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29 Braz J Periodontol - December 2014 - volume 24 - issue 04 An official publication of the Brazilian Society of Periodontology ISSN-0103-9393 BACTERIEMIA EM PACIENTES PERIODONTAIS: REVISÃO DE LITERATURA Bacteremia in periodontal patients: a literature review Rodrigo Dalla Pria Balejo 1 , Sara Porto 2 , Sheila Cavalca Cortelli 3 . 1 Programa de pós-graduação em odontologia, nível doutorado – Universidade de Taubaté, Taubaté – SP. 2 Bolsista PIBIC CNPq/ Universidade de Taubaté, Taubaté – SP. 3 Professor Assistente doutor, Núcleo de pesquisa periodontal - Universidade de Taubaté, Taubaté – SP. Recebimento: 01/09/14 - Correção: 09/10/14 - Aceite: 20/11/14 RESUMO Bacteriemia é a presença de microrganismos - bactérias, vírus e fungos - viáveis no sangue circulante. O objetivo do presente estudo foi revisar a literatura sobre bacteriemia enfocando principalmente seu impacto sistêmico e os estudos em odontologia/periodontia. Para isso foram acessadas as bases Pubmed e Scielo, sendo aceitos artigos publicados em português ou inglês, entre os anos 2002 a 2014. Os trabalhos demonstraram que os episódios de bacteriemia resolvem-se espontaneamente na maioria das ocorrências, mas que podem haver complicações graves embora pouco frequentes. Embora o efeito cumulativo dos episódios de bacteriemia ainda não tenha sido esclarecido, a bacteriemia sofre influência da condição periodontal. Em pacientes periodontalmente doentes, até atividades cotidianas podem desencadear o evento. Antibióticos profiláticos devem ser prescritos para pacientes de risco. Os estudos em periodontia ainda são relativamente escassos e inconsistentes. Inúmeras questões ainda precisam ser investigadas. UNITERMOS: Periodontite; Gengivite; Bacteriemia. R Periodontia 2014; 24:29-40. INTRODUÇÃO Nos dias atuais a doença periodontal inflamatória tornou-se a mais importante causa de perda dental em adultos. Embora multifatorial, a patogênese da periodontite envolve a presença de um biofilme bacteriano, que inicia uma reação inflamatória local em um hospedeiro predisposto, resultando em destruição tecidual e perda de osso alveolar (Schenkein, 2006). Inúmeras células e seus mediadores orquestram o organizado e complexo sistema imune durante o processo inflamatório periodontal (Schwartz et al., 1997). Em todas as cascatas inflamatórias da doença periodontal existem algumas etapas mediadas por enzimas proteolíticas. Na realidade, altos níveis de atividade proteolítica têm sido encontrados no fluido gengival de bolsas periodontais, onde uma mistura de enzimas endógenas do hospedeiro e proteases bacterianas combinam-se para mediar a degradação do tecido conjuntivo (Reynolds & Meikle, 1997), de modo que esta cascata inflamatória torna os pacientes periodontais mais suscetíveis a novos episódios de destruição tecidual. Resumidamente, duas maneiras explicam a relação das doenças periodontais com as doenças sistêmicas: a) os patógenos bucais podem migrar do foco de infecção extravascular diretamente para a área intravascular, ou b) a doença periodontal leva a manutenção de processo inflamatório sistêmico (Feres & Figueiredo 2007). A bacteriemia é definida como a presença de bactérias viáveis dentro da corrente sanguínea, podendo progredir para uma sepse, que é um processo infecioso mais grave. Tradicionalmente estudada em indivíduos hospitalizados ou submetidos a tratamentos crônicos – como quimioterapia oncológica e hemodiálise – mais recentemente tem também se mostrado de interesse em uma parcela significativa da população que se expõe frequentemente à bacteriemia desencadeada por fatos da vida cotidiana ou procedimentos terapêuticos isolados (Lockhart et al., 2008; Cortelli et al., 2012). Inúmeros estudos relatam que das espécies bacterianas envolvidas nas patologias periodontais, destacam-se Porphyromonas gingivalis, Tanerella forsythia, Treponema denticola e Aggregatibacter actinomycetemcomitans (Slots & Ting 1999; Teles et al., 2006). Entretanto, apesar das altas taxas de doença periodontal não são muitos os estudos que avaliaram o envolvimento dessas espécies na patogênese

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An official publication of the Brazilian Society of Periodontology ISSN-0103-9393

BACTERIEMIA EM PACIENTES PERIODONTAIS: REVISÃO DE LITERATURABacteremia in periodontal patients: a literature review

Rodrigo Dalla Pria Balejo1, Sara Porto2, Sheila Cavalca Cortelli3.

1 Programa de pós-graduação em odontologia, nível doutorado – Universidade de Taubaté, Taubaté – SP.

2 Bolsista PIBIC CNPq/ Universidade de Taubaté, Taubaté – SP.

3 Professor Assistente doutor, Núcleo de pesquisa periodontal - Universidade de Taubaté, Taubaté – SP.

Recebimento: 01/09/14 - Correção: 09/10/14 - Aceite: 20/11/14

rESuMo

Bacteriemia é a presença de microrganismos - bactérias, vírus e fungos - viáveis no sangue circulante. O objetivo do presente estudo foi revisar a literatura sobre bacteriemia enfocando principalmente seu impacto sistêmico e os estudos em odontologia/periodontia. Para isso foram acessadas as bases Pubmed e Scielo, sendo aceitos artigos publicados em português ou inglês, entre os anos 2002 a 2014. Os trabalhos demonstraram que os episódios de bacteriemia resolvem-se espontaneamente na maioria das ocorrências, mas que podem haver complicações graves embora pouco frequentes. Embora o efeito cumulativo dos episódios de bacteriemia ainda não tenha sido esclarecido, a bacteriemia sofre influência da condição periodontal. Em pacientes periodontalmente doentes, até atividades cotidianas podem desencadear o evento. Antibióticos profiláticos devem ser prescritos para pacientes de risco. Os estudos em periodontia ainda são relativamente escassos e inconsistentes. Inúmeras questões ainda precisam ser investigadas.

unitErMoS: Periodontite; Gengivite; Bacteriemia. R Periodontia 2014; 24:29-40.

INTRODUÇÃO

Nos dias atuais a doença periodontal inflamatória tornou-se a mais importante causa de perda dental em adultos. Embora multifatorial, a patogênese da periodontite envolve a presença de um biofilme bacteriano, que inicia uma reação inflamatória local em um hospedeiro predisposto, resultando em destruição tecidual e perda de osso alveolar (Schenkein, 2006). Inúmeras células e seus mediadores orquestram o organizado e complexo sistema imune durante o processo inflamatório periodontal (Schwartz et al., 1997).

Em todas as cascatas inflamatórias da doença periodontal existem algumas etapas mediadas por enzimas proteolíticas. Na realidade, altos níveis de atividade proteolítica têm sido encontrados no fluido gengival de bolsas periodontais, onde uma mistura de enzimas endógenas do hospedeiro e proteases bacterianas combinam-se para mediar a degradação do tecido conjuntivo (Reynolds & Meikle, 1997), de modo que esta cascata inflamatória torna os pacientes periodontais mais suscetíveis a novos episódios de destruição tecidual. Resumidamente, duas maneiras explicam a relação das doenças periodontais com as doenças sistêmicas: a)

os patógenos bucais podem migrar do foco de infecção extravascular diretamente para a área intravascular, ou b) a doença periodontal leva a manutenção de processo inflamatório sistêmico (Feres & Figueiredo 2007).

A bacteriemia é definida como a presença de bactérias viáveis dentro da corrente sanguínea, podendo progredir para uma sepse, que é um processo infecioso mais grave. Tradicionalmente estudada em indivíduos hospitalizados ou submetidos a tratamentos crônicos – como quimioterapia oncológica e hemodiálise – mais recentemente tem também se mostrado de interesse em uma parcela significativa da população que se expõe frequentemente à bacteriemia desencadeada por fatos da vida cotidiana ou procedimentos terapêuticos isolados (Lockhart et al., 2008; Cortelli et al., 2012).

Inúmeros estudos relatam que das espécies bacterianas envolvidas nas patologias periodontais, destacam-se Porphyromonas gingivalis, Tanerella forsythia, Treponema denticola e Aggregatibacter actinomycetemcomitans (Slots & Ting 1999; Teles et al., 2006). Entretanto, apesar das altas taxas de doença periodontal não são muitos os estudos que avaliaram o envolvimento dessas espécies na patogênese

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da bacteriemia, relação que pode assumir importância real na vida de alguns indivíduos principalmente aqueles submetidos a internações hospitalares, mesmo que eletivas, ou emergenciais de curto prazo e ou ainda submetidos a procedimentos cirúrgicos.

Estudos relatam que na doença periodontal a possibilidade de bacteriemia é acentuada devido à proximidade dos patógenos periodontais com o tecido conjuntivo e a liberação de componentes vasculares durante o evento periodontal (Saglie et al., 1982; Thiha et al., 2007). Outro fator relacionado é a característica de deslocamento bacteriano para a corre nte sanguínea e a relação com a formação de ateromas e eventos tromboembolíticos, devido à liberação de endotoxinas e citocinas inflamatórias (Teixeira e Pinho 2011; Bartova et al., 2014). Waghmare et al. (2013) salientam que apesar da provável relação entre patógenos periodontais e aterosclerose a evidência ainda é escassa sobre a presença dos mesmos durante a bacteriemia. Esses autores observaram aumentos significativos nas contagens de patógenos periodontais em função da raspagem. Uma revisão sistemática recente salientou a impossibilidade de condução de metanálise devido à heterogeneidade dos estudos sobre disseminação de patógenos na corrente sanguínea em função de diferentes procedimentos periodontais. Os autores sugerem portanto a necessidade de condução de estudos adicionais sobre o tema para a obtenção de conclusões mais claras (Horliana et al., 2014).

Considerando-se a doença periodontal um fator predisponente à bacteriemia e essa última como uma das vias de ligação entre doença periodontal e eventos sistêmicos indesejados, o estudo dessa interação se torna relevante para a área da saúde humana. Assim, o objetivo do presente estudo foi revisar a literatura sobre bacteriemia enfocando os seguintes aspectos: a) definições importantes; b) impacto sistêmico e c) estudos em odontologia. Para isso foram acessadas as bases Pubmed e Scielo, sendo aceitos artigos publicados em português ou inglês, entre os anos 2002 a 2014. Além disso, as principais palavras-chave utilizadas durante a busca foram periodontite, gengivite, bacteriemia, raspagem dental.

2 REVISÃO DE LITERATURA

2.1 Bacteriemia e seu impacto sistêmicoBacteriemia é a presença de microrganismos viáveis no

sangue circulante. Dentre os agentes causadores estão as bactérias, vírus e fungos. Os episódios de bacteriemia resolvem-se espontaneamente na maioria das ocorrências, e sequelas são pouco frequentes embora seu efeito cumulativo ainda

não tenha sido esclarecido. Portanto, infecções bacterianas graves ocorrem em número reduzido de indivíduos, e incluem pneumonia, artrite séptica, osteomielite, celulite, meningite, septicemia, e eventualmente desencadeiam morte (Dellinger et al., 2008; Spraycar 1995). Infelizmente, nesse contexto deve-se salientar que exceto por raras condições não existem claros identificadores para os indivíduos de risco à bacteriemia e suas complicações. Entretanto, algumas variáveis clínicas bastante diversas, tais como: insuficiência respiratória, uso de vasopressores, neutrofilia, bandemia, trombocitopenia, uso de catéter venoso, aumento da temperatura, infecção urinária e endocardite podem ser preditoras de bacteriemia (Chase et al., 2012).

O consenso da Americam College of Chest Physicians/Society of Critical Care Medicine, define como sendo Síndrome da resposta inflamatória sistêmica (SIRS) a resposta inflamatória generalizada com liberação maciça de citocinas e outros mediadores pró-inflamatórios contra uma variedade de insultos clínicos graves. A SIRS apresenta duas ou mais das seguintes características: temperatura corporal superior a 38°C ou inferior a 36°C; frequência cardíaca maior que 90 batimentos por minuto; frequência respiratória maior que 20 movimentos por minuto; contagem de leucócitos acima de 12.000 células ou abaixo de 4.000 células e hiperglicemia em não diabéticos, com valores acima de 150 mg/dL (Bone et al., 1992). Se por um lado a bacteriemia pode ter uma boa evolução clínica por outro pode originar a sepse, que por sua vez, pode se associar a SIRS, podendo ser causada por vírus, bactérias, fungos e/ou protozoários. Na sepse grave há hipoperfusão ou hipotensão, saturação venosa de oxigênio menor de 70% e pressão sistólica menor de 90 mmHg. Finalmente são classificados como choque séptico os casos onde há hipotensão refratária, associada a disfunção renal, respiratória, cardiovascular, hepática, hematológica e do sistema nervoso central, mesmo em pacientes recebendo reposição volêmica adequada (Bochud et al., 2004; Carter 2007).

O evento bacteriemia é importante considerando-se todas suas possíveis consequências. Por exemplo, a infecção é a causa mais comum da SIRS e quando associada a citocinas derivadas de macrófagos, que agem sobre órgãos e receptores específicos, demonstra uma severidade aumentada. Embora tenha sido demonstrada uma taxa de mortalidade para SIRS de 7%, essa taxa aumenta para 16% no caso de sepse, 20 % para sepse grave e 46% para choque séptico todos possivelmente oriundos de bacteriemia (Frausto et al., 1995).

A endocardite infecciosa é uma patologia que afeta as válvulas cardíacas ou o interior das câmaras do coração. Pode ser provocada por um coágulo que se forma no

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tecido de revestimento ou sobre um dano na superfície da válvula. Uma vez formado o coágulo, bactérias podem proliferar neles. Normalmente ocorrem bacteriemias sem consequência alguma, no entanto quando as bactérias fixam-se no coágulo o desenvolvimento da endocardite ocorre. Por isso a prevenção da endocardite requer medidas eficazes contra a bacteriemia. A profilaxia antibiótica deve ser considerada em pessoas com: prótese valvular cardíaca, episódios anteriores de endocardite infecciosa, transplantes de coração, doenças congênitas cardíacas que necessitam de prótese ou dispositivos no coração e cardiopatias cujos defeitos não foram corrigidos. Caso essas condições sejam omitidas os antibióticos podem ser administrados até 2 horas após o início do procedimento odontológico. Três condições são necessárias para a indução de endocardite infecciosa: um endocárdio suscetível, introdução de bactérias na corrente sanguínea e a presença de bactérias virulentas. Mas, infelizmente o uso dos antibióticos de forma incoerente contribui para a endocardite, pois utilizações frequentes geram bactérias mutantes resistentes (Ito, 2006; Schelbert et al., 2012). Além da superexposição, existem estudos que demonstram que nem sempre os profissionais se mostram confiantes em relação a profilaxia antibiótica (Ellervall et al., 2008). Rahikka et al. (2011) demonstraram que 15% de Staphylococcus aureus isolados do sangue eram cepas resistentes a meticilina e que uma das causas de bacteriemia era o uso empírico de antibióticos. Wilson et al. (2011) também estudaram a bacteriemia por cepas de S. Aureus resistentes a meticilina em base de dados da vigilância epidemiológica em um período de 4 anos, e observaram que a incidência de bacteriemia aumentou de 14% em 2006 para 33% em 2009.

Fernández-Rufete et al. (2012) realizaram um estudo prospectivo de pacientes com bacteriemia por cepas coagulase negativa. De 269 casos, o total de mortalidade foi de 8%, Streptococcus epidermis foi a espécie bacteriana mais frequente e os fatores associados à mortalidade foram sepse, endocardite infecciosa e bacteriemia persistente. Interessantemente, Coburn et al. (2012) consideraram que atualmente o que determina a necessidade de hemocultura para determinação de bacteriemia é a presença ou ausência de um foco de infecção. Ou seja, não se deve somente fazer teste para bacteriemia se o paciente apresentar leucocitose ou febre isolada. Adicionalmente, deve-se lembrar de que o diagnóstico da SIRS muitas vezes inclui pacientes previamente definidos como de baixo risco.

As bactérias podem contribuir em intensidades diferentes com as taxas de mortalidade. Estudo de meta-análise com objetivo de analisar a mortalidade atribuída a bacteriemia causada por Enterobactérias e produtoras de betalactamase

mostrou como resultado uma razão de chance de 2.35 para as produtoras de betalactamase. Constatou-se que a associação entre ambas foi significante quando do aumento da taxa de mortalidade (Rottier et al., 2012). Nielsen et al. (2012) conduziram um estudo para verificar os fatores de risco e os microrganismos patogênicos predominantes em complicações de infecção por cateter intravenoso em pacientes que receberam nutrição parenteral por longo período avaliando o uso de gentamicina e metronidazol. A incidência de infecções pelo uso do cateter foi de 44,9%, sendo que 51% tinham mais que um episódio de complicações pelo seu uso. Os microrganismos mais predominantes foram: estafilococos coagulase negativa 44,7%; enterobactérias em 33,2%; Candida spp. 14,4%, Enterococcus spp. 10,8%; S. aureus 9,2% e bactérias anaeróbias em 1,3%. Conclui-se que o regime terapêutico antibiótico deve ser ajustado pelos dados epidemiológicos locais e que os pacientes submetidos a dieta por sondas devem ser acompanhados para evitar infecções na corrente sanguínea. Entretanto, deve-se mencionar que segundo Hawn et al. (2013) o tempo da administração do antibiótico profilático não necessariamente se associa à ocorrência da infecção.

Um outro estudo analisou o impacto da bacteriemia em pacientes com pneumonia pneumocócica. Dentre os pacientes expostos à bacteriemia as comorbidades mais comuns foram a insuficiência cárdica e renal, e o total de 28,6% desses casos foram a óbito. A bacteriemia foi mais comum em pacientes com pneumonia mais grave, porém, ela não foi a determinante da gravidade, mas sim o efeito da mesma. Pacientes vacinados contra pneumococos também sofreram colonização por S. pneumoniae (Palma et al., 2012). Peralta et al. (2012) analisaram o impacto de antibióticos na mortalidade de 387 pacientes com bacteriemia por enterobactérias e concluíram que a taxa de mortalidade para as bactérias produtoras de betalactamase é relativamente alta e geralmente está associada a uma baixa adequação do esquema antibiótico. Já um estudo retrospectivo de 6 anos mostrou que 62,1% dos pacientes hospitalizados desenvolveram choque séptico dos quais 35,4% tiveram bacteriemia. As fontes de sepse mais comuns foram as vias aéreas em homens e urinárias em mulheres e os aspectos mais significantes foram o uso de ventilação mecânica invasiva e estado funcional do paciente (Park et al., 2012).

É interessante mencionar o caráter repetitivo do evento bacteriemia. Ou seja, indivíduos suscetíveis tendem a desenvolver bacteriemia mais de uma vez. Segundo o estudo de coorte de Wiese et al. (2013) dos 10.891 casos de bacteriemia associada a S.aureus entre 1995 e 2008, 774 casos apresentaram reinfecção. Os homens apresentaram

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maior risco do que as mulheres. As reinfecções ocorreram mais devido às infecções hospitalares, presença de dispositivos intravasculares e diálise. Em casos de infecções por HIV a recorrência foi quatro vezes maior, seguido por pacientes diabéticos, e com problemas hepáticos. Já Hernández et al. (2013) em um estudo retrospectivo observacional, encontraram uma incidência de 0,85 episódio de bacteriemia por 1.000 habitantes. E a taxa em relação ao número de internações foi bem mais elevada, de 31,15 episódios de bacteriemia por 1.000 internações. Hipertensão arterial (50%), dislipidemia (49,3%), obesidade (36,6%), diabetes mellitus (31%) e tabagismo (20,3%) foram comorbidades/fatores associados a bacteriemia. As fontes mais comuns de bacteriemia foram infecção do sistema urinário, respiratório e abdominal, respectivamente. Os resultados ainda demonstraram uma taxa de mortalidade de 24,3%, sendo os microrganismos mais comuns as bactérias Gram-negativas e as espécies mais frequentes Escherichia coli e S. aureus. Fernández-Hidalgo & Mas (2013) em uma revisão de literatura dos últimos vinte anos concluíram que melhorias devem ser desenvolvidas para prevenção dos casos de bacteriemia que incluem a identificação dos pacientes com maior risco previamente à cirurgia e à internação. Postulou-se como obrigatória a consulta com cirurgião-dentista antes de cirurgias valvulares cardíacas.

Em outro trabalho, com dados epidemiológicos também dos últimos 20 anos (Ortega et al. ,2013), analisou-se os microrganismos mais comuns em bacteriemia de pacientes institucionalizados em unidades de terapia intensiva através de cateteres utilizados na via urinária e a taxa de mortalidade respectiva. Câncer e diabetes mellitus foram as comorbidades mais encontradas, sendo que 64% dos casos de bacteriemia devido ao uso do cateter foi relacionada a uma outra doença de fundo; 12% apresentaram choque e a taxa de mortalidade ficou em 9%. A predominância de infecção foi por bactérias Gram-negativas, tendo como 11% episódios polimicrobianos. Os agentes patológicos mais encontrados foram E. coli (42%), Klebssiella spp. (15%), Enterococcus faecalis (12%) e Porphyromonas aeruginosa (12%). Conclui-se que a bacteriemia continua com uma taxa de mortalidade não desprezível, onde os casos associados a outras patologias merece cuidado na terapia antibiótica profilática.

Afra et al. (2013) desenvolveram um estudo utilizando dados hospitalares dos últimos 11 anos, com objetivo de analisar os fatores de risco e as manifestações clínicas nos casos de bacteriemia causadas por Fusobacterium spp. A ocorrência de bacteriemia encontrada foi de 0,55 casos por 100.000, sendo que 61% foi relacionada a F. nucleatum e 25% a F. necrophorum. Os casos mais frequentes estavam

relacionados a uma população idosa com câncer submetida a hemodiálise, e, nesse segmento, os casos fatais ficaram em 100%.

A epidemiologia dos casos de bacteriemia causada por bactérias Gram-negativas não fermentativas foi investigada em um estudo observacional. O principal agente bacteriano foi Acinetobacter baumannii com 32,7%, seguido de Pseudomonas aeruginosa com 27,8%; sendo a taxa de mortalidade relacionada 63% e 40,3% respectivamente. As comorbidades relacionadas à bacteriemia foram as infecções hospitalares, sexo masculino e uso de cateteres (Rattanaumpawan et al., 2013). Wester et al. (2013) analisaram os dados hospitalares de bacteriemia dos últimos 10 anos relativos a 500 mil pessoas considerando-se hemoculturas coletadas no dia anterior a internação ou no máximo no primeiro dia. Uma coorte de 680 pacientes foi incluída com hemoculturas positivas. Idade avançada e comorbidades foram fatores de risco para as infecções sanguíneas graves e o estado de saúde geral dos pacientes à admissão hospitalar se mostrou uma ferramenta salutar no prognóstico. Cherifi et al. (2013) compararam casos de bacteriemia por S. epidermidis de pacientes hospitalizados com e sem cateter intravenoso. O resultado do estudo mostrou 76% dos isolados bacterianos resistentes à penicilina, 60% resistentes a eritromicina e todas as cepas resistentes à tetraciclina. Adicionalmente, Bang et al. (2013) mostraram que a bacteriemia nosocomial por pseudômonas foi associada a bacteriemia em uma razão de chance de 3.87.

Wong et al. (2013) em um estudo transversal sugeriram que a translocação microbiana pode contribuir para um estado febril e que o uso de antibiótico profilático se associa com o aumento de endotoxinas plasmáticas. Chang et al. (2013) apesarem de ter relatado um aumento da probabilidade de detecção do evento bacteriana pelo uso de PCR multiplex, sugeriam a combinação de outros biomarcadores como auxiliares diagnósticos.

Diferente dos que avaliaram a bacteriemia nosocomial, Kanoksil et al. (2013) realizaram um estudo multicêntrico com objetivo de estimar a incidência de mortalidade associada a casos de bacteriemia adquirida na comunidade. A base de dados hospitalares utilizada foi de 2004 a 2010. O resultado mostrou um aumento na incidência de bacteriemia de 16,7 para 38,2 por 100 mil pessoas nos últimos 7 anos. Observou-se também que a incidência nos homens foi maior do que mulheres, e nos idosos que nas crianças. A incidência na faixa etária acima de 80 anos foi de 221,8 para 100 mil pessoas. Dos 5.722 episódios de bacteriemia a taxa de mortalidade foi de 37,5%.

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2.2 Estudos em odontologiaA relação entre a saúde bucal e sistêmica tem recebido

atenção crescente nos últimos anos. Dentre os complexos mecanismos que suportam essa interação a teoria da disseminação microbiana é uma das mais aceitas. Apesar de alguns patógenos periodontais, como Aggregatibacter actinomycetemcomitans terem sido primeiramente isolados de lesões extrabucais o conhecimento sobre o papel desses patógenos no evento bacteriemia ainda é muito pobre.

Murphy et al. (2006) investigaram se a mastigação em pacientes com periodontite crônica não tratada ou com gengivite induzida causaria bacteriemia. As coletas de sangue foram no tempo inicial, durante a mastigação e 5 minutos após. O resultado mostrou que somente três pacientes apresentaram bacteriemia positiva, sendo dois do grupo periodontite e um do grupo gengivite. Nenhuma bactéria de origem bucal foi detectada nas hemoculturas. As bactérias isoladas foram Propionibacterium spp. e P. acnes. Conclui-se que dentro das limitações do estudo o evento de mastigação não pareceu provocar bacteriemia em pacientes com doença periodontal. Forner et al. (2006) também avaliaram a incidência de bacteriemia após mastigação além de terem incluído o estímulo escovação em indivíduos com inflamação periodontal. Os participantes foram divididos em três grupos: gengivite, periodontite e saúde periodontal. Dos 60 participantes nenhum apresentou bacteriemia positiva antes do estímulo, e após quatro minutos de mastigação 20% do grupo com periodontite apresentou bacteriemia e 0% do grupo gengivite e saudável. A ausência de bacteriemia nesses últimos dois grupos se manteve mesmo após a escovação. Contudo, 5% dos pacientes com periodontite foi bacterêmico após escovação. O estudo ressaltou que os episódios de bacteriemia ocorreram logo após o término do estímulo, e que depois de 30 minutos a bacteriemia foi detectada em apenas um participante após mastigação e um após escovação.

Mais uma vez tendo a mastigação como estímulo Fine et al. (2010) determinaram se o uso de um enxaguatório bucal era capaz de reduzir a bacteriemia em participantes com gengivite após 3 mordidas consecutivas em uma maçã. Dos 62 participantes somente 22 foram bacteriemia positiva e com médias superiores a 10 UFC/ml de sangue; destes a média do índice gengival foi de 1,75 e a o do índice de placa 2,0. Após o uso do colutório a base de óleos essenciais por 2 semanas a média de bactérias aeróbias no sangue diminuiu de 25,7 UFC/ml para 8,0 UFC/ml e o nível de bactérias anaeróbias no sangue reduziu de 20,5 UFC/ml para 6,0 UFC/ml. Conclui-se que o uso do colutório reduziu os níveis de bacteriemia nos pacientes susceptíveis. E, que a mastigação foi capaz de induzir a bacteriemia em pacientes com gengivite. Reproduzindo o

modelo anterior, nosso grupo realizou um segundo estudo também com gengivite considerando-se como bacteriemia uma diferença mínima de 10 UFC/ml de sangue entre as coletas pré- e pós-mastigação. Desenvolveram bacteriemia 31,19% dos participantes. Os níveis de bactérias aeróbias totais no sangue diminuíram de 41,7 UFC/ml para 11,3 UFC/ml após 15 dias no grupo que utilizou os óleos essenciais e os níveis totais de bactérias anaeróbias diminuíram de 107,2 UFC/ml para 26,1 UFC/ml após os mesmos 15 dias. No grupo placebo as reduções foram inferiores. Conclui-se que o uso de antisséptico a base de óleos essenciais pode reduzir os níveis de bactérias no sangue decorrente do evento rotineiro de comer uma maçã (Cortelli et al., 2012). Seymour em 2003, já havia incluído a redução de bacteriemia como uma das finalidades para o uso de bochechos na saúde bucal.

Tomas et al. (2012) conduziram uma revisão sistemática com meta-análise sobre as condições de saúde periodontal e atividades diárias orais como estímulo a bacteriemia. A higiene bucal e o estado de saúde periodontal não interferiram com a ocorrência de bacteriemia pelo uso do fio dental e mastigação tanto nos pacientes com gengivite quanto naqueles com periodontite. Mas, o aumento da prevalência da bacteriemia foi estatisticamente significante quando se comparou os níveis inflamatórios e o estímulo escovação. Entretanto, outros estudos isolados como o de Hartzell et al. (2005) não observaram bacteriemia 1 e 20 minutos após a escovação. Por outro lado, Crasta et al. (2009) determinaram a incidência de bacteriemia utilizando o fio dental em pacientes com periodontite, comparando-os com os periodontalmente saudáveis. Para inclusão no estudo os participantes com periodontite tinham pelo menos dois dentes com profundidade de sondagem de 5mm, e o tempo médio do uso do fio dental foi de 4 minutos. Dos 30 participantes, quatro apresentaram bacteriemia positiva por espécies bacterianas de origem não bucal e foram portanto considerados contaminantes de pele e excluídos da análise. No grupo periodontite no tempo de 30 segundos, 40% foram bacteriemia positiva para microrganismos de origem oral, porém a diferença não foi significativa. Após 10 minutos, 27% do grupo periodontite apresentou bacteriemia e 14% no grupo saudável. Em função dos achados os autores sugeriram a necessidade de mais estudos pois o uso do fio dental em pacientes com periodontite foi capaz de provocar bacteriemia.

Outros autores misturaram estímulos mais rotineiros com procedimentos profissionais com diferentes graus de invasividade. Lucas et al. (2008) avaliaram a bacteriemia após escovação em crianças divididas em quatro grupos: escova convencional, escova elétrica de movimento de rotação ou oscilatório e profilaxia com taça de borracha. A prevalência

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de bacteriemia foi mais elevada quando do uso de taça de borracha. O microrganismo oral mais frequentemente isolado foi Estreptococos spp., sendo 2% e 15%, no início e após 30 segundos da escovação respectivamente. Conclui-se que escovação diária ou profilaxia profissional podem gerar bacteriemia, mesmo que transitória. Em estudo de outro grupo, após escovação ou exodontia, com ou sem profilaxia antibiótica, as taxas globais de bacteriemia reportadas foram de 32%, 56% e 80%, respectivamente. Após 60 minutos do estímulo ainda ocorreu bacteriemia em 9% do grupo escovação. Foram encontradas 98 espécies de bactérias, as mais comuns foram Streptococus spp. (49%), Prevotella spp. (9%), Actinomyces spp. (5%) e Fusobacterium spp. (5%). Todas as hemoculturas apresentaram limites menores que 104 UFC/ml. Decorridos 20 minutos do estímulo uma queda significante na ocorrência de bacteriemia foi observada em todos os grupos. O resultado mostrou uma redução significativa na incidência de culturas positivas quando utilizada a amoxicilina. Os autores colocaram em questionamento a necessidade de profilaxia antibiótica nos procedimentos odontológicos periódicos uma vez que a bacteriemia foi associada a eventos diários (Lockhart et al., 2008). Mas, é sempre interessante conhecer os mecanismos básicos envolvidos na resposta inflamatória para uma correta terapêutica e prevenção da infecção (Salles et al., 1999), o que não está totalmente esclarecido no que se refere a bacteriemia. Ao considerá-la a causa principal dos casos de endocardite infecciosa, os esquemas profiláticos com o uso correto dos antibióticos se torna uma importante medida preventiva. Além disso, hábitos corretos de higiene bucal parecem ser outra estratégia importante para minimizar a bacteriemia (Bolger 2009). Embora por vezes menosprezada, a higiene bucal no ambiente hospitalar também é muito importante. Gmür et al. (2013) estudaram os procedimentos de higiene bucal de pacientes entubados em 25 unidades de terapia intensiva, através de questionários de respostas objetivas e de questões de múltipla escolha. Noventa por cento das unidades faziam escovação com creme dental e ¾ das unidades faziam uso de antissépticos bucais, sendo a clorexidina utilizada em 67% dos casos. Para higiene dental, 67% utilizaram escovas de dente, 33% gaze e 24% usaram o dedo com luva e 10% cotonetes. Quase todas as unidades, 90%, iniciavam os procedimentos de higiene imediatamente após a intubação, e as demais dois dias após, mas nenhuma fazia higiene antes do procedimento o que reduziria o risco de bacteriemia.

A revisão de Thomopoulos et al. (2011) ressaltou que a bacteriemia, a infecção sistêmica e as reações imunopatológicas constituem uma tríade de mecanismos comuns que explicam a relação entre o dano periodontal e o

tecido vascular. Daly et al. (1997) investigaram se os pacientes com evidências radiográficas de periodontite apresentavam bacteriemia após o procedimento de sondagem periodontal. Na coleta anterior a sondagem, somente três pacientes apresentaram bacteriemia, sendo estes por bactérias comensais da pele e estes microrganismos não foram encontrados nas amostras posteriores à sondagem. Após o evento de sondagem, quatorze dos participantes apresentaram crescimento bacteriano nas hemoculturas e 80% das amostras apresentaram espécies aeróbias facultativas. Conclui-se que os pacientes com histórico de endocardite bacteriana ou com risco de desenvolvê-la, devem realizar antibiótico profilaxia antes da sondagem. Mais tarde esse mesmo grupo (Daly et al., 2001) estudou a ocorrência de bacteriemia em indivíduos com periodontite ou com gengivite. A bacteriemia ocorreu em 40% dos pacientes com periodontite e 10% dos pacientes com gengivite, sendo Streptococcus spp. o microrganismo mais isolado em ambos os grupos. Comparado com o grupo gengivite a razão de chance para bacteriemia no grupo periodontite foi de 5.99. O sangramento a sondagem foi significativamente associado a bacteriemia. Conclui-se que os pacientes com periodontite não tratada correm maior risco de bacteriemia devido a sondagem periodontal do que os com gengivite.

Kinane et al. (2005) avaliaram a bacteriemia em pacientes com periodontite submetidos a sondagem periodontal, escovação e raspagem ultrassônica. Após sondagem 20% apresentaram bacteriemia positiva pela técnica de hemocultura e 16% pela PCR (reação cadeia de polimerase), após escovação somente 3% de hemocultura positiva e 13% positivo por PCR e após a raspagem ultrassônica 13% das hemoculturas positivas e 23% pela técnica de PCR. De um único participante isolou-se Propionibacterium acnes, Neisseria pharyngis, Staphylococcus albus, Streptococcus viridans e Micrococcus spp.; de outros participantes foram isolados outras espécies como P. intermedia, Actinomyces naseslundii, Aphorophilus haemophilus e estafilococos coagulase negativa. Conclui-se que a sondagem periodontal, assim como a escovação e a raspagem ultrassônica podem produzir bacteriemia. A condição periodontal e o tipo de estímulo influenciaram sobretudo, a duração da bacteriemia. Já Forner et al. (2006) identificaram uma incidência bem mais alta representada por 75% de bacteriemia positiva após a raspagem nos pacientes com periodontite.

Enquanto Fine et al. (2010) e Cortelli et al. (2012) avaliaram o efeito do uso regular de antissépticos bucais sobre a ocorrência de bacteriemia após mastigação, Cherry et al. (2007) avaliaram o efeito de dose única de iodo-povidine antes da raspagem ultrassônica. Os pacientes apresentavam

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gengivite induzida, não usaram antibiótico prévio ou recente e não efetuaram escovação pelo menos 30 minutos antes da coleta. Foram encontradas 33% de amostras positivas para bacteriemia no grupo controle placebo e em 10% no grupo teste. Conclui-se que o rinse pré-operatório com iodo-povidine a 7,5% em pacientes com gengivite reduziu a incidência de bacteriemia.

Assaf et al. (2007) trataram 22 pacientes com raspagem ultrassônica associada a laser. Das 23 culturas positivas, sete apresentaram várias espécies microbianas, tanto anaeróbias quanto aeróbias. Os microrganismos identificados foram: Streptococcus spp., Prevotella intermedia, P. Nigrescens, Prevotel la melaninogenica, Capnocytophaga spp., Haemophilus spp., Bacteroides spp. e Fusobacterium spp.; sendo Streptococcus spp. encontrado em 61% das culturas. Após o tratamento com laser 36% das amostras apresentaram bacteriemia positiva e 68% foram positivas anteriormente a raspagem e laser.

Lafaurie et al. (2007) determinaram a frequência de periodontopatógenos no sangue periférico após raspagem e alisamento radicular de pacientes com periodontite agressiva ou crônica. As amostras para hemoculturas foram coletadas imediatamente antes do tratamento e imediatamente, 15 e 30 minutos após o procedimento, tendo o tratamento a duração de 10 minutos, sendo um minuto para cada sítio. Todos os parâmetros clínicos com exceção ao sangramento a sondagem não diferiram entre os grupos. A bacteriemia ocorreu em 93,7% dos pacientes com periodontite agressiva e em 74,1% dos com periodontite crônica, porém sem diferenças significativas entre si. Imediatamente após o tratamento ocorreram 73,8% dos casos de bacteriemia. Os microrganismos mais frequentemente encontrados foram Porphyromonas gingivalis e Micromonas micros e os menos encontrados foram Campylobacter spp., Eikenella corrodens, Tannerella forsythensis, Fusobacterium spp., Prevotella intermedia e Prevotella nigrescens. O estudo sugeriu associação entre bacteriemia e periodontopatógenos.

Peréz-Chaparro et al. (2009) determinaram por PCR a distribuição de P. gingivalis genótipo fimA, em amostras de placa bacteriana subgengival e amostras de sangue coletadas após raspagem e alisamento radicular em bacteriemia transitória induzida. A amostra foi composta por 15 participantes adultos, sendo que todos tiveram amostras subgengivais positivas para o microrganismo em questão antes da realização da raspagem e alisamento. As amostras de sangue foram coletas imediatamente antes do procedimento e imediatamente, 15 e 30 minutos após o procedimento. O resultado mostrou que 6 participantes foram positivos para o microrganismo na corrente sanguínea e na cavidade bucal. Dos

30 isolados de P. gingivalis somente dois foram do genótipo fimA. O resultado mostrou que não houve correlação positiva entre a frequência do genótipo e a bacteriemia induzida. Iwai (2009) concluiu que é das aberturas dos vasos linfáticos que as bactérias bucais atingem o sistema venoso do paciente. Esse mesmo autor apontou P. gingivalis como a bactéria típica da cavidade bucal fortemente relacionada à bacteriemia pois a espécie inicia uma forte resposta imune envolvendo plaquetas, incluindo ação bacteriana sem fagocitose simultaneamente a descarga de citocinas. O autor conclui que as bactérias periodontais podem desempenhar um papel fundamental no desenvolvimento de doenças vasculares, tais como aterosclerose, através de bacteriemia.

Morozumi et al. (2010) realizaram um estudo clínico com o objetivo de investigar o efeito da irrigação com óleos essenciais e da administração oral de azitromicina sobre a bacteriemia em pacientes submetidos a raspagem e alisamento radicular. Os participantes foram divididos em três grupos: controle, irrigação pré-raspagem com óleos essenciais (10 minutos, subgengival com 100mL da mesma solução) e azitromicina por três dias antes do procedimento. O resultado mostrou que a incidência global de bacteriemia após o procedimento de raspagem foi de 60%, sendo que a frequência no grupo controle foi de 90%, no grupo óleos essenciais de 70% e no grupo azitromicina de 20%. Em outro estudo, a presença de patógenos periodontais em culturas sanguíneas positivas após raspagem e alisamento radicular foi determinada em 27 participantes com periodontite crônica e 15 com periodontite agressiva. Amostras subgengivais de biofilme foram coletadas nos sítios com bolsas periodontais antes da instrumentação mecânica com a finalidade de identificação dos periodontopatógenos. O resultado mostrou que 38% das amostras de sangue foram positivas para patógenos do periodonto e que P. gingivalis foi o patógeno mais frequente seguido de A. actinomycetemcomitans. A cultura anaeróbia mostrou 47,6% de bacteriemia positiva e a PCR mostrou 19%. Patógenos periodontais foram detectados em 16,6% das amostras antes do procedimento de raspagem e alisamento (Castillo et al., 2011).

Zhang et al. (2013) compararam a incidência e magnitude da bacteriemia causada pelo procedimento de raspagem e alisamento radicular com fio dental. Todos os participantes tinham periodontite crônica avançada, utilizaram o fio dental em um tempo médio de 4 minutos e tiveram um quadrante raspado em 42 minutos. Os resultados mostraram que 30% dos participantes desenvolveram bacteriemia pelo uso do fio dental e 43,3% pela raspagem e alisamento. A maioria das hemoculturas positivas para o uso do fio dental ocorreu após 30 segundos e para a raspagem em até 5 minutos.

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Asi et al. (2010) conduziram um estudo com objetivo de comparar a bacteriemia após cirurgias periodontais com ou sem profilaxia antibiótica. Foram 30 cirurgias sem o uso de profilaxia antibiótica e 30 cirurgias realizadas após administração de amoxicilina. Todos os participantes foram colocados sob orientação de higiene e bochechos 2 vezes ao dia com clorexidina 0,02%. A profilaxia antibiótica foi realizada com 500mg de amoxicilina duas horas antes da cirurgia. O resultado mostrou que 30% das hemoculturas foram positivas após o procedimento de retalho periodontal e que do grupo que não recebeu profilaxia antibiótica 46,6% foram bacteriemia positiva. Conclui-se que a incidência encontrada com relação ao procedimento cirúrgico não foi tão elevada quanto a reportadas por estudos anteriores e que a amoxicilina mostrou-se capaz de reduzir a bacteriemia.

Wahlmann et al. (1999) desenvolveram estudo clínico prospectivo randomizado para avaliar o efeito de dose única de cefuroxima em achados clínicos e ocorrência de bacteriemia após exodontias múltiplas. O estudo obteve 45,76% das amostras com bacteriemia positiva. Quando a exodontia envolveu mais de 10 dentes a magnitude de bacteriemia foi maior. Observou-se que 100% dos pacientes sem a profilaxia antibiótica e com má higiene bucal apresentaram bacteriemia positiva. Nos achados microbianos 74% dos cocos Gram-positivos cresceram em condições aeróbias de hemocultura, 26% cresceram em condições de anaerobiose e 87% das cepas de bactérias foram sensíveis a cefuroxima. Rocha Barros et al. (2000) propuseram avaliar a frequência de bacteriemia após exodontia unitária precedida por antisséptico bucal e fricção dos dentes. Dois grupos foram estabelecidos, sendo que um fez bochecho com clorexidina 0,12% por 1 minuto e fricção com cotonete na face dental com o mesmo produto; o outro grupo fez bochecho com cloreto de cetilpiridínio 1:4000 por 1 minuto e fricção das faces dentais com peróxido de hidrogênio a 3,0%. Ambos os grupos apresentaram resultados semelhantes quanto à incidência de bacteriemia após exodontia. O resultado mostrou que 47,8% dos microrganismos foram do gênero Actinomyces, 26,1% estreptococos e 4,3% peptostreptococos. A bacteriemia pelos estreptococos ocorreu em 18,2% dos casos em que foi empregado o bochecho com clorexidina, enquanto que com bochecho de cetilpiridínio ocorreu em 33,3%, já com os estafilococos ocorreu ao contrário, isto é, 27,3% no grupo clorexidina e 8,3% no grupo cetilpiridínio. Conclui-se que a frequência de bacteriemia em ambos os grupos foi alta.

Diz Dios et al. (2006) em estudo clínico randomizado duplo cego investigaram a eficácia da administração de amoxicilina, clindamicina e moxifloxacino profilático às extrações dentárias e o efeito delas sobre a bacteriemia. A

bacteriemia positiva no grupo controle após a conclusão da exodontia dental foi de 96,2%, seguido de 46,4% no grupo amoxicilina e de 56,9% no grupo moxifloxacino. A taxa do grupo clindamicina (85,1%) não diferiu do controle. A bacteriemia após 15 minutos da exodontia caiu para 64,2% comparado com o grupo controle e no grupo amoxacilina e moxifloxacino de 10,7% e 24,1%, respectivamente.

Tomás et al. (2007) também investigaram a bacteriemia associada a extração dentária. O resultado mostrou que a prevalência de bacteriemia foi de 96,2% imediatamente após a exodontia, de 64,2% aos 15 minutos e caiu a 20% uma hora após o procedimento. O estudo mostrou também que em pacientes sem sangramento 79,2% das culturas foram positivas versus 51,7% de bacteriemia positiva na presença de sangramento à sondagem. Conclui-se que a maioria dos pacientes que realizou extrações desenvolveu bacteriemia, sendo geralmente de natureza estreptocócica, independente do número de dentes extraídos. E em 2008, Tomás et al. determinaram a bacteriemia após exodontia de terceiros molares sob anestesia geral. Foram excluídos indivíduos com hemoculturas positivas no início do estudo, os que utilizaram colutórios ou que apresentaram sinais de pericoronarite. A prevalência de bacteriemia foi de 62% aos 30 segundos após extração do primeiro dente e de 67% aos 15 minutos após a extração do segundo terceiro molar. Das hemoculturas analisadas 87,9% foram de Streptococcus viridans, 4,6% Neisseria spp. e 1,5% de Staphylococcus spp. O estudo não observou associações significativas entre a bacteriemia e o sexo e a idade; também nenhum critério do estado de saúde bucal dos participantes mostrou associação significativa, como também nenhuma característica da magnitude de posição dos dentes ou dificuldade de exodontia mostrou significância. Em outro estudo com exodontia por anestesia geral, a bacteriemia positiva ocorreu somente em 8 amostras no tempo de 30 segundos e em 6 amostras após os 15 minutos da intervenção cirúrgica. Conclui-se que o processo de detecção utilizado por aplicação de sequenciamento 16S rDNA, subestimou a prevalência e a duração da bacteriemia após as exodontias (Benítez-Páez et al., 2013).

A revisão de literatura Olsen (2008) sumariza muito do que foi revisado até aqui. Em relação a outros procedimentos, a maior frequência de bacteriemia é após a extração dental e ocorre imediatamente após o procedimento e cessa geralmente dentro de até 30 minutos. Os estudos sugerem que a disseminação das bactérias para a corrente sanguínea pode ser alterada com medidas de controle de higiene bucal, pois os pacientes com periodontite podem desenvolver bacteriemia quando da mastigação e escovação. A bacteriemia também se relaciona com outras atividades e procedimentos

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menos invasivos como uso de fio dental, remoção de sutura, e sondagem periodontal. Em quatro situações há necessidade de prevenção da bacteriemia utilizando antibióticos: a) infecções locais como abcessos, fleimão, perda de implantes e dentes; b) infecções generalizadas sistêmicas ou locais de pacientes imunologicamente comprometidos; c) risco de infecções cardíacas e d) colonizações vasculares que induzem a lesões no endotélio. Embora procedimentos odontológicos não invasivos não requeiram profilaxia antibiótica eles podem aumentar a incidência de bacteriemia, principalmente na presença de doença periodontal. A literatura está mudando os conceitos em relação à prevenção da endocardite bacteriana. Essas mudanças envolvem questões como os mecanismos exatos dos antibióticos na prevenção da patologia e se o risco de efeitos adversos dos fármacos não seria maior que os benefícios. Assim a profilaxia antibiótica para a endocardite deve-se restringir aos pacientes odontológicos com alto risco para a doença, como os portadores de próteses valvares cardíacas ou que apresentem história prévia da doença cardíaca (Branco et al., 2007; Maestre Vera & Gómez-Luz Centelles 2007, Ramu & Padmanabhan, 2012).

CONSIDERAÇÕES FINAIS

É que o periodontista entenda e diferencie os conceitos de bacteriemia e sepse. Apesar do nome, o evento bacteriemia pode envolver bactérias, vírus e fungos.

A bacteriemia é uma das vias responsáveis pela interação saúde bucal e sistêmica. Pacientes com doença periodontal são mais suscetíveis a bacteriemia, inclusive aquela que decorre de atividades cotidianas. A gravidade da doença periodontal parece influenciar tanto a ocorrência quanto a magnitude da bacteriemia. O tipo de estímulo também influencia a duração da bacteriemia.

O presente trabalho vem de encontro à necessidade de se utilizar meios mais sensíveis e confiáveis para o diagnóstico

precoce da bacteriemia, e de que é necessário saber manejar adequadamente o paciente periodontal. A manutenção da saúde e a melhora da higiene bucal tem impacto positivo na prevenção da bacteriemia e pacientes de risco devem receber profilaxia antibiótica antes dos procedimentos odontológicos e periodontais. A necessidade de utilização de antissépticos bucais como meio profilático da bacteriemia deve ser melhor investigado. Os estudos em periodontia ainda são relativamente escassos e inconsistentes. Inúmeras questões precisam ser investigadas.

ABSTRACT

Bacteremia is the presence of viable microorganisms – bacteria, virus and fungi – in the blood. The aim of the present study was to review literature about bacteremia focusing on its systemic impact and studies in dentistry/periodontics. Pubmed and Scielo databases were consulted. Manuscripts published in Portuguese and English between 2002 a 2014 were accepted. Data showed that bacteremia is frequently associated with spontaneous resolution although in same cases there could be severe comorbidity. Cumulative effect due to episodes of bacteremia has not been already investigated. Periodontal diseases influence bacteremia. In periodontally diseased patients, even daily activities can induce bacteremia. Prophylactic antibiotics should be prescribed for at-risk patients. Studies in periodontics are still scarce. Several questions should be investigated.

unitErMS: Bacteremia; Gingivitis; Periodontitis; Dental scaling.

agradecimentos: O presente estudo recebeu apoio financeiro do CNPq, PROCAD 552264/2011-3 e bolsa PIBIC 2014/2016 nº 120381/2014-1.

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Rua Expedicionário Ernesto Pereira, 110

CEP: 12020-330 – Centro – Taubaté – SP

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