estudio de la biologÍa de brethesiella sp ... - 45.71.7.21
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ESTUDIO DE LA BIOLOGÍA DE Brethesiella sp. (HYMENOPTERA: ENCYRTIDAE),
PARASITOIDE DE LA COCHINILLA ACANALADA DE COLOMBIA Crypticerya
multicicatrices KONDO & UNRUH (HEMIPTERA: MONOPHLEBIDAE)
XIOMARA KATHERINE MONTEALEGRE DELGADO
Trabajo de grado presentado como requisito parcial para optar al título de
Biólogo
Director
DEMIAN TAKUMASA KONDO RODRÍGUEZ
Doctor en Entomología
Co-Directora
GLADYS REINOSO FLÓREZ
Magíster en Biología
UNIVERSIDAD DEL TOLIMA
FACULTAD DE CIENCIAS
PROGRAMA BIOLOGÍA
IBAGUÉ-TOLIMA
2015
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Cuando los sueños inundan el quehacer de cada día, ni las dificultades ni las
tristezas pueden hacer de ello algo insignificante
A Dios, mi madre y hermana con amor…
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AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue financiado por el Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural a través
de la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (Corpoica), C.I. Palmira
bajo el macro proyecto: “Selección, valoración, análisis de riesgos de enemigos
naturales de Crypticerya multicicatrices y evaluación de estrategias de manejo
explorando alternativas para su control” y el producto “Estudios Biológicos de
Brethesiella sp. (Hymenoptera: Encyrtidae), Parasitoide de la Cochinilla Acanalada
Crypticerya multicicatrices Kondo & Unruh (Hemiptera: Monophlebidae)”.
Agradezco a Dios por haberme acompañado y guiado a lo largo de mi carrera, por ser
mi fortaleza en los momentos de debilidad y por brindarme una vida llena de
aprendizaje, experiencias y sobre todo felicidad.
Debo agradecer de manera especial y sincera a mi director de tesis el Dr. Takumasa
Kondo. Su apoyo, paciencia y dedicación para guiar mis ideas ha sido un aporte
invaluable tanto personal como profesional.
Quiero expresar también mis más sinceros agradecimientos a la Dra. Paola Sotelo por
sus buenos concejos, por encaminar mis ideas, motivación, apoyo y amistad. No cabe
duda que su participación ha enriquecido el trabajo realizado.
Agradezco de manera especial a la Sra. Ana María Hurtado, por su apoyo siempre
incondicional, por creer en mí, por todo lo que me ha brindado que han sido
bendiciones para mi vida.
A la Profesora Gladys Reinoso Flórez por su acogida, apoyo y enseñanzas durante mi
carrera.
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A Edwin Yepez (Piel Canela), por ser una parte importante de mi vida, por haberme
apoyado en las buenas y en las malas, sobre todo por su paciencia y amor
incondicional.
A Erika Sierra, por haber sido una amiga incondicional, gracias por su apoyo, sus
correcorres, comprensión y sobre todo amistad.
A cada uno de los integrantes del grupo de Entomología, tengo sólo palabras de
agradecimiento.
Y a cada una de las personas que influyeron positivamente en mi vida y que muy
seguramente aunque no estén aquí saben que fueron importantes en este proceso mil
y mil gracias.
Y por supuesto el agradecimiento más profundo y sentido a mi madre y hermana por
apoyarme en todo momento, por los valores que me han inculcado, y sobre todo por
ser ejemplo de vida a seguir.
6
CONTENIDO
Pág.
INTRODUCCIÓN………………………………………………………………............... 15
1. OBJETIVOS………………………………………………………………………....... 17
1.1 OBJETIVO GENERAL…………………………………………………………….... 17
1.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS……………………………………...……………….. 17
2. MARCO TEÓRICO…………………………………………………......................... 18
2.1 FAMILIA ENCYRTIDAE…………………………………...................................... 18
2.1.1 Taxonomía de la Familia Encyrtidae…………………………………………..... 18
2.1.2 Biología de la Familia Encyrtidae………………...…………………………....... 19
2.1.3 Parasitismo……………………………….......................................................... 20
2.1.4 Control biológico.…………………………........................................................ 21
2.2 ANTECEDENTES………………………………………………………………....... 22
3. DISEÑO MÉTODOLÓGICO……………………………………………………….... 27
3.1 ÁREA DE ESTUDIO……………………………………………………………....... 27
3.1.1 Corpoica, C.I. Palmira……………………………………………….................... 27
3.2 METODOLOGÍA DE CAMPO………………..………………………………......... 27
3.2.1 Colecta de Brethesiella sp. y su hospedero Crypticerya multicicatrices......... 27
3.2.2 Cría de Crypticerya multicicatrices Kondo & Unruh (Hemiptera:
Monophlebidae)…………………………………………………………………………..
28
3.2.3 Cría de Brethesiella sp. (Hymenoptera: Encyrtidae)………………………….. 29
3.3 METODOLOGÍA DE LABORATORIO…………..………………………………... 31
3.3.1 Identificación taxonómica de Brethesiella sp………………............................ 32
3.3.2 Preferencia de oviposición de Brethesiella sp……………………………........ 33
7
3.3.3 Tipo de reproducción de Brethesiella sp………………………………….......... 34
3.3.4 Tiempo de desarrollo de los estadios inmaduros de Brethesiella sp………... 34
3.3.5 Longevidad de Brethesiella sp……………………………………….................. 35
3.3.6 Fecundidad de Brethesiella sp....................................................................... 35
3.4 PROCESAMIENTO ESTADÍSTICO DE LA INFORMACIÓN………………....... 36
3.4.1 Análisis descriptivos…………………………………………………................... 36
3.4.2 Parámetros poblacionales………………………………………………............. 36
4. RESULTADOS……………………………………………………………................. 38
4.1 PREFERENCIA DE OVIPOSICIÓN DE Brethesiella sp……............................. 38
4.2 TIPO DE REPRODUCCIÓN DE Brethesiella sp............................................... 39
4.3 TIEMPO DE DESARROLLO DE LOS ESTADIOS INMADUROS DE
Brethesiella sp.........................................................................................................
39
4.4 LONGEVIDAD DE Brethesiella sp..................................................................... 45
4.5 FECUNDIDAD DE Brethesiella sp..................................................................... 45
5. DISCUSIÓN……………………………………………………………………........... 47
5.1 PREFERENCIA DE OVIPOSICIÓN DE Brethesiella sp……............................. 47
5.2 TIPO DE REPRODUCCIÓN DE Brethesiella sp............................................... 48
5.3 TIEMPO DE DESARROLLO LOS ESTADIOS INMADUROS DE Brethesiella
sp…………………………………………………………………………………………...
48
5.4 LONGEVIDAD DE Brethesiella sp..................................................................... 50
5.5 FECUNDIDAD DE Brethesiella sp..................................................................... 50
6. CONCLUSIONES……………………………………………………………............. 52
RECOMENDACIONES……………………………………………………………......... 53
REFERENCIAS………………………………………………………………………….. 54
8
ANEXOS………………………………………………………………………………...... 65
9
LISTA DE TABLAS
Pág.
Tabla 1. Frecuencia de tipo de reproducción de Brethesiella sp…………………… 39
Tabla 2. Medidas promedio de longitud de cuerpo, ancho de cabeza, ancho y
largo de alas de adultos de Brethesiella sp……………………………………………
44
10
LISTA DE FIGURAS
Pág.
Figura 1. Colecta de plantas infestadas con Crypticerya multicicatrices en la
ciudad de Cali, Valle del Cauca. A. Rama de samán con alta infestación. B.
Corte de ramas infestadas. C. Almacenamiento de las muestras…………………..
28
Figura 2. Infestación de plantas de acacia amarilla con Crypticerya
multicicatrices en casa malla. A. Liberación de gateadores. B. Planta infestada
con Crypticerya multicicatrices. C. Casa malla antiáfidos……………………………
29
Figura 3. Ramas de samán cubiertas con velo para obtención de ninfas sanas
de Crypticerya multicicatrices…………………………………………………..............
29
Figura 4. Ninfas y adulto de Crypticerya multicicatrices con evidencia de
parasitismo de Brethesiella sp. A. Ninfas con malformaciones. B. Ninfas con
coloración más oscura y protuberancias. C. Ninfas y adulto jóvenes con orificios
de salida del parasitoide Brethesiella sp……………………………………………….
30
Figura 5. Morfo-especies. A. sp. 1, B. sp. 2, C. sp. 3, D. sp. 4, E. sp. 5, F. sp. 6 y
G. Brethesiella sp…………………………………………………………………...........
32
Figura 6. Montaje para las observaciones de preferencia de oviposición de
Brethesiella sp………………………………………………………………………….....
33
Figura 7. Montaje para las observaciones de longevidad de Brethesiella sp.
(Hymenoptera: Encyrtidae)………………………………………………………………
35
Figura 8. Montaje para las observaciones de fecundidad de Brethesiella sp…….. 36
11
Figura 9. Porcentaje de preferencia de oviposición de Brethesiella sp…............... 38
Figura 10. Huevo encitiforme ovarial de Brethesiella sp. A. Huevo bibulboso. B.
Placa aeroscópica. C. Cadenetas de huevos dentro de la region abdominal…......
40
Figura 11. Ciclo de vida de Brethesiella sp……………………………….................. 42
Figura 12. Adulto de Brethesiella sp. Nótese espolón de la tibia de las patas
mesotorácicas muy desarrollado……………………………………...........................
43
Figura 13. Adultos de Brethesiella sp. A. Hembra. B. Parte ventral de la hembra
nótese coloración oscura. C. Maza antenal de la hembra de 3 artejos fuerte. D.
Macho. E. Parte ventral del macho blanco casi traslucido. F. Macho con maza
antenal oblicuamente truncada……………………………………..............................
43
Figura 14. Curvas de supervivencia y fecundidad de hembras de Brethesiella sp. 45
12
LISTA DE ANEXOS
Pág.
Anexo A. Formato de Registro de información de colecta de Crypticerya
multicicatrices (Hemiptera: Monophlebidae) en la ciudad de Cali, Valle del Cauca,
Colombia……………………………………………………………………………………..
66
Anexo B. Etiquetas para envió de identificación taxonómica de especímenes
colectados……………………………………………………………………………………
66
Anexo C. Sitios de muestreo en la ciudad de Cali, Valle del Cauca, Colombia.
Sitios con presencia de Brethesiella sp. resaltados en negrita………………………..
67
13
RESUMEN
La cochinilla acanalada de Colombia, Crypticerya multicicatrices Kondo & Unruh
(Hemiptera: Monophlebidae) es una plaga que se ha registrado en las islas de San
Adres y Providencia, Colombia, afectando a unas 95 especies de plantas y causando
problemas fitosanitarios graves. El presente trabajo buscó mitigar los daños causados
por la plaga invasora, la cochinilla acanalada de Colombia, mediante la implementación
de un programa de Control Biológico Clásico. Para ello se hizo necesario incrementar
el conocimiento de la biología de los enemigos naturales de la cochinilla acanalada.
Con el fin de determinar algunos aspectos biológicos de uno de los principales
parasitoides de C. multicicatrices, Brethesiella sp. (Hymenoptera: Encyrtidae), se
realizaron estudios en condiciones de laboratorio (25,9°C y 67,6% HR), determinando
la duración de ciclo de vida, longevidad de adultos, fecundidad y parámetros
poblacionales. El ciclo de vida de Brethesiella sp. duró en promedio 32,94 ± 1,23 días,
la longevidad de hembras alimentadas con miel diluida al 50% fue de 21,07 ± 7,56 días
para hembras, y de 11,23 ± 2,94 para machos. La tasa intrínseca de incremento
poblacional (rm) fue de 0,09, la tasa neta reproductiva (R0) de 23,88, el tiempo medio de
generación (T) de 34,98 y tiempo de duplicación (Dt) fue de 7,64. Resultados
importantes a tener en cuenta para esta especie de encirtido, el cual puede ser
empleado como agente de control biológico.
Palabras claves: Brethesiella sp., parasitoides, enemigos naturales, control biológico.
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ABSTRACT
The Colombian fluted scale, Crypticerya multicicatrices Kondo & Unruh (Hemiptera:
Monophlebidae) is a pest recorded from the islands of San Andrés and Providencia,
Colombia, affecting some 95 species of plants and causing serious phytosanitary
problems in the islands. This study aimed to mitigate the damage caused by this
invasive pest, the Colombian fluted scale, by implementing a Classical Biological
Control program. This required increasing the knowledge of the biology of the natural
enemies of the Colombian fluted scale. In order to study some biological aspects of
Brethesiella sp. (Hymenoptera: Encyrtidae), which is one of the most important
parasitoids of the Colombian fluted scale, studies were conducted under laboratory
conditions (25.9°C and 67.6% RH). The duration of the life cycle, adult longevity,
fecundity and population parameters were determined. The life cycle of Brethesiella sp.
took an average of 32.94 ± 1.23 days; the longevity was 21.07 ± 7.56 days for females
and 2.94 ± 11.23 days for males when fed with 50% diluted honey. The intrinsic rate of
increase (rm) was 0.09, the net reproductive rate (R0) was 23.88, the average
generation time (T) was 34.98 and the doubling time (Dt) was 7,64. These are important
values to consider in order to determine if this encyrtid parasitoid can be used as a
biological control agent.
Key words: Brethesiella sp., parasitoids, natural enemies, biological control.
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INTRODUCCIÓN
La cochinilla acanalada, Crypticerya multicicatrices Kondo & Unruh (Hemiptera:
Monophlebidae) fue descrita para Colombia en el 2009, y se reportó como plaga
importante en las islas de San Andrés y Providencia, Colombia (ICA, 2010; Kondo et
al., 2012) en el 2010. Esta plaga polífaga nativa de Colombia continental ataca hojas,
ramas y frutos (Kondo et al., 2012). Los ataques suelen ser más severos en épocas de
sequía y las plántulas son especialmente susceptibles y pueden llegar a secarse
cuando las poblaciones son muy altas y en ataques fuertes pueden causar defoliación y
la muerte de la planta (Kondo et al., 2012).
La cochinilla acanalada produce miel de rocío, un líquido azucarado que promueve el
desarrollo de hongos que causan fumagina (Kondo et al., 2012). Cuando la fumagina
crece sobre las partes comerciales de la planta esto resulta en un daño cosmético que
reduce la calidad del producto y cuando afectan las hojas puede disminuir la tasa
fotosintética de las plantas afectadas (Essig, 1917; Hodkinson, 2009; Hoy & Nguyen,
2001, apud Rojas, 2010; Kondo et al., 2012)
Ante el aumento de los daños por C. multicicatrices en las islas de San Andrés y
Providencia, Colombia, se ha hecho necesaria la implementación de un control
biológico clásico debido al uso limitado de productos químicos para el control de plagas
en estas islas, declaradas por la Unesco desde el año 2000 como parte de la Reserva
de Biosfera SEA FLOWER (CORALINA-INVEMAR, 2012). El control biológico clásico
ha demostrado ser eficaz contra especies de insectos escama invasores, jugando un
papel importante los parasitoides, los cuales se han venido empleando para el control
de diferentes especies plagas invasoras (Noyes & Hayat, 1994).
Brethesiella sp. es un parasitoide de ninfas y adultos jóvenes de C. multicicatrices. Es
el principal parasitoide de esta plaga en Colombia (Kondo et al., 2012). Por tanto se
estudiaron algunos aspectos biológicos de Brethesiella sp. (Hymenoptera: Encyrtidae)
16
parasitoide potencial para usarse como un agente de control de C. multicicatrices, para
conocer que tan eficiente puede ser este parasitoide en el control de la cochinilla
acanalada y mitigar así el daño causado por la plaga invasora.
17
1. OBJETIVOS
1.1 OBJETIVO GENERAL
Estudiar la biología de Brethesiella sp. (Hymenoptera: Encyrtidae) parasitoide de la
cochinilla acanalada de Colombia Crypticerya multicicatrices Kondo & Unruh
(Hemiptera: Monophlebidae), especie invasora en las islas de San Andrés y
Providencia, Colombia.
1.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS
Identificar el ciclo reproductivo de Brethesiella sp. como parasitoide de Crypticerya
multicicatrices.
Estimar la longevidad y fecundidad de Brethesiella sp.
18
2. MARCO TEÓRICO
2.1. FAMILIA ENCYRTIDAE
Encyrtidae es una de las familias más ampliamente distribuida y de gran interés
económico en la superfamilia Chalcidoidea (Grissell & Schauff, 1990; Trjapitzin et al.,
2008a). Actualmente han sido descritas aproximadamente 3735 especies incluidas en
460 géneros (Noyes, 2014). A nivel mundial las especies pertenecientes a la familia
Encyrtidae son tenidas en cuenta en programas de control biológico clásico (Noyes &
Hayat, 1994). Unas 40 especies de encírtidos han sido introducidas satisfactoriamente
en programas de control biológico clásico en países neotropicales y unas 25 especies
en otros países fuera del Neotrópico (Fernández & Sharkey, 2006).
2.1.1 Taxonomía de la Familia Encyrtidae. Inicialmente la superfamilia Chalcidoidea
estaba compuesta por las subfamilias Encyrtinae, Eupelminae y Signiphorinae
(Ashmead, 1900). La familia Encyrtidae correspondía a la subfamilia Encyrtinae, esta a
su vez estaba comprendida en cuatro tribus: Ectromini, Encyrtini, Mirini y
Arrhenophagini. Sin embargo, una vez más Ashmead (1900) no estuvo de acuerdo con
esta organización y contempló tres subfamilias: Encyrtinae, Arrhenophaginae y
Antheminae (Kerrich, 1967; Tachikawa, 1963; Trjapitzin, 1973a, apud Fernández &
Sharkey, 2006); de esta manera se incluyeron todas las especies en Encyrtinae. Por su
parte, Tachikawa (1963) y Kerrich (1967) dividieron a Encyrtinae en tres tribus,
mientras que Erdös y Novicky (1955, apud Fernández & Sharkey, 2006) en 15, y Hoffer
(1955) en 20. Sin embargo para Trjapitzin (1973a, b) esta clasificación no era la más
conveniente, por esta razón hizo una agrupación en dos subfamilias correspondientes a
Encyrtinae y Tetracneminae que actualmente se mantienen.
Trjapitzin (1989) agrupó 13 tribus dentro de Tetracneminae y 34 tribus en Encyrtinae.
Siendo dos de las tribus clasificadas previamente en Encyrtinae (Quadrencyrtini y
Oriencyrtini) (Trjapitzin, 1973b) ubicadas a Tetracneminae (Sharkov, 1988; Trjapitzin,
19
1989). Mientras que los trabajos realizados por Trjapitzin (1989) y Noyes & Hayat
(1994) relacionaron a Encyrtinae, tribu Microteryini, con los géneros incluidos en
Quadrencyrtini y Oriencyrtini; en resumen estas dos tribus se encuentran incluidas en
Encyrtinae. Una clasificación es muy difícil porque no todas las tribus están bien
definidas por caracteres morfológicos, sin embargo, Noyes & Hayat, (1994) sugieren
que Tetracneminae puede ser dividida en siete subfamilias, mejoraron las diagnosis de
las tribus y reconocieron también pocas subfamilias en Encyrtinae.
2.1.2 Biología de la familia Encyrtidae. Los encírtidos son especies comúnmente
solitarias, sin embargo se conocen casos de parasitismo gregario y es posible que
muchas especies sean gregarias facultativas (Boussienguet, 1988; Moursi, 1948a, b),
por ejemplo especies del género Metaphycus. Unas 160 familias de artrópodos son
hospederos para esta subfamilia. Las especies del género Ixodiphagus son también
parasitoides de garrapatas (Ixodidae). La mayoría de los hospederos pertenecen al
grupo de insectos holometábolos, principalmente aquellos de los órdenes Lepidoptera,
Diptera y Coleoptera (Fernández & Sharkey, 2006).
La presencia de hiperparasitoides es característico de la tribu Ectromatini que
pertenece a Encyrtinae; tribu particularmente hiperparasitoide de varias especies de
encirtidos y otras especies de las familias de Chalcidoidea, que son parasitoides
primarios de otros insectos. En al menos 18 géneros de Encyrtidae ha sido reportado el
parasitismo de huevos y orugas de otros artrópodos, un ejemplo corresponde al
parasitoide del género Ooencyrtus. Se conoce también el hiperparasitismo de huevos
por parte de Tyndarichus. A su vez los parasitoides poliembriónicos de la tribu
Copidosomatini que atacan larvas y huevos se han registrado en lepidópteros
(Fernández & Sharkey, 2006).
Se conoce muy poco acerca de cómo los encírtidos eligen a sus hospederos, pueden
estos ser específicos para una especie o no. Como es el caso de parasitoides que
parasitan un solo hospedero i.e., Gyranusoidea tebygi (Narasimham & Chacko, 1988;
Willink & Moore, 1988) y Neodusmetia sangwani (Noyes, 2000). Caso contrario de
20
Leptomastix dactylopii parasitoide de unas 20 especies de cochinillas harinosas (Noyes
& Hayat, 1994), Metaphycus flavus para al menos 35 especies de hospederos i.e.
Coccus hesperidum (Guerrieri & Noyes, 2000) y Copidosoma floridanum, parasitoide de
muchas especies de polillas de la subfamilia Plussinae (Lepidoptera: Noctuidae)
(Noyes, 1988). Además, algunos encírtidos atacan grupos específicos de hospederos,
donde los que parasitan escamas no parasitan lepidópteros y viceversa, caso contrario
de las especies Ooencyrtus que atacan tanto a hemípteros como lepidópteros entre
muchos otros insectos.
Se considera que los encírtidos son los causantes de al menos 25% de muerte de
insectos (Flanders, 1944; Hafez et al., 1970; Kfir & Rosen, 1980; Umeh, 1988; Willink &
Moore, 1988, apud Fernández & Sharkey, 2006). Asimismo, se conoce que muchos de
los encírtidos parasitan especialmente larvas o ninfas, sin embargo, se han reportado
encírtidos parasitando pupas o inclusive adultos.
2.1.3 Parasitismo. El parasitismo es una interacción biológica entre dos organismos de
diferentes especies, donde el parasitoide amplía su capacidad de supervivencia
(dependencia metabólica) a expensas de su hospedero. Los parásitos que viven dentro
del hospedero se denominan endoparásitos y los que viven fuera, se llaman
ectoparásitos (Botero & Restrepo, 1998). Los parasitoides se pueden clasificar en dos
grupos básicos: idiobiontes y cenobiontes.
Idiobiontes. Es un tipo de parasitismo donde el parasitoide consume (alimenta) a su
hospedero en seguida de encontrarlo, es decir que en el momento de eclosionar el
parasitoide se alimenta de este (Askew & Shaw, 1986). Generalmente son
ectoparasitoides, que paralizan a su hospedero en el momento de la oviposición y lo
mantienen inmóvil hasta que es consumido en su totalidad.
Cenobiontes. Es un tipo de parasitismo donde el parasitoide permite que su hospedero
continúe su desarrollo mientras el parasitoide se alimenta de los órganos no vitales,
hasta que es consumido totalmente (Askew & Shaw, 1986). En general, los
21
parasitoides cenobiontes son endoparasitoides que contrario a los idiobiontes no
paralizan a sus hospederos.
2.1.4 Control biológico. Es una herramienta (método) para el control de poblaciones de
especies plagas mediante el uso de organismos vivos, donde tienen acción
parasitoides, depredadores y patógenos, disminuyendo significativamente la densidad
poblacional de especies plaga (DeBach, 1964; Garrido et al., 2007; Gullan & Cranston,
2000; Van Driesche & Bellows, 1996). El control biológico busca mantener un equilibrio
de las especies plaga de forma natural, donde el manejo de insecticidas se reduce
significativamente y la densidad poblacional de la plaga disminuye causando el mínimo
daño (Kondo et al., 2010).
2.1.4.1 Control biológico de parasitoides en insectos escamas. Las escamas son
insectos chupadores que pertenecen al orden Hemiptera. Se han descrito cerca de
8,000 especies de escamas (Ben-Dov et al., 2014). Las escamas miden generalmente
menos de 5 mm (Kondo, 2001). Estos insectos pertenecen a la superfamilia Coccoidea,
la cual está conformada por unas 32 familias (Kondo et al., 2008a). Los insectos
escama forman el suborden Sternorrhyncha, junto con los pulgones (Aphidoidea),
moscas blancas (Aleyrodoidea) y psílidos (Psylloidea) (Gullan & Martin, 2003).
Las escamas, cochinillas harinosas y otros insectos chupadores del orden Hemiptera
(suborden Sternorrhyncha) se han venido estudiando en programas de control biológico
siendo en un 38% controlado por sus enemigos naturales (Lawton & Brown, 1986). Los
enemigos naturales de las escamas son numerosos e incluyen depredadores,
parasitoides y hongos entomopatógenos (Kondo et al., 2010).
El Control biológico ha demostrado ser eficaz contra especies de insectos escama
invasores, jugando un papel importante los parasitoides, los cuales se han venido
empleando para el control de diferentes especies de plagas invasoras. Como es el
caso del parasitoide Apoanagyrus lopezi De Santis (Hymenoptera: Encyrtidae) para
controlar la cochinilla harinosa de la yuca, Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero
22
(Hemiptera: Pseudococcidae) en África (Neuenschwander, 2001); Gyranusoidea tebygi
Noyes (Hymenoptera: Encyrtidae) para controlar la cochinilla harinosa del mango
Rastrococcus invadens Williams (Hemiptera: Pseudococcidae) en África (Boavida &
Neuenschwander, 1995); Neodusmetia sangwani (Hymenoptera: Encyrtidae) para
controlar la cochinilla del pasto de Rodas Antonina graminis (Maskell) (Hemiptera:
Pseudococcidae) en EE.UU. (Dean et al., 1979); y los parasitoides Anagyrus kamali
(Hymenoptera: Encyrtidae) y Gyranusoidea indica (Hymenoptera: Encyrtidae) para
controlar la cochinilla rosada del hibisco Maconellicoccus hirsutus (Green) (Hemiptera:
Pseudococcidae) en el Caribe (Evans et al., 2012; Kairo et al., 2000; Meyerdirk, 2000;
Noyes, 2000), estos son algunos de los ejemplos de parasitoides introducidos en
programas de control biológico (Kondo et al., 2010).
2.2 ANTECEDENTES
Crypticerya multicicatrices es una plaga polífaga originaria de Colombia continental que
ha invadido recientemente las islas de San Andrés y Providencia, Colombia (ICA, 2010;
Kondo et al., 2012). Las cochinillas acanaladas pertenecen a la familia Monophlebidae,
son insectos chupadores fitófagos del orden Hemiptera, perteneciente a la superfamilia
Coccoidea (Ben-Dov et al., 2014; Kondo et al., 2008a). En Colombia se conocen unas
200 especies de insectos escama distribuidas en 13 familias (Kondo, 2001; Kondo et
al., 2008a, apud Kondo et al., 2008b).
El Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina es un Departamento de
Colombia ubicado en el sudoeste del Caribe, integrado por una amplia área de islas,
bancos y cayos en el Caribe occidental, que se encuentra a unos 700 km al noroeste
de Colombia continental, y 250 km al este de Nicaragua (Geister & Díaz, 1997; Hartnoll
et al., 2006, apud Kondo et al., 2012). En otras palabras, la isla de San Andrés está
más cerca de Nicaragua (y otros países centroamericanos) que a Colombia (Kondo et
al., 2012). Sin embargo, a pesar de la proximidad geográfica del archipiélago de San
Andrés, Providencia y Santa Catalina a Centroamérica, C. multicicatrices fue
introducida probablemente a las islas de San Andrés y Providencia por medio de
23
plantas ornamentales infestadas traídas desde Colombia continental, ya que este es el
único lugar de donde se había reportado antes de su introducción al archipiélago donde
existe un comercio intenso entre las islas y Colombia continental (Kondo et al., 2012).
Hasta el 2012 no se habían encontrado ni parasitoides ni depredadores de C.
multicicatrices en las islas de San Andrés y Providencia, con excepción de larvas de
una especie de Chrysopidae (Kondo et al., (2012) que se encuentran comúnmente
entre las ninfas de C. multicicatrices en la Isla de San Andrés (T. Kondo, observación
personal, apud Kondo et al., 2010). Sin embargo, al parecer, las larvas de las crisopas
de San Andrés, aunque se adornan de la cera blanca que cubre el insecto, estas no se
alimentan de la cochinilla acanalada (P. Sarmiento, comunicación personal, apud
Kondo et al., 2012). En condiciones de laboratorio se ha observado que los individuos
de la mariquita, Cryptolaemus montrouzieri Mulsant (Coleoptera: Coccinellidae), que se
dice que se encuentra en la isla de Providencia y son depredadores efectivos de la
cochinilla rosada del hibisco, no se alimentan de C. multicicatrices, y ni siquiera
intentan consumirlo (P. Sarmiento, comunicación personal, apud Kondo et al., 2012).
Crypticerya multicicatrices es un insecto escama común en el departamento del Valle
del Cauca, Colombia, y se encuentra con frecuencia en palma de coco, palmas
ornamentales (Arecaceae) y en las ramas pequeñas de Caesalpinia pluviosa var.
peltophoroides y Pithecellobium dulce (Fabaceae), pero se pueden encontrar en
muchas otras plantas (Kondo & Unruh, 2009; Kondo et al., 2012). En Colombia
continental, C. multicicatrices se ha reportado como una plaga ocasional en mango
(Kondo & Unruh, 2009; Kondo, 2009) y guanábana (Kondo, 2008). En ambas
situaciones, C. multicicatrices se encontró en huertos comerciales donde el control de
pesticidas pueden haber reducido los enemigos naturales del insecto escama, lo que
pudo haber inducido el incremento de las poblaciones (Kondo et al., 2012).
Históricamente, el uso de enemigos naturales en programas de Control Biológico
Clásico ha demostrado ser eficaz contra especies de insectos escama invasores, por
ejemplo, la mariquita vedalia, Rodolia cardinalis (Mulsant) (Coleoptera: Coccinellidae) y
24
la mosca parasitoide, Cryptochetum iceryae (Williston) (Diptera: Cryptochetidae) para
controlar la cochinilla algodonosa, Icerya purchasi, en California, desde 1889 en
adelante (Gullan & Cranston, 2010, apud Kondo et al., 2012); el parasitoide
Apoanagyrus lopezi De Santis (Hymenoptera: Encyrtidae) para controlar la cochinilla
harinosa de la yuca, Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero (Pseudococcidae) en África,
en los años 1980’s (Neuenschwander, 2001); el parasitoide Gyranusoidea tebygi Noyes
(Hymenoptera: Encyrtidae) para controlar la cochinilla harinosa del mango
Rastrococcus invadens Williams (Pseudococcidae) en África a finales de 1980 y
principios de 1990 (Boavida y Neuenschwander, 1995), y más reciente, los varios
enemigos naturales contra la cochinilla rosada del hibisco, M. hirsutus (Kondo et al.,
2012).
Además del hongo entomopatógeno Paecilomyces sp. (Identificado como Isaria sp.)
descubierto en Isla de San Andrés, no se habían reportado otros enemigos naturales
de C. multicicatrices hasta el 2012 (Kondo et al., 2012). Sin embargo, en Febrero 2013,
se encontró un coccinélido depredando los huevos y ninfas de C. multicicatrices en la
zona portuaria (Kondo et al., 2012). Se encontró una población considerable, donde
habían pupas del coccinélido en las ramas junto con las cochinillas acanaladas y los
adultos frecuentemente se encontraron dentro de los ovisacos depredando los huevos
y probablemente también las ninfas del primer instar (T. Kondo, observación personal,
apud Kondo et al., 2012). El coccinélido, luego fue identificado como Anovia sp.
(Coleoptera: Coccinellidae) (G. González, Santiago, Chile, comunicación personal,
apud Kondo et al., 2012) y recientemente fue identificado como Anovia punica Gordon
(González & Kondo, 2014).
Según Ciomperlik (2010) la especie invasora Crypticerya genistae (Hempel) que fue
introducida a Barbados, Florida (EEUU) y Puerto Rico no se convirtió en una plaga
grave debido a que fue controlada por dos enemigos naturales, la mosca depredadora
Syneura cocciphila (Coquillett) (Diptera: Phoridae) y el coccinélido Anovia circumclusa
(Gorham). Especies del género Anovia Casey son coccinélidos especializados en
25
cochinillas acanaladas de la tribu Iceryini (González & Kondo, 2014). El género Anovia
pertenece a la subfamilia Scymninae, tribu Noviini (González, 2014).
Según el banco de datos de Chalcidoidea: "Universal Chalcidoidea Database", hay dos
parasitoides primarios de la especie estrechamente relacionada, C. brasiliensis, estos
son: Brethesiella abnormicornis Girault y B. longipes Blanchard (Hymenoptera:
Encyrtidae) (Noyes, 2014). Brethesiella longipes fue descrita de Argentina y B.
abnormicornis se ha reportado de Barbados, Bermuda, Brasil (Sao Paulo), Santo Tomé
y Príncipe, Trinidad y Tobago, y Uruguay (Noyes, 2014), por lo tanto es posible que B.
abnormicornis pueda ocurrir en Colombia y parasitar a C. multicicatrices (Kondo et al.,
2012).
Por otra parte, en Colombia continental se han encontrado varios enemigos naturales
no identificados de C. multicicatrices, incluyendo por lo menos dos parasitoides
himenópteros extraídos de los adultos, dos pequeños coccinélidos que se alimentan de
huevos y ninfas y un mosco depredador de la familia Phoridae (Kondo et al., 2012).
Con base en las fotografías, los parasitoides se identificaron tentativamente como
miembros de la familia Encyrtidae (Greg A. Evans, comunicación personal, apud Kondo
et al., 2012), y los dos coccinélidos como posibles miembros de los géneros Delphastus
Casey y Diomus Mulsant (Kondo et al., 2012). De los dos coccinélidos, Delphastus sp.
fue el coccinélido más común, y los adultos fueron encontrados por lo general dentro
de los ovisacos donde se alimentan de los huevos de C. multicicatrices (Kondo et al.,
2012). Posteriormente los coccinélidos fueron identificados a nivel de especie como
Delphastus quinculus Gordon y Diomus seminulus (Mulsant) (Coleoptera:
Coccinellidae) (González et al., 2012), y el mosco depredador fue identificado como
Syneura cocciphila (Coquillett) (Diptera: Phoridae) (Gaimari et al., 2012). En el
departamento del Valle del Cauca, las larvas de una especie de Chrysopidae se
encontraron alimentándose de ninfas y adultos (Edgar Mauricio Quintero, Ing. Ag.,
comunicación personal, apud Kondo et al., 2012). Cabe señalar que las especies de
Chrysopidae que se encontraron en Palmira son mucho más grandes que los
individuos que se encontraron en Isla de San Andrés, por lo cual se presume que se
26
trata de una especie diferente a la encontrada en San Andrés. En un programa de
Control Biológico Clásico, estos insectos pueden tener un uso potencial en el control de
los brotes poblacionales de esta plaga en las islas de San Andrés y Providencia,
mediante el uso de los parasitoides encírtidos contra las ninfas de segundo y tercer
instar y adultos jóvenes, los coccinélidos contra los huevos y ninfas de primer instar
(Kondo et al., 2012). Los moscos contra los huevos y los crisópidos se podrían utilizar
para controlar todas las fases de crecimiento de C. multicicatrices (Kondo et al., 2012).
Se presume que los brotes poblacionales de C. multicicatrices en San Andrés se debe
a la falta de enemigos naturales de su lugar de origen (Kondo et al., 2012). Por lo tanto
es crítico realizar estudios biológicos de los enemigos naturales de esta especie en el
Valle del Cauca donde es común (T. Kondo, observación personal, apud Kondo et al.,
2012).
27
3. DISEÑO METODOLÓGICO
3.1 ÁREA DE ESTUDIO
3.1.1 Corpoica, C.I. Palmira. La Corporación Colombiana de Investigación
Agropecuaria (Corpoica) C.I. Palmira se ubica específicamente a los 03°30′54.6″ de
latitud N y 76°18′57.3″ de latitud W, 1010 metros de altura en el municipio de Palmira,
Departamento del Valle del Cauca, Colombia.
3.2 METODOLOGÍA DE CAMPO
Las colectas fueron realizadas entre los meses de febrero a noviembre del 2014. Se
hicieron salidas diurnas (desde las 8 am hasta las 4 pm) semanales a zonas urbanas
de Cali, llevándose a cabo el método tradicional de encuentro visual.
3.2.1 Colecta de Brethesiella sp. y su hospedero Crypticerya multicicatrices. Se
colectaron plantas hospederas comunes de la cochinilla acanalada como acacia
amarilla Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides (Benth.) G.P. Lewis, payandé o
chiminango Pithecellobium dulce (Roxb.) Benth., y samán Pithecellobium saman
(Jacq.) Benth. (Fabaceae) infestadas con C. multicicatrices Kondo & Unruh (Hemiptera:
Monophlebidae) (Figura 1A–C). Las ramas con ninfas y adultos de la cochinilla
acanalada fueron puestas en cajas Petri de vidrio grande de 14,5 cm de diámetro. En el
laboratorio se observaron diariamente en espera de la emergencia de parasitoides.
Se tomó un registro de los parasitoides de la escama obtenidos bajo condiciones de
laboratorio consignando en un formato la información de los sitios de colecta, i.e.,
localidad, coordenadas geográficas, altitud sobre el nivel del mar, fecha de colecta,
nombre de colector y nombre de hospedero (Anexo A).
28
Figura 1. Colecta de plantas infestadas con Crypticerya multicicatrices en la ciudad de
Cali, Valle del Cauca. A. Rama de samán con alta infestación. B. Corte de ramas
infestadas. C. Almacenamiento de las muestras.
Fuente: Autor
3.2.2 Cría de Crypticerya multicicatrices Kondo & Unruh (Hemiptera: Monophlebidae).
El pie de cría de C. multicicatrices se obtuvo de las zonas urbanas de las ciudades de
Cali, mediante la recolección semanal de material vegetal infestado con ninfas y
adultos de la cochinilla acanalada. Los individuos colectados se llevaron al laboratorio
de entomología de Corpoica, C.I. Palmira, Palmira, Valle del Cauca. Las partes de las
plantas infestadas con las escamas se colocaron en cajas Petri de vidrio grande de
14,5 cm de diámetro, hasta la emergencia de gateadores, los cuales fueron llevados a
la casa malla donde se liberaron en plantas ya establecidas de acacia amarilla, palma
areca y maní forrajero para su infestación (Figura 2A y B). Esto permitió tener una
población suficiente de C. multicicatrices en todos los estadios de desarrollo para ser
utilizada en la cría y estudios biológicos de Brethesiella sp. La cría de C. multicicatrices
se realizó en condiciones de semi–campo en una casa de malla, protegida con malla
antiáfidos (Figura 2C).
29
Figura 2. Infestación de plantas de acacia amarilla con Crypticerya multicicatrices en
casa malla. A. Liberación de gateadores. B. Planta infestada con Crypticerya
multicicatrices. C. Casa malla antiáfidos.
Fuente: Autor
Se mantuvieron un promedio de 8 ramas de samán y 20 plantas de acacia amarilla
destinadas a la cría de la cochinilla acanalada (Figura 3). La cría de la cochinilla
acanalada se mantuvo constante. Se obtuvo una generación a partir de la primera
introducción de los gateadores provenientes de campo. Se obtuvieron unos 2000
individuos entre ninfas y adultos. Las condiciones climáticas afectaron la mortalidad,
siendo la lluvia el factor más influyente (X. Montealegre, observación personal).
Figura 3. Ramas de samán cubiertas con velo para obtención de ninfas sanas de
Crypticerya multicicatrices.
Fuente: Autor
3.2.3 Cría de Brethesiella sp. (Hymenoptera: Encyrtidae). Los parasitoides se
recuperaron a partir de ninfas y adultos de C. multicicatrices colectados en zonas
30
urbanas de Cali, mediante la recolección semanal de material vegetal infestado con
cochinillas acanaladas que presento evidencia de parasitismo, como protuberancias,
coloración más oscura y orificios de salidas de parasitoides ya emergidos (Figura 4A–
C). Las escamas con síntomas de parasitismo se llevaron al laboratorio donde se
colocaron en cajas Petri de vidrio grande hasta la emergencia de los parasitoides
adultos. Los parasitoides obtenidos se criaron en la casa malla. Los adultos de
Brethesiella sp., emergidos se colocaron en plantas de palma areca, maní forrajero y
acacia amarilla con alto grado de infestación de C. multicicatrices, se liberaron adultos
de Brethesiella sp., se esperó la parasitación de la avispa sobre la cochinilla acanalada,
obteniendo más adultos del parasitoide los cuales se usaron para realizar estudios
sobre su biología.
Figura 4. Ninfas y adulto de Crypticerya multicicatrices con evidencia de parasitismo de
Brethesiella sp. A. Ninfas con malformaciones. B. Ninfas con coloración más oscura y
protuberancias. C. Ninfas y adulto jóvenes con orificios de salida del parasitoide
Brethesiella sp.
Fuente: Autor
31
Los parasitoides fueron obtenidos de los 43 muestreos en diferentes localidades de la
ciudad de Cali. De los 70 sitios visitados (Anexo C), solo en 7 lugares se encontró el
parasitoide: (1) Av. Del Rio en el parque del gato, (2) Cra. 1 con calle 2A frente del
hotel Intercontinental, (3) Cra. 28 con calle 70 en la Floresta, (4) Cra. 44 con calle 19,
barrio San Judas, (5) Autopista sur oriental con Cra. 39, (6) Diagonal 26 con calle 25
por la autopista Simón Bolívar y (7) Cra. 50 con calle 26 frente al coliseo María Isabel
Urrutia, los cuales fueron utilizados para el pie de cría de Brethesiella sp.
Se mantuvo un promedio de 28 plantas de acacia amarilla, 10 de palma areca y dos
eras de 7,20 m x 1,40 m de maní forrajero destinadas a la cría de Brethesiella sp. en
una casa malla antiáfidos.
La cría de Brethesiella sp. se mantuvo de manera constante en una casa malla
antiáfidos. Se obtuvieron más de 4 generaciones a partir de la primera introducción de
adultos provenientes de campo. En total se obtuvieron aproximadamente 1000 adultos
del parasitoide para los ensayos experimentales.
Las plantas expuestas a la infestación por Brethesiella sp., para la cría masiva de este
parasitoide que estuvieron sometidas a altas poblaciones de ninfas y adultos de C.
multicicatrices que estaban debilitadas y afectadas por la fumagina, fueron sometidas a
un proceso de recuperación a través de lavado y poda, re-infestando nuevamente el
material vegetal con gateadores. Las ninfas producidas en la cría fueron destinadas
para estudios biológicos de Brethesiella sp.
3.3 METODOLOGÍA DE LABORATORIO
La biología del parasitoide se estudió bajo condiciones de laboratorio, registrando
diariamente los promedios de temperatura y humedad relativa con un data-logger CEM
DT= 171 (registrador de datos) con sensores incorporados.
32
3.3.1 Identificación taxonómica de Brethesiella sp. De los parasitoides obtenidos en la
cría y colectas durante el año 2013, fueron seleccionados especímenes por morfo-
especies (Figura 5A–G) de ambos sexos en viales con alcohol al 70% y se etiquetaron
debidamente con datos de colecta, i.e., lugar, incluyendo coordenadas y altura sobre el
nivel del mar, fecha de colecta y nombre del colector individuo (Anexo B) y se realizó
un registro fotográfico de cada morfo–especie registrada. Se colectaron
aproximadamente 7 morfo–especies, siendo estas las encontradas en las muestras
colectadas. Los especímenes se enviaron al taxónomo experto, el Dr. John Noyes, del
Museo de Historia Natural, London, Inglaterra.
Figura 5. Morfo-especies. A. sp. 1, B. sp. 2, C. sp. 3, D. sp. 4, E. sp. 5, F. sp. 6 y G.
Brethesiella sp.
Fuente: Autor
El Dr. John Noyes confirmó el recibo de las muestras enviadas y determinó que los
organismos evaluados pertenecen al género Brethesiella sp., y que posiblemente
puede tratarse de una nueva especie.
33
3.3.2 Preferencia de oviposición de Brethesiella sp. La preferencia de oviposición de
Brethesiella sp. fue evaluada de acuerdo a la metodología propuesta por Edwards &
Hoy (1998) en estudios biológicos de Ageniaspis citricola (Hymenoptera: Encyrtidae)
sobre Phyllocnistis citrella (Lepidoptera: Gracillariidae) con algunas modificaciones.
Para facilitar la oviposición de Brethesiella sp. se seleccionaron 3 plántulas de acacia
amarilla sembradas en materas.
Cada planta estuvo cubierta con un cilindro elaborado con acetato calibre 12 de 80 cm
de diámetro por 50 cm de alto con dos perforaciones laterales de 15 cm de diámetro
cubiertas con tela velo, el extremo superior se cubrió con un velo pegado a un aro de
acetato hecho a la medida del cilindro, constituyendo la tapa (Figura 6). A cada planta
se le colocaron 30 gateadores, 30 ninfas de II instar, 30 ninfas de III y 30 adultos
jóvenes de C. multicicatrices. Estos fueron expuestos durante 24 horas a 12 hembras y
6 machos de Brethesiella sp. Después de las 24 horas se removieron los parasitoides y
después de otras 24 horas se determinó la presencia de parasitoides en cada uno de
los estadios de C. multicicatrices. Los individuos expuestos se disectaron para
cuantificar el porcentaje de parasitismo en los diferentes estadios de desarrollo de C.
multicicatrices.
Figura 6. Montaje para las observaciones de preferencia de oviposición de Brethesiella
sp.
Fuente: Autor
34
3.3.3 Tipo de reproducción de Brethesiella sp. Para determinar el tipo de reproducción
de Brethesiella sp., se realizó el seguimiento de 300 ninfas de II instar de C.
multicicatrices durante 30 días, bajo condiciones de laboratorio.
El tipo de reproducción de Brethesiella sp. se evaluó de acuerdo a la metodología
propuesta por Edwards & Hoy (1998) en estudios biológicos de Ageniaspis citricola
(Hymenoptera: Encyrtidae) sobre Phyllocnistis citrella (Lepidoptera: Gracillariidae) con
algunas modificaciones. Se seleccionaron 6 plántulas de acacia amarilla sembradas en
materas. Cada planta estuvo cubierta con un cilindro de acetato semejante al descrito
anteriormente (Figura 6). A cada planta se le colocaron 50 ninfas de II instar de C.
multicicatrices. Tres plantas fueron expuestas a 10 hembras vírgenes de Brethesiella
sp. y las otras tres a 10 parejas de Brethesiella sp., durante 48 horas. Después de las
48 horas se removieron los parasitoides y se esperó la emergencia de adultos. Los
adultos se contaron y sexaron, y se determinó así el porcentaje de hembras y machos
emergidos.
3.3.4 Tiempo de desarrollo de los estadios inmaduros de Brethesiella sp. Para el
tiempo de desarrollo de los estadios inmaduros se siguió la metodología referenciada
en estudios biológicos de Tamarixia triozae sobre Bactericera cockerelli (Hemiptera:
Triozidae) por Rojas (2010) y en el estudio de Daane et al. (2005) con Psyllaephagus
bliteus Riek (Hymenoptera: Encyrtidae) sobre psílidos del eucalipto rojo (Hemiptera:
Psylloidea) con algunas modificaciones. Para determinar el tiempo de desarrollo de los
estadios inmaduros del parasitoide se seleccionaron 6 plántulas de acacia amarilla
sembradas en materas. Cada planta estuvo cubierta con un cilindro de acetato
semejante al descrito anteriormente (Figura 6). A cada a planta se le colocaron 100
ninfas del segundo instar de la cochinilla acanalada de Colombia, C. multicicatrices
para un total de 600 ninfas. Los individuos de C. multicicatrices estuvieron expuestos
durante 48 horas a 35 hembras y 15 machos Brethesiella sp.
Después del periodo de exposición, se retiraron las avispas y se seleccionaron cada
día 20 ninfas con el fin de identificar los estadios del parasitoide y se determinó la
35
duración de sus diferentes fases de desarrollo para lo cual se realizaron disecciones y
se establecieron así los estadios y el tiempo de duración de cada uno.
3.3.5 Longevidad de Brethesiella sp. Para estudiar la longevidad de Brethesiella sp., se
siguió la metodología propuesta por Edwards & Hoy (1998) donde se evaluaron 30
hembras y 30 machos del parasitoide, donde cada una se consideró una repetición. El
experimento se inició con hembras y machos de 12 a 16 horas de emergidos. Una vez
separados los adultos y determinado el sexo de cada uno, se individualizaron en viales
de 35 ml cubiertos con tela muselina para la ventilación y en su interior se colocó con
un pincel una línea de miel diluida al 50% como alimento e hidratación (Figura 7). El
alimento se cambió cada 24 horas y los viales una vez por semana. Para establecer el
promedio de vida de las avispas, se realizaron observaciones diarias registrando si los
parasitoides estaban vivos o muertos.
Figura 7. Montaje para las observaciones de longevidad de Brethesiella sp.
(Hymenoptera: Encyrtidae).
Fuente: Autor
3.3.6 Fecundidad de Brethesiella sp. Para determinar la fecundidad de Brethesiella sp.,
se evaluaron 30 parejas del parasitoide, donde cada una se consideró una repetición.
El experimento se inició con parejas de 12 a 16 horas de emergidas. Una vez
separadas las parejas, se colocaron en cinco cajas plásticas de 35 x 25 x 15 cm con
dos orificios en la parte superior para la ventilación (Figura 8), en su interior se colocó
36
una línea de miel diluida al 50% como alimento e hidratación, 6 parejas de avispas, una
rama de saman infestado con 42 ninfas de II instar de C. multicicatrices, a las 6 parejas
de avispas se le suministró una nueva rama infestada con ninfas de la cochinilla
acanalada cada día durante el tiempo de vida. Después de cada exposición, las ninfas
fueron colocadas en alcohol al 70%, luego se realizaron disecciones, determinando así
la presencia de huevos del parasitoide.
Figura 8. Montaje para las observaciones de fecundidad de Brethesiella sp.
Fuente: Autor
3.4 PROCESAMIENTO ESTADÍSTICO DE LA INFORMACIÓN
3.4.1 Análisis descriptivos. Los datos fueron sometidos a estadística descriptiva
(promedios, límite superior e inferior, moda, ± Error Estándar: EE) y se realizaron tablas
de distribución de frecuencia recurriendo para ello al programa estadístico SAS, versión
8 (SAS Institute, 1999).
3.4.2 Parámetros poblacionales. Los datos de fecundidad fueron sometidos a
parámetros de tabla de vida para la construcción de tabla de fecundidad sin contar la
supervivencia de inmaduros Brethesiella sp. para los cuales se utilizaron los siguientes
parámetros (Andrewartha & Birch, 1954; Maia et al., 2000; Price, 1984; Rabinovich,
1978; Silveira Neto et al., 1976; Southwood, 1978).
Tasa reproductiva neta (Ro)= Ro = Σ mx * lx
37
Tiempo de generación (T)= Σ x * lx * mx / Ro.
Tasa intrínseca de crecimiento poblacional (rm)= log (Ro) / T.
Tasa finita de crecimiento (λ)= Antilog rm.
Tiempo de doblaje (Dt)= ln (2) / rm
lx (Tasa de supervivencia)= Cohorte total - individuos muertos en un intervalo x)
/Cohorte total.
mx (Datos de fecundidad), hembras que darán hembras en un intervalo de edad x =
(huevos totales por día/ adultos vivos)/2 (2 si la proporción de sexos es 1:1).
38
4. RESULTADOS
4.1 PREFERENCIA DE OVIPOSICIÓN DE Brethesiella sp.
Las hembras de Brethesiella sp. ovipositan principalmente en el tercer y segundo instar
de la cochinilla acanalada con mayor preferencia en el tercer instar, siendo este en
donde se encuentra el mayor número de huevos, observándose hasta nueve huevos en
una ninfa de III instar que se encontraba mudando a IV instar.
Figura 9. Porcentaje de preferencia de oviposición de Brethesiella sp.
Fuente: Autor
Como se puede apreciar en la Figura 9, las ninfas de III instar presentaron una
oviposición del 41%, seguido de las ninfas de II instar con un 39%, adultos jóvenes con
un 20% y gateadores que no tuvo ninguna oviposición.
39
4.2 TIPO DE REPRODUCCIÓN DE Brethesiella sp.
Los resultados obtenidos mostraron que huevos sin fertilizar daban origen a 100%
machos, mientras que huevos fértiles dieron origen a 59% de hembras y 41% machos
como se muestra en la Tabla 1.
Tabla 1. Frecuencia de tipo de reproducción de Brethesiella sp.
Reproducción Sexo N° Individuos % Emergencia
Adultos Total
Parejas Hembras 98 59
165 Machos 67 41
Vírgenes Hembras 0 0
220 Machos 220 100
Fuente: Autor
4.3 TIEMPO DE DESARROLLO DE LOS ESTADIOS INMADUROS DE Brethesiella sp.
Los resultados obtenidos de los estadios inmaduros de Brethesiella sp. bajo
condiciones de laboratorio a una temperatura promedio 25,9°C y una humedad relativa
67,6%, indican que la duración media del ciclo de vida de esta especie, desde que el
huevo es puesto hasta la emergencia de nuevos individuos fue de 32,94 ± 1,23 días
(rango = 31–35, n = 78). (Figura 11).
Huevo. Huevo ovarial encitiforme bibulboso (Figura 10A–C) con placa aeroscópica,
estructura que le sirve para conducir aire al huevo depositado dentro del hospedero.
Huevos translucidos, ubicados en la región abdominal de la hembra.
40
Figura 10. Huevo encitiforme ovarial de Brethesiella sp. A. Huevo bibulboso. B. Placa
aeroscópica. C. Cadenetas de huevos dentro de la region abdominal.
Fuente: Foto A y C por Autor; foto B tomada de Saakian-Baranova (1968).
Larva 1. Larva de tipo encirtoide con cuerpo blando, liso de color amarillo brillante, se
encuentra en medio de la cutícula y la parte grasa de su hospedero. La longitud
promedio del cuerpo es de 0,53 ± 0,12 mm (rango = 0,36–0,84, n = 60).
Larva 2. Larva de tipo encirtoide con cuerpo blando, ligeramente segmentado,
coloraciones blanquecinas, cremosas o ligeramente rosáceas, la longitud promedio del
cuerpo 0,84 ± 0,26 mm (rango = 0,34–1,43, n = 60).
Larva 3. Larva de tipo encirtoide bien desarrollada, ápoda de consistencia blanda y de
color rojizo brillante. Presenta una división de celdas bien definidas en la cual se
desarrolla, esta es formada a su vez por las secreciones labiales e ileacas de la L2
(Saakian–Baranova, 1968, apud Trjapitzin et al., 2008b). Se diferencia claramente 12
segmentos a lo largo del cuerpo, la longitud promedio del cuerpo 1,98 ± 0,48 mm
(rango = 0,62–3,18 mm, n = 60).
Larva 4. Larva de tipo encirtoide, libre bien desarrollada, ápoda de consistencia blanda
coloraciones cremosas o ligeramente rosáceas. Se diferencian claramente 12
41
segmentos a lo largo del cuerpo, la cabeza está dentro del primer segmento del cuerpo,
la longitud promedio del cuerpo 1,58 ± 0,28 mm (rango = 0,86–2,21 mm, n = 60).
Pupa. La pupa se forma en una cámara capulliforme o celdilla, recién formada es de
color blanco-cremoso brillante, de consistencia blanda inmóvil. Aproximadamente
después de tres o cuatro días los ojos y los ocelos tomaron una coloración rojo-marrón.
La mayoría de las características morfológicas externas de la pupa concuerdan con
aquellas reportadas por Doutt (1947) en Copidosoma koehleri Blanchard
(Hymenoptera: Encyrtidae).
De dos a tres días después, la pupa se tornó amarillenta y posteriormente tomó una
coloración amarilla fuerte en el caso de las hembras y amarillo pálido en el caso de los
machos. Al extraer pupas completamente desarrolladas se puede determinar el sexo
de los individuos, mediante la observación del último segmento antenal el cual permite
diferenciar entre machos y hembras. El tiempo promedio de pupa fue de 6 a 7 días.
La longitud promedio del cuerpo en las pupas fue de 1,47 ± 0,24 mm (rango = 0,92–
2,12, n = 140), mientras que para el ancho promedio de la cabeza fue de 0,39 ± 0,08
mm (rango = 0,22–0,92, n = 140).
Los adultos de Brethesiella sp. al emerger realizan una abertura circular que puede
durar una hora y media desde que inicia hasta que emergen los parasitoides.
42
Figura 11. Ciclo de vida de Brethesiella sp.
Fuente: Autor
Adultos. Los adulto de Brethesiella sp. presentan un dimorfismo sexual bien definido.
Brethesiella sp. es una avispa que se caracteriza por presentar un cuerpo alargado;
ojos compuestos de color café oscuro-negro; alas hialinas brillantes; ocelos formando
un triángulo equilátero y en las tibias de las patas mesotorácicas presentan un espolón
muy desarrollado (Figura 12).
Las hembras adultas presentan una coloración amarilla más fuerte un poco brillosa,
mientras que los machos son de color amarillo pálido casi blanco (Figura 13A y D), en
la parte ventral la coloración en las hembras es más fuerte que en los machos (Figura
13B y E). Además las antenas de las hembras se caracterizan por presente la maza
43
antenal de tres artejos, mientras que las antenas de los machos presenta una maza
antenal truncada oblicuamente (Figura 13C y F).
Figura 12. Adulto de Brethesiella sp. Nótese espolón de la tibia de las patas
mesotorácicas muy desarrollado.
Fuente: Autor
Figura 13. Adultos de Brethesiella sp. A. Hembra. B. Parte ventral de la hembra nótese
coloración oscura. C. Maza antenal de la hembra de 3 artejos fuerte. D. Macho. E.
Parte ventral del macho blanco casi traslucido. F. Macho con maza antenal
oblicuamente truncada.
Fuente: Autor
44
Tabla 2. Medidas promedio de longitud de cuerpo, ancho de cabeza, ancho y largo de
alas de adultos de Brethesiella sp.
Variable Sexo n
Medidas (mm)
Promedio D.E Mínimo Máximo
Longitud Cuerpo Hembras 40 1,65 0,18 1,25 2,14
Longitud Cuerpo Machos 40 1,37 0,15 1,06 1,64
Ancho Cabeza Hembras 30 0,43 0,04 0,33 0,53
Ancho Cabeza Machos 30 0,39 0,04 0,29 0,46
Largo Alas Hembras 30 1,56 0,1 1,35 1,77
Largo Alas Machos 30 1,43 0,14 1,1 1,64
Ancho Alas Hembras 30 0,56 0,04 0,46 0,65
Ancho Alas Machos 30 0,61 0,09 0,42 0,74
Fuente: Autor
Los resultados obtenidos para las medidas promedio de longitud de cuerpo mostraron
diferencia estadísticamente significativa entre machos y hembras (T78= 7,54, P=
0,0001), de igual manera para el ancho de la cabeza (T58= 3,87, P= 0,0003), el largo de
las alas (T58= 4,31, P= 0,0001), y ancho de alas (T44= 2,74, P= 0,00089) (Tabla 2). De
lo anterior se puede decir que las hembras presentan cuerpos y alas más largos y
cabezas anchas con relación a los machos, mientras que los machos presentan alas
más anchas, apoya el dimorfismo que presenta la avispa, esto teniendo en cuenta otras
características más evidentes como diferencia de antenas descrito anteriormente.
45
4.4 LONGEVIDAD DE Brethesiella sp.
En promedio de vida de los adultos de Brethesiella sp. varió considerablemente entre
machos y hembras, la longevidad de las hembras estuvo alrededor de los 21,07 ± 7,56
días, con valores máximos de hasta 36 días (rango = 10–36, n = 30), mientras que los
machos vivieron en promedio 11,23 ± 2,94 con valores máximos de hasta 17 días
(rango = 8–17, n = 30), esto bajo condiciones de laboratorio a una temperatura
promedio 25,9°C y una humedad relativa 67,6% y alimentadas con miel diluida al 50%.
4.5 FECUNDIDAD DE Brethesiella sp.
Las hembras de Brethesiella sp. presentaron una mayor fecundidad en los primeros
días de edad (Figura 14), siendo el día dos (2) el de mayor número de huevos. La tasa
de oviposición diaria de las avispas fue de 9 huevos por hembra por día.
Figura 14. Curvas de supervivencia y fecundidad de hembras de Brethesiella sp.
Fuente: Autor
46
Por su parte la Tasa neta reproductiva (R0) tuvo un valor estimado de 23,88 (hembras
hijas/hembras madres). Este resultado mostró que esta especie hace un aporte de casi
24 hembras hija por cada hembra madre en una generación, esto en condiciones
óptimas.
Por otra parte, la tasa finita de crecimiento (λ) fue de 0,22 y el tiempo medio
generacional fue de 34,98 días y el tiempo en que se duplica la generación (doble
tiempo generacional) fue de 7,64 días, teniendo en cuenta esto, se puede decir que se
lograrían hasta 10 generaciones anuales del parasitoide.
47
5. DISCUSIÓN
5.1 PREFERENCIA DE OVIPOSICIÓN DE Brethesiella sp.
En la mayoría de los casos los parasitoides pueden elegir más de un estadio de
desarrollo de su hospedero (Godfray, 1994), es el caso de Brethesiella sp., que
parasita ninfas y adultos jóvenes de C. multicicatrices prefiriendo las ninfas de III instar,
seguido de las ninfas de II instar, adultos jóvenes y no se encontró parasitismo en
ninfas de I instar (gateador) esto podría estar relacionado a su tamaño, pues no le
proporcionan los requerimientos nutricionales y el espacio necesarios para el desarrollo
de su descendencia, resultados que coinciden con los de Trjapitzin et al. (2008b) para
Microterys nietneri desarrollándose en ninfas de II estadio y adultos de Coccus
hesperidum, pero prefiriendo el parasitoide los adultos para la oviposición.
El tamaño de los estadios ninfales de las escamas en general varía considerablemente,
variando de igual manera el parasitismo entre ellos (Avidov & Podoler, 1968; Bartlett,
1960; Bartlett & Ball, 1964, 1966; Bartlett & Medved, 1966; Bernal et al., 1999; Beltrà et
al., 2011; Kapranas et al., 2007; Kapranas et al., 2009; Kapranas et al., 2011; Kapranas
et al., 2013; Tena & Garcia-Marí, 2009, apud Kapranas & Tena, 2015), las
observaciones hechas para Brethesiella sp. mostraron hasta nueve huevos en los
estados ninfales más grandes mientras que en ninfas de II instar generalmente había
de uno a dos huevos por ninfa. Siendo Brethesiella sp. capaz de evaluar la cantidad de
recurso disponible para su progenie, además es capaz de asignar el número de huevos
adecuado por ninfa, lo cual le permite tener un mayor éxito reproductivo en su vida,
suceso que coincide con lo reportado para Metaphycus flavus y Metaphycus stanleyi
(Bernal et al., 1999).
48
5.2 TIPO DE REPRODUCCIÓN DE Brethesiella sp.
Brethesiella sp., presenta la particularidad de varias especies de himenópteros
partenogenéticos donde sus poblaciones son exclusivas o casi exclusivamente están
compuestas de sólo machos conocido como arrenotoquía, mientras que para la
obtención de hembras se da a partir de huevos fértiles, coincidiendo con otros estudios
(Moreno, 1982; Ávila & Redolfi, 1990), esto favorece la recombinación genética y la
adaptación fenotípica a los cambios del ambiente.
5.3 TIEMPO DE DESARROLLO LOS ESTADIOS INMADUROS DE Brethesiella sp.
Las características morfológicas de los huevos de Brethesiella sp., coinciden con las
descripciones hechas para los huevos de Microterys nietneri, clasificados como huevos
encitiformes tipo I (Trjapitzin et al., 1972, 1989, apud Trjapitzin et al., 2008a), huevos
ovariales bibulbosos (Saakian-Baranova, 1968, apud Trjapitzin et al., 2008b) con
presencia de placa aeroscópica (Maple, 1947), con la diferencia de que el cuello del
huevo de Brethesiella sp. es mucho más corto que lo reportada para M. nietneri.
La duración aproximada del huevo fue de 9 a 10 días, lo cual coincide con lo
sospechado por Ávila y Redolfi (1990) en Apsilophrys oeceticola (Hymenoptera:
Encyrtidae), ya que ellos al no contar con datos exactos no confirmaron tal
observación.
Las hembras de Brethesiella sp., ovipositan con mayor frecuencia sobre la parte dorsal
en la margen posterior y media de las ninfas y adulto de la cochinilla acanalada; esto lo
hacen en repetidas ocasiones. También se observó una sola vez que una ninfa fue
parasitada en posición ventral.
En este estudio se pudo observar la presencia de cuatro estadios larvales bien
definidos, lo que difiere de las observaciones hechas por Saakian-Baranova (1968)
para M. nietneri, aunque las descripciones de la mayoría de estadios coinciden con
49
nuestros resultados, puede ser que al tratarse de dos especies distintas, presenten solo
cuatro estadios larvales para nuestro caso. Además, es posible que al momento de
hacer las disecciones para las etapas más tempranas de desarrollo del parasitoide no
haya podido observar algún estadio larval, debido que al diseccionar desde el día uno
al día 10 era muy difícil identificar algún estado larval del parasitoide ya que se
confundía con los líquidos internos del hospedero.
Las larvas de los primeros estadios de Brethesiella sp., son de tipo encitiformes o
encirtoides, es decir se encuentran dentro del contenido líquido de los hospederos esto
concuerda con lo descrito por Clausen (1940), apud Trjapitzin et al., 2008a, b). Además
las larvas de Brethesiella sp., presentan 12 segmentos lo que difiere con lo descrito
para M. nietneri que solo presenta 11 segmentos (Trjapitzin et al., 2008b).
Los cambios y tiempos de larva a pupa de Brethesiella sp., fueron similares a los
reportados por Doutt (1947) y Doutt (1952, apud Ávila & Redolfi, 1990) y Trjapitzin et al.
(2008a, b), donde los cambios de coloración y definición de las estructuras coinciden.
Así mismo Trjapitzin et al. (2008b) sugirieron que el meconio producido por las larvas y
pupas es característico de cada especie, lo cual puede ser posible, ya que las
observaciones que ellos realizaron para M. nietneri muestran que este se encuentra
esparcido por toda la celdilla, mientras que para Brethesiella sp., solo se encuentra en
la parte posterior de la pupa donde la acumulación (de larva y pupa) de varias
excreciones forma una costra café irregular.
En cuanto a las observaciones de emergencia hechas para Brethesiella sp., mostraron
que los machos emergen más temprano que las hembras, semejante a otras especies
de insectos (Hamilton, 1936; Clements, 1963, apud Moreno, 1982) esto se relaciona
con su menor tamaño, logrando completar en menor tiempo su metamorfosis.
50
5.4 LONGEVIDAD DE Brethesiella sp.
Suministrar una fuente de carbohidrato es importante en la incrementación del
desempeño biológico de los parasitoides, la miel es una fuente de alimento que
aumenta la longevidad (Chambers, 1977; Kapranas & Luck, 2008). En el caso de
Brethesiella sp., la longevidad de hembras y machos se incrementó con la
disponibilidad de miel diluida al 50% para el caso de las hembras de 2 a 21,07 días y
machos de 1 a 11,23 días. Estudios similares reportan el incremento de la longevidad
para otras especies como Anagyrus ananatis (González-Hernández et al., 2005),
Chrysocharis parksi (Christie & Parrela, 1987), Tetrastichus sokolowskii (Ooi, 1988),
Tamarixia leucaena (Patil et al., 1993), Anagyrus kamali (Sagarra et al., 2000) y
Metaphycus flavus (Kapranas & Luck, 2008). El Incremento de la longevidad de
Brethesiella sp., con una fuente de alimento como la miel corrobora lo indispensable
que es una fuente de carbohidratos si se desea establecer un cría.
Además puede ser posible que al suministrar miel pura, los parasitoides aumenten su
longevidad, aunque la longevidad afecte la oviposición (Emana, 2007; Sandanayaka et
al., 2009), sobrevivencia y capacidad reproductiva de los parasitoides (Wäkers et al.,
2008). De esta manera aumentar la longevidad del parasitoide puede ser no tan
beneficioso si se desea crear masivamente, porque no aportará significativamente
progenie para la nueva generación.
5.5 FECUNDIDAD DE Brethesiella sp.
Varias especies de parasitoides han mostrado que las hembras jóvenes son más
fecundas que las hembras viejas (De Vis et al., 2002; Riddick, 2003, apud, Escudero,
2011). Es el mismo caso para las hembras de Brethesiella sp. donde se pudo observar
que la tasa de oviposición diaria de las avispas es de 9 huevos por hembra por día,
decreciendo hasta hacerse nula, los estudios de Trichogrammatoidea bactrae Nagaraja
(Riquelme & Botto, 2010), Muscidifurax sp. y Spalagia endius (Moreno, 1982),
mostraron resultados similares.
51
Los datos poblacionales de Brethesiella sp. mostraron que la tasa intrínseca de
incremento (rm) fue de 0.09, la tasa finita de incremento (λ) de 0.22, la tasa neta
reproductiva (R0) de 23.88, y el tiempo medio de generación (T) de 23.98 días,
parámetros que muestran ser muy distintos a otras especies, como para T. radiata y T.
triozae, valores reportados 0.30, 1.36, 139.7 y 16.5 días, respectivamente (Chien et al.,
1991; Chu & Chien, 1991, apud, Rojas 2010), siendo valores altos con respecto a los
obtenidos en este estudio.
Se considera que un enemigo natural puede ser eficiente cuando su tasa intrínseca de
crecimiento es igual o mayor a su hospedero (Vivan et al., 2002) en este caso los
valores obtenidos habría que compararlos con los datos de tabla de vida C.
multicicatrices (resultados en proceso de publicación) de esta manera establecer si
Brethesiella sp. es un candidato eficiente para el control de la cochinilla acanalada.
Otras especies de parasitoides han mostrado valores altos para los parámetros
poblacionales en comparación a los reportados en este estudio, también hay que
aclarar que las otras especies comparadas presentan ciclos de vida más cortos
mientras que Brethesiella sp., es de ciclo de vida más largo, igual que su hospedero.
De esta manera se puede decir que Brethesiella sp., puede tener potencial para ser
considerado como un agente de control biológico eficiente de la cochinilla acanalada.
52
6. CONCLUSIONES
El ciclo de vida para Brethesiella sp., duró 32,94 ± 1,23 días para ambos sexos a una
temperatura promedio de 25.9°C y una humedad relativa de 67.6%, correspondiendo a
los estados de desarrollo huevo 9 a 10 días, larva 16 a 18 días, pupa de 6 a 7 días y
adulto de 31 a 35 días.
Los adultos de Brethesiella sp., presentaron una longevidad promedio de 11,23 días
para los machos y 21,07 días para las hembras, con una alimentación de miel diluida al
50%, mientras que adultos sin alimento vivieron 1 a 2 días para los dos casos.
La relación de sexo para la descendencia de Brethesiella sp., está relacionada con la
presencia de machos, siendo estos los que determinar el origen a avispas de ambos
sexos, mientras que sin ellos solo se dan origen a machos (arrenotoquía).
Brethesiella sp., puede ser un posible potencial parasitoide eficiente para el control
biológico de las poblaciones de Crypticerya multicicatrices dentro de las estrategias de
manejo integrado en las islas de San Andrés y Providencia, Colombia.
53
RECOMENDACIONES
Este es el primer estudio detallado de la biología de una especie de Encyrtidae, donde
se determinó la duración de todos los estados larvales del parasitoide, resultado de un
año de observaciones y ensayo y error. La presente investigación contribuye en el
conocimiento de los parasitoides, siendo un aporte importante para estudios biológicos
posteriores de endoparasitoides. Se hace necesario continuar con estudios biológicos
de enemigos naturales, que luego puedan ser implementados en programas de control
biológico. Se recomienda incorporar más estrategias de control integrado de plagas
donde los protagonistas sean los enemigos naturales, manteniendo el balance natural y
disminuyendo el uso indiscriminado de químicos en el campo.
54
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65
ANEXOS
66
Anexo A. Formato de Registro de información de colecta de Crypticerya multicicatrices
(Hemiptera: Monophlebidae) en la ciudad de Cali, Valle del Cauca, Colombia.
Formato de Registro de Colecta de Crypticerya multicicatrices (Hemiptera:
Monophlebidae
Código N°
Salida
Fecha
Colecta Localidad Coordenadas msnm Colector
Nombre
Científico
Nombre
Vulgar
Brethesiella
sp.
Anexo B. Etiquetas para envió de identificación taxonómica de especímenes
colectados.
422
HYMENOPTERA
Chalcidoidea
Encyrtidae
Host: Crypticerya multicicatrices
Host plant of host: Pithecellobium dulce
Colombia, Valle del Cauca, Palmira
03°32′33.1″N, 76°18′53.8″W
1013 m asl
19.ix.2013
Coll. J. Rodríguez
67
Anexo C. Sitios de muestreo en la ciudad de Cali, Valle del Cauca, Colombia. Sitios
con presencia de Brethesiella sp. resaltados en negrita.
N° Salida
Fecha Colecta
Localidad Coordenadas
msnm Planta Hospedera
N. Científico N W
1 17.ii.2014 Entrada 03°29′19.5″ 076°29′36.2″ 981 Pithecellobium dulce
1 17.ii.2014 Prados del Norte, Av. 3ª Norte 03°28′27.1″ 076°31′10.3″ 981 Pithecellobium saman
1 17.ii.2014 Makro de la 1ª 03°27′54.8″ 076°30′52.2″ 987 Caesalpinia pluviosa var.
peltophoroides
1 17.ii.2014 Av. Del Rio, Parque del Gato 03°27′03,8″ 076°32′34.04″ 1027 Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides
1 17.ii.2014 Av. 6ª, Chipichape 03°28′41,4″ 076°31′32.2″ 988 Pithecellobium saman
2 25.ii.2014 Av. 5ª con Cra. 86 03°22′48,5″ 076°32′36.0″ 1000 Pithecellobium saman
2 25.ii.2014 Cruce Navarro con autopista
sur 03°24′23,6″ 076°31′17.5″ 981 Pithecellobium dulce
2 25.ii.2014 Autopista Sur 12 Norte 03°25′51,2″ 076°31′44.5″ 986 Pithecellobium saman
3 04.iii.2014 Calle 70 con 1ª B 03°28′43.7″ 076°29′20.9″ 974 Caesalpinia pluviosa var.
peltophoroides
3 04.iii.2014 Calle 70 con Cra.1C 03°28′37.4″ 076°29′18.3″ 969 Pithecellobium saman
3 04.iii.2014 Calle 70 Cra.1C2 03°28′36,2″ 076°29′18.7″ 968 Caesalpinia pluviosa var.
peltophoroides
3 04.iii.2014 Cra. 4 con Calle 65B 03°28′07.8″ 076°29′16.7″ 973 Washingtonia sp.
3 04.iii.2014 Cra. 4 con Calle 65 03°28′04.3″ 076°29′20.2″ 971 Mangifera indica
3 04.iii.2014 Cra. 4 con Calle 59 03°27′57.5″ 076°29′41.1″ 974 Caesalpinia pluviosa var.
peltophoroides
3 04.iii.2014 AV. Del Rio, Calle 5 Norte 03°27′05″ 076°32′17.1″ 1022 Pithecellobium dulce
3 04.iii.2014 Mirador Belalcazar 03°26′57.4″ 076°32′43.3″ 1081 Pithecellobium dulce
4 11.iii.2014 Av. Del Rio, Cra. 1ª C oeste 03°27′16.9″ 076°32′58.1″ 1036 Pithecellobium dulce
4 11.iii.2014 Av. Del Rio, Parque del gato 03°27′03,8″ 076°32′34.04″ 1027 Caesalpinia pluviosa var.
peltophoroides
4 11.iii.2014 Av. Del Rio, 2ª oeste 03°27′15.1″ 076°32′43.8″ 1046 Pithecellobium dulce
4 11.iii.2014 Av. 6ª con 17A (Kondomanía) 03°27′48.5″ 076°32′04.8″ 1011 Caesalpinia pluviosa var.
peltophoroides
4 11.iii.2014 Av. 6ª, Chipichape 03°28′41,4″ 076°31′32.2″ 988 Pithecellobium saman ,
Syzygium jambos
5 18.iii.2014 Cra. 56 con Calle 5 03°24′42.3″ 076°33′01.4″ 1015 Pithecellobium saman
5 18.iii.2014 Av. 5 con Cra. 85 03°23′02.0″ 076°32′48.6″ 1007 Pithecellobium dulce
5 18.iii.2014 Calle 9 con Cra. 36, Canchas
Panamericanas 03°25′40.4″ 076°32′28.5″ 982 Pithecellobium saman
6 25.iii.2014 Estación Policía la Flora 03°28′04.2″ 076°31′34.7″ 990 Pithecellobium saman
68
6 25.iii.2014 Av. 6ª con 34, Centro
Comercial la 14 03°28′29.2″ 076°31′47.9″ 989 Pithecellobium saman
6 25.iii.2014 Parque del Gato Ventolini 03°27′03,8″ 076°32′34.04″ 1027 Pithecellobium saman
6 25.iii.2014 Av. 6ª con Calle 24,
Supermercado Super Inter 03°28′08.2″ 076°32′0.07″ 1006 Pithecellobium saman
7 01.iv.2014 Cra. 3 con Calle 9, Canchas
Panamericanas 03°25′27.1″ 076°32′28.1″ 981 Pithecellobium dulce
8 08.iv.2014 Av. 3ª con Calle 37 03°28′26.7″ 076°31′12.9″ 994 Dypsis lutescens
8 08.iv.2014 Av. 4ª con Calle 12 Norte,
Plazoleta Jairo Varela 03°27′20.0″ 076°32′1.8″ 1008 Pithecellobium sp.
8 08.iv.2014 Cra. 1ª con Calle 12, la Ermita 03°27′15.8″ 076°31′58.4″ 1001 Pithecellobium sp.
8 08.iv.2014 Cra. 4ª C con Calle 2 Oeste,
Parque San Antonio 03°26′51.6″ 076°32′29.5″ 1066 Pithecellobium dulce
9 22.iv.2014 Cra 25 con Calle 4ª, San
Fernando Viejo 03°26′20.3″ 076°32′40.5″ 977 Dypsis lutescens
9 22.iv.2014 Cra 24 con Calle 4ª, San
Fernando Viejo 03°26′21.4″ 076°32′37.9″ 984 Pithecellobium dulce
9 22.iv.2014 Av. Roosevelt, Cra. 30 con
Calle 6ª, El Cedro 03°25′59.4″ 076°32′31.4″ 987 Pithecellobium saman
9 22.iv.2014 Cra. 1ª con Calle 12, la Ermita 03°27′25.7″ 076°32′10.2″ 1018 Pithecellobium saman
10 23.iv.2014 Calle 70 con Cra 7ª 03°28′4.1″ 076°29′16.8″ 968 Dypsis lutescens
10 23.iv.2014 Cra 8 con Calle 52, Escuela
Militar de Aviación Marco Fidel 03°27′19.5″ 076°30′03.5″ 984 Pithecellobium saman
10 23.iv.2014 Cra 8 con Calle 58, Escuela
Militar de Aviación Marco Fidel 03°27′20″ 076°29′47.8″ 975 Pithecellobium dulce
10 23.iv.2014 Cra. 3 con Calle 52, Centro
Comercial Único 03°28′04.0″ 076°30′16.2″ 988 Dypsis lutescens
11 29.iv.2014 Calle 12 Diagonal 23,
Urbanización Colseguros 03°26′01.4″ 076°31′56.3″ 979 Pithecellobium saman
11 29.iv.2014 Cra. 32 con Calle 10 03°25′44.7″ 076°32′12.6″ 981 Pithecellobium saman
11 29.iv.2014 Cra. 34 con Calle 5B3, Estadio
Pascual Guerrero 03°25′54.1″ 076°32′34.6″ 983 Pithecellobium dulce
11 29.iv.2014 Cra. 1ª con Calle 12, la Ermita 03°27′25.8″ 076°32′10.2″ 1013 Dypsis lutescens
12 06.v.2014 Cra. 44 con Calle 4, El Lido 03°25′24.0″ 076°33′11.7″ 999 Caesalpinia pluviosa var.
peltophoroides
12 06.v.2014 Cra. 44 con Calle 5C,
Tequendama 03°25′17.0″ 076°32′55.7″ 989 Pithecellobium dulce
12 06.v.2014 Cra. 44 con Calle 8B, Nueva
Tequendama 03°25′09.6″ 076°32′36.7″ 989 Pithecellobium dulce
12 06.v.2014 Cra. 1ª con Calle 2A, Hotel
Intercontinental 03°27′11.2″ 076°32′35.3″ 1017 Pithecellobium saman
13 13.v.2014 Av. Del Río, Entrada al túnel,
Cra. 1 con Calle 5 03°27′02.7″ 076°32′17.6″ 1013 Pithecellobium dulce
13 13.v.2014 Cra. 42 con Calle 6, Nuevo
Tequendama 03°25′11.6″ 076°32′33.5″ 973 Pithecellobium dulce
13 13.v.2014 Cra. 39 con Calle 9B, Canchas
Panamericanas 03°25′15.8″ 076°32′12.1″ 983 Pithecellobium dulce
13 13.v.2014 Cra. 1, Parque la Ermita 03°27′20.6″ 076°31′54.5″ 1001 Psidium guajava
69
14 27.v.2014 Cra. 32 con Calle 10 03°25′44.7″ 076°32′12.6″ 981 Pithecellobium saman
14 27.v.2014 Cra 39 con Calle 9, 03°25′16.8″ 076°32′15.7″ 981 Pithecellobium dulce
15 03.vi.2014 Autopista Sur calle 63 03°26′37.7″ 076°29′31.2″ 971 Pithecellobium saman
15 03.vi.2014 Calle 12 Diagonal 23,
Urbanización Colseguros 03°26′01.4″ 076°31′56.3″ 979 Pithecellobium saman
15 03.vi.2014 Cra. 56 con Calle 5 03°24′42.3″ 076°33′01.4″ 1015 Pithecellobium saman
15 03.vi.2014 Cra. 44 con Calle 8B 03°25′09.6″ 076°32′36.7″ 989 Pithecellobium dulce
15 03.vi.2014 Calle 9 con Cra. 36,
Panamericanas 03°25′40.4″ 076°32′28.5″ 982 Pithecellobium saman
15 03.vi.2014 Cra. 4ª C con Calle 2 Oeste,
Parque San Antonio 03°26′51.6″ 076°32′29.5″ 1066 Pithecellobium dulce
16 10.vi.2014 Simón Bolívar, Calle 11 N°3-
61 03°35′10.2″ 076°29′38.0″ 1006
Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides
16 10.vi.2014 Parque del Gato Ventolini 03°27′03,8″ 076°32′34.04″ 1027 Pithecellobium dulce
16 10.vi.2014 Autopista Sur Oriental con
Cra. 39 03°25′36.0″ 076°32′16.4″ 975 Pithecellobium dulce
17 17.vi.2014 Floresta, Calle 70 con Cra.
28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Pithecellobium dulce
17 17.vi.2014 Villa del Sur, Calle 26 con Cra.
44 03°24′52.8″ 076°31′28.7″ 970 Pithecellobium saman
17 17.vi.2014 Acacias, Calle 19 con Cra. 25 03°26′06.4″ 076°31′30.4″ 987 Caesalpinia pluviosa var.
peltophoroides
18 24.vi.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Pithecellobium dulce
18 24.vi.2014 Calle 26 con Cra. 47B 03°24′35.4″ 076°31′31.5″ 978 Pithecellobium saman
18 24.vi.2014 Av. Paso Ancho, Calle 13 con
Cra. 53 03°24′35.8″ 076°32′20.0″ 989 Pithecellobium saman
19 01.vii.2014 Calle 13 con Cra. 39 03°25′09.3″ 076°31′50.1″ 973 Pithecellobium dulce
19 01.vii.2014 Balcón de las Lajas, Calle 13B
con Cra. 39 03°25′07.4″ 076°31′13.5″ 987 Pithecellobium dulce
19 01.vii.2014 Autopista Sur Oriental, Calle
10 con Cra.35 03°25′36.0″ 076°32′16.4″ 975 Pithecellobium dulce
20 08.vii.2014 Las Granjas, Calle 15A con
Cra. 44 03°24′44.2″ 076°31′31.7″ 978 Pithecellobium saman
20 08.vii.2014 Autopista Sur Oriental con
Cra. 36, Olímpico 03°25′23.1″ 076°32′05.4″ 984 Pithecellobium saman
20 08.vii.2014 Villa del Sur, Calle 26 con Cra.
44 03°24′52.8″ 076°31′28.7″ 970 Pithecellobium saman
21 22.vii.2014 Las Granjas, Calle 15A con
Cra. 44 03°24′44.2″ 076°31′31.7″ 978 Pithecellobium dulce
21 22.vii.2014 San Judas, Calle 19 con Cra.
44 03°24′43.1″ 076°31′24.3″ 977 Pithecellobium saman
21 22.vii.2014 Villa del Sur, Calle 26 con Cra.
44 03°24′52.8″ 076°31′28.7″ 970 Pithecellobium saman
21 22.vii.2014 Colseguros, Calle 10 con Cra.
32 03°26′01.4″ 076°31′56.3″ 979 Pithecellobium dulce
21 22.vii.2014 Autopista Sur Oriental con
Cra. 39 03°25′36.0″ 076°32′16.4″ 975 Pithecellobium saman
70
22 29.vii.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Pithecellobium dulce
22 29.vii.2014 Villa del Sur, Calle 26 con Cra.
44 03°24′52.8″ 076°31′28.7″ 970 Pithecellobium saman
22 29.vii.2014 Cali, Autopista Sur Oriental
con Cra. 39 03°25′36.0″ 076°32′16.4″ 975 Pithecellobium saman
23 05.viii.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Pithecellobium saman
24 12.viii.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Pithecellobium dulce
24 12.viii.2014 Calle 13 con Cra. 54 03°24′35.8″ 076°32′20.0″ 989 Pithecellobium saman
24 12.viii.2014 San Judas, Calle 19 con Cra.
44 03°24′43.1″ 076°31′24.3″ 977 Pithecellobium saman
25 19.viii.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Pithecellobium dulce
25 19.viii.2014 San Judas, Calle 19 con Cra.
44 03°24′43.1″ 076°31′24.3″ 977 Pithecellobium saman
26 26.viii.2014 San Judas, Calle 19 con Cra.
44 03°24′43.1″ 076°31′24.3″ 977 Pithecellobium saman
26 26.viii.2014 Autopista Sur Oriental con
Cra. 39 03°25′36.0″ 076°32′16.4″ 975 Pithecellobium saman
26 26.viii.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Pithecellobium dulce
27 04.ix.2014 San Judas, Calle 19 con Cra.
44 03°24′43.1″ 076°31′24.3″ 977 Pithecellobium saman
27 04.ix.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Olivo del llano,
Pithecellobium dulce, Pithecellobium saman
28 09.ix.2014 Ciudad Córdoba, Mariano
Ramos, Cra 50 con Calle 46 03°23′55.1″ 076°31′01.6″ 970 Pithecellobium dulce
28 09.ix.2014 Villa del Sur, Calle 26 con Cra.
50, Coliseo María Isabel Urrutia
03°24′23.0″ 076°31′18.9″ 970 Pithecellobium saman
28 09.ix.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Pithecellobium saman
29 12.ix.2014 Villa del Sur, Calle 26 con Cra.
50, Coliseo María Isabel Urrutia
03°24′23.0″ 076°31′18.9″ 970 Pithecellobium saman
29 12.ix.2014 Simón Bolívar, Diagonal 66
con Calle 25 03°24′53.5″ 076°31′23.9″ 974 Pithecellobium saman
29 12.ix.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Pithecellobium dulce
30 16.ix.2014 Villa del Sur, Calle 26 con Cra.
50, Coliseo María Isabel Urrutia
03°24′23.0″ 076°31′18.9″ 970 Pithecellobium saman
30 16.ix.2014 Simón Bolívar, Diagonal 66
con Calle 25 03°24′53.5″ 076°31′23.9″ 974 Pithecellobium saman
30 16.ix.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Olivo del llano
31 23.ix.2014 Villa del Sur, Calle 26 con Cra.
50, Coliseo María Isabel Urrutia
03°24′23.0″ 076°31′18.9″ 970 Pithecellobium saman
31 23.ix.2014 Simón Bolívar, Diagonal 66
con Calle 25 03°24′53.5″ 076°31′23.9″ 974 Pithecellobium saman
32 30.ix.2014 Villa del Sur, Calle 26 con Cra.
50 03°24′23.0″ 076°31′18.9″ 970 Pithecellobium saman
71
32 30.ix.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Pithecellobium saman
33 07.x.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Pithecellobium dulce
33 07.x.2014 Villa del Sur, Calle 26 con Cra.
50, Coliseo María Isabel Urrutia
03°24′23.0″ 076°31′18.9″ 970 Pithecellobium saman
33 07.x.2014 Mariano Ramos, Calle 40 con
Cra. 46 03°24.0′24.
6″ 076°30′56.0″ 969 Pithecellobium saman
34 09.x.2014 Villa del Sur, Calle 26 con Cra.
50, Coliseo María Isabel Urrutia
03°24′23.0″ 076°31′18.9″ 970 Pithecellobium saman
34 09.x.2014 Villa del Sur, Calle 26 con Cra.
50, Coliseo María Isabel Urrutia
03°24′23.0″ 076°31′18.9″ 970 Pithecellobium dulce
34 09.x.2014 San Judas, Calle 19 con Cra.
44 03°24′43.1″ 076°31′24.3″ 977 Pithecellobium saman
35 14.x.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Pithecellobium dulce
35 14.x.2014 Autopista Sur Oriental con
Cra. 39 03°25′36.0″ 076°32′16.4″ 975
Pithecellobium dulce, Mangifera indica
36 21.X.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Pithecellobium dulce
36 21.X.2014 San Judas, Calle 19 con Cra.
49ª, Cancha Patio Bonito 03°24′43.1″ 076°31′24.3″ 977 Pithecellobium saman
36 21.X.2014 Autopistas Simón Bolívar, Diagonal 66 con Calle 25
03°24′53.5″ 076°31′23.9″ 974 Pithecellobium saman
37 28.x.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Pithecellobium dulce,
Olivo del llano
38 4.xi.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968
Pithecellobium dulce, Pithecellobium saman ,
Caesalpinia pluviosa var. peltophoroides
39 11.xi.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968
Olivo del llano, Mangifera indica,
Pithecellobium saman , Caesalpinia pluviosa var.
peltophoroides
40 18.xi.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Caesalpinia pluviosa var.
peltophoroides,
41 25.xi.2014 Calle 26 con Cra. 50, Coliseo
María Isabel Urrutia 03°24′23.0″ 076°31′18.9″ 970 Pithecellobium saman
41 25.xi.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Pithecellobium saman
42 2.xii.2014 Calle 26 con Cra. 50, Coliseo
María Isabel Urrutia 03°24′23.0″ 076°31′18.9″ 970 Pithecellobium saman
42 2.xii.2014 Floresta, Calle 70 con Cra. 28 03°26′00.1″ 076°30′04.5″ 968 Pithecellobium saman
43 9.xii.2014 Calle 26 con Cra. 50, Coliseo
María Isabel Urrutia 03°24′23.0″ 076°31′18.9″ 970 Pithecellobium saman