composición funcional de la macrofauna edáfica en cinco

1Pastos y Forrajes, Vol. 44, 2021Composición funcional de la macrofauna edáfica en cinco agroecosistemas de pastizales

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Como citar este artículo: Chávez-Suárez, Licet; Rodríguez-García, Idalmis; Estrada-Prado, Wilfredo; Herrera-Villafranca, Magalys & Medina-Mesa, Yolaine. Composición funcional de la macrofauna edáfica en cinco agroecosistemas de pastizales en la provincia Granma, Cuba. Pastos y Forrajes. 44:eE24, 2021.

Recibido: 20 de mayo de 2021Aceptado: 14 de agosto de 2021

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Composición funcional de la macrofauna edáfica en cinco agroecosistemas de pastizales en la provincia Granma, CubaFunctional composition of the edaphic macrofauna in five pastureland agroecosystems in the Granma province, CubaLicet Chávez-Suárez1 https://orcid.org/0000-0002-7837-2168, Idalmis Rodríguez-García2 https://orcid.org/0000-0001-5897-5431, Wilfredo Estrada-Prado1 https://orcid.org/0000-0002-0212-2168, Magaly Herrera-Villafranca2 https://orcid.org/0000-0002-2641-1815 y Yolaine Medina-Mesa2 https://orcid.org/0000-0003-0869-26651Instituto de Investigaciones Agropecuarias Jorge Dimitrov. Carretera vía Manzanillo km 16 ½, Peralejo, Bayamo, Granma. 2Instituto de Ciencia Animal, Apartado Postal 24, San José de las Lajas, Mayabeque. Correo electrónico: [email protected], [email protected], [email protected]

Resumen Objetivo: Caracterizar la composición funcional de la macrofauna edáfica en cinco agroecosistemas de pastizales en la provincia Granma, Cuba.Materiales y Métodos: La investigación se desarrolló en dos pastizales naturales: pastizal natural con árboles y pastizal de gramíneas naturales, con árboles dispersos y asociación de gramíneas mejoradas y árboles. Los muestreos se realizaron dos veces al año, durante el período lluvioso y poco lluvioso. La macrofauna edáfica se colectó según la metodología del TSBF (Tropical Soil Biology and Fertility) y por las trampas de caída. Los organismos identificados se clasificaron en ingenieros del suelo, detritívoros de la hojarasca, herbívoros y depredadores. Se calculó la abundancia proporcional de cada grupo funcional (%) y se realizó el análisis de comparación de proporciones (chi-cuadrado) con el paquete estadístico ComparPro, versión 1.Resultados: Se identificaron tres unidades taxonómicas, clasificadas como ingenieros del suelo, siete detritívoros, ocho herbívoros y seis depredadores. Hubo dominio absoluto, en cuanto a abundancia proporcional, de los ingenieros del suelo en los cinco agroecosistemas estudiados y en todos los períodos de muestreo. El orden detritívoro Isopoda no estuvo presente en los pastizales naturales deforestados y pastoreo continuo. Al grupo funcional denominado parasitoide pertenecieron ejemplares de siete familias de Hymenoptera y Diptera. Conclusiones: El análisis de los grupos funcionales de la macrofauna edáfica permitió determinar la presencia de todos los gremios en los agroecosistemas estudiados, con predominio de los ingenieros del suelo. Los pastizales con escasa vegetación y pastoreo continuo no proporcionaron ni hábitat ni condiciones necesarias para el desarrollo de organismos detritívoros.Palabras clave: sistemas ganaderos, macroinvertebrados del suelo, ingenieros del suelo, detritívoros

AbstractObjective: To characterize the functional composition of the edaphic macrofauna in five pastureland agroecosystems in Granma province, Cuba.Materials and Methods: The study was conducted in two natural pasturelands: natural pastureland with trees and pastureland of natural grasses, with dispersed trees and association of cultivated grasses and trees. Sampling was performed twice per year, during the rainy and the dry season. The edaphic macrofauna was collected according to the TSBF (Tropical Soil Biology and Fertility) methodology and by pitfall traps. The identified organisms were classified into soil engineers, litter detritivores, herbivores and predators. The proportional abundance of each functional group (%) was calculated and the proportion comparison analysis (chi-squared) was carried out with the statistical package ComparPro, version 1.Results: Three taxonomic units were identified, classified as soil engineers, seven detritivores, eight herbivores and six predators. There was absolute dominion, regarding proportional abundance, of soil engineers in the five studied agroecosystems and in all the sampling periods. The detritivorous order Isopoda was not present in the deforested natural pastures and continuous grazing. To the functional group called parasitoid, individuals of seven Hymenoptera and Diptera families belonged.Conclusions: The analysis of the functional groups of the edaphic macrofauna allowed to determine the presence of all the groups in the studied agroecosystems, with predominance of soil engineers. The pasturelands with scarce vegetation and continuous grazing provided neither habitat nor necessary conditions for the development of detritivorous organisms.Keywords: animal husbandry systems, soil macroinvertebrates, soil engineers, detritivores.

2 Pastos y Forrajes, Vol. 44, 2021Licet Chávez-Suárez

IntroducciónLa edafofauna, como fracción fundamental

de la biodiversidad terrestre, provee múltiples ser-vicios ambientales en provecho del bienestar y la salud humana. La descomposición de la materia orgánica, el suministro de nutrientes para las plan-tas, el mantenimiento de la estructura del suelo, el movimiento y retención de agua en todo el perfil edáfico, el control biológico de plagas y enferme-dades, el secuestro y la liberación de carbono y la regulación de la composición de los gases atmosfé-ricos constituyen servicios ecosistémicos (Tanjung et al., 2020; Machado-Cuellar et al., 2020).

Los ingenieros del suelo, los detritívoros de la hojarasca, los herbívoros y los depredadores cons-tituyen los diferentes grupos funcionales que com-ponen la macrofauna edáfica, y que intervienen de forma significativa en la regulación de los procesos edáficos (Cabrera-Dávila y López-Iborra, 2018). El estudio de la composición y actividad funcional de la macrofauna del suelo es importante para enten-der sus efectos potenciales en el medio edáfico y en la productividad vegetal (Cabrera-Dávila, 2019). En este sentido, Clemente-Orta y Álvarez (2019) señalaron que, en los últimos años, los estudios ecológicos se mueven cada vez más hacia enfoques basados en rasgos funcionales para entender con más detalle los servicios ecosistémicos que ofrece la biodiversidad e impulsar sus efectos positivos en los agroecosistemas.

En Cuba, los estudios que describen el compor-tamiento de los grupos funcionales de la macrofau-na en relación con los diferentes usos de la tierra se han realizado, en su mayoría, en el occidente del país (Cabrera-Dávila y López-Iborra, 2018), y no se dispone de referencias de este tipo de investiga-ciones en pastizales de la región oriental. El objeti-vo de este estudio fue caracterizar la composición funcional de la macrofauna edáfica en cinco agro-ecosistemas de pastizales de la provincia Granma, Cuba.Materiales y Métodos

Localización. La investigación se desarrolló en cinco agroecosistemas de pastizales, en tres municipios de la provincia Granma, ubicada en la porción suroeste de la región oriental de la isla de Cuba.

Características de los agroecosistemas. La ta-bla 1 muestra las principales características de los agroecosistemas de dicha provincia. Los muestreos se realizaron dos veces al año, entre julio de 2014 y

marzo de 2017. Para facilitar el análisis estadístico y la caracterización de las variables objeto de estudio se definieron tres años: 1) período lluvioso (PLL)-2014 y poco lluvioso (PPLL)-2015, 2) PLL-2015 y PPLL-2016, 3): PLL-2016 y PPLL-2017. En el perío-do lluvioso, se tomaron como meses de muestreo de julio a septiembre y en el poco lluvioso de enero a marzo, por ser los más representativos de ambos períodos climáticos. Para esto se tuvo en cuenta el criterio de especialistas del Centro Provincial de Meteorología en Granma.

Muestreo e identificación de la macrofauna ed-áfica. Se utilizaron dos métodos: el recomendado por el programa Tropical Soil Biology and Ferti-lity (TSBF) (Anderson e Ingram, 1993) y las tram-pas de caída o pitfall (Moreira et al., 2012). Para el primero, se limpió previamente la hojarasca y se extrajo todo tipo de cuerpos extraños, como las piedras y los residuos vegetales. En la diagonal del área de muestreo se extrajeron cinco monolitos por hectárea, de 25 x 25 x 20 cm, a distancia de 20 m. Manualmente se recolectaron y contaron los indi-viduos de la macrofauna in situ. Las lombrices se conservaron en formaldehido al 4 % y los inverte-brados restantes en etanol al 70 %.

Para el segundo método de muestreo, se colo-caron en cada área de estudio nueve trampas, dis-puestas en las dos diagonales en forma de cruz, con una trampa en el centro. Se utilizaron recipientes plásticos, de 8 cm de diámetro y 10 cm de profun-didad, los que se enterraron a ras del suelo, con el menor disturbio posible en el área circundante. Después, se añadió una solución acuosa detergente al 0,003 %, preparada con detergente líquido co-mercial y se taparon con hojas secas y restos vege-tales propios de cada agroecosistema. Al cabo de siete días, se colectó el contenido de las trampas en frascos de cristal y se trasladaron al laboratorio. Con la utilización del estereoscopio se extrajeron y contaron los individuos de la solución y se coloca-ron en viales con etanol al 70 %.

Para la identificación de los especímenes conser-vados se consultó a Brusca y Brusca (2003). También se examinó la colección entomológica, pertenecien-te al laboratorio provincial de Sanidad Vegetal en Granma.

Desde el punto de vista funcional, la macro-fauna se agrupó en cuatro gremios fundamentales: ingenieros del suelo, depredadores, detritívoros de la hojarasca y herbívoros (Cabrera-Dávila y López-Iborra, 2018). Además, se estableció la cate-goría “parasitoides” para las trampas.


Tabla 1. Principales características de los agroecosistemas estudiados.

Agroecosistema El Triángulo y El Progreso Cupeycito Ojo de agua Estación de Pastos

Clasificación Pastizales naturales Gramíneas mejoradas + árboles dispersos

Pastizal natural + árboles

Asociación de gramínea mejorada + árboles

Municipio Bayamo Jiguaní Guisa Bayamo

Afiliación UBPC Francisco Suárez Soa

Empresa Genética Manuel Fajardo

Finca de Rafael Almaguer, CCS Braulio Coroneaux

Instituto de Investigaciones Agropecuarias Jorge Dimitrov

Propósito Producción de leche Cría de terneros Ceba de toros Ceba de toros

Tipo de suelo Vertisol Pélico Pardo mullido carbonatado

Pardo mullido carbonatado Fluvisol

Método de pastoreo Continuo Rotacional Continuo Rotacional

Área total de pastoreo, ha

El Triángulo:18,5El Progreso: 20,4 14,2 6,7 0,8

Área de muestreo, ha y por ciento que representa del área total

El Triángulo: 2 11 El Progreso: 2 10 1,8 13 1,2 18 0,8 100

Tipo de pastospredominante

Dichantium caricosum L. A. Camus) y Cynodon nlemfuensis Vanderyst.

Megathyrsus maximus (Jacqs.) B.K. Simon & S.W.L. Jacobs

Dichantium caricosum L. A. Camus

Sistema silvopastoril de hierba de M. maximus y Leucaena leucocephala (Lam.)

Área de forraje, ha

Saccharum officinarum L.: 2Cenchrus purpureus (Schumach.) Morrone:1,5

1,04,0

0,53,0 -

Tiempo de explotación, años 20 10 7 10

Raza y carga animal, UGM ha-1

Mestizo Siboney1,5

Criollo1,7

Mestizo2,2

Mestizo Siboney1,0

Condiciones generales

Área de pastoreo totalmente deforestada, sin cuartones, se encharca en la época de lluvia

Buen nivel de sombra por árboles y acuartonamiento, alta pedregosidad. Especies de árboles: Cocos nucifera L., Guazuma ulmifolia Lam y Populus sp.

Buen nivel de sombra por árboles, sin cuartones, relieve con pendiente (10 %). Susceptibilidad a la erosión. Especies de árboles: L. leucocephala; Samanea saman (Jacq.) Merr; Swietenia mahagoni (L) Jacq); Cedrela odorata L.

Buen nivel de sombra, zona de intensa sequía


Análisis estadístico. Se calculó la abundancia proporcional de cada grupo funcional (%) median-te la razón del número de individuos perteneciente a cada grupo y el total de individuos de todos los gru-pos funcionales. Se realizó análisis de comparación de proporciones (chi-cuadrado) con el paquete estadístico ComparPro, versión 1 (Font et al., 2007).Resultados y Discusión

Se identificaron tres unidades taxonómicas, clasi-ficadas como ingenieros del suelo, siete detritívoros, ocho herbívoros, y seis depredadores. En el gru-po de los ingenieros del suelo, los órdenes pre-dominantes en todos los agroecosistemas fueron Hymenoptera (Formicidae) e Isoptera. Entre los detritívoros de la hojarasca, los órdenes de la ma-crofauna encontrados fueron: Blattodea, Isopoda y Dermaptera. Las órdenes Orthoptera, Hemiptera, Lepidoptera y Coleoptera (Scarabaeidae) fueron los individuos herbívoros más comunes. En estos agro-ecosistemas, los depredadores estuvieron represen-tados, principalmente, por Araneae y Coleoptera, de las familias Carabidae y Staphylinidae (tabla 2).

Es importante señalar dos de las diferencias que se observaron en los cinco agroecosistemas en la composición funcional de su macrofauna. Resulta significativo que, entre los ingenieros del suelo, no hubo presencia del orden Haplotaxida en los pastizales naturales (tabla 2). Esto se debe a las características de estos organismos, pues están to-talmente deforestados, lo que reduce las fuentes de hojarasca depositadas en el suelo; además, se utili-za el método de pastoreo continuo, que provoca la incidencia negativa del ganado en las propiedades físicas del suelo.

Se reconoce que el pisoteo excesivo de los animales provoca la destrucción mecánica del mi-crohábitat y la estabilidad de los agregados órga-no-minerales del suelo, lo que afecta su porosidad, aumenta su compactación y, por ende, existe menor infiltración de agua y menor disponibilidad de oxí-geno, lo que limita la actividad de la biota del suelo (Wang et al., 2018).

Pereira et al. (2017) plantearon que las lom-brices de tierra tienden a prevalecer en ambientes edáficos húmedos, no compactados y con alto con-tenido de materia orgánica. Cabrera et al. (2011), en un estudio en el occidente de Cuba, que incluyó bosques, pastizales, cultivos varios y cañaverales, constataron que el comportamiento de las lombri-ces de tierra indicó el nivel de intervención antrópi-ca, por la intensidad del uso de la tierra y el grado de perturbación del medio edáfico.

Tampoco hubo presencia en los pastizales na-turales del orden Isopoda, pertenecientes al grupo funcional de los detritívoros de la hojarasca. Los organismos detritívoros, como los pertenecientes al orden Isopoda, son muy sensibles a los cambios físicos y químicos del suelo, así como a los cambios bruscos de temperatura y humedad en sus hábitats, por lo que se pueden utilizar como indicadores de la calidad del suelo (Chávez, 2020). Otros autores enfati-zan en la importancia de Isopoda en la descomposición de la hojarasca y en la interacción con los microor-ganismos del suelo (Pey et al., 2019).

Como se ha analizado, las condiciones de es-tos pastizales no son favorables para el desarrollo de estos organismos. Mientras, para el resto de los sistemas, al incorporarse el elemento arbóreo se mejoran las condiciones del suelo, pues se favorece la deposición de hojarasca de mejor calidad y can-tidad. Hernández-Chavez et al. (2020) aseveraron que la densidad de la macrofauna edáfica se afecta por la riqueza de las especies vegetales presentes en los sistemas y la cobertura. Esto se podría explicar porque diversas especies de plantas le brindan a la biota del suelo hábitats propicios para su desarrollo, debido a la disponibilidad de nutrientes y condicio-nes de temperatura y humedad que favorecen su desarrollo.

Se destaca el orden Coleoptera como el más diverso, en cuanto a grupos funcionales se refie-re, pues se observó la presencia de ejemplares con hábitos detritívoros, herbívoros y depredadores. Díaz-Porres et al. (2014), en un estudio realizado para evaluar la relación entre los macroátropodos y la intensificación agropecuaria, que incluyó pas-tizales, obtuvo un resultado similar. Escobar-Mon-tenegro et al. (2017) lo consideraron un indicador del grado de perturbación del suelo, pues tuvo ma-yor abundancia en el bosque latifoliado. Le siguió el sistema silvopastoril y, por último, el sistema del potrero tradicional estudiado. Los coleópteros realizan funciones ecológicas valiosas para el equi-librio de los agroecosistemas, pues son fundamen-tales al enterrar el estiércol y evitar que el ganado rechace el área de pastoreo que contiene bostas (Hernández-Chavez et al., 2020).

Entre los herbívoros, se señala la presencia de la familia Chrysomelidae, que se considera plaga en los cultivos agrícolas (Cabrera et al., 2011). Tam-bién en este grupo se constató Mocis latipes (Lepi-doptera: Erebidae) y Monecphora bicincta fraterna (Hemiptera: Cercopidae), catalogadas como las pla-gas principales en los pastizales de Cuba.


En cuanto a número de individuos, los detritívoros de la hojarasca estuvieron muy poco representados. En todos los agroecosistemas investigados, incluso en el pastizal natural con árboles, no se registró su pre-sencia por el método de los monolitos (tabla 3).

De acuerdo con Cabrera-Dávila (2019), los organismos pertenecientes a este gremio trófico son los principales encargados de triturar los restos

vegetales y animales, además, reducen el tamaño de las partículas de detrito e incrementan la superficie expuesta a la actividad de descomposición que llevan a cabo bacterias y hongos. Según el autor citado, sin la acción de estos organismos (cochinillas, milpiés, caracoles) son más lentos los procesos de descomposición de la materia orgánica y el reciclaje de los nutrientes en el suelo.

Tabla 2. Composición funcional de la macrofauna edáfica en cinco agroecosistemas de pastizales.

Grupo funcional Orden/ Familia/ Subfamilia

Pastizal natural I

(Triángulo)

Pastizal natural II (Progreso)

Gramíneas mejoradas + árboles dispersos


Asociación de gramínea mejorada +

árboles

Ingenieros del suelo

Hymenoptera: Formicidae X X X X X

Isoptera X X X X XHaplotaxida X X X

Detritívoros de la hojarasca

Blatodea X X XDermaptera X X XDiplopoda¥ X XArchaeogastro-poda X X X X X

Isopoda X X XColeoptera: Nitidulidae X

Coleoptera: Tenebrionidae X X X

Herbívoros

Orthoptera X X X XHemiptera X X X X XLepidoptera X X X XThysanoptera X XColeoptera: Chrysomelidae X X X

Coleoptera: Curculionidae X

Coleoptera: Elateridae: X X

Coleoptera: Scarabaeidae X X X X X

Depredadores

Araneae X X X X XOpiliones XChilopoda* X X XColeoptera: Staphilinidae: Staphylininae

X X

Coleoptera: Carabidae X X X X

¥clase


Tabla 3. Comportamiento estacional de la abundancia de los grupos funcionales de la macrofauna, determinada por el método de los monolitos (%).

Grupo funcionalAño 1 Año 2 Año 3

PLL PPLL PLL PPLL PLL PPLLPastizal natural I (Triángulo)Ingenieros 94a 100 100 94a 96a 0 Detritívoros 0b 0 0 2b 0b 0Herbívoros 3b 0 0 0b 2b 0 Depredadores 3b 0 0 4b 2b 0

EE ± 7,22 - - 2,35 5,79 -

Valor - P <0,001 <0,001 <0,001Pastizal natural II (Progreso)Ingenieros 95a 99 99 99a 92a 6b

Detritívoros 3b 0 0 0,5b 1b 0b

Herbívoros 2b 0 0 0 0b 0b

Depredadores 0 1 1 0,5b 0b 1b

EE ± 6,24 5,89 5,18 1,87 2,63Valor - P <0,001 <0,001 <0,001 <0,0001 <0,0001Gramíneas mejoradas + árboles dispersos Ingenieros 40a 37a 99a 97a 100 97,5a

Detritívoros 2c 1,5c 0,5b 0,8b 0 0Herbívoros 19b 0c 0,5b 1,3b 0 2b

Depredadores 0,5c 0c 0 0,9b 0 0,5b

EE ± 2,42 3,27 2,05 - 2,88Valor - P <0,001 <0,001 <0,001 <0,0001 <0,0001Pastizal natural + árbolesIngenieros 78a 17,8b 100 99,6a 98,1 91a

Detritívoros 0 0 0 0 0 0Herbívoros 1,4c 2c 0 0,2b 0 6,7b

Depredadores 0,4c 0,4c 0 0,2b 1,9 2,3b

EE ± 1,68 - 2,1 6,93 5,0Valor - P 0,0002 <0,001 <0,001 <0,001Asociación de gramínea mejorada + árbolesIngenieros 93,4a 92,5a 50a 44b 17,9b 81,1a

Detritívoros 2,4a 1,2b 0c 0,8c 0 0Herbívoros 1,8b 1,7b 0,3c 3,1c 0,4c 0,5c

Depredadores 2,4b 4,6b 0,7c 1,1c 0,1c 0cç

EE ± 3,36 3,29 1,22 1,29Valor - P <0,001 <0,001 <0,0001 0,0266

PPLL: periodo poco lluvioso; PLL: periodo lluvioso a, b y c: letras diferentes entre filas difieren a p ≤ 0,05, según Duncan


Rueda-Ramírez y Varela (2016) relacionaron la presencia de taxones detritívoros (Gastropoda, Diplopoda y larvas de Diptera) con características de la composición vegetal y con su calidad. En la investigación de estos autores fue más variada en el bosque, debido a la mayor riqueza de plantas en re-lación al cultivo del café. Por tanto, plantearon que este grupo de transformadores de la hojarasca se puede convertir en un indicador de perturbación, lo que otorga relevancia a la clasificación funcional de la macrofauna edáfica.

Noguera-Talavera et al. (2017) asociaron la ele-vada presencia de detritívoros con la alta tasa de descomposición de la materia orgánica. Mientras, Pollierer et al. (2021) destacaron la fuerte influencia del pH del suelo en la actividad de la macrofauna detritívora. En general, el contenido de materia or-gánica y la relación carbono/nitrógeno que contiene el suelo son las condiciones que más influyen en la diversidad y funcionalidad de los grupos de la ma-crofauna edáfica (Díaz-Porres et al., 2014).

Hubo dominio absoluto en cuanto a la abun-dancia proporcional de los ingenieros del suelo en los cinco agroecosistemas estudiados en todos los períodos de muestreo (tablas 3 y 4), en ambos métodos de muestreo utilizados (con excepción del PPLL de tercer año de muestreo en el pastizal na-tural I, donde no hubo individuos). El resto de los grupos funcionales estuvo menos representado, ge-neralmente por debajo de 10 %, con excepción de los herbívoros en Cupeycito, en el período lluvioso del primer año, donde su abundancia fue de 31 % y de los depredadores en El Progreso, en el período poco lluvioso del tercer año, que exhibieron abun-dancia proporcional de 20 %, ambos casos por el método de los monolitos.

En el análisis estadístico efectuado para la ma-crofauna determinada por el método de los monoli-tos, solo se observó interacción significativa entre la época y los grupos funcionales en el agroecosiste-ma “Ojo de agua” en el primer año, y en el segundo y tercer año en la “Estación de Pastos”, con predo-minio de los ingenieros del suelo (tabla 3). En todos los casos se observaron diferencias significativas de los ingenieros del suelo con respecto al resto de los grupos funcionales, los cuales generalmente no di-firieron entre sí, en todos los agroecosistemas.

En cuanto a los grupos funcionales de la ma-crofauna edáfica determinados con las trampas de caída, se observó comportamiento similar al que se vio en el método anterior, o sea predominio absolu-to de la abundancia proporcional de los ingenieros

del suelo con respecto al resto de los grupos fun-cionales (tabla 4). El hecho de que Hymenoptera (Formicidae) e Isoptera sean insectos con hábitos de vida sociales, influye en que este grupo presente la mayor abundancia proporcional.

Los ingenieros del suelo o del ecosistema, pro-mueven alteraciones en los atributos micromorfo-lógicos y físicos del suelo, como la infiltración de agua y la aireación del suelo por el aumento de la porosidad, al establecer galerías, canales y poros que favorecen la aireación, el drenaje, la estabilidad de agregados y la capacidad de retención de agua (De Almeida et al., 2020). Además, generan estructuras biogénicas que son reservorios de nutrientes (heces fecales de lombrices de tierra y nidos y montículos de termitas y hormigas), controlan la disponibilidad de recursos para otros organismos y activan la mi-croflora edáfica a través de interacciones mutualistas (Amazonas et al., 2018). Según Gongalsky (2021), este grupo funcional centra la atención en las inves-tigaciones realizadas sobre los grupos funcionales de la macrofauna del suelo en la actualidad.

Cabrera et al. (2011) también constataron el pre-dominio de los ingenieros del suelo en pastizales de hierba de guinea (M. maximus) y pasto estrella (C. nlemfuensis), en el municipio San José de las Lajas de la provincia Mayabeque, Cuba. Noguera-Talave-ra et al. (2017) encontraron resultados semejantes en un sistema en conversión agroecológica de M. oleifera; mientras que en el sistema tradicional pre-dominaron los detritívoros.

A su vez, Gutiérrez-Bermúdez et al. (2020) in-formaron igualmente el predominio del gremio de ingenieros del suelo en ecosistemas ganaderos y silvopastoriles en el corredor seco de Nicaragua. A este gremio pertenecieron las familias Formicidae, Termitidae y Lumbricidae, con prevalencia de For-micidae en ambos tipos de sistemas.

Barros et al. (2020) encontraron fuerte corres-pondencia de los grupos detritívoros y depreda-dores con el uso de suelo de bosque semideciduo estacional. Mientras, en el cultivo de maíz predomi-naron los depredadores y los ingenieros del suelo, fundamentalmente, pertenecientes a Hymenoptera (Formicidae). Los autores plantean que en el bos-que la mayor diversidad vegetal proporciona mayor disponibilidad de alimentos para organismos detri-tívoros, lo que posibilita que se complejice la cade-na trófica, facilitando la presencia de organismos depredadores en estos sistemas.

Similares resultados obtuvieron en Cuba, Cabrera-Dávila y López-Iborra (2018) en dos sitios


Tabla 4. Comportamiento estacional de la abundancia (%) de los grupos funcionales de la macrofauna, determinada por el método de las trampas de caída.

Grupo funcionalAño 1 Año 2 Año 3

PLL PPLL PLL PPLL PLL PPLL

Pastizal natural I (Triángulo)

Ingenieros 97,7a 78,6a 100 79a 97,6a 94,3a

Detritívoros 0 2,4b 0 7,8b 0,8b 2,7b

Herbívoros 0,3b 9,5b 0 5,9b 0,8b 1,3b

Depredadores 1b 7,1b 0 5,9b 0,8b 0,7b

Parasitoides 0 2,4b 0 1,4c 0 1b

EE ± 2,42 6,17 - 1,43 3,87 2,32

Valor - P <0,0001 <0,0001 <0,001 <0,001 <0,001

Pastizal natural II (Progreso)

Ingenieros 100 95,6a 11,03b 87,2a 76,28a 6,01bc

Detritívoros 0 0 0,28c 0,86c 0d 1,8cd

Herbívoros 0 0,9b 0,02c 0,12c 9,31b 3,3cd

Depredadores 0 3,5b 0,23c 0,14c 2,1cd 0,6d

Parasitoides 0 0 0,05c 0,07c 0,3d 0,3d

EE ± - 4,43 0,46 1,64

Valor - P <0,001 <0,0001 <0,0001

Gramíneas mejoradas + árboles dispersos

Ingenieros 90,2a 80,2 23,36c 31,43a 77,7a 94,5a

Detritívoros 7,8b 19,8 6,13e 10,25d 9,5b 5b

Herbívoros 1,6c - 0,08f 27,65b 9b 0,6c

Depredadores 0,4c - 0,08f 0,42f 1c 0

Parasitoides - - 0f 0,59f 2,9c 0

EE ± 1,89 3,18 0,87 1,39 1,45

Valor - P <0,001 <0,001 <0,0001 <0,001 <0,001


Ingenieros 97,8a 9,0a 59,07a 19,26b 63,61a 33,33b

Detritívoros 1,5b 0,36b 7,83c 9,48c 0,50c 1,57c

Herbívoros 0,7b 0,72b 0,08d 1,58d 0,17c 0,25c

Depredadores 0 0 0,3d 0,98d 0,17c 0,41c

Parasitoides 0 0 0d 1,43d 0 0

EE ± 1,27 2,85 0,82 0,95

Valor - P <0,0001 <0,001 <0,0001 <0,0001

Asociación de gramínea mejorada + árboles

Ingenieros 99,6a 100 63,40a 24,09b 68,32a 63,74a

Detritívoros 0,18b 0 3,04d 1,76de 5,50c 21,25b

Herbívoros 0,13b 0 0,14e 6,94c 24,48b 15,01b

Depredadores 0,09b 0 0,20e 0,14e 1,57cd 0

Parasitoides - - 0,03e 0,27e 0,13d 0

EE ± 0,84 - 0,55 1,45 2,51

Valor - P <0,0001 <0,0001 <0,0001 <0,0001PPLL: periodo poco lluvioso; PLL: periodo lluviosoa, b y c: letras diferentes entre filas difieren a p ≤ 0,05 según Duncan


de bosque siempreverde en El Salón, Sierra del Rosario. La composición funcional de la comunidad edáfica fue similar en ambos sitios, y los gremios más sobresalientes fueron los detritívoros de la hojarasca, los ingenieros del suelo y los depredadores. Estos autores plantean que esta estructura apenas cambia en otros sistemas de uso de la tierra estudiados en Cuba, como en los bosques secundarios; pero sí en los pastizales y cultivos con una mayor perturbación y estrés sobre el suelo, donde la riqueza y abundancia disminuyen y dominan grupos ingenieros y herbívoros.

No obstante a los efectos beneficiosos de los ingenieros del suelo en las propiedades de este, es necesario distinguir las lombrices de tierra y las termitas de las hormigas. Los dos primeros grupos poseen hábitos detritívoros de alimentación y par-ticipan en la fragmentación de la hojarasca, en la dinámica de descomposición de la materia orgánica y en el reciclaje de nutrientes en el ecosistema (Sofo et al., 2020), por lo que se favorecen ante una mayor cobertura vegetal y protección sobre el suelo. Por tanto, se pueden utilizar como indicadores de buena calidad del medio edáfico (Masin et al., 2017).

En cuanto a las hormigas, son omnívoras y ocu-pan una gran variedad de nichos, por lo que pueden hacer uso de un amplio rango de recursos (Nelson et al., 2018). Sus hábitos generalistas les permiten competir y sobrevivir con mucho éxito, desplazan-do a otros organismos del suelo con función detri-tívora. Así, afectan los servicios ecosistémicos de descomposición de la materia orgánica y reciclaje de nutrientes. Son resistentes a la pérdida de la co-bertura vegetal, a suelos pobres en materia orgá-nica y compactos. Se relacionan con hábitats muy antropizados, soleados, de elevada temperatura en el suelo, con prácticas agresivas de laboreo, aplica-ción de quemas y de plaguicidas (Cabrera-Dávila, 2019). Por lo que, en este caso, a pesar de su función benéfica sobre las propiedades físicas del suelo, al comportarse como ingenieros, el resto de sus carac-terísticas determina que se comporten como indica-dores de perturbación del medio edáfico.

En las trampas de caída se estableció un grupo funcional, pues no se cuenta con referencias de su inclusión en otros estudios de este tipo. Se le deno-minó parasitoides. Estos pertenecen a los órdenes Hymenoptera y Diptera (tabla 5). Según Vázquez et al. (2008), los parasitoides se desarrollan dentro del insecto huésped o sobre él, que casi siempre muere.

El estado larvario del parasitoide es parásito, mientras que el adulto es de vida libre y muy activo,

por ello se les nombra parasitoide. Los parasitoides pueden prestar un servicio ecológico muy impor-tante en el agroecosistema de pastizal, al compor-tarse como enemigos naturales de insectos fitófagos (Vázquez et al., 2008).

La distribución de los parasitoides fue variable en cada agroecosistema estudiado. En el pastizal natural I (Triángulo) se observaron solo en los pe-ríodos poco lluviosos de todos los años; mientras que en pastizal natural II (El Progreso) aparecieron en todos los períodos del segundo y el tercer año (tabla 4). En sistemas de gramíneas mejoradas + árboles dispersos se registraron en el período poco lluvioso del segundo año y en el lluvioso del ter-cero. En la asociación de gramíneas mejoradas + árboles se encontraron en los mismos períodos que en el anterior; además se registraron en el período lluvioso del segundo año. Por último, en el pastizal natural + árboles, solo se observaron en el período lluvioso del segundo año. Este fue el único perío-do donde se constató presencia de los parasitoides en todos los agroecosistemas. De forma general, su abundancia relativa estuvo por debajo del 3 %.

Sería interesante profundizar sobre este aspec-to y dilucidar las causas de la presencia de este gru-po particular de insectos en estos agroecosistemas, lo que pudiera tener relación con sus fuentes de alimentación y la cercanía a los pastizales de otros cultivos como la caña de azúcar, especies forestales y frutales, entre otros. Los adultos de este grupo re-quieren completar su dieta alimentaria con néctar de las plantas, polen de las flores o, indirectamente, con miel secretada por otros insectos (Gallegos-Robles, 2016). Es posible, además, que encuentren refugio y protección en las especies de gramíneas, legumi-nosas y arvenses presentes en los agroecosistemas de pastizales. También las condiciones climáticas de temperatura, pluviosidad, humedad, viento y lumi-nosidad (Naranjo y Sáenz, 2011) pudieron propiciar un hábitat favorable para estos organismos. Conclusiones

El análisis de los grupos funcionales de la ma-crofauna edáfica permitió determinar la presencia de todos los gremios en los agroecosistemas estu-diados, con predominio de los ingenieros del suelo.

Los pastizales con escasa vegetación y pasto-reo continuo no proporcionaron ni hábitat ni condi-ciones necesarias para el desarrollo de detritívoros.

La presencia de la categoría funcional parasi-toide indicó que en estos agroecosistemas existen las condiciones propicias para su desarrollo.


AgradecimientosSe agradece a los directivos y colectivos labora-

les de las unidades donde se realizó la investigación y al proyecto nacional P131-LH002-016 “Rehabili-tación de sistemas pastoriles en ecosistemas frági-les y degradados de la región oriental cubana” por el financiamiento para la investigación. Conflicto de intereses

Los autores declaran que no existen conflictos de intereses entre ellos.Contribución de los autores• Licet Chávez-Suárez. Diseñó la investigación, di-

rigió el trabajo el trabajo de campo, realizó el aná-lisis e interpretación de los resultados y redactó el artículo.

• Idalmis Rodríguez-García. Participó en el diseño de la investigación, en el análisis e interpretación de los resultados y en la redacción del artículo.

• Wilfredo Estrada-Prado. Participó en el diseño de la investigación y en el trabajo de campo. Co-laboró en la redacción del artículo.

• Magaly Herrera-Villafranca. Colaboró en el di-seño de la investigación, realizó el análisis esta-dístico de los resultados y colaboró en su análisis e interpretación.

• Yolaine Medina-Mesa. Realizó el análisis esta-dístico de los resultados y colaboró en su análisis e interpretación.

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Tabla 5. Identificación taxonómica de los parasitoides.

Orden Familia Género

Hymenoptera

Aphelinidae AphytisAspidiotiphagusMarietta

Encyrtidae MicroterysCheiloneurus

Eupelmidae EupelmusDiapriidae TrichopriaAgaonidae IdarnesEulophidae Horismenus

Diptera Tachinidae - - no determinado

11Pastos y Forrajes, Vol. 44, 2021

Composición funcional de la macrofauna edáfica en cinco agroecosistemas de pastizales

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