serius

fue introducido a México, se estableció y controló

a la mosca prieta de los cítricos principalmente en

áreas húmedas. En los casos de las especies de

Aphytis, A. chrysomphali fue introducida a México

contra Aonidiella aurantii (Jiménez-Jiménez y

Smith, 1958), A. lingnanensis aparentemente se

estableció por ecesis en Texas, EUA, y en México

aún antes de su introducción a California (DeBach,

1971), Aphytis holoxanthus fue introducida con

buenos resultados a México, Florida, Sudáfrica,

Brasil y Perú (DeBach y Rosen, 1976), A. melinus

fue obtenida en México de Aonidiella aurantii (Fu-

Castillo, 1993), A. diaspidis ha sido introducida a

muchos países, incluyendo a México (Viggiani,

1975), A. chilensis fue introducida a México contra

Chrysomphalus spp. (García-Martell, 1973), A.

lepidosaphes fue introducida a México contra la

escama Lepidosaphes (Jiménez-Jiménez y Smith,

1958) y A. hispanicus fue introducida a México

contra la escama paja Parlatoria pergandii (García-

Martell, 1973). Por su parte, Pteroptrix smithi fue


34

Cuadro 1. Algunos hemípteros plaga de cítricos y sus afelínidos parasitoides en México. Según varios autores (véase párrafo

anterior).

Aleyrodidae Aphelinidae

Fam. Aleyrodidae

Aleurocanthus woglumi Ashby Encarsia clypealis* (Smith et al. 1964), E. colima, E. divergens*

(Schauff et al. 1996), E. inaron, E. llera, E. merceti* (Hayat 1998), E.

perplexa* (Huang y Polaszek 1998), E. smithi*(Jiménez-Jiménez y

Smith 1958), Eretmocerus serius*(Altieri y Nicholls 1999).

Aleurothrixus floccosus (Maskell) Cales noacki, Encarsia americana, E. citrella, E. dominicana, E.

formosa, E. haitiensis, E. macula, E. quaintancei, E. tapachula,

Eretmocerus comperei, Er.jimenezi, Er. longiterebrus, Er. naranjae, Er.

paulistus, Er. portoricensis

Dialeurodes citri (Ashmead) -

D. citrifolii (Morgan) -

Paraleyrodes sp. Encarsia variegata

Fam. Coccidae

Coccus hesperidum (L.) Coccophagus bimaculatus, C. lycimnia, C. quaestor, C. scutellaris, C.

pulvinariae, C. rusti, Marietta mexicana

C. pseudomagnoliarum

(Kuwana)

-

C. viridis (Green) Coccophagus scutellaris

Saissetia oleae Olivier Coccophagus rusti, C. mexicensis, C. ochraceus, Marietta mexicana, M.

pulchella

Fam. Diaspididae

Aonidiella aurantii (Maskell) Aphytis chrysomphali* (Jiménez-Jiménez y Smith, 1958), A.

lingnanensis* (DeBach, 1971), A. comperei, A. holoxanthus* (DeBach y

Rosen, 1976), A. melinus*(Fu-Castillo, 1993), A. pinnaspidis, Encarsia

citrina, E. aurantii, E. juanae, E. elongata, E. subelongata, Ablerus

elegantulus

A. citrina (Coquillett) Aphytis aonidiae

Chrysomphalus aonidum L. Aphytis holoxanthus*(DeBach y Rosen, 1976), A. diaspidis* (Viggiani,

1975), A. chilensis* (García-Martell, 1973), A. lingnanensis* (DeBach,

1971), A. proclia, Encarsia aurantii, Pteroptrix smithi*(Rosen y DeBach,

1978)

Lepidosaphes beckii (Newman) Aphytis lepidosaphes* (Jiménez-Jiménez y Smith, 1958), A. mytilaspidis,

Encarsia brimblecombei

L. gloverii (Packard) Aphytis lingnanensis*(DeBach, 1971)

Parlatoria pergandii (Comstock) Aphytis comperei, A. hispanicus*(García-Martell, 1973)

Pinnaspis aspidistrae (Signoret) -

P. strachani (Cooley) Aphytis pinnaspidis, Encarsia citrina, E. gaonae

Unaspis citri (Comstock) Aphytis comperei, A. lingnanensis*(DeBach, 1971), A. pinnaspidis,

Encarsia citrina, E. llerica

*Especies introducidas y autores que las publicaron.

introducida a México vs la escama roja de Florida

(Rosen y DeBach, 1978). Actualmente no se están

reproduciendo masivamente especies de afelínidos

en México para combatirlas porque existe un

control natural o porque son controladas con los

insecticidas aplicados para otros grupos de plagas.

La mayoría de las especies de Aphelinidae

anotadas en los Cuadros 1 y 2 provienen de

colectas y publicaciones de los autores de este

trabajo (Myartseva 2005, 2006, 2007, Myartseva y

Coronado-Blanco 2003, 2007, Myartseva et al.

2008, 2010, 2012, 2013, Ruíz-Cancino et al. 2005),

por lo que en ambos cuadros sólo se anotan los

reportados por otros autores.

En el Cuadro 2 se enlistan sus afelínidos

parasitoides y las entidades federativas (24) donde


35

Cuadro 2. Aphelinidae parasitoides de los seis principales hemípteros plaga de los cítricos en México.

Familia y nombre de plaga hospedera

Parasitoides Distribución en México

Aleyrodidae

Aleurocanthus woglumi Ashby

Encarsia clypealis (Silvestri) Colima, Jalisco, Morelos, San Luis Potosí, Tamaulipas,

Veracruz

E. colima Myartseva Colima, Veracruz

E. divergens (Silvestri) Colima, Jalisco, Morelos, San Luis Potosí, Sinaloa

E. inaron (Walker) Tamaulipas

E. llera Myartseva y Evans Tamaulipas

E. merceti Silvestri Colima, Jalisco, Morelos, San Luis Potosí

E. perplexa Huang y Polaszek Colima, Jalisco, Morelos, Nuevo León,

San Luis Potosí, Sinaloa, Tabasco,

Tamaulipas, Yucatán

E. smithi (Silvestri) Colima, Jalisco, Morelos, San Luis Potosí, Sinaloa

Eretmocerus serius Silvestri Colima, Jalisco, Morelos, San Luis Potosí

Aleurothrixus floccosus (Maskell)

Cales noacki Howard Chiapas, Morelos, San Luis Potosí

Encarsia americana (DeBach y Rose) Baja California Sur, Chiapas, Colima, Guerrero, Morelos,

Oaxaca, San Luis Potosí, Sinaloa, Tamaulipas, Veracruz

E. citrella (Howard) Tamaulipas

E. dominicana Evans Veracruz

E. formosa Gahan Baja California, Ciudad de México, Guerrero, Jalisco,

Tamaulipas

E. haitiensis Dozier Tabasco

E. macula Myartseva y Evans Tamaulipas, Guerrero

E. quaintancei Howard Ciudad de México, Quintana Roo, Sinaloa, Yucatán

E. tapachula Myartseva Chiapas

Eretmocerus comperei Rose Baja California Sur, Colima, Guerrero, Nayarit, Nuevo

León, San Luis Potosí, Sinaloa, Tamaulipas

Er. jimenezi Rose Colima, Guerrero, Michoacán, Nayarit, Nuevo León, San

Luis Potosí, Sinaloa, Tamaulipas, Veracruz.

Er. longiterebrus Rose Chiapas, Coahuila, Colima, Jalisco, Michoacán, Morelos,

Puebla, Querétaro, San Luis Potosí, Sinaloa, Sonora,

Tamaulipas

Er. naranjae Myartseva Tamaulipas

Er. paulistus Hempel México

Er. portoricensis Dozier México

Coccidae

Coccus hesperidum (Linnaeus)

Coccophagus bimaculatus Myartseva Tamaulipas

C. lycimnia (Walker) Chihuahua, Durango, Guanajuato, Guerrero, Morelos,

Sonora, Tamaulipas, Veracruz

C. pulvinariae Compere México

C. quaestor Girault Guanajuato, Guerrero, Tamaulipas, Veracruz

C. rusti Compere Guanajuato, Oaxaca, San Luis Potosí, Tamaulipas,Veracruz

C. scutellaris (Dalman) México

Marietta mexicana (Howard) Ciudad de México, Jalisco, Morelos, San Luis Potosí,

Tamaulipas


36

Cuadro 2. Continuación.

Familia y nombre de plaga hospedera

Parasitoides Distribución en México

Diaspididae

Aonidiella aurantii (Maskell)

Ablerus elegantulus (Silvestri) Ciudad de México, Jalisco

Aphytis chrysomphali Mercet Sonora

A. comperei DeBach y Rosen Baja California Sur, Colima, Nuevo León, Sinaloa,

Tamaulipas

A. holoxanthus DeBach Baja California Sur, Guanajuato, Morelos, Nuevo León,

Querétaro, Sonora, Tamaulipas, Veracruz

A. lingnanensis Compere Baja California, Chihuahua, Colima, Morelos, Nuevo León,

Sinaloa, Sonora, Tamaulipas

A. melinus DeBach Baja California Sur, Sonora

A. pinnaspidis Rosen y DeBach Baja California Sur, Sinaloa, Tamaulipas

Encarsia aurantii (Howard) Baja California Sur, Jalisco, Tamaulipas

E. citrina (Craw) Chiapas, Ciudad de México, Guerrero, Jalisco, Nayarit, San

Luis Potosí, Sinaloa, Tamaulipas, Veracruz

E. elongata (Dozier) Tamaulipas

E. juanae Myartseva y Evans Tamaulipas

E. subelongata Myartseva y Evans San Luis Potosí, Tamaulipas

Chrysomphalus aonidum Linnaeus

Aphytis chilensis Howard Ciudad de México, San Luis Potosí

A. diaspidis (Howard) Baja California Sur, San Luis Potosí

A. holoxanthus DeBach Baja California Sur, Guanajuato, Morelos, Nuevo León,

Querétaro, Sonora, Tamaulipas, Veracruz



A. proclia (Walker) Veracruz

Encarsia aurantii (Howard) Baja California Sur, Jalisco, Tamaulipas

Pteroptrix smithi (Compere) Morelos

Unaspis citri (Comstock)

Aphytis comperei DeBach y Rosen Baja California Sur, Colima, Nuevo León, Sinaloa,

Tamaulipas



A. pinnaspidis Rosen y DeBach Baja California Sur, Sinaloa, Tamaulipas

Encarsia citrina (Craw) Chiapas, Ciudad de México, Guerrero, Jalisco, Nayarit, San

Luis Potosí, Sinaloa, Tabasco, Tamaulipas, Veracruz

E. llerica Myartseva Tamaulipas

han sido colectados. Los estados donde se han

obtenido más especies son Tamaulipas (24), San

Luis Potosí (16), Colima (13), Sinaloa (12), Jalisco

(11), Morelos (11) y Veracruz (9), y sólo 18

especies se reportan de cinco o más estados,

indicando que falta realizar más estudios en la

mayoría de las regiones citrícolas del país. Por otra

parte, existen especies que sólo se registran en

algunos estados, por ejemplo, Aphytis chrysomphali

se ha reportado para Sonora, las especies Encarsia

inaron, E. llera, E. citrella, E. juanae, E. elongata,

E. llerica, Coccophagus bimaculatus y Eretmocerus

naranjae se han reportado sólo en Tamaulipas, E.

dominicana y Aphytis proclia en Veracruz,

Pteroptrix smithi en Morelos, E. haitiensis en

Tabasco y E. tapachula en Chiapas.

Además, aún las especies introducidas están

subrepresentadas ya que sólo Encarsia perplexa


37

se reporta de nueve estados, Aphytis lingnanensis

y A. holoxanthus de ocho, Encarsia clypealis de

seis y Encarsia divergens y E. smithii de cinco,

considerando las plagas en estudio. Las especies

parasíticas exóticas seguramente se encuentran

también en muchas otras entidades.

Los complejos de afelínidos parasitoides de

estos hemípteros plaga en cítricos parecen estar

especializados en cada especie hospedera,

principalmente los de Aleyrodidae y Coccidae.

Los más polífagos (especies del género Aphytis)

se encuentran en los complejos de parasitoides de

escamas armadas (Cuadros 1 y 2).

Aleurocanthus woglumi Ashby – mosca prieta

de los cítricos. Esta plaga de origen oriental fue

introducida a México en 1935 y ha representado

un grave problema fitosanitario en las localidades

productoras de cítricos, las ninfas secretan una

copiosa cantidad de mielecilla que sirve como

medio de crecimiento del hongo de la fumagina y

a menudo las frutas no alcanzan el tamaño normal

ni toman el color habitual (Varela-Fuentes et al.,

2013). En México fueron introducidas desde Asia

Oriental cinco especies de Encarsia y una de

Eretmocerus (Cuadro 1), solamente con la

introducción de especies exóticas de parasitoides

se ha logrado su control (Jiménez-Jiménez y

Smith 1958). En la fauna mundial, 28 especies de

Chalcidoidea son parasitoides de la mosca prieta,

la mayoría son Aphelinidae (22 especies): 18 de

Encarsia y cuatro de Eretmocerus (Noyes et al.,

2016).

Encarsia es uno de los géneros más grandes en

la familia Aphelinidae con cerca de 440 especies

descritas, algunas especies de Encarsia han sido

utilizadas en programas de control biológico de

mosquitas blancas (fam. Aleyrodidae) en el

mundo (Noyes 2016). En México ocurren 112

especies, incluyendo 10 especies introducidas

contra plagas, principalmente mosquitas blancas;

las especies de Encarsia son endoparasitoides,

usualmente se desarrolla un solo parasitoide por

hospedero (Myartseva y Ruíz-Cancino 2000,

Myartseva et al., 2012).

Encarsia perplexa es el enemigo natural más

importante de la mosca prieta de los cítricos, esta

especie fue descrita Huang y Polaszek (1998),

antes se creía que era E. opulenta (Silvestri); se

reporta también en la literatura previa como

Prospaltella opulenta Silvestri (Myartseva y Luna-

Salas, 2005). E. perplexa fue introducida a México

en 1949-1950 desde India y Pakistán, fue liberada

inicialmente en Ciudad Valles, San Luis Potosí,

después fue distribuida a otros estados (Jiménez-

Jiménez y Smith, 1958). Junto con otras especies

de parasitoides, E. perplexa obtuvo excelentes

resultados en el control biológico de la plaga

(Jiménez-Jiménez y Smith, 1958; Myartseva et al.,

2012). Por su parte, E. inaron es un parasitoide

polífago que tiene cerca de 30 hospederos especies

de Aleyrodidae en el mundo. E. llera y E. colima

se obtuvieron de la mosca prieta de los cítricos en

México y fueron descritas como nuevas para la

ciencia (Myartseva, 2005; Myartseva y Evans,

2008).

Aleurothrixus floccosus (Maskell) – mosquita

blanca lanuda. Esta especie parece ser de origen

neotropical ya que está ampliamente distribuida

en Sudamérica por lo que la mayoría de sus

enemigos naturales se encuentran en dicha región,

se presenta desde Sudamérica hasta Estados

Unidos, Islas Canarias y África Occidental, de

donde pasó al Mediterráneo y al Medio Oriente

(Mound y Halsey, 1978). Es un insecto polífago

que ataca 17 especies vegetales, principalmente

cítricos (EPPO, 2014). Como la mosca prieta,

también produce gran cantidad de mielecilla, las

ninfas producen filamentos cerosos que las

protegen de los insecticidas de contacto; cuando

alcanzan altos niveles poblacionales ocasionan

daños de importancia (Varela-Fuentes et al., 2013).

En el mundo se han reportado 57 especies de

Hymenoptera como parasitoides de esta plaga, la

mayoría son Aphelinidae (45 especies); en la

Región Neotropical, A. floccosus es controlada

por numerosos parasitoides nativos, el más

importante es Cales noacki (Howard) que ha sido

introducido con éxito en las regiones Neártica y

Paleártica (Noyes, 2016; Myartseva et al., 2012).

Cales noacki es un importante agente de control

biológico de esta mosquita en California, EUA, y

en la región del Mediterráneo (Mottern y Heraty,

2014). Encarsia americana sólo se ha obtenido de

esta especie de mosquita blanca. E. haitiensis

emergió de A. floccosus en el Estado de Tabasco

(Peralta-Gamas et al., 2010); las otras especies de

Encarsia son oligófagas o polífagas en mosquitas

blancas. Eretmocerus jimenezi, E. naranjae y E.


38

portoricensis sólo atacan A. floccosus mientras

que las otras especies de Eretmocerus son

oligófagas – E. comperei, E. longiterebrus, E.

paulistus. Kerns et al. (2002) indican que varios

de estos parasitoides nativos e introducidos

pueden realmente controlar la plaga y reducir su

impacto económico.

Coccus hesperidum (L.) – escama suave café.

Escama con distribución cosmopolita que se

alimenta en muchas especies de plantas, es una

plaga agrícola, particularmente de cítricos y de

cultivos en invernaderos, produce mucha

mielecilla que atrae a las hormigas, las cuales

alejan a los depredadores; el hongo que crece en

la mielecilla reduce la fotosíntesis y afecta la

apariencia de los frutos (Noyes 2016, Myartseva

et al., 2012).

Tres especies de Coccus se han registrado en

México como plagas de cítricos, C. hesperidum es

más común en cítricos, en otros frutales y en plantas

ornamentales; esporádicamente se convierte en

plaga en áreas citrícolas (Myartseva et al., 2012).

Tiene muchos parasitoides en todo el mundo

(Noyes, 2016). Seis especies de Coccophagus la

atacan en los cítricos de México (Myartseva,

2006; Myartseva et al., 2008) (Cuadro 1).

Coccophagus lycimnia es una especie casi

cosmopolita, en México parasita las tres especies

de Coccus en cítricos (C. hesperidum, C. viridis,

C. pseudomagnoliarum) pero ataca también a

Diaspididae, Eriococcidae y otros Coccoidea. Se

reportan cerca de 90 especies de hospederos de C.

lycimnia (Noyes, 2016). En México fue obtenido

también de Philephedra lutea, Saissetia spp. y

Pulvinaria spp. (Myartseva, 2006).

Marietta mexicana es un hiperparasitoide de

especies de Coccus en cítricos. Es polífago y fue

obtenido también de otras especies de Coccidae y

Diaspididae en México. Coccophagus rusti se

estableció en California en 1937 después de ser

importado desde África para liberarlo contra la

escama negra (Lampson y Morse, 1992). A

México pudo penetrar con plantas hospederas

infestadas (Myartseva y Coronado-Blanco, 2003).

Aonidiella aurantii (Maskell) – escama roja de

California. Es originaria del sureste asiático,

desde donde se ha extendido a todas las zonas

citrícolas del mundo, es una especie polífaga pero

ataca preferentemente cítricos y es una plaga de

importancia económica; el daño fundamental es

estético ya que al situarse sobre la piel de los

frutos los deprecia enormemente (Varela-Fuentes

et al., 2013).

En México se han registrado 220 especies de 68

géneros de Diaspididae (Miller, 1996), siete

especies son plagas de cítricos en México. El

complejo de parasitoides de esta escama roja en el

país incluye seis especies de Aphytis, cinco de

Encarsia y una especie de Ablerus (Cuadro 2). En

la República Mexicana se reportan 19 especies de

Aphytis (Myartseva et al., 2012), de las cuales

diez son cosmopolitas, siete fueron introducidas al

país para el control de plagas en cítricos y otros

frutales: Aphytis chrysomphali, A. hispanicus, A.

holoxanthus, A. lepidosaphes, A. lingnanensis, A.

maculicornis y A. melinus (Myartseva et al., 2010).

Muchas especies de Aphytis han sido usadas en el

control biológico de escamas armadas (Hemiptera:

Diaspididae), A. comperei es de origen oriental y se

ha dispersado a las demás regiones zoogeográficas

junto con sus hospederos en los cítricos, A.

comperei es el principal parasitoide de la escama

paja Parlatoria pergandii Comstock en el mundo

(Rosen y DeBach, 1979). Encarsia citrina y E.

aurantii son parasitoides polífagos mientras que

Ablerus elegantulus es un parasitoide secundario

(Myartseva et al., 2012).

Chrysomphalus aonidum L. – escama roja de

Florida. Es una especie tropical, aparentemente

nativa de la Región Oriental (Gill, 1997) que se ha

dispersado ampliamente a las zonas tropical y

subtropical del mundo, principalmente en

asociación a la industria citrícola, está presente en

todas áreas citrícolas de México pero a diferencia

de otras escamas, se alimenta de hojas y frutos, no

ataca ramitas; puede provocar una defoliación

severa y reducir la producción de frutos (Varela-

Fuentes et al., 2013).

Tres géneros con siete especies de Aphelinidae

son registrados como enemigos naturales de Ch.

aonidum (Cuadro 1), este complejo difiere del

complejo de Aonidiella aurantii e incluye 5

especies de Aphytis – A. chilensis, A. diaspidis, A.

holoxanthus, A. lingnanensis, A. proclia; Encarsia

aurantii y Pteroptrix smithi, la cual fue introducida

a México contra esta escama roja; la especie

cosmopolita Aphytis holoxanthus fue introducida

a México para el control de las dos escamas rojas


39

mientras que otra especie introducida, Aphytis

diaspidis, parasita en México también a las

escamas Aspidiotus nerii y Diaspis echinocacti

(Myartseva et al., 2012). Aphytis holoxanthus y P.

smithi son los principales agentes de control

biológico de C. aonidum. En Sudáfrica el control

biológico con Aphytis spp. redujo los costos del

control químico más del 50 % (Bedford, 1989).

Unaspis citri (Comstock) – escama nevada de

los cítricos. El origen probable de esta escama es

Asia aunque actualmente se encuentra en muchas

áreas citrícolas del mundo (Coronado-Blanco y

Ruíz-Cancino, 1995). Es una especie polífaga,

ataca plantas de 12 géneros de nueve familias

diferentes, destacando los cítricos, plátanos,

chiles, cocos y la piña (Noyes, 2016). Se trata de

una plaga importante en todas las áreas con clima

seco y puede ser detectada a simple vista cuando

la densidad poblacional es alta, se alimenta del

tronco pero también puede causar daños en brotes,

hojas y frutos, las hojas pueden desprenderse; si

la infestación es severa, las ramas se debilitan e

incluso mueren y se caen (Coronado et al., 2000).

El complejo de sus enemigos naturales incluye 5

especies de Aphelinidae: Aphytis – A. comperei, A.

lingnanensis y A. pinnaspidis, además de Encarsia

citrina y E. llerica; Aphytis lingnanensis es un

parasitoide polífago con 40 especies hospederas de

Diaspididae a nivel mundial (Noyes, 2016). En

México ha sido obtenido de Aonidiella aurantii,

Lepidosaphes gloverii, Unaspis citri y Diaspis

echinocacti (Myartseva et al., 2012). Es el

parasitoide dominante de la escama roja de

California en las áreas costeras de California,

EUA; ha sido introducido a muchos otros países

aunque aparentemente se estableció por ecesis en

Texas, EUA, y en México antes de su introducción

a California (DeBach, 1971).

CONCLUSIONES

En México se han reportado 48 especies de

afelínidos como parasitoides de seis especies de

mosquitas blancas y escamas que son importantes

como plagas citrícolas. Afortunadamente, los

afelínidos parasitoides liberados hace seis décadas

siguen estando presentes en las huertas estudiadas

y en los ecosistemas naturales muestreados,

contribuyendo al control de escamas y mosquitas

blancas. A este grupo de parasitoides exóticos se

suma un complejo de parasitoides nativos,

incluyendo las especies descritas en los últimos 15

años.

AGRADECIMIENTOS

Al proyecto PRODEP “Estudios taxonómicos y

biológicos de plagas y enemigos naturales en

México” y a la Facultad de Ingeniería y Ciencias,

UAT, por su apoyo para efectuar esta investigación.

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Guido Miguel Alvarez-Cabrera 1 Enrique Ruíz-Cancino 1

Juana María Coronado-Blanco 1 Jacinto Treviño-Carreón 1

Andrey Ivanovich Khalaim 1,2

1Facultad de Ingeniería y Ciencias, Universidad Autónoma de Tamaulipas. [email protected] [email protected] [email protected]

2Instituto Zoológico, Academia de Ciencias de

Rusia. [email protected]

[email protected]

1 Centro Universitario Adolfo López Mateos, C. P. 87149. Ciudad Victoria, Tamaulipas, México. 2 199034, San Petersburgo, Rusia.

Folia Entomológica Mexicana (nueva serie), 3(2): 42−53, 2017. Recibido: 10 de mayo 2017 Aceptado: 08 de agosto 2017 Publicado en línea: 31 de agosto 2017

ISSN: 2448-4768

42

ICHNEUMONIDAE (HYMENOPTERA) EN DIFERENTES TIPOS DE VEGETACIÓN

DEL ESTADO DE TAMAULIPAS, MÉXICO

Ichneumonidae (Hymenoptera) in different types of vegetation of the State of Tamaulipas,

Mexico

Guido Miguel Alvarez-Cabrera1, Enrique Ruíz-Cancino1, Juana María Coronado-Blanco1, Jacinto

Treviño-Carreón1 y Andrey Ivanovich Khalaim1, 2

1 Facultad de Ingeniería y Ciencias, Universidad Autónoma de Tamaulipas, Centro Universitario Adolfo

López Mateos, C. P. 87149 Cd. Victoria, Tamaulipas, México. 2 Instituto Zoológico, Academia de Ciencias de Rusia, 199034 San Petersburgo, Rusia.


RESUMEN. En México se han registrado 28 subfamilias de Ichneumonidae, estas avispas son importantes en el

control natural de insectos y arañas en ecosistemas naturales. Los objetivos del presente estudio fueron colectar

Ichneumonidae en un bosque de pino - encino y comparar con lo obtenido en otras seis localidades de la entidad.

Se empleó una trampa Malaise durante 13 meses (agosto 2011 - agosto 2012) en una localidad de La Marcela,

Miquihuana, Tamaulipas, México, a 2550 msnm. La vegetación está dominada por Pinus pseudostrobus Lindl. y

Quercus miquihuanensis Nixon & Muller. Las muestras se tomaron cada dos semanas. Se obtuvieron

representantes de 13 subfamilias: Alomyinae, Banchinae, Campopleginae, Cryptinae, Ctenopelmatinae,

Ichneumoninae, Mesochorinae, Metopiinae, Orthocentrinae, Oxytorinae, Pimplinae, Tersilochinae y Tryphoninae

con un total de 461 especímenes. Cryptinae con 151 individuos y Campopleginae con 135 fueron las subfamilias

más abundantes mientras que las menos abundantes fueron Ctenopelmatinae (3 individuos), Tersilochinae (3),

Alomyinae (2) y Oxytorinae (1). La altitud, tipo de vegetación y tiempo de colecta influyeron en el número de

especímenes colectados, en la diversidad y la distribución en la entidad. Los géneros Compsocryptus, Cryptus,

Latosculum y Messatoporus se han capturado tanto en La Marcela como a menor altitud en diferentes tipos de

vegetación, a excepción de un huizachal (294 msnm); el género Compsocryptus se encuentra presente en la mayor

parte de las localidades. Se calculó la curva de acumulación y la curva de rarefacción para el material de La

Marcela.

Palabras clave: Insectos, parasitoides, Ichneumonidae, control biológico.

ABSTRACT. In Mexico, 28 subfamilies of Ichneumonidae have been recorded, these wasps are important in the

natural control of insects and spiders in natural ecosystems. The objectives of this study were to collect

Ichneumonidae in a pine - oak forest and to compare with the obtained in other six localities of the State. A

Malaise trap was placed during 13 months (August 2011 - August 2012) in one locality of La Marcela,

Miquihuana, Mexico, at an altitude of 2550 masl. Vegetation is dominated by Pinus pseudostrobus Lindl. and

Quercus miquihuanensis Nixon & Muller. Samples were taken every two weeks. Representatives of thirteen

subfamilies were obtained: Alomyinae, Banchinae, Campopleginae, Cryptinae, Ctenopelmatinae, Ichneumoninae,

Mesochorinae, Metopiinae, Orthocentrinae, Oxytorinae, Pimplinae, Tersilochinae and Tryphoninae, with a total

of 461 specimens. Cryptinae with 151 individuals and Campopleginae with 135 were the more abundant

subfamilies while the less abundant were Ctenopelmatinae (3 individuals), Tersilochinae (3), Alomyinae (2) and

Oxytorinae (1). Altitude, vegetation type and the collection time influenced directly the number of specimens

collected, diversity and distribution in the State. The genera Compsocryptus, Cryptus, Latosculum and

Messatoporus were captured in the Marcela, and at lower altitudes in the different types of vegetation, except for

a site with huisachal (294 masl); the genus Compsocryptus was present in the majority of the localities. The

accumulation curve and the rarefaction curve were calculated for the material from La Marcela.

Key words: Insects, parasitoids, Ichneumonidae, biological control.

INTRODUCCIÓN

Los insectos del orden Hymenoptera son una de

las formas de vida dominantes en nuestro planeta

(Austin and Dowton, 2000), perteneciendo a este

orden la familia Ichneumonidae (Goulet y Huber,

1993), la cual es cosmopolita (Gauld y Bolton,

1988) y cuenta con el mayor número de especies

Alvarez-Cabrera et al.: Ichneumonidae en diferentes tipos de vegetación de Tamaulipas.

43

descritas en el orden (más de 24,200) (Yu et al.,

2012) aunque se estima que existen más de

100,000 a nivel mundial, integradas en 38

subfamilias (Hanson y Gauld, 2006). En México se

han registrado 28 subfamilias (Ruíz-Cancino et al.,

2014) y más de 1,300 especies (García-Ramírez et

al., 2016). Han sido usados en el control biológico

de plagas agrícolas, hortícolas, urbanas y forestales

(Ruíz-Cancino, 2015), permitiendo el ahorro de

millones de dólares anuales en distintos países

(Ruíz-Cancino et al., 2011).

Algunos estudios realizados en ecosistemas

naturales, describen la influencia de la estructura y

complejidad del hábitat en la riqueza y/o abundancia

de parasitoides (Lassau y Hochuli, 2005, 2007;

Steinbauer et al., 2006; Arnan et al., 2011; Cava,

2013), dentro de este contexto existen varios

estudios en el estado de Tamaulipas orientados a

conocer la diversidad de avispas de Ichneumonidae

del suroeste del Estado, capturados principalmente

con trampas Malaise y redes entomológicas en

diferentes tipos de vegetación como los realizados

por Ruíz et al. (2009) y García (2015) en un

Huizachal, Hernández (2001) en Selva mediana

subperennifolia y Bosque mesófilo de montaña,

Pérez et al. (2010) en Matorral espinoso, Castillo et

al. (2014) en Bosque de encinos y Rodríguez et al.

(2015) en Bosque de pino-junípero, con gradientes

altitudinales inferiores a los 2,000 msnm.

Para entender el funcionamiento de las

comunidades naturales se requiere del conocimiento

de su dinámica; el uso de estimadores en la

elaboración de curvas de acumulación como de

rarefacción pueden ser métodos de gran ayuda para

extrapolar esa información (Espinosa, 2003).

Algunos estudios han demostrado que los taxones

superiores individuales son un indicador poderoso

de la diversidad de especies de un sitio (Balmford et

al., 1996), por lo que estas metodologías también se

han usado en trabajos con taxones a nivel de género

y familia, tal es el caso de las investigaciones

desarrolladas por Vance et al. (2007) sobre la

diversidad de familias de Hymenoptera en bosques

templados del noreste de Estados Unidos y por

Rico-Sánchez et al. (2014) con macroinvertebrados

acuáticos en el Estado de Hidalgo, México. Los

objetivos del presente trabajo fueron colectar

Ichneumonidae y determinar taxonómicamente las

subfamilias de un bosque de pinos y encinos de

Miquihuana, Tamaulipas, a mayor altitud y

comparar lo obtenido con otras seis localidades de

Tamaulipas.


La zona de estudio está ubicada en el suroeste

del estado de Tamaulipas, en las coordenadas 23º

40’ 38,4’’ Latitud N y 99º 49’ 17,03’’ Longitud

O, a 2550 msnm, colinda al norte con el estado de

Nuevo León, al sur con los municipios de

Bustamante y Palmillas, al este con el municipio

de Jaumave y al oeste con el estado de Nuevo

León. Las temperaturas mensuales promedio

oscilan entre los 8° y 20 °C, el rango de

precipitación pluvial media anual es de 300 a 900

mm, lo cual determina su variedad de climas,

ubicándola en un clima semifrío subhúmedo con

lluvias en verano (INEGI, 2009).

Desde agosto de 2011 hasta agosto de 2012 se

colectaron ichneumónidos en el bosque de pino -

encino en una localidad de La Marcela,

Miquihuana, Tamaulipas, con una trampa Malaise

que estuvo colocada durante 13 meses en un

estrato arbóreo dominado por Pinus pseudostrobus

Lindl. y el arbustivo por un chaparral denso de

Quercus miquihuanensis Nixon & Muller (Fig. 1),

con tiempos de captura de 14 días, obteniéndose

al final del periodo de estudio un total de 28

muestras.

Los ichneumónidos se montaron directamente en

alfileres entomológicos o en triángulos de papel

opalina y se determinaron con las claves

taxonómicas de Townes y Townes (1966), Townes

(1969) y Broad (2011). El material se encuentra

depositado en el Museo de Insectos de la Facultad

de Ingeniería y Ciencias de la Universidad

Autónoma de Tamaulipas (UAT) en Cd. Victoria,

Tamaulipas, México.

Se calcularon curvas de acumulación y rarefacción

basadas en el número de individuos obtenidos de

cada subfamilia por fecha de captura durante todo

el periodo de colecta, para determinar si el esfuerzo

de muestreo de los taxones de Ichneumonidae ha

sido suficiente para representar la diversidad de

subfamilias en la localidad investigada, mediante

la asíntota de las curvas, metodología similar a la

aplicada por Vance et al. (2007) y Rico-Sánchez et

al. (2014).


44

Figura 1. Bosque de pino - encino en La Marcela, Miquihuana, Tamaulipas, México.

El cálculo de las curvas de acumulación se efectuó

usando estimadores no paramétricos como el de

Convergencia Incidente (ICE), Chao de primer

orden (Chao 1) y la de rarefacción con Coleman

(Cole) por ser los más rigurosos que recomiendan

Villarreal et al. (2006), usando el programa

EstimateS, versión 9.1 (Colwell, 2013) con 100

aleatorizaciones.

Se estableció hacer uso de un Diseño Multifactorial

por ser un modelo estadístico que mejor se adapta a

comparar los datos del presente estudio con la

información generada en investigaciones realizadas

por Ruíz et al. (2009), García (2015), Hernández

(2001), Pérez et al. (2010), Castillo et al. (2014) y

Rodríguez et al. (2015) y que son objeto de estudio

en este trabajo, donde la variable dependiente que se

mide es el número de especímenes y como factores

las subfamilias, localidades, tiempo de muestreo (4,

6, 12 y 13 meses) y método de captura (Red

entomológica y Trampa Malaise), utilizando el

paquete estadístico Statgraphics Centurión XVI.II,

modelo estadístico también usado por Ortiz et al.

(2012). En este caso, el método empleado para la

discriminación entre medias es el procedimiento de

diferencia mínima significativa (LSD) de Fisher con

un riesgo del 5 %, donde cada par de medias es

diferente.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Se capturaron 461 especímenes pertenecientes a

13 subfamilias de Ichneumonidae (Cuadro 1),

siendo Cryptinae, Campopleginae e Ichneumoninae

las más abundantes con 151, 135 y 61 especímenes,

respectivamente mientras que en las 10 subfamilias

restantes la variación de especímenes fue entre 34

(Banchinae) y uno (Oxytorinae), con los datos de

abundancia de subfamilias representados en el

cuadro ya mencionado se elaboraron las curvas de

acumulación y rarefacción de subfamilias,

determinándose gráficamente una asíntota en la

curva de acumulación tanto para los datos reales

como de las obtenidas con los estimadores, donde el

porcentaje de diversidad de subfamilias recogidas

en el lugar de estudio se estima con el ICE en un 95

% y con Chao 1 en un 100 %, lo que indica que el

esfuerzo de muestreo ha sido el adecuado y la curva

de rarefacción refleja una simetría con la curva de

acumulación de los datos observados es decir se

encuentra estabilizada por lo que si se incrementa el

número de muestreos, el total de subfamilias

capturadas en el bosque de pino – encino de la

Marcela seguiría siendo el mismo (Fig. 2).

Al comparar los resultados obtenidos con otros

cinco estudios realizados con trampa Malaise

durante seis a 13 meses en diferentes tipos de

vegetación se encontró que en el bosque de pino –

encino a una altura de 2,550 msnm (presente

estudio) es donde se ha capturado un menor

número de especímenes y de subfamilias ya que se

registran 13 subfamilias (461 especímenes), esta

disminución de la riqueza a medida que se

incrementa la altitud se conoce como “efecto

Rapoport’s” (Stevens, 1992) donde una baja de la


45

Cuadro 1. Número de especímenes por subfamilia de Ichneumonidae en un bosque de pino – encino en Miquihuana, Tamaulipas, México.

Número de muestreos

Subfamilia 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28

Alomyinae - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - 02 - - - - - - -

Banchinae 01 - - 03 - - 01 - - - - - - - - - 01 - - - - 04 15 - 03 01 03 02

Campopleginae - 03 04 07 02 06 08 06 10 - 01 02 03 03 01 04 - 03 04 - 19 28 09 - 02 05 03 02

Cryptinae 02 02 06 04 03 05 06 06 03 - - 01 05 01 01 07 06 05 01 - 11 28 19 - 11 13 02 03

Ctenopelmatinae - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - 01 01 - - 01 - - -

Ichneumoninae 03 04 02 05 04 01 01 06 04 - - 01 01 - - 01 - 02 01 - 01 09 01 - 02 06 01 05

Mesochorinae - 01 01 02 02 - 01 - - - - - - - - - - - - - - 02 - - 02 02 - 01

Metopiinae - - 01 01 - - - - - - - - - - - - - - - - - 02 - - 01 04 - -

Orthocentrinae - - - - - 02 - 02 - - - - - - - - - - - - 02 01 02 - 03 11 - -

Oxytorinae - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - 01 - -

Pimplinae - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - 03 10 03 - 01 01 - 01

Tersilochinae - - - - 01 01 01 - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - -

Tryphoninae - - 01 - - - - - - - - - - - - - - - - - 03 01 - - 01 - - -

Figura 2. Curvas de acumulación y rarefacción para subfamilias del total de muestreos en un bosque de pino

- encino en La Marcela, Miquihuana, Tamaulipas, México.

Rarefacción


46

diversidad sobre los 2000 msnm puede deberse a

factores ecológicos como la disminución de plantas

hospederas, recursos nectarios y factores

ambientales (baja temperatura, radiación solar y

presión atmosférica) que influyen en la fisiología de

este tipo de organismos y por lo tanto

restringiéndolos (Andrade-C. y Amat, 1996;

Clench, 1966), mientras que en las otras localidades

a menor altitud, se registra mayor abundancia de

especímenes y subfamilias, como las estudiadas por

Rodríguez et al. (2015) en Magdaleno Aguilar a

1,450 msnm presenta 17 subfamilias (1,115

especímenes) y Hernández (2001) en la Reserva El

Cielo a una altitud de 900 msnm registró 23

subfamilias (1,875 especímenes), siendo el mayor

número de subfamilias y especímenes capturados,

el cual fue obtenido en un bosque mesófilo de

montaña. Además, se encontró que, dependiendo

de las localidades, el rango de captura de

ichneumónidos por mes y por trampa Malaise está

entre 35 individuos (La Marcela, Miquihuana) y

313 ichneumónidos (Alta Cima, Gómez Farías).

Los Cryptinae, Campopleginae e Ichneumoninae

son subfamilias cosmopolitas de Ichneumonidae

con abundante presencia en el sitio del presente

estudio con vegetación de bosque de pino - encino

así como en las demás localidades comparadas, no

así con otras subfamilias que se encuentran en

menor número en este mismo tipo de vegetación.

Por tanto, las tres subfamilias más numerosas

poseen un rango de adaptación amplio en los

diferentes tipos de vegetación y altitud, además de

que incluyen varias tribus o subtribus más

adaptadas a diferentes altitudes, según sus

afinidades neotropicales, neárticas u holárticas. Por

otra parte, la subfamilia Tersilochinae se presentó

en cuatro de las localidades en un número similar

(tres a cinco especímenes), dentro de las que se

encuentra el ejido La Marcela, sitio donde se

obtuvo la presencia exclusiva de la subfamilia

Oxytorinae con un especimen (Cuadro 2).

En el análisis de varianza del número de

especímenes con relación a la altitud en metros

sobre el nivel del mar de las localidades (Cuadro 3),

se encontró diferencia significativa en el número de

especímenes de dos localidades con un nivel de

confianza del 95 %. En el Cuadro 4 se presentan los

resultados de la prueba de rangos múltiples, donde

se formaron tres grupos homogéneos, el primero

está integrado por las localidades Cd. Victoria,

Cañón del Novillo, Rancho Santa Elena,

Magdaleno Aguilar y La Marcela (entre éstas

localidades no hay diferencia significativa en el

número de especímenes), un segundo grupo está

dado por la localidad Estación los Cedros y un

tercero por Alta Cima.

Existe diferencia significativa del número de

especímenes entre las localidades, correspondiendo

a la localidad cinco (Alta Cima, Gómez Farías)

ubicada a una altitud de 900 msnm y a la localidad

dos (Estación los Cedros, Gómez Farías) a una

altitud de 300 msnm, que a su vez difieren de las

cinco localidades restantes (Fig. 3).

En el Cuadro 5 se muestra la relación que existe

entre el número de especímenes con las

subfamilias. Se encontraron diferencias estadísticas

significativas en el número de especímenes entre

las subfamilias con un nivel de confianza del 95 %.

En el Cuadro 6 se muestran los resultados de la

comparación múltiple de medias y se identifican

cuatro grupos homogéneos un primer grupo

denominado por la letra a lo conforman 20

subfamilias, un segundo grupo por una subfamilia

(b), tercer grupo una subfamilia (c) y por último el

cuarto grupo conformado por dos subfamilias (d).

No hay diferencia estadística significativa entre los

niveles que comparten una misma letra.

Las subfamilias que presentan diferencia

significativa conforman un grupo: las sufamilias

Campopleginae (5) y Cryptinae (7), seguidas por

Pimplinae (19) e Ichneumoninae (10), y las demás

subfamilias restantes forman otro grupo ya que

poseen datos homogéneos en cuanto al número de

especímenes (Fig. 4).

Al efectuar el análisis de varianza para determinar

el efecto que representan los factores involucrados

como el método de captura y el tiempo de colecta

con respecto al número de especímenes, se

evidencia que el método de captura no ejerce una

diferencia significativa (P valor 0.3861 > al 0.05)

en el número de especímenes, caso contrario ocurre

con el tiempo de colecta, en el que sí se presenta

diferencia significativa ya que el valor de P

(0.0102) es menor a 0.05 y representa un 95 % de

nivel de confianza (Cuadro 7).

En el Cuadro 8 se muestran dos grupos

homogéneos, por tanto no existe diferencia

significativa entre los tiempos de colecta (13, 12 y


47

Cuadro 2. Subfamilias de Ichneumonidae en siete localidades del Estado de Tamaulipas, México.

Municipio Victoria Gómez Farías Victoria Gómez

Farías Jaumave Miquihuana

No. de localidad 1 2 3 4 5 6 7

Localidad Cd. Victoria Estación Los Cedros Cañón del Novillo Rancho

Sta. Elena Alta Cima

Magdaleno Aguilar

La Marcela

Fecha de muestreo I. 2008 -

XII.2008

XI.1998-

II.1999

III.1999-

VIII.1999 I 2013-XII.2013

III.2010-

III.2011

III-

VIII.1999

IX.2011-

VIII-2012

VIII.2011-

VIII.2012

Meses de muestreo 12 4 6 12 13 6 12 13

Forma de muestreo:

(TM y RE)* RE 4 TM 2 TM 1 TM 1 TM 2 TM 1 TM 1 TM

Fuente

Ruíz et al. (2009);

García

(2015)

Hernández (2001) Pérez et al., 2010 Castillo et

al., 2014

Hdez.

(2001)

Rodríguez

et al., 2015

Presente

trabajo

Altitud (msnm) 294 300 420 750 900 1,450 2,550

Tipo de vegetación Huizachal

Selva mediana

subperennifolia

Matorral espinoso Bosque de

encinos

Bosque

mesófilo de

montaña

Bosque de

Pino-

junípero

Bosque de

Pino -

encino

No. Subfamilia No. de Especímenes

1 Alomyinae 01 - - 01 08 06 08 2

2 Anomaloninae 06 42 18 24 10 25 01 -

3 Banchinae 05 157 157 75 47 274 57 34 4 Brachycyrtinae - 02 01 01 - 08 03 -

5 Campopleginae 04 573 322 286 156 1,264 296 135

6 Cremastinae 27 52 65 57 03 106 - -

7 Cryptinae 09 484 781 143 247 870 250 151 8 Ctenopelmatinae 01 - 10 - 05 22 - 3

9 Diplazontinae - 11 - - - 02 02 -

10 Ichneumoninae 35 146 147 41 136 343 68 61 11 Labeninae - 06 44 05 01 29 - -

12 Lycorininae - 18 19 - - 15 - -

13 Mesochorinae 04 33 15 01 02 120 10 14 14 Metopiinae - 31 31 05 09 53 16 09

15 Nonninae - - - 03 - 01 03 -

16 Ophioninae 32 46 46 05 02 60 02 -

17 Orthocentrinae 01 238 19 12 11 124 74 23

18 Oxytorinae - - - - - - - 1

19 Pimplinae 28 388 169 99 263 305 319 19 20 Poemeniinae - - - - - 01 01 -

21 Rhyssinae - - 08 - - 03 - -

22 Tersilochinae - 02 05 - 02 02 02 03 23 Tryphoninae 26 28 18 02 17 115 03 06

24 Xoridinae - 02 - - - 02 - -

Número total de especímenes

179 2,259 1,875 760 919 3,750 1,115 461

Promedio por

trampa No aplica 564.8 937.5 760 919 1,875 1,115 461

Promedio por mes por trampa

15 141 156 63 71 313 93 35

Subfamilias 13 20 16 16 23 17 13

*Forma de muestreo (TM =Trampas Malaise, RE = Red Entomológica).

cuatro meses), sin embargo, comparten una

relación en el número de especímenes, el periodo

de colecta de cuatro meses con el de seis meses pero

este último difiere de los tiempos de colecta de 12

y 13 meses. Estos resultados fueron obtenidos al

aplicar el método de discriminantes entre medias

mediante el procedimiento de diferencia mínima

significativa (LSD) de Fisher, con un riesgo del 5

%.

La figura 5 muestra los meses que presentan una

diferencia significativa, en lo que respecta al

número de insectos colectados, siendo el mayor

número para el periodo de seis meses, seguido del

periodo de cuatro meses y en menor cantidad y de

forma homogénea para los periodos de 12 y 13

meses.

Al analizar los datos de presencia/ausencia de los

géneros de la tribu Cryptini (Cuadro 9)

determinados para el sitio de estudio actual, así

como los reportados para las demás localidades, se


48

Cuadro 3. Análisis de varianza para número de especímenes por localidad.

Fuente Suma de

Cuadrados Gl

Cuadrado

Medio Razón-F Valor-P

Efectos principales

A:Localidad 396054.0 6 66008.9 6.15 *0.0000

B:Subfamilia 2.14379E6 23 93208.5 8.69 0.0000

Residuos 1.73817E6 162 10729.4

Total (corregido) 4.27802E6 191 Todas las razones-F se dan con base en el cuadrado medio del error residual; * Indica diferencia significativa.

Cuadro 4. Pruebas de rangos múltiples para el número de especímenes por localidad (LSD al 95 %, Fisher).

Localidad Casos Media LS Sigma LS Grupos Homogéneos

1 24 7.45833 21.1438 a

7 24 19.2083 21.1438 a

3 24 31.6667 21.1438 a

4 24 38.2917 21.1438 ab

6 24 46.4583 21.1438 ab

2 48 86.1250 14.9509 b

5 24 156.250 21.1438 c Diferencia mínima significativa (LSD) de Fisher.

Figura 3. Prueba de medias del número de especímenes por localidad de siete sitios de

Tamaulipas, México. (Fisher 0.05).

Cuadro 5. Análisis de varianza para número de especímenes por subfamilia.

Fuente Suma de

Cuadrados Gl

Cuadrado


Efectos principales

A: Subfamilia 2.14379E6 23 93208.5 8.69 *0.0000

B: Localidad 396054.0 6 66008.9 6.15 0.0000

Residuos 1.73817E6 162 10729.4

Total (corregido) 4.27802E6 191 Todas las razones-F se dan con base en el cuadrado medio del error residual.

* Indica una diferencia significativa al 0.05 Fisher.

aprecia un menor número de géneros en

comparación a las localidades de menor altitud,

excepto con la localidad con huizachal a una altitud

de 294 msnm (Ruíz et al., 2009; García, 2015), con

la cual presentan igual número (cuatro) pero

diferentes géneros. En Tamaulipas se encuentra

el género Compsocryptus en un mayor número de

localidades (6), seguido por Messatoporus (5),


49

Cuadro 6. Pruebas de rangos múltiples para número de especímenes por subfamilia (DMS al 95 %).

Subfamilia* Casos Media LS Sigma LS Grupos Homogéneos

18 8 -3.75744 36.6688 a

20 8 -3.63244 36.6688 a

24 8 -3.38244 36.6688 a

15 8 -3.00744 36.6688 a

21 8 -2.50744 36.6688 a

9 8 -2.00744 36.6688 a

4 8 -2.00744 36.6688 a

22 8 -1.88244 36.6688 a

1 8 -0.63244 36.6688 a

8 8 1.24256 36.6688 a

12 8 2.61756 36.6688 a

11 8 6.74256 36.6688 a

2 8 11.8676 36.6688 a

14 8 15.3676 36.6688 a

16 8 20.2426 36.6688 ab

13 8 20.9926 36.6688 ab

23 8 22.9926 36.6688 ab

6 8 34.8676 36.6688 ab

17 8 58.8676 36.6688 ab

3 8 96.8676 36.6688 abc

10 8 118.243 36.6688 bc

19 8 194.868 36.6688 c

7 8 362.993 36.6688 d

5 8 375.618 36.6688 d DMS= Diferencia mínima significativa de Fisher.

Figura 4. Prueba de medias del número de especímenes por subfamilia de siete localidades

de Tamaulipas, México (Fisher 0.05).

Cryptus (4) y Latosculum (3), ninguno de ellos se

presentó en la vegetación de huizachal en la

localidad de Cd. Victoria. En La Marcela no se

encontraron géneros exclusivos mientras que el

mayor número de géneros exclusivos (5) se

encuentran en un bosque tropical subcaducifolio a

una elevación de 300 msnm de la localidad

estudiada por Hernández (2001).


50

Cuadro 7. Análisis de varianza para número de especímenes por meses de colecta.

Fuente Suma de

Cuadrados Gl

Cuadrado


Efectos principales

A:Meses de colecta 246170.0 3 82056.6 3.88 *0.0102

B:Método de captura 15981.2 1 15981.2 0.75 0.3861

Residuos 3.95913E6 187 21171.8

Total (corregido) 4.27802E6 191 Todas las razones-F se dan con base en el cuadrado medio del error residual.

*Indica diferencia significativa al 0.05 Fisher.

Cuadro 8. Pruebas de rangos múltiples para número de especímenes por meses de colecta (DMS al 95 %).

Meses de

colecta

Casos Media LS Sigma LS Grupos

Homogéneos

13 48 12.9479 27.7829 a

12 72 23.2604 18.1882 a

4 24 78.3229 34.8277 ab

6 48 101.385 27.7829 b Diferencia mínima significativa (LSD) de Fisher.

Figura 5. Prueba de medias del número de especímenes por meses de colecta de siete localidades de

Tamaulipas, México (Fisher 0.05).

Cuadro 9. Géneros de la tribu Cryptini (Ichneumonidae: Cryptinae) en siete localidades del Estado de Tamaulipas, México.

Municipio Victo-ria Gómez

Farías Victoria Victoria

Gómez

Farías Jaumave Miquihuana

No. de localidad 1 2 3 4 5 6 7

Fuente

Ruíz et

al. (2009)

y García (2015)

Hernández

(2001)

Pérez et al.

(2010)

Castillo et

al. (2014)

Hernández

(2001)

Rodríguez et

al. (2015)

Presente

investigación

Tipo de

Vegetación

Huiza-

chal

Bosque tropical

subcaduci-

folio

Matorral

espinoso

Bosque de

encinos

Transición

Selva

Mediana Subpere-

nnifolia y

Bosque mesófilo de

montaña

Bosque de

Pino-junípero

Bosque de

pino- encino

Pre-

sencia dif.

tipos

vege-tación


51

Cuadro 9. Continuación. Altitud (msnm) 294 300 420 750 900 1,450 2,550

Subfamilia

Género

Cryptinae Tribu Cryptini

1 Acerastes * * * * * 5

2 Agonocryptus * * * * * 5 3 Ateleute * * 2

4 Baltazaria * * * 3

5 Baryceros * * * 3 6 Basileucus * 2

7 Bathyzonus * * * 3

8 Bicristella * * * * 4 9 Bicryptella * * 2

10 Caenocryptus * 1

11 Camera * 1 12 Cestrus * * * * * 5

13 Chamula * 1

14 Compsocryptus * * * * * * 6 15 Cryptanura * * * 3

16 Cryptus * * * * 4

17 Diapetimorpha * * * * * 5 18 Digonocryptus * * 2

19 Dismodix * * * 3

20 Epicnemion * 1 21 Gambrus * * 2

22 Glodianus? * 1 23 Hylophasma * * * 3

24 Ischnus * * * * 4

25 Joppidium * * * 3 26 Lamprocryptus * 1

27 Lanugo * * * * * 5

28 Latosculum * * * 3 29 Lymeon * * * * * * 6

30 Mallochia * * 2

31 Mesostenus * * * * 4 32 Messatoporus * * * * * 5

33 Pachysomoides * * * * 4

34 Photocryptus * 1

35 Polycyrtidea * * * * 4

36 Polycyrtus * * * * 4

37 Rhinium * * * 3 38 Tamaulipeca * 1

39 Toechorychus * * * 3

40 Trychosis * 1

Total de

géneros 4 33 17 16 29 17 4

Géneros

exclusivos 0 5 0 1 3 1 0

CONCLUSIONES

Las subfamilias más abundantes del área de

estudio fueron Cryptinae y Campopleginae, donde

el esfuerzo de subfamilias muestreadas está entre el

95 y 100 % de taxones capturados. La altitud, tipo

de vegetación y tiempo de colecta influyen

directamente en el número de especímenes

colectados, la diversidad y distribución a través del

año mientras que el método de colecta no representa

influencia en el número de individuos colectados.

El género con mayor presencia en las localidades

estudiadas fue Compsocryptus.

AGRADECIMIENTOS Al proyecto PRODEP “Estudios taxonómicos y

biológicos de plagas y enemigos naturales en

México”, a la Facultad de Ingeniería y Ciencias, a

la Universidad Autónoma de Tamaulipas y al

CONACyT, por su apoyo.

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Iván Castellanos-Vargas Zenón Cano-Santana

1Grupo de Interacciones y Procesos Ecológicos. Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. [email protected]

[email protected]

Circuito Exterior s/n, Coyoacán, Cd. Universitaria, Primer piso, edificio "B" de Biología. Ciudad de México, CDMX. C. P. 04510

Folia Entomológica Mexicana (nueva serie), 3(2): 54−69, 2017. Recibido: 25 de mayo 2017 Aceptado: 21 de agosto 2017 Publicado en línea: 31 de agosto 2017

ISSN: 2448-4768

54

VARIACIONES ECOMORFOLÓGICAS DE LAS OOTECAS DE Sphenarium purpurascens

Charpentier (ORTHOPTERA: PYRGOMORPHIDAE) EN UN MATORRAL XERÓFILO

DEL CENTRO DE MÉXICO

Ecomorphological variations of Sphenarium purpurascens Charpentier (Orthoptera:

Pyrgomorphidae) egg pods in a xerophytic scrub from central Mexico

Iván Castellanos-Vargas* y Zenón Cano-Santana.

Grupo de Interacciones y Procesos Ecológicos. Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Facultad

de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México.


RESUMEN. Las ootecas son las estructuras más importantes en el ciclo de vida de los ortópteros, su producción,

deposición y permanencia en el medio garantizan la supervivencia de las especies en los más diversos hábitats. La

morfología que exhiben, así como los detalles exocoriónicos de los huevos son características importantes para

establecer la identidad taxonómica de las especies durante la ausencia de los adultos. Los objetivos del trabajo fueron:

1) conocer la variación temporal que registra la morfología de las ootecas de Sphenarium purpurascens; 2) discutir las

implicaciones ecológicas relacionadas con la variación; y 3) mostrar detalles ultraestructurales de la membrana

exocoriónica y el aparato micropilar de los huevos. Se encontraron ootecas con tres formas: cilíndricas, oblicuas y

costras amorfas. El peso y el volumen de las ootecas variaron significativamente entre los meses del periodo de

oviposición y en función de su forma. Las cilíndricas registraron mayor frecuencia al principio del periodo y las oblicuas

fueron conspicuas al final. La longitud de los huevos varió significativamente en función de los meses del periodo de

oviposición y en función de la forma de las ootecas. La membrana exocoriónica posee ornamentaciones hexagonales

superficiales ultramicroscópicas y escaso contenido de cera. Los huevos presentan 45 micrópilos dispuestos de manera

circular y conforman un anillo difuso que circunda el polo inferior, la placa micropilar sugiere una sutil polaridad

positiva. Cada aparato micropilar está integrado por ocho celdas triangulares separadas por canales sencillos y presentan

horadación simple. Argumentamos que la morfología diferencial de las ootecas posee implicaciones positivas sobre el

valor de adecuación de la especie. La variabilidad que mostró la longitud de los huevos potencializa la capacidad para

producir ecotipos con alta plasticidad de aclimatación en hábitats que limitan su desempeño fisiológico y facilitan la

colonización de diversos territorios en la porción central de México.

Palabras clave: Ecomorfología, huevo, micrografía, plasticidad, REPSA.

ABSTRACT. Egg pods are the most important structures in Orthoptera life cycle, its production, deposition and

permanence ensures species survival in different habitats. Additionally, these structures exhibit morphology as well as

egg exochorionic details that are important characteristics to establish the taxonomic identity of species in seasonal

absence of adult specimens. Whereas Sphenarium purpurascens Charpentier 1845 (Pyrgomorphidae) is the most

abundant orthopteran in central Mexico, our objectives in this paper were: 1) report the temporal variation of egg pods

morphology in a urbanized xerophytic scrub from Central Mexico; 2) discuss ecological implications related to egg pod

morphological variation; and 3) show the exochorionic membrane ultrastructural egg details and the micropylar

apparatus. S. purpurascens egg pods show three different forms: cylindrical, oblique and amorphous crusts. The egg

pod weight and volume varied significantly between the oviposition period and among three morphological categories.

The cylindrical and oblique egg pods frequencies vary significantly between September to January, it was shown that

in the early oviposition period the cylindrical form recorded high frequency and the oblique form was more frequent at

the end. Egg size varied significantly during the oviposition period and among egg pod shape. The exochorionic

membrane has ultramicroscopic surface ornamentation with hexagonal shapes and low wax content. The eggs have 45

micropyles arranged in a circular distribution and simulate a diffuse ring surrounding the lower pole; the micropylar

plate suggests a subtle positive polarity. Each micropylar apparatus consists of eight triangular cells separated for simple

channels and have a single pore. We argue that the egg pods opposite morphological variation exhibited may represent

positive implications on species fitness in places they inhabit. Variability showing in egg length potentiates the S.

purpurascens ability to generate ecotypes with high plasticity to acclimatize to those habitats that impose limitations

for their physiological development and this attribute allows this species to colonize diverse territories in central

Mexico.

Key words: Ecomorphology, egg, micrography, plasticity, PSAER.

Castellanos-Vargas y Cano-Santana: Ecomorfología de ootecas de Sphenarium purpurascens.

55

INTRODUCCIÓN

Las ootecas son las estructuras más importantes en

el ciclo biológico de los ortópteros, su producción,

deposición y permanencia en el medio garantizan la

supervivencia de las especies en los más diversos

hábitats. La permanencia de estas estructuras

adquiere especial importancia en aquellos hábitats

altamente estacionales, cuyo régimen de disturbio es

moderado. Por ejemplo, Colvin (1996) indicó que las

ootecas de Oedaleus senegalensis (Krauss)

permanecen seis meses en el suelo de los pastizales

de Senegal y durante ese periodo, resisten la

desecación y las variaciones de temperatura

(atmosférica y edáfica); en esta especie la diapausa

embrionaria se rompe hasta que la humedad alcanza

el umbral de hidratación y favorece la eclosión. Por

su parte, las ootecas de Dociostaurus (Dociostaurus)

maroccanus (Thunberg) y Locusta migratoria

migratorioides (Reiche & Fairmaire), toleran la

sequía del Sahara que se extiende por varios años;

resisten los incendios que afectan a la escasa

vegetación de la localidad y es notable la tolerancia

de estas estructuras a las variaciones extremas de

temperaturas del suelo, pues durante el día supera los

40 ºC y por la noche desciende hasta 5 ºC

(McCaffery, 1975; Maiga et al., 2008).

La importancia ecológica de las ootecas radica en

que son blanco de algunas interacciones bióticas que

involucran a otras especies de insectos, tal como es el

caso de la depredación y la parasitoidización. Por

ejemplo, las ootecas de Schistocerca gregaria

(Forskål) son depredadas por el díptero Systoechus

vulgaris Loew, (Berg, 1936; Greatheat, 1958). Por su

parte, los datos de Parker y Wakeland (1957) indican

que 11 especies de coleópteros meloideos y por lo

menos cuatro especies de carábidos, consumen las

ootecas de 13 especies de acrídidos. Asimismo, los

huevos de Phaulacridium vittatum (Sjöstedt) y

Chortoicetes terminifera (Walker) son atacados por

varias especies de avispas parasíticas del género

Scelio Latreille (Hymenoptera: Scelionidae) (Baker

et al., 1996; Yoder et al., 2009).

La morfología de las ootecas; así como los detalles

exocoriónicos que exhiben los huevos de los

ortópteros, son características que pueden ser

importantes para establecer la identidad taxonómica

de las especies ante la ausencia estacional de los

adultos (Salas-Araiza et al., 2013). Por su parte, los

datos de Zimin (1938), Onsager y Mulkern (1963) y

Mason (1971) indican que la morfología que exhiben

las ootecas de varias especies de acrídidos proporciona

indicios sobre las restricciones ambientales que

prevalecen en el hábitat al momento de su deposición.

Finalmente, Onsager y Mulkern (1963) proponen tres

categorías morfológicas para la clasificación de las

ootecas de los ortópteros en condiciones de campo.

Los criterios que estos autores toman en consideración

son: 1) la simetría que sigue el acomodo de los huevos;

2) la presencia de material esponjoso y 3) la posición

que ocupa dicho material con respecto a los huevos.

Considerando que Sphenarium purpurascens

Charpentier, 1845 (Pyrgomorphidae) es el ortóptero

más abundante en la región central de México, los

objetivos que planteamos en este trabajo son: 1)

reportar la variación temporal que registra la

morfología de sus ootecas en la Reserva Ecológica

del Pedregal de San Ángel de Ciudad Universitaria

(en lo sucesivo referida como REPSA-CU); 2)

discutir las implicaciones ecológicas relacionadas

con la variación morfológica de sus ootecas; y 3)

mostrar detalles ultraestructurales de la membrana

exocoriónica y el aparato micropilar de los huevos.


Especie de estudio. Sphenarium purpurascens

(Pyrgomorphidae) es conocido comúnmente en

México como “chapulín de la milpa” y es la especie

más abundante en la región central del país. Su

distribución geográfica se extiende desde el Sur hasta

el Centro y Occidente, habita principalmente en los

maizales de 11 estados (Ciudad de México, Estado

de México, Guerrero, Hidalgo, Jalisco, Michoacán,

Morelos, Oaxaca, Puebla, Tlaxcala y Veracruz) y

probablemente está presente en algunas zonas de

Chiapas, Tabasco, Guatemala y Honduras (Kevan,

1977; Navarro-Nava, 1999). En México está

considerada como una plaga fitosanitaria importante

debido a la gran cantidad de individuos que

conforman sus poblaciones (CESAVEH, 2004). En

la REPSA-CU es el herbívoro más importante ya

que consume por lo menos 43 especies de plantas

y alcanza una densidad de 22.8 indiv./m2 (Cano-

Santana, 1994; Mendoza y Tovar, 1996).

La especie es paurometábola y univoltina; en el

Pedregal de San Ángel presenta cinco estadios de

desarrollo, las ninfas eclosionan a fines de mayo y


56

principios de junio en tanto que los adultos

maduran en septiembre y mueren a finales de

diciembre (Márquez, 1968). Su ciclo biológico

dura 252.4 días y al final las hembras depositan de

una a dos ootecas con 41 huevos como máximo y

10 como mínimo (Serrano-Limón y Ramos-Elorduy,

1989; Camacho-Castillo, 1999; Castellanos-Vargas,

2001). Las ootecas son enterradas en el suelo a una

profundidad entre 1.5 y 3.0 cm; durante la oviposición

el macho frecuentemente presenta conducta de

resguardo (Serrano-Limón y Ramos-Elorduy, 1989;

Castellanos-Vargas, 2001). En la REPSA-CU el

periodo de oviposición abarca de mediados de

septiembre a finales de diciembre, no obstante; en

algunos años cuando el periodo de lluvias se

extiende hasta mediados de noviembre, las hembras

pueden sobrevivir al invierno y ovipositan en enero

(Castellanos-Vargas, 2001). Las ootecas permanecen

en el suelo por más de cinco meses (166 días) y

soportan condiciones extremas de temperatura,

sequía y deshidratación. Bajo condiciones ambientales

controladas de laboratorio, el periodo de oviposición

puede alcanzar la primera semana de febrero

(Castellanos-Vargas, obs. pers.).

Sitio de estudio. La REPSA-CU se ubica al

Suroeste de la Ciudad de México (19° 17’ N, -99° 11’

O) en el campus principal de la Universidad Nacional

Autónoma de México y resguarda 237.3 hectáreas

del derrame de lava del volcán Xitle cuya extensión

original total se estima en 80 km2 (Carrillo-Trueba,

1995; Peralta y Prado, 2009). La comunidad vegetal

que ostenta es un matorral xerófilo que comprende

377 especies de plantas vasculares (Castillo-Argüero

et al., 2004; 2007). Recientemente el suelo se

clasificó con base en su edad geológica como un

Entisol haplico; mientras que por sus frecuentes

afloramientos rocosos, así como por el origen de su

material parietal, arena y ceniza dominantes, se

consideró como Litosol lávico y un Andosol vítrico

(Castellanos-Vargas et al., 2017).

Presenta estacionalidad marcada, la temporada

de sequía comprende de noviembre a mayo y la

temporada de lluvia abarca el resto del año. Se

registra una precipitación media anual de 810 mm

y su temperatura media anual es de 15.6 ºC; el mes

más frío es enero con -2 ºC (al amanecer); el mes

más seco y cálido es abril con 0 mm y 28 ºC (Lot

y Camarena, 2009).

Técnica de muestreo. En los años 1999 y 2000

se ubicaron 20 puntos de observación

permanentes en la REPSA-CU; cada uno se visitó

diariamente durante el periodo de oviposición de

la especie de las 7:00 a las 19:30 horas. El

muestreo consistió en hacer recorridos de 20 m de

longitud para buscar activamente a nivel del suelo

a las hembras de S. purpurascens en actividad de

oviposición. Cada vez que se encontraba a una

hembra ovipositando se colocaba una marca sobre

el sitio, haciendo un señalamiento en la

vegetación, para ingresar tras un periodo

refractario de 20 minutos. Las ootecas se

desenterraron, etiquetaron y trasladaron al

laboratorio donde se pesaron en un lapso menor a

24 horas posteriores a la colecta.

Registros morfométricos de las ootecas y los

huevos. Las ootecas se midieron en el laboratorio

con un calibrador digital y se calculó su volumen

asumiendo que poseen la forma de un elipsoide.

Con la finalidad de facilitar la separación y

manipulación de los huevos, las ootecas se

disgregaron sumergiéndolas en una solución de

hipoclorito de sodio al 10 % durante 12 horas

(Mason, 1971; Serrano-Limón y Ramos-Elorduy,

1989), posteriormente a los huevos se les aplicó

solución salina al 7 % para evitar su desecación.

Se cuantificó el número de huevos por ooteca y a

cada uno se le midió su longitud.

Variación morfológica y temporal de las

ootecas. Para establecer las variaciones del peso y

del volumen de las ootecas; así como para la

longitud de los huevos en relación con los años de

colecta (1999 y 2000), los meses del periodo de

oviposición (septiembre a enero) y la forma de las

ootecas, se ajustaron modelos lineales

generalizados (GLM) con función de ligamiento

logit. En cada caso se calcularon las interacciones

estadísticas de los modelos y a fin de establecer

las diferencias significativas se realizaron pruebas

de Tukey (Crawley, 1993; Sokal y Rohlf, 1995).

Para establecer si existían diferencias entre las

frecuencias morfológicas que exhibieron las

ootecas, los datos se agruparon en periodos

bisemanales y se analizaron mediante una prueba de

χ2; en este caso el número de ootecas esperadas para

cada categoría morfológica se calculó a partir de una

tabla de contingencia.


57

Finalmente, para determinar las diferencias

significativas entre los intervalos de tiempo y las

categorías morfológicas se ajustaron pruebas de

residuales (Zar, 2010). Los análisis se realizaron en

STATISTICA v.8.0 (StatSoft, 2008).

Determinación de la estructura coriónica. De

manera aleatoria se eligió una muestra de 10 huevos

y cada uno se lavó durante 20 segundos en una

solución de etanol al 70 % en un limpiador

ultrasónico mod. KH-250DB a 15 °C y a una

frecuencia de operación de 50 Hz. Después de

realizar el secado a punto crítico, los huevos se fijaron

en soportes utilizando cinta adhesiva eléctrica y se

revistieron con oro por bombardeo iónico. Las

muestras se examinaron y fotografiaron con un

microscopio electrónico de barrido Hitachi S-4800, a

un intervalo de operación entre 5 kV a 20 kV.

RESULTADOS

Composición estructural y clasificación de las

ootecas. Los elementos estructurales que conforman

a las ootecas de S. purpurascens se clasificaron por

su origen en endógenos (secretados por las hembras)

y exógenos (ajenos a la producción de ellas). Se

identificaron tres componentes endógenos: 1) el

conjunto de huevos, 2) la secreción cementante y 3)

la materia esponjosa. El único elemento estructural

exógeno fueron las partículas edáficas, que se

adhieren a los elementos endógenos e integran la

pared (Figs. 1 A y B).

Figura 1. Variación morfológica de las ootecas de Sphenarium purpurascens y detalle del acomodo de los

huevos en su interior. A) cilíndrica, B) oblicua y C) amorfa. Las primeras dos categorías presentaron pared

de partículas edáficas en tanto que las ootecas amorfas se depositaron como costras en la superficie del suelo,

por lo que carecen de recubrimiento.

Con base en los criterios morfológicos propuestos

por Onsager y Mulkern (1963) las ootecas de S.

purpurascens corresponden al tipo II. En esta

categoría la secreción cementante es abundante en el

exterior de los huevos y es escasa entre ellos; por esta

razón la cohesividad de la ooteca es débil. La materia

esponjosa rodea parcialmente al conjunto de huevos

y ocupa la porción apical. Una vez que la materia

esponjosa se seca conforma un tapón cuya

consistencia es porosa y quebradiza, lo que le

confiere fragilidad y facilita su ruptura.

Se encontró que las hembras producen ootecas con

tres formas diferentes:

1) Cilíndrica. Se origina cuando las hembras

entierran su abdomen formando un ángulo de 90° con

relación a la superficie del suelo, por esta razón las

valvas del ovipositor cavan verticalmente hasta que

las hembras alcanzan su máxima distensión

abdominal y expulsan los huevos. El acomodo de

éstos es en forma de “espiga de trigo” y guardan una

relación equidistante con respecto al eje longitudinal

de la ooteca, lo que le proporciona simetría bilateral.


58

Los huevos están inmersos en las excreciones de las

glándulas accesorias de los oviductos y la membrana

exocoriónica adquiere coloración café obscura, lo

que sugiere una textura coriácea. La pared de la

ooteca se reviste de las partículas del suelo, ésta es

recta y circunda al conjunto de huevos (Fig. 1A).

2) Oblicua. Adquiere esta forma debido a que la

hembra al ovipositar entierra su abdomen en un

ángulo menor a 90° con relación a la superficie del

suelo, por lo cual las valvas del ovipositor cavan de

manera sesgada (en diagonal) y el abdomen entra de

forma curva. El acomodo de los huevos sugiere la

forma de un “racimo de uvas invertido” cuyo arreglo

adquiere curvatura convexo-concava, no existe

arreglo equidistante con respecto al eje de simetría

bilateral de la ooteca (Fig. 1 B). El tapón esponjoso

que presentan tiende a seguir la curvatura que

adquiere el conjunto de huevos.

3) Amorfas. Las ootecas de esta categoría se

depositaron en la superficie del suelo, asemejan una

costra, carecen de pared edáfica y el patrón de

ordenación de los huevos es aleatorio; carecen de

tapón esponjoso y la secreción cementante es escasa

(Fig. 1 C).

Durante los periodos de oviposición de S.

purpurascens en la REPSA-CU correspondientes a

los años 1999 y 2000, se registraron 360 ootecas en

total, de las cuales el 48.6 % fueron cilíndricas, 49.1

% oblicuas y el 2.3 % restante fueron amorfas.

Variación morfométrica. El peso y el volumen de

las ootecas variaron significativamente en función de

su morfología. Las cilíndricas registraron pesos y

volúmenes significativamente mayores (76.34 mg ±

error estándar 0.018 y 0.403 cm3 ± 0.0183) en

comparación con las oblicuas (76.24 mg ± 0.020 y

0.290 cm3 ± 0.019) y las amorfas (76.23 mg ± 0.033

y 0.264 cm3 ± 0.0328; Cuadro 1).

Variación temporal. El peso y el volumen de las

ootecas registraron variaciones significativas en

función de los meses que abarca el periodo de

oviposición. Durante septiembre y octubre, estos

atributos registraron los valores significativamente

más altos (en septiembre: 76.41 mg ± error estándar

0.027; 0.46 cm3 ± 0.027 y en octubre: 76.38 mg ±

0.027; 0.41 cm3 ± 0.027; Cuadro 1). Durante el

trimestre de noviembre a enero ambos atributos

redujeron su magnitud y no variaron significativamente

(en noviembre: 76.24 mg ± 0.027; 0.28 cm3 ±

0.027; en diciembre: 76.24 mg ± 0.027; 0.27 cm3

± 0.027 y en enero: 76.20 mg ± 0.027; 0.26 cm3 ±

0.026; Cuadro 1).

El peso y el volumen de las ootecas no variaron

significativamente entre los años de colecta y ambos

atributos no fueron afectados por las interacciones

planteadas en los modelos (Cuadro 1).

Variación temporal de la frecuencia de ootecas

y su relación con la morfología. Debido a que se

encontró un número muy reducido de ootecas entre

los años de muestreo (en 1999: 173 y en 2000:

187), los datos se agruparon en categorías discretas

bisemanales con el fin de establecer las variaciones

temporales de las frecuencias con base en su

morfología. Dado que las ootecas amorfas mostraron

baja frecuencia se excluyeron del análisis.

Se encontró que la frecuencia de las ootecas

cilíndricas y oblicuas varió significativamente a

través de las categorías bisemanales (χ2= 136.72,

g.l.= 7, P < 0.0001). Las pruebas de residuales con

un valor de P < 0.01 mostraron que las ootecas

cilíndricas registraron mayor frecuencia en

relación con las oblicuas al principio del periodo

de oviposición y las oblicuas registraron mayor

frecuencia hacia el final de la temporada (Fig. 2).

Morfología de los huevos. Los huevos son

estructuras subcilíndricas semejantes a un grano de

arroz diminuto, en la porción central las caras

muestran una sutil curvatura convexo-cóncava y

están finamente aguzados por los extremos polares

(Figs. 3 A y B). Alcanzan una longitud promedio

de 4.42 mm ± error estándar 0.013 (intervalo: 3.99

a 5.0 mm) y su ancho promedio es de 1.02 mm ±

0.012. Recién ovipositados su coloración es café

transparente y después de 24 horas, ésta se torna

café obscura. Posterior a ese periodo, la membrana

exocoriónica adquiere consistencia coriácea y

posee ornamentaciones ultramicroscópicas con

formas hexagonales superficiales y con escaso

contenido de cera (Fig. 3 C).

La distribución del vitelo en los huevos es

homogénea y sólo la placa micropilar sugiere una

sutil polaridad positiva hacia la porción inferior.

Los huevos de esta especie presentan 45

micrópilos dispuestos de manera circular y

conforman un anillo difuso que circunda el polo

inferior (Fig. 3B). Cada aparto micropilar está

integrado por ocho celdas triangulares separadas

por canales sencillos y presentan horadación

simple (Fig. 3D).


59

Variación morfométrica de los huevos. La

longitud de los huevos varió significativamente en

función de los meses que abarca el periodo de

oviposición y en función de la forma que exhibieron

las ootecas (Cuadro 2).

Durante septiembre y octubre se registraron los

huevos con longitud significativamente mayor (4.51

mm ± error estándar 0.027 y 4.54 mm ± 0.027,

respectivamente) mientras que los huevos con menor

longitud se encontraron hacia el último trimestre del

Cuadro 1. Variación de los atributos morfológicos (peso y volumen) de las ootecas de Sphenarium purpurascens

en la Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel de Ciudad Universitaria. Se consideraron como variables

categóricas predictivas los años y meses de colecta; así como los tipos de ootecas en función de su morfología (C

= cilíndrica, O = oblicua y A = amorfa). En la columna de la derecha se muestran los resultados generales de la

Prueba de Tukey; la significancia en cada caso fue probada a un valor crítico de P = 0.05; n.s. = no significativo.

Modelo Fuente F g.l. P Tukey

Peso entre Años Años 1 1 0.22 n.s. Error 358

Total 359

Peso entre Meses Meses 12.0 4 < 0.0001 sep=oct>nov=dic=ene

Error 355

Total 359

Peso entre Morfología Morfol. ooteca 12.0 2 0.000014 C > O = A

Error 357

Total 359

Interacciones Año×Mes 1.04 1 0.31 n.s. Año×Morfol. 0.84 1 0.49 n.s. Mes×Morfol. 2.20 3 0.09 n.s. Año×Mes×Morfol. 0.84 3 0.47 n.s.

Volumen entre Años Años 2.83 1 0.09 n.s.

Error 358

Total 359

Volumen entre Meses Meses 11.70 4 0 sep=oct>nov=dic=ene Error 355

Total 359

Volumen entre Morfología Morfol. ooteca 11.83 2 0.000011 C > O = A Error 357

Total 359

Interacciones Año×Mes 0.74 1 0.39 n.s. Año×Morfol. 0.75 1 0.55 n.s. Mes×Morfol. 2.38 3 0.07 n.s. Año×Mes×Morfol. 1.11 3 0.35 n.s.

periodo (noviembre: 4.37 mm ± 0.027; diciembre:

4.37 mm ± 0.028; enero: 4.33 mm ± 0.027; Cuadro

2). Los huevos que integran las ootecas cilíndricas

registraron una longitud promedio de 4.49 mm ±

0.019 y fueron significativamente mayores en

comparación con los huevos de las oblicuas (4.37

mm ± 0.020) y las amorfas (4.36 mm ± 0.036;

Cuadro 2).

Finalmente, la longitud de los huevos no varió

significativamente entre los años de colecta y no fue

afectada por las interacciones estadísticas planteadas

por los modelos (Cuadro 2).

DISCUSIÓN

Función de los componentes de las ootecas. De

acuerdo con las investigaciones de Zimin (1938)

sobre ootecas de acrídidos, las partículas edáficas

que circundan a los huevos y la materia cementante

son los componentes estructurales responsables de

formar la pared, la cual constituye una importante

barrera abiótica que brinda protección a las

delicadas membranas coriónicas de los huevos y al

concluir el proceso de incubación, sus restos

facilitan la eclosión de las ninfas.


60

Figura 2. Variación temporal de la frecuencia de las ootecas de Sphenarium purpurascens en función de

las categorías morfológicas. Las ootecas se agruparon en categorías discretas bisemanales y conjuntan dos

años de muestreo (1999 y 2000). Los signos representan diferencias significativas en las frecuencias según

las pruebas de residuos estandarizados. Para este análisis se excluyeron las ootecas amorfas.

Figura 3. Morfología de los huevos de Sphenarium purpurascens. A) Toma correspondiente al

microscopio estereoscópico convencional. B) Toma correspondiente al microscopio electrónico de

barrido, la flecha superior indica la posición donde se realizó la toma correspondiente para el detalle C).

La flecha inferior señala la posición de la placa micropilar e indica la posición donde se realizó la toma

correspondiente para el detalle D). A la derecha de esta señal se observa un microcanal difuso que

bordea al huevo. C) Detalle de la ornamentación ultraestructural de la membrana coriónica, las flechas

señalan la presencia de cera. D) Detalle del aparato micropilar, la flecha señala la horadación simple y

se observan ocho microcanales difusos entre las celdas.


61

Cuadro 2. Variación de la longitud de los huevos de Sphenarium purpurascens en la Reserva Ecológica del

Pedregal de San Ángel de Ciudad Universitaria. Se consideraron como variables categóricas predictivas los

años y meses de colecta; así como los tipos de ootecas en función de su morfología (C= cilíndrica, O= oblicua

y A= amorfa). En la columna de la derecha se muestran los resultados generales de la Prueba de Tukey; la

significancia en cada caso fue probada a un valor crítico de P = 0.05; n.s. = no significativo.

Modelo Fuente F g.l. P Tukey

Años Años 1.50 1 0.22 n.s. Error 358

Total 359

Meses Meses 12.30 4 < 0.0001 sep=oct>nov=dic=ene Error 355

Total 359

Morfología Morfol. ooteca 11.57 2 0.000014 C > O = A Error 357

Total 359

Interacciones Años×Meses 1.04 1 0.31 n.s. Años×Morfol. 0.49 2 0.71 n.s. Meses×Morfol. 2.20 3 0.09 n.s. Años×Meses×Morfol. 0.84 3 0.47 n.s.

Con base en nuestros resultados y de acuerdo con

los criterios de Onsager y Mulkern (1963), las

ootecas cilíndricas y oblicuas de S. purpurascens

corresponden al tipo II. En esta categoría, las

partículas edáficas y el tapón esponjoso tienen

importancia para la protección mecánica y

fisiológica de los huevos. De acuerdo con algunas

evidencias mostradas por Popov (1958), Parihar

(1984) y Colvin (1996), las paredes de las ootecas

de S. gregaria, O. senegalensis y de Poekilocerus

pictus (Fabricius) están integradas por limos y

arenas finas. Estas fracciones edáficas permiten un

adecuado proceso de aireación de los huevos,

promueven la hidratación, regulan el calentamiento

y facilitan el proceso de incubación; así como la

eclosión de las ninfas.

Por su parte, el papel fisiológico del tapón

esponjoso carece de estudios concluyentes. Algunas

observaciones de Eisner et al. (1966), Langmaack

(1997) y Hopkins et al. (1999) sugieren que está

formado por taninos y varias sustancias de naturaleza

proteica, que son secretadas por las glándulas

accesorias de los ovarios. Cuando estas secreciones

entran en contacto con el aire, cristalizan y adquieren

consistencia porosa. Bamidele y Muse (2014)

indican que las secreciones ováricas son directamente

responsables de la variabilidad del tamaño de los

huevos de Zonocerus variegatus (L.); estas secreciones

complementan la nutrición de los embriones y se

reparten diferencialmente entre los huevos.

Adicionalmente Cherrill y Begon (1991) y

Langmaack (1997), sugieren que las secreciones

ováricas promueven el endurecimiento de las

membranas coriónicas, lo que contribuye a la

protección de los embriones ante la desecación.

Complementariamente con esto, algunos resultados

de Agarwal y Krishnananda (1976) señalan que el

tapón esponjoso se disuelve después de una lluvia

copiosa y, que al derramarse sobre los huevos,

cumple una función antibiótica que los inmuniza

ante la acción de bacterias y hongos; y esta

protección se extendería hasta la eclosión de las

ninfas. Por su parte, Groeters (1994); Fisher et al.

(1996) y Gehrken y Doumbia (1996) mencionan

que para algunas especies de ortópteros univoltinos,

la hidratación y la disolución del tapón esponjoso,

en conjunción con el incremento de temperatura

edáfica, contribuyen al término de la diapausa

embrionaria. Finalmente, para el caso de S.

purpurascens es necesario abordar un estudio

enfocado a establecer la importancia fisiológica que

poseen las secreciones ováricas, así como el tapón

esponjoso. Se sugiere que la ausencia de los

elementos estructurales en las ootecas amorfas de S.

purpurascens (Fig. 1 C), reduciría la viabilidad de

los embriones, acentuarían el calentamiento de los

huevos promoviendo su desecación y la ausencia de

diapausa; a la vez la carencia de pared, facilitaría la

depredación y la actividad microbiana sobre los

huevos.


62

Factores determinantes de la variación

morfológica. Durante los años 1999 y 2000 S.

purpurascens mostró alta plasticidad para formar

ootecas con tres formas diferentes (Figs. 1 A, B y C)

así como huevos con longitud contrastante, cuya

variación responde al tipo de ooteca y al mes en que

se depositaron (Cuadro 2).

Los factores que explican esta variabilidad

morfológica se abordan en cinco ejes temáticos

propuestos por Hewitt (1985): I) clima y

estacionalidad; II) calidad del alimento; III)

beneficios de la cópula y tiempo de desarrollo

ovárico; IV) edad de la hembra al ovipositar y V)

microtopografía y profundidad edáfica; y se

analizan a continuación.

I) Clima y estacionalidad. El periodo de

oviposición en la REPSA-CU comprende la última

etapa del otoño y su transición hacia el invierno, esto

es desde finales de septiembre y hasta mediados de

enero (Fig. 2). Castellanos-Vargas (2001) indica

que al inicio del periodo las condiciones

ambientales prevalecientes son: humedad edáfica

entre 20.5 a 17.6 % y temperatura atmosférica

promedio de 16.5 ºC. Este autor discute que dichas

condiciones favorecen la actividad muscular del

abdomen para lograr la máxima distención y así

facilitar la formación de ootecas cilíndricas. Por su

parte, las condiciones que prevalecen hacia el final

del periodo son: humedad edáfica entre 10.2 a 7.4 %

y temperatura promedio de 10.5 ºC; bajo este

ambiente limitante se favorecería la formación de

ootecas oblicuas. La condición ectotérmica de los

insectos representa una limitante fisiológica que

vulnera a las hembras ante las condiciones del

invierno experimentando un alto riesgo de morir

antes de ovipositar. De acuerdo con los datos de Lot

y Camarena (2009), la temperatura mínima que se

ha registrado durante el invierno en la REPSA-CU

es 3 ºC y la presencia de lluvias esporádicas

promueve heladas matutinas que desecan la

vegetación. Bajo estas condiciones ambientales, las

hembras acelerarían la selección del sitio de

oviposición e incrementarían la probabilidad de

enterrar el abdomen en un ángulo menor a 90º;

incluso el estrés por bajas temperaturas fomentaría

que las hembras depositen el conjunto de huevos en

la superficie del suelo a manera de costras amorfas.

Mason (1971) reportó para Brachaspis collinus

(Hutton) algunos resultados congruentes con

nuestros datos. Este autor indica que las bajas

temperaturas que prevalecen en las localidades

alpinas y subalpinas donde habita la especie, limitan

su capacidad de distención abdominal al momento

de la oviposición. Las hembras que depositan sus

huevos cuando la temperatura es menor a 15 ºC

incrementan la probabilidad de formar ootecas

aberrantes. Cuando la temperatura desciende a 10

ºC, las hembras ovipositan en la superficie del suelo

y presentan aspecto amorfo. De manera consistente,

Mukerji y Braun (1988) indican que los huevos de

varias especies de acrídidos, que habitan en las

praderas canadienses, son incapaces de tolerar las

bajas temperaturas invernales y éstos mueren por

congelamiento.

Por su parte, Willott y Hassall (1998) demostraron

que los ovarios de Chorthippus (Glyptobothrus)

brunneus (Thunberg) incrementan su actividad

vitelogénica cuando la temperatura ambiental sube

gradualmente de 10 a 25 ºC, lo cual se refleja en una

mayor producción de ootecas y huevos por hembra.

Es posible que los huevos de S. purpurascens

registren un tamaño diferencial durante el periodo

de oviposición debido al régimen de hidratación

variable que experimentan en el suelo. Los datos de

Lot y Camarena (2009) sugieren que la máxima

precipitación en la REPSA-CU se registra entre

julio y septiembre, y asciende a 605 mm de lluvia y

95 % de humedad atmosférica.

Algunos resultados de Salt (1949; 1952); Hunter-

Jones y Lambert (1961); Chladny y Whitman

(1998), destacan la importancia de la humedad

sobre el desarrollo de los huevos y su hidratación

en condiciones de campo. 1) El aparato micropilar

de los huevos de Melanoplus bivittatus (Say), posee

gran importancia para regular la entrada de agua del

medio externo hacia las membranas endocoriónicas

y regulan el ingreso de iones disueltos que

complementan la nutrición de los embriones. 2)

Los huevos de Humbe tenuicornis (Schaum)

(Oedipodinae) alcanzan su máximo desarrollo (4.7

mm) cuando la hembra habita y se alimenta en

ambientes cuya humedad relativa oscila entre 60 a

75 %; y 3) los huevos de Romalea guttata (Stoll)

terminan la diapausa cuando el suelo se encuentra a

capacidad de campo y la temperatura alcanza 25 °C.

De forma contrastante con estos datos, Shah et al.

(1998) reportaron la mortalidad de las ootecas de

ortópteros en áreas cultivadas del norte de Benin


63

atribuidas a la sequía prolongada y a la ausencia de

diapausa en los huevos.

Wu et al. (2012) discuten que la morfología

cilíndrica de las ootecas confiere ventajas

diferenciales para su calentamiento e hidratación en

el suelo con respecto a las especies que las producen

oblicuas. En el desierto del Sahara, las ootecas

cilíndricas de S. gregaria optimizan la formación de

microgradientes de temperatura y humedad. Los

huevos que ocupan la porción apical son los

primeros en calentarse e hidratarse, lo que facilita su

eclosión con las primeras lluvias de la temporada;

en tanto que aquellos que permanecen en la parte

distal de la ooteca, alcanzarán tardíamente el umbral

de eclosión hasta que existan mayores niveles de

temperatura y humedad edáfica. De manera

complementaria, Sultana y Wagan (2009) discuten

que las ootecas oblicuas de tres especies del género

Hieroglyphus Krauss, 1877 experimentan un

calentamiento e hidratación homogéneos, por lo

cual todos los individuos emergen en un mismo

periodo y devastan los cultivos paquistaníes.

Finalmente, Mason (1971) sugiere que la

supervivencia de los embriones en las ootecas

amorfas y superficiales sería limitada o nula, si

carecen de diapausa. Cabe señalar que para S.

purpurascens es necesario probar experimentalmente

el efecto de las variaciones de temperatura y

humedad (edáfica y atmosférica) sobre su

desempeño reproductivo y sobre la duración de la

diapausa embrionaria.

II) Calidad del alimento. Mendoza y Tovar (1996)

demostraron que las ninfas de S. purpurascens,

durante sus dos primeros estadios, se alimentan

preferencialmente de tres especies de asteráceas

(Eupatorium petiolare Moc. & Sessé ex DC.,

Pittocaulon praecox [Cav.] H.Rob. & Brettell. y

Dahlia coccinea Cav.) en la REPSA-CU y

gradualmente incrementan su ámbito de alimentación,

hasta que los adultos consumen por lo menos 43

especies de diferentes familias. Por su parte, Anaya-

Merchant (1999) reportó que la comunidad de

asteráceas durante el invierno reduce su contenido

de agua y adquiere mayor dureza foliar, la cual se

atribuye a una elevada concentración de fibras

celulósicas en las hojas.

Es probable que las hembras de S. purpurascens

que maduran tardíamente y que sobreviven hasta

mediados de noviembre, consuman alimento con

baja calidad (hídrica, nutricional y digestible) y ello

condicione la producción de ootecas con bajo peso

y volumen; así como huevos de menor longitud

(Cuadro 1 y 2). Durante noviembre de 1998 a enero

de 1999 se observó que los últimos adultos de la

cohorte de S. purpurascens se alimentaban de las

hojas del tepozán (Buddleia cordata Kunth)

(Castellanos-Vargas obs. pers.); y de acuerdo con

los datos de Pozos (1991), durante en esa época del

año, las hojas de esta especie registran tejidos

altamente fibrosos y escasa disponibilidad de agua.

En el trabajo de Chapman y Robertson (1958) se

demostró un patrón similar para Nomadacris

septemfasciata (Serville) y Acrida bicolor

(Thunberg). Cuando estas especies africanas se

alimentan de plantas sujetas a estrés hídrico, las

hembras producen huevos con 0.52 y 0.31 mm por

debajo del promedio respectivo para cada especie.

De manera consistente, Hunter-Jones y Lambert

(1961) discuten la importancia de la hidratación del

alimento que las hembras consumen durante el

periodo de su desarrollo ovárico. Estos autores

asumen que el alimento con adecuada disponibilidad

hídrica determina el tamaño y cantidad de los huevos

de H. tenuicornis. Cuando las plantas que conforman

su dieta han perdido un 25 % de humedad foliar y la

humedad atmosférica desciende 12 %, las hembras

sólo producen 25 huevos por cada ooteca y la

longitud de cada uno es 2 % menor en comparación

a cuando la época es favorable. Recientemente,

Franzke y Reinhold (2012) demostraron

experimentalmente que la calidad de la dieta que

reciben las hembras de Chorthippus (Glyptobothrus)

biguttulus (L.) es determinante para el tamaño y

peso de las ootecas, así como para los huevos de la

segunda generación procreada bajo condiciones de

laboratorio.

III) Beneficios de la cópula y tiempo de

desarrollo ovárico. En S. purpurascens es probable

que la producción de ootecas con diferentes formas

y huevos con distinto tamaño, sean un reflejo de la

cantidad y calidad de nutrientes que se transfieren a

las hembras durante la cópula. Algunas evidencias

que respaldan este argumento han sido mostradas

por Bultin et al. (1987) para Ch. brunneus. Este autor

encontró una correlación positiva y significativa de

la frecuencia de cópulas sobre la fertilidad de la

hembra, la cual resultó en que los huevos

producidos bajo el régimen de cópulas frecuentes


64

alcanzaron 3.05 mm de longitud, esto fue 0.5 %

superior al promedio de los que produjeron las

hembras con baja frecuencia de copulación;

asimismo, reportó un incremento significativo en

la producción de ootecas. Por su parte, Pickford y

Guillot (1976) y Friedel y Guillot (1977) indican

que el macho de Melanoplus sanguinipes

(Fabricius) posee varios periodos copulatorios

durante los cuales, complementa la fecundidad de la

hembra al transferir algunos nutrientes en los

espermatóforos; éstos se almacenan y posteriormente,

la hembra los aprovecha absorbiéndolos a través de

la espermateca y complementa la nutrición de los

huevos durante la fecundación.

Se ha demostrado que S. purpurascens es una

especie protándrica y las hembras tienen

apareamiento poliándrico (Cueva del Castillo,

1994); adicionalmente, Cueva del Castillo y

Núñez-Farfán (2002) indican que las hembras

alcanzan un alto éxito reproductivo cuando su

maduración sexual es temprana en comparación

con las que maduran tardíamente, pues estas

últimas tienen una alta probabilidad de morir antes

de copular y ovipositar. En la REPSA-CU la

maduración de los ovarios de S. purpurascens

comprende seis etapas de desarrollo y el periodo de

cópula abarca cinco meses (de agosto a diciembre)

(Castellanos-Vargas y Cano-Santana, in press).

Las parejas copulan por 5.54 horas al día en

promedio y permanecen en tándem hasta por 18

días (Cueva del Castillo et al., 1999; Cueva del

Castillo y Núñez-Farfán, 1999; Castellanos-

Vargas, 2001; Cueva del Castillo, 2003).

Para el caso de esta especie es necesario probar

experimentalmente la variación temporal de la

transferencia de nutrientes a la hembra por vía del

espermatóforo. Es probable que los últimos

machos en eclosionar realicen una transferencia

pobre de nutrientes y su aporte para la fecundidad

de la hembra sea mínimo, lo que provocaría la

producción de huevos pequeños (Cuadro 2).

Finalmente, las hembras que alcanzan su madurez

ovárica tempranamente tienen mayores

probabilidades de copular con diferentes machos y

la nutrición que reciben los embriones se reflejaría

en el tamaño de los huevos de septiembre y octubre

(Cuadro 2).

IV) Edad de la hembra al ovipositar. La

formación de ootecas cilíndricas y oblicuas puede

atribuirse a que las hembras han tenido diferencias

en el tiempo de reclutamiento, lo cual alude a la

existencia de dos cohortes en la población.

Camacho-Castillo (1999; 2005) señala que las

hembras juveniles de S. purpurascens emergen

durante la primera mitad de septiembre y de

acuerdo con la figura 2, la máxima producción de

ootecas cilíndricas fue el 30 de octubre, en tanto

que el 14 de diciembre se registró la mayor

producción de ootecas oblicuas y posterior a esa

fecha, la producción descendió significativamente. Si

se asume que la cohorte emergió a finales de mayo,

entonces las hembras que ovipositaron el 30 de

octubre alcanzaron 153 días de edad en promedio,

mientras que aquellas que lo hicieron durante

diciembre, cubrieron el 97.06 % de su ciclo

biológico, esto es equivalente a una edad de 245

días. Es posible que la supervivencia y desempeño

de las hembras que emergieron tardíamente fueran

menores debido a las restricciones ambientales que

enfrentaron en el invierno. Castellanos-Vargas

(2001) indica que las hembras que ovipositan al

inicio de la temporada, evaden la competencia al

seleccionar el sitio de oviposición, pues al avanzar

el periodo se registra un incremento significativo

de las agresiones entre las hembras.

Estos argumentos pueden apoyar algunas

explicaciones de Camacho-Castillo (1999; 2005)

acerca de la variabilidad del tamaño corporal de

S. purpurascens. Este autor sugiere una relación

proporcional entre el tamaño de los huevos y la

variabilidad de tamaño corporal de los individuos

en estado adulto; los huevos grandes originan

ortópteros con cuerpo grande y robusto; mientras

que los huevos pequeños culminaran en individuos

pequeños y delgados.

Algunos resultados de Pickford (1966; 1976) y

Cherrill (2002) para tres especies de ortópteros

(Camnula pellucida [Scudder], M. bivittatus y Ch.

brunneus) son congruentes con los argumentos

señalados para S. purpurascens. Estos autores

destacan la importancia que guarda la edad de la

hembra al momento de la oviposición en relación

con la fecha de incubación, la fecha de eclosión y

el tamaño que alcanza la descendencia. Según estos

autores, las hembras jóvenes ovipositan durante el

verano cuando la temperatura del suelo es de 20 a

25 ºC, las ootecas toleran el invierno de sus

respectivas localidades y la eclosión inicia temprano


65

con las primeras lluvias estivales. Los individuos

que integran la primera cohorte se caracterizan por

ser corpulentos y competitivos en comparación con

los que integran a la segunda.

Para el caso de S. purpurascens es necesario

probar experimentalmente que las ootecas cilíndricas

y oblicuas poseen diferencias temporales de

incubación y eclosión, lo cual permitiría dilucidar la

existencia de dos cohortes en la población.

V) Microtopografía y profundidad edáfica. La

microtopografía del sustrato basáltico y la

profundidad del suelo pueden determinar la

formación de ootecas con morfología contrastante.

Castellanos-Vargas et al. (2017) indican que la

profundidad que alcanza el suelo en la REPSA-CU

depende estrechamente de la microtopografía que

adquirió la lava al solidificarse y varía de 0.5 mm

en sitios planos y oquedades, hasta 16.5 cm en

algunas hondonadas. En aquellos sitios donde la

roca basáltica es heterogénea y el suelo presenta

escasa profundidad, se dificulta la cavitación y se

potencializa la formación de ootecas oblicuas y

amorfas. Los afloramientos de rocas gravosas

superficiales en suelos escasamente profundos

provocan laceraciones en las valvas del ovipositor

y pueden desgarrar el abdomen de las hembras

dificultando la postura de los huevos; en

contraparte, en aquellos sitios donde la roca

basáltica es homogénea y el suelo es profundo, se

favorece la cavitación perpendicular y se

potencializa la morfología cilíndrica.

Herrmann et al. (2010) indican que la forma que

adquieren las ootecas de Romalea microptera

(Palisot de Beauvois) está directamente relacionada

con la profundidad del suelo que ofrece el hábitat. En

suelos maduros con horizonte A bien desarrollado y

escasa compactación, la hembra conforma ootecas

cilíndricas que son depositadas a 5.8 cm de

profundidad pudiendo alcanzar hasta 10.3 cm. Por su

parte, Luong-Skovmand y Foucart (1999) indican

que las hembras de Bryophyma debilis (Karsch) en

Burkina Faso, regularmente producen ootecas

cilíndricas en condiciones de campo; no obstante, si

al cavar encuentran algún obstáculo, desvían el

abdomen y las producen oblicuas.

CONCLUSIONES

Las hembras de S. purpurascens que habitan en

la REPSA-CU mostraron alta variabilidad

morfológica en las ootecas y huevos que

produjeron entre septiembre a enero en dos años

consecutivos de observación. Al inicio del

periodo la forma de las ootecas fue

predominantemente cilíndrica y hacia el final se

registró una mayor frecuencia de la forma

oblicua; las ootecas amorfas registraron baja

frecuencia y se presentaron en casi todo el

periodo. El peso y el volumen de las ootecas; así

como la longitud de los huevos variaron en

función del mes en que se depositaron y estos

atributos variaron significativamente entre las tres

categorías morfológicas.

La variación morfológica que exhibieron las

ootecas puede representar implicaciones

positivas sobre el valor de adecuación de la

especie en los lugares que habita. La variabilidad

que mostró la longitud de los huevos potencializa

la capacidad de S. purpurascens para generar

ecotipos con alta plasticidad de aclimatación en

hábitats cuyo medio físico juega un papel

limitante para su desempeño fisiológico y con

este atributo, se le facilita colonizar diversos

territorios del país, lo que le permitirá

incrementar su ámbito de distribución geográfica.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a Guillermina González Mancera de la

Facultad de Química de la UNAM y a Berenit

Mendoza Garfias del Instituto de Biología de la

UNAM por el apoyo para la elaboración de las

micrografías electrónicas. Al Biol. Josip Skejo del

Departamento de Biología de la Facultad de

Ciencias de la Universidad de Zagreb, Croacia por

sus comentarios y sugerencias al trabajo. Al Biol.

Marco Antonio Romero del Laboratorio de

Ecología de la Facultad de Ciencias de la UNAM

por el apoyo computacional brindado para la

realización de este trabajo.


66

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Ek del-Val 1,2 Juan Pablo Martínez 1

Alicia Bautista Lozada 1

1Instituto de Investigaciones en Ecosistemas y Sustentabilidad, Universidad Nacional Autónoma de México.

2Escuela Nacional de Estudios Superiores Unidad

Morelia, Universidad Nacional Autónoma de México.

[email protected]

1,2 Antigua carretera a Pátzcuaro no. 8701 Colonia Ex-Hacienda de San José de la Huerta, C. P. 58190. Morelia, Michoacán, México.

Folia Entomológica Mexicana (nueva serie), 3(2): 70−91, 2017. Recibido: 27 de abril 2017 Aceptado: 11 de julio 2017 Publicado en línea: 31 de agosto 2017

ISSN: 2448-4768

70

ARTRÓPODOS EXÓTICOS EN MÉXICO: IMPACTOS EN PRODUCCIÓN,

BIODIVERSIDAD Y SALUD

Exotic arthropods in Mexico: impacts on production, biodiversity and health

Ek del-Val1.2*, Juan Pablo Martínez1 y Alicia Bautista Lozada1.

1 Instituto de Investigaciones en Ecosistemas y Sustentabilidad, Universidad Nacional Autónoma de México. 2 Escuela Nacional de Estudios Superiores Unidad Morelia, Universidad Nacional Autónoma de México.


RESUMEN. Las especies exóticas amenazan la biodiversidad, la salud y la producción agropecuaria en México.

Esta revisión recopila la información disponible para México sobre artrópodos exóticos y sus efectos en el

ambiente a nivel regional. Consultamos los buscadores Google Scholar y Web of Science, utilizando las palabras

“arthropod* and exotic* or exotic* and Mexico”, así como páginas oficiales de internet de la SAGARPA, INIFAP,

el libro Casos de Control Biológico en México y en la colección de tesis de la Universidad Nacional Autónoma

de México y del Colegio de Posgraduados. Se encontraron 112 especies que pertenecen a los órdenes

Hymenoptera, Hemiptera y Coleoptera, cuyos miembros son parasitoides y herbívoros principalmente. En las

regiones fronterizas de México se registró el mayor número de artrópodos invasores (89 %). Los daños causados

en el norte están relacionados con pérdidas en la producción; mientras que, en el sur impactan la salud humana;

los impactos a la biodiversidad fueron reportados en todo el territorio. En general existen pocos estudios que

evalúen el daño causado por las especies exóticas de artrópodos en México por lo que se sugiere aumentar la

investigación de ciencia básica para entender la dinámica de las especies de artrópodos exóticos, para prevenir su

ingreso el país, y para llevar a cabo un control y manejo adecuados.

Palabras clave: Invasión, insectos, control biológico, plaga.

ABSTRACT. Mexican biodiversity and subsequent ecosystem services are threatened by the presence of exotic

arthropod species. Exotic species may displace native diversity and easily become pests. This revision aimed to

present recent information about exotic arthropod species in Mexico and their effects on the environment at the

regional level. Using the search engines Google Scholar, the Web of Science with the keywords “arthropod* and

exotic* and invasive* and Mexico”, and official web pages of SAGARPA, INIFAP, the book “Casos de control

biológico en México” and the thesis collection of Universidad Nacional Autónoma de México and Colegio de

Posgraduados. We found 112 species from classes Arachnida and Insecta. Mainly from Insecta, orders

Hymenoptera, Hemiptera and Coleoptera (mostly parasitoids and herbivores, respectively). Environmental effects

of herbivores affect production and native biodiversity in northern states while human health is threatened mainly

in the south through vector species like mosquitoes. We found few studies that evaluated the impact of exotic

arthropods in Mexico therefore we suggest to increase basic science research addressing the exotic species

dynamics to prevent their entrance to the country and to implement adequate control and management strategies.

Key words: Invasion, biological control, insects, pests.

INTRODUCCIÓN

México tiene una gran diversidad de especies y

de ecosistemas a partir de los cuales obtiene

servicios que explota para satisfacer las

necesidades de sus habitantes (CONABIO, 2009).

Estos servicios ecosistémicos dependen de la

conservación de la biodiversidad y del adecuado

aprovechamiento de los recursos (Carpenter et al.,

2009). Sin embargo, desde la conquista y a lo

largo de la historia de nuestro país, el intercambio

comercial con el mundo ha permitido la entrada

de numerosas especies exóticas que en algunos

casos se han convertido en invasoras causando

graves problemas para la conservación de la

biodiversidad, la producción agropecuaria y la

salud pública (CONABIO et al., 2010).

Las especies exóticas son aquellas cuya

introducción y/o expansión amenaza la diversidad

biológica de acuerdo con la definición del Convenio

del-Val et al.: Artrópodos exóticos en México.

71

de Biodiversidad (Decisión VI/23 de la COP6

2002). En particular los artrópodos exóticos en

México provienen de distintos lugares de origen y

han sido introducidas de diversas maneras,

principalmente como polizones asociados a

mercancías comerciales. Las especies exóticas

que son introducidas pueden establecerse

exitosamente debido a diferentes factores bióticos

o abióticos propios de cada región. Así, estas

especies están distribuidas a lo largo del país en

regiones con clima, ecosistemas y organización

social diferentes donde tienen efectos distintos

sobre la producción, biodiversidad o salud

humana. Los principales factores de cambio que

favorecen la invasión son la transformación del

hábitat original (Daehler, 2003; Espinosa-García

et al., 2004; Chytry et al., 2008), el cambio

climático, la sobreexplotación de los recursos, la

contaminación (CONABIO et al., 2010; Saint-

Beat et al., 2015) y la apertura de carreteras, por

las cuales las especies exóticas aumentan la

probabilidad de expandir su distribución a nuevos

territorios (Forman 2000; Gelbard y Belnap 2003;

Christen y Matlack 2009).

En general, solo un conjunto pequeño de estas

especies logra establecerse, tener descendencia y,

un porcentaje aún menor, es el que representa un

problema para la biodiversidad local (Williamson

y Fitter, 1996; CONABIO et al., 2010., Por ello,

no obstante que diariamente ingresan al país

muchas exóticas, solamente pocas se vuelven

problemáticas. A pesar de que en un gran número

de países los efectos negativos de los artrópodos

invasores han demostrado ser dramáticos, en

México no está claramente documentado su

impacto sobre la diversidad biológica de los

ecosistemas nativos. Poe ejemplo en Australasia y

en Sudamérica se ha demostrado el efecto nocivo

de algunos polinizadores introducidos como

Bombus terrestris (Linnaeus, 1758) o Apis

mellifera Linnaeus, 1758 que se convierten en

invasores (Traveset y Richardson 2006), al

desplazar a las especies nativas de himenópteros

y afectar la eficiencia de polinización de las

plantas nativas. Además del efecto evidente que

tienen los insectos plaga o vectores de

enfermedades exóticos en México registrado por

las autoridades agropecuarias y de salud, hay un

grupo muy numeroso cuyo efecto en los

ecosistemas no es conocido, por ejemplo, los

agentes de control biológico (Snyder y Evans,

2006).

En México existe ya una estrategia nacional para

incidir sobre el problema de las especies exóticas

invasoras (CONABIO et al., 2010). A pesar de que

existen normas que tratan con insectos exóticos (por

ejemplo, la NOM-076-FITO-1999 o la NOM-EM-

040-FITO-2003), su impacto en las políticas

públicas es aún incipiente ya que la presencia de

especies exóticas no se ha considerado como una

prioridad nacional transversal en las políticas de

conservación de la biodiversidad, en la producción

agropecuaria y en salud.

Al mismo tiempo, la información disponible es

insuficiente sobre la presencia, la distribución y los

efectos de especies exóticas de artrópodos sobre los

ecosistemas en nuestro país. En particular los datos

sobre artrópodos exóticos están muy sectorializada,

es decir, restringida a las agencias de gobierno o

académicos que recaban los datos y no es pública, y

por lo tanto, está poco disponible para la toma de

decisiones. Por esta razón, es necesario analizar el

problema de las especies exóticas en el país

integrando la información que diversos estudios en

ciencia básica han generado hasta el momento. Este

trabajo representa un esfuerzo para sintetizar la

información existente en la literatura sobre

artrópodos terrestres exóticos en México mediante

una revisión bibliográfica de fuentes nacionales e

internacionales. El objetivo general fue describir la

información encontrada sobre las especies exóticas

reportadas para México, su origen e impacto a nivel

regional sobre biodiversidad, producción

agropecuaria y salud humana, así como los vacíos

de información.


A partir de una búsqueda en Google Scholar y en

la Web of Science Thomas Reuters se utilizó una

combinación de las palabras clave insect* and

exotic* and arthropod* and Mexico*, así como en

bases de datos de tesis en la Universidad Nacional

Autónoma de México y del Colegio de

Postgraduados y de instituciones gubernamentales

como SAGARPA e INIFAP, se obtuvo una lista de

publicaciones y los siguientes datos para el análisis

de la información: año de publicación, autores,


72

procedencia de la revista (nacional o

internacional), orden y especie de cada registro de

artrópodos, distribución en México, país/ región

de origen e impacto en el ambiente. También se

incluyeron publicaciones sobre el monitoreo de

plagas y agentes de control biológico y de

resultados de los programas gubernamentales

publicados en revistas y folletos nacionales o

internacionales.

Los datos obtenidos para distribución se

clasificaron de acuerdo a ocho regiones con

características geográficas y sociales similares:

Noreste (Coahuila, Nuevo León, Tamaulipas),

Noroeste (Durango, Sinaloa, Chihuahua, Sonora,

Baja California Norte, Baja California Sur),

Occidente (Nayarit, Jalisco, Colima, Michoacán),

Oriente (Puebla, Veracruz, Tlaxcala, Hidalgo),

Centro Norte (Aguascalientes, Guanajuato,

Querétaro, San Luis Potosí, Zacatecas), Centro Sur

(Morelos, Estado de México, Distrito Federal),

Sureste (Tabasco, Campeche, Quintana Roo,

Yucatán) y Suroeste (Guerrero, Oaxaca, Chiapas).

Dado que el éxito en el establecimiento de las

especies invasoras se ha vinculado con la forma

de introducción al nuevo ambiente (Mack y

Ehrlenberg, 2002), en este trabajo la forma de

introducción de las especies exóticas en México

se categorizó como accidental, intencional cuando

se especificaba el propósito de la introducción o

indeterminada cuando no estaba especificada en

la publicación; dentro de la categoría accidental

también se incluyeron a las especies en las que se

documenta la expansión de su rango de

distribución natural hacia ambientes que

naturalmente no llegarían, pero que debido a la

modificación climática y a la perturbación de los

hábitats, ahora se han expandido.

El impacto de la presencia de estas especies se

clasificó de manera cualitativa de acuerdo al efecto

reportado en las publicaciones en la producción

(principalmente agrícola), en la salud humana o

sobre la biodiversidad. Cada tipo de impacto se

presenta conforme a las ocho regiones geográficas

establecidas. El impacto en la producción

agroforestal se consideró de manera general como

cualquier daño a los productos vegetales (frutos,

semillas, madera, muerte de la planta, etc.) así como

el daño producido por enfermedades transmitidas

por vectores que afectan la producción. El impacto

en la salud humana proviene de especies vectoras

de enfermedades. Por último, el impacto en la

biodiversidad se entiende como desplazamiento

de especies nativas, modificación de asociaciones

con otras especies o la muerte del hospedero.

Con los resultados obtenidos se analizaron los

lugares con mayor incidencia de especies exóticas

invasoras en México, el orden de importancia para

los tipos de introducción y para los tipos de daño

propuestos. Con esta información se generaron

mapas para visualizar la distribución y el impacto

de los artrópodos exóticos a nivel geográfico, para

ello los registros de abundancia por estado se

agruparon en 5 categorías: 0-3; 4-6; 7-9; 9-12 y

>12.

RESULTADOS

Se encontraron 112 especies de artrópodos

exóticos registrados en México a partir de 93

publicaciones internacionales y nacionales (Fig.

1A), publicadas entre 1984 y 2015 (Fig. 1B).

Las especies de artrópodos exóticos

pertenecieron a las clases Aracnida e Insecta.

Dentro de la clase Insecta se encontraron registros

para seis órdenes (Cuadro 1) donde el orden

Hymenoptera (51 especies), Hemiptera (21

especies) y Coleoptera (16 especies) agrupan la

mayor cantidad de especies (aproximadamente el 78

%). El lugar de origen de las especies exóticas es

principalmente Asia y África (59 %, Cuadro 1). Se

encontraron algunos casos preocupantes que son

originarias de América como Cactoblastis cactorum

(Berg, 1885), que si bien fue erradicada del país se

reporta como muy abundante en las islas del Caribe

y en el Sureste de los Estados Unidos de América y

ataca a un número importante de Opuntia spp.

(Andraca-Gómez et al., 2015) (Simonsen et al.,

2008), o las hormigas como Solenopsis invicta

(Buren, 1972) o Wasmannia auropunctata (Roger,

1863) que provienen de Argentina y Brasil

(Quezada-Martínez et al., 2011; Salas-Araiza et al.,

2011) y que han causado muchos daños en todos los

países donde han sido detectadas, sin embargo para

México solo se tienen registros incipientes que

sugieren una presencia más extendida.

Dentro del país las investigaciones o reportes de

especies de artrópodos exóticos no fueron

homogéneos, en algunos estados como Chiapas se


73

Figura 1. Frecuencia de publicaciones internacionales sobre artrópodos exóticos en México A) por fuente de consulta, B) por año de publicación (N = 93 publicaciones)

A)

B)


74

Cuadro 1. Relación de artrópodos exóticos reportados para México.

Orden Familia Género Especie Origen Impacto Introducción Referencias

Acari Ixodidae Rhipicephalus

microplus

Canestrini. Asia Producción Accidental

Fernández-Ruvalcaba et al.,

2015

Tenuipalpidae Raoiella Indica Hirst. África, Asia Producción Indeterminado Kane et al., 2012; Rahman et al.,

2012

Coleoptera

Curculionidae Anthonomus grandis Boheman América Producción Indeterminado SAGARPA, 2014

Cosmopolites sordidus Germar Asia Producción Accidental Barrera-Gaytán, 2015

Hypothenemus hampei Ferrari África Producción Indeterminado Barrera et al., 2008

Chrysomelidae Diorhabda sublineata Lucas Eurasia ND Intencional Estrada-Muñóz y Sánchez-Peña,

2014

Coccinellidae Chilocorus sp. ND ND Intencional González-Hernández et al., 2015b

Dermestidae Trogoderma granarium (Everts) Asia Producción/

Biodiversidad

Accidental Barak, 1998; March-Mifsut y

Martínez-Jiménez, 2007; López-

Arroyo et al., 2008

Histeridae Plaesius javanus Erichson Asia ND Intencional Barrera-Gaytán, 2015

Hybosoridae Hybosorus illigeri Reiche África Producción Accidental Ocampo, 2002; Morales-

Morales et al., 2004

Hydrophilidae Sphaeridium scarabaeoides L. Asia ND Accidental Navarrete-Heredia, 2006

Nitidulidae Aethina tumida Murray África Producción Indeterminado Neumann y Ellis, 2008

Scarabaeidae

Aphodius fimetarius Gistel África, Asia Producción Accidental Navarrete-Heredia, 2006

lividus Mulsant &

Rey África, Asia Producción Accidental Lobo y Gutiérrez-Abascal, 2006

haemorrhoidalis

Mulsant África, Asia ND Accidental Lobo y Gutiérrez-Abascal, 2006

Digitonthophagus gazella Fabricius África, Asia Producción Accidental Lago et al., 1984; Kohlman,

1994; Lobo y Montes de Oca,

1997a,b; Lobo y Gutiérrez-

Abascal, 1996; Montes de Oca y

Halffter, 1998; Anduaga 2004;

Morales-Morales et al., 2004

Euoniticellus intermedius Reiche Asia Producción Accidental Lobo y Gutierrez-Abascal, 1996;

Lobo y Montes de Oca, 1997;

Montes de Oca y Halffter, 1998;

Anduaga, 2004; Deloya, 2005

Onthophagus taurus (Schreber) Asia ND Accidental Navarrete-Heredia, 2006

Diptera Agromyzidae Liriomyza trifolii América Producción Indeterminado Cortéz-Mondaca y Valenzuela-

Escoboza, 2015


75



Diptera Culicidae Aedes aegypti L. África Salud Accidental Ibáñez-Bernal et al., 1997;

Espinoza-Gómez, 2001, 2003;

García et al., 2011; González-

García et al., 2011; Villegas-

Trejo et al. 2011

albopictus Skuse África Salud Accidental Ibáñez-Bernal et al., 1997; Casas

Martínez y Torres-Estrada 2003;

González-García 2011; Ramos

2011; Salomón-Grajales et al., 2012

Anopheles albimanus

Wiedemann

África Salud Accidental González-García, 2011; Downing,

2012

pseudopunctipennis

Theobald

África Salud Indeterminado González-García, 2011

quadrimaculatus

Say

África Salud Accidental Ríos y Connelly, 2012

vestitipennis Dyar

& Knab


Culex spp. África Salud Indeterminado González-García, 2011 Drosophilidae Zaprionus indianus Gupta África Producción Accidental Markow et al., 2014

Muscidae Musca domestica L. África Salud Indeterminado Nava-Camberos y Ávila-

Rodríguez, 2008

Simuliidae Simulium ochraceum

Walker


Bactrocera oleae (Rossi) África, Asia,

Europa

Producción Indeterminado Gutiérrez y Ponti, 2013

Ceratitis capitata

(Wiedemann)

Asia Producción Indeterminado Bohonak et al., 2001; Gutiérrez y

Ponti, 2013

Hemiptera Aleyrodidae Diuraphis noxia Kurdjumov Asia Producción Indeterminado Shufran y Payton, 2009 Therioaphis trifolii (Monell) Europa Producción Indeterminado Bravo et al., 2015

Toxoptera citricida Kirkaldy Asia Producción Accidental López-Arroyo et al., 2008

Aleurocybotus occiduus Russell ND Producción Accidental Vejar-Cota y Rodríguez del

Bosque, 2015

Aleurocanthus woglumi (Ashby) África Producción Accidental Arredondo-Bernal et al., 2008

Bemisia tabaci Gennadius Asia Producción Accidental

Martínez-Carrillo y Brown,

2007; Holguín-Peña et al. 2010;

McKenzie et al. 2012; Martínez

Carrillo et al. 2015

Siphoninus phillyreae

(Holiday)

ND ND Accidental González-Hernández et al.,

2015b

Coccidae Saissetia oleae Olivier África Producción Indeterminado Myartseva et al., 2008


76



Hemiptera Diaspididae Aenidiella aurantii Maskell Asia Producción Indeterminado González-Hernández et al., 2015b

Chrysomphalus aonidum L. Asia Producción Indeterminado González-Hernández et al., 2015b

Lepidosaphes beckii (Newman) Asia Producción Indeterminado González-Hernández et al., 2015b

Coccus viridis Green América Producción Indeterminado González-Hernández et al., 2015b

Unaspis citri (Comstock) Asia Producción Indeterminado Coronado-Blanco et al., 2008

Pentatomidae Bagrada hilaris Burmeister África Producción Indeterminado Sánchez-Peña, 2014

Agonoscelis puberula Stal Asia ND Indeterminado Thomas et al., 2003

Pseudococcidae Hypogeococcus festerianus (Lizer y

Trelles)

América Biodiversidad Indeterminado March-Mifsut y Martínez-

Jiménez, 2007

Maconellicoccus hirsutus (Green) Asia Producción Accidental Tkacz et al., 2007; Santiago-

Islas et al., 2008

Antonina graminis (Mask) África Producción Indeterminado Coronado-Blanco et al., 2008

Psyllidae Bactericera cockerelli (Sulc) América Producción Indeterminado Liu y Trumble, 2006

Glycaspis brimblecombei

Moore

Oceanía Biodiversidad Accidental Cibrián-Tovar, 2015

Diaphorina citri (Kuwayama) Asia Producción Indeterminado Ruíz-Camacho et al., 2008;

Sánchez-González et al., 2015

Hymenoptera Aphellinidae Aphelinus asychis Walker América ND Intencional Bravo et al., 2015

Eretmocerus picketti Rose y

Zolnerowich

ND ND Intencional González-Hernández et al., 2015a

tejanus Rose y

Zolnerowich


Aphytis comperei De Bach

y Rosen


lepidosaphes Asia ND Intencional González-Hernández et al., 2015b

melinus Debach Asia ND Intencional González-Hernández. et al.,

2015a; González-Hernández. et

al., 2015b

linganensis

Campere

Asia ND Intencional González-Hernández et al., 2015b

holoxanthus (De

Bach)

Asia ND Intencional González-Hernández et al., 2015a

chrysomphali ND ND Intencional González-Hernández et al., 2015b

mytilaspidis (Le

Baron)


Aphellinidae Coccophagus ochraceus Howard ND ND Intencional González-Hernández et al., 2015a

atrafus Compere ND ND Intencional González-Hernández et al., 2015a

pulvinariae

Compere



77



Hymenoptera Aphellinidae Coccophagus rusti Compere ND ND Intencional González-Hernández et al., 2015a

scutellaris

(Dalman)


Encarsia aurantii (Howard) ND ND Intencional González-Hernández et al., 2015a formosa Gahan África ND Intencional González-Hernández et al., 2015a perniciosi (Towen) ND ND Intencional González-Hernández et al., 2015b inaron ND ND Accidental González Hernández et al., 2015b

Pteroptrix (Casca) smithi

Compere

Asia ND Intencional González-Hernández et al., 2015b

Aphidiidae Praon exsoletum (Nees) América ND Intencional Bravo et al., 2015

Trioxys complanatus Quilis América ND Intencional Bravo et al., 2015 Aphidius matricariae Hal. América ND Intencional Bravo et al., 2015

Apidae Apis mellifera L. África Producción Accidental Vergara et al., 1993; Bowen et

al., 2006; Jha y Vandermeer,

2009; Roubik y Villanueva-

Gutiérrez, 2009

Apis mellifera adansonii

Latreille

África Biodiversidad Indeterminado March-Mifsut y Martínez-

Jiménez, 2007

Bombus terrestres L. ND Biodiversidad Indeterminado March-Mifsut y Martínez-

Jiménez, 2007

Braconidae Diachasmimorpha longicaudata

(Ashmead)


Diachasmimorpha tryoni (Camerón) ND ND Intencional González-Hernández et al., 2015a

arisanus (Sonan) ND ND Intencional González-Hernández et al., 2015a

Fopius vandenloschi

(Fullaway)


Psyttalia ineisi (Silvestri) ND ND Intencional González-Hernández et al., 2015a

Encyrtidae Anagyrus pseudococci

(Girault)

América ND Intencional González-Hernández et al., 2015a

kamali Moursi América ND Intencional González-Hernández et al., 2015a

Psyllaephagus bliteus Riek Oceanía ND Indeterminado González-Hernández et al., 2015a

Pseudhomalopoda prima Girault América ND Intencional González-Hernández et al., 2015b

Comperiella bifasciata Howard ND ND Intencional González-Hernández et al., 2015b

Aceratoneuromyia indica (Silvestri) Asia ND Intencional González-Hernández et al., 2015a

Eulophidae Pediobuis foveolatus

(Crawford)

Asia ND Intencional González-Hernández et al., 2015a

Phymasticus coffea LaSalle África ND Intencional Castillo et al., 2006; González-

Hernández et al., 2015a

Tamarixia radiata (Waterson) Asia ND Intencional González Hernández et al., 2015a


78



Hymenoptera Eulophidae Tapinoma melanocephalum

Fabricius

África ND Indeterminado Cupul-Magaña, 2009

Formicidae Solenopsis invicta Buren América Biodiversidad Accidental Field et al., 2007; Aguirre-Muñoz y

Mendoza Alfaro, 2009; Sánchez-

Peña et al., 2009; Quezada-

Martínez et al., 2011; Salas-Araiza

et al., 2012

Pheidole megacephala

Fabricius

África Biodiversidad Accidental Dejean et al., 2007, 2008

Paratrechina longicornis Latreille África Biodiversidad Accidental Gove y Rico-Gray, 2006

Linepithema humile Mayr América Producción/

Biodiversidad

Accidental Wetterer et al., 2009; Field et al.,

2007; Aguirre-Muñoz y Mendoza-

Alfaro, 2009

Monomorium florícola (Jerdon) Asia ND Accidental Cupul-Magaña, 2009

Anoplolepis gracilipes F. Smith África, Asia Biodiversidad Accidental Arredondo-Bernal et al., 2008

Pteromalidae Catolaccus grandis Crawford América ND Intencional González-Hernández et al., 2015a

Trichogrammatidae Trichogramma ptretiosum Riley Asia ND Intencional Bahena-Juárez y Cortes-Mondaca,

2015

Isoptera Rhinotermidae Coptotermes formosanus Shirak Asia Biodiversidad Accidental Cheng Zhu et al., 2010

Lepidoptera Gelechiidae Pectinophora gossypiella

(Saunders)

Asia Producción Accidental Gutiérrez y Ponti, 2013; Byers y

Naranjo, 2014

Phthorimaea operculella América Producción Accidental Bahena-Juárez, 2008

Gracillarioidae Phyllocnistis Citrella Stainton Asia Producción Indeterminado Bautista-Martínez, et al., 2008

Lymantriidae Lymantria dispar L. Asia Biodiversidad Accidental Xiao-Yu et al., 2009

Plutellidae Plutella xylostella L. África Producción Indeterminado Salazar-Solís y Salas-Araiza, 2008

Pyralidae Cactoblastis cactorum América Producción Accidental E Tate et al., 2007; March-Mifsut y

Martínez-Jiménez, 2007; Simonsen

et al., 2008; Marti y Carpenter,

2008; Baker y Stiling, 2009; Hight

y Carpenter, 2009; Jezorek et al.,

2010; Legaspi y Legaspi, 2010;

CONABIO et al., 2010;

SENASICA, 2011, 2012

Galleria mellonella Eurasia Producción Indeterminado Torres de la Cruz et al. 2014

Tortricidae Lobesia botrana (Denis and

Schiffermüller)

Europa Producción Indeterminado Gutiérrez y Ponti, 2013

Epiphyas postvittana

(Walker)

Oceanía Producción Indeterminado Gutiérrez y Ponti, 2013

Símbolos de mecanismos de introducción: C, Transporte con fines comerciales de material vegetal o animales de ganadería; E, Expansión de rango nativo de distribución por vuelo (esta

categoría de incluyó en introducción accidental pues por encontrar casos para dos especies); Ec, Ecesis (introducción en un huésped). Los artrópodos introducidos intencionalmente son

todos agentes de control biológico.


79

registran más de 12, mientras que en 15 estados no

existen o se reportan tres (Fig. 2). Esto puede sugerir

rutas o regiones más susceptibles a la invasión que

otras, sin embargo es evidente que faltan estudios

más detallados en cada estado para poder entender

los patrones geográficos de la distribución las

especies exóticas en México así como las rutas de

invasión; con la información recabada no tenemos

un panorama claro de la distribución real. Además,

es importante aclarar que esta distribución no es una

representación de cuántas especies de artrópodos

hay en cada entidad sino de cuántos reportes existen.

La forma de introducción de los artrópodos exóticos

a México en la mayoría de los casos ha ocurrido de

manera accidental a través del comercio (40

especies, tres están aumentando su distribución

desde Estados Unidos A. mellifera, C. cactorum y

Digitonthophagus gazella Fabricius, 1787),

mientras que para otro número importante de

especies se desconoce el origen de su introducción

(35 especies) y otras 37 especies se introdujeron

intencionalmente con fines de control biológico.

El tipo de impacto de cada especie se presenta

de acuerdo a ocho regiones geográficas (Fig. 3),

donde se encontró que la mayoría de los trabajos

publicados no ha evaluado el efecto de las

especies exóticas (49 especies) mientras que

cuando sí se conoce la consecuencia de la

presencia de especies exóticas como invasoras, la

afectación principal está documentada sobre la

producción agrícola en todas las regiones (43

especies).

Figura 2. Distribución de artrópodos invasores en México mostrando las diferencias de número de

especies exóticas registradas por estado de la República.

En las regiones Noreste y Noroeste el impacto se

relaciona principalmente a especies de hemípteros

transmisoras de enfermedades hacia plantas

cultivadas, como Bemisia tabaci (Gennadius, 1889)

o Bactericera cockerelli (Sulc) (Cuadro 2). El

impacto a la biodiversidad (13 especies) y la salud

humana (9 especies) ocupan el segundo y tercer lugar

en importancia en todas las regiones. Documentamos

la presencia de especies exóticas que impactan a la

biodiversidad a lo largo del país, por ejemplo la

especie de hormiga S. invicta. Sin embargo, esta es la

categoría de impacto que tiene menor información

(11 %), y sobre la cuál deberían realizarse más

estudios.

En cuanto a los impactos en salud, en la región

Suroeste se encuentran varias especies de Aedes spp.

que son vectores de enfermedades como el dengue,

zika o chinkungunya y que por lo tanto representan

un gran desafío para la salud pública.

En la literatura encontramos información referente al

hecho de que con la introducción accidental de insectos

herbívoros exóticos, que a su vez se introdujeron sus

enemigos naturales de forma accidental, y al mismo

tiempo también se han introducido agentes exóticos


80

Figura 3. Distribución del impacto ocasionado por los artrópodos invasores en las diferentes regiones

geográficas de México. El impacto está dividido por el sector afectado: producción agrícola, forestal o pecuaria,

salud o sobre la biodiversidad. El número indica el número de estudios en cada región.

de control biológico para combatir esos herbívoros

plaga (Arredondo-Bernal y Rodríguez del Bosque,

2015; Cuadro 2).

Los agentes de control biológico reportados que

han sido introducidos a México pertenecen a los

órdenes Hymenoptera y Coleoptera, cuyos

miembros son insectos parasitoides y depredadores,

respectivamente. Independientemente de la

distribución nativa de sus presas, la importación de

enemigos naturales provino principalmente de

Asia y de América, de las cuales muchas de ellas

entraron a México por Estados Unidos. Las

introducciones accidentales de enemigos naturales

se dieron por ecesis, es decir, a través de individuos

parasitados (p. ej. Encarsia inaron (Walker,

1839), parasitoide de la mosca blanca de los

fresnos Siphoninus phillyreae (Haliday, 1835);

González-Hernández et al., 2015b). Para los

agentes de control biológico no encontramos

ningún reporte sobre los efectos en el ambiente en

términos de pérdida de biodiversidad o

desplazamiento de especies nativas.

DISCUSIÓN

Este trabajo tuvo por objetivo describir los

patrones generales de formas de introducción,

distribución actual, impacto y posibles tendencias

de expansión de especies exóticas de artrópodos

en México a través de una revisión bibliográfica.

Este documento contribuye a la estrategia

nacional de Especies Invasoras 2010 ya que se

presenta información pertinente y específica

acerca de especies exóticas invasoras (CONABIO

et al., 2010) que permita entender la dinámica de

las especies invasoras en México. A continuación

discutimos los resultados de acuerdo a los

patrones encontrados a partir de los reportes

publicados entre 1984 y 2015 de fuentes

nacionales e internacionales.

Los trabajos sobre artrópodos invasores en

México reportan dos tipos de introducción

(accidental e intencional) a través de diversos

mecanismos (comercio, expansión de rango y

ecesis). La introducción accidental a través del

comercio es la principal forma de introducción de

especies a México. Los lugares más frecuentes de

origen son Asia y África a través del comercio

humano o de material vegetal contaminado.

Históricamente, el comercio de esclavos trajo

consigo especies vectores de enfermedades como

Aedes y Anopheles (Diptera) (González-García,

2011; Rios y Connelly, 2012; Downing, 2012);

mientras que el comercio de frutas, principalmente,

ha implicado la entrada de especies como la mosca

Aleurocanthus woglumi Ashby, 1915 (Arredondo-

Bernal et al., 2015). La introducción por vuelo

potenciada por los huracanes se ejemplifica con la


81

Cuadro 2. Tipo de impacto de las especies exóticas de acuerdo a cada región en México. Tipo de impacto

Región Producción Salud Biodiversidad Agentes de control biológico*

Noreste Aethina tumida, Bactericera cockerelli,

Bemisia tabaci, Cactoblastis cactorum, Digitonthophagus gazella, Diorhabda

sublineata, Euoniticellus intermedius, Pectinophora gossypiella, Therioaphis trifolii,

Liriomyza trifolii, Aenidiella aurantii,

Lepidosaphes beckii, Coccus viridis

Aedes aegypti,

Aedes albopictus, Culex spp.

Cactoblastis cactorum,

Digitonthophagus gazella, Solenopsis

invicta, Pterophylla beltrani

Coccophagus ochraceus, Encarsia formosa,

Encarsia inaron, Psyllaephagus bliteces, Aceratoneuromyia indica, Pediobuis

foreolatus, Praon exsoletum, Aphelinus asychis, Trioxys complanatus, Aphidius

matricariae, Aphytis linganensis, Encarsia

perniciosi

Noroeste Aleurocanthus woglumi, Aphodius lividus,

Aphodius haemorrhoidalis, Bactericera

cockerelli, Bagrada hilaris, Bemisia tabaci,

Digitonthophagus gazella, Diorhabda sublineata, Euoniticellus intermedius,

Pectinophora gossypiella, Plutella xylostella,

Therioaphis trifolii, Aleurocybotus occiduus, Liriomyza trifolii, Aenidiella aurantii,

Rhipicephalus microplus

Aedes aegypti Linepithema humile,

Solenopsis invicta,


Aphytis comperei, Aphytis melinus, Encarsia

formosa, Anagrus pseudococci, Anagyrus

kamali, Psyllaephagus bliteces, Pediobuis

foreolatus, Tamarixia radiata, Praon exsoletum, Aphelinus asychis, Trioxys

complanatus, Aphytis linganensis, Encarsia

perniciosi, Comperiella bifasciata, Aphytis chrysomphali, Aphytis holoxanthus, Plaesius

javanus Occidente Aleurocanthus woglumi, Maconellicoccus

hirsutus, Raoiella indica, Coccus viridis,

Cosmopolites sordidus, Glycaspis

brimblecombei

Aedes aegypti Glycaspis brimblecombei Encarsia formosa, Encarsia inaron,

Psyllaephagus bliteus, Tamarixia radiata,

Aphytis linganensis, Encarsia perniciosi,

Comperiella bifasciata, Aphytis

chrysomphali, Aphytis lepidosaphes Oriente Aleurocanthus woglumi, Epiphyas

postvittana, Raoiella indica, Toxoptera

citricida, Lepidosaphes beckii, Cosmopolites sordidus, Rhipicephalus microplus

Anopheles

quadrimaculatu

Coptotermes formosanu ,

Lymantria dispar,

Linepithema humile, Paratrechina longicornis,


Aceratoneuromyia indica, Phymasticus

coffea, Tamarixia radiata, Aphytis

linganensis, Encarsia perniciosi, Comperiella bifasciata, Aphytis

chrysomphali, Aphytis lepidosaphes

Centronorte Aleurocanthus woglumi, Plutella xylostella, Rhipicephalus microplus

NA Solenopsis invicta Praon exsoletum, Aphelinus asychis, Trioxys complanatus, Aphidius matricariae, Aphytis

lepidosaphes

Centrosur Aenidiella aurantii, Aleurocanthus woglumi,

Bactrocera oleae

Aedes albopictus, Linepithema humile, Coccophagus ochraceus, Encarsia formosa,

Encarsia inaron, Psyllaephagus bliteces, Aceratoneuromyia indica, Pediobuis

foreolatus,


82

Cuadro 2. Continuación

Tipo de impacto

Región Producción Salud Biodiversidad Agentes de control biológico*

Centrosur (Rossi), Bemisia tabaci, Rhipicephalus microplus,


Aedes aegypti, Glycaspis brimblecombei

Praon exsoletum, perniciosi, Comperiella bifasciata, Aphytis chrysomphali, Aphytis

holoxanthus

Sureste Aleurocanthus woglumi, Cactoblastis cactorum, Galleria

mellonella, Lobesia botrana,

Maconellicoccus hirsutus, Toxoptera citricida, Lepidosaphes

beckii, Cosmopolites sordidus

Culex spp, Lymantria dispar, Pheidole

megacephala,

Wasmannia auropunctata,

Tamarixia radiata, Aphytis holoxanthus

Suroeste Aleurocanthus woglumi, Ceratitis

capitata, Digitonthophagus

gazella, Hybosorus illigeri, Lobesia botrana, Lepidosaphes

beckii, Coccus viridis, Cosmopolites sordidus, Glycaspis

brimblecombei

Aedes aegypti, Aedes

albopictus, Anopheles

albimanus, Anopheles pseudopuntipennis, Anopheles

vestitipennis, Culex spp, Simulium ochraceum

Lymantria dispar,

Wasmannia

auropunctata, Glycaspis

brimblecombei

Encarsia formosa, Encarsia inaron, Psyllaephagus

bliteces, Aceratoneuromyia indica, Phymasticus

coffea, Tamarixia radiata, Aphytis linganensis, Encarsia perniciosi, Comperiella bifasciata,

Aphytis linganensis, Comperiella bifasciata, Aphytis chrysomphali, Aphytis holoxanthus,

Aphytis lepidosaphes, Plaesius javanus,

Trichogramma pretiosum Todo el

país

Antonina graminis, Apis mellifera,

Diaphorina citri,

Digitonthophagus gazella, Euoniticellus intermedius,

Hypothenemus hampei, Phthorimaea operculella

Musca domestica NA NA

ND Diuraphis noxia, Chrysomphalus

aonidum, Trogoderma granarium

NA Hypogeococcus

festerianus

Coccophagus atrafus, Coccophagus pulvinariae,

Coccophagus rusti, Coccophagus scutellaris, Eretmocerus picketti, Siphoninus phillyreae,

Catolaccus grandis, Diachasmimorpha longicaudata, Diachasmimorpha tryoni, Fopius

arisanus, Psyttallia ineisi, Fopius vandenloschi,

Chilocorus sp, Pteroptrix (Casca) smithi,

Pseudhomalopoda prima, Encarsia aurantii

ND, no determinado, NA, no aplica. *No se conoce el impacto de los agentes de control biológico en el ambiente donde fueron introducidos.


83

especie C. cactorum, que invadió México y Estados

Unidos desde las islas del Caribe (Andraca-Gómez

et al., 2015).

La introducción de agentes de control biológico se

ha documentado que ha sucedido por accidente:

mediante expansión de rango o mediante ecesis en

territorio mexicano desde EUA, por ejemplo:

Aphytis comperei DeBach & Rosen, 1976, A.

melinus (DeBach, 1959) y A. mytilaspidis (Le

Baron, 1870); Coccophagus ochraceus Howard,

1895, C. atratus Compere, 1926, C. pulvinariae

Compere, 1931, C. rusti Compere, 1928, C.

scutellaris (Dalman, 1825); Encarsia formosa

Gahan, 1924, E. inaron (Walker, 1839);

Eretmocerus picketti Rose & Zolnerowich, E.

tejanus Rose & Zolnerowich, 1997 o Aleurocybotus

occidus Russell, 1964 que aumentaron su

distribución desde el sitio de liberación hacia otros

estados por vuelo (González-Hernández et al.,

2015a).

La introducción intencional se llevó a cabo con

especies cuyo objetivo fue utilizarlos como agentes

de control biológico. En los Estados Unidos de

América, se introdujeron intencionalmente las

especies de escarabajos coprófagos Digitonthophagus

gazella y Euoniticellus intermedius Reiche, 1848,

como agentes de control de moscas en las boliñas de

vaca (Anduaga, 2004); ambas especies eventualmente

expandieron su rango y entraron a México de forma

comercial a través de la ganadería. Hasta el

momento no se ha demostrado que tengan efectos

nocivos para la biodiversidad nativa (Lobo y

Montes de Oca, 1997; Montes de Oca y Halffter,

1998). También se introdujeron varias especies

exóticas como control biológico de plagas nativas,

como Trichogramma pretiosum Riley, 1879 que es

un parasitoide del lepidóptero Spodoptera frugiperda

Walker (ver Cuadro 2, Bahena Juárez y Cortes

Mondaca, 2015) y otros para controlar plagas

introducidas como el parasitoide Physmastichus

coffea La Salle, como agente de control biológico de

la broca del café, Hypothenemus hampei Ferrari

(1867) (Barrera et al., 2008, Castillo et al., 2006).

Como resultado de esta revisión encontramos que

para 29 especies se desconoce cómo fueron

introducidas al país, sin embargo, es posible deducir

su forma de introducción dada su cercanía

filogenética con otras especies de las cuáles si se

conoce la vía de ingreso. Por ejemplo, Culex spp.

Anopheles vestinipennis Dyar & Knab y A.

pseudopuntipennis Theobald 1901 probablemente

entraron al país a partir del comercio de forma

similar a Anopheles spp (Ríos y Connelly, 2012);

mientras que Apis mellifera adansonii Latreille,

1804 también pudo haber ingresado como A.

mellifera (Roubik y Villanueva Gutiérrez, 2009) a

través del comercio; los hemípteros Bactericera

cockerelli, Unaspis citri Comstock, Diaphorina

citri Kuwayama, 1908, Aenidiella aurantii Maskell

es probable que hayan entrado al país a partir del

comercio de material infectado como es el caso de

Glycaspis brimblecombei Moore (Cibrián Tovar,

2015).

De acuerdo a nuestra clasificación regional, el

efecto negativo sobre la producción es mayor en los

estados del norte de México. El impacto en la

biodiversidad se evidencia principalmente por dos

mecanismos: la muerte de hospedero y/o al

desplazamiento de especies nativas. En el caso de

los agentes de control biológico, a pesar de que

el principal criterio para utilizarlos es la

especificidad de hospederos (González-

Hernández et al., 2015a), las liberaciones masivas

y sin monitoreo posterior representan acciones que

pueden afectar a la biodiversidad por competencia

de recursos (presas) con las especies de

depredadores y parasitoides nativos; incluso se

podría cuestionar el éxito de estas liberaciones.

Hay ejemplos de especies como Praon exsoletum

(Nees), Trioxy complanatus Quilis, 1931 y

Aphelinus asychis Walker, 1839, importadas para

controlar poblaciones del pulgón manchado de la

alfalfa, Therioaphis trifolii (Monell, 1882), que no

se establecieron, y por el contrario, fueron las

especies de parasitoides nativos las que controlaron

la plaga (Bravo et al., 2015).

El impacto en la salud humana está relacionado

principalmente con enfermedades transmitidas por

especies del orden Diptera como malaria

(Anopheles spp.) y el dengue (Aedes spp.),

reportadas para la región Suroeste del país (Chiapas,

Guerrero y Oaxaca) donde las condiciones

climáticas son ideales (González-García, 2011). La

propagación de malaria, por ejemplo, está asociada

a zonas rurales con poco acceso a sistemas de salud,

casas con estructuras que permiten la entrada del

mosquito, y la migración humana (Downing, 2012).

En México, se han detectado desde 2014 casos


84

de fiebre Chinkungunya, virus de origen africano

transmitido también por las dos especies de Aedes

(Rivera-Ávila, 2014). La introducción de este virus

a México pudo deberse a viajeros infectados que

fueron picados por mosquitos vectores en el país de

origen. Dado que estos vectores están ampliamente

distribuidos en la región Sureste de México, la

población de esa región es particularmente

susceptible a esta enfermedad y a su rápida

diseminación. Otro vector de enfermedades, pero a

nivel nacional, es Musca domestica (Diptera), que

transmite al ser humano de forma indirecta

enfermedades causadas por patógenos (p. ej.,

Salmonella, Shigella, Campylobacter, Escherichia,

Enterococcus y Chlamydia), y de forma directa a

animales domésticos y ganado (p. ej. Moraxella

bovis, causante del ojo rosado (queratoconjuntivitis

infecciosa) (Nava-Camberos y Ávila-Rodríguez,

2008).

El establecimiento de especies exóticas y su efecto

en los ecosistemas parte del supuesto de que tienen

ventajas sobre las especies nativas. Los factores

facilitadores son: 1) la abundancia de recursos

disponibles (Saint-Beat et al., 2015) y baja

resistencia de plantas, especialmente de especies

cultivadas bajo un esquema de agricultura extensiva

(Bautista-Lozada et al., 2012); 2) la ausencia de

enemigos naturales, donde la teoría predice que los

insectos tendrán un mayor éxito reproductivo en

zonas donde sus depredadores están ausentes

(Murphy, 2004); 3) los hábitos polífagos de los

insectos como ventaja competitiva (Muller et al.,

2015) como Lobesia botrana Den. y Shiff, polilla

cuyo principal hospedero es la vid pero también se

alimenta de hospederos alternativos nativos (Muller

et al., 2015, Gutierrez y Ponti, 2013); y 4) el

comportamiento agresivo que desplaza otras

especies (Roubik y Villanueva-Gutiérrez, 2009),

como las especies de hormigas Wasmannia

auropunctata, Solenopsis invicta, Pheidole

megacephala (Dejean, 2007, 2008; Aguirre Muñoz

y Mendoza Alfaro, 2009; Quezada-Martínez et al.,

2011; Rey et al., 2012), o por las variedades

africanizadas de Apis mellifera (Hymenoptera), que

desplazan abejas nativas del género Centris y

megachilidos (Megachilidae; Roubik y Villanueva-

Gutiérrez, 2009).

Dado que los patrones generales encontrados se

basan en una revisión bibliográfica, es importante

hacer notar que estos no representan listados de

incidencia de especies a nivel regional sino los

trabajos en ciencia básica realizados en cada región.

Así, por ejemplo, encontramos que en la región

Sureste (la zona fronteriza sur) el número de

reportes asociados a especies de artrópodos exóticos

con impactos en salud es menor en comparación con

la región Suroeste, en la región Sureste solamente se

reporta Culex sp. mientras que en la región suroeste

hay 14 especies reportadas (Cuadro 2). Debido a las

similitudes climáticas entre las dos regiones sureñas,

se esperaría que tuvieran fauna exótica similar, por

lo que probablemente los reportes encontrados para

estas regiones no estén mostrando un patrón real.

Dado el gran movimiento de seres humanos y

mercancía que se lleva a cabo en las regiones

fronterizas, se esperaría que tuvieran mayor número

de especies exóticas reportadas, por lo que se

aprecia un vacío de información en la zona

fronteriza sur, y sería recomendable realizar mayor

investigación en esa región.

La expansión de rango de distribución de las

diferentes especies encontradas en México se debe

principalmente al transporte accidental de una región

a al transporte terrestre de material infectado. La

regulación del tránsito dentro del país y las normas

existentes elaboradas por SENASICA-SAGARPA

están diseñadas para normar el transporte de

mercancía, para asegurarse que las especies de

artrópodos invasores sean detectadas a tiempo en

puertos y fronteras. Sin embargo, una vez que los

organismos están dentro del territorio, los artrópodos

exóticos pueden expandir su distribución sino existen

fronteras naturales que las contengan; es aquí donde

la biodiversidad y la resiliencia de los ecosistemas

juegan un papel importante como barrera biológica

(Kennedy et al., 2002; Traveset y Richardson, 2006;

Vila et al., 2008). La resiliencia de un ecosistema, su

capacidad de tolerar cierto grado de cambio (Saint-

Beat et al., 2015), determina el mantenimiento de su

funcionalidad. En este contexto, los agroecosistemas

son particularmente vulnerables a la invasión debido

a la pérdida de diversidad de especies causada por la

domesticación y al manejo industrial de los cultivos.

En este sentido, cualquier transformación del

territorio que afecte la biodiversidad como la

construcción de carreteras, presas, deforestación, la

agricultura extensiva, entre otras, son factores que

también regulan la expansión de una especie.


85

Dados los escasos reportes sobre especies de

artrópodos exóticos en México y su impacto sobre

la biodiversidad y las actividades humanas, esta

revisión propone que es necesario ahondar en la

investigación sobre artrópodos exóticos para

detectar las áreas que requieren una intervención

inmediata, la elaboración de políticas públicas

transversales que aborden la problemática

regional de manera integral y en coordinación con

la población afectada, así como emprender

acciones encaminadas al reemplazo de especies

exóticas dentro de las cadenas productivas, en

particular los agentes de control biológico,

utilizando especies nativas. Los estudios de

ciencia básica sobre artrópodos invasores pueden

arrojar información acerca de su ciclo de vida,

historia de colonización, reintroducciones, flujo

génico entre poblaciones y que también deben

tomarse en cuenta para el manejo de especies ya

establecidas. Por otro lado, ya que el cambio

climático es una realidad que está modificando la

distribución de las especies, sería importante

vincular la modelación de escenarios de cambio

climático para México con la determinación de

zonas vulnerables a la invasión.

AGRADECIMIENTOS

Se agradece el trabajo de Irais Medina para la

primera compilación de casos de estudio, a Morelia

Camacho por observaciones al manuscrito así como

a varios revisores anónimos por sus comentarios.

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Fabio Germán Cupul-Magaña 1 Julián Bueno-Villegas 2

1 Centro Universitario de la Costa, Universidad de Guadalajara.

2 Laboratorio de Sistemática Animal, Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. [email protected]

[email protected]

1 Av. Universidad 203, Delegación Ixtapa, C. P. 48280, Puerto Vallarta, Jalisco, México 2 Carretera Pachuca-Tulancingo km 4.5 S/N, Colonia Carboneras, C. P. 42184, Mineral de la Reforma, Hidalgo, México.

Folia Entomológica Mexicana (nueva serie), 3(2): 92−94, 2017. Recibido: 23 de marzo 2017 Aceptado: 10 de junio 2017 Publicado en línea: 31 de agosto 2017

ISSN: 2448-4768

92

Nota Científica

NUEVAS LOCALIDADES PARA MILPIÉS ESPIROBÓLIDOS, ESPIROSTRÉPTIDOS Y

POLIDÉSMIDOS EN MÉXICO (MYRIAPODA: DIPLOPODA)

New localities for spirobolid, spirostreptid, and polydesmid millipedes from Mexico (Myriapoda:

Diplopoda)

Fabio Germán Cupul-Magaña1 y Julián Bueno-Villegas2

1Centro Universitario de la Costa, Universidad de Guadalajara. Av. Universidad 203, Delegación Ixtapa, C. P. 48280,

Puerto Vallarta, Jalisco, México. 2Laboratorio de Sistemática Animal, Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de

Hidalgo, Carretera Pachuca-Tulancingo km 4.5 S/N, Colonia Carboneras, C. P. 42184, Mineral de la Reforma, Hidalgo,

México.


Para México, Bueno-Villegas et al. (2004) han

contabilizado 498 especies de milpiés (Diplopoda)

dentro de 14 órdenes, 39 familias y 117 géneros;

además, señalan que el mayor número de especies

se ha registrado en Veracruz (125), Chiapas (54)

y Nuevo León (44), con Aguascalientes como el

único estado sin registro de diplópodos (Cupul-

Magaña y Bueno-Villegas, 2006).

Sin embargo, a pesar de dicha diversidad, el

estudio del grupo es esporádico en el país, por lo

que esta nota tiene el objetivo de registrar nuevas

localidades para una especie de milpiés

espirobólido (Spirobolida: Allopocockiidae), dos

de espirostréptidos (Spirostreptida: Spirostreptidae)

y dos más de polidésmidos (Polydesmida:

Paradoxosomatidae).

Se revisó material depositado en la Colección

Entomológica del Centro de Estudios en Zoología

(CZUG) del Centro Universitario de Ciencias

Biológicas y Agropecuarias de la Universidad de

Guadalajara en Zapopan, Jalisco, México. Para la

determinación de los ejemplares se utilizaron los

trabajos de Pocock (1895-1910), Chamberlin

(1943), Shelley y Hoffman (1995), así como

Shelley y Lehtinen (1998).

Para cada especie se registró su localidad de

recolecta (con coordenadas y altitud según fue el

caso), fecha de recolecta, sexo, número de

ejemplares revisados, número de segmentos (s),

número de pares de patas (p), longitud total en

milímetros (LT), ancho en milímetros de la parte

media del cuerpo (AT) y colector (col.). Además,

se indicó su distribución conocida, localidad tipo

y registros estatales previos en México. A

continuación, se presenta la lista de especies de

diplópodos identificados.

Allopocockiidae: Anelus richardsoni (Pocock,

1910) (Figs. 1 y 2). Material examinado:

Tamaulipas, Ciudad Victoria; recolecta manual;

6-VII-2015; macho (1); s = 47; p = 81; LT =

55.31; AT = 4.66; col. A. Escobedo. Distribución

conocida: Texas, Estados Unidos de América y

los estados mexicanos de Nuevo León, Veracruz

y Tamaulipas. Localidad tipo: Tampico,

Tamaulipas (Hoffman, 1999; Bueno-Villegas et

al., 2004). Segundo registro para Tamaulipas.

Spirostreptidae: Orthoporus mimus Chamberlin,

1943 (Figs. 3 y 4). Material examinado:

Tamaulipas, Ciudad Victoria; recolecta manual;

6-VII-2015; macho (1); s = 66; p = 119; LT = 124.26;

AT = 5.52; col. A. Escobedo. Distribución conocida:

Sólo registrada en los estados mexicanos de

Nuevo León, San Luis Potosí y Tamaulipas.

Localidad tipo: A 30.4 km al norte de El Limón,

Tamaulipas (Hoffman, 1999; Bueno-Villegas et

al., 2004).

Orthoporus striatulus Pocock, 1910 (Figs. 5 y 6).

Material examinado: Chiapas, Parque Nacional

Cañón del Sumidero, Mirador El Tepehuaje, 16º

49’ 48” N y 93º 05´27” O; 1-IX-2015; altitud 1214 m;

Cupul-Magaña y Bueno-Villegas, Nuevas localidades para milpiés en México.

93

Figuras 1–10. Milpiés machos en vistas laterales y dorsales de la parte anterior del cuerpo y detalle de sus gonópodos. 1)

Anelus richardsoni: vista del lado izquierdo, collum, segmentos 2 al 6 y 2) vista caudal de los gonópodos. 3) Orthoporus

mimus: vista del lado derecho, collum, segmentos 2 al 4 y 4) vista anterior de los gonópodos. 5) Orthoporus striatulus: vista

del lado derecho, collum, segmentos 2 al 3 y 6) vista caudal de los gonópodos. 7) Chondromorpha xanthotricha: vista dorsal,

cabeza, collum, segmentos 2 a parte anterior del 3 y 8) gonópodo (telopodito izquierdo) en vista ventral. 9) Oxidus gracilis:

vista dorsal, cabeza, collum, segmentos 2 al 3 y 8) gonópodos en vista ventral. Marca de escala 1 mm.

macho (1); s = 63; p = 116; LT = 136.30; AT = 6.18;

col. R. Chávez. Distribución conocida: Sólo

registrada en los estados mexicanos de Chiapas,

Oaxaca y Tabasco. Localidad tipo: Tuxtla

Gutiérrez, Chiapas (Hoffman, 1999; Bueno-

Villegas et al., 2004). Cuarto registro para

Chiapas.

Paradoxosomatidae: Chondromorpha xanthotricha

(Attems, 1898) (Figs. 7 y 8). Material examinado:

San Luis Potosí, Ciénega de Cabezas; recolecta

manual; 5-VII-2015; macho (1); s = 20; p = 29,

LT = 14.12; AT = 1.96; col. A. Escobedo.

Distribución conocida: Especie originaria de

Asia, ampliamente distribuida en el mundo

(Santiago-Blay y Vélez, 1985; Shelley y

Lehtinen, 1998); en el país se ha recolectado en

Jalisco, Morelos y Veracruz (Shelley y Cupul-

Magaña, 2007; Cupul-Magaña et al., 2014).

Primer registro para San Luis Potosí.

Oxidus gracilis (Koch, 1847) (Figs. 9 y 10).

Material examinado: Hidalgo, San Nicolás

Tolentino; recolecta manual; 20-IV-2014; machos

(3); hembras (3) (s, p, LT y AT no se registraron

porque los ejemplares estaban fragmentados); col.

O. Benítez. Distribución conocida: Se cree que su

área de distribución original es Asia, ampliamente

distribuida en el mundo (Shelley y Lehtinen,

1998); en el país se ha recolectado en Campeche,

Chiapas, Estado de México, Jalisco, Oaxaca y

Veracruz (Bueno-Villegas et al., 2004; Cupul-

Magaña y Shelley, 2011; Cupul-Magaña et al.,

2014). Primer registro para Hidalgo.

AGRADECIMIENTOS

A los dos revisores anónimos por sus valiosos

comentarios. A la Comisión Nacional para el

Conocimiento y Uso de la Biodiversidad

(CONABIO) por su apoyo para la realización de

este trabajo a través del proyecto KT009 –

Actualización del Catálogo de Autoridades

Taxonómicas (CAT) de Myriapoda en México.

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