análise do desempenho de estimadores de riqueza de
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UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA
CENTRO DE CIÊNCIAS APLICADAS E EDUCAÇÃO
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E
MONITORAMENTO AMBIENTAL
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA
BRASILEIRA: UMA ANÁLISE DO DESEMPENHO DE ESTIMADORES
NÃO PARAMÉTRICOS
MATILDE VASCONCELOS ERNESTO
RIO TINTO
2013
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MATILDE VASCONCELOS ERNESTO
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA
BRASILEIRA: UMA ANÁLISE DO DESEMPENHO DE ESTIMADORES
NÃO PARAMÉTRICOS
Dissertação de mestrado do Programa de Pós-
Graduação em Ecologia e Monitoramento
Ambiental da Universidade Federal da
Paraíba, aprovada para obtenção do Título de
Mestre em Ecologia e Monitoramento
Ambiental.
Orientadores: Profª. Dra. Elaine Folly Ramos
Prof. Dr. Alexandre Vasconcellos
RIO TINTO
2013
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E71t Ernesto, Matilde Vasconcelos. Térmitas de duas áreas de floresta atlântica brasileira: uma
análise do desempenho de estimadores não paramétricos / Matilde Vasconcelos Ernesto.- Rio Tinto, 2013.
71f. : il. Orientadores: Elaine Folly Ramos, Alexandre Vasconcellos Dissertação (Mestrado) – UFPB/CCAE
1. Ecologia – monitoramento ambiental. 2. Isoptera. 3. Espécies – identificação – Floresta Atlântica. 4. Inventário faunístico. 5. Protocolo de Transecto.
UFPB/BC CDU: 577.4(043)
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AGRADECIMENTOS
À minha família e ao meu noivo Raphael Monteiro, pela compreensão, incentivo,
preocupação e carinho constantes, sendo fundamentais para meu crescimento pessoal e
profissional;
À Elaine Folly Ramos, pelo aceite de orientação, conhecimento compartilhado, apoio,
auxílio logístico nas coletas, sugestões pertinentes, boas risadas e confiança em mim
depositada;
A Alexandre Vasconcellos, também pela orientação, assim como pelos ensinamentos,
identificação dos Apicotermitinae, compreensão, por me direcionar na pesquisa e me advertir
no momento certo;
Aos amigos e professores que ajudaram nos exaustivos trabalhos de campo: Adriane
Wandeness, Adriano Medeiros, Alexandre Vasconcellos, Aline Lopes, Ana Cláudia, Carolina
Nunes, Daniel Bruno, Daniel Bó, Dayse Nascimento, Elaine Folly, Ewerton Lorenzo,
Giácomo Raphael, Gindomar Santana, José Renato, Luiz Paulo, Ricardo Nink, Rozzanna
Figueiredo, Virginia Araújo e Wellington Santos;
Aos responsáveis pelas unidades de conservação, Orione Alvares da Silva e Suênia
Oliveira, pelas autorizações das coletas e apoio logístico;
À equipe de segurança da Flona de Cabedelo, pela constante preocupação para o bem
estar do nosso grupo;
À Flávia Moura, pelo auxílio na identificação dos térmitas, pelas sugestões na
confecção dos gráficos, por ceder algumas fotos das espécies para as pranchas e pelas
palavras de incentivo;
A Hélio Leandro Lopes, pela confecção do mapa das áreas e por ter se tornado um
anjo para fortalecer nossa família;
À Carolina Nunes Liberal, do Laboratório de Entomologia, pelo auxílio nas
fotografias das espécies de térmitas, pela amizade e acolhimento num momento conturbado;
À Rozzanna Figueiredo, pelo auxílio no laboratório;
iv
A Wellington Santos, pelo tutorial de utilização do CorelDraw®, e à Ana Cláudia, pelo
empréstimo do programa;
Aos queridos amigos de Campina Grande, pela compreensão da minha ausência e
pelos momentos de descontração;
Aos amigos biólogos, pelo incentivo e presença em todos os meus momentos de
felicidade e angústia enfrentados ao longo desses dois anos. Em especial: Aline Lopes, Ana
Cláudia, Carolina Nunes, Flávia Moura, Virgínia Araújo e Wellington Santos;
Aos colegas do LabTermes, pelo conhecimento compartilhado;
Aos biólogos da EntomoAracnologia, pelo fornecimento de altos índices de cafeína e
endorfina;
Aos membros da banca avaliadora, por aceitarem participar e pelas pertinentes
contribuições ao trabalho;
Aos coordenadores e professores do PPGEMA, pelo auxílio logístico e ensinamentos.
Em especial: Adriane Wandeness, Carla Soraia, Elaine Ramos, Frederico França e Ronaldo
Francini.
À CAPES, pela bolsa de mestrado.
v
“A persistência é o menor caminho do êxito”
Charles Chaplin
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RESUMO
ERNESTO, M. V. Térmitas de duas áreas de Floresta Atlântica Brasileira: Uma análise do
desempenho de estimadores não paramétricos. 2013. 71p. Dissertação (Mestrado em
Ecologia e Monitoramento Ambiental) - Universidade Federal da Paraíba Campus IV, Rio
Tinto, PB.
Estimadores de riqueza de espécies são alternativas na caracterização da biodiversidade local,
diante das limitações de inventários faunísticos completos. Devido à contínua destruição e
urbanização da Floresta Atlântica, estudos abordando a biodiversidade local são importantes
como registros de fauna e como meio para subsidiar medidas conservacionistas. Avaliou-se a
eficiência de cinco estimadores não paramétricos de riqueza de espécies, a partir do cálculo do
enviesamento (bias), precisão e acurácia, para a taxocenose de térmitas da Floresta Nacional
da Restinga de Cabedelo (FNRC) e da Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho
(APPMB). Foi utilizado um protocolo de amostragem padronizado de térmitas, o qual
consiste em cinco parcelas de 5 x 2m distribuídas ao longo de seis transectos de 65 x 2m.
Foram aplicados cinco protocolos na FNRC e 12 na APPMB, totalizando esforço amostral de
5100m² e 510h x pessoa, e com uniques e duplicates ausentes nos dados. Quarenta e cinco
morfoespécies de térmitas foram encontradas, pertencentes à pelo menos 26 gêneros e três
famílias, ultrapassando todos os registros já publicados ao longo do Domínio da Floresta
Atlântica. Foi constatado que o Jackknife1 e Jackknife2 devem ser utilizados para bancos de
dados com um número de uniques superior a 25% da riqueza observada e que a utilização das
estimativas do Bootstrap e do Chao2 são indicadas para os demais casos, quando o número de
espécies raras for inferior a este. Sugere-se a necessidade de mais avaliações do desempenho
do ICE antes de indicá-lo para estudos de diversidade de térmitas sob quaisquer condições.
Foram amostradas de 65 a 70% da riqueza real das áreas com a aplicação de um protocolo e
houve uma fiel reprodução das proporções da composição taxonômica e trófica,
demonstrando a eficiência do método para determinar a diversidade de térmitas nas duas áreas
de Floresta Atlântica investigadas.
PALAVRAS-CHAVE: Isoptera, Protocolo de Transecto, Enviesamento, Precisão, Acurácia.
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ABSTRACT
ERNESTO, M. V. Termites from two areas of the Brazilian Atlantic Forest: A performance
analysis of nonparametric estimators. 2013. 71p. Dissertation (Master in Ecology and
Environmental Monitoring) – Universidade Federal da Paraíba Campus IV, Rio Tinto, PB.
Estimators of species richness are alternatives to characterize the local biodiversity, facing the
limitations of complete fauna inventories. Due to continuous urbanization and deforestation of
the Atlantic Forest, studies on local biodiversity are important as records of fauna and as a
way to subsidize conservation measures. It was evaluated the effectiveness of five
nonparametric estimators of species richness, from the calculation bias, precision and
accuracy of termites of Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo (FNRC), and the Área de
Preservação Permanente Mata do Buraquinho (APPMB). It was utilized a standardized
sampling protocol of termites, which consists of five 5 x 2m plots distributed along six
transects of 65 x 2m. Five protocols were applied in FNRC and 12 in APPMB totaling a
sampling effort of 5100m² and x 510h per person, and with uniques and duplicates absent in
the data. Forty-five termite morphospecies were found, belonging to at least 26 genera and
three families, exceeding any records ever published throughout the biome of Atlantic Forest.
It was found that the Jackknife1 and Jackknife2 should only be used for databases with a
number of uniques over 25% of the richness, and it was observed that the use of the Bootstrap
estimates and Chao2 are indicated in the remaining cases, when the number of rare species is
lower than this. It is suggested the need of further evaluation of ICE performance before
indicating it to studies on the diversity of termites under any conditions. It was sampled
around 65-70% of the real richness of the areas with the application of a protocol and there
was a robust representation of the taxonomic composition and trophic proportions, stressing
the efficiency of this method to determine the termites diversity in two areas of Atlantic
Forest investigated.
KEY WORDS: Isoptera, Transect Protocol, Bias, Precision, Accuracy
viii
LISTA DE FIGURAS
FIGURA 1: Localização das duas áreas de estudo na Paraíba: Floresta Nacional (Flona) da
restinga de Cabedelo, Cabedelo e Área de Preservação Permanente Mata do buraquinho, João
Pessoa. ...................................................................................................................................... 20
FIGURA 2: Riqueza de espécies observada e abundância relativa (nº de encontros) de térmitas
por famílias, subfamílias de Termitidae e grupos alimentares. FNRC, Floresta Nacional da
Restinga de Cabedelo; e APPMB, Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho. ... 35
FIGURA 3: Riqueza observada de espécies de térmitas e riqueza estimada a partir de cinco
estimadores não paramétricos na Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo–PB. A: Curva de
acumulação de espécies (Sobs), desempenho de todos os estimadores analisados e valores dos
uniques e duplicates. B: Riqueza de espécie observada (Sobs). Desempenho dos estimadores
individualmente – C: ICE; D: Chao2; E: Bootstrap; F: Jackknife1; e G: Jackknife2. ............. 39
FIGURA 4: Riqueza observada de espécies de térmitas e riqueza estimada a partir de cinco
estimadores não paramétricos na Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho/João
Pessoa–PB. A: Curva de acumulação de espécies (Sobs), desempenho de todos os estimadores
analisados e valores dos uniques e duplicates. B: Riqueza de espécie observada (Sobs).
Desempenho dos estimadores individualmente – C: ICE; D: Chao2; E: Bootstrap; F:
Jackknife1; e G: Jackknife2. ..................................................................................................... 40
FIGURA 5: A composição taxonômica a partir do total de número de espécies em cada
protocolo de amostragem rápida de térmitas aplicado. Na Floresta Nacional da Restinga de
Cabedelo foram aplicados cinco protocolos, e na Área de Preservação Permanente Mata do
Buraquinho, 12. Famílias: Kalotermitidae e Rhinotermitidae. Subfamílias de Termitidae:
Apicotermitinae, Nasutitermitinae, Syntermitinae e Termitinae. ............................................. 48
FIGURA 6: A composição trófica a partir do total de número de espécies em cada protocolo de
amostragem rápida de térmitas aplicado. Na Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo foram
aplicados cinco protocolos e na Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho, 12.
Grupos funcionais: Xilófagos, Humívoros, interface Xilófagos/Humívoros e interface
Xilófagos/Folífagos. ................................................................................................................. 49
ix
LISTA DE TABELAS
TABELA 1: Espécies e abundância relativa (nº de encontros) de térmitas em dois
remanescentes de Floresta Atlântica da Paraíba: FNRC, Floresta Nacional da Restinga de
Cabedelo e APPMB, Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho. ........................ 31
TABELA 2: Quadro comparativo da riqueza de espécies e abundância relativa (nº de
encontros) de térmitas nas duas áreas estudadas: Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo
(FNRC) e Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho (APPMB). ........................ 34
TABELA 3: Valores do enviesamento, precisão e acurácia dos estimadores ICE, Chao2,
Jackknife1, Jackknife2 e Bootstrap para a Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo. Os
estágios amostrais selecionados para o cálculo dos critérios consistem no número de amostras
de 50 e 100% de cada protocolo aplicado (15, 30, 45, 60, 75, 90, 105, 120, 135 e 150
parcelas). ................................................................................................................................... 41
TABELA 4: Valores do enviesamento, precisão e acurácia dos estimadores ICE, Chao2,
Jackknife1, Jackknife2 e Bootstrap para a Área de Preservação Permanente Mata do
Buraquinho. Os estágios amostrais selecionados para o cálculo dos critérios consistem no
número de amostras de 50 e 100% de cada protocolo aplicado (15, 30, 45, 60, 75, 90, 105,
120, 135, 150, 165, 180, 195, 210, 225, 240, 255, 270, 285, 300, 315, 330, 345 e 360
parcelas). ................................................................................................................................... 42
TABELA 5: Classificação dos estimadores quanto aos critérios de avaliação (enviesamento,
precisão e acurácia) e a classificação final por protocolo de amostragem aplicado na Floresta
Nacional da Restinga de Cabedelo, PB. ................................................................................... 44
TABELA 6: Classificação dos estimadores quanto aos critérios de avaliação (enviesamento,
precisão e acurácia) e a classificação final por protocolo de amostragem aplicado na Área de
Preservação Permanente Mata do Buraquinho, João Pessoa, PB. ............................................ 45
TABELA 7: Os números de espécies de térmitas coletados a partir dos protocolos aplicados em
duas áreas de Floresta Atlântica da Paraíba. FNRC, Floresta Nacional da Restinga de
Cabedelo, PB; e APPMB, Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho, João
Pessoa, PB. ............................................................................................................................... 47
x
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO ....................................................................................................................... 11
1.1. Os Isoptera ..................................................................................................................... 11
1.2. Floresta Atlântica ........................................................................................................... 12
1.3. Riqueza de espécies ....................................................................................................... 13
1.4. Estimativas da riqueza de espécies ................................................................................ 14
1.5. Métodos de amostragem versus Estimativas de riqueza de espécies ............................ 17
2. OBJETIVOS ............................................................................................................................ 18
2.1. Geral .............................................................................................................................. 18
2.2. Específicos ..................................................................................................................... 18
3. MATERIAL E MÉTODOS ........................................................................................................ 19
3.1. Áreas de estudo .............................................................................................................. 19
3.2. Inventário faunístico ...................................................................................................... 21
3.3. Grupos alimentares ........................................................................................................ 22
3.4. Hábitos de nidificação ................................................................................................... 22
3.5. Identificação das espécies .............................................................................................. 22
3.6. Análise dos dados .......................................................................................................... 23
3.7. Critérios para a avaliação do desempenho dos estimadores .......................................... 26
3.8. Avaliação do protocolo de amostragem proposto por CANCELLO et al. (2002) ........... 28
4. RESULTADOS ........................................................................................................................ 29
4.1. Inventário faunístico de dois remanescentes de Floresta Atlântica da Paraíba ............. 29
4.2. Avaliação dos estimadores de riqueza de espécies não paramétricos para taxocenoses
de térmitas ............................................................................................................................ 36
4.3. Avaliação do protocolo de amostragem proposto por CANCELLO et al. (2002) e da
suficiência amostral .............................................................................................................. 46
5. DISCUSSÃO ............................................................................................................................ 50
5.1. Inventário faunístico ...................................................................................................... 50
5.2. Avaliação dos estimadores de riqueza de espécies ........................................................ 53
5.3. Considerações acerca do protocolo proposto por CANCELLO et al. (2002) e da
suficiência amostral mínima ................................................................................................. 58
6. CONCLUSÕES ........................................................................................................................ 60
7. REFERÊNCIAS ....................................................................................................................... 61
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 11
1. INTRODUÇÃO
1.1. Os Isoptera
O táxon Isoptera inclui exclusivamente os indivíduos conhecidos como cupins ou
térmitas. Esse é inteiramente composto por insetos eussociais, uma vez que possuem
indivíduos interdependentes entre si, apresentam sobreposição de gerações e cuidado
biparental com a prole (NALEPA et al., 2001). Os térmitas diferem de outros insetos
eussociais, como alguns grupos de Hymenoptera, por serem hemimetábolos, suas castas
serem geralmente bissexuais e diplóides e não possuírem grupos subsociais conhecidos
(KRISHNA, 1969; THORNE, 1997).
Atualmente, o táxon é composto por mais de 3.100 espécies descritas no mundo
(KRISHNA et al., 2013). Para a região Neotropical, foram assinaladas 562 espécies,
distribuídas em 92 gêneros (CONSTANTINO, 2013). No Brasil, país da América Latina com
uma das mais sólidas tradições em Termitologia, estudos destacam nossa termitofauna como
uma das mais diversas, com cerca de 300 espécies registradas (CONSTANTINO & ACIOLI,
2008). Das nove famílias do grupo, quatro ocorrem no Brasil – Kalotermitidae,
Rhinotermitidae, Serritermitidae e Termitidae –, sendo esta última mais diversa e abundante.
Os térmitas ocorrem em áreas tropicais e temperadas do mundo, entre os paralelos 30-
45º N e 40-45º S (LEPAGE, 1983; WOOD & SANDS, 1978), verificando-se declínio da riqueza
de espécies com a distância do equador (EGGLETON, 2000; JONES & EGGLETON, 2011),
provavelmente devido a uma queda na insolação e precipitação (EGGLETON & BIGNELL,
1995). Esses insetos distribuem-se nas regiões tropicais e subtropicais, mas são nas tropicais
onde ocorre a maior diversidade de espécies e abundância de indivíduos (WOOD, 1975).
EGGLETON (2000) afirma que a riqueza de espécies local das taxocenoses de térmitas é
claramente influenciada por fatores ambientais locais, como chuva, tipo vegetacional,
temperatura e altitude.
A importância ecológica dos térmitas nos ecossistemas está relacionada ao seu
comportamento alimentar e nidificação, exercendo grande influência nos processos de
decomposição e ciclagem de nutrientes, na estrutura física e composição química dos solos,
bem como na fixação de nitrogênio (LEE & WOOD, 1971; LA FAGE & NUTTING, 1978; WOOD
& SANDS, 1978; HOLT & LAPAGE, 2000). Em ecossistemas tropicais, os térmitas destacam-se
como elementos essenciais da fauna de solo, podendo consumir, em alguns deles, mais de
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 12
50% dos detritos orgânicos produzidos de origem vegetal (EGGLETON & BIGNELL, 1995;
BIGNELL & EGGLETON, 2000).
1.2. Floresta Atlântica
A Floresta Atlântica é a segunda maior floresta pluvial tropical do continente
americano, que originalmente se estendia de forma contínua ao longo da costa brasileira,
penetrando até o leste do Paraguai e nordeste da Argentina em sua porção sul (TABARELLI et
al., 2005a). Com fauna e flora bastante diversas, este Domínio Morfoclimático Brasileiro é
considerado uma das 34 áreas de prioridade mundial para a conservação da biodiversidade
(INTERNATIONAL CONSERVATION, 2013), devido ao número de endemismo e a relação entre
espécies endêmicas por unidade de área, bem como pela perda de habitat original (MYERS et
al., 2000). Como agravante, a maioria dos remanescentes ocorre em pequenos fragmentos,
geralmente com extensões inferiores a 100 ha (RANTA et al., 1998), os quais são isolados uns
dos outros e compostos por florestas secundárias no estágio inicial ou intermediário de
sucessão (METZGER, 2000; METZGER et al., 2009). No estado da Paraíba, remanescentes
costeiros são pequenos e isolados, cobrindo menos de 0,4% da área, e praticamente todos
mostram sinais de colheita de produtos florestais (BARBOSA, 2008).
A Floresta Atlântica ao norte do Rio São Francisco é um dos setores mais degradados
de todo o Domínio, possuindo menos de 5% da extensão original nos estados de Pernambuco,
Alagoas e Sergipe, por exemplo (BROOKS & RYLANDS, 2003). TABARELLI et al. (2005b)
destacaram o Centro de Endemismo Pernambuco, o qual abriga a floresta costeira do estado
de Rio Grande do Norte ao de Alagoas, com um estado ainda mais crítico de conservação,
além de colocarem que esta parte da Floresta Atlântica (i.e., o Centro Pernambuco) como um
hotspot dentro de um dos mais importantes hotspots (i.e., a Floresta Atlântica brasileira). Essa
degradação expressiva da porção norte da Floresta Atlântica, somado à presença de muitas
espécies endêmicas e/ou ameaçadas de extinção, resultou na identificação da área como uma
das regiões do planeta onde os esforços de conservação são mais urgentes (RODRIGUES et al.,
2004).
Uma alternativa para auxiliar em ações conservacionistas do Domínio é o
monitoramento e análise da qualidade ambiental dos remanescentes. Um dos grupos de
insetos que tem sido apontado como mais adequado nesta função é o dos térmitas,
principalmente devido a sua importância funcional nos ecossistemas tropicais e a
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 13
sensibilidade de suas populações a perturbações do meio em que vivem (DE SOUZA &
BROWN, 1994; EGGLETON et al., 1995; BROWN, 1997; BANDEIRA & VASCONCELOS, 2004).
Em geral, as comunidades termíticas são drasticamente afetadas quando seus habitats
são fragmentados ou isolados, seja por causas naturais ou antrópicas (DE SOUZA & BROWN,
1994; BANDEIRA & VASCONCELOS, 2002), como a remoção da vegetação, destruição dos
locais de ninhos, alteração do ambiente do solo e de fontes de alimento, deixando-os expostos
a predadores e parasitas (BLACK & OKWAKOL, 1997). EGGLETON et al. (1995) e EGGLETON et
al. (1996) constataram que em ambientes perturbados geralmente a abundância, biomassa e
riqueza de espécies de térmitas foram reduzidas.
Em ambientes fragmentados, o número de espécies pode aumentar, diminuir ou
manter-se constante, o que não significa que a fauna não sofreu com a fragmentação (DE
SOUZA et al., 2001). De modo geral, para quaisquer inferências acerca da degradação do
Domínio e influência deste fator para taxocenoses de térmitas, destaca-se a importância de
estudos que tratem da diversidade de espécies nestas áreas, bem como aqueles com
estimativas da riqueza de espécies, uma vez que caracterizam a fauna da região.
No complexo Floresta Atlântica, alguns estudos sobre a diversidade de térmitas foram
realizados ao longo da extensão norte do Rio São Francisco (BANDEIRA et al., 1998;
BANDEIRA & VASCONCELLOS, 1999; MEDEIROS et al., 1999; SILVA & BANDEIRA, 1999;
VASCONCELLOS et al., 2005; VASCONCELLOS et al., 2008; VASCONCELLOS, 2010; SOUZA et al.,
2012), bem como ao longo da extensão mais ao sul (BRANDÃO, 1998; REIS & CANCELLO,
2007), a partir de diferentes métodos de amostragem.
Considerando a contínua destruição e urbanização deste Domínio, estudos abordando
a biodiversidade local são fundamentais, uma vez que registram de fauna e atuam como meio
para subsidiar o planejamento de medidas conservacionistas.
1.3. Riqueza de espécies
Inventários biológicos são componentes fundamentais das ciências da vida (KING &
PORTER, 2005), os quais permitem, fundamentalmente, a caracterização da biodiversidade
mundial. Segundo HUBBLELL (2001), a biodiversidade é sinônimo de riqueza de espécies e
abundância relativa de espécies no tempo e no espaço; e o crescente interesse neste assunto
levou ao desenvolvimento de importantes novas técnicas de mensuração (MAGURRAN, 2011).
COLWELL e CODDINGTON (1994) enfatizaram que o futuro da avaliação da biodiversidade por
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 14
meio de inventários precisa primeiro designar o uso efetivo de número de amostragem e o uso
de estimadores de riqueza, especialmente para grupos hiperdiversos de organismos terrestres,
como os artrópodes.
A riqueza de espécies (i.e., número de espécies por unidade de área) é o indicador
mais simples e mais utilizado para descrever comunidades e a diversidade regional
(GURALNICK et al., 2007; FEEST et al., 2010; MAGURRAN, 2011), além de ser base para muitos
estudos, como em modelos ecológicos da estrutura da comunidades e como medida da
biodiversidade quanto ao habitat (MACARTHUR & WILSON, 1967; CONNELL, 1978; STEVENS,
1989; BUNGE & FITZPATRICK, 1993; COLWELL & CODDINGTON, 1994; MAO et al., 2005).
Existem dois métodos principais de expressar estimativas de riqueza de espécies:
riqueza de espécies númerica, que é o número de espécies por um número específico de
indivíduos ou biomassa; e densidade de espécies, que é o número de espécies por área ou
unidade específica de coleta (MAGURRAN, 2011). Segundo a autora, o primeiro método é
utilizado para táxons animais nos quais os indivíduos são prontamente identificados, dando ao
pesquisador a opção de continuar amostrando até que certo número mínimo de indivíduos seja
alcançado.
Estudos com abordagem na riqueza de espécies de térmitas, em sua maioria, utilizam
protocolos de levantamento baseados em amostras, os quais geram dados de incidência (ou
ocorrência). Esses dados, de acordo com MAGURRAN (2011), representam o número de
unidades amostrais nas quais a espécie está presente e se enquadram na categoria de
densidade das espécies.
1.4. Estimativas da riqueza de espécies
Estimar o número de novas espécies a serem detectadas para um determinado aumento
do esforço amostral, pode levar a um planejamento eficiente de protocolos de amostragem
(SOBERÓN & LLORENTE, 1993; COLWELL & CODDINGTON, 1994; MORENO & HALFFTER, 2000)
e é atualmente um motivo de preocupação quando se lida com a conservação e gestão da
biodiversidade (MAY, 1988; COLWELL & CODDINGTON, 1994). Existem três métodos para
estimar a riqueza de espécies: (i) a montagem de uma distribuição estatística para classificar
dados de abundância, (ii) a extrapolação das curvas de acumulação de espécies para sua
assíntota, e (iii) as estimativas do número de espécies da assíntota através de estimadores não
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TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 15
paramétricos (PALMER, 1990; BALTANÁS, 1992; COLWELL & CODDINGTON, 1994; WALTHER
et al., 1995; CHAZDON et al., 1998; LONGINO et al., 2002).
As curvas de acumulação de espécies consistem num excelente procedimento para
avaliar o quanto um inventário se aproxima de capturar todas as espécies de determinado
local, e têm sido utilizadas por ecólogos para realizar comparações quantitativas entre
conjuntos de espécies (SANDERS, 1968; COLWELL & CODDINGTON, 1994; GOTELLI &
COLWELL, 2002). SANTOS (2003) explica que, em casos onde a curva estabiliza (i. e., atinge
um ponto em que o aumento do esforço de coleta não implica em aumento no número de
espécies) significa que aproximadamente toda a riqueza da área foi amostrada. Uma limitação
desta abordagem, segundo MAGURRAN (2011), é justamente quanto às inferências acerca da
riqueza total da área, uma vez que, a menos que a amostragem tenha sido exaustiva, estas
curvas não a revelam diretamente.
Tendo em vista a dificuldade de capturarem-se todas as espécies de um local,
sobretudo em regiões tropicais (SANTOS, 2003), foram desenvolvidos os estimadores não
paramétricos, assim denominados por não serem baseados no parâmetro de um modelo de
abundância de espécies previamente ajustado aos dados (MAGURRAN, 2011). Esses
estimadores fornecem estimativas da riqueza de espécies de uma área possuindo poucas
amostras, e, por não obedecerem a uma distribuição normal (SANTOS, 2003), são colocados
como a solução mais indicada nos casos de dados onde existam diferentes distribuições de
abundâncias.
MAGURRAN (2011) destacou que as medidas dos estimadores não paramétricos são
intuitivamente fáceis de compreender e usar, sendo sua acessibilidade ainda maior devido ao
programa EstimateS©
, criado por Robert Colwell. O programa calcula, dentre outros, os
índices de diversidade (Shannon, Simpson e alfa de Fisher) e uma variedade de estimadores
de riqueza de espécies para dados de abundância e incidência (p. ex. ACE, ICE, Chao1,
Chao2, Jackknife1, Jackknife2 e Bootstrap).
Embora alguns trabalhos questionem a eficiência de estimadores não paramétricos (p.
ex., LONGINO et al., 2002; CHIARUCCI et al., 2003; O’HARA, 2005), ao compará-lo com outros
métodos, como curvas de espécies-área ou estimadores assintóticos, foi evidenciado o melhor
desempenho dos não paramétricos em relação à maioria desses (HORTAL et al., 2006). Este
último trabalho sugere que os estimadores não paramétricos devem ser utilizados na ausência
de inventários completos, apesar de relatarem algumas desvantagens do método, como a
imprecisão.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 16
A limitação dos estimadores compreende principalmente o ajuste a bancos de dados ou
a táxons específicos, não significando, necessariamente, que este seja o mais acurado para
outros grupos. Apesar de cada estimador ter sido desenvolvido para trabalhar melhor sob
suposições definidas, seu desempenho é realizado em função dos dados, sendo o
enviesamento (bias), precisão e acurácia dependente do que o pesquisador deseja estimar
(WALTHER & MOORE, 2005).
Avaliações da eficiência de estimadores não paramétricos foram desenvolvidas em
diferentes grupos taxonômicos, a partir de dados reais ou simulados: por exemplo, com
plantas (PALMER, 1990; 1991; CHIARUCCI et al., 2001; 2003), parasitas (POULIN, 1998;
WALTHER & MORAND, 1998; ZELMER & ESCH, 1999), vertebrados (WALTHER & MARTIN,
2001; HERZOG et al., 2002), invertebrados (BALTANÁS, 1992; BROSE, 2002; FOGGO et al.,
2003; PETERSEN et al., 2003) e simulações gerais (i.e., táxons indefinidos) (BROSE et al.,
2003). De acordo com WALTHER & MOORE (2005), muitos destes trabalhos apresentaram os
resultados apenas na forma de gráficos e não através de tabelas, dificultando uma comparação
mais ampla dos estimadores, abrangendo múltiplos táxons e ecossistemas.
CHAZDON et al. (1998) destacaram, em seu estudo realizado em florestas primárias e
secundárias da Costa Rica, a necessidade de avaliações dos estimadores usando uma série de
critérios, como o tamanho amostral, o grau de agregação (patchiness) e a abundância total.
Alguns trabalhos avaliaram o desempenho de estimadores sob diferentes condições, como a
influência de espécies raras e/ou os tamanhos das amostras, assim como para vários outros
fatores (p. ex., CHAZDON et al., 1998; KEATING et al., 1998; PETERSON & SLADE, 1998;
WALTHER & MORAND, 1998; CHIARUCCI et al., 2001; WALTHER & MARTIN, 2001; BROSE,
2002; LONGINO et al., 2002; BORGES & BROWN, 2003; BROSE et al., 2003; CHIARUCCI et al.,
2003; MELO et al., 2003; BROSE & MARTINEZ, 2004; MAO & COLWELL, 2005; O’HARA, 2005;
HORTAL et al., 2006; CODDINGTON et al., 2009; CLARKE et al., 2011; LOPEZ et al., 2012).
Tendo em vista que não há consenso entre qual(is) o(s) estimador(es) menos
tendencioso(s), mais preciso(s) e acurado(s) para todos os táxons, destaca-se a importância de
trabalhos que avaliem o desempenho desses em cada grupo, sobretudo com térmitas, uma vez
que não há estudos publicados abordando esta problemática.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 17
1.5. Métodos de amostragem versus Estimativas de riqueza de espécies
As limitações dos métodos de amostragem consistem em um problema recorrente para
eficientes estimativas da biodiversidade, as quais surgem quando a probabilidade de captura
de espécie não é diretamente relacionada à abundância da mesma na área (LONGINO et al.,
2002). Por exemplo, nem todas as espécies ou indivíduos são igualmente fáceis de amostrar
(SOUTHWOOD & HENDERSON, 2000), o que pode gerar uma potencial fonte de erro nas
estimativas (YOCCOZ et al., 2001).
Outro grande problema com estimativas da riqueza de espécies, de acordo com
GASTON (1996), é a sua dependência ao esforço amostral, uma vez que este era raramente
documentado, impedindo comparações da riqueza de diferentes localidades. Tentando
minimizar estes problemas, atualmente há uma grande preocupação para a padronização de
protocolos de amostragem para todos os grupos taxonômicos.
Para térmitas, um protocolo de coleta padronizado de amostragem rápida em florestas
tropicais foi descrito por DAVIES (1997) e EGGLETON et al. (1997), o qual objetivou registrar a
abundância relativa das espécies e descrever as taxocenoses dos térmitas. Este protocolo foi
testado por JONES & EGGLETON (2000) e foi afirmado neste trabalho que a metodologia era
eficiente para caracterizar a termitofauna de florestas tropicais, uma vez que reproduzia as
proporções dos grupos alimentares e taxonômicos. No entanto, o protocolo possui algumas
limitações metodológicas e buscando minimizá-las, outro foi proposto por CANCELLO et al.
(2002), com o mesmo tempo amostral e tamanho das parcelas, no entanto com estas
distribuídas espaçadamente na área.
Apesar de ser bastante utilizado em trabalhos com térmitas no Brasil, o protocolo
proposto por CANCELLO et al. (2002) ainda não teve sua eficiência testada, sendo importante
ressaltar a necessidade de estudos com esta abordagem. Uma avaliação do protocolo
forneceria dados do quanto das taxocenoses de térmitas presentes nos habitats são amostradas
pelo o mesmo, além de permitir inferências acerca do número mínimo de amostras necessário
para estimativas de riqueza de espécies mais eficientes.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 18
2. OBJETIVOS
2.1. Geral
Avaliar o desempenho dos estimadores de riqueza de espécies de térmitas via
simulações computacionais, aplicadas ao conjunto de dados de taxocenoses de térmitas da
Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo – PB e ao da Área de Preservação Permanente
Mata do Buraquinho – PB.
2.2. Específicos
I. Inventariar a termitofauna das duas áreas de Floresta Atlântica na Paraíba;
II. Determinar qual(is) estimador(es) não paramétrico(s) é mais apropriado(s) para estudos
sobre a riqueza de espécies de térmitas nas duas áreas de Floresta Atlântica;
III. Testar a eficiência de um protocolo para avaliações rápidas da diversidade de térmitas;
IV. Indicar a suficiência amostral mínima para o bom desempenho dos estimadores em
áreas de Floresta Atlântica.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 19
3. MATERIAL E MÉTODOS
3.1. Áreas de Estudo
As coletas foram realizadas entre janeiro de 2012 e abril de 2013, em duas áreas de
conservação no estado da Paraíba: Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo e Área de
Preservação Permanente Mata do Buraquinho (Figura 1).
ÁREA I - FLORESTA NACIONAL (FLONA) DA RESTINGA DE CABEDELO (FNRC),
também conhecida como Mata da AMEM (Associação Metropolitana de Erradicação da
Mendicância), localiza-se em área urbana, no município de Cabedelo, região metropolitana de
João Pessoa. A área é delimitada, à leste, pela BR-230 e, ao sul, pelo rio Mandacarú. Situada
entre as coordenadas geográficas 6º57’56” a 7º05’59” de latitude sul e 34º49’31” a 34º51’57”
de longitude oeste, a Flona de Cabedelo possui aproximadamente 103,37 ha (VASCONCELLOS
et al., 2005).
Trata-se de uma restinga arenosa, localizada na planície costeira paraibana (SOUZA,
2000), distante cerca de 1 km a oeste das praias do Atlântico (PONTES & BARBOSA, 2008), e
com solo pobre em matéria orgânica, composto predominantemente por areia fina e branca
(JARDIM & ARAÚJO, 1989 apud PONTES & BARBOSA, 2008).
O clima é As na classificação de KÖPPEN (1936) – tropical, quente e úmido. A
temperatura média anual varia entre 24 e 27ºC (CARVALHO, 1982), a umidade do ar é
relativamente elevada (80-85%) e, de modo geral, as médias pluviométricas estão situadas em
torno de 1740 mm/ano, embora esse total apresente variações de ano para ano (SOUZA, 2000).
A estação seca se estende de setembro a janeiro-fevereiro, sendo o período que compreende
os meses de outubro, novembro e dezembro onde se verificam os maiores déficits
pluviométricos (LIMA & HECKENDORFF, 1985). Já o período chuvoso ocorre de maio a junho,
podendo também ter início desde fevereiro ou março (SOUZA, 2000).
A Flona de Cabedelo é composta principalmente por mata alta (48,5%), sendo também
observados hábitats de manguezal (31%), restinga arbustiva (10,5%), e áreas ribeirinhas
(10%) (JARDIM & ARAÚJO, 1989 apud PONTES & BARBOSA, 2008). Neste estudo, os térmitas
foram coletados nos habitats florestais e arbustivos.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 20
Figura 1: Localização das duas áreas de estudo na Paraíba: Floresta Nacional (Flona) da
Restinga de Cabedelo, Cabedelo e Área de Preservação Permanente Mata do buraquinho,
João Pessoa.
ÁREA II – ÁREA DE PRESERVAÇÃO PERMANENTE MATA DO BURAQUINHO (APPMB)
– está localizada a sudeste do centro urbano de João Pessoa, entre as coordenadas geográficas
de 7º08’42’’ de latitude sul e 34º51’54’’ de longitude oeste, e é dividida pelo rio Jaguaribe.
Possui uma área de 471 ha de cobertura contínua e vegetação do tipo secundária com estratos
arbustivo e herbáceo pobremente representados e solo mineralogicamente pobre (SILVA &
BANDEIRA, 1999).
Caracteriza-se como Floresta Estacional Semidecidual (IBGE, 1992) e constitui um
legítimo representante das florestas pluviais costeiras do nordeste brasileiro, sendo nela
registradas espécies típicas da Floresta Atlântica (ANDRADE-LIMA & ROCHA, 1971). É
considerada um dos maiores e principais remanescentes do Domínio no estado da Paraíba
(BARBOSA, 2008; OLIVEIRA & MELO, 2009), encontrando-se na formação geológica da Baixa
Planície Costeira, Grande Grupo Barreiras (CARVALHO, 1982).
O clima é As na classificação de KÖPPEN (1936) – quente e úmido – com chuvas
principalmente nos meses de março a agosto. A estação seca é curta, com duração de 1-3
meses, ocorrendo geralmente de outubro a dezembro (OLIVEIRA & MELO, 2009). A
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 21
temperatura média anual é de aproximadamente 25ºC, a precipitação total varia de 1500 a
1700 milímetros por ano, e a umidade relativa é de 80% (LIMA & HECKENDORFF, 1985).
A APPMB é composta predominantemente por hábitats florestais e arbustivos, sendo
realizadas nessas áreas todas as coletas dos térmitas.
3.2. Inventário Faunístico
As taxocenoses de térmitas foram coletadas utilizando-se o protocolo proposto por
CANCELLO et al. (2002) para avaliações rápidas da diversidade destes insetos. Para cada
protocolo, aplicaram-se seis transectos de 65x2 m, distribuídos em áreas com ausência de
aparente atividade humana e com uma distância mínima da borda e entre um transecto e o
outro de 50m. Cada um dos transectos foi dividido em cinco parcelas de 5x2 m (10 m2),
distantes 10m uma das outras, totalizando 30 parcelas (300 m2) por protocolo. O tempo
amostral por parcela foi de 1h x pessoa. Nesse período, os térmitas foram procurados em
ninhos ativos e abandonados (até 2 m de altura), em túneis, em troncos de árvore vivas e
mortas, no folhiço, no interior e sob galhos caídos, no solo (até 15 cm de profundidade), sob
pedras e em raízes mortas. Foram coletadas subamostras das colônias encontradas nas
parcelas, principalmente soldados, quando presentes. As amostras foram preservadas em
álcool 70%.
Em cada área, foram aplicados protocolos de amostragem de térmitas várias vezes, na
tentativa de atingir uma “regra de parada” – indicador do ponto após o qual amostragens
adicionais não são mais necessárias ou no qual elas são muito dispendiosas (MAGURRAN,
2011). Para isto, foi utilizada a sugestão de COLWELL e CODDINGTON (1994), a qual determina
que um levantamento possa ser tratado como completo se todas as espécies ocorrerem em no
mínimo duas amostras. Essa regra de parada é um método seguro num levantamento
faunístico para estimativas da diversidade, uma vez que produz uma estimativa acurada do
tamanho da taxocenose, sem saber antecipadamente quão grande esta realmente é
(MAGURRAN, 2011).
Foram aplicados cinco protocolos de amostragem da riqueza de espécies de térmitas
na FNRC e 12 na APPMB, totalizando 150 e 360 parcelas, respectivamente, e um tempo de
coleta final de 510h x pessoa.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 22
3.3. Grupos alimentares
Com base em observações de consumo in situ e em informações disponíveis na
literatura sobre os térmitas neotropicais (CONSTANTINO, 1992; DE SOUZA & BROWN, 1994;
BANDEIRA et al., 2003; SENA et al., 2003; VASCONCELLOS et al., 2005; VASCONCELLOS, 2010),
as espécies foram categorizadas de acordo com o hábito alimentar em: (i) xilófagos, que
consomem madeira de árvore viva ou nos mais variados estágios de decomposição; (ii)
humívoros, que se alimentam de húmus e geralmente vivem no perfil do solo; (iii) interface
xilófagos/humívoros, que consomem húmus e madeira em estágio avançado de
decomposição; e (iv) interface xilófagos/folífagos, que consomem tanto madeira em estágio
avançado de decomposição como também folhas da serapilheira.
3.4. Hábitos de nidificação
Quanto à nidificação, os ninhos foram observados de acordo com as características
estruturais da construção (NOIROT, 1970) e categorizados em: (i) ninho em madeira, quando
os térmitas fixam sua colônia no interior da fonte alimentar utilizada; (ii) arborícolas,
construídos sobre árvores vivas ou mortas, sem contato direto de sua estrutura com a
superfície do solo; (iii) epígeos, iniciados geralmente abaixo da superfície do solo e que, com
o tempo, ficam com uma porção aérea; (iv) hipógeos/solo, com estrutura inserida
completamente no interior do solo; (v) ninho em serapilheira, quando os térmitas estabelecem
sua colônia na interface solo/folhiço; e (vi) inquilinos, quando térmitas não-construtores
estabelecem-se em ninhos de outros térmitas, estejam eles habitados pelo construtor ou
abandonado.
3.5. Identificação das Espécies
O material coletado foi armazenado em frascos contendo álcool 75% no Laboratório
de Termitologia, Departamento de Sistemática e Ecologia da Universidade Federal da Paraíba
(UFPB), Campus I, João Pessoa. As espécies foram identificadas utilizando-se chave
dicotômica para os gêneros de térmitas Neotropicais (CONSTANTINO 2002), os trabalhos
taxonômicos em nível específico listados em CONSTANTINO (1998), e através de comparações
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 23
com espécimes da coleção de Isoptera do Departamento de Sistemática e Ecologia da
Universidade Federal da Paraíba (UFPB).
3.6. Análise dos dados
Foram analisados cinco estimadores não paramétricos de riqueza de espécies:
Jackknife1, Jackknife2, Bootstrap, Chao2 (com a fórmula do viés corrigido), e ICE, utilizando
o software EstimateS©
8.2.0 (COLWELL, 2011). Todos estes estimadores utilizam dados de
presença/ausência (i.e., incidência ou ocorrência das espécies) em unidades de amostragem, e
são mais baseados na dispersão espacial de espécies do que em medidas rigorosas da
abundância. Os demais estimadores não paramétricos calculados pelo software (p. ex. Chao1
e ACE) utilizam dados de abundância das espécies e não foram testados neste estudo.
O número de espécies observadas (Sobs), equivalente à curva de acumulação de
espécies, também foi calculado pelo programa. Este dado foi incluído nas análises como uma
linha base para a comparação do desempenho em relação aos estimadores.
Os estimadores Jackknife, de primeira e segunda ordem, foram inicialmente
desenvolvidos por BURNHAM e OVERTON (1978, 1979) para estimar o tamanho populacional
durante marcação e recaptura, sendo posteriormente utilizados para estimativas de riqueza
(HELLMANN & FOWLER, 1999). O Jackknife1 utiliza o número de espécies que ocorrem em
apenas uma amostra em seu cálculo (BURNHAM & OVERTON, 1978, 1979; HELTSHE &
FORRESTOR, 1983), conforme demonstrado na equação abaixo:
𝐒𝐉𝐚𝐜𝐤𝟏 = Sobs + Q1 𝑚 − 1
𝑚 ,
onde Q1 é o número de espécies encontradas em apenas uma amostra (“uniques”) e m
é o número de amostras analisadas.
O Jackknife2, por sua vez, um estimador de segunda ordem, utiliza tanto os números
de espécies encontradas em apenas uma amostra, como em duas amostras (“duplicates”)
(SMITH & VAN BELLE, 1984; PALMER, 1991). Na equação a seguir, os “duplicates” estão
representados por Q2.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 24
𝐒𝐉𝐚𝐜𝐤𝟐 = Sobs + Q1 2𝑚− 3
𝑚−
Q2 𝑚 − 2 ²
𝑚 𝑚 − 1
O estimador Bootstrap foi inicialmente desenvolvido por EFRON (1979) como um
método relacionado com o Jackknife, sendo, no entanto, tratado num estudo posterior como
mais amplamente aplicável e confiável que este (SMITH & VAN BELLE, 1984). O Bootstrap
difere dos demais estimadores não paramétricos, por utilizar dados de todas as espécies
coletadas para estimar a riqueza total, não se restringindo às espécies raras (SANTOS, 2003).
Ainda segundo o autor, a estimativa pelo Bootstrap é calculada somando-se a riqueza
observada à soma do inverso da proporção de amostras em que ocorre cada espécie. Na
equação que segue abaixo, pk é a proporção de amostras que contém a espécie “k”, e m é o
número amostral.
𝐒𝐛𝐨𝐨𝐭 = Sobs + 1 − pk 𝑚
Sobs
𝑘=1
Os estimadores Chao foram desenvolvidos por CHAO (1984; 1987), a partir de
modelos teóricos de estimativa de classes e adaptados para estimativa de riqueza de espécies
ou de tamanho de populações (SANTOS, 2003). Chao1 e Chao2 consistem em estimadores
simples do número absoluto de espécies em uma assembleia e são baseados no número de
espécies raras (MAGURRAN, 2011). A riqueza estimada pelo Chao1 é igual à riqueza
observada, somada ao quadrado do número de espécies representadas por apenas um
indivíduo nas amostras – “singletons” –, dividido pelo dobro do número de espécies com
apenas dois indivíduos – “doubletons” (SANTOS, 2003). Para matrizes de incidência, foi
desenvolvido o Chao2, que substitui os números de “singletons” por “uniques”, e
“doubletons” por “duplicates”, conforme observado abaixo:
𝐒𝐂𝐡𝐚𝐨𝟐 = Sobs +Q1
2
2Q2 ,
onde, Q1 é o número de espécies que ocorrem em uma única amostra (espécies únicas)
e Q2 é o número de espécies que ocorrem em duas amostras.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 25
O ICE (Incidence-based Coverage Estimator) é um estimador de cobertura baseado na
incidência, que foca espécies encontradas em mais de dez unidades amostrais (MAGURRAN,
2011). Estimadores de cobertura, desenvolvidos por CHAO e LEE (1992) e revisados por
COWELL e CODDINGTON (1994), baseiam-se no reconhecimento de que espécies amplamente
difundidas ou abundantes têm grande probabilidade de serem incluídas em qualquer amostra,
e assim contêm pouca informação sobre o tamanho total da assembleia (CHAO et al., 2000).
Nas equações abaixo, Sinfr é o número de espécies infrequentes (encontradas em menos de dez
amostras), Sfreq é o número de espécies comuns (encontradas em mais de dez amostras), minfr é
o número de amostras com no mínimo uma espécie infrequente e Qi é o número de espécies
que ocorrem em i amostras (Q1 é o número de espécies únicas).
𝐒𝐢𝐜𝐞 = Sfreq +Sinfr
Cice+
Q1
Ciceγ
ice2 ,
onde:
𝐂𝐢𝐜𝐞 = 1 − Q1
𝑁inf r
e
𝛄𝐢𝐜𝐞𝟐 = max
Sinfr
Cice
𝑚infr
𝑚infr − 1
𝑖 𝑖 − 1 F𝑖10𝑖=1
𝑁infr ²− 1,0
Os dados foram submetidos a 1000 aleatorizações, sem reposição (i. e., as amostras
foram adicionadas à análise por ordem aleatória e cada uma delas foi selecionada apenas uma
vez) (COLWELL, 2006; WALTHER & MOORE, 2005). Os valores resultantes foram utilizados
para calcular o enviesamento, a precisão e a acurácia de cada estimador, em diferentes níveis
do esforço amostral.
Em cada área, o desempenho dos estimadores foi comparado em diferentes estágios,
de 15 em 15 unidades amostrais. Os estágios amostrais correspondem à metade de cada
protocolo de amostragem de térmitas – o qual possui 30 unidades amostrais.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 26
3.7. Critérios para a avaliação do desempenho dos estimadores
Em ambas as áreas, o número de espécies encontrado no ponto da assíntota da curva
de acumulação de espécies foi considerado a riqueza total de espécies (A). Além disso, foram
calculados os valores do enviesamento, precisão e acurácia para avaliar o desempenho dos
estimadores não paramétricos de riqueza de espécies.
O enviesamento é a diferença entre o valor esperado do estimador (a média das
estimativas de todas as possíveis amostras que podem ser obtidas de uma população) e o valor
real da população de riqueza de espécies (HELLMANN & FOWLER, 1999). Os estimadores
costumam ser tendenciosos, e para avaliá-los é desejável que o enviesamento diminua com o
aumento do esforço amostral (WALTHER & MOORE, 2005). Uma medida comum para o
enviesamento é o erro médio (ME), que consiste na média de todas as diferenças entre os
valores estimados e os valores reais (ZELMER & ESCH, 1999; WALTHER & MOORE, 2005).
Essa medida indica se o estimador sub ou superestima a riqueza de espécies total (WALTHER
& MOORE, 2005), sendo o enviesamento positivo quando há a superestimação da real riqueza
de espécies, e negativo quando há a subestimação desse valor (HELLMANN & FOWLER, 1999).
Para a determinação do estimador menos tendencioso (i.e., aquele que forneceu uma
estimativa mais próxima da riqueza real), foi utilizado o valor do módulo do erro médio, ou
seja, |viés|. Foi considerado o estimador menos tendencioso aquele que apresentou o menor
valor do |viés| dentre os demais no estágio amostral observado.
Na equação para cálculo do erro médio abaixo, “A” é a riqueza de espécies assintótica
ou total (o valor real, que é uma constante para qualquer comunidade definida no tempo e no
espaço, mas pode ser diferente para diferentes comunidades), “Ej” é a riqueza de espécies
estimada para a amostra “j”, e “n” o número amostral. Assumimos que todas as estimativas
foram calculadas para a mesma comunidade, portanto, “A” é uma constante para cada área.
ME = 1
n Ej − A
n
j=1
A precisão é a diferença entre uma estimativa das amostras e a média das estimativas
de todas as possíveis amostras que podem ser obtidas na população (HELLMANN & FOWLER,
1999). A medida de precisão mais utilizada é o cálculo de variância (HELLMANN & FOWLER,
1999; FOGGO et al., 2003a; b), útil quando combinada com o erro médio para medir a acurácia
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 27
(WALTHER & MOORE, 2005). Medidas de precisão isoladamente não podem avaliar o
desempenho de estimadores, uma vez que não necessitam dos valores das riquezas reais em
seu cálculo (WALTHER & MOORE, 2005). Na equação que segue abaixo, “Ê” corresponde à
média da população.
Var = 1
n Ej − Ê ²
n
j=1
Incorporando os conceitos de variância e desvio padrão (o EstimateS© fornece os
valores do desvio padrão em cada corte amostral), a variância é equivalente ao desvio padrão
(SD) ao quadrado, sendo assim, Var = SD2. O estimador com os menores valores da variância
na maioria dos estágios amostrais foi caracterizado como o mais preciso.
Quando o enviesamento é zero, a precisão e acurácia são iguais. Devido ao
enviesamento dificilmente ser zero, decorrente do erro inato em suas estimativas e erros na
coleta de dados, a precisão pode ser difícil de ser alcançada (HELLMANN & FOWLER, 1999).
A acurácia é definida como a distância entre os valores estimados (ou observados) e o
valor real (BAINBRIDGE, 1985; ZAR, 1996; JONES, 1997; KREBS, 1999). O seu cálculo foi
obtido através da média dos quadrados dos erros (MSE). Esta medida indica quão perto o
estimador está dos valores reais (WALTHER & MOORE, 2005). Um bom estimador deve ser
acurado, com estimativas o mais próximo possível dos valores reais (KOTZ & JOHNSON, 1982
– 1988; STUART & ORD, 1991). Na fórmula seguinte, “A” é uma constante, “Ej” é a riqueza de
espécies estimada para a amostra “j”, e “n”, o número amostral.
MSE = 1
n Ej − A
2n
j=1
A acurácia incorpora os conceitos do enviesamento e precisão, sendo a média do
quadrado dos erros igual à variância das estimativas, somada ao erro médio elevado ao
quadrado (MSE = Var + Viés², ou seja, MSE = Var + ME²) (CASELLA & BERGER, 1990;
WALTHER & MOORE, 2005). O estimador que apresentou os menores valores da acurácia nos
cortes realizados foi caracterizado como o mais acurado.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 28
Foi realizada uma classificação dos estimadores de riqueza de espécies quanto aos três
parâmetros analisados e uma final por protocolo, obtida a partir do somatório dos pontos do
desempenho de cada um. A disposição desses pontos consistiu em determinar ao estimador
com melhor desempenho no critério e corte amostral analisado o número de cinco, o segundo
melhor com quatro, e assim por diante, até o com pior desempenho, este com um ponto. Os
pontos acumulados por cada estimador, nos três critérios em cada corte amostral, foram
somados, sendo a classificação final dos estimadores disposta em ordem decrescente de
melhor desempenho.
3.8. Avaliação do protocolo de amostragem proposto por CANCELLO et al. (2002)
A proporção de espécies de cada família (ou subfamília, no caso de Termitidae) foi
usada para comparar a composição taxonômica, enquanto que a proporção de espécies de
cada grupo alimentar foi usada para comparar a composição trófica. A partir desse parâmetro,
foi observado se há diferenças na proporção da composição taxonômica e a trófica entre os
protocolos aplicados nas áreas.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 29
4. RESULTADOS
4.1. Inventário faunístico de dois remanescentes de Floresta Atlântica da Paraíba
Quarenta e cinco morfoespécies de térmitas, pertencentes a 25 gêneros e três famílias,
foram registradas para as duas áreas estudadas (Tabela 1), totalizando 2224 encontros. De
forma geral, a família Termitidae foi a mais representativa tanto em relação à riqueza de
espécies (88,9% do total), quanto à abundância relativa (83,7% dos encontros) (Tabela 2 e
Figura 2A). A família Kalotermitidae apresentou três espécies (6,7% do total e 2,7% dos
encontros) e Rhinotermitidae duas espécies (4,4% do total e 13,6% dos encontros).
Entre as subfamílias de Termitidae, Termitinae e Nasutitermitinae apresentaram os
maiores números de espécies, ambas representando 30% do total, bem como apresentaram as
maiores abundâncias relativas (32,9% e 28,8%, respectivamente) (Tabela 2 e Figura 2B).
De modo geral, o grupo alimentar dos humívoros foi o mais representativo em relação
ao número de espécies (19 espécies, representando 42,2% do total), e o dos xilófagos em
relação à abundância relativa (47,2% dos encontros) (Tabela 2 e Figura 2C). Foram menos
frequentes os grupos alimentares da interface xilófagos/humívoros (8 espécies e 21,4% dos
encontros) e xilófagos/folífagos (3 espécies e 3,3% dos encontros) (Tabela 2 e Figura 2C).
As espécies com maiores abundâncias relativas foram Amitermes amifer Silvestri,
1901 e Heterotermes longiceps (Snyder, 1924), apresentando, respectivamente, 10,43% e
8,90% do número total de encontros para as duas áreas.
Nas duas áreas, formam observados ninhos conspícuos das seguintes espécies:
Anoplotermes banksi Emerson, 1925, Embiratermes neotenicus (Holmgren, 1906),
Labiotermes labralis (Holmgren, 1906), Microcerotermes indistinctus Mathews, 1977, M.
strunckii (Sörensen, 1884), Nasutitermes sp., N. ephratae (Holmgren, 1910), N. corniger
(Motschulsky, 1855), N. macrocephalus (Silvestri, 1903) e Silvestritermes holmgreni (Snyder,
1926).
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 30
Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo (FNRC)
Vinte espécies foram registradas na FNRC, sendo todas elas também encontradas na
APPMB (Tabela 1). A subfamília Nasutitermitinae foi a mais representativa na riqueza de
espécies (56,2% do total) e abundância relativa (47,7% dos encontros) (Tabela 2 e Figura 2B).
O grupo alimentar dos xilófagos foi o mais frequente, tanto em relação ao número de espécies
(12 espécies, 80% do total), quanto à abundância relativa (62,6% dos encontros) e os
humívoros com a segunda menor frequencia (8,3% dos encontros) (Tabela 2 e Figura 2C).
Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho (APPMB)
Foram registradas 45 espécies na APPMB, sendo 25 exclusivas, em relação à lista da
FNRC (Tabela 1). As subfamílias Nasutitermitinae e Termitinae foram as mais
representativas quanto à riqueza de espécies (ambas apresentando 30% do total) (Tabela 2 e
Figura 2B). Em relação à abundância relativa, Termitinae foi a mais representativa, com
32,6% dos encontros (Tabela 2). O grupo alimentar dos humívoros foi o mais representativo
em relação ao número de espécies (19 espécies, 42,2% do total) e o dos xilófagos quanto à
abundância relativa (40,9% dos encontros) (Tabela 2 e Figura 2C).
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 31
Tabela 1: Espécies e abundância relativa (nº de encontros) de térmitas em dois remanescentes de Floresta Atlântica da Paraíba: FNRC, Floresta
Nacional da Restinga de Cabedelo e APPMB, Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho.
TÁXONS
FNRC
APPMB
NIDIFICAÇÃO
GRUPO ALIMENTAR
KALOTERMITIDAE
Calcaritermes rioensis Krishna, 1962 23 20 Ma X
Neotermes sp. 6 3 Ma X
Rugitermes sp. 7 Ma X
RHINOTERMITIDAE
Coptotermes testaceus (Linnaeus, 1758) 51 54 So/Ma X
Heterotermes longiceps (Snyder, 1924) 70 128 So/Ma X
TERMITIDAE
APICOTERMITINAE
Apicotermitinae sp. 1 11 So H
Apicotermitinae sp. 2 26 So H
Apicotermitinae sp. 3 22 So H
Apicotermitinae sp. 4 14 So H
Apicotermitinae sp. 5 13 So H
Anoplotermes banksi Emerson, 1925 59 Ar H
Anoplotermes sp. 1 3 16 So H
Anoplotermes sp. 2 76 So/Ma H
Anoplotermes sp. 3 45 34 So/Ma H
Anoplotermes sp. 4 40 So H
Continua...
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 32
Continuação. Tabela 1
TÁXONS
FNRC
APPMB
NIDIFICAÇÃO
GRUPO ALIMENTAR
Ruptitermes sp. 12 Li X/F
NASUTITERMITINAE
Atlantitermes sp. 4 Ma? X/H
Convexitermes sp. 3 Ma? X/H
Diversitermes sp. 24 9 Se X/F
Nasutitermes callimorphus Mathews, 1977 29 54 Ma X
Nasutitermes corniger (Motschulsky, 1855) 56 42 Ar X
Nasutitermes ephratae (Holmgren, 1910) 22 52 Ar X
Nasutitermes gaigei Emerson, 1925 64 52 Ma X
Nasutitermes jaraguae (Holmgren, 1910) 12 40 Ma X
Nasutitermes macrocephalus (Silvestri, 1903) 5 7 Ar X
Nasutitermes sp. 11 Ar X
Subulitermes microsoma (Silvestri, 1903) 6 15 In H
Velocitermes sp. 20 9 Se X/F
SYNTERMITINAE
Embiratermes neotenicus (Holmgren, 1906) 39 Ep X/H
Embiratermes parvirostris Constantino, 1992 127 So H
Ibitermes inflatus Vasconcellos, 2002 3 So H
Labiotermes labralis (Holmgren, 1906) 44 Ar H
Silvestritermes holmgreni (Snyder, 1926) 44 85 Ar X/H
Continua...
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 33
Continuação. Tabela 1
TÁXONS
FNRC
APPMB
NIDIFICAÇÃO
GRUPO ALIMENTAR
TERMITINAE
Amitermes amifer Silvestri, 1901 93 139 Ma X/H
Cavitermes tuberosus (Emerson, 1925) 17 In H
Cylindrotermes sapiranga Rocha & Cancello, 2007 26 67 Ma X
Dentispicotermes conjunctus Araujo, 1969 5 So H
Microcerotermes indistinctus Mathews, 1977 42 100 Ar X
Microcerotermes strunckii (Sörensen, 1884) 7 Ar X
Neocapritermes opacus Hagen, 1858 8 So/Ma X/H
Neocapritermes talpoides Krishna & Araujo, 1968 29 So H
Orthognathotermes longilamina Rocha & Cancello, 2009 6 So/In H
Orthognathotermes tubesauassu Rocha & Cancello, 2009 12 So/In H
Termes hispaniolae (Banks, 1918) 4 In/Ma X/H
Termes medioculatus Emerson in Snyder, 1949 8 50 In/Ma X/H
ESPÉCIES 20 45
ENCONTROS 649 1575
GÊNEROS 14 25
Nidificação: So, solo; Ma, madeira; Se, serapilheira; Ep, ninho epígeo; Ar, ninho arborícola; In, inquilinos do ninho de outra espécie de térmita.
Grupos alimentares: X, xilófagos; H, humívoros; X/H, interface xilófagos/humívoros; e X/F, interface xilófagos/folífagos.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 34
Tabela 2: Quadro comparativo da riqueza de espécies e abundância relativa (nº de encontros)
de térmitas nas duas áreas estudadas: Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo (FNRC) e
Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho (APPMB).
FNRC APPMB
Riqueza Encontros Riqueza Encontros
Nº % Nº % Nº % Nº %
FAMÍLIAS
Kalotermitidae 2 10,0 29 4,5 3 6,7 30 1,9
Rhinotermitidae 2 10,0 121 18,6 2 4,4 182 11,6
Termitidae 16 80,0 499 76,9 40 88, 9 1363 86,5
TOTAL 20 100 649 100 45 100 1575 100
SUBFAMÍLIAS DE TERMITIDAE
Apicotermitinae 2 12,5 48 9,6 11 27,5 323 23,8
Nasutitermitinae 9 56,2 238 47,7 12 30,0 298 21,8
Syntermitinae 1 6,3 44 8,8 5 12,5 298 21,8
Termitinae 4 25,0 169 33,9 12 30,0 444 32,6
TOTAL 16 100 499 100 40 100 1363 100
GRUPOS ALIMENTARES
Xilófagos 12 60,0 406 62,6 15 33,3 644 40,9
Humívoros 3 15,0 54 8,3 19 42,2 569 36,1
Xilófagos/Humívoros 3 15,0 145 22,3 8 17,8 332 21,1
Xilófagos/Folífagos 2 10,0 44 6,8 3 6,7 30 1,9
TOTAL 20 100 649 100 45 100 1575 100
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 35
Figura 2: Riqueza de espécies observada e abundância relativa (nº de encontros) de térmitas
por famílias, subfamílias de Termitidae e grupos alimentares. FNRC, Floresta Nacional da
Restinga de Cabedelo; e APPMB, Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 36
4.2. Avaliação dos estimadores de riqueza de espécies não paramétricos para
taxocenoses de térmitas
A regra de parada foi totalmente alcançada nas duas áreas com esforço amostral de
1500m² na primeira e 3600m² na segunda, sendo o número de espécies encontrado na
assíntota das curvas de acumulação de espécies (Figuras 3A-B e Figuras 4A-B) considerado a
riqueza total de cada uma delas. Desta forma, para a Flona de Cabedelo, Sobs = A = 20 e para a
Mata do buraquinho, Sobs = A = 45.
Os valores do enviesamento, da precisão e acurácia apresentados pelos estimadores
não paramétricos analisados para a FNRC encontram-se na Tabela 2, e para a APPMB, na
Tabela 3. Na Tabela 4 encontra-se uma classificação dos estimadores de riqueza de espécies
quanto aos parâmetros analisados e uma final por protocolo, obtida a partir do somatório dos
pontos do desempenho de cada um.
A curva de acumulação de espécies, o desempenho de todos os estimadores analisados
e valores dos uniques e duplicates para a FNRC e a APPMB encontram-se nas Figuras 3 e 4.
Nas figuras 3A-B, observa-se que a curva da FNRC tendeu à estabilidade em relação ao eixo
Y (i.e., riqueza observada) a partir de 70 unidades amostrais, estabilizando-se com 105. Já nas
figuras 4A-B, foi a partir de 240 unidades amostrais que a curva da APPMB estabilizou-se em
relação ao eixo Y.
De forma geral, os estimadores ICE, Chao2, Jackknife1 e Bootstrap apresentaram
comportamento inicial de subestimar a riqueza de espécies observada, para posteriormente
apresentarem superestimativas nos cortes amostrais analisados (FNRC: Figuras 3C,E e G,
respectivamente; APPMB: Figuras 4C,E e G). Apenas na FNRC o estimador Chao2 não
apresentou superestimativas da riqueza de espécies (Figura 3D). Nas duas áreas, o Jackknife2
inicialmente superestimou a riqueza de espécies, para depois apresentar um comportamento
de subestimar o número de espécies observadas (FNRC: Figura 3F; APPMB: Figura 4F –
exceção em um corte amostral).
Enviesamento
O estimador Chao2 foi o menos tendencioso (i.e., estimou o número de espécies mais
próximo da riqueza real) em cerca de 70% dos estágios amostrais nas duas áreas (Tabelas 3 e
4). Este estimador ainda apresentou um desempenho satisfatório ao fornecer mais
rapidamente, em relação aos demais testados, o valor exato da riqueza de espécies observadas,
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 37
com o menor valor de unidades amostrais possível (FNRC: Tabela 3; APPMB: Tabela 4). Nos
estágios iniciais, quando houve altas porcentagens de uniques (40 a 22%) e duplicates (22 a
15%), o Jackknife1 e o Jackknife2 apresentaram os melhores valores em relação ao
enviesamento nas duas áreas estudadas, sendo seguidos pelo ICE (Tabelas 3 e 4). Quando o
número de espécies infrequentes variou de 72 a 63% e o de espécies frequentes de 27 a 36%,
o estimador ICE foi o que apresentou os melhores valores do viés tanto na FNRC quanto na
APPMB (Tabelas 3 e 4, respectivamente). À medida que as proporções de espécies raras
diminuíram no banco de dados, o Jackknife1 e o Jackknife2 passaram a ser os mais
tendenciosos dentre os estimadores analisados (Tabelas 5 e 6). Por fim, o Bootstrap não
apresentou o melhor desempenho neste critério em nenhum corte amostral para as duas áreas
(Tabelas 5 e 6).
Precisão
O Jackknife1 foi o estimador mais preciso quando até 74% da riqueza real de espécies
foi amostrada (Tabelas 3 e 4), correspondendo à presença de 27% de uniques nos dados.
Quando amostrada de 82 a 98% da riqueza real amostrada, o Bootstrap apresentou os
melhores valores quanto à precisão. O Chao2 foi o mais preciso quando amostrados mais de
98% da riqueza real da FNRC e 99% da APPMB. O ICE teve um desempenho intermediário
nesse critério, não apresentando a melhor nem a pior precisão em nenhum dos cortes
amostrais. O Jackknife2, por sua vez, foi o estimador menos preciso em todos os cortes
amostrais em ambas as áreas (Tabelas 5 e 6).
Acurácia
O Jackknife2 apresentou a melhor acurácia quando até 59% da riqueza total de
espécies foi amostrada, onde evidenciou-se um número elevado de espécies raras nos dados
(40% de uniques e 22% de duplicates) (Tabelas 3 e 4). Já o Jackknife1 foi o mais acurado
quando a porcentagem da riqueza de espécies variou entre 74 e 87% da real, e o número de
uniques foi entre 27 e 18%. Quando amostrada de 90 a 97% da riqueza real, o estimador
Bootstrap forneceu os valores mais acurados em ambas as áreas. O ICE apresentou valores
mais acurados apenas nos cortes amostrais da APPMB, quando amostrada de 97 a 99% da
riqueza de espécies total (Tabela 4). Acima de 99% da riqueza de espécies da APPMB e 98%
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 38
da FNRC, o Chao2 foi o estimador que apresentou os valores mais acurados de suas
estimativas.
Classificação geral dos estimadores
Na classificação final por protocolo (Tabela 5 da FNRC e Tabela 6 da APPMB), o
Jackknife1 foi que indicou o melhor desempenho geral quando amostrado de 74 a 87% do
número total de espécies, sendo considerado o estimador com melhor desempenho quando há
alta porcentagem de uniques no banco de dados (acima de 22%). Quando amostrada de 92 a
96% da riqueza total de espécies, o Bootstrap apresentou o melhor desempenho, sendo
seguido pelo ICE, o qual forneceu as melhores estimativas quando amostradas de 97 a 99% da
riqueza real. Acima de 99%, foi o Chao2 que forneceu as melhores estimativas. No entanto,
este último estimador ficou com o melhor desempenho na classificação final em mais cortes
amostrais do que os demais (41% na APPMB e 80% na FNRC).
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 39
Figura 3: Riqueza observada de espécies de térmitas e riqueza
estimada a partir de cinco estimadores não paramétricos na Floresta
Nacional da Restinga de Cabedelo–PB. A: Curva de acumulação de
espécies (Sobs), desempenho de todos os estimadores analisados e
valores dos uniques e duplicates. B: Riqueza de espécie observada
(Sobs). Desempenho dos estimadores individualmente – C: ICE; D:
Chao2; E: Bootstrap; F: Jackknife1; e G: Jackknife2.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 40
Figura 4: Riqueza observada de espécies de térmitas e riqueza
estimada a partir de cinco estimadores não paramétricos na Área de
Preservação Permanente Mata do Buraquinho/João Pessoa–PB. A:
Curva de acumulação de espécies (Sobs), desempenho de todos os
estimadores analisados e valores dos uniques e duplicates. B:
Riqueza de espécie observada (Sobs). Desempenho dos estimadores
individualmente – C: ICE; D: Chao2; E: Bootstrap; F: Jackknife1; e
G: Jackknife2.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 41
Tabela 3: Valores do enviesamento, precisão e acurácia dos estimadores ICE, Chao2, Jackknife1, Jackknife2 e Bootstrap para a Floresta
Nacional da Restinga de Cabedelo. Os estágios amostrais selecionados para o cálculo dos critérios consistem no número de amostras de 50 e
100% de cada protocolo aplicado (15, 30, 45, 60, 75, 90, 105, 120, 135 e 150 parcelas).
N
%
SPP
TOTAL
%
UNI.
%
DUP.
%
INF.
%
FRE.
ENVIESAMENTO PRECISÃO ACURÁCIA
ICE
CHAO
2
JACK
1
JACK
2 BOOT ICE
CHAO
2
JACK
1
JACK
2 BOOT ICE
CHAO
2
JACK
1
JACK
2 BOOT
15 83,05 21,43 16,86 100,00 0,00 -1,01 -1,35 -0,08 0,76 -1,70 6,60 6,97 2,89 16,56 2,86 7,63 8,79 2,90 17,14 5,75
30 92,30 12,46 9,86 71,43 28,57 -0,33 -0,35 0,68 1,18 -0,38 2,89 3,42 1,85 11,56 1,82 3,00 3,55 2,31 12,95 1,97
45 96,25 8,83 8,78 62,50 37,50 0,10 -0,08 0,92 0,96 0,17 1,46 1,49 1,32 8,24 0,96 1,47 1,49 2,17 9,16 0,99
60 98,15 5,71 8,00 61,11 38,89 0,21 -0,06 0,73 0,33 0,32 0,88 0,48 0,74 6,15 0,53 0,93 0,48 1,27 6,26 0,64
75 99,05 3,58 6,36 36,84 63,16 0,18 -0,07 0,51 -0,02 0,32 0,46 0,15 0,36 4,24 0,29 0,49 0,16 0,62 4,24 0,39
90 99,60 2,11 4,72 31,58 68,42 0,11 -0,04 0,33 -0,18 0,28 0,19 0,04 0,15 2,50 0,14 0,21 0,04 0,26 2,53 0,22
105 99,85 1,15 3,30 30,00 70,00 0,06 -0,02 0,20 -0,22 0,22 0,06 0,01 0,05 1,49 0,06 0,07 0,01 0,09 1,54 0,11
120 99,95 0,45 2,40 25,00 75,00 0,02 -0,01 0,08 -0,29 0,16 0,02 0,00 0,01 0,76 0,02 0,02 0,00 0,01 0,84 0,05
135 100,00 0,15 1,30 25,00 75,00 0,01 0,00 0,03 -0,20 0,10 0,00 0,00 0,00 0,32 0,00 0,00 0,00 0,00 0,36 0,01
150 100,00 0,00 0,00 25,00 75,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,06 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00
Porcentagens: % N SPP TOTAL = número de Sobs em relação à riqueza real da área; % UNI. = número de uniques (espécies com ocorrência em uma unidade amostral); % DUP.
= número de duplicates (espécies com ocorrência em duas unidades amostrais); % INF. = número de espécies infrequentes (aquelas com ocorrência em menos de 10 unidades
amostrais) e % FRE. = número de espécies frequentes (aquelas com ocorrência em 10 ou mais unidades amostrais).
A porcentagem do número de espécies obervadas em relação à riqueza real foi baseado no valor do Sobs fornecido pelo EstimateS© para cada corte, ou seja, é randômico.
Os melhores valores quanto ao enviesamento, precisão e acurácia em cada corte amostral estão em destaque na tabela.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 42
Tabela 4: Valores do enviesamento, precisão e acurácia dos estimadores ICE, Chao2, Jackknife1, Jackknife2 e Bootstrap para a Área de
Preservação Permanente Mata do Buraquinho. Os estágios amostrais selecionados para o cálculo dos critérios consistem no número de amostras
de 50 e 100% de cada protocolo aplicado (15, 30, 45, 60, 75, 90, 105, 120, 135, 150, 165, 180, 195, 210, 225, 240, 255, 270, 285, 300, 315, 330,
345 e 360 parcelas).
N
%
SPP
TOTAL
%
UNI.
%
DUP.
%
INF.
%
FRE.
ENVIESAMENTO PRECISÃO ACURÁCIA
ICE
CHAO
2
JACK
1
JACK
2 BOOT ICE
CHAO
2
JACK
1
JACK
2 BOOT ICE
CHAO
2
JACK
1
JACK
2 BOOT
15 59,51 40,52 22,52 100,00 0,00 -7,07 -8,62 -8,10 -3,54 -13,50 49,42 56,70 8,29 50,84 10,24 99,41 131,01 73,90 63,37 192,49
30 74,58 27,89 17,25 93,10 6,90 -4,04 -3,92 -2,40 1,12 -7,08 24,60 39,44 7,84 49,28 8,18 40,92 54,80 13,60 50,53 58,31
45 82,36 22,26 15,11 74,19 25,81 -2,27 -1,98 0,12 2,77 -3,98 16,40 28,30 7,13 43,43 6,60 21,56 32,22 7,14 51,10 22,45
60 87,16 18,13 14,25 72,22 27,78 -1,17 -1,44 1,22 2,79 -2,21 11,90 17,56 6,30 35,88 5,34 13,27 19,63 7,79 43,66 10,22
75 90,58 15,24 13,35 71,05 28,95 -0,30 -0,73 1,89 2,71 -1,01 9,73 12,96 5,62 33,52 4,49 9,82 13,49 9,19 40,87 5,51
90 92,96 12,93 12,29 63,41 36,59 0,11 -0,37 2,17 2,49 -0,26 7,62 9,55 4,93 29,59 3,76 7,63 9,69 9,64 35,79 3,83
105 94,73 11,03 11,38 56,10 43,90 0,26 -0,15 2,29 2,18 0,26 5,57 6,92 4,28 25,20 2,99 5,64 6,94 9,53 29,95 3,06
120 96,02 9,28 10,48 53,66 46,34 0,22 -0,09 2,18 1,70 0,54 3,76 4,80 3,65 20,79 2,28 3,81 4,80 8,40 23,68 2,57
135 97,02 7,97 9,55 51,22 48,78 0,26 0,09 2,12 1,47 0,75 2,76 3,72 3,17 18,92 1,82 2,82 3,73 7,66 21,08 2,39
150 97,76 6,80 8,68 48,78 51,22 0,25 0,10 1,96 1,16 0,84 1,99 2,69 2,69 15,60 1,44 2,05 2,70 6,53 16,95 2,15
165 98,36 5,85 7,84 45,24 54,76 0,27 0,18 1,83 0,99 0,91 1,42 2,04 2,31 13,40 1,10 1,49 2,08 5,66 14,38 1,93
180 98,80 4,88 7,35 45,24 54,76 0,25 0,18 1,61 0,54 0,92 1,04 1,42 1,88 12,11 0,85 1,10 1,45 4,47 12,40 1,69
Continua...
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 43
Continuação. Tabela 4
N
%
SPP
TOTAL
%
UNI.
%
DUP.
%
INF.
%
FRE.
ENVIESAMENTO PRECISÃO ACURÁCIA
ICE
CHAO
2
JACK
1
JACK
2 BOOT ICE
CHAO
2
JACK
1
JACK
2 BOOT ICE
CHAO
2
JACK
1
JACK
2 BOOT
195 99,09 4,01 6,75 46,51 53,49 0,20 0,10 1,36 0,17 0,87 0,72 0,88 1,44 10,76 0,64 0,76 0,89 3,29 10,79 1,40
210 99,38 3,33 6,19 47,73 52,27 0,20 0,11 1,21 -0,04 0,85 0,50 0,59 1,14 9,18 0,46 0,54 0,61 2,61 9,18 1,18
225 99,58 2,66 5,71 45,45 54,55 0,17 0,10 0,99 -0,36 0,79 0,32 0,38 0,81 7,95 0,31 0,35 0,39 1,79 8,08 0,94
240 99,71 2,07 5,22 44,44 55,56 0,14 0,05 0,80 -0,58 0,21 0,21 0,19 0,56 6,35 0,21 0,23 0,20 1,20 6,69 0,73
255 99,84 1,62 4,54 42,22 57,78 0,13 0,06 0,66 -0,63 0,14 0,14 0,12 0,38 5,20 0,14 0,15 0,13 0,82 5,60 0,58
270 99,89 1,18 4,07 40,00 60,00 0,09 0,03 0,48 -0,80 0,10 0,09 0,06 0,21 4,08 0,10 0,10 0,06 0,44 4,72 0,44
285 99,96 0,78 3,56 37,78 62,22 0,07 0,01 0,32 -0,92 0,06 0,05 0,02 0,10 2,92 0,06 0,05 0,02 0,20 3,77 0,32
300 99,98 0,47 2,96 37,78 62,22 0,04 0,01 0,20 -0,90 0,04 0,03 0,01 0,04 2,07 0,04 0,03 0,01 0,08 2,88 0,22
315 100,00 0,31 2,22 35,56 64,44 0,03 0,00 0,14 -0,72 0,02 0,01 0,00 0,02 1,46 0,02 0,01 0,00 0,04 1,98 0,16
330 100,00 0,16 1,53 33,33 66,67 0,02 0,00 0,07 -0,55 0,01 0,00 0,00 0,00 0,88 0,01 0,00 0,00 0,01 1,19 0,11
345 100,00 0,04 0,84 28,89 71,11 0,00 0,00 0,02 -0,34 0,00 0,00 0,00 0,00 0,42 0,00 0,00 0,00 0,00 0,54 0,07
360 100,00 0,00 0,00 28,89 71,11 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 0,04
Porcentagens: % N SPP TOTAL = número de Sobs em relação à riqueza real da área; % UNI. = número de uniques (espécies com ocorrência em uma unidade amostral); % DUP.
= número de duplicates (espécies com ocorrência em duas unidades amostrais); % INF. = número de espécies infrequentes (aquelas com ocorrência em menos de 10 unidades
amostrais) e % FRE. = número de espécies frequentes (aquelas com ocorrência em 10 ou mais unidades amostrais).
A porcentagem do número de espécies obervadas em relação à riqueza real foi baseado no valor do Sobs fornecido pelo EstimateS© para cada corte, ou seja, é randômico.
Os melhores valores quanto ao enviesamento, precisão e acurácia em cada corte amostral estão em destaque na tabela.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 44
Tabela 5: Classificação dos estimadores quanto aos critérios de avaliação (enviesamento, precisão e acurácia) e a classificação final por
protocolo de amostragem aplicado na Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo, PB.
N CRITÉRIOS CLASSIFICAÇÃO FINAL DO
DESEMPENHO DOS ESTIMADORES ENVIESAMENTO PRECISÃO ACURÁCIA
30 ICE, Chao2, Boot, Jack1, Jack2 Boot, Jack1, ICE, Chao2, Jack2 Boot, Jack1, ICE, Chao2, Jack2 Boot, ICE, Jack1, Chao2, Jack2
60 Chao2, ICE, Boot, Jack2, Jack1 Chao2, Boot, Jack1, ICE, Jack2 Chao2, Boot, ICE, Jack1, Jack2 Chao2, Boot, ICE, Jack1, Jack2
90 Chao2, ICE, Jack2, Boot, Jack1 Chao2, Boot, Jack1, ICE, Jack2 Chao2, ICE, Boot, Jack1, Jack2 Chao2, ICE, Boot, Jack1, Jack2
120 Chao2, ICE, Jack1, Boot, Jack2 Chao2, Jack1, Boot*, ICE*, Jack2 Chao2, Jack1, ICE, Boot, Jack2 Chao2, Jack1, ICE, Boot, Jack2
150 Chao2*, ICE*, Jack1*, Jack2*, Boot Chao2*, Jack1*, Boot*, ICE*, Jack2* Chao2*, Jack1*, ICE*, Boot*, Jack2* Chao2*, Jack1*, ICE*, Jack2*, Boot
* Valores iguais
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 45
Tabela 6: Classificação dos estimadores quanto aos critérios de avaliação (enviesamento, precisão e acurácia) e a classificação final por
protocolo de amostragem aplicado na Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho, João Pessoa, PB.
N CRITÉRIOS CLASSIFICAÇÃO FINAL DO
DESEMPENHO DOS ESTIMADORES ENVIESAMENTO PRECISÃO ACURÁCIA
30 Jack2, Jack1, Chao2, ICE, Boot Jack1, Boot, ICE, Chao2, Jack2 Jack1, ICE, Jack2, Chao2, Boot Jack1, ICE*, Jack2*, Chao2, Boot
60 ICE, Jack1, Chao2, Boot, Jack2 Boot, Jack1, ICE, Chao2, Jack2 Jack1, Boot, ICE, Chao2, Jack2 Jack1, ICE*, Boot*,Chao2, Jack2
90 ICE, Boot, Chao2, Jack1, Jack2 Boot, Jack1, ICE, Chao2, Jack2 Boot, ICE, Jack1, Chao2, Jack2 Boot, ICE, Jack1, Chao2, Jack2
120 Chao2, ICE, Boot, Jack2, Jack1 Boot, Jack1, ICE, Chao2, Jack2 Boot, ICE, Chao2, Jack1, Jack2 Boot, ICE, Chao2, Jack1, Jack2
150 Chao2, ICE, Boot, Jack2, Jack1 Boot, ICE, Chao2*, Jack1*, Jack2 ICE, Boot, Chao2, Jack1, Jack2 ICE, Boot, Chao2, Jack1, Jack2
180 Chao2, ICE, Jack2, Boot, Jack1 Boot, ICE, Chao2, Jack1, Jack2 ICE, Chao2, Boot, Jack1, Jack2 ICE, Chao2, Boot, Jack1*, Jack2*
210 Jack2, Chao2, ICE, Boot, Jack1 Boot, ICE, Chao2, Jack1, Jack2 ICE, Chao2, Boot, Jack1, Jack2 ICE, Chao2, Boot, Jack2, Jack1
240 Chao2, ICE, Boot, Jack2, Jack1 Chao2, Boot*, ICE*, Jack1, Jack2 Chao2, ICE, Boot, Jack1, Jack2 Chao2, ICE, Boot, Jack1, Jack2
270 Chao2, ICE, Boot, Jack1, Jack2 Chao2, ICE, Boot, Jack1, Jack2 Chao2, ICE, Boot*, Jack1*, Jack2 Chao2, ICE, Boot, Jack1, Jack2
300 Chao2, ICE*, Boot*, Jack1, Jack2 Chao2, ICE, Boot*, Jack1*, Jack2 Chao2, ICE, Jack1, Boot, Jack2 Chao2, ICE, Boot, Jack1, Jack2
330 Chao2, Boot, ICE, Jack1, Jack2 Chao2*, ICE*, Jack1*, Boot, Jack2 Chao2*, ICE*, Jack1, Boot, Jack2 Chao2, ICE, Jack1, Boot, Jack2
360 Chao2*, Boot*, ICE,* Jack1*, Jack2* Chao2*, ICE*, Jack1*, Boot*, Jack2* Chao2*, ICE*, Jack1*, Boot*, Jack2 Chao2*, ICE*, Jack1*, Boot*, Jack2
* Valores iguais
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 46
4.3. Avaliação do protocolo de amostragem proposto por CANCELLO et al. (2002) e da
suficiência amostral
Quando aplicado um protocolo, foram amostradas de 65 a 70% da riqueza real das
áreas (Tabela 7). Mais de 90% do número de espécies assintótico foi inventariado com 60
unidades amostrais na FNRC e com 90 na APPMB e o valor total da riqueza de espécies na
assíntota foi relatado com 120 unidades amostrais na FNRC e 240 na APPMB. O número de
espécies assintótico foi exatamente detectado com 135 unidades amostrais para a FNRC e 315
para a APPMB, ambas as estimativas fornecidas pelo Chao2 (ver Tabelas 3 e 4).
A composição taxonômica entre os protocolos sofreu poucas alterações nas duas áreas
(Figura 5). Na FNRC, o maior número de espécies de Nasutitermitinae foi constante, assim
como sua proporção quanto aos demais grupos, sendo seguido por Termitinae. O número de
espécies de Rhinotermitidae e Syntermitinae não variou entre os protocolos da área, e
Kalotermitidae e Apicotermitinae aumentaram o número de espécies à medida que foram
aplicados os protocolos, variando levemente suas proporções em relação aos demais táxons.
Na APPMB, Termitinae foi o táxon com mais espécies desde o primeiro protocolo,
apresentando o mesmo número que Nasutitermitinae a partir do sexto. O terceiro maior valor
da riqueza de espécies em todos os protocolos foi de Apicotermitinae, sendo seguido por
Syntermitinae. O número de espécies de Rhinotermitidae não variou, e sua proporção quando
comparado aos demais também não. Kalotermitidae apresentou uma leve variação na
proporção de espécies à medida que aumentou o número de protocolos aplicados.
Em relação à composição trófica, as proporções dos grupos alimentares também foram
pouco alteradas entre os protocolos aplicados nas duas áreas (Figura 6). Na FNRC, o maior
valor da riqueza de espécies dos xilófagos não foi alterado entre os protocolos, nem sua
proporção quanto aos demais. O número de espécies do grupo de interface xilófagos/folífagos
não foi alterado e o do grupo dos humívoros e dos intermediários xilófagos/humívoros foi o
mesmo em todos os protocolos aplicados na área. Na APPMB houve uma pequena variação
na proporção do grupo dos xilófagos e dos humívoros entre o primeiro e segundo protocolo,
sendo os maiores valores da riqueza de espécies dos humívoros estabilizados a partir do
segundo protocolo. Os xilófagos apresentaram os segundos maiores valores da riqueza de
espécies a partir do segundo protocolo e as proporções dos grupos intermediários foram
constantes em todos eles.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 47
Tabela 7: Os números de espécies de térmitas coletados a partir dos protocolos aplicados em
duas áreas de Floresta Atlântica da Paraíba. FNRC, Floresta Nacional da Restinga de
Cabedelo, PB; e APPMB, Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho, João
Pessoa, PB.
PROTOCOLOS
APLICADOS
Nº DE ESPÉCIES
AMOSTRADAS*
% DA RIQUEZA
TOTAL*
FNRC
Protocolo 1 14 70
Protocolo 2 18 90
Protocolo 3 19 95
Protocolo 4 20 100
Protocolo 5 20 100
APPMB
Protocolo 1 29 64,44
Protocolo 2 36 80,00
Protocolo 3 41 91,11
Protocolo 4 41 91,11
Protocolo 5 41 91,11
Protocolo 6 42 93,33
Protocolo 7 44 97,78
Protocolo 8 45 100
Protocolo 9 45 100
Protocolo 10 45 100
Protocolo 11 45 100
Protocolo 12 45 100
* Dados baseados nos valores brutos do banco de dados de cada área
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 48
Figura 5: A composição taxonômica a partir do total de número de espécies em cada
protocolo de amostragem rápida de térmitas aplicado. Na Floresta Nacional da Restinga de
Cabedelo foram aplicados cinco protocolos, e na Área de Preservação Permanente Mata do
Buraquinho, 12. Famílias: Kalotermitidae e Rhinotermitidae. Subfamílias de Termitidae:
Apicotermitinae, Nasutitermitinae, Syntermitinae e Termitinae.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 49
Figura 6: A composição trófica a partir do total de número de espécies em cada protocolo de
amostragem rápida de térmitas aplicado. Na Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo foram
aplicados cinco protocolos e na Área de Preservação Permanente Mata do Buraquinho, 12.
Grupos funcionais: Xilófagos, Humívoros, interface Xilófagos/Humívoros e interface
Xilófagos/Folífagos.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 50
5. DISCUSSÃO
5.1. Inventário faunístico
A riqueza de morfoespécies de térmitas inventariada para a FNRC (20 spp.) ficou
dentro da amplitude registrada para fragmentos de Floresta Atlântica; já para a APPMB, o
número de morfoespécies (45 spp.) ultrapassou todos os registros já publicados ao longo do
Domínio. De acordo com MOURA (2012), inventários realizados em 22 fragmentos ao longo
da Floresta Atlântica, a partir do mesmo protocolo de amostragem, citaram a riqueza entre 4 a
34 morfoespécies de térmitas. Já em inventários a partir de diferentes métodos de
amostragem, a riqueza na Floresta Atlântica variou de 8 a 43 morfoespécies de térmitas
(BANDEIRA et al., 1998; BRANDÃO, 1998; SILVA & BANDEIRA, 1999; VASCONCELLOS et al.,
2005; REIS & CANCELLO, 2007; VASCONCELLOS, 2010; SOUZA et al., 2012), onde cerca de 29
a 100% das morfoespécies não foram identificadas até espécie, dificultando comparações
entre as listas.
O setor situado ao norte do rio São Francisco, considerado um centro de endemismo
da Floresta Atlântica (SILVA et al., 2004; TABARELLI et al.,2005b), abriga as maiores riquezas
de térmitas já relatadas para todo o Domínio (ver, para a região ao norte do rio São Francisco,
BANDEIRA et al., 1998; VASCONCELLOS et al., 2005; VASCONCELLOS, 2010 e SOUZA et al.,
2012; e, para a região ao sul, BRANDÃO, 1998 e REIS & CANCELLO, 2007). A partir das listas
de espécies de trabalhos anteriores e da presente neste estudo, constatou-se um total de 34
espécies identificadas até o nível específico para o setor ao norte do rio São Francisco.
Seis espécies foram adicionadas à lista de VASCONCELLOS et al. (2005) para a FNRC:
Calcaritermes rioensis Krishna, 1962, outra espécie do gênero Anoplotermes, Nasutitermes
callimorphus Mathews, 1977, N. jaraguae (Holmgren, 1910), N. macrocephalus (Silvestri,
1903) e Termes medioculatus Emerson in Snyder, 1949. Das morfoespécies inventariadas
pelos autores, apenas uma espécie não identificada de Microcerotermes não foi encontrada no
presente estudo.
No estudo realizado por BANDEIRA et al. (1998), em duas áreas de Floresta Atlântica
de João Pessoa (PB), uma delas sendo a APPMB, foram encontradas 43 morfoespécies,
distribuídas em 22 gêneros. No entanto, comparações entre as listas de espécies não são
possíveis, uma vez que apenas 13% das listadas foram identificadas ao nível específico.
Também não é possível realizar comparações com a lista de espécies encontrada no trabalho
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 51
de SILVA & BANDEIRA (1999), também realizado na APPMB, uma vez que 100% das espécies
não foram identificadas ao nível específico.
Em relação à lista trazida no estudo de VASCONCELLOS (2010) para a APPMB, foram
adicionados sete gêneros, sendo eles: Atlantitermes, Cavitermes, Convexitermes, Ibitermes,
Neotermes, Rugitermes e Subulitermes. Dentre estes, os identificados em nível específico
foram: Ca. tuberosus (Emerson, 1925), I. inflatus Vasconcellos, 2002 e S. microsoma
(Silvestri, 1903). Outras espécies para gêneros já citados pelo autor também foram
encontradas: Orthognathotermes longilamina Rocha & Cancello, 2009, O. tubesauassu Rocha
& Cancello, 2009 e T. hispaniolae (Banks, 1918).
Na FNRC, a subfamília Nasutitermitinae foi dominante em termos de número de
ocorrências e riqueza de espécies, diferentemente da APPMB, na qual Nasutitermitinae teve o
mesmo número de espécies de Termitinae, sendo esta última também a mais frequente. Em
outros estudos publicados com a termitofauna na Floresta Atlântica, a subfamília
Nasutitermitinae é apontada com os maiores valores da riqueza de espécies e abundância
relativa (BANDEIRA et al., 1998; BRANDÃO, 1998; VASCONCELLOS et al., 2005; REIS &
CANCELLO, 2007; VASCONCELLOS, 2010; SOUZA et al., 2012).
O grupo alimentar dos xilófagos foi o dominante em relação ao número de encontros
nas duas áreas, e em relação à riqueza de espécies na FNRC, corroborando com o padrão
observado em outros estudos conduzidos na Floresta Atlântica (BANDEIRA et al., 1998;
BRANDÃO, 1998; VASCONCELLOS et al., 2005; REIS & CANCELLO, 2007; SOUZA et al., 2012).
Em relação ao número de espécies, o grupo dos humívoros foi o dominante na APPMB, o que
pode ser devido às dificuldades taxonômicas encontradas em espécies da subfamília
Apicotermitinae, a qual é principal representante deste grupo alimentar nos ecossistemas.
Ninhos conspícuos pertencentes a 10 espécies de térmitas foram encontrados na
APPMB. Este dado corrobora outro estudo ao norte do rio São Francisco, o qual cita essas
mesmas espécies como construtoras de ninhos visíveis para três remanescentes de Floresta
Atlântica (VASCONCELLOS, 2010), sendo este total o máximo já encontrado neste setor (ver
VASCONCELLOS et al., 2005; VASCONCELLOS et al., 2008; VASCONCELLOS, 2010; SOUZA et
al., 2012). Na FNRC, foram encontradas cinco espécies construtoras, adicionando a
ocorrência de N. macrocephalus à lista publicada no estudo de VASCONCELLOS et al. (2005)
para a mesma área. Das listadas, apenas Embiratermes neotenicus (Holmgren, 1906) constrói
ninhos epígeos, sendo as todas as demais construtoras de ninhos arborícolas.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 52
A alta diversidade da termitofauna verificada na APPMB ressalta a importância de
pequenos fragmentos para a conservação da biodiversidade da Floresta Atlântica, inclusive
quando este está inserido em matriz urbana. A biodiversidade encontrada na APPMB a
destaca dos demais fragmentos pela sua possibilidade de atuar como centro dispersor de
espécies para recolonizações de outros próximos. HOLLAND & BENNETT (2011) afirmam que
uma efetiva conservação de várias espécies em longo prazo depende da sua capacidade de
persistir em fragmentos de habitats em meio a paisagens fortemente modificadas. Para que
isto ocorra, SEKERCIOGLU et al. (2002) destacam a importância da circulação de indivíduos
entre os fragmentos. Caso houvesse a implementação de medidas conservacionistas que
restaurassem a conectividade original da paisagem da APPMB e dos fragmentos próximos,
poderia haver uma maior migração de indivíduos provindos de outras populações da APPMB,
aumentando o fluxo gênico e facilitando a recolonização de fragmentos próximos com baixa
biodiversidade. Isto garantiria a permanência das espécies por mais tempo e atuaria
diretamente para a conservação do Domínio. Os resultados de um estudo sobre os efeitos da
fragmentação com insetos, COLLINGE (2000) sugere que os corredores de habitat podem
potencialmente influenciar a taxa na qual algumas espécies de insetos recolonizam os
fragmentos ao redor. Se aplicados na APPMB, talvez estes métodos auxiliem na manutenção
da sua diversidade.
É importante destacar que ações conservacionistas devem ocorrer de forma iminente e
eficiente em fragmentos inseridos em matriz urbana, como os dois remanescentes estudados,
uma vez que estes são mais susceptíveis às alterações do ambiente e, geralmente,
modificações na biodiversidade local. Uma compilação de dados realizada por MCKINNEY
(2008), baseada em 105 estudos sobre os efeitos da urbanização sobre a riqueza de espécies
de vertebrados, invertebrados e plantas, indicou que a extrema urbanização quase sempre
reduz a riqueza de espécies. No entanto, em casos de urbanização com níveis moderados, o
autor afirmou que seu efeito variou significativamente entre os grupos, apontando uma
tendência menos consistente para reduzir a riqueza de espécies, e com o aumento dela em
alguns grupos.
Num estudo sobre térmitas, BROWN (1997) afirmou que, em casos de baixos distúrbios
ambientais, a resposta dos térmitas foi de aumentar a riqueza de espécies, já nos de altos
distúrbios, houve pequena ou nenhuma alteração no número de espécies. Este estudo
possibilita futuras avaliações, as quais são essenciais para o monitoramento das áreas e
planejamento de medidas conservacionistas.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 53
5.2. Avaliação dos estimadores de riqueza de espécies
Divergências sobre o desempenho dos estimadores não paramétricos foram
evidenciadas em muitos trabalhos: por exemplo, PALMER (1990) concluiu que Jackknife1 é o
estimador menos tendencioso, quando comparado ao Bootstrap (os estimadores Chao não
foram examinados), COLWELL & CODDINGTON (1994) defenderam a utilização dos
estimadores Chao2 e Jackknife2 como os mais eficientes (os estimadores de cobertura ACE e
ICE não foram analisados, pois não existiam até então); e WALTHER & MORAND (1998),
trouxeram o Chao2 e o Jackknife1 como os melhores. BROSE et al. (2003) sugerem que essas
divergências podem ser atribuídas às diferenças em suas coberturas de amostra.
A maioria dos testes de desempenho de estimadores envolveu assembleias pequenas e
bem inventariadas, ou grandes áreas insuficientemente estudadas, com riqueza real
desconhecida (MAGURRAN, 2011). A melhor maneira para estas avaliações, de acordo com
TOTI et al. (2000), é a utilização de conjuntos de dados a partir de um local onde a riqueza
real é conhecida, independente do seu tamanho, o que possibilita afirmações concretas acerca
do desempenho dos estimadores. Com esforço amostral de 1500m² na primeira área e 3600m²
na segunda, bem como a ausência de uniques e duplicates nos dados de ambas, infere-se que a
riqueza real de espécies de térmitas sensível ao protocolo foi totalmente amostrada nas áreas.
Outros trabalhos também avaliaram o comportamento dos estimadores a partir de áreas bem
inventariadas, como o de COLWELL & CODDIGNTON (1994) e o de BUTLER & CHAZDON
(1998).
Em testes de desempenho de estimadores a partir de curvas de acumulação de espécies
observadas que não atingiram à assíntota, como um realizado com taxocenoses de aranhas
(TOTI et al., 2000), não é possível utilizar abordagens diretas de avaliação, sendo necessário a
utilização de outras formas menos rigorosas, e, consequentemente, menos confiáveis.
O comportamento de um estimador em relação ao esforço amostral também é
fundamental para avaliações de seu desempenho. De acordo com TOTI et al. (2000), um bom
estimador deve chegar a uma assíntota estável com menos amostras do que as requeridas pela
curva de acumulação de espécies para chegar a este mesmo ponto. Neste estudo, o estimador
que chegou mais rapidamente ao número da riqueza real de espécies nas duas áreas foi o
Chao2, apresentando menores valores do enviesamento e estabilizando a curva de acumulação
de espécies mais rapidamente, a partir de um menor número de unidades amostrais. Esta
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 54
rápida aproximação das estimativas do Chao2 ao valor real do número de espécies já havia
sido relatado num estudo anterior realizado por CHAZDON et al. (1998).
Alguns trabalhos publicados, como o de CHIARUCCI et al. (2003), destacam que o
desempenho dos estimadores melhora progressivamente com o aumento do número amostral.
No presente estudo, o verdadeiro valor da riqueza de espécies foi estimado quando cerca de
80% das espécies foram amostradas e/ou ocorreu cerca de 20% de uniques nos dados. Essas
características já foram observadas em investigações anteriores, como a de WALTHER &
MORAND (1998) e a de MAO & COLWELL (2005), as quais sugerem que os estimadores de
riqueza não paramétricos não comecem a cobrir o verdadeiro valor até cerca de 2/3 para 4/5
das espécies sejam observadas; e a de LOPEZ et al., (2012), que determinaram um limite de 20
indivíduos/espécies, ou menos de 21% de singletons para a produção de estimativas de
riqueza de confiança, a partir de estimadores não paramétricos corrigidos. Foi evidenciado
também que o desempenho de alguns estimadores não paramétricos melhorou com o aumento
do número amostral, como o Chao 2, no entanto, outros, como o Jackknife de primeira e o
segunda ordem, pioraram seu desempenho ao passo que aumentava o número de amostras, e,
consequentemente, diminuía o número de espécies raras.
Alguns trabalhos trazem os resultados do desempenho dos estimadores a partir da
cobertura amostral (p. ex., BROSE et al., 2003), mas BROSE e MARTINEZ (2004) destacam que
esta pode apenas ser estimada, o que faz a escolha do estimador ótimo incerta. É importante
utilizar também outras abordagens, como o número de espécies raras, frequentes e
infrequentes, nos resultados de avaliações dos estimadores, pois estes padrões são testáveis e
utilizados posteriormente mais facilmente por outros estudos.
MAGURRAN (2011) inferiu que, em assembleias em que todas as espécies são dispostas
numa proporção aproximadamente igual, a amostragem fornece uma estimativa acurada de
sua riqueza. Já de acordo com MAY (1975), em amostras feitas em assembleias onde há a
dominância de determinada espécie e as demais são menos frequentes, ou raras, o resultado é
geralmente uma subestimativa da riqueza real de espécies. Em nosso estudo, onde foram
evidenciadas proporções diferentes da disposição das espécies nas áreas, o comportamento
inicial dos estimadores foi de subestimar a riqueza real. Ao passo que o número de unidades
amostrais aumentava e o de espécies raras diminuía, a maioria dos estimadores superestimou
a riqueza real, com exceção apenas do Jackknife2, que forneceu subestimativas nos cortes
finais nas duas áreas.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 55
WALTHER e MOORE (2005) realizaram uma revisão de literatura acerca do
desempenho dos estimadores de riqueza de espécies, além de definirem os conceitos de
enviesamento, precisão e acurácia. Estimadores utilizados em estudos de biodiversidade
precisam não apenas ser os menos tendenciosos possíveis, como também precisam ser
confiáveis em termos de precisão, a fim de reduzir a variação arbitrária durante a realização
de levantamentos semelhantes (BROSE et al., 2003). Nesse estudo, todos os três critérios
foram avaliados isoladamente, apesar de a acurácia incorporar os dois outros conceitos, uma
vez que, quando avaliado apenas este último critério, péssimos valores do enviesamento ou
precisão podem ser mascarados. A fim de evitar esse problema, todos os dados gerados nos
três critérios foram inicialmente analisados individualmente, para em seguida ser realizada
uma classificação final dos estimadores baseada nos valores desses três parâmetros em cada
corte amostral. Foi caracterizado com um bom desempenho em cada categoria aquele(s)
estimador(es) que apresentou(aram) os valores mais baixos em relação aos demais para o
número de amostras analisado.
BROSE et al. (2003) afirmam que a escolha do estimador menos tendencioso pode ser
apropriada para estudos em que vários conjuntos de dados independentes estão disponíveis
para se obter uma estimativa média, como estimativas da biodiversidade global ou riqueza de
espécies de um bioma inteiro. Entretanto, os autores afirmam que, no caso de estudos de
campo em pequenas escalas espaciais (como os que utilizam o protocolo para rápidas
avaliações da riqueza de espécies de térmitas), a precisão deve ser priorizada, além de
destacarem a existência de um trade-off entre a redução do enviesamento e a precisão dos
estimadores. Levando isto em consideração, sugere-se cautela ao considerar as estimativas
realizadas pelos estimadores Jackknife de 1 e 2 ordens em estudos com térmitas a partir do
protocolo de transecto, uma vez que estes estimadores apresentaram resultados muito
oscilantes, tanto em relação ao enviesamento quanto à precisão, a partir do aumento do
esforço amostral, passando das melhores estimativas às piores.
HELLMANN e FOWLER (1999) afirmaram que quando o tamanho da amostra é inferior a
aproximadamente 25% da riqueza real, o estimador Jackknife2 foi o menos tendencioso,
sendo seguido pelo Jackknife1 e o Bootstrap. De fato, no presente estudo os estimadores
Jackknife apresentaram um comportamento análogo: até aproximadamente 75% da riqueza
real amostrada, o Jackknife de segunda ordem foi o que apresentou o melhor enviesamento, e
o de primeira ordem até aproximadamente 82%. Apesar do Jackknife2 ser o menos preciso
dentre os analisados, neste caso, há um trade-off entre os valores do enviesamento e a
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 56
precisão, resultando na melhor acurácia deste estimador, nestas condições e a partir de um
baixo número amostral.
As estimativas realizadas pelo Jackknife1 e Jackknife2 são baseadas no número de
espécies raras encontradas no banco de dados. O Jackknife1 forneceu boas estimativas até
uma porcentagem de aproximadamente 22,2% de uniques e o Jackknife2 quando há no
mínimo 27,9% de uniques e 17,2% de duplicates nos dados. Quando a frequencia de espécies
raras foi menor que estas porcentagens, esses estimadores passaram a ter um desempenho
insatisfatório, fornecendo estimativas tendenciosas, imprecisas e sem acurácia. Assim, sugere-
se que o Jackknife1 e o Jackknife2 sejam utilizados em trabalhos com térmitas apenas quando
haja altas frequencias de espécies raras nos dados (no mínimo, de 25% de uniques). Vale
salientar que estes valores de frequencia de espécies raras são baseados nos resultados
fornecidos pelo EstimateS©
, e não nos dados brutos da matriz de dados, uma vez que são a
partir dessas médias randômicas fornecidas pelo programa (p. ex., uniques, duplicates e Sobs)
que as estimativas da riqueza de espécies são calculadas.
O Bootstrap, diferentemente dos demais analisados, não utiliza em suas estimativas
número de espécies raras ou infrequentes. Pelo contrário, usa as frequências de todas as
espécies observadas, o que pode influenciar na alta precisão evidenciada no desempenho deste
estimador, a qual persistiu até quando mais de 99% da riqueza real foi amostrada em uma das
áreas. Essa característica do Bootstrap de apresentar elevada precisão já havia sido relatada
em outros estudos: POULIN (1998) destacou a ótima precisão do Bootstrap em relação aos
estimadores Chao e Jackknife, ambos de primeira e segunda ordem, quando a assembleia
continha muitas espécies raras, e HORTAL et al. (2006), também trouxe o Bootstrap como o
mais preciso, embora este mesmo trabalho não sugira a utilização do estimador devido às
subestimações encontradas em seu desempenho. No presente trabalho, o Bootstrap forneceu
estimativas medianas na maioria dos cortes amostrais da classificação final, e naqueles cortes
que cobriram aproximadamente de 92 a 96% da riqueza real de espécies, gerou as melhores
estimativas, sendo uma boa opção para estimativas de riqueza de térmitas a partir do
protocolo de coleta utilizado.
O estimador de cobertura ICE foi desenvolvido com a finalidade de superestimar a
riqueza de espécies das áreas, especialmente com pequenas amostras (COLWELL &
CODDINGTON, 1994), sendo esta característica favorável em estudos de biodiversidade em
pequena escala. Neste trabalho, o ICE forneceu ótimas estimativas quando houve, em média,
48,3% de espécies infrequentes e 51,7% de frequentes, assim como apresentou um bom
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 57
desempenho constante, ficando geralmente entre os três melhores estimadores na classificação
geral de cada corte amostral analisado. Contudo, este estimador requer um limite arbitrário
para definir “espécies raras”, e pode, dessa forma, produzir resultados diferentes a partir do
mesmo conjunto de dados (CHIARUCCI et al., 2003).
Em uma avaliação do desempenho de estimadores de riqueza com taxocenoses de
formigas da Estação Biológica La Selva, na Costa Rica, LONGINO et al. (2002) relataram que
o comportamento do ICE não era estável. Entretanto, em nosso estudo a partir do método de
coleta utilizado, este estimador teve um desempenho satisfatório constante, mesmo com o
aumento do número amostral, o que faz do método uma opção em estimativas gerais da
riqueza de espécies de térmitas. Considerando que foi utilizado apenas um limite de 10
unidades amostrais para as espécies infrequentes, é possível que, caso aplicado outro limite, o
desempenho do estimador seja diferente do exposto neste teste. Uma investigação mais
detalhada acerca do desempenho do ICE, como a avaliação do desempenho a partir de
diferentes limites de espécies infrequentes, é necessária antes de serem realizadas quaisquer
conclusões sobre sua eficiência nas estimativas. Apesar do bom desempenho e da estabilidade
evidenciados para este banco de dados, acredita-se que o estimador ainda deve ser testado em
relação a outros limites de espécies infrequentes. Dessa forma, o ICE não é indicado para
fornecer estimativas de térmitas, uma que vez nesse estudo não há resultados suficientes para
realizar inferências sobre o estimador.
O estimador Chao2 foi o menos tendencioso dentre os demais analisados, o que já
havia sido relatado anteriormente por WALTHER e MARTIN (2001), e se aproximou do
verdadeiro valor da riqueza real mais rapidamente, como indicado por LONGINO et al. (2002).
Este último estudo citado afirma ainda que o Chao2 seja relativamente insensível ao número
de parcelas. Foi evidenciado que, quando o desempenho deste estimador é analisado de forma
rigorosa, ocorreram variações do desempenho à medida que aumentou o número amostral.
Nos cortes amostrais iniciais, os que abrangeram até aproximadamente 92% da riqueza real, o
Chao 2 ficou entre os estimadores com os desempenhos mais insatisfatórios. Por outro lado,
quando amostrada em média mais de 98% da riqueza real, este estimador apresentou o melhor
desempenho em todos os cortes amostrais realizados. Entre as áreas, as frequências de
uniques e duplicates nos cortes de melhor desempenho do Chao2 não coincidiram, sugerindo
que o cálculo envolvido em suas estimativas através da fórmula do viés corrigido seja mais
complexo do que os outros discutidos anteriormente, que também utilizam espécies raras,
como os Jackknife de 1ª e 2ª ordem.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 58
Alguns estudos destacaram o ótimo desempenho do Chao2 quanto ao enviesamento
e/ou acurácia (p. ex., WALTHER & MORAND, 1998; WALTHER & MARTIN, 2001; FOGGO et al.,
2003a), e outro destaca o bom desempenho do estimador para pequenos tamanhos amostrais
(CHAZDON et al., 1998). Na presente investigação, de forma geral, este estimador forneceu
boas estimativas da riqueza de espécies, com a ressalva do ótimo desempenho em grandes
tamanhos amostrais. Sugere-se a utilização do Chao2 em estimativas de riqueza de espécies
de térmitas, uma vez que, combinado aos outros discutidos anteriormente, pode fornecer
resultados bem próximo à riqueza real da área analisada.
A discussão acerca do desempenho de estimadores não paramétricos é complexa e
envolve vários fatores, como os parâmetros analisados para a avaliação, o táxon e o método
de coleta utilizado. Um estimador descrito com o melhor desempenho para determinado
táxon, com determinada metodologia, não é necessariamente o mais indicado para outros
grupos e outros métodos de coleta, como exemplificado anteriormente. O mais indicado é a
avaliação para cada grupo e cada metodologia, uma vez que é possível detectar as
particularidades dos bancos de dados em cada caso. Assim, acredita-se que este estudo, a
partir dos limites detectados no desempenho dos estimadores, contribuiu para a determinação
de futuras estimativas mais confiáveis em trabalhos que caracterizem a termitofauna a partir
da mesma metodologia que foi utilizada nesse trabalho.
5.3. Considerações acerca do protocolo proposto por CANCELLO et al. (2002) e da
suficiência amostral mínima
Atualmente, não há um consenso mundial sobre o melhor método para ser utilizado
para caracterizações da diversidade de térmitas. No Brasil, trabalhos investigando a
diversidade da termitofauna utilizaram tanto o protocolo descrito por DAVIES (1997) e
EGGLETON et al. (1997), quanto o proposto por CANCELLO et al. (2002) (p. ex.
VASCONCELLOS et al., 2005; REIS & CANCELLO, 2007; ACKERMAN et al., 2009), dificultando
comparações, e evidenciando a necessidade de uma padronização de coleta nos trabalhos
publicados.
O protocolo de amostragem descrito em DAVIES (1997) e EGGLETON et al. (1997)
consiste na aplicação de um transecto de 100 x 2m, dividido em 20 seções contínuas de 5 x
2m numeradas sequencialmente. O tempo amostral é de 1 h x pessoa, em cada parcela. No
entanto, MOURA (2012) destaca algumas desvantagens do método: a possibilidade de não
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 59
haver a representação de toda a heterogeneidade dos habitats presentes nas localidades, uma
vez que utiliza apenas um único transecto, e a probabilidade de pseudoreplicações das
colônias, tendo em vista a inexistência de espaçamento entre as parcelas.
Quando esse protocolo de amostragem foi testado por JONES e EGGLETON (2000) foi
observado que o método inventariou de uma proporção entre 31 e 36% da riqueza real de duas
áreas da Malásia e uma de Camarões. Também foi afirmado que a amostragem produzida pelo
método representa a composição taxonômica e funcional da taxocenose geral dos térmitas.
Já o protocolo proposto por CANCELLO et al. (2002) (descrito no tópico 3.2), aplicado
uma vez, inventariou entre 65 a 70% da termitofauna dos dois fragmentos da Floresta
Atlântica analisados nesse trabalho, bem como representou boa parte da composição
taxonômica e funcional quando foi aplicado. As pequenas alterações no número de espécies
de Kalotermitidae e Apicotermitinae podem ter ocorrido devido à natureza extremamente
críptica do primeiro táxon e às dificuldades taxonômicas deste último. Os problemas na
identificação dos Apicotermitinae podem ser responsáveis também pelas alterações
encontradas na proporção do grupo dos xilófagos e humívoros entre o primeiro e segundo
protocolo aplicado na APPMB, uma vez que este táxon é o principal representante do grupo
dos humívoros.
No geral, em relação ao método testado no presente estudo, notou-se que quando
aplicado apenas um protocolo, as proporções das taxocenoses foram bem representadas, bem
como boa parte da riqueza de espécies assintótica, uma vez que cerca de 70% do número de
espécies real foi inventariado nas duas áreas com apenas um protocolo.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 60
6. CONCLUSÕES
1) O número de espécies encontrado nos dois fragmentos estudados é superior a todos os
estudos publicados anteriormente para a Floresta Atlântica. O planejamento de ações
conservacionistas nos fragmentos deve ser urgente, principalmente na APPMB devido ao alto
número de espécies de térmitas encontradas e à possibilidade de ser um centro dispersor de
espécies para fragmentos próximos.
2) A utilização de cada estimador em áreas de Floresta Atlântica foi indicada nas seguintes
situações: Jackknife1 e Jackknife2 apenas para banco de dados com um número de uniques
superior a 25% da riqueza observada. Quando a porcentagem de espécies raras for inferior a
esta, sugere-se a utilização das estimativas do Bootstrap e do Chao2.
3) O protocolo testado é eficiente na caracterização da termitofauna, obtendo estimativas
eficientes da diversidade real das áreas a partir da utilização dos estimadores não
paramétricos. Além disso, o protocolo reproduziu as proporções da composição taxonômica e
trófica de forma similar entre os protocolos aplicados, o que demonstra a eficiência do método
para determinar a diversidade de térmitas quando não é possível um inventário completo.
4) A partir dos resultados obtidos, tem-se que a suficiência amostral mínima de um
protocolo (30 unidades amostrais de 10 m²) é eficiente na para inventários rápidos da riqueza
de espécies de térmitas.
ERNESTO, M.V. 2013
TÉRMITAS DE DUAS ÁREAS DE FLORESTA ATLÂNTICA BRASILEIRA 61
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