l'imagerie par résonance magnétique cérébrale fonctionnelle en

J Radiol 2006;87:607-17© Éditions Françaises de Radiologie, Paris, 2006

mise au point

neuroradiologie

L’imagerie par résonance magnétique cérébrale fonctionnelle en pratique clinique

A Krainik (1, 2), C Rubin (1), S Grand (1, 2), O David (2), M Baciu (3), A Jaillard (2, 4) I Troprès (5), L Lamalle (5), H Duffau (6), JF Le Bas (1, 2), C Segebarth (2) et S Lehéricy (7)

epuis son introduction au débutdes années 1990, l’IRM fonction-nelle (IRMf) s’est imposée comme

une méthode non-invasive d’imagerieneurofonctionnelle de premier plan grâceà une résolution temporelle proche de laseconde et à une résolution spatiale dequelques millimètres. En utilisant lecontraste BOLD (blood oxygenation leveldependent), l’IRMf permet de suivre lesmodifications hémodynamiques induitespar l’activité neuronale pour explorer lesrégions cérébrales fonctionnellement im-pliquées dans certaines tâches cognitives(1). L’innocuité de l’IRMf permet son uti-lisation répétée chez l’homme et en parti-

culier chez les sujets sains et les enfants.Bien que les mécanismes du couplageneurovasculaire à l’origine du contrasteBOLD ne soient que partiellement éluci-dés, la validité des résultats de l’IRMf aété confirmée par des méthodes plus inva-sives chez l’animal et les patients. Ainsi,dix ans après son introduction en prati-que clinique, il est licite de dresser un bi-lan à la lumière des attentes expriméespar les pionniers et des résultats obtenuschez les patients. Dans cette mise aupoint, nous aborderons les bases physiolo-giques du signal BOLD, les procéduresd’acquisition et de traitement des images,les limites de la technique et les apports del’IRMf en pratique clinique ainsi que sesperspectives.

Bases physiologiques de l’IRMf en contraste BOLD

Les bases physiologiques de l’IRMf encontraste BOLD sont complexes et par-tiellement élucidées. Nous proposons une

synthèse des données récentes sur le sujettout en soulignant l’intérêt d’excellentesrevues de la littérature avec de nombreuxschémas (2-8).

Métabolisme de l’activité cérébrale

L’activité cérébrale comprend l’activitédes neurones et celle des cellules gliales. Ilexiste différents moyens de communica-tion intercellulaire, une transmissionélectrique par les jonctions « gap » et unetransmission chimique par la libérationde neurotransmetteurs soit dans l’espacesynaptique avec une action locale, soitdans l’espace intercellulaire et pouvantagir à distance. La libération de neuromé-diateurs (le glutamate étant le principalneuromédiateur excitateur) est déclen-chée par une dépolarisation du potentielmembranaire qui chemine le long del’axone (potentiel d’action). Les cellulesgliales, et en particulier les astrocytes si-tués à proximité des synapses, jouent unrôle essentiel dans la recapture du gluta-mate qu’ils délivrent aux terminaisons

Abstract Résumé

Functional magnetic resonance imaging in clinical practice

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In the last decade, functional MRI (fMRI) has become one of the most widely used functional imaging technique in neurosciences. However, its clinical applications remain limited. Despite methodological and practical issues, fMRI data has been validated by different techniques (magnetoencephalography, Wada test, electrical and magnetic stimula-tions, and surgical resections). In neurosurgical practice, fMRI can identify eloquent areas involved in motor and language functions, and may evaluate characteristics of postoperative neurological deficit including its occurrence, clinical presentation and duration. This may help to inform patients and to prepare postoperative care. fMRI may also identify epileptic foci. In neurological practice, fMRI may help to determine prognosis of recovery after stroke, appropriate medication, and rehabilitation. fMRI may help to identify patients at risk of devel-oping Alzheimer disease. Finally, cerebrovascular reactivity imaging is an interesting approach that might provide new radiological insights of vascular function.

Bien que l’imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (IRMf) soit devenue en dix ans la principale méthode d’imagerie fonction-nelle en Neurosciences, son utilisation clinique reste confidentielle. En dépit de difficultés méthodologiques et pratiques résiduelles, les résultats de l’IRMf chez les patients ont été validés par différentes méthodes (magnétoencéphalographie, test de Wada, stimulations électriques et magnétiques, lésions chirurgicales). En pratique neuro-chirurgicale, l’IRMf permet non seulement de localiser les régions fonctionnelles essentielles à la motricité et au langage mais également d’apprécier le risque de déficit post-opératoire, ses caractéristiques cliniques et évolutives ce qui permet de mieux informer le patient et de préparer les soins post-opératoires. L’IRMf permet également de localiser des foyers épileptogènes pharmaco-résistants de façon non-invasive. En pratique neurologique, l’IRMf fournit des éléments pronostiques après un AVC, tout en orientant le traitement médica-menteux et la rééducation. L’IRMf met en évidence des facteurs de risque de Maladie d’Alzheimer. L’imagerie de la réactivité cérébro-vasculaire est prometteuse et pourrait devenir une nouvelle méthode de contraste radiologique.

Key words:

Brain. Magnetic resonance imaging. Functional.

Mots-clés :

Encéphale. Imagerie par résonance magnétique. fonctionnelle.

D

(1) Service de Neuroradiologie – Unité IRM, CHU Grenoble. (2) Unité mixte UJF / INSERM U594, CHU Grenoble. (3) Laboratoire de Psychologie et Neuro-cognition – UPMF, Grenoble. (4) Unité Neuro-vasculaire – Département de Neurologie, CHU Grenoble. (5) IFR n° 1 – Grenoble. (6) Service de Neurochirurgie – GH Pitié-Salpêtrière, Paris. (7) Service de Neuroradiologie – GH Pitié-Salpêtrière, Paris.Correspondance : A Krainik, Unité IRM – CHU Grenoble, BP 217, 38043 Grenoble.E-mail : [email protected]

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axonales sous la forme de glutamine. Leséchanges ioniques et les conversionsenzymatiques nécessitent de l’énergie dé-livrée sous forme d’ATP dont la produc-tion nécessite du glucose métabolisé soitde façon aérobie en utilisant de l’oxygène,soit de façon anaérobie par glycolyse enmobilisant les réserves de glycogène et enlibérant du lactate. Chez l’homme, 75 %des apports énergétiques sont consomméspar l’activité post-synaptique (2). Le glu-cose et l’oxygène sont apportés par le sangartériel et extraits au niveau capillaire.L’augmentation de l’activité neuronalese traduit par une augmentation de laconsommation d’oxygène et de glucosepour répondre à l’augmentation des be-soins métaboliques. Cela conduit à unediminution de la concentration en oxyhé-moglobine et à une augmentation de ladéoxyhémoglobine. Ce déclin initial (ini-tial dip) de l’oxygénation du sang sanseffet hémodynamique associé pourraitêtre le plus fidèle marqueur de l’activiténeuronale détectable en IRMf (9) mais samise en évidence demeure inconstante.

Le couplage neuro-vasculaire

Une seconde environ après le début del’activité neuronale, une réponse hémo-dynamique apparaît avec une augmenta-tion très importante du débit sanguincérébral régional (DSCr). Alors quel’augmentation du DSCr répond aux be-soins accrus en glucose du cortex activé,les apports en oxygène sont exagérés parrapport à l’augmentation plus modéréede son extraction du secteur capillaire. Deplus, la réponse hémodynamique intéres-se une zone plus large que celle de l’activi-té neuronale (10). Toutefois, les mécanis-mes du couplage neuro-vasculaire restenten grande partie méconnus.Plusieurs signaux ont été proposés pourexpliquer les modifications hémodyna-miques induites par l’activité neuronale :• l’action de métabolites locaux tels queles ions K+, H+, l’adénosine diffusantpassivement des synapses actives jus-qu’aux cellules musculaires des paroisartériolaires ;• l’action de neuromédiateurs tels que leglutamate, le GABA, la dopamine, la sé-rotonine, l’acétylcholine par diffusion pé-risynaptique ou par innervation vasculai-re directe ;• la libération de lactate provenant dumétabolisme anaérobie du glucose et demétabolites de l’acide arachidonique pro-

venant du métabolisme du glutamate parles astrocytes ;• la libération d’oxyde nitrique (NO) parles neurones ;• l’innervation directe de la musculatureartériolaire ;• la baisse de l’oxygénation initiale etl’augmentation de la capnie locale (5).

Le signal BOLD

En réponse à l’activité neuronale, la vaso-dilatation artériolaire et l’élévation duDSCr conduit à une vasodilatation passi-ve des veinules et des veines par leur élas-ticité (balloon model). L’augmentationexagérée des apports en oxygène entraîneune hyperoxygénation du sang veineuxreflétée par une augmentation de laconcentration en oxyhémoglobine et unediminution de la concentration en déoxyhé-moglobine. Or, la déoxyhémoglobine estparamagnétique. En altérant l’homogé-néité du champ magnétique intra et péri-vasculaire, la déoxyhémoglobine diminuel’intensité du signal de précession émis(T2*) et constitue un véritable agent decontraste endogène. Ainsi en réponse àune activité neuronale, la diminution dela concentration en déoxyhémoglobines’accompagne d’une augmentation designal qui peut atteindre jusqu’à quelquespourcents (4).La relation entre l’activité neuronale et lesignal BOLD est donc très indirecte, elle estmodulée par un grand nombre de para-mètres tels que la qualité et l’intensité dela réponse neuronale à un stimulus, lecouplage neurovasculaire, les caractéris-tiques propres de la réponse hémodyna-mique, les paramètres instrumentaux dedétection du signal (3).L’estimation de l’activité neuronale à par-tir de l’analyse du signal BOLD reposegénéralement sur l’hypothèse que leurrelation est approximativement linéaire,ce qui n’exclut pas des liens complexesnon-linéaires et des interactions entre lesdifférents éléments de cette relation. Cet-te hypothèse a été étayée par plusieurs ex-périences couplant l’IRMf à différentesméthodes électrophysiologiques. Par exem-ple, en introduisant une électrode dansl’espace extracellulaire du cortex, il estpossible d’enregistrer les activités électri-ques des centaines de neurones voisins.Avec un filtre passe-haut (> 300 Hz), onpeut mesurer les décharges axonales multi-unitaires, alors qu’avec un filtre passe-bas(< 200 Hz), on mesure les champs depotentiels locaux (local field potentials :

LFP) d’origine synaptique et dendritique(6). D’après Logothétis et al., le signalBOLD serait davantage corrélé auxchamps de potentiels locaux qu’à l’activi-té axonale multi-unitaire ce qui a amenéles auteurs à conclure que le signal BOLDreflétait davantage les entrées électriqueset leurs traitements intracorticaux que lesdécharges de sortie (11). Bien qu’il existeune corrélation entre les paramètres neu-rophysiologiques et le signal BOLD, cetterelation peut varier selon les sites d’enre-gistrement et selon l’intensité du stimulusce qui ne garantit pas une relation linéaireen tout point du cerveau. Pourtant les en-registrements unitaires tendent à mon-trer que le signal BOLD est grossière-ment proportionnel à la fréquence desdécharges neuronales (4).La précision spatiale du signal BOLDrepose sur sa superposition au site d’acti-vité neuronale. Il a été précédemmentmontré qu’une fraction importante du si-gnal peut être due aux grosses veines dedrainage situées à proximité des neuronesactivés (12, 13). Il est possible d’atténuercet effet en optimisant le dessin expéri-mental avec l’utilisation de paradigmedifférentiel (soustraction de deux condi-tions d’activation différentes) et en selimitant à l’imagerie de perfusion céré-brale (échanges d’eau entre le secteurcapillaire et parenchymateux) avec lemarquage de spins artériels (4).

Acquisition

Les séquences

Les séquences les plus sensibles à l’effetBOLD sont pondérées en T2* et doncréalisées en écho de gradient. Les séquencesd’écho de gradient classiques ont destemps d’acquisition relativement long(résolution temporelle médiocre) ce quilimite le nombre d’images pouvant êtreacquis pendant une expérience. L’image-rie echo-planar (EPI) permet quant à ellede produire des images sensibles à l’effetBOLD quasi instantanément (14). Leprincipe de ce type d’acquisition estd’acquérir l’ensemble les informations(données brutes) nécessaires à la réalisa-tion d’une image après une seule impul-sion de radiofréquence. En pratique,l’acquisition d’une image prend entre 40et 150 ms selon les paramètres de laséquence et le type d’imageur. Ces sé-quences permettent de disposer d’une

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excellente résolution temporelle. L’in-convénient principal de la technique pro-vient de sa très grande sensibilité aux hé-térogénéités du champ magnétique qui semanifeste par des zones d’hyposignaldans les régions où les différences de sus-ceptibilité magnétique sont importantes.Il s’agit surtout des interfaces entre l’air etl’os à proximité des sinus de la face et de labase du crâne. Les déformations augmen-tent avec la puissance du champ magnéti-que et la durée d’acquisition. En pratique,ce phénomène limite la résolution spatialeque l’on peut obtenir en IRMf. Pour unchamp de vue d’une vingtaine de centi-mètres, les images ont habituellementune résolution spatiale transversale de 64

×

64 pixels voire 128

×

128 pixels sur lesimageurs les plus récents utilisés en prati-que clinique (ce qui est loin de la résolu-tion anatomique habituelle de l’IRM quiest de 256

×

256 ou même 512

×

512). Il estdonc nécessaire de superposer ces donnéesfonctionnelles obtenues en echo-planar àdes coupes anatomiques de localisationidentique mais de résolution spatialesupérieure

(fig. 1)

(7).

Le paradigme expérimental

L’IRM ne fournit pas une informationabsolue sur le niveau d’activité cérébrale.En effet, il n’existe pas de méthode simplepermettant d’évaluer quantitativementl’oxygénation, le flux et le volume san-guin cérébral à partir du signal IRM. Lasolution généralement adoptée consistedonc à mettre en évidence des activités re-latives au cours d’une même expérience.Pour cela le paradigme expérimental per-met de contraster un état d’activation à unétat de référence selon le principe de la« soustraction cognitive ». Lorsque l’étatde référence est une activité de repos, ils’agit d’un paradigme avec une conditionsimple. Lorsque l’état de référence est unautre état d’activation, il s’agit d’un para-digme différentiel. L’avantage principaldu paradigme différentiel est de limiterles effets des grosses veines de drainage si-tuées à proximité d’une région activéedans les deux conditions, il est ainsi possi-ble d’obtenir une meilleure analyse del’activation de cette région commune.La périodicité des états d’activité cognitivepeut être également modulée. Un para-digme « en bloc » alternant des périodesd’activités de 30 s environ est le plus cou-ramment utilisé en pratique cliniquepour obtenir une large réponse hémody-namique

(fig. 1)

. Les périodes d’activa-

tion « en bloc » peuvent consister en unesérie d’actions identiques répétées rapide-ment (par exemple : mouvements desdoigts à une fréquence de 1 Hz pour uneactivation motrice ou visualisation d’undamier alternant à une fréquence de 4 Hzpour une activation visuelle) ou au main-tien d’une même action tout au long de lapériode d’activité (ex. : écoute d’histoire).Un paradigme « évènementiel » avec desétats d’activation brefs distribués dans letemps de façon aléatoire permet de tirerprofit de la résolution temporelle de latechnique tout en limitant les phénomè-nes de préparation et d’apprentissage ra-pide qui peuvent apparaître au cours d’unparadigme « en bloc ». Cependant, la dy-namique temporelle de la réponse hémo-dynamique est beaucoup plus longue(plusieurs secondes) que « l’évènementneuronal » sous-jacent (quelques dizainesou centaines de millisecondes). Les stimulidoivent être espacés de manière à attendrela fin de la réponse hémodynamique oul’analyse des données doit tenir comptedes éventuels phénomènes de sommationvasculaire empêchant le retour du signal àla ligne de base. L’IRMf événementiellerapide demeure encore dans le domainede la recherche.

Analyse

La difficulté principale de l’analyse desdonnées de l’IRMf est due aux faibleschangements de signal induits par lecontraste BOLD (de quelques pourcentsau maximum) (risque de faux négatifs ouerreur de type II) et par le grand nombrede voxels mesurés (risque de faux positifsou erreur de type I). Différentes métho-des ont été développées pour minimiserles effets confondants des mouvementsdu sujet (réalignement spatial des volu-mes d’acquisition) et du bruit (lissage spa-tial et filtrage temporel) (8).Il existe plusieurs méthodes pour identi-fier les voxels dont les variations de signalsont corrélées au paradigme d’activation.Le modèle général linéaire permet de cal-culer pour chaque voxel la relation entrele signal obtenu et le signal théorique mo-délisé par la réponse hémodynamique at-tendue. La première étape consiste donc àfournir un modèle théorique de la varia-tion du signal au cours du temps. Ce mo-dèle reprend les caractéristiques du para-digme d’activation et incorpore descorrections propres aux réponses hémo-

dynamiques (en période d’activation, lesignal croît rapidement puis plus lente-ment jusqu’à un plateau ; en période derepos, le signal décroît rapidement puisplus lentement jusqu’à un plateau). Ladeuxième étape consiste à estimer les pa-ramètres du modèle théorique (

β

ou coef-ficients de régression linéaire) de façon àminimiser la variance de l’erreur rési-duelle avec les données observées.La troisième étape consiste à tester les va-leurs des coefficients de régression parrapport à 0 ou à celles obtenues sous uneautre condition. A l’aide d’un test t deStudent, il est ainsi possible d’isoler lesvoxels dont le signal dépend du paradigmed’activation et qui sont propres à un étatcognitif donné. Il est possible de normali-ser la distribution des valeurs de t (ou T)pour une moyenne de 0 et une variance de1 ce qui donne des scores Z. Les seuils designificativité sont appliqués aux cartes sta-tistiques obtenues afin de sélectionner lesvoxels garantissant une significativitéinférieure à une valeur de p donnée (pourune analyse individuelle, une significati-vité p < 0,001 est habituellement retenuesoit moins de 1 voxel sur 1 000 peut être« activé » à tort) et de sélectionner lesamas de voxels significatifs contigus afind’écarter les voxels isolés (pour une ana-lyse individuelle, une activation d’un cm

3

environ est habituellement retenue, soitune quinzaine de voxels de 4

×

4

×

4 mm)(8).En pratique clinique, les données indivi-duelles sont primordiales. En neuropsy-chologie et en neurosciences, il est possi-ble d’acquérir et de moyenner les donnéesde plusieurs sujets après une normalisa-tion spatiale afin de minimiser les diffé-rences anatomiques des sujets. Des mé-thodes d’analyse statistiques appropriéesont été développées afin de tenir comptede la variabilité intra-individuelle (effetfixe de la variable indépendante) voire desvariabilités intra et inter-individuelles desmesures (effet aléatoire de la variable in-dépendante) (8).

Limites de la technique

Les principales limites de la techniquerencontrées en pratique clinique sontdues à la méthode d’acquisition des ima-ges T2* EG-EPI. Des vides de signal etdes déformations sont visibles à proximitéde la base du crâne et lorsqu’il existe unsaignement, de fins débris osseux ou mé-talliques post-opératoires. De la même fa-çon, la surcharge ferrique et calcique des

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ganglions de la base, en particulier despallidums et des noyaux de dentelés ducervelet, fréquemment observée chez lessujets âgés et dans certaines pathologies,altèrent la qualité du signal de ces régionsqui apparaissent en hyposignal T2*. Lesmouvements de la tête doivent être impé-rativement limités par une bonne conten-tion car le signal des voxels situés à l’inter-face du parenchyme et du liquide cérébro-

spinal peut varier dès qu’il y a des mouve-ments en phase avec le paradigme etconduire à de fausses activations de topo-graphie caractéristique

(fig. 2)

. D’identi-fication plus récente, le vieillissement, demultiples pathologies générales (HTA,diabète, …) et cérébrales globales (mi-croangiopathie, …) ou focales (accidentvasculaire cérébral, tumeur, malforma-tion artério-veineuse, …), des traitements

médicamenteux peuvent modifier leprincipe physiologique du signal BOLDpar des variations globales et régionalesde la perfusion basale du parenchyme etde la réactivité cérébro-vasculaire (5, 15,16). En toute rigueur, il serait nécessairede normaliser le signal BOLD pour chaquevoxel avec les caractéristiques anatomo-fonctionnelles de la vascularisation céré-brale afin d’éviter des interprétations

Fig. 1 : Exemple de procédure d’acquisition et de traitement d’une IRMf. Pendant la durée d’un TR, le volume cérébral est couvert par une trentaine d’images axiales de 4 mm jointives pondé-rées T2* en EG-EPI (TR/TE = 3 000/45 msec ; α = 90° ; FOV=(25,6 cm)2 ; matrice = 64 × 64). Cette acquisition est répé-tée au cours de la réalisation du paradigme expérimental (A). Le signal observé de chaque voxel au cours du temps (90 points oranges et courbe pointillée) est comparé au signal théorique (courbe grise) issu de la modélisation du paradigme d’activation alternant blocs de repos et blocs d’action (B) ce qui permet la production d’une cartographie statistique (C) secon-dairement superposée aux coupes anatomiques (D). Une car-tographie d’activation est obtenue et permet la mise en évi-dence d’une activation du cortex sensori-moteur primaire (flèche) et de l’aire motrice supplémentaire (tête de flèche) gau-ches lors des mouvements simples de la main droite (E).

Fig. 1: Example of fMRI data acquisition and processing. During a RT duration, the whole brain volume is scanned with thirty contiguous T2*-weighted GE-EPI axial sections. This acquisi-tion is repeated throughout the paradigm duration (A). For each voxel, the temporal course of BOLD signal is compared to a theoretical signal modelized from a block paradigm alter-nating rest and action conditions (B) to generate a statistical map (C) overlaid on anatomical sections (D). The activation map shows left primary sensorimotor cortex (arrow) and supplementary motor area (arrowhead) during simple right hand movements (E).

Fig. 2 : Artéfacts limitant l’analyse des données d’IRMf. D’importants artéfacts de susceptibilité magnétique responsables de vides designal au sein desquels il est impossible d’étudier les variations du signal BOLD sont naturellement observés dans les régions orbito-frontales (flèche) (A) et temporo-basales, et, en cas d’hémorragie ou après intervention neurochirurgicale (B). Des artéfacts de mou-vements sont surtout observés lorsque les mouvements de la tête sont en phase avec le paradigme. Ils sont principalement observéssur les interfaces entre le parenchyme cérébral et le liquide cérébro-spinal (C).

Fig. 2: Limitations of fMRI data analysis due to artifacts. Macroscopic magnetic susceptibility artifacts are responsible for signal voids in the orbito-frontal (arrow) (A) and temporo-basal regions preventing BOLD signal analysis. Haemorrhage and craniotomy (B) may lead to similar artifacts. Movements artifacts are detected when head movements are in phase with the activation paradigm, and are located on the borders of brain tissue and CSF (C).

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inappropriées en particulier chez les pa-tients (16-18).

Applications cliniques

Il y a dix ans, Denis Le Bihan soulignaitdéjà l’intérêt potentiel de l’IRMf pour laneurochirurgie (19). En effet, l’exérèsed’une lésion située à proximité de régionsfonctionnelles présente un risque de défi-cit neurologique permanent (20) et l’IR-Mf s’est rapidement imposée comme uneméthode de choix pour cartographieravant l’intervention les zones fonction-nelles à risque. Malgré d’importantsdéveloppements méthodologiques, lesautres applications cliniques de l’IRMf

demeurent confidentielles et leurs résul-tats sont souvent difficilement interpréta-bles au niveau individuel. Toutefois,d’autres approches telles que l’étude de laréactivité cérébro-vasculaire sont en coursde développement.

Cartographie préopératoire des régions fonctionnelles

Précédée d’une étude anatomique indis-pensable

(fig. 3)

(21, 22), l’analyse desdonnées de l’IRMf permet de situer lesrégions corticales fonctionnelles parrapport à la lésion (23-29).

Motricité

En utilisant des tâches simples de flexion/extension des doigts, des orteils, de

contraction des lèvres, il est possible de re-pérer le cortex moteur primaire

(fig. 4)

avec son organisation somatotopique (28).Malgré les nombreuses approximationsméthodologiques, la bonne capacité loca-lisatrice de l’IRMf a été confirmée parplusieurs études comparatives utilisantles stimulations corticales peropératoires,la TEP, la magnétoencéphalographie(MEG) (23, 26, 28, 30-33).L’IRMf permet également de repérer lazone à risque de l’aire motrice supplé-mentaire (AMS), située sur la face média-le du lobe frontal en avant du lobule para-central, dont l’exérèse s’accompagne d’undéficit transitoire, le syndrome de l’AMS.Contrairement au cortex moteur primai-re, le bon pronostic spontané du déficitautorise la résection de l’AMS ce qui a

Fig. 3 : Principaux repères anatomo-fonctionnels d’une cartographie préchirurgicale. Le cortex moteur primaire est situé en avant du sillon cen-tral (A) reconnaissable directement à sa forme caractéristique d’oméga inversé (flèche) ou de proche en proche par l’identification du croi-sement du sillon frontal supérieur et du sillon précentral situé en avant du gyrus précentral (21, 22). Des mouvements simples de la maindroite activent le cortex sensorimoteur primaire gauche (B). Les principales régions fonctionnelles du langage mises en évidence avec unetâche de détection de rimes sont disposées de part et d’autre des limites postérieure et antérieure du cortex operculaire qui recouvrel’insula représentées par le rameau ascendant postérieur du sillon latéral avec, en bas, l’aire de Wernicke et, au dessus, le gyrus supra-marginal (C-D) et le rameau ascendant antérieur du sillon latéral avec l’aire de Broca (E-F).

Fig. 3: Main anatomo-functional landmarks for presurgical mapping. Primary motor cortex is located anterior to the central sulcus (A) and can be identified by the shape of the hand knob, and is located posterior to the intersection of the superior frontal sulcus and precentral sul-cus. Right hand movements elicit left primary sensorimotor cortex activation (B). Main eloquent areas for language elicited by a rhymes detection task are located along the posterior (ramus posterior of the sulcus lateralis) and anterior (ramus ascendens of the sulcus lat-eralis) limits of the opercular cortex that recovers the insula, with posterioly the Wernicke area, postero-superiorly the gyrus supramar-ginalis (C-D), and anteriorly the Broca area (E-F).

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permis de valider la signification des acti-vations par une approche lésionnelle et demontrer que l’exérèse des activations étaitle meilleur indicateur de survenue du dé-ficit

(fig. 5)

(34). De plus, la présentationet la sévérité du déficit sont liées aux ca-ractéristiques topographiques et volumé-triques de l’exérèse des activations (35).Le calcul de l’exérèse des activations né-cessite la segmentation des activationspré-opératoires et de la cavité d’exérèsepost-opératoire. L’intersection de ces ob-jets représente l’exérèse des activationsqui peut être exprimée en unité volumi-que ou plus explicitement en pourcentaged’activation réséquée. Dans le cadre dusyndrome de l’AMS, un déficit moteurétait observé pour une résection de 33,3 à100 % de l’activation de l’AMS obtenuelors de mouvements de la main controla-térale à la lésion (34).

Langage

Lorsqu’une lésion est située à proximité dugyrus frontal inférieur (aire de Broca), dutiers postérieur du gyrus temporal supé-rieur (aire de Wernicke), du gyrus supra-marginal, du gyrus angulaire, un déficitpersistant du langage peut apparaître audécours de l’intervention lorsqu’elle inté-resse l’hémisphère dominant pour le langa-ge (20). L’hémisphère gauche est prédomi-nant pour le langage chez 91 % des droitierset 70 % des gauchers. Cependant, une pré-dominance droite est possible chez 5 % desdroitiers et 15 % des gauchers (36). Pour dé-terminer la dominance hémisphérique, letest de Wada demeure l’examen de référen-ce. Cette procédure consiste à injecter de fa-çon sélective dans l’artère carotide interneun barbiturique qui anesthésie transitoire-ment l’hémisphère vascularisé pour suppri-mer les fonctions latéralisées du langage.

Fig. 4 : Rapports lésionnels avec les activations sensori-motrices primaires chez deux patients suivis pour des lésions gliales. Lors de mouvements de la main droite, les activations sensori-motrices primaires sont situées en arrière de la lésion frontale (A-B) et en avant et en dehors de la lésion pariéto-frontale (C-D).

Fig. 4: Primary sensorimotor activations in patients with gliomas. During right hand move-ments, primary sensorimotor activations are located posterioly to the left frontal tumor (A-B), and antero-laterally to the parieto-frontal tumor (C-D).

Le test de Wada demeure un examen in-vasif, tributaire des variations anatomi-ques des artères intracrâniennes. De plus,le test de Wada ne permet pas de situer lesrégions impliquées dans le langage parrapport à une lésion. Pour ces raisons, laTEP puis l’IRMf ont été proposées pourremplacer cet examen invasif. Différentestâches permettent d’accéder aux différen-tes fonctions du langage. Par exemple,l’écoute d’une histoire active préférentiel-lement les régions postérieures « sensiti-ves » de la compréhension. Les tâches defluence verbale silencieuse, telles que lafluence phonologique qui demande uneproduction de mots avec une composantephonologique commune (partie initialeou finale des mots) ou la fluence catégo-rielle qui demande une production demots dans une catégorie sémantique don-née (noms de lieux, de fruits, …), activentpréférentiellement les régions antérieures« exécutrices » (37). Des tâches mixtes,exécutrices et sensitives, telles que la dé-tection de rimes activent les régions anté-rieures et postérieures

(fig. 5)

(38). La do-minance hémisphérique peut êtredéterminée en calculant un index de laté-ralité (ILat) avec ILat = [(G-D)/G+D] (Gle nombre de voxels activés dans l’hémis-phère gauche et D ceux de l’hémisphèredroit), ILat variant de +1 pour une latéra-lisation gauche exclusive à -1 pour une la-téralisation droite exclusive, une absencede latéralisation significative étant définiepar un ILat compris entre +0,2 et -0,2.Plusieurs études ont permis de validercette méthode en comparant les donnéesde l’IRMf à celles du test de Wada ou desstimulations corticales (37-42). La métho-de « Flip » plus récente est basée sur lacomparaison statistique directe inter-hémisphérique de l’activité cérébrale grâceau « retournement » gauche-droite desimages. Cette méthode possède doncl’avantage d’indiquer si la différence inter-hémisphérique de l’activité cérébrale eststatistiquement significative tout enconservant des informations spatiales(43). Si l’IRMf semble une technique per-formante pour définir la dominance hé-misphérique pour le langage, il existeencore des réserves quant à sa capacité àlocaliser précisément les régions corti-cales participant au langage (42).Comme pour la motricité, l’aire motricesupplémentaire (AMS) et la préAMS (si-tuée en avant de l’AMS) participent àl’initiation de la parole et leur exérèseconduit à un déficit de production du lan-

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gage dès lors qu’elle intéresse l’hémisphè-re dominant pour le langage. A nouveau,l’exérèse des activations de l’AMS et de lapréAMS de l’hémisphère dominant obte-nue avec une tâche de fluence catégoriellesilencieuse est le meilleur indicateur desurvenue du déficit (44).

Mémoire

La sclérose mésiale de l’hippocampe estune cause d’épilepsie temporale dont lapharmaco-résistance peut conduire àl’exérèse chirurgicale de l’hippocampe.Or l’hippocampe est une structure impor-tante pour l’encodage de la mémoire épi-sodique à long terme. Son exérèse peut

être responsable de troubles mnésiquespost-opératoires invalidants. Commepour le langage, le test de Wada permetd’évaluer la dominance hémisphériquepour la mémoire verbale. Cependant, lesrésultats de cette épreuve sont peu corré-lés à la survenue des troubles mnésiquespost-opératoires pour plusieurs raisonstelles que la prédominance droite du rap-pel ou de l’encodage de la mémoire non-verbale. En utilisant une tâche de mémoi-re verbale, l’IRMf permet d’évaluer l’asy-métrie entre les activations des hippo-campes et de prédire le retentissement del’exérèse de l’hippocampe gauche sur lesperformances mnésiques verbales (45).

Autres indications potentielles

Pronostic de la récupération d’un déficit

Chez les patients qui présentent une lé-sion lentement évolutive de l’AMS telleque le gliome de bas grade, l’importancedes réorganisations corticales préopéra-toires avec, en particulier, le recrutementde l’AMS de l’hémisphère sain influencefavorablement la vitesse de récupérationdu déficit

(fig. 6)

(46). Après un accidentvasculaire cérébral ischémique du cortexmoteur ou du langage, la récupération dudéficit est plus favorable chez les patientsqui recrutent les régions corticales adja-

Fig. 5 : Réorganisation corticale avant et après exérèse d’un gliome de bas grade de l’aire motrice supplémentaire droite (AMS). Chez un patient qui présente un gliome de bras grade de l’AMS droite (rangée intermédiaire), les mouvements de la main droite ipsilésionnelle (MD) s’accompagnent d’activations du cortex sensori-moteur primaire (têtes de flèche) et de l’AMS (flèches) controlatéraux comme les témoins (rangée supérieure). Avant l’intervention, les mouvements de la main gauche controlésionnelle (MG) montrent une réorganisation corti-cale avec une diminution de l’activation de l’AMS située à proximité de la lésion (étoile) et une augmentation de l’activation de l’AMS opposée. Cette réorganisation était plus importante lorsque la tumeur envahissait davantage l’AMS et favorisait une récupération précoce et rapide du déficit post-opératoire. Après l’intervention et la récupération du déficit (rangée inférieure), le cortex prémoteur latéral de l’hémisphère sain est recruté (46).

Fig. 5: Cortical reorganization before and after resection of low-grade glioma of the right supplementary mortor area (SMA). In a patient with a low-grade glioma of the right SMA (middle row), ipsilesional movements (MD) elicit contralateral primary sensorimotor (arrowhead) and SMA (arrow) similar to controls (upper row). Contralesional movements (MG) reveal preoperative cortical reorganization with a decreased activation of the contralateral SMA and an increased activation of the ipsilateral SMA. Such reorganization was correlated with the SMA infiltration and with an earlier and faster recovery of the deficit. After surgery and recovery (lower row), the lateral pre-motor cortex of the healthy hemisphere was recruited (46).

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centes à la lésion que chez les patients quirecrutent des régions situées à distance et,en particulier, dans l’autre hémisphère(47, 48). Les données de l’IRMf ont per-mis d’illustrer au niveau cortical les effetsbénéfiques de la fluoxétine (Prozac

®

) surla récupération des déficits post-ischémi-ques (49). Ainsi, l’IRMf permet de mieuxinformer le patient et d’organiser sa réé-ducation.

Localisation de foyers épileptogènes

Chez les patients épileptiques, la possibilitérécente d’enregistrer les pointes intercriti-ques en EEG au cours d’un examen d’IRMfpeut permettre d’identifier le foyer épilep-togène en déterminant a posteriori le modè-le hémodynamique à partir de l’activitéélectroencéphalographique (50, 51). La mé-thodologie demeure délicate et nécessite desmises au point minutieuse. Les résultats de

l’IRMf/EEG actuellement en cours d’éva-luation sont prometteurs (52).

Risque de maladie d’Alzheimer

En comparant des sujets asymptomati-ques présentant un risque de maladied’Alzheimer (allèle 4 de l’apolipoprotéi-ne E) à des sujets « normaux » (allèle 3de l’apolipoprotéine E), Bookheimer etal. ont montré, à l’aide de tâches d’enco-dage et de rappel mnésiques, qu’il exis-tait dans l’hémisphère gauche des sujetsà risque une hyperactivation des régionsdu langage, du cortex dorso-latéral pré-frontal, du cortex temporal interne et dulobe pariétal. Deux ans après l’examen,l’altération des performances mnésiquesétait corrélée à l’intensité des activationsinitiales (53). Ces résultats encoura-geants permettraient de sélectionner lessujets pouvant bénéficier d’un traite-

ment médicamenteux précoce. Toute-fois, ces données ont été obtenues grâce àune analyse de groupe, ce qui en limite laportée individuelle.

Réactivité cérébro-vasculaire

L’IRMf est une imagerie de la réactivité cé-rébro-vasculaire (RCV). Cette réactivité estutilisée largement pour illustrer de manièreindirecte l’activité neuronale qui en est undes stimuli. Quelques études en IRMf sesont intéressées à la RCV qui peut être éga-lement stimulée par des agents vasoactifstels que l’acétazolamide (Diamox

®

) et leCO

2

. En pratique clinique, il est possible dedéterminer le risque d’accident vasculairecérébral chez les sujets porteurs d’une sté-nose cérébro-vasculaire (54). Actuellement,la RCV est surtout mesurée à l’aide du Dop-pler trans-crânien et de la TEP. Cependant,la résolution spatiale et l’innocuité de l’IR-

Fig. 6 : Rapports lésionnels avec les régions fonctionnelles du langage chez un patient droitier suivi pour un gliome pariéto-frontal gauche. La détection de rimes montre une prédominance hémisphérique gauche pour le langage en coupes axiales (A-C) avec des activations posté-rieures (aire de Wernicke, gyrus supra-marginal) (flèches) situées en regard de la lésion (A-F). L’activation de aire de Broca est située en avant et à distance de la lésion (tête de flèche) (A, D).

Fig. 6: Eloquent language areas in a right-handed patient with a parieto-frontal glioma. A rhymes detection task shows a left hemispheric pre-dominance for language on axial sections (A-C) with posterior activations (Wernicke area, gyrus supramarginalis) (arrows) located lat-erally to the tumor (A-F). Broca area (arrowhead) is located anteriorly to the lesion (A, D).

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Mf permettent d’obtenir des cartographiesfiables de la RCV essentiellement en utili-sant l’inhalation de CO

2

(hypercapnie vaso-dilatatrice) ou l’hyperventilation (hypocap-nie vasoconstrictrice)

(fig. 7)

(55-57). Enattendant que les applications cliniques decette nouvelle approche de la fonction hé-modynamique cérébrale se développent, lescartographies de RCV pourraient être utili-sées pour normaliser le signal BOLD etmieux estimer l’activité neuronale chez lespatients (16, 17).

Conclusion

En France, dix ans après son introductionen pratique clinique, l’IRMf reste confi-dentielle, limitée à quelques rares centreshospitalo-universitaires dotés d’une activi-té neurochirurgicale et d’un environne-ment scientifique importants. Pourtant,l’acquisition et le traitement des imagesnécessitent un investissement informati-que modeste puisqu’il est possible d’obte-nir des résultats fiables en quelques minu-

Fig. 7 : Imagerie de la réactivité cérébro-vasculaire aux variations de la capnie. L’hyperventi-lation s’accompagne d’une hypocapnie suivie d’une vasoconstriction et d’une chute du signal BOLD (couleurs froides) (A,C,D). L’inhalation de CO2 s’accompagne d’une hypercapnie suivie d’une vasodilatation et d’une élévation du signal BOLD de la subs-tance grise (couleurs chaudes) (B). Chez les sujets sains (A,B), les variations de signal intéressent la substance grise (cortex et noyaux gris). Chez ces patients suivis pour une malformation artério-veineuse (étoile) (C) et pour un gliome de bas grade (étoile) (D), la réactivité vasculaire est diminuée dans le cortex frontal latéral et médian adjacent (flèches).

Fig. 7: Cerebrovascular reactivity imaging related to capnic changes. Hyperventilation induces hypocapnia leading to vasoconstriction and a BOLD signal decrease (cold colors) (A,C,D). CO2 inhalation induces hypercapnia leading to vasodilatation and a BOLD signal increase (hot colors) (B). In controls (A,B), signal changes are detected in the gray matter. In patients with an arteriovenous malformation (star) (C) and a low-grade glioma (D), vascular reactivity is decreased in adjacent lateral and medial frontal cortex (arrows).

tes. En permettant de cartographier leszones fonctionnelles à risque, les donnéesde l’IRMf, idéalement intégrées dans lemicroscope chirurgical, associées auxautres méthodes de cartographie, telles quela tractographie en tenseur de diffusion(58) qui montre les principaux faisceaux defibres nerveuses et surtout les stimulationsélectriques cortico-sous-corticales peropé-ratoires, permettent d’améliorer la qualitéde l’exérèse lésionnelle et le pronostic fonc-tionnel post-opératoire (30, 59, 60). Malgrédes difficultés méthodologiques, des voiesde recherche clinique ont été ouvertes tel-les que la localisation de foyers épileptogè-nes, le dépistage précoce de maladies neu-rodégénératives, l’imagerie de la réactivitécérébro-vasculaire. Les applications del’IRMf en psychiatrie et en pharmacologiedemeurent encore à ce jour du domaine dela recherche.

Remerciements :

Nous remercions le soutien financier de la Société Française de Radiologie, du GE W.D. Coolidge innovation grant de l’ECR R&E Fund et du PHRC2001-AOR01109.

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