angiostrongylus vasorum: longe da vista, longe do coração ... · giões. contudo, nas últimas...

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Resumo: Angiostrongylus vasorum é um parasita cardiopulmo-nar que infeta cães após ingestão dos hospedeiros intermediá-rios, moluscos gastrópodes. A angiostrongilose, uma parasitose emergente, mas subestimada, causa pneumonia e coagulopatias, podendo mesmo originar a morte dos animais infetados. No en-tanto, um plano profilático adequado e um tratamento dirigido, quando há infeção, tornam o prognóstico muito bom. A. vasorum assume-se como um problema sério em cães em áreas endémi-cas. O diagnóstico assenta principalmente em análises coproló-gicas, PCR e serologia para deteção de antigénios do parasita ou anticorpos contra o parasita. Nesta revisão bibliográfica é traça-da uma descrição morfológica de A. vasorum e é esquematizado o seu ciclo biológico. São ainda referidos dados epidemiológicos recentes, bem como os sinais clínicos que surgem em animais infetados, técnicas de diagnóstico e modos de tratamento e pro-filaxia. Apesar de não haver na literatura referência a casos de infeção em humanos, é inegável a sua importância, tornando-se, assim, essencial que a comunidade médico-veterinária tenha dis-ponível a informação necessária, não só para realizar um diag-nóstico correto e precoce, mas para melhor aconselhar os seus clientes na prevenção desta doença.

Palavras-chave: Angiostrongylus vasorum. Cão. Parasita. Cardiopulmonar.

Summary: Angiostrongylus vasorum is a cardipulmonary pa-rasite that infects dogs after the ingestion of its intermediate host, gastropod molluscs. Angiostrongylosis is an emerging, but underestimate parasitosis causing verminous pneumonia and coagulopathies and even death. However, with an appropriate prophylactic plan and treatment if infected, the prognosis of this disease becomes very good. A. vasorum has been a serious pro-blem for dogs in endemic areas. Its diagnosis is based mainly in fecal analysis, PCR and blood testing for parasite antigens or anti-parasite antibodies. In this review, it is made a morpholo-gical characterization of this parasite and its biological cycle is described as well. It also features recent epidemiological data, clinical signs present in infected animals, diagnostic tecnhiques and ways of preventing and treating this disease. Although there are no references in literature of infected humans, A. vasorum’s importance is undeniable. Therefore, it becomes essential that the veterinary community has access to the information needed in order not only to diagnose this parasite correctly, but also to advise owners on the best ways to protect their pets.

Keywords: Angiostrongylus vasorum. Dog. Parasite. Cardiopulmonary.

Introdução

Angiostrongylus vasorum (Baillet, 1866) é um ne-mátode metaestrongiloide, responsável pela angios-trongilose canina (Santos, 2014). O seu ciclo de vida é indireto e os seus hospedeiros definitivos são o cão (Canis familiaris) e a raposa (Vulpes vulpes) (Koch and Willesen, 2009; Hermosilla et al., 2014; Santos, 2014).

Até recentemente, julgava-se que este nemátode es-tava limitado a focos endémicos isolados. Contudo, nas últimas décadas, parece ter havido uma dissemi-nação deste parasita para lá das áreas que até então eram consideradas endémicas, o que torna esta temá-tica de extrema importância para o médico veterinário (Barutzki. and Schaper, 2009).

Os cães mais afetados têm menos de um ano de ida-de e são infetados principalmente pela ingestão dos hospedeiros intermediários gastrópodes (Willensen et al., 2007; Verzberger-Epstein et al., 2008; Koch and Willesen, 2009). Uma vez no interior do intestino del-gado, a larva L3 penetra a parede intestinal e, após migrações, já no ventrículo direito do coração e arté-rias pulmonares, desenvolve-se até à sua forma adulta (McGarry, 2008). Na infeção por A. vasorum é comum o animal ser clinicamente assintomático ou manifestar apenas sinais de menor gravidade que tendem a surgir de modo intermitente, pelo menos numa fase inicial (Santos, 2014). É, no entanto, possível que um cão in-fetado surja com sinais de doença grave (Ballweber, 2012).

Por poder originar quadros clínicos graves ou mesmo fatais, é importante disponibilizar informação que pos-sa orientar o médico-veterinário clínico no diagnóstico precoce da angiostrongilose canina. A instituição de um tratamento com fármacos adequados, assim que o diagnóstico seja feito, recorrendo, por exemplo, à com-binação imidaclopride/moxidectina, melhora muito o prognóstico destes animais.

Ao realizar este trabalho, propusemo-nos a estudar a bibliografia mais recente sobre o tema e a elaborar uma revisão bibliográfica que faz referência aos aspetos mais importantes deste parasita, realçando o papel ful-cral da prevenção, especialmente em áreas endémicas.

Angiostrongylus vasorum: Longe da vista, longe do coração?

Angiostrongylus vasorum: Far from the eyes, far from the heart?

Filipa Paulos*, Susana Silva, José Meireles

Faculdade de Medicina Veterinária da Universidade de Lisboa

*Correspondência: [email protected]

Tel: 915252190

Paulos F. et al. RPCV (2015) 110 (593-594) 38-48

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Caracterização Morfológica

A espécie Angiostrongylus vasorum (Baillet, 1866) é um nemátode metaestrongiloide, responsável pela an-giostrongilose (Santos, 2014). As formas adultas têm um corpo alongado de 13 a 25 mm de comprimento (Moeremans et al., 2011). O diâmetro intestinal é de maior dimensão que o diâmetro esofágico. O poro excre-tor localiza-se ventralmente, por baixo da junção entre o esófago e o intestino, que por sua vez está em comu-nicação com o aparelho reprodutor (Costa, de Araújo Costa, and Guimarães, 2003). Na fêmea, os ovários têm coloração branca e forma espiralada, localizando-se em redor do intestino, com conteúdo granulado e de colo-ração castanho-avermelhada (Koch and Willesen, 2009). Esta particularidade é facilmente visível, uma vez que a cutícula é extremamente fina e transparente (Costa, de Araújo Costa, and Guimarães, 2003). As fêmeas têm, em média, 15,58 mm de comprimento e 0,27 mm de diâme-tro, enquanto os machos têm dimensões mais reduzidas, em média 12,91 mm de comprimento e 0,24 mm de di-âmetro (Costa, de Araújo Costa, and Guimarães, 2003).

As formas larvares L1 (figura 1) têm cerca de 310 a 399 µm de comprimento e possuem um botão cefálico anterior e uma extremidade posterior em forma de S com um entalhe na superfície dorsal (figura 2) (Nabais, 2012; Santos, 2014). Possuem um esófago não rabditiforme que ocupa um terço a metade do comprimento da larva

(Nabais, 2012).

Ciclo Biológico

A. vasorum tem um ciclo de vida indireto, que se en-contra esquematizado na figura 3 (Koch and Willesen, 2009). Os hospedeiros definitivos são o cão (Canis fami-liaris) e a raposa (Vulpes vulpes). Podem ser considera-dos como hospedeiros reservatórios a raposa, o coiote, o lobo e o chacal (Hermosilla et al., 2014; Santos, 2014).

O hospedeiro definitivo é infetado pela ingestão dos hospedeiros intermediários, gastrópodes, ou dos hospe-

deiros paraténicos ou de transporte, como a rã, por pre-dação ou por ingestão inadvertida ao lamber ou mastigar (Verzberger-Epstein et al., 2008; Koch and Willesen, 2009; Santos, 2014). Já foi demonstrada a capacidade de desenvolvimento das larvas em mais de 25 gastrópodes, nomeadamente Biomphalaria glabrata, Limax margina-tus, Arion ater e Arion lucitanicus (Koch and Willesen, 2009; Morgan, et al., 2014). Os gastrópodes Arion rufus e Deroceras laeve são hospedeiros intermediários e estão presentes em território nacional (Nabais, 2012). É tam-bém possível a ingestão direta da larva infetante, uma vez que esta tem a capacidade de sobreviver em água e em vegetação húmida. Uma vez no interior do intestino delgado do hospedeiro definitivo, a L3 penetra a pare-de intestinal e migra até aos linfonodos mesentéricos, onde se desenvolve até larva L4 e L5 (Moeremans et al., 2011). As larvas L5 migram através do sistema linfático, veia hepática portal, fígado e veia cava caudal, atingindo depois o ventrículo direito do coração e as artérias pul-monares, onde se desenvolvem até à sua forma adulta (McGarry, 2008). Nestes locais, são encontrados adultos de ambos os sexos (Morgan and Shaw, 2010). As fêmeas produzem ovos que podem deslocar-se até aos capilares pulmonares onde se dará o seu desenvolvimento. As lar-vas L1 penetram a parede dos brônquios e alvéolos e, através da tosse, ascendem até à faringe e são deglutidas pelo hospedeiro. Posteriormente, são eliminadas nas fe-zes, onde podem sobreviver durante vários dias. As larvas L1 desenvolvem-se no hospedeiro intermediário, após a ingestão de fezes contaminadas, até à sua forma infetante (L3) (Morgan and Shaw, 2010; Moeremans et al., 2011). A velocidade de desenvolvimento é dependente da tem-peratura, sendo de 74 dias, a uma temperatura de 10ºC e 18 dias, a uma temperatura de 25ºC (Morgan, et al., 2014).

O período pré-patente é de 35 a 60 dias, mas pode ir de 28 a 108 dias (Verzberger-Epstein et al., 2008; Koch and Willesen, 2009). As infeções tendem a ser crónicas, durando entre meses e anos e os parasitas adultos podem viver tanto quanto o seu hospedeiro (Verzberger-Epstein et al., 2008).

Figura 1 - Larva L1.

Fonte: Efficacy and safety of imidacloprid/moxidectin spot-on solu-tion and fenbendazole in the treatment of dogs naturally infected with Angiostrongylus vasorum (Baillet, 1866) (Willesen et al, 2007).

Figura 2 - Extremidade posterior de larva L1, imobilizada pelo calor.

Fonte: Natural Infections of Angiostrongylus and Crenosoma vulpis in Dogs in Germany (2007-2009) (Barutzki & Schaper, 2009).


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Epidemiologia

Angiostrongylus vasorum foi descrito pela primeira vez em 1852 no sudoeste de França. Sendo bastante prevalente nesta zona, A. vasorum é também endé-mico em muitos países de clima temperado e húmido (Elsheikha et al., 2014). Até recentemente, julgava-se que este nemátode estava limitado a focos endémicos isolados, com episódios apenas ocasionais noutras re-giões. Contudo, nas últimas décadas, parece ter havido uma disseminação deste parasita para lá das áreas que até então eram consideradas endémicas (Barutzki. and Schaper, 2009). No caso do Reino Unido, por exemplo, foi relatada a presença de A. vasorum no sudoeste de Inglaterra e no sul do País de Gales na década de 1980 e, uma década depois, também no sudeste de Inglaterra. Recentemente, dispersou-se para norte tendo já sido de-tetado no norte de Inglaterra e na Escócia (Morgan and Shaw, 2010). A angiostrongilose é considerada, portan-to, uma parasitose emergente (Helm et al., 2010).

A raposa vermelha (Vulpes vulpes) é um hospedei-ro reservatório relevante deste parasita, contribuindo para a sua disseminação para áreas não endémicas. A introdução de cães infetados em zonas onde o parasita ainda não foi identificado resulta na infeção de raposas locais e na persistência desta parasitose (Elsheikha et al., 2014).

Um estudo conduzido na Dinamarca que incluiu 171 cães com sinais clínicos concordantes com uma possível infeção por A. vasorum revelou que 14% des-ses animais estavam infetados (Willesen et al., 2014). Noutro estudo, desta vez na Alemanha e tendo em foco a raposa vermelha, este parasita foi detetado em 80 dos 569 animais analisados, ou seja em 14,1% das raposas examinadas (Hermosilla et al., 2014).

A presença do parasita foi já diagnosticada em cães de 3 meses a 14 anos, embora 50% dos cães afetados tenham menos de um ano de idade. Uma hipótese que justificaria este resultado é a curiosidade característica de animais mais jovens, que os leva a estar mais em contacto com os hospedeiros intermediários. Não foi identificada qualquer predisposição de género (Koch and Willesen, 2009; Nabais, 2012). Apesar de não existir consenso quanto a predisposição rácica, exis-tem evidências de maior prevalência nas raças Cavalier King Charles Spaniel, Jack Russel Terrier, Cocker Spaniel, Spring Spaniel e Staffordshire Bull Terrier (Nabais, 2012; Blehaut et al., 2014). Ademais, a raça Beagle, associada à sua atividade de caça, foi também apontada como uma das mais afetadas (Moeremans et al., 2011).

Em Portugal foi realizado o primeiro estudo seroló-gico, nas zonas de Coimbra, Santarém e Setúbal, com o objetivo de detetar antigénios e anticorpos específi-

L3 – L4 – L5 migram pelo trato gastroin-testinal, linfonodos abdominais, fígado, sistema venoso e coração direito até à artéria pulmonar

A. vasorum adultos na artéria pulmonar

Cão e raposa são hospedeiros definitivos

Hospedeiro intermediário com L3 infetante

L1 eliminadas nas fezes

L1 desenvolvem-se dentro do ovo nos capilares e após saírem dirigem-se para os alvéolos sendo depois transportadas pelas vias aéreas até à laringe, onde são deglutidas

Nódulos, constituídos por infiltrado celular e repletos de larvas e ovos, surgem no pulmão

Fêmeas depositam ovos que atingem os pulmões através da corrente sanguínea

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Figura 3 - Ciclo biológico de Angiostrongylus vasorum.

Fonte: Adaptado de http://www.animalhealth.bayer.com/4910.0.html.


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cos de A. vasorum. Em 341 cães, 4 (1,2%) apresenta-ram resultado positivo (Alho et al., 2014).

Os dados aqui apresentados indicam que se trata, verdadeiramente, de uma doença emergente. Várias justificações para isto podem ser apontadas, desde al-terações climatéricas que tenham repercussões na ati-vidade dos hospedeiros intermediários, a mudanças na distribuição e na dimensão das populações de raposas. Assim, o aumento do número destes animais nas zonas urbanas contribui, certamente, para o aumento do nú-mero de cães infetados (Morgan and Shaw, 2010).

Existe ainda o papel vetorial que vários moluscos gastrópodes, como caracóis e lesmas, podem ter rela-tivamente a A. vasorum. Crê-se que estes gastrópodes possam conter nas suas secreções larvas infetantes, não sendo, portanto, necessário que o cão os ingira para ficar infetado. Assim sendo, o clima terá uma grande influência nesta infeção, uma vez que a população destes vetores aumenta em determinadas condições, nomeadamente em Invernos mais quentes e húmidos (Elsheikha et al., 2014).

Tendo em conta o percurso de A. vasorum atualmen-te, parece provável que esta parasitose se propague para zonas onde ainda não está estabelecida como o Japão, Austrália e a costa da América do Norte (Morgan and Shaw, 2010).

Patogenia

A angiostrongilose canina pode ser assintomática ou estar associada a alterações muito variáveis, desde ligeiras e intermitentes, nas fases iniciais da infeção, a alterações que colocam em risco a vida do animal (Koch and Willesen, 2009; Moeremans et al., 2011; Nabais, 2012; Elsheikha et al., 2014). Quando o animal é diagnosticado com a doença, a sintomatologia pode já ser crónica (Moeremans et al., 2011). Noutros casos, a doença é apenas percecionada pelos donos quando está presente sintomatologia mais grave, tal como co-agulopatias ou alterações neurológicas, o que muitas vezes, tem um desfecho fatal (Schnyder et al., 2013). Apesar da grande variabilidade, quando a carga para-sitária é muito elevada, geralmente origina alterações respiratórias. Contudo, podem estar também presentes hemorragias e alterações neurológicas, cardiovascula-res e gastrointestinais, com ou sem a presença de alte-rações respiratórias (Morgan and Shaw, 2010; Santos, 2014). Assim, as principais alterações verificadas na angiostrongilose canina são cardio-respiratórias, he-matológicas e neurológicas (Moeremans et al., 2011; Nabais, 2012).

A sintomatologia cardio-respiratória pode ser justi-ficada pela infiltração de células inflamatórias e bron-copneumonia, resultantes da deposição de ovos e mi-gração das larvas pela árvore brônquica do hospedeiro (Koch and Willesen, 2009; Nabais, 2012). Verifica-se então a alteração da arquitetura alveolar, formação de

trombos e, mais tarde, fibrose, que ocorre especialmen-te em redor das formas larvares (Morgan and Shaw, 2010). Julga-se, portanto, que a maioria das alterações pulmonares verificadas estão associadas à resposta do hospedeiro após a penetração de larvas L1, contudo, experimentalmente foram já demostradas alterações durante o período pré-patente, pelo que não são neces-sárias infeções crónicas para que se verifique doença respiratória (Morgan and Shaw, 2010). A presença de nemátodes adultos em vasos arteriais pulmonares pode resultar em trombose e hipertrofia do músculo liso dos vasos, com consequente hipertensão pulmonar e even-tual insuficiência cardíaca direita, com cor pulmonale, dependendo da gravidade e duração da infeção (Koch and Willesen, 2009; Nabais, 2012). Poderão então ser observados sinais de insuficiência cardíaca congestiva, com a presença de regurgitação da válvula tricúspide (Traversa, Di Cesare and Conboy, 2010; Moeremans et al., 2011; Nabais, 2012). Pode ainda ocorrer hemor-ragia pulmonar, contribuindo para as alterações respi-ratórias (Nabais, 2012). É ainda de mencionar que os animais afetados por A. vasorum raramente têm uma apresentação unicamente cardíaca (Morgan and Shaw, 2010).

As alterações na coagulação estão também presen-tes com alguma frequência, originando várias mani-festações hemorrágicas, como petéquias, equimoses e hematomas. As áreas do organismo afetadas são di-versas e compreendem o trato respiratório, a cavidade oral, a conjuntiva, a esclera, a pele e o espaço subcu-tâneo, as cavidades abdominal e retroperitoneal, o trato gastrointestinal, o trato urinário e o sistema nervoso central (Bowman, 2003; Koch and Willesen, 2009; Morgan and Shaw, 2010; Moeremans et al., 2011; Nabais, 2012).

Várias porções da cascata da coagulação podem ser afetadas e os mecanismos exatos que originam a co-agulopatia não são ainda completamente conhecidos (Koch and Willesen, 2009; Morgan and Shaw, 2010; Moeremans et al., 2011; Nabais, 2012). As hipóteses mais consistentes sugerem que as alterações na coagu-lação estão associadas a coagulação intravascular dis-seminada (CID) crónica, a doença de von Willebrand (VW) adquirida ou a trombocitopénia imunomediada (Jo’neill et al., 2010). A sintomatologia hematológica pode ser ainda justificada pela presença concomitante destas três entidades clinicas (Elsheikha et al., 2014).

Assume-se que a presença do parasita ative a coa-gulação e os fatores de coagulação e que as plaquetas sejam consumidas, com consequente fibrinólise intra-vascular. Assim, a cascata da coagulação seria ativada de duas formas: intrínseca, por dano direto ao epitélio, pela deposição de complexos autoimunes, e extrínseca, pela libertação de fatores tecidulares, pelos tecidos afe-tados (Moeremans et al., 2011). A maioria dos estudos sugere a presença de uma coagulopatia de consumo, possivelmente relacionada com coagulação intravas-cular disseminada crónica (Koch and Willesen, 2009;


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Traversa, Di Cesare and Conboy, 2010; Moeremans et al., 2011; Nabais, 2012). A elevação do Dímero-D e a trombocitopénia, verificadas na maioria dos casos, su-portam o diagnóstico de CID (Moeremans et al., 2011).

Outro mecanismo sugerido inclui a trombocitopénia imunomediada, secundária a infeção por A. vasorum, que origina a formação de anticorpos anti plaquetas ou a eliminação de plaquetas por macrófagos ativados (Moeremans et al., 2011; Nabais, 2012).

Existe também a possibilidade da presença de uma deficiência do fator de von Willebrand (Moeremans et al., 2011; Nabais, 2012). Como explicação, foi pro-posto que existisse uma remoção acelerada do fator de VW de circulação pela formação de complexos de anticorpos específicos e não específicos com o fator de VW (Moeremans et al., 2011).

Também foi proposta a secreção de um agente anti-coagulante pelo parasita, atuando como inibidor da co-agulação, embora não tenham sido ainda encontradas evidências científicas (Nabais, 2012).

As alterações da coagulação normalmente ficam re-solvidas em 24 a 48 horas depois de iniciado o trata-mento anti-helmíntico (Nabais, 2012).

Também pode estar presente sintomatologia neuro-lógica, em consequência da hipóxia cerebral por insu-ficiência cardíaca, meningite, hemorragia ou embolis-mo de larvas no sistema nervoso central. As alterações neurológicas encontradas vão espelhar a área do siste-ma nervoso central afetado (Morgan and Shaw, 2010; Moeremans et al., 2011; Elsheikha et al., 2014).

Há ainda que ter em consideração a possível presen-ça ectópica de larvas e adultos, que pode afetar o órgão atingido ou levar mesmo à morte do animal, como o descrito aquando da localização ectópica de A. vaso-rum na artéria femoral (Nabais, 2012; Santos, 2014).

Quando o desfecho da infeção por A. vasorum é fa-tal, a causa de morte deve-se, mais frequentemente, a hemorragias graves ou a insuficiência respiratória (Koch and Willesen, 2009; Nabais, 2012)

Sinais Clínicos

Na infeção por A. vasorum é comum o animal ser clinicamente assintomático ou manifestar apenas si-nais pouco severos que tendem a surgir de modo inter-mitente, pelo menos numa fase inicial (Santos, 2014). É, no entanto, possível que um cão infetado surja com sinais de doença grave (Ballweber, 2012). Os sinais clínicos e a gravidade do quadro dependem da carga parasitária do animal, do seu estado imunitário e da idade, sendo em animais mais jovens, com menos de 1 ano, que mais se deteta esta infeção (Nabais, 2012).

Num quadro clássico de angiostrongilose, o animal apresenta sinais respiratórios como dispneia, tosse, in-suficiência cardíaca direita, síncope e intolerância ao exercício (Brennan et al., 2004). Outros sinais menos específicos incluem depressão, anorexia, vómito, per-da de peso, diarreia, anemia e coagulopatias (figura 4)

(Brennan et al., 2004; Ballweber, 2012; Santos, 2014). Sinais neurológicos como paralisia dos membros, ata-xia e convulsões, bem como alterações oculares, como nistagmus, estrabismo e mesmo cegueira também po-dem estar presentes (Nabais, 2012).

Figura 4 – Hemorragia petequial num cão infetado por A. vasorum.

Fonte: http://www.vetcpdonline.co.uk/art_1.html.

Em casos graves podem ser audíveis sons pulmonares anormais, como crackles, enquanto nos casos crónicos é possível que haja hipertensão pulmonar, cor pulmonale e sopro cardíaco sistólico (Ballweber, 2012).

Podem ocorrer localizações ectópicas deste parasita que, assim sendo, é encontrado nos olhos, rins, cérebro, pâncreas e artéria femoral (Santos, 2014).

É possível, portanto, dividir em três categorias os si-nais clínicos, que podem surgir num cão com angios-trongilose: cardio-respiratórios, hematológicos e neuro-lógicos (Quadro 1).

Assim, a manifestação da sintomatologia depende da carga parasitária, da idade do hospedeiro, da sua respos-ta imunitária e da presença de doenças concomitantes (Traversa, Di Cesare and Conboy, 2010; Nabais, 2012). Esta variabilidade é também manifestada consoante a idade do animal, uma vez que os sinais clínicos manifes-tados em cães mais velhos são geralmente menos inten-sos que os observados em animais mais jovens (Nabais, 2012). Tendo em conta a elevada variedade de apresen-tações clínicas, os fatores genéticos individuais do hos-pedeiro são preponderantes (Morgan and Shaw, 2010).

Tabela 1 - Sinais clínicos causados por A. vasorum.

Cardio - Respiratórios Hematológicos Neurológicos

Tosse Petéquias Paralisia dos membros

Dispneia Equimoses Défices de propriocepção

Taquipneia Hematomas Ataxia

Sons pulmonares anormais

Diátese hemorrágica Convulsões

Hemoptise Anemia Depressão

Síncope Nistagmus

Intolerância ao exercício Ausência do reflexo de ameaça

Ascite Estrabismo

Cegueira


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Diagnóstico

Um cão infetado com A. vasorum apresenta um con-junto de sinais pouco específicos que exigem a conside-ração de um grande número de diagnósticos diferenciais (Koch and Willesen, 2009; Liu, Potter and Chandrasheka, 2014). Um exame clínico cuidado deve ser sempre rea-lizado (Koch and Willesen, 2009). Atualmente, o diag-nóstico definitivo de angiostrongilose canina é feito pela deteção de L1 nas fezes normalmente usando a técnica de Baermann (Liu, Potter and Chandrasheka, 2014). Métodos radiográficos e hematológicos têm muitas ve-zes resultados inespecíficos não permitindo um diagnós-tico definitivo, mas, quando em associação com outros, podem ser úteis. Testes ELISA para deteção de antigé-nios e anticorpos circulantes e outras técnicas serológi-cas mostram também ter utilidade (Nabais, 2012).

Métodos coprológicos

O teste de Baermann (figura 5), descrito pela primeira vez em 1917 e posteriormente modificado, é considera-do o gold standard para o diagnóstico de angiostrongilo-se canina (Nabais, 2012). Neste teste, as larvas migram das fezes e sedimentam no fundo do recipiente, onde são concentradas e, depois, observadas microscopicamente (Koch and Willesen, 2009). É um método qualitativo e, portanto, permite apenas averiguar a presença ou ausên-cia de larvas nas fezes (Nabais, 2012). As L1 são elimi-nadas nas fezes intermitentemente, sendo por isso re-comendado que sejam recolhidas amostras durante três dias consecutivos para aumentar a sensibilidade desta técnica (Koch and Willesen, 2009). Além disso, duran-te o período de pré-patência ainda não há excreção de larvas nas fezes o que pode originar testes falsos-nega-tivos (Nabais, 2012).Esfregaços fecais diretos também podem ser feitos. No entanto, apesar de serem baratos e simples, demonstram pouca sensibilidade principal-mente devido a uma quantidade de amostra inadequada, diagnosticando apenas animais com uma muito elevada excreção de larvas nas fezes (Traversa, Di Cesare and Conboy, 2010). Requer uma quantidade reduzida de amostra e o facto de ser um método não invasivo, além de rápido e barato, torna-o atrativo (Nabais, 2012).

As técnicas de flutuação também têm uma sensibili-dade mais reduzida quando em comparação com o teste de Baermann. Além disso, a utilização de soluções de sal ou açúcar concentradas podem conduzir à desidra-tação e danificação das larvas dificultando ou mesmo impedindo a sua identificação (Traversa, Di Cesare and Conboy, 2010; Nabais, 2012). A solução que parece mais indicada é a de sulfato de zinco apesar de, ainda assim, poder falhar na deteção de 40-90% de animais positivos. Quando são identificadas larvas nas fezes, a sua morfologia deve ser cuidadosamente observada de modo a distinguir as larvas de A. vasorum das de outros parasitas (Traversa, Di Cesare and Conboy, 2010).

Figura 5 -Teste clássico de Baermann

Fonte: Chapter 1. Veterinary Clinical Parasitology. 8th Edition Wiley Blackwell. (Zajac & Conboy, 2006)

Novas técnicas têm vindo a ser desenvolvidas, como FLOTAC, um método copromicroscópico que foi já utilizada para detetar L1 de A. vasorum em amostras de fezes de cães. A média de larvas por grama foi superior a qualquer das técnicas referidas acima, de-monstrando-se que este método pode representar uma melhoria no diagnóstico deste parasita (Schnyder et al., 2011).

Serologia

A utilização de técnicas para deteção de anticor-pos e antigénios circulantes de A. vasorum tem vin-do a revelar bastante potencial (Traversa, Di Cesare and Conboy, 2010). Recorrendo ao método ELISA e Western Blot, foi possível detetar infeção pré-patente por A. vasorum em 5 dos 14 cães analisados (Koch and Willesen, 2009). O segundo teste demonstrou ter uma maior sensibilidade para detetar anticorpos es-pecíficos (Nabais, 2012). Quando há infeção por A. vasorum há uma elevação do nível de todos os anti-corpos no sangue periférico e nos fluidos pulmonares (Barçante, 2004).

Usando a técnica de immunoblotting, foram identi-ficados os antigénios específicos das L1 e dos adultos de A. vasorum e constatou-se que os adultos partilha-


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vam antigénios com outros helmintes, resultando em reações cruzadas, mas quatro proteínas foram reco-nhecidas como específicas pelas IgG de cães infeta-dos com A. vasorum (proteínas de peso molecular 51, 63, 92 e 209 kDa) (Vasconcelos, Vitor and Lima, 2008; Nabais, 2012).

O teste sandwich-ELISA, que deteta antigénios deste parasita em circulação revelou ser promissor, com uma sensibilidade de 92% e uma especificidade de 100% (Koch and Willesen, 2009). Inicialmente foi testado um método de ELISA para deteção de anticorpos contra A. vasorum, mas registou-se rea-ção cruzada com antigénios de um outro nemátode, Crenosoma vulpis (Nabais, 2012).

Técnicas imagiológicas

Radiografias torácicas são o modo mais preciso de avaliar a gravidade da infeção. Apesar de não haver achados patognomónicos, quando numa área endé-mica surge um cão jovem com um padrão alveolar multifocal ou periférico deve-se suspeitar de angios-trongilose (Koch and Willesen, 2009). As primeiras alterações radiológicas surgem 5 a 7 semanas após a infeção e incluem um padrão intersticial difuso com pequenos focos de padrão alveolar. A evolu-ção da doença conduz ao aparecimento de múltiplas densidades alveolares e intersticiais, principalmente na zona periférica e parte caudal dos lobos. Em ca-sos crónicos, o padrão observado é principalmente brônquico e intersticial (Koch and Willesen, 2009; Nabais, 2012).

Distensão cardíaca direita, dilatação do tronco pul-monar e pneumotórax são outras alterações radiográ-ficas descritas (Nabais, 2012).

Ao recorrer a TAC consegue-se avaliar mais de-talhadamente as lesões presentes em cães com an-giostrongilose. Áreas de consolidação e opacidades multifocais, especialmente nas zonas periféricas dos lobos pulmonares caudais, são observadas com mais clareza com este método. Em casos moderados a se-veros, o pulmão pode surgir com um aumento difuso de atenuação causado por edema, congestão e infil-tração por células inflamatórias (Koch and Willesen, 2009).

A ressonância magnética tem-se revelado um exa-me de grande utilidade para aferir a presença de he-morragias intracranianas que podem surgir associa-das à infeção por A. vasorum (Garosi et al., 2005).

Na ecocardiografia os achados incluem dilatação atrial e ventricular direita, aplanamento septal duran-te a sístole, redução do tamanho do ventrículo es-querdo, dilatação do tronco pulmonar, alterações no fluxo pulmonar e insuficiência das válvulas tricúspi-de e pulmonar (Nicolle et al., 2006). Algumas destas alterações podem ser observadas na figura 6.

Figura 6 – Ecocardiografia de um cão da raça Italian bloo-dhound com 7 anos, com angiostrongilose. Átrio direito (RA) e ventrículo direito dilatados (RV). Dilatação da artériapulmonar direita (RPA).

Fonte: Feline aelurostrongylosis and canine angiostrongylosis: A chal-lenging diagnosis for two emerging verminous pneumonia infections (Traversa & Guglielmini, 2008).

Métodos moleculares

Novas abordagens ao diagnóstico de infeção por este parasita incluem métodos moleculares como PCR que foi já utilizado para diferenciar várias espécies de pa-rasitas. Marcadores genéticos de ADN mitocondrial e ribossomal de L1, L3 e adultos de A. vasorum foram fi-xados e por RFLP, foi possível diferenciá-los com suces-so de Angiostrongylus. cantonensis e Angiostrongylus costaricensis (Caldeira et al., 2003).

Recentemente, foi desenvolvido um real-time PCR específico capaz de amplificar ADN ribossomal de A. vasorum a partir de amostras quer do hospedeiro defi-nitivo, quer do intermediário (Traversa, Di Cesare and Conboy, 2010).

Alterações hematológicas e bioquímicas

Alterações nos parâmetros bioquímicos e hematoló-gicos de animais infetados com A. vasorum parecem ser inconsistentes. Apesar disso, é importante referir alguns achados que podem contribuir para um diagnós-tico mais precoce. No hemograma, cães com angios-trongilose pode apresentar anemia, leucocitose e, mais comummente, eosinofilia (Koch and Willesen, 2009). Alterações nos parâmetros de coagulação são inconstan-tes, refletindo a complexidade biológica do hospedeiro (Morgan and Shaw, 2010).

Uma diminuição da concentração de fructosamina no soro afigura-se frequente em cães com angiostrongilose. Quando em associação com trombocitopénia, hiperglo-bulinémia ou eosinofilia, e num cão numa área endémi-ca, pode indicar infeção por este parasita. Do mesmo modo, há relatos de hipercalcémia associada a angios-trongilose como consequência da presença de granulo-ma pulmonar causado pelo parasita (Nabais, 2012).


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Em infeções crónicas é possível detetar com frequên-cia proteinúria, o que apoia a hipótese de haver lesões imunomediadas nos rins (Koch and Willesen, 2009).

LBA e outros

Para além das técnicas coprológicas, também outros métodos podem ser utilizados para detetar L1. O mais habitual é a lavagem traqueal ou boncoalveolar. Tem a desvantagem de ser um método invasivo que não ga-rante a deteção de L1 no período pré-patente ou quan-do a carga parasitária é baixa (Nabais, 2012). Deve-se, portanto, ter noção dos riscos inerentes a este procedi-mento em cães dispneicos (Morgan and Shaw, 2010).

Foi possível fazer o diagnóstico de angiostrongilo-se também a partir de PAAF, citologia a hemotórax, exame microscópico a sedimento urinário e urianálise (Nabais, 2012).

Tratamento

A. vasorum é suscetível a vários anti-helmínticos. No passado, levamisol e ivermectina eram fármacos utili-zados rotineiramente para o tratamento desta parasito-se. Na última década, este cenário alterou-se devido ao risco de reações anafiláticas causadas pelo levamisol, que apesar de ser muito eficaz, conduz à rápida liber-tação de antigénios do parasita na circulação. Também a ivermectina pode ter reações adversas como toxicose em raças como Collies, com mutação no gene MDR 1. A disponibilidade de produtos licenciados mais se-guros levou a que estes fármacos caíssem em desuso (Elsheikha et al., 2014).

O fenbendazol continua a ser uma alternativa por pro-mover uma morte lenta dos parasitas, reduzindo o risco de anafilaxia, apesar de em alguns territórios não estar licenciado para A. vasorum (Elsheikha et al., 2014). A dose de fenbendazol, usado em diferentes protoco-los, varia entre 20 e 50 mg/kg administrada durante 5 a 21 dias (Nabais, 2012). A utilização de fenbenda-zol no protocolo de 25 mg/kg, SID, durante 20 dias, mostrou uma eficácia de 91,3% num grupo de cães naturalmente infetados com A. vasorum (Willensen et al., 2007; Traversa, Di Cesare and Conboy, 2010). A combinação imidaclopride/moxidectina está licencia-da em todo o mundo para tratamento de A. vasorum na forma de um spot-on tendo uma dose tópica com um mínimo de 2,5 mg/kg de moxidectina até 6,25 mg/kg e mínimo de 10 mg/kg de imidaclopride até 25 mg/kg (Helm et al., 2010). A eficácia profilática e segurança desta formulação foi avaliada em cães experimental-mente infetados com larvas L3 de A. vasorum. Com uma aplicação única, no quarto dia pós-infeção num dos grupos e no dia 32 no outro, nenhum parasita adul-to foi detetado em necrópsia (56 a 59 dias pós-infeção) (Nabais, 2012). Noutro estudo, a utilização única desta

formulação mostrou uma eficácia de 85,2% no trata-mento de um grupo de cães naturalmente infetados com A. vasorum (Willensen et al., 2007; Traversa, Di Cesare and Conboy, 2010). É ainda de acrescentar que, em administração única, a associação de imidaclopride a 10% com moxidectina a 2,5% teve uma eficácia de 100% na eliminação de larvas L4, prevenindo infeções patentes (Traversa, Di Cesare and Conboy, 2010).

Milbemicina oxima é outra opção, numa dose de 0,5 mg/kg (Helm et al., 2010). No estudo de Conboy, Schenker and Strehlau (2004) foi testada a eficácia da milbemicina oxima no tratamento e prevenção da infe-ção por A. vasorum, registando-se uma diminuição de 57% na contagem do parasita com apenas uma aplica-ção de 0,5 mg/kg no dia 30 pós-infeção, e uma eficácia de 85% quando administrada também no dia 60 (Koch and Willesen, 2009). Um outro estudo mostrou que a utilização de milbemicina oxima (0,5 mg/kg, uma vez por semana, durante 4 semanas) teve uma eficácia de 84,8% (Willensen et al., 2007; Traversa, Di Cesare and Conboy, 2010).

Moxidectina provou ser um fármaco efetivo na re-moção de adultos e estadios imaturos (L4 e L5) de A. vasorum e milbemicina na redução dos níveis de infe-ção por adultos e adultos imaturos (L5). Moxidectina exige uma aplicação mensal de spot-on para eliminar a infeção, enquanto a milbemicina requer administração semanal oral durante 4 semanas para tratar o animal clinicamente (Elsheikha et al., 2014). Ambos os fár-macos são muito eficazes, no entanto é aconselhável monitorizar o cão e repetir o tratamento se necessário (Helm et al., 2010).

O tratamento sintomático pode revelar-se útil. Corticosteróides são usados ocasionalmente para pre-venir reações adversas causadas pela libertação de antigénios pelos parasitas eliminados e para reduzir a fibrose dos pulmões em recuperação. Também são utilizados em doses imunossupressoras para tratar trombocitopénia imunomediada (Helm et al., 2010). Antibióticos não são indicados por rotina (Morgan and Shaw, 2010). Porém, podem ser usados uma vez que pneumonias parasitárias crónicas tornam o animal sus-cetível a infeções bacterianas secundárias (Helm et al., 2010). Em cães dispneicos é recomendado o repouso em jaulas bem como a administração de ar enriquecido com oxigénio juntamente com diuréticos e broncodi-latadores (Koch and Willesen, 2009). Quando há alte-rações de coagulação graves é aconselhada transfusão de plasma fresco congelado ou sangue total (Koch and Willesen, 2009; Morgan and Shaw, 2010). Os proble-mas de coagulação parecem resolver-se 24 a 48 horas após ter sido iniciado o tratamento anti-helmíntico, no entanto ainda não estão esclarecidos os mecanismos que conduzem a este desfecho (Koch and Willesen, 2009).

Ao terminar o tratamento, ou após resolução dos sinais clínicos, é recomendado fazer-se um teste de Baermann em três dias consecutivos para garantir que


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já não está presente excreção de L1. No caso do fárma-co eleito ter sido o fenbendazol a testagem é normal-mente realizada ao fim de três semanas. Se o resultado do teste for positivo, é provável que o tratamento tenha falhado (Nabais, 2012). Como pode haver reinfeção é aconselhado, principalmente em áreas endémicas, um acompanhamento cuidadoso, que implica testar o ani-mal de novo após três meses e depois duas vezes no ano. Se todos os resultados forem negativos, então só será necessário novo exame no caso de o animal apre-sentar algum sinal clínico suspeito, como tosse (Helm et al., 2010; Nabais, 2012). Quando tratados, a maioria dos animais infetados com A. vasorum recupera com-pletamente. O tempo que um cão leva a recuperar total-mente depende da gravidade dos sinais clínicos, dura-ção da infeção e carga parasitária (Koch and Willesen, 2009;Helm et al., 2010). Os casos mais graves que incluem geralmente alguma alteração na coagulação ou dispneia intensa, podem ter uma evolução pouco favorável, o que contribui para a elevada mortalidade que surge na literatura. Coagulopatia é a principal cau-sa de morte em animais com angiostrongilose (Koch and Willesen, 2009).

Quanto mais precocemente for iniciado o tratamento adequado maior será a probabilidade de recuperação (Morgan and Shaw, 2010).

Profilaxia

Em áreas endémicas, a medida profilática mais ade-quada é a administração de anti-helmínticos (Koch and Willesen, 2009; Morgan and Shaw, 2010; Nabais, 2012). Para isso, pode optar-se pela administração de milbemicina oxima, fenbendazol ou moxidectina. Não é ainda conhecida a eficácia da proteção conferida pela utilização de lactonas macrocíclicas (Morgan and Shaw, 2010).

Vários estudos testaram a eficácia profilática e a se-gurança da formulação spot-on imidaclopride a 10% associado a moxidectina a 2,5% (Koch and Willesen, 2009; Morgan and Shaw, 2010; Nabais, 2012). Esta formulação encontra-se licenciada para utilização pro-filática contra Angyostrongilus e é recomendada uma aplicação mensal, em áreas endémicas (Moeremans et al., 2011).

Os cães de áreas endémicas tratados a cada três me-ses com milbemicina oxima têm cerca de metade da probabilidade de testar positivo para A. vasorum, quan-do comparados com os animais a que foi administrado fenbendazol ou não foram tratados. Contudo, o nível de eficácia parasitológica necessária para conferir pro-teção clinica, não é ainda conhecida. Certamente que os clínicos devem ser vigilantes para as infeções por A. vasorum mesmo em cães que estão a ser tratados re-gularmente com anti-helmínticos. As recomendações profiláticas devem ter em consideração a situação epi-demiológica local, uma vez que uma profilaxia intensa

onde o parasita é raro ou ausente pode não ser favorá-vel e contribuir para o desenvolvimento de resistência aos fármacos, embora não haja registo desta situação com A. vasorum (Morgan and Shaw, 2010).

Outras medidas profiláticas incluem a prevenção da contaminação do ambiente com larvas L1, sendo re-comendado que os donos apanhem as fezes dos seus animais, com o intuito de quebrar o ciclo biológico do parasita (Koch and Willesen, 2009; Moeremans et al., 2011; Nabais, 2012). Em zonas endémicas, os animais devem ser apenas passeados à trela e os donos devem ser devidamente informados, o que poderá levar ao aumento do número de testes de Baermann realizados em animais assintomáticos (Koch and Willesen, 2009; Moeremans et al., 2011). Evitar a ingestão de hospe-deiros intermediários também contribui para diminuir o risco de infeção, contudo não é algo fácil de concreti-zar (Morgan and Shaw, 2010; Nabais, 2012). O uso de moluscicidas no ambiente do cão não é aconselhado, uma vez que não dá origem a alterações significativas na dimensão populacional dos gastrópodes, pode ser tóxico para os cães e a morte dos hospedeiros inter-mediários torna mais fácil a sua ingestão (Morgan and Shaw, 2010; Nabais, 2012). Para além disso, as larvas L3 libertadas através do corpo dos gastrópodes podem ainda sobreviver vários dias na natureza. Métodos de controlo físicos, tais como armadilhas de isco, podem também aumentar a exposição do cão ao parasita, sem qualquer impacto na população total de gastrópodes (Morgan and Shaw, 2010; Nabais, 2012). Pode também ser considerado diminuir a disponibilidade de larvas L1, através da inserção de fungos predatórios, embora a facilidade de aplicação desta medida seja questioná-vel (Morgan and Shaw, 2010). Assim, existem algumas medidas de maneio ambiental e mudanças no estilo de vida do animal a considerar, por forma a tentar dimi-nuir o seu contacto com o hospedeiro intermediário, contudo, graças à sua natureza ubiquitária, em zonas endémicas o recurso a anti-helmínticos será a melhor forma de defesa (Morgan and Shaw, 2010). É de con-siderar a realização de teste de Baermann e/ou o tra-tamento profilático com anti-helmínticos aquando da deslocação do animal de uma zona endémica para uma zona não endémica (Koch and Willesen, 2009).

Conclusão

A angiostrongilose canina assume portanto um papel relevante na prática clínica de animais de companhia. É uma parasitose de diagnóstico difícil e que, quando não tratada, pode resultar na morte do animal. Longe da vista, não é sinónimo de longe do coração.

Torna-se, então, importante sensibilizar a comunida-de médico-veterinária divulgando informação recente e útil sobre este parasita para que se possa agir adequa-damente e até aconselhar os donos sobre desparasita-ção e profilaxia. Como referido, quanto mais eficiente


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for o diagnóstico, mais rapidamente o tratamento será iniciado e o prognóstico para um cão infetado é bas-tante bom.

No futuro, será interessante relacionar a prevalência de A. vasorum no nosso país com as condições cli-matéricas e com a própria prevalência de hospedeiros intermediários. As mudanças climáticas que se fazem sentir poderão ter repercussões nos hospedeiros inter-mediários e levar a alterações na prevalência de ani-mais infetados.

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