halogenated metabolites in two marine polychaetes and their planktotrophic and lecithotrophic larvae

10
J. D. Cowart á K. T. Fielman S. A. Woodin á D. E. Lincoln Halogenated metabolites in two marine polychaetes and their planktotrophic and lecithotrophic larvae Received: 14 July 1999 / Accepted: 20 January 2000 Abstract This study investigated the occurrence and ontogenetic changes of halogenated secondary metabo- lites in planktotrophic and lecithotrophic larvae and adults of two common, infaunal polychaetes, Streblospio benedicti Spionidae) and Capitella sp. I Capitellidae), with dierent life-history traits. S. benedicti contains at least 11 chlorinated and brominated hydrocarbons alkyl halides) while Capitella sp. I contains 3 bromi- nated aromatic compounds. These halogenated metab- olites are potential defense compounds bene®ting both larvae and adults. We hypothesized that: 1) plankto- trophic larvae contain halogenated metabolites because they are not protected by adult defenses, 2) quantitative and qualitative variation of planktotrophic larval halo- genated metabolites parallels that of adults, and 3) brooded lecithotrophic larvae initiate the production of halogenated metabolites only after metamorphosis. To address these hypotheses, volatile halogenated com- pounds from polychaete extracts were separated using capillary gas chromatography and identi®ed and quan- ti®ed using mass spectrometry with selected ion moni- toring. All four life stages pre- and post-release larvae, new recruits, adults) of both S. benedicti and Capitella sp. I contained the halogenated metabolites previously identi®ed from adults. This is the ®rst report of halocompounds identi®ed and quanti®ed in polychaete larvae. Allocation of potential defense compounds to ospring varied as a function of species, feeding type and developmental stage. Pre-release larvae of S. bene- dicti with planktotrophic development contained the lowest concentration of total halogenated metabolites 1.75 0.65 ng mm )3 ), post-release and new recruits contained intermediate concentrations 8.29 1.72 and 4.73 2.63 ng mm )3 , respectively), and planktotrophic adults contained signi®cantly greater amounts 28.9 9.7 ng mm )3 ). This pattern of increasing concentrations with increasing stage of development suggests synthesis of metabolites during development. Lecithotrophic S. benedicti post-release larvae contained the greatest concentrations of halometabolites 71.1 10.6 ng mm )3 ) of all S. benedicti life stages and developmental types examined, while the amount was signi®cantly lower in new recruits 34.0 15.4 ng mm )3 ). This pattern is consistent with a previously proposed hy- pothesis suggesting a strategy of reducing potential autotoxicity during developmental transitions. Pre- release lecithotrophic larvae of Capitella sp. I contained the highest concentration of total halogenated metabo- lites 1150 681 ng mm )3 ), whereas the adults con- tained signi®cantly lower total amounts 126 68 ng mm )3 ). All concentrations of these haloaromatics are above those known to deter predation in previously conducted laboratory and ®eld trials. As a means of conferring higher larval survivorship, lecithotrophic fe- males of both species examined may be expending more energy on chemical defenses than their planktotrophic counterparts by supplying their lecithotrophic embryos with more of these compounds, their precursors, or with energy for their synthesis. This strategy appears common among marine lecithotrophic larval forms. Introduction Larval mortality in the plankton is considered one of the key factors mediating the trade-o of fecundity and egg Marine Biology 2000) 136: 993±1002 Ó Springer-Verlag 2000 Communicated by N. H. Marcus, Tallahassee J. D. Cowart á S. A. Woodin Marine Science Program, University of South Carolina, Columbia, South Carolina 29208, USA K. T. Fielman á D. E. Lincoln &) Department of Biological Sciences, University of South Carolina, Columbia, South Carolina 29208, USA Fax: 001 0) 803 777-4002 e-mail: [email protected] Present address: J. D. Cowart Department of Zoology, University of Florida, Gainesville, Florida 32611, USA

Upload: j-d-cowart

Post on 11-Jul-2016

213 views

Category:

Documents


1 download

TRANSCRIPT

Page 1: Halogenated metabolites in two marine polychaetes and their planktotrophic and lecithotrophic larvae

�� �� ����� � � �� � ������� �� ���� � � �� �� � �����

���������� ��������� �� ��� ����� ���������� �� ����� �������������� �� �������������� ������

��������� � �� ���� ���������� �� ����� ����

������ ���� ���� ������������ ��� ���������� �������������� ������� �� ����������� �������� ������ ����� �� ����!��������� ��� �������������� ������ ��������� �� �"� ������# �������� ��� �������# �������������� � $%��������& ��� ������� ��' ( $)�����������&#"��� ��*����� ���� ������ ������' �� ����� � �������� ������� �� ����������� ��� ���������� � ����������$��! � �������& "���� ������� ��' ( �������� + ����� ����� �������� ���������' ����� ����������� ����� ������ ��� ��������� ������� ��������� ����,���� ���������� ��� ������' -� � �������.�� ����� $�& ����!�� ������� ������ ������� ����������� ����������� ���������� ��� ��� ��������� � ����� ��������# $�& /�������������� /���������� ��������� �� ����!��������� ������ ���� ������� ����������� ��������� ���� �� ������# ��� $+&������� �������������� ������ �������� ��� ���������� ������������� ����������� ��� ����� �������������' ��������� ����� � ��������# �������� ����������� ��� ������ ���� ��� ������ �0������ "��� ��������� ������������� ��� ������������� ��� ������,�� ��� /��� ��,�� ����� ���� ����������� "��� �������� ��� ���� ������' ��� ���� ���� ������ $��� ��� ���� ������� ������#��" ��������# ������& �� ���� �� ����� � ��� ���������' ( ��������� ��� ����������� ����������� ��������� ������,�� ���� ������' ���� �� ��� ,��� ������ ��

������������� ������,�� ��� /�����,�� �� ��� ������������' ���������� �� ��������� ������� ��������� ���*������ ������ �� � �������� �� �������# ������� � ����� ������������� �����' 1�� ������� ������ �� �� ������ � "��� ����!��������� ����������� ��������� �����"��� ������������� �� ����� ����������� �����������$�'23 4 �'53 �� ���+&# ���� ������� ��� ��" ����������������� ������������ �������������� $6'�� 4 �'2� ���'2+ 4 �'5+ �� ���+# ����������� &# ��� ����!��������������� ��������� �����,����� ������� ������� $�6'� ��'2 �� ���+&' ���� ������� �� ���������� ��������������"��� ���������� ����� �� ����������� �������� � ��������� ����������� ������ �����������' 7��������������� ����� � ���� ������� ������ ��������� ��� ���������������������� �� ��������������� $2�'� 4 ��'5 �����+& �� ��� �� ����� � ���� ������ ��� �������������� ��� �0������# "���� ��� ������ "�� �����,����� ��"�� �� ��" �������� $+'� 4 �3' �� ���+&' ����������� �� ���������� "��� � ��������� �������� � �������� ���������� � ������� �� �������� ���������������0���� ������ ������������� �����������' 1�� ������� �������������� ������ �� ������� ��' ( ������������ ������� ������������� �� ����� ����������� ������ ����� $��3� 4 56� �� ���+&# "������ ��� ������ ��� ������ �����,����� ��"�� ����� ������� $��5 4 56 �����+&' ��� �������������� �� ����� ������������� �������� ����� !��"� �� ����� ��������� �� ��������� ��������� ��������� ��� ,��� ������' �� � ����� ������������ ������ ������ ������������# �������������� �� ����� �� ���� ������� �0������ �� �� �0������� ��������� �� �������� �������� ���� ����� ����!��������������������� � ����� ��� ����� �������������� ���� ��"��� ���� �� ����� ���������# ����� ����������# �� "�������� ��� ����� � �������' ���� ������� ������������� ����� ������ �������������� ������ �����'

�����������

7����� �������� �� ��� ����!��� �� ���������� ��� �� ���!� ������� ��������� ��� ����� �* �� �������� ��� ���

8����� 9����� $����& �+5� ��+:���� � %������� ;����� ����

)����������� � <' =' 8�����# �����������

' >' )�"��� � %' �' -�����8����� %������ 1������#?�������� �� %���� )�������#)�������# %���� )������� ����6# ?%�

@' �' A������ � >' B' 7������ $�&>��������� �� 9��������� %�������#?�������� �� %���� )�������#)�������# %���� )������� ����6# ?%�

A�0� ��� $�& 6�+ 222 ���� ����� �������C����'��'���

������� ��������' >' )�"���>��������� �� D����� # ?�������� �� A������#E����������# A������ +�5��# ?%�

Page 2: Halogenated metabolites in two marine polychaetes and their planktotrophic and lecithotrophic larvae

��.� ����� ������ ������������� $;���� ��2+F 1�����! ��� %��������� ���5&' 7����� ���� ������� ���� ���������� ��� ������� �� �����.� ��������� ����������� ����������� �� ������� ���� ������ ��� �� �0�������� ��"���������� �������� �� ������ ���� ������� ���� ���� ����� ������� ���� ������ �� ��� ����!��� $������� ��5# ��3�F%��������� ��63F ������� ����F 8�B�"��� ���2&' ����� �0����� �� ���� �������� # ������� �������������������� ���� ��� ����,� �� �������� �������� ����������#������� �0������ �� ����!����� ��.����# ���������������� �0������ ���� ��������# ��� ��� ��������� �� �������� ��� �0����� ��� ����� �������# ������ ���������� �����!������� �� ������ ������������ $E������ ��� 9�������63&' (� ��������# ����!��������� ������ ������� ������ ���� �������� ����������' ��� ���������� �� ���� ���� ������������� ������� �������� ���������# ��� ������ ��������.� ��" ��������# ��� ��� ��������� ��� ������������� G�" $%��������� ��63&'

(� ��� �������� ����� �*� �������� ���� # ��������!��������� ������ ������ �0�������� �� ������������! "���� �� ��� "���� ������ ��������� ���� ����� ���!�� �������� ���������� �������� �� ������� ������� ������� ������ $)����������� ��� A������ ��2�&' ����������� ���������� ��� ������������� ����������������� ����!��������� ������ ������ ���� ������ �� ������ �������� �� ������ $�'�' ������ ��������# �����������������# �����" ��������# ����� ��.�# ����������� #������ ���# ��������# ������# ���� �0��!�������# ������#����� ��� �����& ������� ���� "���� ������ ���! �� ����$H���� ��� )��� ��62&' I� ������������ ������� ���������� ��� ����������� ���� ������ �� ���� �� ��������� � ���������� �� �������� �������� ���� ��� ���� ���������� ���� ��������� ����� $7���� �� ��' ��2�F H���� ���9������ ��62F 8�)������! ��� ;����� ����F)���������� �� ��' ���F 7���/���� ��� =� ���3#���5F =������ �� ��' ���5F 7���/���� ���5F 8�)������!��� 9�!�� ���2F 8����� �� ��' ���6&' =�"����# ������� �� ��� ������ ����� �* ����� ��������� �����# ���� ������� ������ ������� ���� ��������� ���� ��������������������� ������ �� ���� �0�������� ����������������� ������� ��� ��� ���� ���������� �� ����������������# ��������� �� ����� ����������� �� ���������������� $7���/���� ��� =� ���5F 8�)������! ���9�!�� ���2&'

���� ���� ������������ ������# J������� ��� ���������������� ����������� �� �"� ������ ����������� �������# ��������� ����� � $%��������& ��� �������� ��' ( $)�����������&# "��� ����������� ���� ������ ������' �� ����� � �� �� ���������� �������� ������� ���0������ ���� ����!��������� ��� �������������� ������� ������ ����������� �� � ������� ��� �������� $7������� 9������ ���&' 9��� ������������� ������ ���� ����� � "��� �0������ �� ���� ���� ' 7��������������� ����� � ��� ������� ��' ( "��� �������� ��� �����0�������� ������� ����� ���� ��������� ��� ������� ������� �� ����� ��.� $K� ��&# ������ �� �*������ �������� $3� �� �3�&# ��� ������ �� ������ ��� ��������$L5&# ��� ��� ��� ���� ����������� ���������� �����$����� ��6�F 7���� ��� 9������ ���F 7���� �� ��' ���5&'

����������� # ���� ������� ��� ������ ���������� �������������� ���������� ��� ���� ������� ���������������������� $A������ �� ��' ����&' ��� ����������������� �� ����� � ��� ������� ��' ( ��� ������� �� ����� ������ ��������� �� ���� �������� ������� �������������,���� ���� ������ ��� ������' B������� ������� ����� ���� ��������� � �������� ��� �� ����� �� ��� ��������� ������ $��63&# %��"��� �� ��' $����# ���5&# ���%��"��� ��� 7����� $���2&' A�� �������� ������� �� ������� �������� � �������� ��� E��� ��� @��� $���2&'

-� � �������.�� ����� $�& ����!��������� ������$��������� ����� �& ������� ����������� ������������������ ��� ��� ��� ��������� � ����� ��������# $�&/����������� ��� /���������� ��������� �� ����!��������������� ����������� ����������� $�� ����� �& ������������� �� ������# ��� $+& �� ����� � ��� ������� ��'( "��� �������������� ����������� �������� ��� ������ ���� �� ����������� ����������� ��� ����� ������������� �������������' �� �������� ����� � ��������#����������� ����������� "��� /�����,�� ���� ��� ������� ������� ������# ��" �������� ��� ������ �� ����������� ����� ��� ������������� ��� ���� �������� ��� "��� �������� ��� ���������� $E):8%:%(8&'

�������� �� ����

%������ �������

��������� ����� �

���� ������� �0������ ���� ����!��������� ��� �������������� ������� ������ ����������� �� � ������� ��� �������� $7���� ���9������ ���&' 1���!��������� ������� ������� ������� ������������ $2� ��& ��� ��� �����# "������ �������������� ������� ��� ���� �� �� 5� ������ $��� �� ��� ��& ��� ��� �����' 7����� ��� ������ ��� �������M ����� ������� ����� ������� �� + �� 2 �������� $��� ���3� ��& ��� ����!�������� �� � �� �� �������� $�5�� ��& ��� ���� ��������� $7���� ��� 9������ ���&' 1���!��������� ������� ������������ �� ��� "���� ������ ��� � �� + "! ����� �� ���������� ����������������# "������ ��� ������� �������������� ������ ������������ �� ������ ���� �������# ��� ��� ���� � ����� ����!���������� ������� ��� � "��! �� ���� $7���� ��6&' ����� ��������������� ��� ��.� �� ���������� ��� ����� ��������� ��� ��� �"� �����������' � �������� ����������� ���"��� ������ ������������ ��������� ����!����� ������ ��� ���� �������� �� ���� �������# "���������������� ������ � ���������� ������������ ��������� �� ��������� J������� ������ $7���� ��� =������ ����F 7���� �� ��' ����&'����� ��� J������� �� ����� � ��� �������� �� ���� ������������ ��� ������� ������� ��� ���������� ������� �� ��� ��������:"���� ��������� $7���� ��6&' ��� ����# �����# ��� ��������� �������� ��� �0����� �� ��������� ��������� ������ ������� ��� ��� ������� $>���� ��6&' �� ����� � �������� �� ����� ����� ����� ����� ��� ����� �����������# ��������# ����� ����� ��! � �������$A������ �� ��' ����&' ���� ����� �� ��������� ����������� !��"����������# ��0���# ��� �������� $1������ �� ��' ��23F B��!���� �� ��'���+F >����� �� ��' ���5F ��!����� �� ��' ���2F ����.��� �� ��'���6&# �������� ����� ���������� �����,����� �� ��� �� ����������'

������� �� �

���� ������� �� � ������ �� ��� ������� ������� ������� ������0������� ������,�� �� �� ����� $E������ ��� E������ ��25&' ���������� ������� ������� ��� ���� ��"�# ���������� ������� �������

��

Page 3: Halogenated metabolites in two marine polychaetes and their planktotrophic and lecithotrophic larvae

���� ������� ����� �� ���� ��������� �� ���������# ������� �������� �������� $E������ ��� E������ ��22&' ��� ������ �� ���������' ( ��� ������� �������������# ��������� �� ��� ������ ����� ��������� ������� ��� ������������� �� ��3 �������� $E������ ���E������ ��25&' �������� ������ ����� ������� ����� �� ��� ����!���'������� ��' ( �������� ����� ����������� �������� �����������#5 �������������# �#5 ������� ���� �������# ��� +#3 ��� ���� � ���0 ���. � ������� $A������# -����� ��� 7����������������� ����&' =����������� ����������� �� ��������� ���!��"� �� ������ ����������� �� �����������,�# ��� ��������� �� ����� ��� ���������� $-����� �� ��' ���+# ���2&' (� ��������# ���������������� ����� ���������� ��������� � ,����# ������ ��� ������� ��������� ��� ,��� ������ �� �������� ��� ������ ������ ��� ����������� $�� �� ��& $-�����# ��������# 7������ ��� 7�"������������� ����&'

%��� ����

����� ��������� ����� � "��� ��������� ���� �"� ���������� ���G��� �� <���� (���� B����� # E�������"�# %���� )�������# ?%�#������ ��� ��� ������ ���5 ��� ����� ���2' %��� � "�� ������� ��>������ )���! $++�������<F 2������2��-& ��� %��� 9 �� I ����7������ $++�����+��<F 2��������-&' %������� ����� $+ �� ���� ��� �� �����&# ���� .�� � "�� ������� $9������� ��2�&# �������� ����!�� ��*������ �� ��� �������� �������� ���/���� ���������������"��� ��� �"� �����' %��� �# "���� ��� ����!��������� ������ ��������� "��� ���������# "�� ��������� � ,�� ����� �� ��3 ���3� �� �� ��.� $5�'� 4 �'5N&' (� ��������# ,�� ��� � ��� �����#K5+ �� �� ��.� $6'2 4 3'6N&# ��������� %��� 9 "���� ��� ���� ���������� ������ "��� ���������' %��� � ���� ��������� ���� ������������� $�'+ 4 �'�N& ���� %��� 9 $�5'� 4 �'6N&# �� ���������� � ������ �������� $��������� ����� �� 5��) ��� 6 �& ��� 3 � ��3�� �) $9 ��� �� ��' ��26&'

%������� ���������� ��� �������� �0��������

7����� ��� "���� "��� �������� �������� # ��� ������ "������������ �������� � � ��������� �����' B0�������� ��������� ��������� ������ �� ���������� "���� ���� ��� �� $������& �� 3�� ��$������& �� E)�8% ����� �������� "��� �� �������� ��������' ����������� ��������� "��� � ����������� ��� �#5 ��������������$������� )�������# 8��"��!��# -��������# ?%�& ��� �������������� � ��� ������� ��' (# ����������� ' %������ "��� ������ ����� �) ��� � ������� �� 6 � ����� �� ���� ��� $L�6N �0���������O����� &'

����������� ��������� ����� �

��� ����� �� �� �� �������� ���� ���� �������� ���� "�� ������������� � 3�� �� ������# ��� ����������� "��� ������ ���� ����������� ��������' A��� ������# ����!��������� ������� ���� %��� �"��� �������� �� ���������� ������� ����� ������ "��� ,������ ���"����$+ ��&' 1���� �� ����� ������� �������# ����!��������� ��� ������������� $K+ �������& "��� ��������� ���� ��� ,�� �������M ������������ � ���������� ����������� ��� ������' �"� ������� ���,�� ����!��������� ��� ������� ������ "��� ����������� ���� ,��������� �� 3� ������ ����# ��������# ��� �0�������'

��� ��������� ����!��������� ��� ������� ������ "��� ���"� ����,������ ���"���� ��� + "! �� �3 �) ����� � �� � �������� � ���!�����������' ����� + "!# ��� ������ "��� 3�� �� �� ������ $�����������& ��� "��� ���������� �� ��������� ����!��������� ���� �� ����� ������' A��� ���������� ����!��������� ���� ������� ������"��� �������� ��� �0�������'

A��� ���������� ����!��������� ���� ������� ������ "��� ���������� ���������� ����� ������ ���������� �������� $K3�� ��& ��� ,� ����� ���"���� $K+ ��& ��� � ��0���� �� � "! ����� ������������� �������������' ����� ����!��������� �������� "��� ����������� �0������� �����0������ 6 � ����� ���������� ���������� ����������������'

�� ������� ��������� ����� �

B���� �������������� ���� ������� ������ ���� %��� 9 "��� �������� ������������ ������� ����� ������ "��� ,������ ���"���� $K+ ��&'����� �������������� ���� ������� ������ "��� �������� ����������� �0�������'

��� ,�� ��������� �������������� ���� ������� ������"��� �������� �� ���������� ����� ������ ���������� ����������� ,������ ���"���� $K+ ��& ��� � ��0���� �� � "! ��������������� ��� �������������' ����� �������������� �������� "����������� ��� �0������� �����0������ 6 � ����� �����������������������'

������� �� �

� ��������� ������� �� ������� ��' ( "�� ����������� ���� ����!�������� ���������� � ' E������ $������� ?�������� # <�" ���� #?%�&' -���� "��� ���� �� �3 �) �� � +� �� � �� �� � �6 �� �����/������ ���������� ���������� �������� ��� ,������ ���"����$K+ ��&# ��� "��� ��� ���������� ,�� ���� $�����8�����& ���� + �' ��� �������� ���� ��� ���� �0�������� "�� ��������� ���� %��� �'1���� �� ���# ��� ����� �� �� �� ������ ��������� ,��� �������� "�������� ������� � 3�� �� ������ �� ������ ��"����� ��������# ������.�� �� ��� �) ��� 6 �' ��� �������� "�� ���� ������ ,�� ������� �����"���� ��� ,�� ����� �� ���"���� "��� � � � ����.��� ���������"��� ���� ������ �� ������' ���� ��/����� "�� �������� �"� ������� ��������� ��������� ��� �������� ������ ����������� ���"����'

9���� ����� ���������� ������ ��� ����� ������� ��' ( "����������� ���� � �3� �� ����� ��� �������� �� ������� ����� ���������������� ,������ ���"����' ��� ����� �� ����� ������� �������# ��� ������� ������ $K�3 �������& "��� ��������� ���� ��� ����� ����� ��,�� ������� ��� ������' 1�� ������� ������ ���� ��� ���� "�������������� ���� ,�� ������� �� ��� ������ ����' ������� ��'( ������� ��� ������� ��' ( ��� ������� ������ "��� ���� ����������� �0�������'

��� ��������� ������� ��' ( ��� ������� ������ "��� ���"� ����,������ ���"���� ��� 3 � �� �3 �) "��� � �� � ����� � �� � ���!�����������' ����� 3 �# ��� ������ "��� ��� �� �� ������ $L�3�������& ��� "��� ���������� �� ��������� ������� ��' ( ���� �������������' A��� ������� ��' ( ���� ������� ������ "��� ����������� ����,�� ������� �� ��� ������ ����# ��������# ��� �0�������'

�"��� ,�� ���������� ������� ��' ( ���� ������� ������ "����������� �� ���������� ����� ������ ���������� �������� ��� ,���������"���� $K+ ��& ����� ���������� ��� �������������' ������������ ��' ( �������� "��� ����������� ���� ,�� ������� �� ������������ ����# �������� ��� �0������� �6 � ����� �����������������������'

%����� ���� ���

;������� ��������� �� ��� �0������ "��� ���� .�� ����� ��� ���� ��������� :���� ����������� $E):8%& "��� �������� ��� ��� ������� $%(8&' ��� ������� "��� ����������� ����� �� ���� ��� �������� ����������� ������' � �'� �� ������ "�� ��J����� ���� ��=1 38% $=�"���� 1��!���# 1��� ����# )���������# ?%�& �������� ������ $+� � � �'�3 �� � �'�3 �� ,�� ����!����& �� 2� �)' ������ � ��� ����# ��� ���� ����������� ��������� � 3 )� ����� ����� ��������� � ,��� ����������� �� ��� �)' ����� � ����� ��� ���� ������������ ��/�������� ���������� ���� �� ������� ���� ��� ������������ �� �������� ��� ��������� ����� � ��� ������� ��'(' ����� � ��������� ��� �������� ��� ���������� $%(8& �������������� �� /������ ��� �������� ��� ���� ��� �� ����� � ��� ���������' ( ���������' ��� �� ����� � ����������� ��� ����������� ��������� �������������� "��� /�����,�� ����� ��� ���������������� � �����������' ��� ��� �� ���0 ��������� ��� /��� ��,������ � ���� ����������� �������� � ���������� �������� ����������� �������� ��������������# �������� ������� ����.������O��������' ��� ��������� ������� �������������� �#5 ������� ������� "�� ���� �� ��� �������� �������� ��� ������� ��'

��3

Page 4: Halogenated metabolites in two marine polychaetes and their planktotrophic and lecithotrophic larvae

( ������������� ���������' ��������� �#5 ������������� ����#5 ������� ���� ������� $������� )�������& "��� ���� ��/������ ����� �����������F �#5 ������� ���� ������� "�� ������ /������ ��� ���� � ����� �� +#3 ������� � ���0 ���. � �� �����# � !��"� �������� ��������� ���� �0�������� �� ���� ���������� �������� $-����� �� ��' ���+&'

%���������� ���� ���

��� �������������� �� ����� ����������� ����������� "������� .�� � ��� "� ���� ��� �� �������� �����"�� � � ������������!� =%> ����� ����� �� �0��������"��� ����� �� �'�3 $%�%��66&' ;����� "��� ��� ����������� "��� �������� �� ��������������� ' $<��� ���� A���' � �� + ���" ����� ��� �������������� �� ������������� ���� ��� ��� ����������� ���� ��� "������������ �� ��� ����������� ����'& <������������ ���� ���"��� ��������� �� ��� ���������� ��������� ��� �� ����� ��� �������� # ����� ��� @���!��:-����� ��� "� ���� ��� �� ��������� ���! $>����� ����&' ��� ���������� ����� ���� ��� ���� ���� "���'�3 $��J����� �� �'�� ��� �������� ����������� �� �� �0���� ����"��� ����� �� �'�3&'

�� ���

��� ���� ���� ������ �� ��������� ����� � "��� ����! ��������� ����������� ��������� ����������� ������ ����� $A��' �&' ��� ��� ������� ������ ��������������,����� ��"�� �������������� �� ����� ���������������������� $�'23 4 �'53 �� ���+&# ��� ��� ��������������� �����,����� ������� ����� ��������������$�6'� 4 �'2 �� ���+& ���� ��� ����� ������ P�<I;���+#�5 Q 6'�2# ���� �/���� ����� $8%B& Q �'��# � �'����R' 1��� ������� ������ ��� ��" ������� ��� ����������� "��� ������������ $6'�� 4 �'2� ��� '2+ ��'5+ �� ���+# ����������� &'

(� �������� �� ��� ����!��������� ������# ������� ������� ���� ������� ��������� ����� � ������ ��� ������ ����� ������� �� ����������� ����������� ������� ���������� ��� ������������� $A��' �&' 1��� ��������� ����� � ������ ��������� 2�'� 4 ��'5 �� ���+#

����� � ��������� ����� � ��� ������� ��' (' 8��� ����������/�������� ����������' $��� ������� ���� �������� ���� �� ���� ��� ���� ����� �� ����F ���� �������� ���������� ���� ���� �� �� �����.� ��������� �� ��������# 3� �� "��� ���� �� �������

�������� ��� ���� ��� "����� � ���� � ���F �������� ���� �������������� ��������� "����� ���� ���� ��������' %�� ����� � ���������� �0���������' ���� �������� ��������&

%������# ���� �������� $���& (��� ��������� )�������� ��������

��������� ����� �'��:2'3� 32# ��# �+# ���# ��� $�& )�=��)�# $�& )�=�)�2'3�:��'�� 32# ��# �+# ���# ���# �+�# �++ $�& )�=��)�# $�& )�=��)�# $�& )�=��)�#

$�& )�=�)���'��:��'6� 32# �+3# �+2# ��# �3� $�& )�=��9�# $�& )�=��9���'6�:�'�� 32# �+3# �+2# �2# ��# �5�# �5+ $�& )�=�)�# $J& )�=�)�# $!& )�=��9�#

$�& � ����������� $(%�>&������� ��' ('��:�2'�� �5�# �5# �3�# �3�# �3 $�& �#5 �������������� $(%�>&#

$�& �#5 ��������������2'��:�'�� ��3# ��2# �5+# �53# �52 $�& �#5 ������� ���� �������#

$�& +#3 ������� � ���0 ���. � �������

����� � ��������� ����� ���� ������� ��' (' >��� ��� � ��� ����������' $����������� �������� "�� �������� ����/�� ������ ��� ���� �� �� ������� ������� �� ��������$��� A������ �� ��' ����& �� �� ���# ��������,�� ������������ ���������� ��� ����������)�=�)�F �������� ��� ���� ��������� ���� � ���! "�� �� ������ ���� ����� �� E) ���� ���F ������ �� ��� ���� ����������� /�����,������F !# " /����,�� ���� ���� �����,�� �������� ������� F������� ������� ���! ����������� �� /����,�� ��� �� ���������F �� ��� ����������F ������������ ��������&

)������� ������������� $���&

���������

S� ���������������� �

S� ���������������� �

��������� ����� �$�& )�=��)� 5'33 �� �+ +3 �� ��$�& )�=�)� 2'�� 32 ��� � ��� �$�& )�=��)� 6'�� 32 ��� � ��� �$�& )�=��)� 6'+� 32 �++ �2 �+� 2$�& )�=��)� �'�6 �� �+ ++ �� ��$�& )�=�)� �'55 32 �� � �+ �2$�& )�=��9� ��'� 32 �+3 �� �+2 �3$�& )�=��9� ��'5� 32 �� 36 �3� 6�$�& )�=�)� ��'�5 32 �5� �3 �5+ �$J& )�=�)� ��'�5 32 �2 �� �� �$!& )�=��9� ��'� �+3 �+2 � �� ��$�& � ����������� $(%�>& �'�� 32 �+3 ��� �+2 �2

������� ��' ($�& �#5 �������������� $(%�>& �'2� �5� �5 55 �� ��$�& �#5 ������������� �'++ �3� �3� 3� �3 3�$�& �#5 ������� ���� ������� �2'�3 �53 �5+ � �52 26$�& +#3 ������� � ���0 ���. � �������

��'�3 ��3 ��2 �3 �� ��

��5

Page 5: Halogenated metabolites in two marine polychaetes and their planktotrophic and lecithotrophic larvae

"���� �� ����� � ��" �������� ��������� �����,����� ���� $+'� 4 �3' �� ���+& $�<I;�� ��#5 Q ��'36#8%B Q �'��# � �'��&'

��� ���� ���� ������ �� ������� ��' ( ��������� ���� ������� ����������� $A��' +&' 1�� ������� ������ ��� ������ ��� ������� �������������� �� ����� ���������������������� $��3� 4 56� �� ���+&# "������ ��� ��������������� �����,����� ��"�� ����� ��������������$��5 4 56 �� ���+& $�<I;�� �+#�5 Q �'2�# 8%B Q�'# � �'���2&' 1��� ������� ������ ��� ��" ��������"��� ������������ $+6� 4 +5 ��� +26 4 +3+ �� ���+#����������� &'

����� �������������� �������������� ��� ����!�� ������� ��������� ����� � "��� �����,����� ��"�� ����� ��� ������� ������ ���� �� ��� ������ $ � �'�3&$A��' �&' ���� ������� ��������� "��� ��� ���������������������� "��� �0������ �� ���������� ���������$A��' &' B���� �� ��� ������ ����������� � ����������"��� �����,����� ��"�� �� ��� ��� ������� ������ ���� ����� ������ $@���!��:-����� ����# � �'�3&' ����� "�� �������,���� ��*������ ����� ��� ���� ���� ������ ��� ������� �������������� �� ����������� ��������� �# �# ��� J$A��' &' (� �������� �� �� ����� � "��� ����!���������

�����������# ��� ����� �������������� �� ��� ���������' ( ����������� ����������� "��� �����,����� ������ ����� ��� ������� ������ ���� �� ��� ������ $ � �'�3&$A��' +&' ���� ������� "�� ���� ������� "��� ��� ���� ������� ����������� "��� ���� .�� �� ������������������� $A��' 3&' ��� �������������� ��� ���� �#5 ������������� ��� �#5 ������� ���� ������� "��������,����� ������ �� ��� ��� ������� ������ ���� �� ��������� $@���!��:-�����# � �'�3& $A��' 3&' ����� "�� �������,���� ��*������ ����� ��� ���� ���� ������ ��� ������� �������������� �� +#3 ������� � ���0 ���. �������� $ � �'�3&'

�� �� ���

���� ���� ������������ "������ �� ��� ��� ���������� ���������� ����������� ��*��� ���"��� ����!������������ �������������� ������ � ��� �� ��� ������# ����������� ������ �������# ��������� ����� � ��� ���������' (# �� "��� �� ��" ��� ���������� �� ����� ���������������������� ������ ���������� ����� ������� ' I�� ,������������� "�� ����� ��� ����!��������� ������ "����������� ����������� ����������� ������� ��� ��� ������������ � ����� �������� ��������' -� �����#��"����# ��� ����� ������ ���� ����������� ���������������� �� ���� ����!��������� ��� �������������� �������� �� ����� � ��� �� ������� �������������� ������ ��������� ��' ( $A���' � �� 3&' ���� �� ��� ,��� �������� ������,������ ��� /�����,������ �� ������������������� ��� ������ ������' I�� ������ � �������� "�� ���������,��' ��� /����������� ��� /���������� ��������� ������!��������� ������ ����������� ����������� ��� ����������� ���� �� ������ $A���' ��� 3&' 1������� ������������������ ������ ��� ����� �������� �������� ��������� ������� ������������� ���"��� ������ ��� ������������� �������� $�'�' 7���/���� �� ��' ����F =�������� ��' ���5&'

��� ����� ���������� ��� ��� ����� ����������� � ���������� �� ������ "��� ������� �� ��� ������ ����������� ����� � "��� ����!��������� �����������

� �� � ��������� ����� � "��� ����!��������� �����������' )�� ���������� �� ����� ����������� � ���������� �� ���� ���� ������'8���� $4%B& �� ������������� ���� $� Q 3&' %���������� ���� ������������ �� ��� ����������� ���� P#��� $�� �%����� ������� ����������,����� ��*����� $ � �'�3F ��� "� ���� ��� �� �������� �����"��� ��!� =%> ����&R

� �� � ��������� ����� � "��� �������������� �����������' )�� ���������� �� ����� ����������� � ���������� �� �"� ���� ������'8���� $4%B& �� ������������� ���� $� Q + ��� ���� ������� ������#� Q 3 ��� ��" ��������&' A������ ������� �� �� A��' � ������

� �� � ������� ��' (# � ������������' )������������ �� ����� ����� ����� ��������� ����� ���� ������' 8���� $4%B& �� ����������������� $� Q 3&' A������ ������� �� �� A��' � ������

��2

Page 6: Halogenated metabolites in two marine polychaetes and their planktotrophic and lecithotrophic larvae

$A��' &' B������ ������� �� ��������� �������� �*��������������� ���� ������ ��� ������ �� �� TT���� MM ����������������� �� �������� ������� �� ����������� �������� ���� "��� ������ ���������� ���� ������� $I����� �����.�� ��2&' ���� �� ������ ��� ���� ��� ������ ������ ���������' ������ ������� ���� ������������ ���� ����� ���� ����������� ������ �� ����� �� ��� ������ ���� ������� ������ � "��� ����� �� ��0�# ��������������������# �������������# ��������� ��� ��� �������$7���� �� ��' ��2�F H���� ��� )��� ��62F 8�)������!��� ;����� ����F )���������� �� ��' ���F 7���/������� =� ���3# ���5F =������ �� ��' ���5F 7���/���� ���5F

8�)������! ��� 9�!�� ���2F 8����� �� ��' ����&' %��� ���� # ����!��������� �� ����� � ������ �� ����,����� ����������� ����������� ������� ��� ��� ������������ � ����� �������� ����� ����� ������� ���� ���"���� ������'

=������ �� ��' $���5& ��������� ���� � ������� �� �� �������� ������������� ������ �����������# �� ����������� ����!��������� ��������� ����� � �� ��� ����������� $A���' � ��� &# �� �������� �� �������� ������ ���� � �������' %����,� ������������� �� �������� ����������� ��������� �� ���������� � ����� ������ ��� ���������0����� ��. ��' ������ ���������� �� �����/��������� �� ����������� �������� ����������� � ������ ������ ��� ������� ��� ���� ����"� �� "���!��"� $A������ ��2�# ��6�F A���!��� ��6�F E����������F 9����� ��� -��!�� ���+&' �� ������# ������������ ������ ������� �������� ��0� ���� �� ���������������� ��� ������� ������� �������� $� �� +N ������� �������& ��������0����� ��. ��� ���� �� ������� ������� �� ����� ��������� $����� �� ��' ��6�F )���

� �� � ��������� ����� � "��� ����!��������� �����������' S��� �������� ��� /���������� ��������� �� ����������� � ���������� �� �������� ������ $���# ��� ��� ��� ���� ������� ������# ����������� F &�$��" �������F )�������� � �� !# ����������� F ��� ����� � ��� ��������������������� �� ���������&' 8���� 4 %B $� Q 3&' $#��� $���%����� ������� ����� �����,����� ��*������ @���!��:-����� ��� "� ���� ��� �� �������� �����"�� � ��� ���������� �������� �������������� "��� �0��������"��� ����� �� �'�3&

��6

Page 7: Halogenated metabolites in two marine polychaetes and their planktotrophic and lecithotrophic larvae

�� ��' ����F H��� �� ��' ���&' E���� ���� ��� ������������� ��� ����� ����!��������� ������ ������� ��� �������������# �� ���� ���!��� ��*����� �����# "��������� �� ���� ��!�� ���� �� ����� � ������ ��� ������������� � ������.� ����� ���������������'

S����������� ��� /���������� ������� �� ����������������� ����������� ������ ������� �� ��G��� ����O��� �� ��*����� �������� ��0����� �� ��� �������������� �� ��������� �������� ������� ����������� ����������!����� ��� ������� ���� ������ ������' E���� ������������ �� ������# ��" �������� ��� J�������� ����0���� ��N "����� ���� ��� "���� ������ ��� ���������� $�����"� � H���� ��� )��� ��62F �����������F I������� �� ��' ���F E������� ��� S��� ���2F=��� ��� %��������� ���2&# ��������� ��������� ��� ��!�� �� ������ ���� ��� ���������� ���� ��0���.� ��������

���� �� ����� ����������# ���� ������������� ������#������������ �� �������' (� ��������� ����� � ������ ��������� �����.� ����� ��������� ��� ������� �������� # ������� /����������� ��� /���������� ��������� �� �������� ����������� ������� �� ������ "���� �� �0������ ���������� ���� �� ������# �������� �/��� ��������� ����������� ���� ��������� �� ���� ���� �����' =�"����# ������������������ "��� ��� �/��������F ����!������������� ������� �� ����� � ������ ��� �����,����� ��"���������������� �� ���� ����� ��������������� ��� �������������� ��������� ���� ������ $A���' � ��� &' �������������� �� �� ����� �0������� � ��� ������� ��.��� ����!��������� ������ �������� �� ����� �������������#��������� �� ���� ������� ��������� � ������# ����!���� ���� ,���� $�'�' =����� ��� )���� ��25& �����.� ��������� ���������� ������� ��������� ���� ��� ����������# �� ���������� ��� ����������� $�'�'%������ ��� %������� ���6&' (� ��������# ����������������� ��� �������� �� TT�"������MM ����� ������� ��� �������� $7���� ��6F H���� ��� )��� ��62& �� ����� ����� �������� ����� ���������� �� ��������� ������������ ������� ���������' >����� ����� �� ��� ��������������� � �������� ��� �0��������� �� ��� �����,������� ��� /����������� ��� /������������ �������� ����������������� ������ ������� �"��� � ������� �� ����,�������� ����� ��������� ���� ���! ������ ������� ���������� ������� � ������������� ����� �� ��������������# J������� ��� ������ ��������� ��� ��������'

I�� ����� � �������� "�� ���� �����,��' -� �0������������� �������������� ����������� �� ���� ������� ���������� ��� ���������� �� ����������� ����������� ��� ����� �������������' (� ��������� ����� � ���� "����� ����' 7������������� ���� ������� ������ ������ ��������� ��� �������� ������� �� ��! � ������� $A��' �&'?����������� # �� �������������� �� ����� � ������ "������������ ��� ���� ��� ������� �� ������� ������� ���0������ ��" ������� �� ��� <���� (���� B����� ��� ��/���� �� ��� ������� ����������' ������� ����������������� ������� ��' ( ��� ������� ������ �������G����� "��� ��� ����� � �������� �� ���� ��� ��������� ��� ����� ����� ����������� �������� ��� ������ ���� ������ ��� ��� ������� ��� ���� ����� ����� ��������� � ����� �������� $A���' + ��� 3&' �������� ������� ������ ��������� �����,����� �������������������� �� ����� ���������� ��������� ��� ������������� �����������# �#5 ������������� ��� �#5 ��� ���� ���� ������� ���� ������# ��� �0������� � ���������� ��"��� ������� ������� �� +#3 ������� � ���0 ���. � ������� $A��' 3&' <��� ���� ��� ������� ����� �������������� �������� ��� ����� ����� !��"��� ������ ����������� �� ��� ��������� ������� �������� ���������� ��������� � ,����# ������ ��� ����� ����������� ��� ,��� ������ $-����� �� ��' ���+# ���2F-�����# ��������# 7������ ��� 7�"�� ���������������&' (� ������� ��' ( ������ ��� ������ �����.� �������������� �������� # ���� ��� /����������� ��� /���� ������ ��������� �� �������� ����������� �� ������"���� �� �0������ �� �������� ���� �� ������# ���������/��� ��������� �������� �� ���� ���� �����' =�"����# ���!

� �� ������� ��' (# � ������������' S����������� ��� /������������������� �� ���������� ��������� �� ���� ���� ������' � �#5 �������������F ! �#5 ������� ���� �������F � +#3 ������� � ���0 ���. � �������' 8���� 4 %B $� Q 3&' A������ ������� �� ��A��' ������

���

Page 8: Halogenated metabolites in two marine polychaetes and their planktotrophic and lecithotrophic larvae

�� ���� ��� ���� ���� ������ ������ �� ��� �� �/���'A�� �0�����# ������� ��' ( ������� �� ����� ��"� �������.�� ���� ������ ����� ��������� �������� ���� �����������:"���� ��������� $����� ��6�&' ��� �������.������ ������ ,0�� �� ���� �������� ����� ��� ����������������# �� 5 � ����� �������.�����' A����� ������� ��'( ����� ������� ������ �� ����� ����� ����� ��� ������������ �� ������������ ���� �������' ��� ������ ����� �� ������� �� ������ ����� "����� ��� ����# ������� ������ �������� �� � ����������� �� �������������������# ��� �� �� ������ ���,��� �� ��� ������ ��� ����� ����� ����' �������� ��� ������� ������ ��� ��������� ������ ����� "����� ��� ����# ��� ��� ��� ������� ������� ������' ���������# ����� ������� �������������������� �� �� ������ ���������� �� ��������� ��������� ���������� ������� ��������� ��� �������� �� ������������ # "������ ������ �� �0�������� ��� ���������������� ��� �����/����� ���������� $=��� �� ��' ��6�&'����������� # ���� ��������# ���� ��� ������ �� ������ ����������� �� �����! � ��������� ������ ���� ���������' >�� �� ���� ��������� ��������� ���! ������ ���� ����# ������� ��' ( ������� �� ����� ������������������� �� ����� ������ � ����� ��� ���� "��� ���������������������� �� ����������� �������� �����������#����� ����������# �� ����� ��� ����� � �������' I���������� ������� ���' �� ������� ����� ��� �������# �� ������������ ����� ��� ������� �� ������ ������������ �������������������� ������� �������� ���� ��� ���������� � ���� � ����� ����� ��� ��� ������ ����� ������$B�!�������� ��� E������ ��6�F 8���� �� ��' �����# �&')��������� �� �������������� ���������� ����� �������� ���' "��� ��������� ������������ ������ "���� ���� ������������ �������� �� ���� �����' %������� # �� ������� �# ������������� ���� ���� �������� ������!��� ������ ��! ������ ���� ����!�������� $3'+ ��+'� ��& ���� ���������� �������� � ����� ����� ������� ���������� � ���� $B�!�������� ��65&' 7������ ������� �� ����� � ���� �0������� � ��������# �����,����������� �� ���������� �������������� �� ��" ��������$A��' �& ���� "�� ��� �������� �� ����!����������� ����� � $A���' � ��� &' >��������� �������� �� �������� �������������� ������ �������� ����������� ������"��� ���� ����� � =������ �� ��' $���5& �� ���������������# ��� "��� ��������� �� �������� � ������� ������� �� �������� ��������� ������0���� ������ ������� ������� ���� �������� ��� ���������� ������ ��� ������������������# �����"�� � �����/���� ��� �������'

(� ���� ���� # �������������� ������ �� ���� ���������� ����� � ��� ������� ��' ( ��������� ��� ���������������������� �� ������� ����������� ������� ��� ������ �������� �� ����� ����!��������� ��������������� ��� ����� ���� �����# ����������� $A���' � �� +&' -�� �������.�� ���� ��� ����!��������� ������ "����������� ����������� ����������� ������� ��� ��� ������������ � ����� �������� �������� ��� ���� ��������������������� ������ "���� �������� ��� ���������� ������������� ����������� ��� ����� �������������' ����� �������� "�� ��� ��������� � ��� ,������F ��"����#��� ������� ������� �������� �� ��������� � ��� ���� ��

7���/���� ��� =� $���5& ��� 8�)������! ��� 9�!��$���2&# "�� ���� ����� ���� ��� �������� �������� ������ ������� ������������� ��� ���� ����� ��������� �������� ���� �� ������ ��� ������� �� �������������� ���������� �� ����!��������' �� � ����� �� �������� �������������� # �������������� ������� �� �0���� ���������������� ����� ��� ���������� ����� ���� ���������!��������� ������������F �� ����# � ����� ��� ������������������� ���� �� "��� ��������� /��������� ������������� ���������' >������ ����� ����� ����# ����������� �� ����������� ������� ��������� �� ��������������������� ������ �� �� ���������� �� ���� ��������� ��� ������ ���������� � TT��������MM "��� ���� ������ ������' ����������� # ������ ���������� �� ��������� �� ������������ � �������# �� ��������� � ������� ��� ����!��������� �� ����� � $A��' &' ����# ������� ������� �� ����!��������� ������ "���� ����������� ����������� ������� �� ������ ��� ���! �� ���������������� �� �������� ������� ��� ����� ����# �������� �� �������� ��� ������� ���� �� ���������� �������������� �� �������������'

��"������������ ���� ���������� "�� �������� � ����������������� ���� >�' 7'�' 7����' -� ��������� ��!��"����� >�''1' E������# ������� ?�������� # <�" 9����"��!# <�" ���� # ������������ ����� ��� �� "��� ������� ��' ( ������ ��� ������������� ����� �������' )������������� "��� >�' E������ "�� � !� �������� ��� ������� �� ���� ���J���' -� ����! )' ��������# 8' E����# �'@�������# ��� )' -���� ��� ��������� ���������� "��� ��� ,��� ��� ������� �� ��������� ����� �' ���������� E)�8% ���� ��� ���� ����� � ����������� ����������� "�� �������� � >�' 8'-����# >��������� �� )������� # ?�������� �� %���� )�������#)�������# %���� )�������' 9' ���� ��� >' -����# 9���� -' 9� ���� (�������� ��� 8����� 9����� ��� )������ ��������# ?�������� �� %���� )�������# )�������# %���� )�������# �������� �� "��� ���E1% ����������� ��� ��� ���������� �������� �����' -� ����! ���9���� -' 9����� (�������� ��� 8����� 9����� ��� )�������������� ��� ������ �� �������� �����' %������ ��� ���� �������� "���������� � � =�"��� =����� ?������������ %����� A����"������ '>' )�"��� ��� B1� E���� �6� 225 �� >'B' 7������# %'�'-�����# )'�' 7�����# ��� ;'1' 7�"��' �� ��� ���� �� ��� !��"� ����# ���� �0�������� �������� "��� ��� ������� ��"� �� ��� ?�����%����� �� �������' ���� �� )����������� <�' ��+6 �� ��� 9����-' 9����� (�������� ��� 8����� 9����� ��� )������ ��������'

���������

����� �# ����� EE# 8������# >E $��6�& <�" ���������0�������� ������ ������� ������� ����,������ ��� ����������.�����'9������ ����� � ���� 5�5� +��:++�

������ >8 $��63& 8�������# ���������# ��� ��������� ��������� �� �� ����� ����������� � ��� ��� ������ ������� �����'8�� B��� 1��� %�� �+� ��2:��6

9������� 9 $��2�& %��������' (�� =���� <�# 8�(�� �� �> $���&8������ ��� ��� ���� �� ������ �������' 9���!"��� %������,�1�����������# I0����# �� +�:3�

9����� �# -��!�� ; $���+& 8����� ��������0������' )��� ��� �+���+2:��

9 ��� %)# 8���� B7# %��"��� 17 $��26& � ���������� �� ��������� ����������� ������� ������ �� ������ ���������# "��� ��� �������� ��� � �������� ������' = ����������� 36� +:2

)��� H1# 7������ >B# -����� >B# 7����� )� $����& 1���,��������� ���������� �� � ���/�� G���� ���������� ����������0��������� ��� ���������� ��� ������ &��������� �������' ���� )����55� �+���:�+��3

����

Page 9: Halogenated metabolites in two marine polychaetes and their planktotrophic and lecithotrophic larvae

)����������� A9# A������ �8 $��2�& B�������� �� ������ ����� ������� ������������ ��������' ����� 1���� 9��� �5� �52:�6�

)���������� ;1# %����� �# ������� <8# B������� )B $���&)������� ����������� �� ������� �� ������ "��!,�� $�'��� ��������& � ������������ �� ��� �������� ��� ������ ('�������������' ���� B��� ��� �25+:�22�

>����� -- $����& ������� ������������� ����������' 1-% @B<�1��������� )����� # 9�����

>���� >8 $��6& A��������� ��������� ��� ������� ���������� ��������� ����� � $1�� ������� %��������&' (�� =��������1� $��& 1���������� �� ��� A���� (������������ 1�� ������)���������' 7������ %����� �� <�" %���� -����# % ��� # ���6:��

>����� ��# B����� %# 1��� B8# 1��� 8 $���5& �� ��������� ���� ���� ��� ���������� ��� ������������ �� ������������ ���������� �� ������0��� �� ������������ ��������� ����������' 8���������� ��� �2:�2

B�!�������� @ $��65& ;����������� ���������� ��� ��� ������������ ����� �� �*������ �� ��� �������' 9��� ��� %�� +�� �5:+

B�!�������� @# E������ $��6�& ?������������� �� ��� ���� ������������ �� ��� ��� ������ ������� )���� $=������# ��3�&' 8���� �2�� +�3:+��

B��!���� 7# %J������ 8# 9������� �# 7������ � $���+& 8������� ���� ���������� ���,���� �� ��� �������� �*���� �� �������������������� � ����������' ����� %�� =��� $1��� �� B���� %��B����& �6� ���+:��

A���!��� > $��6�& <������ ������������� ���������' (��=��.����� I $��& ��� �������! �� ������������� �������� '%������� ;�����# <�" H��!# �� ���:�3

A������ - $��2�& 8�������� ������� �� ������� ����� ���� ��������� ������ ������� ��������' ������ ��� 1� ������ �+� ���:�+�

A������ - $��6�& <������ ����������� ��������' (�� >������ B#>�"��� � $���& 8����� ������� �������� ' B�������# <�" H��!#�� +23:+�+ $B������� I�������' %�� ;��' +�&

A������ @�# -����� %�# -���� 8># 7������ >B $����& -��� ������ ���������� �� ������� ����������� �������� �������������� ������ �������' 8�� B��� 1��� %�� �6�� �:��

E��� )# @��� E8 $���2& 1������� ���������� ��� �# ������ ������� ������������ � ��� ������������� �� �������� ��������������� ��� ������������ ����������' 8�� B��� 1��� %���3�� ���:�+6

E������� 7�# S��� 1H $���2& ������� �������� �� ������� �������������������' 8�� B��� 1��� %�� �5� �53:�6�

E������ # 9����� E8 $��63& ������������ �������� �� �������������������' I������� ��� 9��� � ��� �+� +2+:+�6

E������ 1# E������ A $��25& %������ ������� �� ��� ������ ����� ���� ��������� ������� $1�� ������&' %������# <H ��� 352:35�

E������ 1# E������ A $��22& �������� ����������� �� ��� �������������� �� �������' (�� )���� 9) $��& B����� �� �������������' ?�������� �� %���� )������� 1����# )�������# ���22:�6�

E������ E- $����& <������� ��������� ������������� ��� ������� � ����� ' ��� 1������� $7�� ���& 33� �+3+:�+�3

=������ )># -��� 8# E����� ) $���5& )������� ������� ������ �� ��� ������ �� � -��� (����� ��������� �����# #���������������' (����� ������ >�� +�� �+�:�5

=��� %># E������ 1# 8���� %- $��6�& ������������ ��� ������������ �"� � ������� ������� $1�� ������& ������� �������' 9���9��� ��� ���� 7��# -���� =��� �5+� � +55

=����� B%# )���� � $��25& ������� ������������ ����� ,������� .������!���� ���� ����� �� %���� )������� (�����#)���������' A����� 9��� A��� -���� %��� ?% 2� 352:3�6

=��� =7# %��������� �B $���2& ���� �� ���� ���� ������������������ �� ����������� �� ������� ������ �������������' 8��B��� 1��� %�� �33� �5�:+��

7���� 7# )��"��� =# 9������ �# >�9���� )# )������ ># 1���� E$���5& >���������� ��������� �� ��������� ��� ������� ������������� ���� ����� �������� �0���������' B��� ������� 5����3:�+�+

7���� 7� $��6& 8������� �������� �� ����������� �� �������������� � -������ $%��������& ���� ����� ������ �� <�����������' 9��� 9��� ��� ���� 7��# -���� =��� �55� �:3�6

7���� 7�# 9������ �% $���& )������ ��� �����/������ �� ����� ������ ����������� ����� �� � ������������� ��� ������' ��D��� +� +�+:++�

7���� 7�# =������ >; $����& (����������� �� ����������� ����� ������� ������ ��� ���������� ��� ��������� �� �� ������������ ������' B����� 2�� ����:���6

7���� 7�# D�� # )���� B $����& ��� ������� ����� �� ���� ������ ���������� �� � ��� ������ �0�������� ����!������� ��� ���� �������� ' B�������� 3� +6�:+�2

7���/���� < $���5& 1���������� �� ������������ ������ �� ������ ������ ��������' 8�� 9��� ��5� 23:233

7���/���� <# =� 8B $���3& )�� ���� ��� �� ��������� ��������U ��� ���� ��� ������ ������' B����� 25� �+2:�+36

7���/���� <# =� 8B $���5& 1���������� ��� �������� ������� �������� ������������ ������' B��� 8����� 55� +�:3�

7���/���� <# =� 8B# A������ - $����& >������ �� ��������� �������� ����������� ������� ����� �� ������ �������� ��������' B���8����� 5�� 32:356

7���� %# =��� �# =�"��� 8B# %������ � $��2�& %������� ������ ��� ������ �� * ��������� ��� $7'& $����������& ���������� �������� ������� ����!�������� ,��' �0� ��� 9���B��� �� �33:�53

8���� �E# E��V ���� �# >�"��� �# ������ @� $�����& ������� ������ �� ����� �������� �� ��� ��� �� ������� ��' ( $���������1�� ������&' 8�� B��� 1��� %�� 52� +��:+�

8���� �E# =���� =�# E��V ���� �# ������ @� $�����&>����� �*���� �� ��� �� ��! ����������� �� ������� ��' ($��������� 1�� ������&� ���� ����� ��� �������' 8�� 9��� ��5�+5�:+2

8����� ># ?��. 8# 9���� 8# >����W �� ) $����& ��� ���������������� ������� �� ��� ���� � ��� �� +���'��� ��������$1�� ������# ������������&U 1���������� �� ��� %�0�� (������ ������ 1�� ������ )���������# )������� 9��.��' 9��� ��� %�� $(������&

8�)������! 9# 9�!�� 9 $���2& 1���������� ��� �������� ��������� ����# ���� �� ��� ������ �� ������" "���� ��������� �������������������' 8�� B��� 1��� %�� �3� ���:�+�

8�)������! 9# ;����� > $����& )������� ������� �� ��� ������� ���� �� �� ��������� ��� ����� $B������������&' 8�� 9�����3� ��:�3

8�B�"��� 7� $���2& ������������ ���������� �� ������ �������������������� ��������� ����������� ������� � ����!����� ������'�� <�� �3�� 6:2�

I������� B9# 1������� )=# ������� � -E $���& >��� ������� ���� ���������� ��������� ����������� ��� ����������� ������� ������������� �� ������ ���� ���������U� ��� �������������,����� �� ��� ��� ���� ���������� ���������' � ���I������� ��� 9��� +�� 53:���

I����� E=# ��.�� >= $��2& -� ��� ���� �� �� ���� U �� <����6� 36�:3��

1�����! �># %��������� �� $���5& B�������� �� ��� ��.� �� ���� ���"����� �����/������ �� ��� �������.�����:�������� ����� �*'�� <�� �6� �5�:�2+

1������ 7�# %����� E># %���!�� 89 $��23& 9������ �� ��! �������� ��� ���������� ���� ������� � �������� ������������� �� %����� � ����' )����� ��� +3� ���:��3

����� > $��6�& )������ ������� ��� ������� ��� �������� ��������������� ��0��� ������� ' (�� =���������� �� �� ��' $���& 8� ���� �������������� ��������� ������ ����������' <������������� 1����# -���������# >)# �� �6�:��6

������� %% $����& <������ �������� �� ������ ������������ ������'I������ +�� �5+:��6

%�% (��������# (�� $��66& %�%�%H%���� ����M� �����' ������� 5'�+���' ;������ 5'��' %�% (�������� (��'# )�� # <���� )�������

%��"��� ))# 7����� )� $���2& ����������� ��� ������������ �� ����������� � ��������� �������� ��������' 8����� B��� ++���6:��3

%��"��� ))# <��� %)# ���������� >9# -���� >)# 7����� )�$���5& 8�������� ������� ��� �������� ���������� �� ��������"� �� ����������� ��������� ��� ��� ��������� ������"���� ��� ����������� ���������' 8�� B��� 1��� %�� �++���:�53

����

Page 10: Halogenated metabolites in two marine polychaetes and their planktotrophic and lecithotrophic larvae

%��"��� ))# 1���!�� # 1����� H# 7����� )� $����& 9��������������� ��� ������� # ���������� ������� ��� ����������� #��� ���������� ������������ �� ��������� �������� ���������� �� "��� �������� ������������' 8�� B��� 1��� %�� ��� 5�:2�

%��������� �� $��63& A������ ��� ���������� ������ �������������� ���� ������ ��������� �� ������ �������������' � ��� ����% �� �5� ++�:+5�

%������ )7# %������� 9@ $���6& ;����������� �� ��� �������* ���� ����� �� ��������� � ��� �� ��������� ���'�����,��,�� ����� �*��� �� ��� ��.� ��� ��������' 8�� 9��� �+���+2:�3

����.��� 8# 9����� �# E�������� 1# @����� ;������ 8 $���6&(� ����� ����������� ��� ������0���� ���� �� � ������ ������� ����� ����������� � ���������� ����� ��� ���������������� ��� ��� ��!����� ������ ���� ��� ��������������� ������/��$)���� ���� & �� ����� � ����� ���� � ��������� ������� ������������ $S%��& ���� ��� �� ��� ������0�� ��� � ����0�����������' 8���������� �+� ��3:��5

��!����� H# (������� E# @���J��� 8 $���2& � �����" �� ��0���� �� � ������������� ����� �� ��� ������������ ��0���� ' �����=��� +�� �2�:���

������� E $��5& ������������ ��� ������ ����������� �� >����������� ������ �������������' 8���� @���� >��� A��! ��=�������� $%��� 1���!���& � �:3�+

������� E $��3�& ������������ ��� ������ ������ �� ������������ �������������' 9��� ��� �3� �:3

;���� �� $��2+& I� ������������ ���������� �� ������ ��������������������' �� <�� ��2� ++�:+3�

-����� %�# 7����� %8# 7������ >B $���2& 9������� ���� �������� �� �������� ����������� ����' 8�� B��� 1��� %�� �32�+�+:+�5

-����� %�# 8�������� �7# 7������ >B $���+& �������������� �� �������� �� ����������� �� � ���������� ����������' ����B��� ��� 3�2:3+�

H��� @%# )��� H1# 7����� )�# 7������ >B# @���� 7-# -�����%� $���& 7�����.����� �� ��� ����������0����� �� ��� ������������� ������ &��������� �������' 9��� 9��� ��� ���� 7��# -����=��� �62� ��3:���

H���� )8# 9������ 97 $��62& )������� ������� ��� �������������������� �� ������ �� ��� �������� + ����� �� ��������' 8��9��� �5� 3+�:3

H���� )8# )��� A% $��62& ���������� ��� ������������ �� ��� ���� ������ �� ��G������ � ���������# ��������# ��� � ��� ������� ��������' (�� E���� �)# 1����� % $���& ������������ �������� �������������' �������� ?�������� 1����# %�������# ��+63:+5

����