Bol. San. Veg. Plagas, 31: 59-69, 2005

PATOLOGÍA

Evolución de Fusarium oxysporum f. sp. ciceris, el agente de laFusariosis vascular del garbanzo, en razas patogénicas y patotipos

M. M. JIMÉNEZ GASCO, J. A. NAVAS CORTÉS, R. M. JIMÉNEZ DÍAZ

Los cultivares resistentes son la medida de lucha más práctica y económicamente efi-ciente para el control de enfermedades de cultivos, pero su eficiencia es comprometidapor la variabilidad patogénica en las poblaciones de los patógenos. El conocimiento dela historia y potencial evolutivo en la población del patógeno puede ayudar a optimizarla utilización práctica de la resistencia contra aquel, independientemente de la estrategiade mejora genética que se haya empleado para desarrollarla. En este artículo examina-mos la diversidad de fenotipos de patogenicidad y virulencia en Fusarium oxysporum f.sp. ciceris, el agente causal de la Fusariosis Vascular del garbanzo, analizamos la varia-bilidad genética que existe en y entre dichos fenotipos, e inferimos una relación filoge-nética entre las ocho razas patogénicas conocidas de dicho patógeno. La filogenia intra-específica inferida muestra que cada una de estas razas constituye un linaje monofiléti-co, y que la patogenicidad cultivar-específica de ellas ha sido adquirida en un procesosimple y secuencial con escasas y discretas ganancias o pérdidas de patogenicidad.

M. M. JIMÉNEZ GASCO Departamento de Patología Vegetal, The Pennsylvania State Uni-versity; University Park, PA, EE.UU.J. A. NAVAS CORTÉS. Instituto de Agricultura Sostenible (IAS), CSIC, Apartado 4084,14080 Córdoba.R. M. JIMÉNEZ DÍAZ. IAS-CSIC y ETSIAM, Universidad de Córdoba, Apartado 3048,14080 Córdoba.

Palabras clave: Garbanzo, Cicer arietinum, Fusariosis Vascular, filogenia, variabili-dad patogénica, 'fingerprinting' de ADN, genealogía génica, transposones

INTRODUCCIÓN

La utilización de cultivares resistentes alos patógenos es una de las estrategias másprácticas y eficientes para el control deenfermedades de plantas, y su uso probable-mente se intensificará en los próximos añoscon la extensión de las nuevas formas deagricultura (i.e., sostenible, ecológica, orgá-nica, etc.). Sin embargo, la eficiencia de loscultivares resistentes en el control de enfer-medades se ve seriamente comprometida porla capacidad evolutiva de los patógenos, queda lugar a que se establezcan en sus pobla-ciones naturales razas patogénicas (definidas

como biotipos del agente patogénicos sobrecultivares portadores de genes de resistenciaespecífica) y patotipos (definidos como bio-tipos del agente capaces de causar síndromesde diferente severidad en cultivares de suhuésped) capaces de superar la expresión deresistencia en la planta. Durante los casi 100años trascurridos desde el descubrimiento dela resistencia genética a patógenos en plantasy las razas patogénicas de éstos, agrónomos,fitopatólogos y genetistas han sido testigosde la 'superación' (anulación) de la resisten-cia completa conferida por genes en la plan-ta que exhiben una relación gen-a-gen conlos genes de virulencia del patógeno (FLOR,

1971), así como de la 'erosión' (más queanulación) de la resistencia parcial reguladacuantitativamente, que no exhibe dicha rela-ción gen-a-gen y tiende a ser efectiva demanera inespecífica (FLIER et al., 2003;

JOHNSON, 1983). En ambos casos, 'supera-ción1 y 'erosión' de las resistencias son con-secuencia de la selección direccional de lasvariantes patogénicas mejor adaptadas en laspoblaciones de los patógenos, que es favore-

Figura I. (A) Reacción de la línea PV 1 de garbanzo a la inoculación con las razas 0 (centro) y 5 (derecha) deFusarium oxysporum f. sp. ciceris. A la izquierda las plantas testigo no inoculadas. Nótese el amarilleamiento

progresivo causado por la raza 0, característico del patotipo de Amarillez. (B) Reacción del cv. JG 62 de garbanzo a lainoculación con las razas 0 (centro) y 5 (derecha) de Fusarium oxysporum f. sp. ciceris. A la izquierda las plantastestigo no inoculadas. Nótese la flacidez y muerte causadas por la raza 5, características del patotipo de Marchitez.

Figura 2. Curva de incremento en el tiempo de un índice de intensidad de Fusariosis Vascular en el cv. P 2245 degarbanzo desarrollado en suelo infestado con diferentes densidades de inoculo de las razas 0 (A) y 5 (B) de Fusarium

oxysporum f. sp. aceris. Cada punto es media de los valores calculados con datos de cuatro bloques al azar de 12plantas cada uno. La línea continua representa la curva de incremento de enfermedad calculada por regresión no lineal

de los datos experimentales al modelo de Gompertz.

cida por el monocultivo y la uniformidadgenética que prevalecen en la agriculturamoderna (BROWN, 1995).

Recientemente, MACDONALD y LINDE

(2002) han puesto énfasis en señalar que lautilización óptima y eficiente de la resisten-cia en cultivares de plantas requiere conoci-miento previo respecto de la historia y poten-cial evolutivo de la población del patógeno(cuya estructura de virulencia es a menudodesestimada en el proceso de desarrollo de

resistencias), independientemente de lasestrategias que se utilicen para desarrollarlos cultivares resistentes (i.e., mejora genéti-ca convencional, o ingeniería genética). Ade-más, dichos autores han propuesto que elpotencial evolutivo de un patógeno se reflejaen la estructura genética de sus poblaciones,de manera que el conocimiento de ésta per-mite realizar inferencias sobre dicho poten-cial y tomar decisiones para optimizar la uti-lización de genes de resistencia al patógeno

para el control de la enfermedad. En esteartículo presentamos un análisis de la diver-sidad genética que existe en las razas y pato-tipos que componen las poblaciones deFusarium oxysporum f. sp. ciceris, el agentecausal de la Fusariosis Vascular del garbanzo(TRAPERO-CASAS y JIMÉNEZ-DÍAZ, 1985), einferimos relaciones evolutivas entre ellos.

Fenotipos de patogenicidad y virulen-cia en Fusarium oxysporum f. sp. ciceris

Fusarium oxysporum f. sp. ciceris es unhongo que habita el suelo y está patogénica-mente especializado sobre especies de Cicer(KAISER et al., 1994), en cuyas poblacionespueden distinguirse dos patotipos (denomi-nados de Amarillez y Marchitez) que difie-ren en virulencia (definida por la cantidad deenfermedad que pueden causar en un cultivardel huésped), y ocho razas patogénicas(razas 0, IA, 1B/C, 2, 3, 4, 5, y 6) que pue-den ser identificadas por la reacción quedeterminan en un conjunto de cultivares ylíneas diferenciadoras raciales (HAWARE yNENE, 1982; JIMÉNEZ-DÍAZ et al, 1993). Delas ocho razas, seis (razas l A , 2 , 3 , 4 , 5 y 6 )causan el síndrome de Marchitez (clorosis yflacidez rápida de tejidos aéreos y coloracióncastaño-oscura del tejido vascular y medu-lar) y dos (razas 0 y 1B/C) causan el síndro-me de Amarillez (amarilleamiento progresi-vo, defoliación y coloración vascular ymedular) (Figura 1); y las ocho razas tienenuna distribución geográfica distintiva. Estoes, las razas 2, 3, y 4 sólo han sido diagnos-ticadas en la India hasta ahora (HAWARE yNENE, 1982), mientras que las razas 0,1B/C,5 y 6 se han encontrado principalmente en laCuenca Mediterránea y California (HALILA ySTRANGE, 1996; JIMÉNEZ-DÍAZ, et al, 1993;JIMÉNEZ-GASCO et al., 2001). A diferencia delas otras razas, la raza 1A está extensamentedistribuida en California, la Cuenca Medite-rránea, y la India (Haware y Nene, 1982;Jiménez-Gasco et al., 2001).

Además de diferir en patogenicidad (i.e.,capacidad inherente en un agente microbianode causar enfermedad en genotipos de laespecie vegetal susceptible), las razas de F.

oxysporum f. sp. ciceris también manifiestandistinta virulencia, de manera que difieren enla cantidad de inoculo necesaria para causarenfermedad severa en un cultivar de garbanzosusceptible. Así, a 25°C, temperatura óptimapara el desarrollo de la Fusariosis Vascular,bastaron 6-50 clamidosporas/g de suelo de laraza 5 para causar una reacción severa en elcv. P 2245 pero fueron necesarias 20.000 cla-midosporas/g de suelo de la raza 0 para cau-sar igual cantidad de enfermedad en el mismocultivar (Figuras 2A y 2B) (NAVAS-CORTÉS etal., 2000). Asimismo, cuando la virulencia dela raza 1B/C (patotipo de Amarillez) se com-paró con la de las razas 1A y 5 (patotipo deMarchitez) en el cv. PV 61 (resistente a la raza0), la máxima cantidad de enfermedad sealcanzó con 1.000 clamidosporas/g de suelode la raza 5 y 5.000 clamidosporas/g de suelode la raza 1A, pero con 5.000 clamidospo-ras/g de suelo de la raza 1B/C se desarrollóuna cantidad de enfermedad equivalente a laproducida por 1.000 clamidosporas/g de suelode la raza 1A (Figura 3). Es interesante resal-tar que tales diferencias en virulencia entre lasrazas 0,1 y 1B/C, indicadas por las relacionescuantitativas entre cantidad de inoculo y can-tidad de enfermedad que éste promueve en uncultivar susceptible de garbanzo, van asocia-das a diferencias mínimas en la patogenicidadque dichas razas expresan en los cultivaresdiferenciadores raciales; esto es, las razas 0 y1B/C comparten el patotipo (Amarillez) peroson diferencialmente patogénicas en ' JG 62',mientras que las razas 1B/C y 1A pertenecena diferentes patotipos y son moderada (raza1B/C) o altamente virulentas sobre el cv. C104 (JIMÉNEZ-GASCO et al., 2004).

En conclusión, de lo anterior parece dedu-cirse que en conjunto el patotipo de Amari-llez de F. oxysporum f. sp. ciceris es menosvirulento que el de Marchitez, pero que tam-bién pueden existir diferencias en virulenciaentre razas de un mismo patotipo.

Patrón evolutivo en Fusarium oxyspo-rum f. sp. ciceris

La forma especial ciceris es una de lasmás de un centenar de poblaciones patogéni-

Figura 3. Histograma del índice de intensidad final de Fusariosis Vascular en el cv. PV 61 de garbanzo desarrollado ensuelo infestado con diferentes densidades de inoculo de las razas IA, 1B/C y 5 de Fusarium oxysporum f. sp. ciceris.

Cada barra es media de los valores calculados con datos de cuatro bloques al azar de 12 plantas cada uno 48 díasdespués de la inoculación.

camente especializadas que, junto con unarica diversidad de grupos no-patogénicospero invasores del cortex radical de plantas,componen a Fusarium oxysporum, una espe-cie fúngica compleja, habitante tanto de sue-los cultivados como naturales, para la que nose conoce forma de reproducción sexual. Laobligada reproducción asexual impide larecombinación genética entre los miembrosde la especie, y da lugar a que la variacióngenética en ellos deba resultar principalmen-te de la acumulación de mutaciones y a quesus poblaciones tengan una estructura clonal.En F. oxysporum, dicha estructura se ha aso-ciado con la denominada 'compatibilidadvegetativa', esto es, la capacidad de losmiembros de la especie de establecer hetero-cariontes (citoplasmas conteniendo núcleosgenéticamente diferentes) estables mediantela fusión continuada de micelios homocarió-ticos adyacentes (GORDON y MARTIN, 1997;KISTLER, 1997; KLEIN y CORRELL, 2001); demanera que los miembros intercompatiblesde la especie pertenecen a un mismo Grupode Compatibilidad Vegetativa (VCG) y están

genéticamente aislados de los que pertene-cen a otros VCGs por los mecanismos deincompatibilidad.

El proceso por el que se haya podido esta-blecer la referida estructura clonal en unaforma especial de F. oxysporum a lo largo desu historia evolutiva no es único, de maneraque algunas formas especiales (p.ej., albedi-nis, canariensis, conglutinans) han evolucio-nado hacia el patogenismo una sola vez yson por lo tanto monofiléticas (BAAYEN etal, 2000; KISTLER, 2001), mientras que otras(p.ej., cúbense, lycopersici, melonis) hanadquirido dicha capacidad en eventos múlti-ples e independientes y son en consecuenciapolifiléticas (BAAYEN et al, 2000; O'DON-NELLetaL, 1998).

El que una determinada forma especial deF. oxysporum tenga origen monofilético opolifilético tiene obvias consecuencias direc-tas sobre las estrategias de desarrollo y utili-zación de la resistencia al patógeno para elcontrol de la enfermedad, porque historiasevolutivas distintas en lugares geográfica-mente distantes, confieren incertidumbre al

Figura 4. Genealogía del gen factor de elongación la (EFla) que demuestra la monofilia en Fusarium oxysporumf. sp. aceris. La figura muestra uno de los tres árboles de máxima parsimonia obtenidos. Los asteriscos indican las

secuencias de las cepas de F. oxysporum f. sp. aceris (en rojo) y de E oxysporum no patogénico de garbanzo (en azul)comparadas con las de cepas de otras formas especiales disponibles en el GenBank.

empleo con éxito de un cultivar desarrolladocontra las poblaciones del patógeno que pre-dominan en un área evolutiva cuando se usanen áreas evolutivas diferentes. En el caso deF. oxysporum f. sp. ciceris, la notable diver-sidad fenotípica y geográfica observadasugirió la posibilidad de que pudiera serpolifilética. Sin embargo, diversos estudiosutilizando una amplia muestra de cepas delhongo representativas de los varios patoti-pos, razas, y orígenes geográficos, indicaronque éstas son genéticamente idénticas en tér-minos de VCG (NOGALES MONCADA, 1997)y de las secuencias de cinco genes altamenteconservados en hongos (factor de elongaciónl a (EFla), a-tubulina, histona 3, actina ycalmodulina). Además, la comparaciónmediante análisis de parsimonia de lassecuencias del gen EFla en la amplia mues-tra de cepas de F. oxysporum f. sp. ciceris,con las de miembros representativos de otras11 formas especiales de F. oxysporum, agru-pó a las cepas de la forma especial ciceris deforma distintiva respecto de las de otras for-mas especiales de dicha especie y de cepasno-patogénicas de ella (Figura 4) (JIMÉNEZ-GASCO et al, 2002).

Considerada en su conjunto, la informa-ción anterior indica que F. oxysporum f. sp.ciceris es de origen monofilético; y la inter-pretación más simple que puede derivarse deella es que este patógeno procede de unapequeña población fundadora de F. oxyspo-rum que en el pasado adquirió patogenicidadsobre especies de Cicer, y que la variaciónen los fenotipos de patogenicidad y virulen-cia que la caracterizan hoy debe haberse pro-ducido por la acumulación de cambios gené-ticos relativamente recientes, que han debidotener lugar con posterioridad a la evoluciónde la forma especial ciceris y en áreas de cul-tivo del huésped geográficamente aisladas(GORDON y MARTIN, 1997; JIMÉNEZ-GASCOera/., 2001).

Variabilidad genética intra e interrazas de Fusarium oxysporum f. sp. cice-ris: Inferencia filogenética de las razas delpatógeno

El patrón evolutivo de la variación pato-génica en F. oxysporum f. sp. ciceris seinvestigó mediante hibridaciones del ADNgenómico de 36 cepas del patógeno repre-sentativas de todos los patotipos, razas y orí-genes geográficos, y tres de F. oxysporum nopatogénicas de garbanzo, utilizando comosondas tres secuencias de ADN repetitivo enF. oxysporum f. sp. ciceris que presentansimilitud con transposones fúngicos; y los 88fragmentos de ADN identificados en lahibridación de todas las cepas fúngicas conlas tres sondas se sometieron a análisis fené-tico por medio de UPGMA, y análisis cla-dístico utilizando PAUP* 4.0b4a y el método'neighbor-joining'.

El análisis UPGMA distinguió nítidamen-te las cepas patogénicas de las no-patogéni-cas, y separó a las de F. oxysporum f. sp.ciceris en dos grandes grupos que se correla-cionan con los patotipos de Amarillez y Mar-chitez; a su vez, dichos grupos principales sediferenciaron en sub-grupos, de manera quelas cepas incluidas en cada uno de elloscorresponden a una raza determinada (datosno mostrados). Además, el análisis de simili-tud en el perfil de hibridación de cepas deuna raza, calculado con el coeficiente de Jac-card, indicó diversidad en dicha similitudsiendo la raza 0 la más diversa (similitudpromedio entre cepas del 64%) y la raza 5 lamás homogénea (similitud promedio entrecepas del 93%).

El análisis cladístico reprodujo el patrónde agrupamientos de las cepas de F. oxyspo-rum f. sp. ciceris obtenido con el análisisfenético UPGMA (Figura 5), de manera quelas cepas patogénicas constituyeron unaclade claramente diferenciada de las cepasno-patogénicas de garbanzo. Similarmente,las cepas de F. oxysporum f. sp. ciceris cons-tituyeron dos clades claramente correlacio-nadas con los dos patotipos de Amarillez yMarchitez mencionados, así como linajesclónales que correspondieron a cada una delas razas (Figura 5). Sin embargo, en ningu-no de los análisis anteriores existió aso-ciación alguna entre los patrones de agrupa-ción o clades y la procedencia geográfica de

Figura 5. Filogenia de las razas patogénicas de Fusarium oxysporum f. sp. ciceris inferidas en base al análisis'neighbor-joining' de los perfiles de hibridación del ADN genómico de 36 cepas del patógeno y tres de F. oxysporumno patogénico de garbanzo utilizando como sondas tres secuencias de ADN repetitivo en F. oxysporum f. sp. ciceris.

las cepas, excepto por las de las razas 2, 3 y4 que hasta ahora han sido descritas en laIndia únicamente.

Las varias líneas de evidencia referidashasta ahora indican que la raza 0, que causael síndrome de Amarillez, es posiblemente lamás antigua de las razas del patógeno y ante-pasada de las razas que causan Marchitez.En primer lugar, la raza 0 es la menos pato-

génica de las razas descritas, indicado por elmenor número de líneas diferenciadorasraciales que puede atacar comparado conotras razas, así como la menos virulentasobre cultivares susceptibles, y es la másampliamente distribuida en la Cuenca Medi-terránea (aunque no ha sido descrita en laIndia) (HALILA y STRANGE, 1996; HAWARE yNENE, 1982; JIMÉNEZ-DÍAZ et al., 1993;

JIMÉNEZ-GASCO et al., 2001). En segundolugar, la probable evolución de F. oxysporumf. sp. ciceris a partir de poblaciones o indivi-duos parasíticos pero no patogénicos (i.e.,capaces de establecer infección en la plantapero no de causar enfermedad en ella), queindica el origen monofilético del patógeno(JIMÉNEZ-GASCO et al, 2002), sugiere que laraza más antigua de aquél sea patogénicasobre menor número de cultivares resistentesque las desarrolladas más recientemente.Además, puesto que la variación genética enun hongo de reproducción estrictamente ase-xual, como es F. oxysporum f. sp. ciceris,resulta principalmente de la acumulación demutaciones en el curso del tiempo, es deesperar que este proceso genere más diversi-dad en la raza más antigua, i.e., la raza 0,comparada con las más recientes como laraza 5, que es la menos diversa en perfilesRAPD (JIMÉNEZ-GASCO et al., 2001) y dehibridación (JIMÉNEZ-GASCO et al., 2004) yla más patogénica y virulenta de las identifi-cadas en la Cuenca Mediterránea. Según estahipótesis, la raza 1B/C es la evolutivamentemás cercana a la raza 0, con la cual compar-te el síndrome de Amarillez y muestra patro-nes de patogenicidad y diversidad genéticamuy similares (JIMÉNEZ-DÍAZ et al., 1993;JIMÉNEZ-GASCO et al, 2001,2004).

Evolución de las razas de Fusariumoxysporum f. sp. ciceris mediante un pro-ceso secuencial en la ganancia de patoge-nicidad

En una reciente revisión bibliográficasobre la biología de F. oxysporum, GORDONy MARTIN (1997) postularon que en unaforma especial monofilética de este hongolas razas patogénicas que mantuvieran unaestrecha relación filogenética derivarían unade otra, en un proceso secuencial de pasosdiscretos, más que de manera independiente.El análisis filogenético de F. oxysporum f.sp. ciceris ha facilitado contrastar esta hipó-tesis y demostrar por primera vez que lasrazas de este patógeno han evolucionadosiguiendo dicho proceso secuencial y discre-to (JIMÉNEZ-GASCO et al, 2004). A tal fin, la

patogenicidad cultivar-específica de lasrazas sobre cada uno de los cultivares o líne-as diferenciadoras raciales se superpuso (nomostrado) sobre el árbol filogenético inferi-do de los linajes clónales raciales (Figura 5),a fin de minimizar el número de cambiosnecesarios y de inferir los dos escenariosevolutivos más simples posibles: a) conside-rando solamente que tiene lugar ganancia(pero no pérdida) de patogenicidad sobrecultivares resistentes, y b) admitiendo que sepudo producir tanto ganancia como pérdidade dicha patogenicidad (JIMÉNEZ-GASCO etal, 2004).

El primer escenario de dicho supuesto escoherente con la filogenia de las razas delpatógeno discutida anteriormente, en la quela raza 0 es antepasada de las razas que cau-san Marchitez, y postula que han podidotener lugar al menos tres eventos paralelosde ganancia de patogenicidad y la existenciade tres antepasados raciales que nunca hansido observados. En este caso, la primeraadquisición de patogenicidad a partir de laraza más antigua y desconocida habría dadolugar a la raza 0, y posteriormente a partir dedicha raza habrían evolucionado la raza1B/C causante de Amarillez; subsiguiente-mente, las razas causantes de Marchitezhabrían evolucionado en un proceso secuen-cial y discreto a partir de una segunda razaprimigenia desconocida. Comparativamente,el segundo escenario inferido en el estudio esmás simple que el anterior, de manera quepropone a la raza 1A causante de Marchitezcomo la antepasada común a todas las demásrazas, en lugar de una raza desconocidacomo propone el primer escenario. Con-sistente con este escenario de primigenia dela raza 1A es el que ésta sea la más extensa-mente distribuida de todas las razas, inclu-yendo la Cuenca Mediterránea, California eIndia (HAWARE y NENE, 1982; JIMÉNEZ-DÍAZetal., 1994).

La historia en el desarrollo y utilizaciónde cultivares de garbanzo resistentes a razasde F. oxysporum f. sp. ciceris, no parece aus-piciar que la evolución secuencial y discretade las razas del patógeno descrita anterior-

mente sea resultado de la selección por partede resistencias específicas en los cultivaresde garbanzo. En efecto, de una parte laamplia distribución de algunas razas deter-mina que existan incluso en áreas geográfi-cas donde no se han empleado cultivaresresistentes, como es el caso de la CuencaMediterránea, donde se ha descrito la mayordiversidad racial del patógeno (HALILA YSTRANGE, 1996; JIMÉNEZ-DÍAZ et al, 1993;JIMÉNEZ-GASCO et al., 2001, 2003); por otraparte, la utilización extensa de cultivaresresistentes a la raza 1A en la India no hadado lugar aparentemente a que se haya pro-ducido desarrollo de la raza 6, que deriva dela raza 1A y es patogénicamente específicasobre los cultivares resistentes a la raza 1A(JIMÉNEZ-DÍAZ et al., 1993; JIMÉNEZ-GASCOet al., 2001). Por el contrario, las razas 2, 3,y 4, que son patogénicas sobre los cultivaresresistentes a la raza 1A (HAWARE y NENE,1982), fueron identificadas en la India antes

de que dichos cultivares fueran desarrolladosy se extendiera su utilización (KUMAR et al.,1985). Así, a diferencia de otros patosiste-mas (p. ej., Mildius, Oídios, Royas, etc),puede haber habido escasa o nula selección afavor de razas de F. oxysporum f. sp. cicerisque superen las resistencias utilizadas,minimizando las probabilidades de que seproduzcan cambios en la estructura de pato-genicidad y virulencia de las poblaciones delpatógeno que comprometen la durabilidadde los cultivares resistentes (MACDONALD yLINDE, 2002), como es el caso de patosiste-mas como los citados.

AGRADECIMIENTOS

Las investigaciones de los autores que semencionan en este artículo fueron subven-cionadas por la Comisión Asesora de Inves-tigación Científica y Técnica a través de losproyectos AGF97-1479 y AGF98-0878.

ABSTRACT

JIMÉNEZ GASCO M. M., J. A. NAVAS CORTÉS, R. M. JIMÉNEZDÍAZ. 2005. Phylogeneticanalysis of the Fusarium oxysporum f. sp. cicerislCicer arietinum pathosystem into racesand pathotypes. Bol. San. Veg. Plagas, 31: 59-69.

Resistant cultivare are the most practical and cost efficient plant disease control mea-sure, but their efficacy in disease control is limited by pathogenic variability in pathogenpopulations. Management of disease resistance genes can be optimized by knowledge ofthe evolutionary history and potential of the pathogen population, irrespective of the bre-eding strategy used for resistance development. In this review, we examine the diversityin virulence phenotypes of Fusarium oxysporum f. sp. ciceris, the causal agent of Fusa-rium wilt of chickpeas. Also, we analyze the genetic variability existing within andamong those phenotypes, and infer a phylogenetic relationship among the eight knownpathogenic races of this fungus. The inferred intraspecific phylogeny shows that each ofthose races forms a monophyletic lineage. Furthermore, virulence of F. oxysporum f. sp.ciceris races to resistant chickpea cultivare has been acquired in a simple stepwise pat-tern, with few parallel gains or losses.

Key words: Chickpea, Cicer arietinum, Fusarium wilt, phylogeny, pathogenic varia-bility, DNA fingerprinting, gene genealogy, transposons.

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(Recepción: 28 abril 2004)(Aceptación: 10 diciembre 2004)