fisiología y respuestas de comportamiento de escarabajos ... · más favorables, siendo el aumento...

Susana Pallarés Párraga

Dpto. de Ecología e Hidrología

Facultad de Biología

Directores: Josefa Velasco y Andrés Millán

TESINA DE LICENCIATURA

Fisiología y respuestas de comportamiento de

escarabajos acuáticos salinos frente al estrés térmico y

salino

i

Índice

Resumen ........................................................................................................................................ ii

1. Introducción .............................................................................................................................. 1

1.1 Justificación e interés del estudio ........................................................................................ 1

1.2 Objetivos .............................................................................................................................. 3

1.3 Hipótesis y predicciones de partida ..................................................................................... 4

2. Material y métodos ................................................................................................................... 5

2.1. Especies estudiadas ............................................................................................................ 5

2.2. Diseño experimental ........................................................................................................... 8

3. Resultados ............................................................................................................................... 12

3.1. Correlación entre la mortalidad y las respuestas de comportamiento ............................ 12

3.2. Efecto de la temperatura y la conductividad en las variables respuesta ......................... 12

3.3. Tolerancia al estrés: mortalidad ....................................................................................... 14

3.4. Respuestas de comportamiento de huida para evitar la exposición al estrés ................. 17

Emersión .................................................................................................................................. 17

Vuelo........................................................................................................................................ 20

4. Discusión ................................................................................................................................. 23

5. Conclusiones............................................................................................................................ 29

6. Referencias .............................................................................................................................. 31

Agradecimientos ......................................................................................................................... 38

ii

Resumen

El presente trabajo compara la tolerancia fisiológica y las respuestas de comportamiento frente al

estrés térmico y salino de tres pares de especies congenéricas de coleópteros acuáticos salinos

(Enochrus falcarius y E. bicolor, Nebrioporus baeticus y N. ceresyi, Ochthebius glaber y O. notabilis) con el

objetivo de explicar sus diferentes patrones de ocupación de hábitat y rango geográfico y su sensibilidad

a cambios en las condiciones de sus hábitats. Para ello se realizaron experimentos de laboratorio

sometiendo a individuos de cada especie a diferentes tratamientos combinados de conductividad y

temperatura del agua. Durante 30 minutos de exposición se midió la tolerancia fisiológica (mortalidad)

así como respuestas de comportamiento (emersión y vuelo) para evitar las condiciones estresantes. Los

resultados mostraron que el shock térmico agudo tiene un efecto más importante e inmediato sobre la

fisiología y el comportamiento de huida de los individuos que el estrés salino o la interacción de ambos

factores. La emersión y el vuelo fueron dependientes de la tolerancia al estrés de las especies.

Temperaturas entre 35-40ºC fueron críticas para las respuestas de comportamiento analizadas, siendo

estos valores los umbrales de máxima respuesta de vuelo o emersión en la mayoría de las especies

estudiadas. Temperaturas de 45ºC produjeron un daño fisiológico importante sobre los individuos,

resultando letales para las especies de Enochrus y Nebrioporus. Sin embargo, las especies de Ochthebius

resultaron más resistentes a dicha temperatura. En dos de los tres pares de especies estudiados

(Nebrioporus y Ochthebius) las especies que ocupan cuerpos de agua lóticos (N. baeticus y O.glaber)

fueron menos tolerantes al estrés térmico y en niveles críticos de estrés sus respuestas de emersión y

vuelo fueron de mayor magnitud que sus especies hermanas de medios leníticos (N. ceresyi y O.

notalibis), mostrando una mayor sensibilidad frente al aumento de temperatura. Dichos resultados

concuerdan con lo esperado, ya que los medios lóticos, en general y en un contexto evolutivo, sufren

menores fluctuaciones ambientales que los medios de aguas estancadas, más inestables. Sin embargo,

las dos especies de Enochrus presentaron similar tolerancia al estrés y respuesta de emersión, siendo E.

bicolor, la especie lenítica, la que mostró una respuesta de vuelo mayor a temperaturas críticas

subletales. En este caso, diferencias en la capacidad de dispersión, claramente menor en E. falcarius,

parecen determinar el distinto patrón biogeográfico de estas especies. Nuestro estudio, por tanto,

demuestra que, en general, las especies lóticas, especialmente las que tienen una capacidad de vuelo

reducida, son más sensibles que las leníticas frente al previsible aumento de temperaturas como

consecuencia del cambio climático.

Palabras clave: tolerancia fisiológica, respuestas de comportamiento, estrés térmico, estrés salino,

umbrales críticos de estrés, coleópteros acuáticos salinos, estabilidad del hábitat, cambio climático.

1

1. Introducción

1.1 Justificación e interés del estudio

El estudio de la fisiología de las especies constituye una herramienta muy útil

para algunas disciplinas generales como la ecología, biogeografía y biología evolutiva

(Spicer y Gaston 1999). Para entender los procesos pasados y presentes que actúan

sobre las especies es fundamental conocer cómo responden los organismos a la

variabilidad de su entorno (Chown 2001). Los rasgos fisiológicos definen el nicho de las

especies, delimitan sus rangos geográficos (e.g. Hoffmann y Blows 1994, Gaston 2003,

2009) y, además, juegan un papel esencial en aspectos básicos de su ecología, como

por ejemplo la ocupación de hábitat (Tomanek y Somero 1999, Stillman 2003). Así

mismo, en las últimas décadas ha surgido una urgente necesidad de predecir los

efectos potenciales de la alteración de los hábitats derivados del cambio climático y de

las diversas presiones humanas sobre las especies y poblaciones, dando un nuevo

ímpetus a la fisiología ecológica (e.g. Deutsch et al. 2008, Tewksbury et al. 2008,

Gaston et al. 2009, Helmuth 2009). En este contexto han surgido numerosos estudios

que examinan los efectos de factores estresantes sobre la fisiología de los organismos

con fines conservacionistas (e.g. Davis y Olla 2001, Homan et al. 2003, Swanson et al.

2000, Sardella et al. 2008b, Sánchez-Fernández et al. 2010).

Junto a los rasgos fisiológicos, la capacidad de las especies para adaptarse a los

cambios ambientales depende de ajustes del comportamiento que pueden modificar

sustancialmente las condiciones ambientales experimentadas por los individuos (Huey

1991, Marais y Chown 2008, Angilletta 2009). Por ejemplo, las especies pueden

adaptarse a cambios en las condiciones climáticas desplazándose hacia otras áreas

(Thuiller et al. 2005, Massot et al. 2008) o moviéndose dentro de sus actuales hábitats

en busca de condiciones microclimáticas favorables para mantener un ambiente

térmico constante (Feder 2010). En el contexto de la actual crisis de la biodiversidad y

en particular del cambio global, resulta especialmente necesario disponer de un mejor

conocimiento de este tipo de respuestas (Bozinovic et al. 2011), ya que determinan en

gran medida la supervivencia y persistencia de las poblaciones locales. Sin embargo,

2

hasta ahora pocos estudios han integrado medidas de tolerancia fisiológica y de

estrategias de comportamiento de organismos ectotermos en relación con el estrés

ambiental (e.g. Hazell et al. 2010).

Entre las múltiples dimensiones del nicho de las especies, la temperatura es

reconocida como uno de los factores más importantes ya que determina la actividad

metabólica y las historias de vida de las especies (Willott y Hassall 1998). Los efectos

del estrés térmico en insectos y las respuestas fisiológicas, morfológicas y de

comportamiento que los individuos emplean para contrarrestar estos efectos han sido

aspectos centrales en fisiología y ecología (e.g Bale 2002, Hoffmann et al. 2003, Sinclair

et al. 2003, Chown y Nicolson 2004, Korsloot et al. 2004). Sin embargo, la mayoría de

los estudios se han centrado en determinar los límites térmicos letales y subletales de

las especies o su tolerancia a temperaturas extremas (e.g Kay y Whitford 1978,

Pandolfo et al. 2010, Hughes et al. 2010, Chidawanyika y Terblanche 2011), dedicando

menos atención a otras respuestas subletales de comportamiento críticas para hacer

frente a los cambios ambientales. Por otro lado, los organismos no experimentan

variación en un solo factor abiótico independientemente, sino que en la naturaleza es

frecuente que múltiples factores cambien simultáneamente (Terblanche et al. 2011).

De este modo, es especialmente interesante el desarrollo de aproximaciones

multifactoriales que combinen la temperatura con otros factores ambientales de

estrés para evaluar el efecto de su interacción sobre las respuestas de los organismos.

Los medios salinos continentales mediterráneos son un interesante modelo para el

estudio de respuestas fisiológicas y de comportamiento frente a múltiples factores de

estrés. En estos ambientes, la combinación de altos niveles de salinidad y temperatura

es frecuente, actuando de forma aditiva, sinérgica o incluso antagónica sobre los

individuos que los ocupan. Estas condiciones tan extremas constituyen una barrera

infranqueable para la mayoría de especies acuáticas; solo las especies más

especializadas son capaces de colonizar estos medios (Millán et al. 2011). Estudios

recientes de tolerancia térmica en escarabajos acuáticos salinos han mostrado que la

salinidad influye en su fisiología térmica (e.g. Sánchez Fernández et al. 2010), al igual

que ocurre en otros taxones marinos (e.g. Kir y Kumlu 2008, Rajagopal et al. 2005,

Sardella et al. 2008a, b). Por lo tanto, es probable que las respuestas fisiológicas y de

3

comportamiento de las especies para compensar el estrés térmico y salino en estos

medios sean especialmente complejas y singulares, aunque hasta ahora han sido poco

estudiadas.

Entre los macroinvertebrados, los coleópteros, junto a los dípteros y hemípteros, son

los órdenes más comunes y ricos en especies en las aguas salinas continentales. En

especies taxonómicamente relacionadas de escarabajos salinos ibéricos se ha

encontrado una correlación entre el tamaño del rango geográfico y el tipo de hábitat

ocupado. Así, las especies que ocupan los medios leníticos (aguas estancas), sistemas

más inestables desde un punto de vista ecológico y geológico, presentan rangos

geográficos más amplios que especies congenéricas que viven en medios lóticos (aguas

corrientes) (e.g Ribera y Vogler 2000, Hof et al. 2006, Abellán et al. 2009, Damm et al.

2010, Arribas et al. en prensa). La tolerancia fisiológica, como un componente de la

capacidad de colonización de las especies, ha sido identificada como uno de los rasgos

fundamentales que determina este patrón. Debido a que los cuerpos de agua someros

leníticos están sujetos a mayores fluctuaciones térmicas diarias y estacionales que los

ríos o arroyos (Álvarez-Cobelas et al. 2005, Florencio et al. 2009), la selección para

resistir estas fluctuaciones locales ha podido resultar en una amplia tolerancia térmica

de las especies leníticas, permitiéndoles establecerse en un rango mayor de

localidades en comparación con las especies lóticas. Así, la fauna de los medios

acuáticos salinos constituye un grupo ideal para comparar respuestas frente al estrés

entre especies relacionadas que ocupan hábitats con diferente estabilidad ambiental.

1.2 Objetivos

El objetivo general del presente estudio es comparar las respuestas de

comportamiento frente al estrés térmico y salino en tres pares de especies

congenéricas de escarabajos acuáticos salinos, con diferente tamaño de sus rangos

geográficos y contrastada ocupación de hábitat, en relación con su tolerancia

fisiológica. Con los términos “respuestas de comportamiento” se hace referencia al

conjunto de estrategias, condicionadas por la tolerancia fisiológica, que los organismos

emplean frente a condiciones desfavorables o cambiantes en sus medios para evitar la

exposición al estrés ambiental, con el fin de mantener un estatus térmico y osmótico

4

óptimo. En concreto este estudio se centra en dos respuestas: vuelo y emersión del

agua (comportamiento de huida). La mayoría de especies de coleópteros en fase

adulta muestran capacidad para volar, lo cual les permite escapar de sus hábitats

cuando las condiciones se vuelven fisiológicamente subóptimas, en busca de hábitats

más favorables, siendo el aumento de la temperatura un factor clave del inicio de la

dispersión (Zalom et al. 1980, Velasco y Millán 1998). Por otro lado, los individuos

adultos acuáticos pueden emerger del agua cuando las condiciones del medio varían,

reduciendo el estrés al que están expuestos. Además la emersión en coleópteros

voladores es un paso previo necesario para el vuelo, ya que para desplegar las alas los

élitros deben estar secos.

El presente estudio pretende dar respuesta a las siguientes cuestiones: 1) ¿Afecta la

combinación de estrés térmico y salino a la tolerancia y el comportamiento de huida

escarabajos acuáticos salinos? 2) ¿Dependen las respuestas de comportamiento de

huida de la tolerancia fisiológica de las especies? 3) ¿Son las especies lóticas más

sensibles al estrés que las especies leníticas? 4) ¿Qué especies dentro de cada género

estudiado podría ser más susceptible a cambios en las condiciones de sus hábitats en

base a su fisiología y comportamiento frente al estrés ambiental?

1.3 Hipótesis y predicciones de partida

En relación a la cuestión 1, predecimos que la combinación de elevadas

temperaturas y salinidades disminuirá la capacidad de los individuos estudiados de

desarrollar respuestas de escape por el daño fisiológico acumulado, reduciendo la

supervivencia. En cuanto a las cuestiones 2 y 3, la predicción general es que las

respuestas de comportamiento de escape o huida están condicionadas por la

tolerancia fisiológica de las especies, y en base a ello se espera que dentro de cada par

de especies estudiadas, la especie menos tolerante al estrés muestre respuestas de

comportamiento críticas para su supervivencia (emersión y vuelo) en niveles de estrés

más bajos que las especies más tolerantes. Debido a que en general los arroyos salinos

son ecológicamente más estables que los humedales salinos, es esperable un patrón

de respuesta diferente entre especies lóticas y leníticas. Así, se prevé que las especies

lóticas sean más sensibles al estrés ambiental que las leníticas, ya que están adaptadas

5

a un menor rango de variación de las condiciones ambientales, y por ello sus

respuestas de escape se producirán en niveles de estrés térmico y salino más bajos que

las leníticas y/o serán de mayor magnitud. Por último, en relación a la cuestión 4, de

acuerdo con el planteamiento anterior, las especies lóticas podrían ser más

vulnerables frente a cambios ambientales que las leníticas.

2. Material y métodos

2.1. Especies estudiadas

Entre los coleópteros acuáticos salinos, las familias más representativas son

Hydraenidae, Hydrophilidae y Dytiscidae, pertenecientes a dos sub-órdenes

(Polyphaga las dos primeras y Adephaga la última). El presente estudio se centra en

tres pares de especies congenéricas de coleópteros típicos de medios acuáticos

mesosalinos e hipersalinos continentales, con contrastada ocupación de hábitat y

tamaño del rango geográfico. Estas especies pertenecen a tres géneros: Nebrioporus

(N. ceresyi (Aubé 1836) y N. baeticus (Schaum 1864), familia Dytiscidae), Enochrus (E.

bicolor (Fabricius 1792) y E. falcarius Hebauer 1991, familia Hydrophilidae) y

Ochthebius (O. notabilis Rosenhauer 1856 y O. glaber Montes & Soler 1988, familia

Hydraenidae).

Nebrioporus es un género de escarabajos acuáticos relativamente rico en especies, la

mayoría de ellas distribuidas por la región Paleártica, aunque el género también está

presente en zonas de África sub-sahariana (Toledo 2009). Algunas especies ocupan

arroyos y lagunas salinos (grupo N. ceresyi). N. ceresyi es una especie de distribución

circum-mediterránea que habita aguas estancas como humedales y pozas,

particularmente localizados en cotas bajas cerca de la costa (Fery et al. 1996).

Excepcionalmente ocupa zonas salinas de interior de origen marino. N. baeticus es

endémica del sureste de España y ocupa arroyos hipersalinos, en general alejados de la

costa (Fig. 1).

Enochrus es un amplio género de escarabajos acuáticos, con 189 especies distribuidas

en todas las regiones biogeográficas. Las especies mediterráneas de ambientes salinos

pertenecen al complejo Enochus bicolor (Schödl 1998). E. bicolor, la especie que da

6

nombre al complejo, ocupa cuerpos de agua salinos leníticos (humedales y pozas) en

Europa, Norte de África, este de Asia y Mongolia (Hansen 2004). Su especie

congenérica, E. falcarius, presenta una distribución más restringida, ocupando arroyos

salinos en el sur de la Península Ibérica, Túnez, Sicilia (Hansen 2004) y Marruecos (Fig.

1). Un estudio reciente ha revelado que esta especie tal y como se entiende

actualmente, realmente incluye un complejo de diferentes linajes, cada uno con

distribuciones disyuntas y restringidas a lo largo del área mediterránea (Arribas et al.

en prensa). En nuestro caso trabajamos con el linaje ibérico (“E. falcarius IP” según

Arribas et al., en adelante E. falcarius para simplificar).

Por último, Ochthebius es uno de los géneros más diversos de la familia Hydraenidae

(Jäch et al. 2005), con 66 especies citadas en la Península Ibérica. O. notabilis se

encuentra en la Península Ibérica, Islas Canarias y Norte de África (Fig. 1), habitando

lagunas salinas y cubetas salineras, mientras que O. glaber es endémico del sur de la

Península Ibérica, ocupando principalmente los arroyos hipersalinos (Abellán et al.

2009).

7

Figura 1. Distribución geográfica aproximada de los tres pares de especies estudiadas.

8

2.2. Diseño experimental

Para evaluar las respuestas de comportamiento (emersión y vuelo) y la tolerancia

al estrés térmico y salino en los tres pares de especies seleccionados se desarrolló un

diseño experimental en laboratorio con tres factores fijos (temperatura, conductividad

y especie).

En primer lugar se recolectaron aproximadamente 400 individuos de cada especie en

diferentes localidades (una localidad por especie) en el sureste ibérico (Tabla 1). Los

individuos se mantuvieron durante una semana en laboratorio, dentro de acuarios que

contenían agua filtrada procedente de los sitios de recolección con aireación artificial,

alimentándoles periódicamente (larvas de quironómidos para las especies

depredadoras - Nebrioporus-, Ruppia marítima para las especies herbívoras -Enochrus-

y biofilm para las especies de Ochthebius). Tras la semana de mantenimiento, los

individuos fueron aclimatados durante 24 h en una cámara climática (SANYO MLR-351)

en condiciones constantes de temperatura (20ºC), fotoperiodo (12h luz: 12h

oscuridad) e intensidad de luz de 15 μmol.m-2.s-1, sin proporcionarles alimento durante

este periodo.

Para llevar a cabo los experimentos, grupos de 10 individuos de cada especie

seleccionados aleatoriamente fueron sometidos a 12 tratamientos combinados de

conductividad y temperatura en el caso de las especies de Enochrus y Nebrioporus y 20

tratamientos para las especies de Ochthebius (Fig. 2). Los niveles de conductividad

testados se establecieron de acuerdo con el rango natural de salinidad en el que se

encuentran las especies en los hábitats que ocupan (Velasco et al. 2006): 20, 50, 80

mS.cm-1 para las especies de Enochrus y Nebrioporus y 20, 50, 80, 180, 240 mS.cm-1

para las especies de Ochthebius. Las disoluciones correspondientes a cada tratamiento

se prepararon disolviendo sal marina (Ocean Fish, Prodac®) en agua destilada. Los

niveles de temperatura testados son valores representativos de un gradiente que

abarca desde temperaturas habituales en los hábitats de las especies (20 y 35ºC) hasta

temperaturas extremas (40 y 45ºC) próximas a los límites térmicos subletales y letales

registrados para estas especies en estudios previos (Sánchez-Fernández et al. 2010,

9

Arribas et al. en prensa). Cada tratamiento combinado de temperatura y salinidad fue

replicado 3 veces.

Los acuarios experimentales se introdujeron en un baño húmedo con temperatura

controlada (Fig. 3) para mantener unas condiciones térmicas constantes durante el

experimento (±1ºC). Cada acuario contenía 100 ml de la correspondiente disolución y

una piedra artificial de cemento parcialmente emergida del agua (Fig. 3) cuya función

era facilitar a los individuos la salida del medio (emersión) y el vuelo para evitar las

condiciones de estrés. Cada conjunto de 10 individuos se extrajo de los acuarios de

aclimatación e inmediatamente se expuso al tratamiento asignado durante 30 min, es

decir, se trata de experimentos de choque térmico y salino de exposición corta. En este

periodo se registraron las respuestas de comportamiento de huida (emersión y vuelo)

y la mortalidad. Los individuos que volaron durante el experimento se contaron y

retiraron para que no interfirieran en el tratamiento; el vuelo se expresó como número

total de vuelos registrados en el tratamiento. Cada 2 min se registró el número de

individuos que se encontraba sobre la piedra, expresando la emersión como el número

medio de individuos que emergieron del agua durante el tiempo experimental. La

mortalidad, como medida de la tolerancia al estrés, se expresó como el número de

individuos muertos contados tras los 30 minutos de exposición.

10

Tabla 1. Rango de conductividad natural de los hábitats de las especies estudiadas y localidades de

recolección (posición geográfica y conductividad media).

Especies

Rango de

conductividad

(mS.cm-1

)

Localidad de muestreo Latitud Longitud

Conductividad

media

(mS.cm-1

)

N. ceresyi 2 - 190 Laguna Cotorrillo, Salinas

de San Pedro, Murcia

37.82516 -0.76196 60

N. baeticus 2 - 185 Río Chícamo, Murcia 38.21753 -1.05113 19

E. bicolor 4 - 90 Laguna del Mojón Blanco,

Albacete

38.47530 -1.25582 65

E. falcarius 7 - 160 Rambla Salada de Fortuna,

Murcia

38.16993 -1.12565 70

O. notabilis 50 - 220 Estrecho de la Salineta,

Alicante

38.43459 -0.78006 140

O. glaber 20 - 250 Rambla salada de Librilla,

Murcia

37.90656 -1.37102 180

Figura 2. Tratamientos combinados de temperatura y conductividad a los que fueron sometidos los

individuos.

20ºC 35ºC

40ºC 45ºC

20ºC 35ºC

40ºC 45ºC

11

Figura 3. Acuarios de mantenimiento (arriba izq.), baño húmedo con temperatura controlada

(abajo izq.) y acuarios experimentales (dcha.). Las flechas señalan individuos emergidos sobre la

piedra durante el experimento.

2.3. Análisis de datos

Dado que a priori las respuestas analizadas en los experimentos no son

independientes unas de otras (una de las predicciones de partida es que las respuestas

de comportamiento están en gran medida condicionadas por la tolerancia fisiológica),

se testó la relación entre las tres variables dependientes estimadas (emersión, vuelo y

mortalidad) mediante el cálculo de los coeficientes de correlación de Pearson para

cada par de especies. Tras comprobar la relación entre las variables, se realizó para

cada par de especies un MANOVA Multifactorial con la temperatura, conductividad y

especie como factores fijos. Se empleó el test multivariado de la lambda de Wilks para

estimar el efecto global de los factores y las interacciones entre factores en las

variables respuesta. Para determinar los efectos de cada factor e interacciones sobre

cada variable dependiente por separado se realizaron test univariados (ANOVA).

12

Se testó la homocedasticidad y normalidad de los datos y la homogeneidad de las

covarianzas. Sin embargo, debido a que algunos tratamientos no cumplieron estos

requisitos se analizó también el cumplimiento de los mismos con los residuos no

tipificados (Underwood 1997, Rutherford 2001). Para detectar diferencias significativas

en las variables respuesta entre los distintos tratamientos se realizaron análisis post-

hoc, aplicando el test de Bonferroni, más conservativo, para compensar el

incumplimiento de algunos de los requisitos del análisis. Todos los análisis estadísticos

se realizaron utilizando SPSS para Windows, Rel. 15.0.1. 2006. Chicago: SPSS Inc.

3. Resultados

3.1. Correlación entre la mortalidad y las respuestas de comportamiento

La emersión y la mortalidad estuvieron significativamente correlacionadas en

los tres pares de especies estudiadas. Esta relación fue negativa en las especies de

Enochrus (r= -0.386, p = 0.001) y Nebrioporus (r = -0.305, p = 0.009) y positiva en las

especies de Ochthebius (r = 0.253, p = 0.005). El vuelo y la mortalidad también

mostraron una correlación negativa en las especies de Enochrus (r = - 0.243, p = 0.040)

y Nebrioporus (r = -0.298, p = 0.011), aunque no en las especies de Ochthebius.

Finalmente, ambas respuestas de comportamiento (emersión y vuelo) tuvieron una

relación positiva en los tres pares de especies (r = 0.289, p = 0.014 en Enochrus; r =

0.440, p < 0.001 en Nebrioporus y r = 0.328, p < 0.001 en Ochthebius).

3.2. Efecto de la temperatura y la conductividad en las variables respuesta

Los test multivariantes de la lambda de Wilks mostraron que la temperatura

tuvo un efecto global significativo sobre las variables dependientes en los tres pares de

especies estudiadas (Tabla 2). Los test univariantes revelaron resultados similares (ver

Tabla 3 para mortalidad, Tabla 4 para emersión y Tabla 5 para vuelo).

En cambio, el efecto global de la conductividad y de la interacción conductividad x

temperatura solo fue significativo para las especies de Ochthebius (Tabla 2) en todas

13

las variables respuesta (Tablas 3, 4 y 5), aunque los test univariados (ANOVA)

mostraron que el efecto de estos factores fue diferente en O. glaber y O. notabilis.

Tabla 2. Resultados del MANOVA. Test de la lambda de Wilks del efecto global de la temperatura

y la conductividad sobre las variables dependientes en los tres pares de especies estudiadas.

Fuente Lambda de Wilks F Σ2 parcial p

Enochrus

Temperatura 0.003 119.425 0.853 ***

Conductividad 0.950 0.397 0.025 n.s

Especie 0.448 18.879 0.552 ***

Temperatura x Conductividad 0.768 0.708 0.084 n.s

Temperatura x Especie 0.532 3.686 0.190 ***

Conductividad x Especie 0.900 0.827 0.051 n.s

Temperatura x Conductividad x Especie

0.854 0.415 0.051 n.s

Nebrioporus

Temperatura 0.002 153.982 0.878 ***

Conductividad 0.916 0.690 0.043 n.s

Especie 0.447 16.788 0.523 ***

Temperatura x Conductividad 0.806 0.574 0.069 n.s


Conductividad x Especie 0.948 0.419 0.027 n.s

Temperatura x Conductividad x Especie

0.657 1.162 0.131 n.s

Ochthebius

Temperatura 0.078 67.834 0.720 ***

Conductividad 0.499 8.203 0.293 ***

Especie 0.541 33.452 0.459 ***

Temperatura x Conductividad 0.472 2.995 0.313 ***


Conductividad x Especie 0.720 3.528 0.152 ***

Temperatura x Conductividad x Especie 0.491 2.812 0.299 ***

* p ≤ 0.05, ** p ≤ 0.01, *** p ≤ 0.001, n.s no significativo

14

3.3. Tolerancia al estrés: mortalidad

Las dos especies de Enochrus mostraron una tolerancia similar al estrés térmico

agudo (Tabla 3). La supervivencia de E. bicolor y E. falcarius fue alta en todos los

niveles de temperatura testados excepto en el nivel más extremo, 45ºC, que resultó

letal para prácticamente todos los individuos expuestos (Fig. 4a).

Las especies de Nebrioporus fueron menos resistentes al estrés térmico; el incremento

de temperatura redujo la supervivencia de ambas especies y a 45ºC murieron la

mayoría de individuos (Fig. 4b). La mortalidad de N. baeticus fue significativamente

mayor que la de N. ceresyi (Tabla 3), siendo esta diferencia especialmente notable en

los tratamientos de 40ºC (post-hoc Temperatura x Especie 40ºC: p < 0.001; Fig. 4b).

Las especies de Ochthebius presentaron diferente tolerancia a ambos factores

estresantes, siendo O. glaber en general menos tolerante que O. notabilis (Tabla 3, Fig.

4c,d). La mortalidad de O. glaber aumentó progresivamente con la temperatura,

siendo moderadamente alta a 40ºC y alcanzando el valor máximo a 45ºC. Dentro de

los tratamientos de temperaturas más elevadas (40 y 45ºC), la mortalidad de esta

especie fue significativamente mayor en el nivel de conductividad más extremo (240

mS.cm-1) (Fig. 4c). En cambio, la mortalidad de O. notabilis fue muy baja o nula en las

temperaturas de 20, 35 y 40ºC; sólo el nivel de estrés térmico más extremo (45ºC)

redujo significativamente la supervivencia de esta especie (Fig. 4d). Para esta especie

no se observaron diferencias significativas en la mortalidad entre los diferentes niveles

de conductividad (p = 0.238).

15

Tabla 3. Resultados del ANOVA. Efecto de la temperatura y la conductividad en la

mortalidad en los tres pares de especies estudiadas.

Variable dependiente: Mortalidad

Fuente SS g.l. F p

Enochrus

Modelo corregido 918.000 23 79.826 ***

Intersección 338.000 1 676.000 ***

Temperatura 912.778 3 608.519 ***

Conductividad 0.583 2 0.583 n.s

Especie 0.056 1 0.111 n.s

Temperatura x Conductividad 2.639 6 0.880 n.s

Temperatura x Especie 0.500 3 0.333 n.s

Conductividad x Especie 0.528 2 0.528 n.s

Temperatura x Conductividad x

Especie 0.917 6 0.306 n.s

Error

24.000 48

Nebrioporus


Intersección 786.722 1 1618.400 ***

Temperatura 1168.056 3 800.952 ***


Especie 12.500 1 25.714 ***


Temperatura x Especie 44.500 3 30.514 ***



Especie

4.083 6 1.400 n.s

Error

23.333 48

Ochthebius


Intersección 316.875 1 352.083 ***

Temperatura 386.425 3 143.120 ***

Conductividad 34.583 4 9.606 ***

Especie 54.675 1 60.750 ***

Temperatura x Conductividad 37.617 12 3.483 ***


Conductividad x Especie 23.950 4 6.653 ***


Especie

36.250 12 3.356 ***

Error 72.000 80

SS, suma de cuadrados; g.l, grados de libertad.


16

Figura 4. Mortalidad media ± ES de cada especie. Las diferencias significativas determinadas por los

análisis post-hoc con la corrección de Bonferroni se indican como sigue: con letras mayúsculas

junto a la leyenda para los niveles de conductividad, con letras minúsculas sobre las barras para los

niveles de temperatura, con números sobre las barras para los niveles de conductividad dentro de

un mismo nivel de temperatura y con asteriscos para diferencias entre especies congenéricas

dentro de un mismo tratamiento.

17

3.4. Respuestas de comportamiento de huida para evitar la exposición al estrés

Emersión

Las especies de Enochrus mostraron un patrón de respuesta de emersión

similar frente al estrés térmico, aunque se registraron más emersiones de E. bicolor

que de E. falcarius (Tabla 4). En ambas especies, la emersión fue más frecuente cuanto

mayor era la temperatura, siendo 40ºC el umbral crítico de máxima emersión y

decreciendo bruscamente a 45ºC (Fig. 5a) debido a la alta mortalidad registrada en

esta temperatura (Fig. 4a).

En las especies de Nebrioporus el estrés térmico produjo un resultado similar en la

respuesta de emersión, siendo 40ºC el umbral crítico de máxima actividad para las dos

especies (Fig. 5b). En esta temperatura, N. baeticus emergió menos que N. ceresyi

(post-hoc Temperatura x Epecie 40ºC: p < 0.001; Fig. 5b) debido a su mayor mortalidad

(Fig. 4b).

Entre O. glaber y O. notabilis no se encontraron diferencias significativas en el número

medio de emersiones (Tabla 4), mostrando ambas especies un patrón de respuesta

similar frente al estrés térmico. En las temperaturas más bajas se registraron pocas

emersiones y los umbrales críticos de máxima respuesta fueron 40 y 45ºC (Fig. 5c,d).

La emersión se vio significativamente afectada por la conductividad en O. glaber (p <

0.001), decreciendo conforme aumentaba el nivel de estrés salino. En las dos especies

la combinación de altas temperaturas (40 y 45ºC) y conductividad extrema (240

mS.cm-1) redujo significativamente la respuesta de emersión (Tabla 4), especialmente

en O. glaber, coincidiendo con la alta mortalidad de esta especie registrada en dichos

tratamientos.

18

Tabla 4. Resultados del ANOVA. Efecto de la temperatura y conductividad en la

emersión en los tres pares de especies estudiadas.

Variable dependiente: Emersión

Fuente SS g.l. F p

Enochrus


Intersección 476.719 1 451.760 ***

Temperatura 242.262 3 76.526 ***


Especie 6.845 1 6.487 *


Temperatura x Especie 10.975 3 3.467 *



Especie

1.643 6 0.260 n.s

Error

50.652 48

Nebrioporus


Intersección 105.609 1 203.456 ***

Temperatura 124.697 3 80.076 ***


Especie 7.390 1 14.237 ***





Especie

1.047 6 0.336 n.s

Error

24.916 48

Ochthebius


Intersección 364.241 1 385.183 ***

Temperatura 109.011 3 38.426 ***


Especie 0.925 1 0.978 n.s





Especie

30.941 12 2.727 **

Error 75.650 80



19

Figura 5. Emersión media ± ES de cada especie. Las diferencias significativas determinadas por los

análisis post-hoc con la corrección de Bonferroni se indican como sigue: con letras mayúsculas

junto a la leyenda para los niveles de conductividad, con letras minúsculas sobre las barras para los

niveles de temperatura, con números sobre las barras para los niveles de conductividad dentro de

un mismo nivel de temperatura y con asteriscos para diferencias entre especies congenéricas

dentro de un mismo tratamiento.

20

Vuelo

El patrón de actividad de vuelo frente al estrés térmico fue significativamente

diferente entre las especies de Enochrus (Tabla 5). E. bicolor voló más que E. falcarius

en todos los niveles de temperatura, siendo esta diferencia significativamente mayor

en 35 y 40ºC (post-hoc Temperatura x Especie 35ºC y 40ºC: p < 0.001; Fig. 6a), donde

se registró el máximo número de vuelos de ambas especies.

En ambas especies de Nebrioporus se registró un número significativamente alto de

vuelos en 35 y 40ºC, aunque en estas temperaturas N. baeticus voló más que N. ceresyi

(post-hoc Temperatura x Especie 35ºC: p < 0.001; 40ºC: p = 0.001; Tabla 5, Fig. 6b).

Las especies de Ochthebius iniciaron la respuesta de vuelo en niveles de estrés térmico

más altos que los otros pares de especies, siendo el umbral crítico de máximo vuelo

40ºC y mostrando una respuesta similar en 35 y 45ºC (Fig. 6c,d). La magnitud de la

respuesta de vuelo fue ligeramente superior en O. notabilis, aunque el nivel de

significación de esta comparación es próximo a 0,05 (Tabla 5). El efecto de la

conductividad sobre el vuelo solo fue significativo para O. notabilis (p < 0.001) aunque

la respuesta no mostró un patrón claro a lo largo del gradiente de estrés salino. Para

las dos especies la interacción de temperatura x conductividad tuvo un efecto

significativo sobre el vuelo, aunque de forma diferente (Tabla 5). Así, en las

temperaturas más extremas (40-45ºC) O. glaber voló más que O. notabilis en el nivel

mas bajo de conductividad (20 mS.cm-1) mientras que O. notabilis voló más que O.

glaber en las conductividades más altas (180 y 240 mS.cm-1) (Fig. 6c,d), lo cual

concuerda con la menor tolerancia que presentó O. glaber en estas condiciones más

extremas.

21

Tabla 5. Resultados del ANOVA. Efecto de la temperatura y conductividad en el vuelo en

los tres pares de especies estudiadas.

Variable dependiente: Vuelo

Fuente SS g.l. F p

Enochrus

Modelo corregido 99.778 23 2.814 **

Intersección 150.222 1 97.441 ***

Temperatura 20.333 3 4.396 **


Especie 43.556 1 28.252 ***


Temperatura x Especie 22.111 3 4.781 **



Especie

5.306 6 0.574 n.s

Error

74.000 48

Nebrioporus


Intersección 91.125 1 87.480 ***

Temperatura 63.042 3 20.173 ***


Especie 21.125 1 20.280 ***


Temperatura x Especie 10.819 3 3.462 *



Especie

11.139 6 1.782 n.s

Error

50.000 48

Ochthebius


Intersección 512.533 1 280.840 ***

Temperatura 56.267 3 10.277 ***


Especie 7.500 1 4.110 *



Conductividad x Especie 36.167 4 4.954 ***


Especie

72.500 12 3.311 ***

Error 146.000 80



22

Figura 6. Nº de vuelos medio ± ES de cada especie. Las diferencias significativas determinadas por los

análisis post-hoc con la corrección de Bonferroni se indican como sigue: con letras mayúsculas junto a la

leyenda para los niveles de conductividad, con letras minúsculas sobre las barras para los niveles de

temperatura, con números sobre las barras para los niveles de conductividad dentro de un mismo nivel

de temperatura y con asteriscos para diferencias entre especies congenéricas dentro de un mismo

tratamiento.

23

4. Discusión

¿Afecta la combinación de estrés térmico y salino a la tolerancia y el comportamiento

de huida de escarabajos acuáticos salinos?

La salinidad y la temperatura son dos de los factores abióticos que más influyen

en el crecimiento y la supervivencia de organismos acuáticos (Kir y Kumlu 2008). En los

ecosistemas marinos, varios estudios han demostrado que la salinidad influye en la

fisiología térmica de un amplio rango de animales, por ejemplo, corales (Coles y Jokiel

1978), crustáceos (Kir y Kumlu 2008), bivalvos (Rajagopal et al. 2005) y peces (Sardella

et al. 2008a, b). Recientemente se ha demostrado el efecto de la salinidad sobre los

límites térmicos en algunas de las especies estudiadas en el presente trabajo (Sánchez

Fernández et al. 2010, Arribas et al. en prensa). Estos estudios han encontrado un

efecto sinérgico de la exposición crónica a altas salinidades y temperaturas sobre los

límites térmicos letales en N. baeticus, N. ceresyi y E. falcarius, siendo dichos límites

mayores en individuos aclimatados a salinidades y temperaturas relativamente altas.

Sin embargo, en contra de lo esperado, en nuestros experimentos de exposición aguda

al estrés, ni la salinidad ni la interacción entre salinidad y temperatura tuvieron, en

general, un efecto significativo sobre la supervivencia ni las respuestas de

comportamiento de las especies estudiadas, excepto en las especies de Ochthebius,

especialmente O.glaber.

Nuestros resultados indican que la influencia de la salinidad sobre la tolerancia térmica

de las especies depende en gran medida del tiempo de exposición, siendo menos

importante en exposiciones cortas en las que los organismos son sometidos a cambios

bruscos en las condiciones térmicas y salinas que en exposiciones largas y graduales a

condiciones de estrés, donde la temperatura va progresivamente incrementándose

hasta alcanzar niveles extremos (experimentos de “ramping”). En exposiciones agudas,

el shock térmico parece causar un efecto más severo e inmediato sobre la fisiología y

la capacidad de desarrollar respuestas de huida de los organismos en comparación con

el estrés salino.

24

A diferencia del resto de especies, en O. glaber la combinación de altas

conductividades (≥ 180 mS.cm-1) con temperaturas extremas (40-45ºC) produjo un

daño fisiológico que impidió cualquier movimiento y por tanto desarrollar respuestas

de huida para evitar las condiciones de estrés, reduciendo su supervivencia. En este

caso, las interacciones entre ambos factores parecen ser más importantes cerca de los

límites de tolerancia, como han señalado otros autores (Coles y Jokiel 1978). En

individuos expuestos a temperaturas extremas los mecanismos osmoreguladores

resultan dañados ya que aumenta la tasa de pérdida de agua y la acumulación de

solutos en los organismos (Rezende et al. 2011). Es probable que en medios

hipersalinos el aumento de la temperatura acentúe los efectos del estrés sobre los

individuos, no obstante es necesario un conocimiento más profundo de las

consecuencias que la exposición a temperaturas próximas a los límites letales tiene

sobre la capacidad osmoreguladora de las especies.

¿Dependen las respuestas de comportamiento de huida de la tolerancia fisiológica de

las especies?

Los efectos de la variación de los factores abióticos del medio sobre un

organismo no solo dependen de su tolerancia fisiológica a dichos factores, sino

también de su capacidad de regular los niveles de estrés que experimenta a través de

ajustes del comportamiento (p.ej mediante la búsqueda de microhábitats). De este

modo, ambos rasgos deben ser interpretados conjuntamente determinando qué

niveles de estrés ambiental son críticos para la supervivencia de una especie bien por

causar un daño fisiológico irreversible o bien por inducir respuestas de

comportamiento para evitar la exposición a dicho estrés.

De acuerdo con nuestra predicción inicial, las respuestas de comportamiento

analizadas estuvieron condicionadas por la tolerancia al estrés de las especies. Esta

relación fue clara en las especies de Enochrus y Nebrioporus, cuya mortalidad y

respuestas de comportamiento mostraron una correlación negativa. En general, la

emersión y el vuelo aumentaron conforme lo hacía el nivel de estrés térmico en

temperaturas entre 20 y 40ºC, en las que no se produjo un daño fisiológico importante

y por tanto la mortalidad fue baja, siendo 35ºC el umbral de máximo vuelo y 40ºC el

25

umbral de máxima emersión. En cambio, en los tratamientos de 45ºC las respuestas de

comportamiento se vieron bloqueadas ya que el estrés térmico causó un daño severo

e irreversible sobre la fisiología de los individuos y en última instancia la muerte de

prácticamente todos los individuos expuestos.

En las especies de Ochthebius se observó un patrón diferente, siendo la relación entre

tolerancia y las respuestas de escape (emersión y vuelo) positiva. El nivel de estrés en

el rango de temperatura y salinidad testado no causó un daño fisiológico sobre O.

glaber y O. notabilis tan importante como en el caso anterior. La temperatura más

extrema (45ºC) redujo la supervivencia de ambas especies, sin embargo no fue letal

para todos los individuos. Por tanto, los individuos que sobrevivieron en el nivel de

estrés térmico más extremo fueron capaces de escapar de las condiciones adversas

mediante emersión y vuelo. Los umbrales térmicos críticos fueron 40ºC para el vuelo y

40-45ºC para la emersión. En este sentido, la mayor tolerancia de las dos especies de

Ochthebius en comparación con los otros pares de especies está en concordancia con

los hábitats más extremos que estas especies ocupan (Velasco et al. 2006, Abellán et

al. 2009; Millán et al. 2011).

¿Son las especies lóticas más sensibles al estrés que las especies leníticas?

De acuerdo con nuestras predicciones iniciales, en dos de los tres pares de

especies estudiadas (géneros Nebrioporus y Ochchtebius), las especies lóticas fueron

más sensibles al estrés térmico que las especies leníticas y por lo tanto en niveles

críticos de estrés sus respuestas de emersión y vuelo para escapar de las condiciones

desfavorables fueron de mayor magnitud.

Entre los Nebrioporus, la especie lótica N. baeticus fue menos tolerante al estrés

térmico que su especie hermana N. ceresyi. Este resultado concuerda con los

obtenidos por Sánchez-Fernández et al. (2010) en experimentos de aumento

progresivo de temperatura (“ramping”) para determinar los límites térmicos de este

par de especies, en los que N. ceresyi presentó un mayor rango térmico que N.

baeticus, aunque en este caso debido a su amplia tolerancia a temperaturas bajas. En

cuanto a las respuestas de comportamiento, en ambas especies se registraron los

máximos valores de vuelo y emersión en los mismos niveles de temperatura (35ºC

26

para el vuelo y 40ºC para la emersión), aunque N. baeticus, la especie menos

tolerante, mostró una mayor actividad de vuelo que N. ceresyi en estos umbrales

críticos de estrés térmico.

Entre las dos especies de Ochthebius se encontraron diferencias paralelas en la

tolerancia al estrés. O. glaber, la especie que ocupa cuerpos de agua lóticos, fue menos

resistente al estrés que su especie congenérica O. notabilis, que ocupa medios leníticos

con mayor variabilidad térmica y salina (Abellán et al. 2007, 2009). En los niveles de

estrés térmico más extremos (40-45ºC) y menor conductividad (20-50 mS.cm-1), O.

glaber emergió y voló más que O. notabilis, mientras que en las conductividades más

extremas (180-240 mS.cm-1) O. notabilis mostró una mayor actividad de emersión y

vuelo, de acuerdo con su mayor tolerancia al estrés.

Contrariamente a los resultados observados en las especies de Nebrioporus y

Ochthebius, E. bicolor y E. falcarius presentaron similares tolerancias al estrés térmico

y similar respuesta de emersión, aunque sí mostraron diferencias significativas en la

magnitud de la respuesta de vuelo. La especie lótica E. bicolor desarrolló una mayor

actividad de vuelo que E. falcarius en temperaturas subletales (35-40ºC), lo cual puede

estar relacionado con su mayor capacidad de dispersión. Análisis de la morfometría de

las alas de este par de especies han revelado que E. bicolor tiene mayor capacidad de

vuelo que su especie congenérica E. falcarius, por lo que se ha señalado la capacidad

de dispersión en vez de la tolerancia térmica como el principal factor determinante de

la contrastada distribución geográfica que muestran estas especies (Arribas et al. en

prensa). Por lo tanto, al someter a individuos de estas dos especies a condiciones de

estrés, dada su similar tolerancia fisiológica, la especie con mayor capacidad de

dispersión ha mostrado una mayor tendencia a escapar del medio para buscar

ambientes con condiciones más favorables.

La diferente estabilidad espacial y temporal de los medios lóticos y leníticos ha podido

dar lugar a la evolución de diferentes estrategias entre las especies. Así, las especies

que ocupan los medios leníticos, más inestables, se han visto forzadas a desarrollar

una mayor capacidad de colonización (tolerancia fisiológica y/o capacidad de

dispersión) que sus respectivas especies lóticas (Ribera 2008). Nuestros resultados

27

sugieren una relación positiva entre tolerancia al estrés, ocupación de hábitat y rango

geográfico en el par de especies estudiadas de Nebrioporus y Ochthebius, siendo las

especies lóticas con una distribución más restringida más sensibles a los extremos de

temperatura que sus correspondientes especies congenéricas leníticas de distribución

más amplia. Esta correlación entre tolerancia térmica y tamaño del rango de

distribución se ha encontrado en otras especies de escarabajos acuáticos (e.g. Calosi et

al. 2008, Calosi et al. 2010) y otros invertebrados (Ribera y Vogler 2000, Hof et al.

2006, Damm et al. 2010). Por otro lado, en el caso de E. bicolor y E. falcarius, como se

ha dicho anteriormente, la capacidad de dispersión y no la tolerancia térmica parece

determinar sus diferentes patrones biogeográficos (Arribas et al. en prensa).

¿Qué especies dentro de cada género estudiado podría ser más susceptible a cambios

en las condiciones de su hábitat en base a su fisiología y comportamiento frente al

estrés ambiental?

La integración de medidas de tolerancia fisiológica y respuestas de

comportamiento de especies relacionadas de escarabajos acuáticos no solo permite

describir su ecofisiología, sino que además proporciona una valiosa información sobre

las diferentes estrategias que las especies pueden adoptar en respuesta a cambios

ambientales tanto presentes como futuros. Por un lado, la mortalidad ofrece una

medida general de la tolerancia o resistencia de las especies a los factores estresantes

analizados; por otro, las respuestas de comportamiento (emersión y vuelo) dan una

idea de la habilidad de las especies para escapar de condiciones desfavorables o

variables.

Las predicciones de cambio climático prevén un incremento de las temperaturas y una

reducción de las precipitaciones en el área mediterránea (IPCC 2007), resultando en

unas condiciones más extremas (mayor temperatura y salinidad) para los organismos

que viven en los medios salinos continentales. A pesar de la amplia tolerancia de las

especies salinas a los cambios ambientales (Millán et al. 2011), en base a la fisiología y

las respuestas estudiadas en el presente trabajo, las especies lóticas N. baeticus y O.

glaber pueden ser más susceptibles que sus correspondientes especies leníticas N.

ceresyi y O. notabilis frente a cambios bruscos de temperatura. Especialmente en el

28

caso de O. glaber, la combinación de temperaturas y salinidades elevadas puede

comprometer su capacidad para adaptarse a cambios en las condiciones del medio

mediante dispersión y búsqueda de hábitats más favorables. Además, la filogeografía

de esta especie (Abellán et al. 2007, 2009), altamente amenazada en la Península

Ibérica (Sánchez-Fernández et al. 2008), ha revelado altos niveles de divergencia

genética entre poblaciones aisladas, con un bajo flujo génico y distancias de dispersión

muy cortas. Esto unido a la alta fragmentación de sus hábitats (los arroyos

hipersalinos) y la mayor sensibilidad que muestra la especie al estrés aumenta la

vulnerabilidad de O. glaber frente al cambio climático.

Los resultados obtenidos con las dos especies de Enochrus estudiadas sugieren que

ambas podrían mostrar una similar sensibilidad frente a un incremento de

temperatura de sus hábitats. Sin embargo, para E. falcarius, la especie del género más

amenazada en la Península Ibérica (Arribas et al. datos no publicados), su menor

capacidad de dispersión (Arribas et al. en prensa) puede suponer una desventaja que

podría dificultar la adaptación de la especie al cambio climático.

De acuerdo con los resultados obtenidos en este trabajo (Tabla 6), la fauna

acuática especializada de los medios salinos lóticos representa un componente

vulnerable frente al cambio global dentro de la biodiversidad de los ambientes áridos,

por lo que es recomendable centrar esfuerzos de conservación en estos hábitats tan

singulares y por otro lado amenazados e infravalorados. Sin embargo, futuros estudios

de los rasgos analizados en este trabajo y otros como la capacidad de dispersión, tasa

reproductiva o tolerancia a la composición iónica del agua serían muy útiles para

predecir con mayor rigor la vulnerabilidad de estas especies frente a cambios

ambientales presentes y futuros y para comprender mejor los divergentes patrones

biogeográficos que muestran.

29

5. Conclusiones

1. En general, no se ha observado efecto del estrés salino ni de la interacción entre

estrés térmico y salino en exposición corta sobre la tolerancia fisiológica y

comportamiento de huida en las especies estudiadas.

2. La tolerancia al estrés es un rasgo clave que condiciona la capacidad de los

individuos de desarrollar respuestas de huida cuando las condiciones del medio son

desfavorables.

3. En general las especies han mostrado una alta tolerancia al estrés térmico, aunque

una temperatura de 45ºC o superior produce un daño fisiológico importante sobre los

individuos, especialmente de las especies estudiadas de Nebrioporus y Enochrus.

Temperaturas entre 35 y 40º son claves para la emersión y el vuelo.

4. En los pares de especies estudiadas de los géneros Nebrioporus y Ochthebius, las

especies lóticas (N. baeticus y O. glaber) son más sensibles al estrés térmico que las

leníticas (N. ceresyi y O. notabilis) y en niveles críticos de estrés su respuestas de huida

son más patentes, de acuerdo con la mayor estabilidad ecológica y geológica de los

sistemas fluviales.

5. Las dos especies de Enochrus estudiadas presentan similares tolerancias al estrés

térmico, pero la respuesta de vuelo es mayor en la especie lenítica E. bicolor. En este

caso la distinta capacidad de dispersión parece ser el rasgo que determina el diferente

patrón biogeográfico y de ocupación de hábitat que muestran.

6. En los tres pares de especies estudiadas, aquellas que ocupan los medios lóticos

podrían ser más vulnerables frente a cambios en las condiciones de sus hábitat, debido

a una mayor sensibilidad al estrés térmico en el caso de N. baeticus y O. glaber y a la

menor capacidad de vuelo en el caso de E. falcarius.

30

Tabla 6. Tabla-resumen de los principales resultados: factores de estrés que han tenido efecto significativo en las respuestas estudiadas y

comparación entre la especie lótica-lenítica dentro de cada par de especies de la tolerancia al estrés, los umbrales críticos de máxima respuesta y la

magnitud de las respuestas de emersión y vuelo y la vulnerabilidad frente a cambios ambientales.

Especie

Factores

de estrés

Tolerancia

al estrés

Emersión Vuelo

Vulnerabilidad Umbrales críticos

Magnitud de

respuesta Umbrales críticos

Magnitud

de respuesta

E. bicolor T = 40ºC = 35ºC > <

E. falcarius T = 40ºC = - < >

N. ceresyi T > 40ºC > 35ºC < <

N. baeticus T < 40ºC < 35-40ºC > >

O. notabilis

T

T x C >

40ºC x 20 mS/cm

45ºC x 20 mS/cm

45º x 80 mS/cm

= 40ºC x 50 mS/cm

40ºC x 180-240 mS/cm

> <

O. glaber

T

C

T x C

< 40ºC x 20-180 mS/cm

45ºC x 20-50 mS/cm =

40ºC x 50 mS/cm

40ºC x 180 mS/cm

< >

T, temperatura; C, conductividad

31

6. Referencias

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Agradecimientos

Gracias a todos los compañeros del grupo de investigación de Ecología Acuática del

departamento de Ecología e Hidrología que desde que surgió este trabajo han aportado de una

u otra forma su granito de arena para que por fin tanto esfuerzo pueda materializarse: a los

directores, Andrés y Pepa, que han contribuido en el trabajo de principio a fin, a Paula, por sus

útiles consejos y aportaciones, a Vanesa y Jose, por su imprescindible ayuda en la parte

experimental.

Al equipo del área de Biología Animal del departamento de Zoología y Antropología Física con

cuya colaboración hay un nuevo e interesante frente abierto para dar continuidad a este

trabajo.

También a los que desde fuera de la universidad siempre prestan una útil ayuda con su apoyo

e interés: familiares y amigos que siempre tienen palabras de ánimo cuando más se necesitan.

fisiología y respuestas de comportamiento de escarabajos ... · más favorables, siendo el aumento...

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