논단

식물 스테로이드의 신호전달경로와 crosstalk

서론

동물과식물모두에서스테로이드(steroid)성화합물은다양

한세포내반응들을조절하는중요한호르몬으로서작용한다.

Estrogen, progesterone, testosterone, cortisol, ecdysone

등등과 같은 다양한 종류의 스테로이드성 호르몬들의 기능이

동물에서 잘 알려져 있는 반면 식물에서는 현재까지 brassi-

nosteroid (BR)이라는한종류의스테로이드성호르몬만이알

려졌다 (그림 1). 약 30년 전 유채의 화분에서 brassinolide

(BL)이라는최초의BR이동정된이후[1] 현재까지70종이상의

관련화합물이식물계내에서폭넓게동정되었다[2].

기존에 잘 알려진 식물호르몬에 비해 발견역사가 매우 짧았

던BR은1990년대중반까지주로식물체내BR의동정및외부

처리에따른다양한생리학적효과들이보고되었으나학계에서

호르몬으로서의 중요성을 크게 인정받지 못하 다. 그러다가

1990년대중후반부터발견된det2, cpd, dwf4또는bri1, bin2

등등과같은BR을만들지못하거나또는신호전달경로에이상

이생긴관련돌연변이체들이애기장대에서동정된이후벼, 보

리, 토마토등등의다수의식물체로부터도유사한BR 관련돌

연변이체들이 동정되었다. 이들이 나타내는 극심한 생장저해,

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김태욱

한양대학교 생명과학과twgibio@hanyang.ac.kr

그림 1. 포유류, 곤충, 식물의 대표적인 스테로이드 호르몬 구조

웹진 2월 2013 2

웅성불임, light가 없을 때의 비정상적인 morphogenesis, 유

관속계의 비정상적인 발달, 노화지연, 잎 모양의 변형 등등과

같은 드라마틱한 표현형의 변화를 통해 BR이 식물의 생장과

분화에 필수적인 화합물로서 인식되면서 6번째 식물호르몬으

로인정받기시작하 다. 이후다양한생리학적, 분자유전학적,

생화학적 접근 등을 통하여 BR이 식물체 내에서 어떻게 합성

되고분해되는지그리고어떠한신호전달경로를거쳐식물체에

서 다양한 생리활성을 나타내는지에 대해 비교적 짧은 시간동

안많은연구가진행되었다[3-6].

식물체내에존재하는내생BRs의함량은여러식물호르몬

들중에서도가장낮은농도로존재하는데이는식물세포또는

조직내에서BRs의함량변화에따른신호전달경로가매우정

교하게일어나고있음을의미한다. 본논단에서는현재까지확

립된BR의신호전달경로를간단히살펴보고가장최근의연구

를 통해서 알려진 BR과 몇 가지 다른 신호전달경로들간의 상

호작용을중심으로간략하게소개를하고자한다.

BR의신호전달경로

동물 스테로이드의 잘 알려진 신호전달경로는 매우 단순한

데세포질에존재하는nuclear receptor가세포막을통과해들

어온 스테로이드 ligand와 결합한 뒤 핵 내로 이동하여

steroid-receptor complex가직접전사조절활성을나타낸다

(그림 2A). 반면 식물 스테로이드는 동물의 경우와 달리

receptor kinase의 구조를 가지는 LRR-RLK (Leucine Rich

Repeat-Receptor Like Kinase)의 일종인 BRI1 (BR-

insensitive 1)에 의해 세포 표면에서 인지된다 [7]. Receptor

kinase는세포막에존재하여세포가외부의화학적신호를인

지하고 이를 세포 내부로 전달하여 다양한 세포내 신호전달경

로를조절할수있도록하는핵심적인단백질들중의하나로서

extracellular domain, single transmembrane domain 그리

고 cytoplasmic kinase domain으로구성된다. 또한BR의신

호전달경로에서는 특징적으로 GSK3 (Glycogen Synthase

Kinase 3) 계열의단백질이negative regulator로서작용하여

전사인자를 인산화를 통해 직접 조절하는데 이러한 특징들 때

문에 동물에서 잘 알려진 Wnt signaling과 그 유사성이 종종

비교되고는한다. 현재까지알려진BR의신호전달경로를종합

해보면다음과같다.

그림 2. 스테로이드 호르몬의 신호전달경로. (A) Estrogen-receptorcomplex에 의한 전사조절 (B,C) BR의 신호전달 경로. (B) BR의 함량이 낮을 때 (C) BR의 함량이 높을 때.

A

B

C

논단

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세포내BR의함량이낮으면(그림2B) 불활성화상태의BRI1

receptor는 세포막에 존재하는 BKI1 (BRI1 kinase inhibitor

1)이라는단백질과결합하는데BKI1은 BRI1이또다른LRR-

RLK인 BAK1과 결합하는 것을 억제한다 [8]. 이는 negative

regulator로 작용하는 GSK3-like kinase인 BIN2의 지속적

인 활성을 유지시켜 BIN2가 BR 특이적 전사인자인

BZR1/BZR2(BES1)를 인산화한다 [9-11]. 인산화된

BZR1/BZR2는 DNA와의 결합력을 잃게 되고 phosphopro-

tein에결합하는14-3-3 단백질과의결합을통해세포질에축

적된뒤26S proteasome complex를통해분해된다 [12]. BR

의함량이증가하게되면 (그림2C) BR은BRI1 receptor에결

합하게 되는데 최근의 구조생물학적 연구결과에 의하면 BR은

BRI1 extracellular domain의 LRR21과 LRR22 사이에 위치

한70-amino acid island domain에직접결합하는것으로확

인되었다 [13]. BR의 BRI1과의 결합은 궁극적으로 BRI1의

cytoplasmic kinase domain을활성화시켜두가지의이벤트

를일으키는데첫째는BKI1을인산화시켜BKI1를세포막으로

부터 세포질로 이동하게 만들고 세포질로 이동한 인산화된

BKI1는 14-3-3 단백질과 결합하여 BZR1/BZR2 단백질에 결

합하는14-3-3 단백질의상대적인양을감소시킨다[14]. 둘째

로 BKI1이 해리된 BRI1은 BAK1 kinase domain의 activa-

tion loop를인산화시켜BAK1을활성화시키고이렇게활성화

된 BAK1은 다시 BRI1의 Juxtamemembrane domain과 C-

terminal tail 부위를 인산화시켜 BRI1이 더욱더 활성화된다

[15-16]. 이후 BRI1은 Receptor-like cytoplasmic kinase

(RLCK) 계열의 막 단백질인 BSK1 (BR signaling kinase 1)

또는 CDG1 (Constitutive differential Growth 1) kinase를

인산화한다. BRI1은 BSK1의 Ser230 residue를 인산화하는

것으로 알려졌으며 CDG1의 경우에는 Ser44,47 그리고

Ser234 residue (BSK1의 Ser230과 동일한 위치)를 인산화하

는 것으로 알려졌는데 이와같은 BRI1에 의한 인산화는 BSK1

과 CDG1의 BSU1과의 결합력을 높이는 것으로 확인되었다

[17-19]. 한편, CDG1은 BSU1 phosphatase를 인산화하는데

MS spectrometry를 통한 연구결과에 따르면 in vivo에서 인

산화되는 세 군데의 인산화 부위중 C-terminus의 Ser764를

인산화시키는 것으로 확인되었으며 CDG1에 의한 BSU1의 인

산화는 BSU1의 기질인 BIN2와의 결합을 증가시키는 것으로

보고되었다 [18]. BSK1과 CDG1은 subfamily가 다른 RLCK

계열의 단백질이지만 특징적으로 BSK1은 CDG1과는 달리

kinase 활성을 나타내지 않는다. 실제 BSK1의 아미노산 서열

에는모든kinase가 catalytic activity를가지기위해항상보

존되어있는 중요한 아미노산이 일부 결핍되어있어 atypical

kinase로 분류되는데 BSK1가 in vivo에서 catalytic activity

를정말가지지않는지에대해서는추후관련연구가더필요하

다. 한편 CDG1에 의해 인산화된 BSU1은 BIN2와 결합하여

Tyr200 residue의 탈인산화를 촉매하는데 이러한 BIN2의 탈

인산화는 BIN2의 kinase 활성을 강하게 억제시켜 BIN2가

BZR1/BZR2를더이상인산화를통해억제하지못하게만든다

[19]. 또한 아직까지 알려지지 않은 기작을 통해 활성화되는

PP2A라는 phosphatase가인산화되어있던BZR1/BZR2를탈

인산화시켜서 세포내 탈인산화된 BZR1/BZR2가 축적되게 되

고탈인산화된BZR1/BZR2는핵내로이동하여다른전사인자

들과 함께 유전자의 발현을 조절하게 된다 [20]. 초기에는

BZR1은 BRRE (BR-response element, CGTGT/CG)라는

DNA sequence에 결합하고 [21] BZR2/BES1은 BIM1 단백질

과함께E-box element (CANNTG)에결합하는것으로보고

되었으나 [22] 최근의 연구에 의하면 BZR1과 BZR2/BES1 모

두BRRE와E-box에결합하는것으로나타났다[23-24].

이와같이 BR의 신호전달경로는 세포표면에 존재하는

receptor로부터핵내의전사인자까지의전체적인신호전달골

격이완성된BRI1 pathway는현재까지식물체에존재하는수

백개의receptor kinases에의해매개되는신호전달경로들중

가장잘이해된신호전달경로로서식물신호전달경로연구분

야에있어중요한패러다임을제공하며관련연구를이끌어오

고있다.

다양한생리작용을조절하는BR 신호전달경로의crosstalk

BR의 경우 세포의 신장 (cell enlargement) 촉진 이외에도

웹진 2월 2013 4

다양한생리활성을나타내는것으로잘알려졌는데, 그동안분

자수준에서의 BR의 신호전달기작은 세포신장 촉진에 관련된

생리활성에초점이맞추어져왔기때문에세포의분화및발생,

노화, 환경스트레스에대한반응등등과같은BR이매개하는

기타 다른 생리활성 조절기작들에 대한 이해는 극히 제한적이

었다. BR의 다양한 생리활성은 세포신장 관련 유전자의 발현

을주로조절하는BZR1과다른전사인자와의상호작용을통해

이루어지거나, BR의신호전달에관여하는단백질이다른종류

의신호전달경로또한조절하고있기때문으로생각된다. 그러

나 이전까지 BR 뿐만 아니라 서로 다른 신호전달경로들간의

crosstalk은 단백질들간의 상호작용이 아닌 주로 특정 신호전

달경로에 의해 조절되는 전사인자가 다른 신호전달경로의

receptor ligand (peptide, hormone 등)를생합성하거나또는

불활성화시키는효소의mRNA 발현을조절하는간접적인방

식만이주로알려졌다.

가장최근의연구에의하면BR이매개하는다양한생리활성

조절의 분자기전은 단순한 BR의 신호전달경로를 통해서 매개

되는 BZR1 또는 BZR2의 전사활성에 의한 것뿐만 아니라

light, gibberellin (GA)의 신호전달경로에 관여하는 단백질과

의 상호작용, 그리고 또 다른 receptor kinase에 의해 매개되

는 신호전달경로간의 crosstalk을 통해 일어나는 것으로 알려

졌다.

BR과light의신호전달경로간의crosstalk

정상적인 식물은 dark 상태에서 키우게 되면 hypocotyl의

길이신장이일어나고떡잎이접히고 light에의해유도되는유

전자의 발현이 억제되는데 이를 skotomorphogenesis (etio-

lation)라고한다. 처음으로발견된BR 결핍돌연변이체인det2

(de-etiolated 2)는그이름에서의미하듯이dark 상태에서키

워도 etiolation과 반대인 light를 주고 키웠을 때의 표현형을

나타내었다 [25]. 이후 발견된 BR의 결핍 또는 불감성 돌연변

이들도 모두 de-etiolation 표현형을 나타내어 BR과 light 신

호전달경로간의 긴 한 연관관계가 있을 것으로 예상되었다.

그럼에도불구하고오랫동안이들신호전달경로간의어떤조절

관계를 구체적으로 알 수 없었는데 가장 최근 BR과 light간의

crosstalk 모델이제시되었다.

bzr1-1D gain-of-function 돌연변이체를bri1 null 돌연변

이체와교배시켜만든bri1; bzr1-1D 이중돌연변이체의표현형

을관찰하면매우흥미로운사실을발견할수있는데dark에서

는 bzr1-1D가 bri1의 짧은 hypocotyl (하배축)과 de-etio-

lation 표현형을 거의 완전히 억제하지만 동일한 식물을 light

에서키우면bri1의hypocotyl 길이는bzr1-1D에의해아주미

약하게 억제된다. 이는 light가 BZR1의 활성을 억제하는 것을

의미한다. 이러한 배경을 바탕으로 수행된 최근의 연구결과에

의하면 light에 의해 조절되는 전사인자로 잘 알려진 PIF4가

BZR1과 직접 결합하는 것으로 확인되었다 [24]. 또한 CHIP-

chip과CHIP-seq 등을활용한genome-wide 분석을통해확

인된 바로는 BZR1 target genes의 약 52%가 PIF4 target

genes과중복되며이들은동일한위치에서BZR1이결합하는

motif로알려진BRRE중의CGTG 두개가뒤집어진 (invert-

ed) 형태인G-box element (CACGTG)에결합하는것으로나

타났다. RNA-seq 결과에 의하면 bzr1-1D에 의해 향을 받

은 많은 유전자들이 bzr1-1D;pif-q (pif1,3,4,5) 돌연변이체에

서는 향을 받지 않는 것으로 나타나 BZR1의 활성을 위해서

는 PIF 전사인자의 활성이 요구되는 것으로 확인되었다 [24].

결론적으로light가없는상태에서는PIF4가활성화되고BZR1

과결합하여동일한프로모터의G-box에결합하여전사를조

절하여 hypocotyl의 신장과 같은 etiolation 표현형을 나타내

게 되고, light가 있는 상태에서는 PIF4가 분해되기 때문에

BZR1이 PIF4와 결합하지 못하여 G-box에 대한 결합력이 떨

어지면서전사활성을나타내지못해hypocotyl의신장이억제

된다(그림3).

BR과GA 신호전달경로간의crosstalk

식물의photomorphogenesis는또다른식물호르몬인GA

에의해서도조절되는데GA와BR은모두생장을촉진하는호

르몬으로줄기신장, 발아, etiolation 촉진등등과같은동일한

생리활성을나타낸다. GA의신호전달경로는GID1이라는세포

논단

질내에 존재하는 receptor에 의해 시작되는데 그 조절의 중심

에는 negative regulator인 DELLA family가 존재한다. GA

의 GID1와의 결합은 궁극적으로 DELLA family의 ubiquiti-

nation을 통한 분해를 유발한다 [26]. Etiolation을 조절하는

GA와 light 신호전달경로간의 연관관계는 DELLA가 PIFs에

결합하면서PIFs의전사활성을억제하는것으로알려졌다. 즉,

dark 상태에서 내생 GA의 함량이 증가하게 되고 이에 따라

GA에의한DELLA의분해가촉진되면서DELLA에의한PIF

의억제가풀리면서PIF가 etiolation을유도하는것으로보고

되었다[27].

흥미롭게도 BR 결핍 돌연변이인 det2의 hypocotyl 신장은

야생형과 달리 GA의 처리에 의해서 촉진되지 않는데 이러한

표현형은 bzr1-1D에 의해 회복되는 것으로 나타났다. 그러나

GA 결핍 돌연변이는거의정상적인BR 반응을나타내는반면

DELLA 기능상실돌연변이에서는BR의반응이크게증진되는

것으로 확인되었다 [28]. 이러한 결과는 GA에 의한 hypoctyl

의 elongation은 활성형의 BZR1이 필요하며 BR에 의한

hypocotyl의 elongation은 GA의 활성이 필수적이지는 않지

만GA가그효과를증진시키는것을의미한다. 또한, in vitro

와 in vivo에서 수행된 다양한 생화학적 연구들은 DELLA와

BZR1이직접결합하고DELLA의BZR1 결합은BZR1의DNA

결합력을억제하는것으로나타났다. 게다가RNA-seq에의해

확인된유전자발현의패턴을분석해보면DELLA-BZR1 결합

이GA에의해조절되는많은유전자의발현에 향을주고있

음이확인되었다[28].

이러한 연구결과는 DELLA family가 GA 특이적인 전사인

자를 조절하기도 하지만 light에 의한 반응을 매개하는 PIF,

BR에 의한 반응을 매개하는 BZR1과도 직접적으로 결합하여

이들의 전사활성을 억제하고 있다는 것을 의미한다. 따라서

DELLA-BZR1-PIF 간의결합module은세포신장을촉진하

는호르몬과 light에대한식물의반응에있어핵심적인 inte-

grator로서 작용하고 있으며 이러한 작용기작은 내부 신호인

호르몬과외부신호인환경요인간의signal integration 과정을

통해식물의환경에대한생리적반응을이해하는데중요한단

서를제공하리라생각된다[24, 28].

BR에의한기공세포의분화조절

그리스어로‘입’이라는 뜻을 가지는 기공 (stomata)은 식물

의가스의교환과물의증산작용에핵심적인역할을하는표피

세포에서유래한두개의공변세포에의해만들어지는pore로

서광합성과호흡을위해필수적인구조물이다. 내재적인발생

프로그램에의해조절되는기공세포의발달패턴은light, 이산

화탄소등의외부환경요인에의해서도조절받는다. 이러한기

공세포의 발달과정은 흥미롭게도 BRI1과 유사한 계열의

receptor kinase인 ERECTA family (ERf)에 의해 조절되는

것으로 알려졌다. ERf은 몇몇 종류의 EPF (Epidermal

Patterning Factor) peptides가 ligand로작용하여그활성이

조절되는것으로알려졌는데다양한분자유전학적연구에의하

여 ERf pathway의 하위에는 MAP kinase module (MAP

kinase kinase kinase /MAPKKK → MAP kinase

kinase/MAPKK → MAP kinase/MPK)이 관여하는 것으로

보고되었으나ERf 이후의신호가어떻게MAP kinase mod-

ule을 조절하는지에 대해서는 전혀 알려진 바가 없었다 [29].

최근 독립적인 두 연구그룹에서 BR의 음성적 신호전달인자인

GSK3-like kinase BIN2가ERf pathway의하위에작용하여

기공세포의 발달을 조절한다고 보고하 다. Kim (2012)등은

유묘 (seedling)의 떡잎 발달에 있어 BIN2가 MAPKKK인

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그림 3. Etionlation 조절에 있어 BR, light 그리고 GA 신호전달경로간의 crosstalk 모델

웹진 2월 2013 6

YODA와 직접 결합하여 이를 인산화시켜 억제함으로써 MAP

kinase pathway를 억제하여 궁극적으로 기공세포의 발달을

촉진하고 있음을 보고하 다 [30]. 한편 Gudesblat (2012) 등

은식물의줄기에서BIN2가MAP kinase module의하위에서

작용하는 SPCH (Speechless)라는 bHLH 계열의 전사인자를

인산화를통해억제함으로써기공세포의분화를억제한다고보

고하 다 [31]. 이와같은서로상반된연구결과는두그룹이높

은 습도조건의 MS 배지에서 관찰한 어린 식물체의 떡잎과 흙

에서자란성체의줄기에서의기공세포발달에대한연구를각

각진행하여조직, 환경, 발생학적조건등이다른것에큰원인

이있을수있다. 실제로ERf의결합파트너로알려진막단백

질인TMM (Too Many Mouth)의경우tmm기능상실돌연변

이의 표현형이 잎에서는 비정상적으로 과도한 기공세포의

cluster를만들고줄기에서는기공세포를전혀만들지않는것

으로 이미 보고 되어있어 잎과 줄기에서의 기공세포의 발달에

대한조절기작이서로다를것으로예상되어왔다[32]. 향후이

에관련한비교연구가좀더필요할것으로예상된다. 그럼에도

불구하고최근알려진BR의기공세포조절에관한연구결과들

은BRI1과ERf 두개의서로다른receptor kinase에의해매

개되는 신호전달경로간의 직접적인 crosstalk을 통해 세포의

신장촉진이외에BR이어떻게특정세포의분화를조절하는지

를규명한사례로서향후식물호르몬에의한내재적인발생학

적프로그램조절을이해하는데좋은모델을제시할것으로생

각된다.

그림 4. BR에 의한 기공세포 발달 조절의 crosstalk 모델

논단

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결론및향후전망

전통적인 분자유전학적, 생화학적 연구 방법들과 더불어 최

근에 개발되고 있는 다양한 실험방법들을 통하여 비교적 짧은

연구역사에도불구하고BR에의한식물의다양한생리활성조

절기작들이분자수준에서밝혀지고있다. 현재세포표면에서부

터 핵 내 전사인자까지의 전체 신호전달경로의 확립과 더불어

BR의신호전달경로를통해퍼져나가는light, GA, ERf path-

way간 crosstalk 모델들이 제시되고 있으며 이러한 연관관계

는genome-wide 분석을통한transcriptional network의이

해를통해뒷받침되고있다. 이를통해BR과다른세포내신호

전달경로간의분자수준에서의연결은어떻게내부신호와외부

환경신호가조합되어식물의핵심적인발생과분화과정을조절

하는지에대한이해를돕고있다.

한편BRI1에의해매개되는BR의신호전달경로는전체적인

골격이 완성되었으나 여전히 흥미로운 질문들이 남아있다. 예

를들어PP2A가어떻게BRI1 신호에의해조절되는지, BIN2와

BZR1/BZR2 등이어떻게26S proteasome을통해분해되는지

등에대해서는알려진바가없다. 또한, BR이어떻게세포안팎

으로또는조직간에이동하는지, 조직내BR의함량을조절하

는 핵심인자는 무엇인지, BR 신호전달에 관여하는 대부분의

단백질들은multigene family인데각family member에있어

서의세포또는조직특이적인발현과기능적특성은어떻게되

는지등등에대한연구들이향후BR의신호전달경로를완전히

이해하는데중요한단서를제공하리라생각된다.

현재까지 대부분의 식물 호르몬 각자의 신호전달경로들이

그 윤곽을 드러냈는데 각각의 호르몬 신호전달경로에 대한 이

해뿐아니라최근의동향에서도알수있듯이서로다른호르몬

들간 또는 외부 환경요인에 의한 신호전달경로간의 crosstalk

에대한연구가활발히진행될것으로생각된다. BR의경우에

는현재까지밝혀진crosstalk이외에도다양한BR의생리활성

을 고려할 때 향후 auxin, abscisic acid, ethylene 등의 다른

호르몬들과의연관성이보다정교하게밝혀지고본논단에서는

지면관계상 소개하지 않았으나 BAK1과 관계된 innate

immunity의경우에서나타났듯이BR과다양한biotic/abiot-

ic stress와의 구체적인 상호작용이 분자수준에서 규명되기를

기대해본다.

[참고문헌]

1. Grove, MD., Spencer, GF., Rohwedder, WK., Mandava,

NB., Worley, JF., Wartnen Jr. JD., Steffens, GL.,

Ftippen-Anderson, JL., and Cook, Jr. JC. (1979).

Brassinolide, a plant growth-promoting steroid isolated

from Brassica napus pollen. Nature 281, 216-217.

2. Bajguz, A. (2007). Metabolism of brassinosteroids in

plants. Plant Physiol Biochem 45, 95-107.

3. Clouse, SD., and Sasse, JM. (1998). BRASSINOS-

TEROIDS: Essential Regulators of Plant Growth and

Development. Annu Rev Plant Physiol Plant Mol Biol.

49, 427-451.

4. Clouse SD (2011). Brassinosteroids. Arabidopsis Book

9, e0151.

5. Kim, TW., and Wang, ZY. (2010). Brassinosteroid

Signal Transduction from Receptor Kinases to

Transcription Factors. Annu Rev Plant Biol. 61, 681-

704.

6. Wang, ZY., Bai, MY., Oh, E., and Zhu, JY. (2012).

Brassinosteroid signaling network and regulation of

photomorphogenesis. Annu Rev Genet 46, 701-724.

7. Wang, ZY., Seto, H., Fujioka, S., Yoshida, S., and

Chory, J. (2001). BRI1 is a critical component of a plas-

mamembrane receptor for plant steroids. Nature 410,

380-383.

8. Wang, X., and Chory, J. (2006). Brassinosteroids regu-

late dissociation of BKI1, a negative regulator of BRI1

signaling, from the plasma membrane. Science 313,

1118-1122.

9. Li, J., and Nam, KH. (2002). Regulation of brassinos-

teroid signaling by a GSK3/SHAGGY-like kinase.

Science 295, 1299-1301.

10. He, JX., Gendron, JM., Yang, Y., Li, J., and Wang,

웹진 2월 2013 8

ZY. (2002). The GSK3-like kinase BIN2 phosphory-

lates and destabilizes BZR1, a positive regulator of the

brassinosteroid signaling pathway in Arabidopsis.

Proc. Natl. Acad. Sci. USA 99, 10185-10190.

11. Wang, ZY., Nakano, T., Gendron, J., He, J., Chen, M.,

Dionne V., Yang, Y., Fujioka, S., Yoshida S., Asami,

T., and Chory, J. (2002). Nuclear-localized BZR1

mediates brassinosteroid-induced growth and feedback

suppression of brassinosteroid biosynthesis. Dev. Cell

2, 505-513.

12. Gampala, SS., Kim, TW., He, JX., Tang, W., Deng, Z.,

Bai, M., Guan, S., Lalonde, S., Sun, Y., Gendron, JM.

et al. (2007). An essential role for 14-3-3 proteins in

brassinosteroid signal transduction in Arabidopsis.

Dev. Cell 13, 177-189.

13. She, J., Han, Z., Kim, TW., Wang, J., Cheng, W.,

Chang, J., Shi, S., Wang, J., Yang, M., Wang, ZY., and

Chai, J. (2011). Structural insight into brassinosteroid

perception by BRI1. Nature 474, 472-476.

14. Wang H, Yang C, Zhang C, Wang N, Lu D, Wang, J.,

Zhang, S., Wang, ZX., Ma, H., and Wang, X. (2011).

Dual role of BKI1 and 14-3-3s in brassinosteroid sig-

naling to link receptor with transcription factors. Dev.

Cell 21, 825-834.

15. Nam, KH., and Li, J. (2002). BRI1/BAK1, a receptor

kinase pair mediating brassinosteroid signaling. Cell

110, 203-212.

16. Wang, X., Kota, U., He, K., Blackburn, K., Li, J.,

Goshe, MB., Huber, SC., and Clouse, SD. (2008).

Sequential transphosphorylation of the BRI1/BAK1

receptor kinase complex impacts early events in brassi-

nosteroid signaling. Dev. Cell 15, 220-235.

17. Tang, W., Kim, TW., Oses-Prieto, JA., Sun, Y., Deng,

Z., Zhu, S., Wang, R., Burlingame, AL., and Wang,

ZY. (2008). BSKs mediate signal transduction from

the receptor kinase BRI1 in Arabidopsis. Science 321,

557-560.

18. Kim, TW., Guan, S., Burlingame, AL., and Wang ZY.

(2011). The CDG1 kinase mediates brassinosteroid

signal transduction from BRI1 receptor kinase to

BSU1 phosphatase and GSK3-like kinase BIN2. Mol.

Cell 43, 561-571.

19. Kim, TW., Guan, S., Sun, Y., Deng, Z., Tang W,

Shang, JX., Sun, Y., Burlingame, AL., and Wang, ZY.

(2009). Brassinosteroid signal transduction from cell-

surface receptor kinases to nuclear transcription fac-

tors. Nat. Cell Biol. 11, 1254-1260.

20. Tang, W., Yuan, M., Wang, R., Yang, Y., Wang, C.,

Oses-Prieto, JA., Kim, TW., Zhou, HW., Deng, Z.,

Gamplala SS. et al. (2011). PP2A activates brassinos-

teroid-responsive gene expression and plant growth by

dephosphorylating BZR1. Nat. Cell Biol. 13, 124-131.

21. He, JX., Gendron, JM., Sun, Y., Gampala, SS.,

Gendron, N., Sun, CQ., and Wang, ZY. (2005). BZR1

is a transcriptional repressor with dual roles in brassi-

nosteroid homeostasis and growth responses. Science

307, 1634-1638.

22. Yin, Y., Vafeados, D., Tao, Y., Yoshida, S., Asami, T.,

Chory, J. (2005) A new class of transcription factors

mediates brassinosteroid-regulated gene expression in

Arabidopsis. Cell 120, 249-259.

23. Sun, Y., Fan, XY., Cao, DM., Tang, W., He, K., Tang,

W., Zhu, JY., He, JZ., Bai, MY., Zhu, S. et al. (2010).

Integration of brassinosteroid signal transduction with

the transcription network for plant growth regulation in

Arabidopsis. Dev. Cell 19, 765-777.

24. Oh, E., Zhu, JY., and Wang, ZY. (2012). Interaction

between BZR1 and PIF4 integrates brassinosteroid and

environmental responses. Nat. Cell Biol. 14, 802-809.

25. Li, J., Nagpal, P., Vitart, V., McMorris, TC., and

Chory, J. (1996). A role for brassinosteroids in light-

dependent development of Arabidopsis. Science 272,

398-401.

26. Sun, TP. (2010). Gibberellin-GID1-DELLA: A pivotal

논단

9 분 자 세 포 생 물 학 뉴 스 레 터

Molecular and Cellular Biology Newsletter

regulatory module for plant growth and development.

Plant Physiol. 154, 567-570.

27. Feng, S., Martinez, C., Gusmaroli, G., Wang, Y.,

Zhou, J., Wang, F., Chen, L., Yu, L., Iglesias-Pedraz,

JM., Kircher, S. et al. (2008). Coordinated regulation

of Arabidopsis thaliana development by light and gib-

berellins. Nature 451, 475-479.

28. Bai, MY., Shang, JX., Oh, E., Fan, M., Bai, Y.,

Zentella, R., Sun, TP., and Wang, ZY. (2012).

Brassinosteroid, gibberellin and phytochrome impinge

on a common transcription module in Arabidopsis.

Nat. Cell Biol. 14, 810-817.

29. Dong J., and Bergmann D.C. (2010). Stomatal pattern-

ing and development. Curr. Top. Dev. Biol. 91, 267-

297.

30. Kim, TW., Michniewicz, M., Bergmann, DC., and

Wang, ZY. (2012). Brassinosteroid regulates stomatal

development by GSK3-mediated inhibition of a MAPK

pathway. Nature 482, 419-422.

31. Gudesblat, GE., Schneider-Pizon, J., Betti, C.,

Mayerhofer, J., Vanhoutte, I., van Dongen, W.,

Boeren, S., Zhiponova, M., de Vries, S., Jonak, C. et

al. (2012). SPEECHLESS integrates brassinosteroid

and stomata signalling pathways. Nat. Cell Biol. 14,

548-554.

32. Bhave N, Veley K, Nadeau J, Lucas J, Bhave S, and

Sack F. (2009). TOO MANY MOUTHS promotes cell

fate progression in stomatal development of

Arabidopsis stems. Planta 229, 357-367.

1992.03-1998.08 중앙대학교 생명과학과, 이학학사

1998.09-2000.08 중앙대학교 생명과학과, 이학석사

2000.09-2003.08 중앙대학교 생명과학과, 이학박사

2003.09-2004.10 중앙대학교 기초과학연구원, 박사후 연구원

2004.11-2011.08 Carnegie Institution for Science,

박사후 연구원

2011.09-현재 한양대학교 생명과학과, 조교수

저|자|약|력

김 태 욱