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Sobreposición de dieta y variación de la estructura de las comunidades de aves y murciélagos frugívoros

Sobreposición de dieta y variación de la estructura de lascomunidades de aves y murciélagos frugívoros en fragmentos

de bosque de la Estación Biológica del Beni

Dietary overlap and variation of the communities structure of frugivorousbirds and bats in forest fragments at Beni Biological Station

Luis L. Arteaga1,2,3* & M. Isabel Moya1,2,3

1 Universidad Mayor de San Andrés, Carrera de Biología2 Programa para la Conservación de los Murciélagos de Bolivia (PCMB)

3 Dirección actual: Estación Biológica Tunquini. Casilla 10077, Correo Central,Instituto de Ecología, UMSA, La Paz, Bolivia.

* autor de correspondencia: e-mail: luisart@mixmail.com

Resumen

Evaluamos la sobreposición de dietas entre aves y murciélagos en los remanentes naturales debosque de la Estación Biológica del Beni (Bolivia). Aplicamos el coeficiente comunitario y el desimilitud comunitaria a los registros de especies de semillas en las heces. Los resultados de lasobreposición de dieta entre aves y murciélagos en las islas de bosque estudiadas muestranvalores bajos según los índices utilizados (CC = 0,15 y PS = 0,09). Sin embargo, al analizar lasobreposición de dietas a nivel especie obtuvimos que los valores entre muchos murciélagos yaves son elevados para ambos índices. También comparamos la variación de la estructura de lascomunidades de aves y murciélagos entre el mes de abril y julio, encontrando que la presencia yabundancia de la mayoría de las especies varía estacionalmente, siendo predominante en ambosmeses el gremio de los frugívoros. Tanto la sobreposición de dietas como la estructura de lacomunidad de aves y murciélagos podrían estar determinadas por la disponibilidad del recursofruto en las islas de bosque estudiadas.

Palabras clave: Sobreposición de dieta, aves y murciélagos frugívoros, fragmentos de bosque,trópico.

Abstract

We evaluated the overlap of diets between birds and bats in natural forest fragments of the BeniBiological Station (Bolivia). We applied the community coefficient (CC) and the communitysimilarity coefficient (PS) to the different species of seeds found in fecal samples. Diet overlappingbetween birds and bats in the studied forest fragments showed low values in all used indexes (CC= 0,15 and PS = 0,09). However, the overlapping indexes between several species of bats and birdsare very high. At the variation of the community structure of birds and bats in April and July, wefound that the major part of the species exists at a high seasonal variation in their presence andabundance, constantly dominating the frugivorous species. Both, diet overlapping and community

Ecología en Bolivia, 37(2): 15-29, Octubre de 2002.

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Introducción

La frugivoría aparece como un modo de forrajeoen muchos tipos de animales (Jordano 1992).La pulpa de frutos carnosos es el recursoalimenticio más importante para muchosvertebrados, principalmente mamíferos y aves(Howe 1986). Según Jordano (1992) existen trestipos básicos de frugívoros que pueden serdefinidos por su potencial papel comodispersores de semillas. Primero, losdispersores legítimos son aquellos frugívorosque ingieren frutos y defecan o regurgitansemillas intactas. Luego, los depredadores depulpa manipulan el fruto y descartan lassemillas ingiriendo solamente la pulpa.Finalmente, los depredadores de semillasdescartan la pulpa e ingieren las semillas oconsumen el fruto entero digiriendo tanto lapulpa como las semillas. Los frugívoros quetransportan semillas son llamados dispersoresy aquellos que destruyen semillas sondenominados granívoros, pero no existe unlímite claro entre ambos grupos (Jordano 1992).

De los vertebrados frugívoros, las aves ymurciélagos son considerados como los mejoresdispersores de semillas en términos de cantidad,distancia de transporte de semillas (Molinari1993, Ortiz-Pulido et al. 2000) y por serdispersores legítimos de la mayoría de lasespecies de semillas que ellos ingieren (Fleming& Sosa 1994). En los ambientes tropicales y enalgunos subtropicales, las aves y murciélagossuelen estar presentes todo el año (Eisenberg1981, Bell 1982) y ser abundantes: así, lasespecies dominantes de las comunidades deaves y murciélagos pertenecen, por reglageneral, al grupo trófico de los frugívoros(Molinari 1993). Los frugívoros son atraídospor frutos con determinadas características

denominadas síndromes de dispersión, querepresentan respuestas adaptativas a laselección por estos animales que ingieren frutosy descartan las semillas (Howe & Westley 1987).Los frutos adaptados para consumo pormurciélagos son usualmente de colores amarillopálido, verde o blanco; muchas veces sonaromáticos y contienen recompensas ricas encarbohidratos o lípidos (Murray et al. 2000). Enel caso de las aves, éstas buscan frutos de coloresllamativos y palatables con semillas bienresistentes (Moraes 1994). Sin embargo, enmuchos frutos se tienen características quepermiten el consumo tanto por aves como pormurciélagos, presentando esquemascombinados de dispersión (Molinari 1993,Gorchov et al. 1995).

Como el sistema planta – dispersor es unmutualismo facultativo (Jaksic 2000, Restrepo2002), permite la interacción de varias especiestanto animales como vegetales produciendouna matriz entre especies por recursos,permitiendo computar índices de sobreposición(Jaksic 2000). En el presente estudio, analizamosla sobreposición de dietas entre murciélagos yaves, además de determinar el grado desobreposición de dietas entre las distintasespecies frugívoras dentro de cada grupo. Elestudio de sobreposición de dietas permiteenfatizar las dicotomías de los patrones defrugivoría y características de frutos quepresumiblemente se originan por interaccionescoevolutivas (Howe & Estabrook 1977).

La mayoría de los análisis cuantitativos desobreposición de la dieta entre aves ymurciélagos frugívoros ha consistido encomparaciones de listas de especies o génerosde frutos consumidos por aves y murciélagoscompilados por diferentes investigadores(Fleming 1979). En la presente investigación

structure of birds and bats might be determined by the availability of fruits within the studiedforest fragments.

Keywords: Dietary overlap, fruit-eating birds and bats, community structure, forest fragments,tropical.

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Sobreposición de dieta y variación de la estructura de las comunidades de aves y murciélagos frugívoros

incluimos en el análisis tanto la sobreposicióndel número de especies de plantas consumidascomo del número de heces que contiene semillasde cada especie vegetal.

Debido a que las evidencias sugieren que laestacionalidad de patrones de fructificaciónpuede tener un gran efecto en el ciclo anual demuchos frugívoros (Jordano 1992), estudiamosla variación de la estructura de la comunidadde aves y murciélagos en las islas de bosquebasado en el estudio de los patrones de uso delalimento, comparando entre los meses de abrily julio. Además, se debe considerar que lasislas de bosque se encuentran inmersas en unamatriz de sabana por lo que las comunidadesse ven afectadas por el fenómeno defragmentación, el cual puede modificar laestructura de las comunidades tanto demurciélagos (Sampaio et al. 1998) como de aves(Andren 1994). El conocimiento de lasobreposición de dieta y variación de laestructura de las comunidades de aves ymurciélagos frugívoros en islas de bosque esimportante ya que la fragmentación puedeafectar la intensidad y calidad de lasinteracciones biológicas tales como la dispersiónde semillas (Murcia 1995).

Área de estudio

Trabajamos en el centro de operaciones “ElPorvenir”, en la Estación Biológica del Beni-EBB (14º30´-14º50´S y 66º40´-65º50´O; a unaaltitud entre los 190 y 220 m) (Miranda 2000).La región presenta un clima cálido, con unamarcada estacionalidad de las precipitaciones.Las lluvias se concentran entre los meses denoviembre a abril – mayo y el período secodesde junio a octubre (Sarmiento 2000).

Seleccionamos seis islas de bosquesiempreverde, las cuales se encuentraninmersas en una matriz de sabana. Las islas debosque elegidas tienen una superficie entre 1 y2 ha, y están ubicadas en el rancho próximo albosque ribereño donde no se permite el ingresodel ganado, ya que existe un impacto evidente

por el pisoteo y ramoneo del ganado sobre lavegetación (Menacho 1997).

Estas islas de bosque se caracterizan porpresentar un dosel bajo que raramentesobrepasa los 15 metros (Miranda et al. 1991);sin embargo en algunos casos, la altura máximadel dosel de las islas puede alcanzar 30 metros,con especies propias de masas de bosquemayores (Moraes 2000). Los ensamblescomunitarios son mixtos, con especies delbosque y leñosas especializadas en la sabana.La parte exterior de las islas es rica en especiesheliófilas que aprovechan la mayordisponibilidad de luz (Miranda et al. 1991) yespecies tolerantes al fuego (Hanagarth 1993).

Las islas de bosque cobijanaproximadamente 100 especies de aves (Brace1996) y en la EBB se tienen registradas 37especies de murciélagos (Wilson & Salazar1989). Salazar (1996) sugiere que la estructurade la comunidad de murciélagos en la Reservade la Biosfera de la Estación Biológica del Benies representativa de otras regiones en elneotrópico y que los patrones generales paraotras regiones también son observados en laEBB.

Metodología

Trabajamos en los meses de abril y julio del2000. Según Sarmiento (2000), el primer mesestá incluido en la época lluviosa y el segundoen el período seco; por lo tanto tenemosmuestras de dos meses con diferencias en laprecipitación. En ambos meses, realizamos lacaptura de aves y murciélagos para obtener uninventario de animales y de plantas de lascuales éstos consumen sus frutos; esto se logrómediante análisis de las heces de losespecímenes capturados. Para la captura deaves y murciélagos colocamos redes niebla endistintos lugares de los fragmentos, utilizamos4 redes pequeñas (2.60 x 6 m) y 1 grande (2.60x 12 m).

Para el trabajo con murciélagos, las redes seabrieron a las 18:30 horas y para aves a las 5:30,

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revisándolas cada 30 minutos. Una vezcapturados los especímenes, los colocamos enbolsas de tela. Identificamos los murciélagosen el campo utilizando la clave de Aguirre &Anderson (1997), verificando con la lista demurciélagos de Wilson & Salazar (1989). Laclasificación de las aves la realizamos porcomparación con las figuras de la guía de avesde Colombia (Hilty & Brown 1986) y la guía deaves de Sud América (Meyer de Schauensee1971), verificando con la lista de aves de laEstación Biológica del Beni de Miranda et al.(1991). Una vez identificados, dejamos losanimales capturados en bolsas durante 20 ó 30minutos para que defequen debido al estrés(según Galindo-González et al. 2000). Estasmuestras de heces las colocamos en bolsas depolietileno con papel secante, para cuantificare identificar las semillas en laboratorio.

Para el estudio de sobreposición de dietasentre aves y murciélagos y entre las distintasespecies frugívoras dentro de cada grupo,calculamos el valor del índice de coeficientecomunitario y el de similitud comunitaria(Feinsinger 2001). El índice de coeficientecomunitario (CC) se calcula a partir de lasiguiente fórmula:

CC = 2C / (A+B)Donde: A = número de especies de semillasencontradas en las heces de un grupo (porEjemplo, murciélagos o aves). B = número de especies de semillas encontradasen las heces del otro grupo.C=número total de especies de semillasrepetidas entre ambos grupos.

El valor del índice varía entre 0 (ningunaespecie de semillas en común) y 1 (todas lasespecies de semillas en común entre los dosgrupos de consumidores).

También aplicamos el índice de similitudcomunitaria (PS), utilizando la fórmula PS =∑ min (Pia , Pib) (Feinsinger 2001) que trabajaen base a proporciones de las muestrasencontradas. Este índice también fluctúa entre0 (sobreposición nula) y 1 (sobreposicióncompleta) (Jaksic 2000).

Para el cálculo de sobreposición de dietascon PS, se debe introducir en el análisis elnúmero de frutos consumidos por cada especiede frugívoro. Sin embargo, la estimación delnúmero de frutos a partir del número desemillas subestima el cálculo del númeromínimo de frutos consumidos, debido a quelos frugívoros no necesariamente consumentoda la infrutescencia. Además, el métodoempleado en la obtención de las muestras noasegura que todas las semillas consumidas porun individuo sean expulsadas en las heces. Poresto, decidimos utilizar el procedimientoempleado por Gorchov et al. (1995), dondeconsidera el número de muestras fecales quecontenía dicha especie.

Para calcular el valor de PS previamenteobtuvimos los resultados de la frecuencia deocurrencia de cada especie en las heces (númerode heces con la especie i entre el número totalde heces, incluyendo registros de heces sinninguna semilla). En caso de encontrar semillasde varias especies de plantas en una muestrafecal, a cada especie la consideramos como unevento independiente como sugieren Gorchovet al. (1995). Si bien, este procedimiento presentamenor significancia biológica que considerarel número de frutos, resulta ser más adecuadopara los datos obtenidos.

Para observar los cambios en la estructurade las comunidades de aves y murciélagosentre abril y julio, desarrollamos curvas derango – abundancia que consisten en obtenerlos logaritmos de los Pi (abundancia relativa)para cada especie. Dichos datos sonrepresentados en una gráfica que permiteobservar los cambios de abundancia y presenciade especies en ambos meses (Feinsinger 2001).

Resultados

El esfuerzo total en la captura de aves ymurciélagos fue de 7.684 hora-metros de redpara los dos períodos. Los murciélagos tuvieron3.184 h-m de red y las aves 4.500 h-m de red.Capturamos en total 392 murciélagos y 127aves (Tabla 1).

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Sobreposición de dieta y variación de la estructura de las comunidades de aves y murciélagos frugívoros

Tabla 1: Aves y murciélagos capturados en las islas de bosque de la Estación Biológica delBeni, indicando el gremio trófico, abreviación de especie, número de capturas,abundancia relativa y número de heces colectadas por especie (* el gremio tróficose basó en Gorchov et al. (1995), quienes obtuvieron los datos de Gardner (1977) paraPhyllostomidae, Wilson (1973) para no Phyllostomidae y de Terborgh et al. (1990)para aves: I = insectívoros, F = frugívoros, N = nectarívoros, C = carnívoros, G =granívoros, H = hematófago).

Familia y Especies Abreviación Gremio Capturas AbundanciaTrófico * Relativa (%)

AVES

CracidaeOrtalis guttata ORGU F 1 0,8

ColumbidaeColumbina sp. COSP F,G 2 1,6Leptotila verreauxi LEVE F,G 4 3,1

CuculidaePiaya cayana PICA I 1 0,8

CaprimulgidaeNyctidromus albicollis NYAL I 4 3,1Caprimulgus maculicaudus CAMA I 2 1,6

TrochilidaePhaethornis rubber PHRU N 2 1,6Hylocharis sapphirina HYSA N 2 1,6Amazilia lactea AMLA N 2 1,6

GalbulidaeGalbula ruficauda GARU I 6 4,7

RamphastidaePteroglossus castanotis PTCA F 1 0,8

FurnariidaeUpucerthia certhioides UPCE I 2 1,6

TyrannidaeMyiopagis gaimardii MYGA I 2 1,6Cnemotriccus fuscatus CNFU I 2 1,6Myiarchus ferox MYFE I 8 6,3Megarhynchus pitangua MEPI I 5 3,9Tyrannus melancholicus TYME I 2 1,6Pachyramphus polychopterus PAPO I 2 1,6

PipridaeTyranneutes stolzmanni TYST F,I 10 7,9

TroglodytidaeNo identificado NI I 1 0,8

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EmberizidaeTurdinaeTurdus amourochalymus TUAM O 2 1,6Turdus hauxwelli TUHA O 2 1,6

EmberizinaeVolatinia jacarina VOJA G 1 0,8Sporophila leucoptera SPLE G 2 1,6Oryzoborus angolensis ORAN G 12 9,4

ThraupinaeSchistochlamys melanopis SCME F 17 13,4Thlipopsis sordida THSO F 8 6,3Ramphocelus carbo RACA F 8 6,3Thraupis cf. episcopus THEP F 8 6,3

ParulidaeGeothlypis aequinoctialis GEAE I 6 4,7

TOTAL 127 100

MURCIÉLAGOS

NoctilionidaeNoctilio albiventris NOAL C,I 6 1,5

PhyllostomidaePhyllostominae

Phyllostomus hastatus PHHA F,I,N 2 0,5

GlossophaginaeGlossophaga soricina GLSO F,I,N 48 12,2

CarollinaeCarollia perspicillata CAPE F 102 26,1Carollia brevicauda CABR F 42 10,7

SturnirinaeSturnira lilium STLI F 84 21,4

StenoderminaeUroderma bilobatum URBI F 22 5,6Artibeus jamaicensis ARJA F 16 4,1Artibeus lituratus ARLI F 16 4,1Artibeus obscurus AROB F 50 12,8

DesmodontinaeDesmodus rotundus DERO H 2 0,5

MolossidaeMolossus molossus MOMO I 2 0,5

TOTAL 392 100

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Sobreposición de dieta y variación de la estructura de las comunidades de aves y murciélagos frugívoros

Las muestras fecales obtenidas se analizaronpara determinar las especies de plantas a lasque pertenecían las semillas. De los 392murciélagos capturados, obtuvimos muestrasde heces de 268 individuos, de las cuales 199contenían semillas. De las 127 aves obtuvimos52 muestras de heces, de las cuales 24 conteníansemillas. En total, contabilizamos 17.902semillas en el análisis de heces, de éstas 16.259,pertenecientes a 15 especies de plantas,encontramos en las heces de murciélagos y1.643, pertenecientes a 11 especies de plantas,registramos en las heces de aves.

Analizando la variación de la estructura dela comunidad de aves entre ambos meses,determinamos que en julio capturamos másespecies pertenecientes al gremio de losfrugívoros que en abril. Schistochlamys melanopisestuvo bien representada en ambos meses. Enel caso de Tyranneutes stolzmanni, ésta no fueregistrada en abril, pero en julio fue la especiemás abundante (Fig.1a).

Al estudiar la estructura de la comunidadde murciélagos, observamos que existe unpredominio claro del gremio frugívoro enambos meses. Sin embargo, la abundancia delas especies pertenecientes a este gremio varíaentre abril y julio. Los casos más claros son lasespecies del género Artibeus que no seencuentran en los registros de julio y sinembargo fueron abundantes en abril, de maneracontraria Carollia perspicillata C. brevicauda ySturnira lilium fueron abundantes en ambosmeses. En el mes de abril capturamos 11 especiesde murciélagos, mientras que en julio solamenteregistramos 6 especies (Fig. 1b).

Con la identificación de las especies deplantas que son consumidas por aves omurciélagos o ambos grupos, obtenemos quela sobreposición de dieta mediante el coeficientecomunitario entre estos grupos es 0.15.Analizando el índice entre las distintas especiesde murciélagos y aves el valor de sobreposiciónde dietas mayor se encuentra entre Carolliaperspicillata y C. breviacuda (CC = 0.84), ademásambas especies presentan alta sobreposición

con la dieta de Sturnira lilium. También seregistra sobreposición de dietas entre especiesde murciélagos y aves, como ser Carolliabrevicauta y Thraupis episcopus (CC = 0.50) entreotras (Tabla 2).

Para el análisis de sobreposición de dietacon el índice PS, procedimos a analizar elnúmero de heces que contenían las semillas delas diferentes especies de plantas que fueronconsumidas por aves, murciélagos o por ambos.En varias ocasiones registramos varias especiesde semillas en una sola muestra fecal y lasconsideramos como muestras independientespara cada especie de planta. Los registros devarias especies en una muestra fecal con lametodología empleada puede ser común tantoen aves (Herrera 1985, Loiselle 1990), como enmurciélagos (Fleming & Heithaus 1981).También puede ser común el determinar quelos frutos de una especie sean consumidos porvarios frugívoros (Jordano 1987), como es elcaso de las especies de Piper que son consumidastanto por murciélagos como por aves.

Empleando el índice de similitudcomunitaria, obtenemos que la sobreposiciónde dieta entre aves y murciélagos es 0.09. Aligual que en el índice CC, la sobreposición dedieta más alta se encuentra entre Carolliaperspicillata y C. brevicauda, sin embargo en esteíndice el valor más alto de sobreposición entreespecies de aves y murciélagos se encuentraentre Thraupis episcopus y C. perspicillata (PS =0.39) (Tabla 2). Estos valores incluyen, de unamanera indirecta, la frecuencia de consumo delas distintas especies de plantas por cada especiede ave y murciélago. Sin embargo, el uso noestándar de este índice imposibilita interpretarcon mayor profundidad el significado biológicode los resultados.

Discusión

Los animales capturados utilizando las redesniebla en las islas de bosque pertenecenprincipalmente al gremio de los frugívoros. Enel trabajo de Sampaio et al. (1998) encontraron

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Fig. 1: Curvas de rango abundancia (a) Comparación de las aves capturadas en las redes entrelos meses de abril y julio (abril N = 40; julio N = 87); (b) comparación de losmurciélagos capturados en las redes entre los meses de abril y julio (Abril N = 222;julio N = 170). Las abreviaciones son referenciadas en la tabla 1.

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Sobreposición de dieta y variación de la estructura de las comunidades de aves y murciélagos frugívoros

que en fragmentos de bosque la estructura dela comunidad de murciélagos varía respecto ala de bosque continuo, predominando en losfragmentos el gremio de los frugívoros. En elcaso de las islas de bosque estudiadas, el 97.4%de los murciélagos capturados eran frugívoros.

Comparando los meses de abril y julio,observamos que existe variación de la estructurade ambos grupos en los dos meses. Si bien,reconocemos que comparar dos períodospuntuales del año no permite asignar mayorsignificado a la variación temporal intra anual,es interesante observar que durante el mes deabril las especies de murciélagos pertenecientesal género Artibeus estaban bien representadas,mientras que en julio no capturamos ningúnindividuo de este género. Al analizar las heces,determinamos que los individuos de Artibeus

estaban alimentándose fundamentalmente defrutos de Ficus. Se debe considerar que lafenología asincrónica de Ficus tieneimplicaciones importantes para susinteracciones con los dispersores de semillas ylos eventos en la historia de vida de losmurciélagos frugívoros (Bronstein 2000). Porlo tanto, al haber concluido el período defructificación de los árboles del género Ficus enlas islas de bosque estudiadas, es probable queesas especies se hayan trasladado a nuevoslugares donde los árboles de Ficus estabanfructificando.

Por el contrario, los murciélagos que sealimentan fundamentalmente de Piper, comoCarollia perspicillata, C. brevicauda y Sturniralilium permanecieron bien representados ambosmeses, debido probablemente a que las especies

Sp. CA CA ST AR AR UR GL SC TY PT ME RA TH TH MYPE BR LI JA OB BI SO ME ST CA PI CA SO EP FE

CAPE ——- 0,69 0,36 0,00 0,02 0,09 0,07 0,09 0,00 0,00 0,00 0,09 0,00 0,39 0,00

CABR 0,84 ——- 0,34 0,00 0,02 0,04 0,07 0,04 0,00 0,00 0,00 0,04 0,00 0,36 0,00

STLI 0,61 0,53 ——- 0,03 0,03 0,09 0,07 0,06 0,00 0,00 0,00 0,06 0,00 0,21 0,00

ARJA 0,00 0,00 0,05 ——- 0,35 0,09 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00

AROB 0,05 0,05 0,05 0,75 ——- 0,16 0,00 0,03 0,00 0,00 0,00 0,03 0,00 0,03 0,00

URBI 0,11 0,06 0,10 0,33 0,49 ——- 0,00 0,09 0,00 0,00 0,00 0,09 0,00 0,09 0,00

GLSO 0,34 0,44 0,26 0,00 0,00 0,00 ——- 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,07 0,00

SCME 0,11 0,11 0,10 0,00 0,05 0,33 0,00 ——- 0,00 0,00 0,00 0,20 0,00 0,20 0,00

TYST 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 ——- 0,00 0,00 0,00 0,20 0,00 0,20

PTCA 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 ——- 0,50 0,00 0,00 0,00 0,00

MEPI 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,50 ——- 0,00 0,00 0,00 0,00

RACA 0,11 0,11 0,10 0,00 0,05 0,33 0,00 0,33 0,00 0,00 0,00 ——- 0,00 0,25 0,00

THSO 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,20 0,00 0,00 0,00 ——- 0,00 0,70

THEP 0,48 0,50 0,37 0,00 0,05 0,33 0,50 0,33 0,00 0,00 0,00 0,50 0,00 ——- 0,00

MYFE 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,20 0,00 0,00 0,00 0,67 0,00 ——-

Tabla 2: Valores de los índices de similitud comunitaria y coeficiente comunitario utilizadospara analizar la sobreposición de dietas de las distintas especies de aves y murciélagoscapturados (las abreviaciones de las especies de animales son detalladas en la tabla1, los números en negrilla indican valores de CC). Las abreviaciones son referenciadasen la tabla 1.

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del género Piper fructificaron durante todo elperíodo muestreado.

En el caso de las aves, también observamosun cambio en la estructura de la comunidadentre los meses de abril y julio, dondeSchistochlamys melanopis es la más abundanteen el primer mes y Tyranneutes stolzmanni en elsegundo. Esta última no fue registrada para elmes de abril, sin embargo en el mes de julio esla principal consumidora de Psychotria sp. yfrutos de otras especies de plantas.

Se debe considerar también que la variaciónde la intensidad de luz y otros factores abióticosque son modificados por el efecto de borde(Forman & Godron 1986) pueden influir en lospatrones fenológicos, modificando de estamanera los períodos de disponibilidad defrutos. Restrepo et al. (1999) registraron mayorproducción de frutos en el borde que en elinterior de fragmentos de bosque. Por esto,consideramos que variaciones fenológicas entreborde y centro, y entre islas y bosque continuodeben ser estudiadas detalladamente, ya quepodrían influir en la dinámica de lascomunidades de aves y murciélagos frugívoros.

Considerando que el cambio de la estructurade las comunidades de aves y de murciélagospodría estar condicionado por la disponibilidaddel recurso presente en los fragmentos, seráfundamental analizar el uso y oferta de lasdistintas especies de plantas en base a datos dedisponibilidad relativa o absoluta de lasespecies de plantas consumidas por losfrugívoros. Además, tomando en cuenta quelas islas de bosque albergan especies frugívorasy nectarívoras, pueden ser una fuenteimportante de dispersores y polinizadores quepermitirán el flujo genético vegetal entre islas yentre fragmentos y bosque. Igualmente, aportaren la polinización y dispersión de semillas deárboles aislados inmersos en la matriz(Guevara & Laborde 1993, Galindo-Gonzálezet al. 2000).

No solamente las especies frugívoras sonatraídas por los frutos hacia las islas de bosque,ya que registramos semillas en heces de aves

insectívoras y murciélagos nectarívoros. En elcaso de Phyllostomus hastatus probablementelas semillas encontradas en sus hecespertenezcan a algún otro murciélago que pudohaber sido devorado por éste. Phyllostomushastatus – un murciélago omnívoro – puedeincluir en su dieta a murciélagos pequeños(Kalko 1997). Es así, que en el análisis de lasheces de P. hastatus se cuantificó muy pocassemillas de piperáceas además de restos depelos; por lo que no fue incluido en el análisisde sobreposición de dietas.

En el caso de las aves, muchas familiascomo los tiránidos consumen frutos de maneraesporádica (Jordano 1981). Sin embargo, en losfragmentos de bosque se encontró queMyiarchus ferox, un tiránido, consumió frutosde manera constante, igualmente registramossemillas de Guettarda viburnoides (Rubiaceae)en las heces de Megarhynchus pitangua.

Debido a que existen muy pocas especies deplantas que tengan solamente un dispersorconocido (Jordano 1987), registramos variasespecies que están siendo consumidas pordistintos frugívoros. Es así que entre Carolliaperspicillata y Sturnira lilium, las especies másabundantes de murciélagos en el estudio, existeuna sobreposición de dieta de 0.61 según elíndice CC y 0.36 para PS. Este tipo desobreposición trófica observamos al compararmuchos de los resultados obtenidos en losregistros de las heces, tanto de aves como demurciélagos.

Si bien algunos frugívoros defecan muchassemillas y de muchas especies, otras plantaspueden tener pocos frugívoros que lasconsuman. Así los resultados de los frutos deSmilax sp., Psychotria sp. y otros que sonconsumidos por aves, presentan baja densidaden la lluvia de semillas en las islas de bosqueestudiadas (Arteaga 2001) y en las heces, demanera que la presencia de las aves frugívorasque las consumen puede ser fundamental parasu dispersión.

Se debe considerar que la metodologíaempleada introduce un sesgo en los valores de

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los índices empleados al perder datos deaquellas especies vegetales cuyos frutos no soningeridos y solo es consumida la pulpa(Gorchov et al. 1995) y también aquellas avesque manipulan los frutos con el pico (Levey1987). Sin embargo, el análisis de heces deanimales capturados provee el mejor métodono letal para cuantificar dietas de aves ymurciélagos frugívoros (Wheelwright et al.1984, Thomas 1988). De igual manera, el análisisde sobreposición de dieta y estructura tróficaconsideró solamente el componente fruto de ladieta y no así los recursos florales y artrópodos.Néctar y/o polen no fue detectado por nuestrosmétodos, pero son componentesestacionalmente significantes de las dietas dePhyllostomus hastatus, Carollia perspicillata,Artibeus jamaicensis, A. lituratus y Sturnira lilium(Heithaus et al. 1975, Gardner 1977).

Es importante mencionar que en el trabajocon redes niebla se capturan principalmenteaves de sotobosque y no así las de dosel. Por lotanto, los valores de curvas de rangoabundancia, CC y PS son resultados para esteestrato en las islas de bosque y no para toda laavifauna presente, que incluye además especiesde las familias Cracidae, Ramphastidae yColumbidae, principalmente. Esto influye enlos resultados, ya que las aves frugívorasgrandes de dosel incluyen en su dieta frutos desemillas grandes que no son consumidas poraves pequeñas (Wheelwright 1985),modificando la estructura trófica (Gorchov etal. 1995), los valores de sobreposición de dietasy las curvas de rango abundancia en aves.

Analizando los resultados de sobreposiciónde dietas, obtuvimos que para el índice desimilitud comunitaria la sobreposición entreaves y murciélagos es de 0.09 mientras quepara el coeficiente comunitario es 0.15, ambosíndices sugieren que la sobreposición de dietaentre ambos grupos es baja, respaldando lostrabajos de Dinerstein (1986), Palmeirim et al.(1989) y Gorchov et al. (1995). Al utilizar elíndice de similitud comunitaria, considerandola frecuencia de individuos que consumen

frutos de una determinada especie vegetal,observamos que en todos los casos los valoresson más bajos que al analizar las sobreposicionesdietarias mediante el coeficiente comunitariodonde se analiza presencia o ausencia deespecies vegetales en las heces.

La sobreposición de dietas podría estarinfluenciada por la disponibilidad de frutos devegetación de sucesión secundaria en los bordesde las islas, donde las especies que habitan estetipo de ambiente son atraidas. Es así, que enestos fragmentos capturamos individuos deCarollia perspicillata y Sturnira lilium entre losmurciélagos y Schistochlamys melanopis entrelas aves, que habitan generalmente bordes debosque (Hilty & Brown 1986, Gorchov et al.1993); estas especies presentan elevados índicesde sobreposición entre sus dietasindependientemente del grupo taxonómico alque pertenecen (aves o murciélagos).

En algunos casos existe mayor similitud enla dieta entre especies de aves y murciélagos,como ser Carollia brevicauda y Thraupis episcopus,que entre especies de murciélagos, como Carolliaperspicillata y Artibeus jamaicensis.

A partir de estos resultados, proponemosque en los fragmentos de bosque, al existirdensidades altas de plantas típicas decrecimiento sucesional temprano (Hanagarth1993), algunas especies de aves frugívorastípicas de este tipo de ambiente podrían estarrespondiendo fundamentalmente a lascaracterísticas de la vegetación que se estructurapor el efecto de borde y en menor grado a lossíndromes de la ornitocoria. Es así que variasespecies de aves presentes en las islas sealimentan comúnmente de Piper, género concaracterísticas netamente quiropterocóricas-según los síndromes de la dispersión-permitiendo que exista sobreposición de dietasentre aves y murciélagos, ya que las especies deeste género están siendo consumidas por ambosgrupos. Esto hace reflexionar sobre la divisiónradical de los síndromes en la frugivoría.Además, considerando que en la teoría de lapolinización este concepto está siendo debatido

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(Herrera 1996) y tomando en cuenta que lateoría de la dispersión se basa en la depolinización (Wheelwright & Orians 1982) esnecesario ser cautelosos en el uso del conceptode síndromes, ya que en la naturaleza es pocoreal dividir el universo en categoríasestrictamente diferenciadas.

Tanto la sobreposición de dietas como laestructura de las comunidades de aves ymurciélagos pueden estar influenciadas por ladisponibilidad de frutos de las distintas especiesde plantas presentes, éstas al estar en unambiente fragmentado podrían presentarvariaciones en su fenología y abundanciarelativa, ocasionando que la presencia yabundancia de las distintas especies de aves ymurciélagos en las islas de bosque pueda variarestacionalmente.

Agradecimientos

Agradecemos a Luis Pacheco por la revisióndel manuscrito aportando importantessugerencias y comentarios, a Luis Aguirre porla colaboración en la traducción del resumen.Para el presente trabajo se utilizaron datostomados en campo durante la elaboración de latesis de Luis Arteaga, apoyada económicamentepor el Instituto de Ecología mediante el FondoContravalor I y la Fundación Liz Claiborne andArt Ortenberg. Agradecemos a Idea Wild porla donación de redes niebla; a Kazuya Naoki deLousiana State University por la identificaciónde aves de las cuales no se tienen especímenesen la CBF. Los comentarios de Javier Simonettiy dos revisores anónimos nos permitieronestructurar de una mejor manera el presenteartículo.

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Artículo manejado por: Javier SimonettiRecibido en: Marzo de 2002.Aceptado en: Julio de 2002.